Mecanismos de Defesa em Insetos

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ASPECTOS DA ECOLOGIA DE INSETOS
Nessa aula iremos ver os diversos mecanismos de defesa em insetos, envolvendo adaptações estruturais, fisiológicas, bioquímicas e comportamentais.
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As adaptações para a defesa devem ser interpretadas à luz de todas as circunstâncias que envolvem o inseto na natureza → dia X noite, ativo X imóvel. 
 Assim, por exemplo, um exemplar morto de Euglyphis rundala (Lepidoptera, Lasiocampidae) não dá a idéia de como estas mariposas se defendem quando vivas (à dir., exemplar em tronco de Euglyphis sp.).
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Esquema básico de estratégias de defesa das presas e de forrageio pelos predadores, variando de acordo com os custos e benefícios de tempo e energia despendidos.
Pode haver a mudança de uma estratégia para a outra e o esquema pode apresentar um continuum de situações.
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1) Defesas comportamentais
- A defesa comportamental mais eficaz é escapar.
- Pode haver a adoção de postura assustadora.
- Ocorre também a proteção em abrigos naturais ou construídos.
- Abrigos naturais: dentro de tecidos de plantas ou de animais, sob rochas, no solo.
- Abrigos construídos: feitos por larvas de Trichoptera, Lepidoptera e alguns Coleoptera; folhas enroladas por larvas de Lepidoptera e de Hymenoptera, Symphyta; ninhos no chão, feitos por abelhas, vespas, formigas e cupins.
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Abrigo aquático feito por larva de Trichoptera (Hydropsychidae). 
Além de servir como local para filtração ou acúmulo de matéria orgânica, o abrigo também protege a larva contra predadores aquáticos.
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2) Defesas estruturais
Aqui podem ser citadas as carapaças duras de várias famílias de besouros (Coleoptera), os espinhos em partes de corpo de diversos insetos e até a fronte da cabeça de algumas formigas e cupins e que serve para tampar a entrada dos ninhos.
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Defesas estruturais em besouros Chrysomelidae: à esq., Hispella atra e, à dir., Omocera championi.
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Defesa estrutural em Camponotus truncatus (Hymenoptera, Formicidae): a operária “soldado” (vertical) está trancando a entrada do ninho com sua fronte endurecida.
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Defesa estrutural em Umbonia crassicornis (Hemiptera, Membracidae), com pronoto em forma de espinho. (Veja que essa estratégia pode também ser pensada em termos de “semelhança com espinhos”, sendo, então, camuflagem).
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Defesa estrutural no membracídeo Alchisme sp. (Hemiptera).
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Defesa estrutural em gafanhoto (Orthoptera).
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3) Defesas químicas
Aqui podem ser citados vários exemplos de substâncias químicas produzidas por insetos ou conseguidas, via alimentação, e que os insetos usam como defesa.
 Exemplos: percevejos com cheiro desagradável (“fede-fede”), osmetério (glândula de larvas de Lepidoptera, Papilionoidae), besouros bombardeiros e até o ácido fórmico liberado por algumas formigas.
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Defesa química em Pentatomidae (Hemiptera). Veja a abertura da glândula de cheiro, entre o 2º. e o 3º. par de pernas.
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Defesa química em larva de Papilio aegeus (Lepidoptera, Papilionoidae). Veja o osmetério evertido.
 O osmetério é uma glândula protorácica que libera substâncias com cheiro desagradável, conseguidas através de concentração das plantas comidas pela larva.
 O osmetério tem cor forte, para reforçar o efeito junto ao predador.
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Defesa química em larva de Papilio sp. (Lepidoptera, Papilionoidae), com o osmetério evertido.
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Defesa química: besouro bombardeiro (Stenaptinus insignis, Carabidae).
A substância liberada na forma de spray é uma benzoquinona, que afugenta predadores vertebrados e invertebrados.
Essa substância não é estocada, mas ocorre uma reação através de hidroquinonas e peróxido de hidrogênio (câmara 1) + enzimas oxidativas (câmara 2), liberando o spray a 100ºC !
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Defesa química
Besouro bombardeiro do gênero Eleodes (Tenebrionidae).
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Defesa química no gafanhoto Poekilocerus bufonius (Orthoptera, Acrididae) que ocorre no Oriente Médio e África, onde se alimenta de asclepiadáceas e as usa contra seus predadores. Note a coloração de advertência do gafanhoto adulto.
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Defesa química no gafanhoto Dictyophorurs cuisinieri (Orthoptera, Pyrgomorphidae), da Guiné, África. Este gafanhoto sopra sua hemolinfa, através dos espiráculos, criando uma “espuma” desagradável para os potenciais predadores.
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Defesa química em Staphylinidae. Os besouros do gênero Paederus, quando esmagados em contato com a pele, liberam uma substância (pederina) que provoca lesões profundas, com possibilidade de infecções secundárias.
Note a coloração de advertência do besouro.
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Defesa química: Camponotus sericeiventris (Formicinae) com o abdômen encurvado, para liberar ácido fórmico.
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Defesa química: operárias de Formica rufa (Formicinae) liberando ácido fórmico quando perturbadas, Suécia.
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4) Defesa por coloração
Nessa categoria são incluídos diversos exemplos de insetos que se assemelham aos substratos onde estão, ou se assemelham a alguma parte das plantas.
 
Os autores chamam a isso de coloração críptica ou camuflagem.
Geralmente esta é a regra entre insetos palatáveis e que ficam expostos a predadores diurnos que se guiam pela visão (pássaros e lagartos, como exemplos).
Assim, insetos camuflados costumam ser mais ativos à noite.
Por outro lado, insetos predadores também usam camuflagem, como estratégia para a predação.
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Camuflagem em louva-deus: ao lado se assemelhando a graveto e, abaixo, se assemelhando a líquen.
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Camuflagem em louva-deus (Mantodea).
 Como essa é uma ordem de predadores, a camuflagem aqui tem um componente de auxiliar na captura das presas.
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Camuflagem no louva-deus Hymenopus coronatus, da região da Índia e Malásia, aqui sobre a orquídea Dendrobium phalaenopsis.
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Camuflagem em Hymenopus coronatus.
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Camuflagem em gafanhoto (Orthoptera) que se confunde com líquen.
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Acima, uma espécie se assemelhando a uma pedra e, ao lado, outra espécie, parecida com uma folha.
Camuflagem em Orthoptera, Tettigoniidae. 
Veja como é importante o local onde o inseto está parado, para que a camuflagem funcione.
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Camuflagem em Pycnopalpa bicordata (Orthoptera, Tettigoniidae) com folha velha e herbivorada.
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Camuflagem em gafanhotos (Orthoptera).
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Camuflagem em gafanhoto (Orthoptera, Acrididae).
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Camuflagem em Orthoptera.
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Camuflagem no bicho-pau Extatasoma tiaratum (Phasmatodea). 
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Camuflagem em bicho-pau: ao lado, Megaphasma dentricus e, acima, Parabacillus hespidus.
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Camuflagem no percevejo Phymatinae (Reduviidae) sobre flores de cenoura (Daucus carota, Apiaceae). A camuflagem serve para a predação.
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Camuflagem em Pephricus livingstone (Hemiptera, Coreidae) da África do Sul.
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Camuflagem em mariposa Sphingidae, sobre tronco de árvore.
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Camuflagem em mariposas, como folhas caídas em chão de mata.
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Camuflagem em borboletas, se assemelhando a folhas.
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Camuflagem na lagarta de Cleorodes lichenaria (Lepidoptera, Geometridae), se assemelhando a líquen.
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Camuflagem em lagartas de Geometridae (Lepidoptera). 
Essas lagartas se assemelham muito a ramos ou pedaços de galhos e têm o hábito de ficarem paradas, por longos períodos, com a parte anterior do corpo levantada e presas aos ramos pelas falsas pernas abdominais (como na figura à direita).
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Camuflagem em lagarta de Lepidoptera (à esq.) por semelhança com fezes de pássaros (“bird dropping”), com as faixas escuras e claras, típicas de fezes de pássaros (como à dir., fezes verdadeiras).
A idéia básica é que “pássaros não tentam comer suas próprias fezes” e, assim, evitam essas falsas fezes.
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Camuflagempor semelhança com fezes de pássaros pelo besouro Octotoma scabripennis (Chrysomelidae).
De dia, esses besouros ficam parados e são mais ativos à noite, como na foto à direita.
Esses besouros se alimentam de Lantana camara (Verbenaceae).
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Camuflagem em larva de Neuroptera (Chrysopidae ?) que junta restos de insetos predados e sujeira do substrato sobre o corpo, não apresentando forma de algo comestível. Note as mandíbulas da larva.
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 Coloração disruptiva em mariposas. Neste tipo de defesa, o que ocorre é a quebra dos contornos do corpo, dificultando aos predadores saber onde começa ou termina o corpo do inseto.
Note que na foto à dir., há também a presença de falsos olhos (veremos a seguir). 
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Coloração disruptiva
Adulto de Prolimacodes badia (Lepidoptera, Lasiocampidae).
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Coloração disruptiva
Quebra dos contornos do corpo, devida à transparência, em Greta diaphana (Lepidoptera, Nymphalidae).
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Contrasombreamento em lagarta de Rotschildia aurota (Lepidoptera, Saturniidae).
Nesse caso, o predador não recebe uma visão tridimensional da lagarta, pela posição que esta assume e diferenças de cor na parte de cima e na de baixo do corpo.
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Contrasombreamento
Veja como, só mudando a posição da foto, o predador percebe a lagarta como algo tridimensional (abaixo) e não algo bidimensional (acima).
Em outras palavras, na foto de baixo, a lagarta é mais visível.
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Camuflagem por semelhança com inflorescência, feita em conjunto por cigarrinhas Phromnia rosea (Hemiptera, Flatidae).
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Camuflagem (com componente para predação) no louva-deus africano Idolomantis diabolica (Mantodea) que se assemelha a flor e fica pendurado com as pernas anteriores abertas.
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Camuflagem em Idolomantis diabolica (Mantodea). Este exemplar e o do slide anterior são machos e podem ter até 18 cm de comprimento, com as pernas esticadas.
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Camuflagem com falsa cabeça e falsas antenas no final das asas em Thecla sp. (Lepidoptera, Lycaenidae).
Note que as cores e as faixas do corpo convergem para o final das asas.
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Camuflagem com falsa cabeça e falsas antenas em borboleta (Lepidoptera, Lycaenidae ?).
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Camuflagem com falsa cabeça e antenas (à esquerda) em lagarta de Lepidoptera. 
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Camuflagem com falsa cabeça em Diptera não identificado.
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O caso clássico de melanismo industrial em Biston betularia (Lepidoptera, Geometridae), na Inglaterra.
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Camuflagem em vertebrados.
Acima, veado e, ao lado, Hyla versicolor (Amphibia).
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Coloração disruptiva em vertebrados.
Tigre, zebra e ser humano.
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PADRÕES “FLASH” 
Nessa categoria incluem-se diversos exemplos em que há a passagem rápida de: 
inseto críptico → conspícuo → criptico.
Assim, uma borboleta ou mariposa críptica, uma vez importunada, pode exibir falsos olhos (se tornando conspícua) que assustam o potencial predador e, em seguida voltar à posição ou postura críptica.
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Padrão “flash”
Falsos olhos nas asas posteriores de Automeris io (Saturniidae). Note que as asas anteriores são crípticas, com padrão bege inconspícuo.
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Padrão “flash” com falsos olhos em adulto de Saturniidae.
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Padrão “flash”
Veja que as asas foram bicadas, mas a borboleta ainda está viva, tendo tido uma segunda chance.
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Padrão “flash”
Mariposa com coloração disruptiva e falsos olhos de felino nas asas. À direita, para comparação, olhos de gato.
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Jequitiranabóia (Hemiptera, Fulgoridae) com falsa cabeça (acima) e falsos olhos (abaixo, quando abre as asas).
Padrão “flash”
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Padrão “flash” em lagarta de Oxytenis modestia (Lepidoptera, Saturniidae), Costa Rica.
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Padrão “flash” em lagartas de Lepidoptera.
 Ao lado, lagarta de Xylophanes sp. (Sphingidae). 
Será imitação de cabeça de cobra ? 
Note também o final do corpo.
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Padrão “flash”
Falsos olhos em cigarrinha (Hemiptera, Cercopidae ?). Para reforçar a falsa imagem, este inseto anda para trás !
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Padrão “flash” ?
Falsos olhos na parte anterior dos élitros em besouro Cerambycidae.
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Padrão “flash”
em gafanhoto (Orthoptera).
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Padrão “flash” no louva-deus Deropiatys desiccata (Mantodea), da Ásia.
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Padrão “flash” ?
Veja que, nessa borboleta Nymphalidae, além dos falsos olhos, pode-se aliar a quebra dos contornos do corpo (devida à transparência das asas).
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COLORAÇÃO DE ADVERTÊNCIA ou 
COLORAÇÃO APOSEMÁTICA
Nesses casos, ao contrário de insetos crípticos ou escondidos, os insetos aposemáticos querem ser vistos, já que, devido a alguma característica desagradável (gosto ruim, secreções repelentes ou toxinas injetáveis) eles fazem questão de se tornarem visíveis e de serem evitados pelos potenciais predadores.
Assim, geralmente insetos aposemáticos apresentam cores fortes e contrastantes (preto, amarelo, vermelho, branco, azul).
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Coloração de advertência
Talvez o caso mais clássico seja o de Danaus plexippus (Lepidoptera, Nymphalidae) cujas larvas se alimentam de Asclepias curassavica (Asclepiadaceae), à esq., e incorporam esteróides cardenolídeos obtidos da planta, como defesa contra predadores. Note que a larva e o adulto exibem cores de advertência.
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Coloração de advertência
Quando pássaros inexperientes se alimentam de adultos de Danaus plexippus, sentem o gosto desagradável dos esteróides e vomitam o que comeram.
Acima, experimento com gaio azulado (Cyanocitta cristata, Corvidae).
A idéia básica é que, estes pássaros agora experientes, não vão tentar predar mais borboletas com aquele padrão visual (uma vez que pássaros fazem “imagem de procura”).
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Coloração de advertência no besouro Tetraops sp. (Coleoptera, Cerambycidae) que também se alimenta de Asclepias sp. (Asclepiadaceae).
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Coloração de advertência no besouro Leptinotarsa decemlineata (Coleoptera, Chrysomelidae), praga da batata nos EUA.
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Coloração de advertência em ninfas de Hemiptera.
Ao lado, ninfas de Pentatomidae.
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Coloração de advertência no percevejo Oncopeltus fasciatus (Hemiptera), cujas ninfas podem se alimentar de Asclepias curassavica (Asclepiadaceae). Note que tanto as ninfas quanto o adulto são aposemáticos.
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Coloração de advertência no afídeo Aphis nerii (Hemiptera, Aphididae).
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Coloração de advertência em vespa (Hymenoptera, Vespidae). Esse padrâo será bastante imitado por vários insetos inofensivos (mimetismo Batesiano, a seguir).
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Coloração de advertência em lagarta de Lepidoptera.
 
Note também os espinhos.
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Coloração de advertência em adulto de Zygaena carniolica (Lepidoptera, Zygaenidae).
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Dois exemplos de coloração de advertência em gafanhotos.
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Coloração de advertência em vespa (Hymenoptera, Vespidae) e em placa.
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Coloração de advertência usada pelo Homem em placas e itens de segurança ou aviso.
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 Mimetismo Batesiano
 No geral, é definido como: organismo sem defesa se assemelha a outro que tem um tipo especial de defesa.
Apresenta 6 premissas (* essenciais para o mimetismo):
 * 1) o modelo deve ser impalatável para os predadores
 * 2) o mímico deve ser palatável, mas é diferente dos ancestrais e se parece com o modelo
3) o mímico deve ser menos abundante que o modelo
4) o mímico deve ser encontrado no mesmo lugar e ao mesmo tempo que o modelo
5) o modelo e o mímico são conspícuos e facilmente vistos por predadores potenciais
* 6) o predador deve associar o padrão de cor com o do modelo ou com a impalatabilidade.
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O nome de “mimetismo Batesiano” foi dado em homenagem a Henry W. Bates, naturalista inglês que trabalhou em selvas brasileiras de 1848 a1860, estudando principalmente borboletas. Seu livro “O naturalista no rio Amazonas” (1862) propõe a idéia de mimetismo (em 1859 – três anos antes -, Darwin havia publicado “A origem das espécies”).
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Acima, três borboletas e uma mariposa, miméticas.
Mimetismo Batesiano
Acima vê-se uma gravura original do livro de Bates.
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Mimetismo Batesiano
Duas moscas Bombyliidae miméticas de abelhas.
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Mimetismo Batesiano
Duas moscas Syrphidae, miméticas de abelha (acima) ou vespa (ao lado).
À esq., Criorhina barberina.
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Mimetismo Batesiano
Mosca Asilidae, mimética de vespa.
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Mimetismo Batesiano
Mariposa (Lepidoptera) mimética de vespa.
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Mimetismo Batesiano
O modelo, à esq., mamangava (Hymenoptera, Apidae) que é imitado pelo mímico, à dir., uma mosca Asilidae.
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Besouros Cerambycidae miméticos de vespa, com as asas fechadas (acima) ou abertas (à esquerda).
Mimetismo Batesiano
Note como vespas e abelhas são modelos comuns.
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Mimetismo Batesiano
Acmaeodera pulchella (Coleoptera, Buprestidae), mimico de vespas.
O padrão visual de vespa poderia ser perdido quando o besouro abrisse os élitros. Porém, essa espécie não abre os élitros e as asas posteriores escapam por debaixo dos élitros (local assinalado em amarelo).
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Mimetismo Batesiano ?
À esq., mosca de fruta (Diptera, Tephritidae) que, caminhando com as asas um pouco levantadas parece se assemelhar com aranhas papa-moscas, à dir. (Araneae, Salticidae).
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 Mimetismo Mülleriano
 Ocorre quando 2 ou mais espécies com algum tipo de defesa se imitam. Veja que aqui, tanto o mímico quanto o modelo apresentam alguma característica que afugenta os potenciais predadores.
 Também apresenta premissas:
 1) Duas ou mais espécies são impalatáveis
 2) se essas espécies evoluiram de maneira que o predador não distingue uma da outra, cada espécie terá indivíduos mortos em proporções iguais
 3) o mímico deve ser encontrado no mesmo lugar e ao mesmo tempo que o modelo
 4) o modelo e o mímico são conspícuos e facilmente vistos por predadores potenciais
 5) o predador deve associar o padrão de cor com o do modelo ou com a impalatabilidade.
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O nome do “mimetismo Mülleriano” foi dado em homenagem a Johann Friedrich Theodor Müller (1821-1897), mais conhecido como Fritz Müller, naturalista alemão que passou grande parte de sua vida no Brasil, mais especificamente em Blumenau e Florianópolis, SC.
Trabalhando com borboletas, verificou que várias delas tinham padrões semelhantes e eram evitadas por predadores. 
Publicou, em 1864, o livro “Für Darwin” em que defende a idéia de seleção natural do amigo.
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Mimetismo Mülleriano ?
Aqui temos 6 espécies de borboletas (à esq.) e 2 de mariposas (à dir.) que se imitam. Para saber se o mimetismo é Batesiano ou Mülleriano teriam que ser feitos experimentos.
O modelo é Heliconius ismenius (centro) (Nymphalidae).
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Mimetismo Mülleriano
Variação de padrões e cores no gênero Heliconius
(Nymphalidae)
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Mimetismo Mülleriano
O exemplo de Danaus plexippus (Nymphalidae, Danainae, à esq.) e Limenitis archippus (Nymphalidae, Limenitidinae, à dir.) atualmente é considerado Mimetismo Mülleriano (embora pareça haver um continuum entre Mimetismo Batesiano e Mülleriano, dependendo dos locais e espécies de plantas de alimentação das larvas).
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Mimetismo Mülleriano em borboletas Nymphalidae: 1- Agraulis vanillae, 2- Dryadula phaetusa e 3- Dryas iulia.
1
2
3
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Mimetismo Mülleriano
Espécies e subespécies de borboletas miméticas, mostrando mimetismo Mülleriano local e diferenças geográficas entre espécies e subespécies de Heliconius (Nymphalidae, Heliconiinae).  Heliconius erato é mostrada na coluna da esquerda e H. melpomene na da direita.  Cada fileira é um exemplo de um anel mimético local destas espécies de diferentes áreas do Equador ou norte do Peru. As diferentes formas geográficas dentro de cada coluna são consideradas subespécies, devido ao fato que há muitas formas intermediárias onde elas se encontram, em zonas híbridas. A única exceção é H. himera (quarta fileira), uma forma diretamente relacionada a H. erato e que toma seu lugar em vales secos na região mais ao norte no sul do Equador e norte do Peru, onde H. melpomene geralmente está ausente.  Heliconius himera é considerada uma espécie separada pois, híbridos entre himera and erato, conhecidos de zonas de contato com três subespécies de H. erato, são muito mais raros do que formas puras.
 
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Mimetismo Mülleriano entre Heliconius numata (Nymphalidae: Heliconiinae) e seus co-mímicos no gênero Melinaea (Nymphalidae: Ithomiinae) em San Martín, nordeste do Peru. Cada par de figuras mostra um “sub-anel” separado do anel mimético maior com “padrão tigre” na área, com os supostos modelos (cada espécie em separado de Melinaea, acima) e os mímicos (formas de H. numata, abaixo). 
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Mimetismo Mülleriano em que um percevejo predador (Hemiptera, Reduviidae, à esq.) e uma vespa parasita (Hymenoptera, Braconidae, à dir.) imitam padrão de vespa (Vespidae).
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Mimetismo de formigas (mirmecomorfismo)
Embora alguns autores considerem este um tipo especial de mimetismo Batesiano, isso vai depender se o mímico é “agressivo” (aranhas, por exemplo) ou não (moscas, por exemplo). Neste último caso, até pode-se pensar em Mimetismo Batesiano, mas, no caso das aranhas, há um componente relacionado com predação.
Formigas servem de modelo para uma variedade de imitadores: aranhas (pelo menos 100 espécies de aranhas são mirmecomórficas), Diptera, Hemiptera, Coleoptera, Thysanoptera, Mantodea, Phasmatodea e até ácaros.
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Mimetismo de formigas
Aranhas da família Salticidae: Cotinusa sp. 
(à esq.) e Myrmarachne sp.
 (à dir.)
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Mimetismo de formigas
Aranhas da família Salticidae: Synemosyna formica, à esq., e Synemosyna petrunkevitchi, à dir., ambas da Flórida, EUA.
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Mimetismo de formigas
Acima, a formiga modelo, Oecophylla smaragdina (Formicinae) e a aranha mímica Myrmarachne plataleoides (Salticidae), do sudeste da Ásia. 
fêmea
macho
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Mimetismo de formigas: a formiga Oecophylla smaragdina (Formicinae) e a aranha Myrmarachne sp., embaixo da folha, Sri Lanka.
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Mimetismo de formigas
Polyrhachis sp. (?) (Formicinae), a formiga modelo (1) para aranha Oxyopidae (2) e ninfa de percevejo Reduviidae (3).
1
2
3
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Mimetismo de formigas com aranha não identificada, Quênia.
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Mimetismo de formigas
Acima, uma aranha não identificada, mímica da formiga Cephalotes atratus (Formicidae, Myrmicinae), abaixo.
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Mimetismo de formigas no besouro Ochrya sp. (Cerambycidae).
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Mimetismo de formigas com ninfa de percevejo Alydidae (Hemiptera).
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Mimetismo de formigas em ninfas de Hyalimenus tarsatus (Hemiptera, Alydidae). O adulto, à dir., não é mimético.
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Mimetismo de formigas: o percevejo Hyalimenus sp. (Alydidae) (à esq.), mimético da formiga Ectatomma tuberculatum (Ectatomminae) (à dir.) sobre inflorescência de Hamelia patens (Rubiaceae), Costa Rica.
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Mimetismo de formigas
Mais dois exemplos em Hemiptera: à esq., ninfa de Miridae e, à dir., ninfa de Himacerus mirmicoides (Nabidae).