Ecologia da Coservação 2006 Cap10 Essencias

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Vivendo em um Mundo em Pedaços:
Efeitos da Fragmentação Florestal sobre
Comunidades e Populações Animais
Alexandra S. Pires,1, 2
Fernando A. S. Fernandez1 & Camila S. Barros1, 3
O problema: fragmentação de habitats com
redução da área e isolamento
A expansão das atividades socioeconômicas de nossa espécie tem sido a
principal responsável pela modificação e/ou destruição dos habitats naturais. Em
todo o mundo a retirada da vegetação nativa, para os mais variados tipos de uso
da terra, tem atingido níveis alarmantes. A degradação ambiental é ainda mais
acentuada nos trópicos (Myers, 1988), onde as taxas de desmatamento crescem
a uma velocidade assustadora. Para se ter uma idéia da gravidade desse processo
no Brasil, basta citar que de cada 10 árvores que tombam no mundo uma está
na Floresta Amazônica. Segundo dados do Ministério do Meio Ambiente
(MMA, 1998), entre 1978 e 1994 a área desmatada nessa região passou de
78.000 km2 para 470.000 km2, o que equivale a 12% da área original sendo
cortada em apenas 16 anos. Mas não é na Amazônia que a destruição atingiu o
seu máximo: no cerrado e na caatinga cerca de 40% a 50 % da vegetação original
já foi desmatada (MMA, 1998) e estima-se que da Mata Atlântica restem apenas
cerca de 5% da cobertura vegetal original (Fonseca, 1985; Dean, 1996).
Todos os tipos de vegetação citados, assim como os de outras paisagens
exploradas no mundo, têm em comum o fato de já terem formado áreas
contínuas. Ao longo do tempo esses habitats foram progressivamente
CAPÍTULO 10
1. Laboratório de Ecologia e Conservação de Populações, Departamento de Ecologia, Instituto
de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, C.P. 68020, CEP 21941-590, Rio de
Janeiro, RJ, e-mail: rodentia@biologia.ufrj.br.
2. Grupo de Fenologia e Dispersão de Sementes, Programa de Pós-graduação em Biologia
Vegetal, Universidade Estadual Paulista, C.P. 199, CEP 13506-900, Rio Claro, SP, e-mail:
aspires@biologia.ufrj.br.
3. Programa de Pós-graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, C.P. 68020,
CEP 21941-590, Rio de Janeiro, RJ, e-mail: cbarros@biologia.ufrj.br.
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transformados em pequenos pedaços remanescentes, isolados uns dos outros e
mergulhados em paisagens em mosaico alteradas pelo homem. Este processo,
conhecido como fragmentação de habitats (lato sensu), é considerado atualmente
uma das maiores ameaças à biodiversidade global.
É útil dividir conceitualmente a fragmentação lato sensu em dois processos
distintos (como faz Fahrig, 2003): redução da área total de habitat e
fragmentação sensu stricto; este segundo processo tem a ver com a divisão do
habitat (breaking apart the habitat, Fahrig, 2003), independentemente da perda
da área. Embora os dois processos interajam e a separação dos dois seja um tanto
arbitrária, tratá-los como dois fenômenos distintos tem grande valor didático e
heurístico. De fato, a redução na biodiversidade local acontece em duas escalas
de tempo diferentes: a curto prazo, através da perda da área, ou a longo prazo,
através dos efeitos da insularização, que, por sua vez, dependem da conformação
da paisagem (Wilcox, 1980; Fernandez, 1997). No primeiro processo, a perda
de habitat pode excluir imediatamente algumas espécies se as mesmas forem
raras ou estiverem distribuídas em manchas, além disso, os pequenos tamanhos
populacionais das espécies remanescentes aumentam sua probabilidade de
extinção por uma série de motivos que serão vistos adiante. Já o isolamento pode
diminuir ou mesmo eliminar a colonização por espécies presentes em áreas
vizinhas, assim como o fluxo gênico, além de impedir que as espécies tenham
acesso aos recursos localizados fora da mancha de habitat (Shafer, 1990). Sendo
assim, o tamanho de cada área remanescente, o tempo de isolamento e o grau
de conectividade entre elas (que inclui a distância entre áreas remanescentes e
o tipo de ambiente que as envolve) estão entre os principais fatores que
influenciam a resposta a longo prazo das espécies à fragmentação.
Nos últimos anos, os resultados de uma série de estudos sobre os efeitos da
fragmentação começaram a surgir, deixando claro que não é mais possível ter a ilusão
de que fragmentos possam ser pequenas réplicas completas do habitat original. A
documentação sobre a perda de espécies animais em remanescentes florestais cresce
a cada ano (Lovejoy et al., 1986; Wilcove et al., 1986; Newmark, 1987, 1996; Soulé
et al., 1992; Andrén, 1994; Turner, 1996; Laurance & Bierregaard, 1997; Bierregaard
et al., 2001; Fahrig, 2003), de forma que o entendimento de como cada espécie vai
ser afetada por esse processo torna-se essencial para que novas perdas possam ser
evitadas. O primeiro passo, portanto, é entender como o processo de fragmentação
põe em risco a persistência dessas espécies.
Riqueza de espécies em fragmentos: herdando
lições da biogeografia de ilhas
Por estarem isolados e cercados por um tipo de habitat diferente do qual
são compostos, fragmentos florestais foram considerados como “ilhas de habitat”
Vivendo em um Mundo em Pedaços... 3
(Wilcox, 1980). Isso permitiu que se aplicasse ao estudo dos fragmentos
conhecimentos adquiridos com a investigação das biotas insulares. Três padrões
observados nesse tipo de ecossistema foram de extrema importância na
compreensão dos processos que ocorrem em fragmentos de habitat após seu
isolamento. Esses padrões foram: (1) ilhas maiores usualmente possuem mais
espécies do que ilhas menores, (2) ilhas mais distantes abrigam menos espécies
do que ilhas próximas ao continente e (3) espécies extintas geralmente são
substituídas por outras por colonização.
A noção de que o número de espécies presentes em um determinado lugar
está positivamente relacionado com a área do mesmo é uma das idéias mais
antigas em Ecologia. Os primeiros relatos do reconhecimento da relação espécies-
área vieram dos trabalhos em biotas insulares de botânicos como Forster (1778),
Watson (1835) e Jaccard (1908) (cit. in Quammen, 1996). No entanto, tentativas
para estabelecer relações quantitativas entre a área e o número de espécies vieram
com os trabalhos de Arrhenius (1921, 1923) e Gleason (1922, 1925) (cit. in
Harris, 1984). Embora implícita no trabalho do primeiro, a equação espécies-
área foi expressa primeiramente por Preston (1962) como sendo:
S = c.Az
ou em sua forma logaritmizada:
log S = log c + z. Log A
em que S é o número de espécies, A é a área e c e z são parâmetros que devem
ter seus valores ajustados para cada conjunto de dados. O parâmetro c, que
representa o ponto onde a reta intercepta o eixo y, varia amplamente entre taxa,
região biogeográfica e grau de isolamento (Wilcox, 1980; Shafer, 1990). Já o
parâmetro z, relacionado à inclinação da reta, pode ser definido como a taxa de
aumento do número de espécies com o aumento da área ou como a taxa de
diminuição do número de espécies com a diminuição da área (Fernandez, 1997).
Na natureza, os valores de z variam entre 0,18 e 0,35 em ilhas reais
(Diamond & May, 1976). Isso indica que, felizmente, a perda de espécies é
menor do que se ocorresse linearmente com a perda da área. Este fato foi
demonstrado por Darlington (1957, cit. in Quammen, 1996) que, baseando-se
em seu estudo com espécies de anfíbios e répteis nas Antilhas, encontrou que
uma redução de dez vezes na área leva a uma perda de metade das espécies (o
que corresponderia a um z de 0,301).
Em habitats continentais o número de espécies também aumenta à medida
que se amostram áreas maiores. No entanto, a taxa de aumento não é tão alta
quanto a encontrada em ilhas reais. No continente, os valores de z costumam
variar de 0,12 a 0,17. Essa diferença se deve ao fato de que uma ilha é um isolado
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verdadeiro, enquanto uma área amostrada no continente é apenas uma amostra
da área em que ela se encontra situada.Uma primeira explicação para a regularidade das relações espécies-área foi que
áreas maiores possuiriam mais espécies pelo fato de englobarem uma maior
diversidade de habitats. A outra explicação, derivada da Teoria de Biogeografia de
Ilhas de MacArthur & Wilson (1967), foi a de que a área era importante por si
mesma. A teoria postula que, outros fatores sendo equivalentes, o número de
espécies aumenta com a área da ilha porque ilhas maiores suportam populações
maiores, as quais são menos suscetíveis à extinção. De acordo com um dos pontos
centrais da teoria, o modelo do equilíbrio insular, o número de espécies em uma ilha
é resultado do desaparecimento contínuo de espécies residentes e sua substituição
por novas espécies colonizadoras. Como ocorre substituição de algumas espécies por
outras, a identidade das mesmas varia ao longo do tempo, mas o número se mantém
em torno de um valor constante de equilíbrio, denominado S
e
.
O modelo prediz que as taxas de imigração e de extinção de espécies são
determinadas pelo tamanho da ilha e pela sua distância para uma fonte potencial
de colonizadores, que pode ser o continente ou outras ilhas próximas. A taxa
de imigração de espécies novas à ilha é determinada principalmente pela
distância da área fonte de colonizadores, ou seja, quanto mais isolada for a ilha,
menor a taxa de imigração. O tamanho da ilha também influencia a taxa de
imigração, já que por um “efeito de alvo” ilhas maiores tendem a receber mais
imigrantes. Já a taxa de extinção é determinada pelo tamanho da ilha, já que ilhas
menores abrigam populações menores, mais suscetíveis à extinção local. O
modelo original de MacArthur & Wilson não inclui a correlação entre a taxa de
extinção e a distância da área fonte de colonizadores. Posteriormente, foi
sugerido que uma correlação positiva entre essas duas variáveis seria mais realista
(Brown & Kodrick-Brown, 1977), já que a chegada na ilha de indivíduos de uma
mesma espécie vindos da área fonte poderia diminuir a probabilidade de extinção
da espécie, em um processo chamado de “efeito resgate”.
A partir da publicação da Teoria de Biogeografia de Ilhas, vários estudos
passaram a ser feitos a fim de verificar se os padrões descritos se aplicavam
realmente não só a ilhas reais, mas também a ilhas de habitat. Dos que
forneceram evidências favoráveis ao modelo do equilíbrio insular, o mais famoso
foi o realizado por Simberloff e Wilson (o co-autor de MacArthur), em ilhas de
mangue na Flórida (Simberloff & Wilson, 1969; Wilson & Simberloff, 1969).
Em um experimento complicado e audacioso, os autores fumigaram ilhas de
mangue de diferentes tamanhos com inseticida, a fim de exterminar toda a fauna
de artrópodos e observar a posterior recolonização das ilhas por esse grupo, e
verificaram que os padrões encontrados estavam de acordo com o que era
previsto pelo modelo do equilíbrio insular. Outros estudos, entretanto, falharam
em encontrar esses padrões (por exemplo, Brown, 1971; Arnold, 1983) e a
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aceitação precipitada da teoria passou a ser severamente criticada, inclusive por
antigos defensores (Simberloff & Abele, 1976; Simberloff, 1976; Gilbert, 1980;
Zimmermann & Bierregaard, 1986).
Biogeografia de ilhas e o planejamento de
reservas naturais
A partir de meados da década de 1970, vários trabalhos passaram a sugerir
a aplicação de regras e princípios retirados da Teoria de Biogeografia de Ilhas
ao planejamento e manejo de reservas naturais (Wilson & Willis, 1975;
Diamond, 1975a, 1976; Diamond & May, 1976; Wilcox, 1980; Murphy &
Wilcox, 1986). Como anteriormente não havia nenhuma estratégia em particular
para a criação dessas reservas, as quais eram criadas mais por conveniência do
que por considerações biológicas, a teoria passou a ser vista como uma diretriz
a ser seguida nesses processos (McCoy, 1983). As recomendações derivadas da
teoria tornaram-se tão influentes que passaram a ser usadas pelo Banco Mundial
como estratégias de conservação. As recomendações eram as seguintes:
1) Uma reserva grande é melhor do que uma pequena.
2) Uma reserva grande é melhor do que várias pequenas que totalizem a
mesma área.
3) Reservas mais próximas entre si são melhores do que reservas distantes
umas das outras.
4) Reservas agrupadas são melhores do que reservas dispostas em linha reta.
5) Reservas ligadas por corredores são melhores do que as que não tem
ligação entre si.
6) Reservas circulares são melhores do que reservas alongadas ou de forma
irregular.
As críticas a essa aplicabilidade generalizada, entretanto, não demoraram
a aparecer (Simberloff & Abele, 1976; Gilbert, 1980). Dos princípios derivados
da teoria, entretanto, o (2) e o (5) foram os que criaram mais polêmica. O
primeiro foi tão amplamente discutido que uma nova palavra foi criada para
facilitar a citação da própria discussão: SLOSS (derivada de “Single Large or
Several Small”). O argumento a favor de uma reserva grande era baseado no fato
de que se as composições das comunidades das reservas menores fossem
similares, a reserva grande poderia abrigar mais espécies diferentes que um
conjunto de reservas pequenas. Já o principal argumento dos que defendiam
várias reservas menores era que a maior heterogeneidade ambiental, abrangida
pelas mesmas, favoreceria justamente comunidades muito diferentes em cada
reserva e, portanto, uma diversidade total de espécies maior. Baseado em uma
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revisão feita por Cândido Jr. (1993), outros argumentos dos que defendiam
várias reservas pequenas eram os seguintes:
a) Se incêndios ou doenças afetassem uma das reservas, as demais poderiam
ser salvas.
b) Um conjunto de reservas menores poderia partilhar diferentes espécies
competidoras, cada uma ocorrendo em algumas das reservas, enquanto
numa única área (mesmo que grande) essas espécies tenderiam a se
excluir competitivamente, de modo que apenas uma delas sobreviveria.
c) Alguns ambientes constituem entidades bem definidas, mesmo com uma
área pequena, de forma que a preservação de uma área excessivamente
grande ao redor da mesma não tem sentido ecológico.
d) O maior efeito de borda de várias reservas pequenas em comparação a
uma reserva grande aumentaria a diversidade de habitats.
e) Áreas menores podem ser protegidas mais facilmente.
Por sua vez, os defensores de uma área única maior contra argumentavam
que:
a) Apesar de, em alguns casos, o número de espécies encontradas em várias
áreas menores ser maior, isso era irrelevante, já que a maior parte dessas
espécies era generalista ou muito comum e, portanto, de pouco interesse
para conservação.
b) Atividades humanas muitas vezes estendem-se para o interior das
reservas, sendo mais intensas e perigosas em reservas menores.
c) O maior efeito de borda seria na verdade prejudicial por favorecer a
penetração de incêndios, caçadores, herbicidas e outros poluentes. Além
disso, as espécies “de borda” seriam de menor interesse e ainda poderiam
competir com as de interior.
d) Alguns grupos de espécies sobrevivem apenas em grandes áreas.
e) Áreas maiores são necessárias para minimizar predação, parasitismo e
competição, já que a densidade das espécies tende a ser maior em áreas
restritas.
f) O processo de fragmentação é praticamente irreversível.
Pelo lado dos que defendiam a importância da área, Newmark (1987), que
estudou a perda de espécies de mamíferos de grande porte em 14 parques na
América do Norte, demonstrou que os menores tinham sofrido uma perda de
até 40% no número de espécies. Já os maiores, como o de Yellowstone (20 vezes
maior que o menor parque estudado), tinham perdido apenas uma espécie de
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mamífero de grande porte, o lobo, que foi extinto pela ação direta do homem.
O que foi sugerido por Newmark é que a fauna de mamíferos dos parques tinha
sofrido um colapso devido aosefeitos da insularização. Os resultados obtidos
forneceram ainda um novo apoio à hipótese da área per se, já que o melhor
preditor para o número de espécies foi a área do parque e não a diversidade de
habitats. Por outro lado, Zimmerman & Bierregaard (1986) defenderam o ponto
de vista oposto a partir de seus estudos com anuros na Amazônia. De acordo
com os autores, o que importava para a sobrevivência das populações de anuros
nos fragmentos estudados era a disponibilidade de habitats favoráveis à
reprodução e não a área da reserva em si. Sendo assim, uma reserva de 100 ha
contendo uma série de sítios adequados para reprodução seria melhor do que
uma de 500 ha que não os possuísse.
Já a questão dos corredores, outro ponto criticado nas recomendações sobre
o design das reservas, foi menos polêmica. É esperado que corredores facilitem
a migração entre remanescentes florestais, diminuindo as chances de extinção.
De fato, alguns estudos têm corroborado esta hipótese, mas, por outro lado, tem
sido argumentado que corredores também podem favorecer a propagação de
doenças, predadores introduzidos e incêndios (Bennett, 1990; Hobbs, 1992;
Simberloff et al., 1992; Rosenberg et al., 1997; Beier & Noss, 1998; Haddad et
al., 2003). Um fato a ser levado em consideração é que a criação de corredores
é um processo caro e muitas vezes dificultado por características da área ao redor
(como, por exemplo, urbanização). Sendo assim, é melhor que os mesmos sejam
mantidos, se possível, durante o próprio processo de fragmentação.
Apesar de algumas das discussões que levaram a esses questionamentos
terem sido redundantes e acrescentado pouco à questão (especialmente as que
se referiram a SLOSS), outras lançaram novas idéias sobre o que deveria ser
considerado ao planejar uma unidade de conservação. No entanto, um dos
pontos mais positivos de toda essa discussão foi a percepção de que uma
abordagem única não era suficiente para garantir a persistência das espécies que
se desejava proteger.
Fragmentos versus ilhas: utilidade e limitações da
analogia
“A eterna ameaça externa”: efeitos de borda
Uma conseqüência inevitável da fragmentação florestal é um drástico
aumento no total de bordas de habitat, uma vez que a alta relação perímetro/
área dos fragmentos leva à criação de amplas zonas de contato entre o habitat
original e os habitats alterados ao seu redor. Conseqüentemente, as populações
animais e vegetais presentes nos fragmentos não estão apenas reduzidas e
subdivididas, mas também são expostas a uma série de mudanças abióticas e
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bióticas associadas à borda das florestas (Laurance, 1997). Esse conjunto de
alterações tem sido denominado efeitos de borda.
De acordo com Murcia (1995), os efeitos de borda em fragmentos de
habitat podem ser classificados em três diferentes tipos: (1) efeitos abióticos,
envolvendo mudanças nas condições ambientais resultantes da proximidade de
um habitat estruturalmente distinto; (2) efeitos biológicos diretos, os quais
envolvem alterações na abundância e distribuição de espécies, causadas
diretamente pelas condições físicas próximas à borda e determinadas pela
tolerância fisiológica das espécies a essas condições; e (3) efeitos biológicos
indiretos, os quais envolvem mudanças nas interações ecológicas, como predação,
dispersão de sementes e competição.
Logo após o desmatamento, a vegetação remanescente é exposta a
condições microclimáticas drasticamente distintas. Isso se deve a uma maior
penetração da radiação solar e à exposição direta aos ventos quentes e secos que
se originam no habitat ao redor, criando um gradiente borda-interior de variáveis
ambientais. Entre as alterações mais freqüentes estão o aumento da temperatura
e a diminuição da umidade, tanto no ar quanto no solo, que podem ocorrer até
dezenas de metros para o interior dos fragmentos (Kapos, 1989; Saunders et al.,
1991; Stevens & Husband, 1998). Com o passar do tempo, esses efeitos tendem
a ser atenuados devido à queda de árvores e ao crescimento de uma vegetação
secundária (principalmente trepadeiras) que funciona como uma cortina,
protegendo o interior do fragmento. Segundo Lovejoy et al. (1986), cinco anos
após o isolamento, o interior de pequenos fragmentos de Floresta Amazônica
estava mais úmido e escuro do que nos primeiros anos após o desmatamento.
Sendo assim, a “idade da borda” também deve ser levada em conta ao se avaliar
a intensidade de determinados efeitos em diferentes áreas (Kapos et al., 1997).
As alterações estruturais, entretanto, tendem a permanecer por várias
décadas após o isolamento ou mesmo indefinidamente. Essas alterações são
decorrentes das mudanças no ambiente físico causadas pela exposição às
condições abióticas da borda. A maior penetração de luz promove o crescimento
de uma vegetação mais densa, característica de áreas perturbadas, rica em lianas
e trepadeiras. Além disso, a exposição aos ventos faz com que a queda de árvores,
troncos e folhas seja maior na borda, favorecendo também uma redução na
cobertura do dossel (Lovejoy et al., 1986; Saunders et al., 1991; Laurance, 1991a;
Malcolm, 1994; Murcia, 1995; Laurance, 1997; Didham & Lawton, 1999;
Gascon et al., 2000; Laurance et al., 2000; Cochrane, 2001). Uma implicação
dessas alterações estruturais é a facilitação da penetração de incêndios que
ocorrem nos habitats ao redor dos fragmentos. Geralmente esses incêndios
afetam principalmente a borda, já que estas são mais inflamáveis, mas também
podem penetrar no interior dos fragmentos (Figueiredo & Fernandez, 2004).
Segundo Janzen (1986), na próxima estação de crescimento, uma borda
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danificada terá sua vegetação herbácea aumentada, estendendo assim a margem
da área inflamável para o interior do fragmento.
Devido a diferenças na tolerância aos efeitos microclimáticos e também às
mudanças estruturais da vegetação, a distribuição, abundância, riqueza e
diversidade das espécies animais também tendem a ser alteradas pelos efeitos
de borda. Em Sergipe, por exemplo, Stevens & Husband (1998) encontraram
que tanto a riqueza quanto a diversidade de pequenos mamíferos aumentaram
da borda para o interior de fragmentos de 145 e 547 ha. Já Pardini (no prelo)
encontrou que em remanescentes de mata madura no Sul da Bahia as bordas
abrigaram espécies de pequenos mamíferos que não foram encontradas no
interior, mas que foram comuns nos ambientes alterados do entorno. Entretanto,
nos fragmentos estudados por Pires et al. (no prelo) nenhuma espécie de
pequenos mamíferos foi capturada exclusivamente na borda ou no interior dos
fragmentos de cerca de 10 ha, localizados na Reserva Biológica de Poço das Antas
(RJ). De acordo com os autores, isto se deve provavelmente ao fato de que em
fragmentos muito pequenos toda a área pode ser afetada pelos efeitos de borda,
não fornecendo mais habitats adequados para algumas espécies que dependem
de condições encontradas apenas no interior da floresta (Levenson, 1981;
Merriam & Wegner, 1992).
Em remanescentes de Floresta Amazônica, Lovejoy et al. (1986) encontra-
ram que logo após o isolamento dos fragmentos os mesmos foram invadidos por
espécies de borboletas características de áreas abertas e vegetação secundária
(light-loving species). As borboletas foram encontradas a até 300 metros para o
interior do fragmento e de acordo com os autores estariam competindo com as
espécies de sub-bosque (shade-loving) por fontes de néctar e locais para oviposição,
além de interferir no comportamento reprodutivo das mesmas. Este exemplo
demonstra que, mesmo para um determinado táxon, a variedade de respostas
aos efeitos de borda pode ser bastante ampla e que as espécies com reque-
rimentos mais específicos de habitat ou mesmo de dieta estariam mais
ameaçadas por esses efeitos.
Uma mesma espécie, por sua vez, pode responder de maneira distinta aos
efeitos de borda de acordo coma estação do ano. Por exemplo, Lehtinen et al.
(2003), trabalhando em remanescentes florestais em Madagascar, encontraram
que algumas espécies de répteis e anfíbios evitaram fortemente a borda dos
fragmentos durante a estação seca, mas não tiveram nenhuma preferência por
habitats de borda ou interior durante a estação úmida. Esta seria a tendência
esperada pelo menos para anfíbios, dado que o ressecamento das bordas seria
ainda mais intenso na estação seca. No entanto, Schlaepfer & Gavin (2001),
para sua própria surpresa, encontraram o padrão oposto em fragmentos na Costa
Rica.
10 Essências em Biologia da Conservação
De acordo com o que foi visto anteriormente, é possível notar que após a
criação das bordas o que ocorre é uma série de “efeitos em cascata” (Murcia,
1995). Assim, por exemplo, a maior entrada de luz favorece o crescimento de
vegetação pioneira, que pode atrair animais folívoros e seus predadores, os quais
interagem com as espécies presentes anteriormente nos fragmentos. Entretanto,
ainda são poucos os estudos que focalizam os efeitos biológicos indiretos das
bordas e a maior parte deles tem se concentrado na predação de ninhos de aves.
A perda de espécies de aves em fragmentos florestais após o processo de
isolamento é bem documentada (Willis, 1979; Lovejoy et al., 1986; Andrén &
Angelstam, 1988; Offerman et al., 1995; Stouffer & Bierregaard, 1995; Turner,
1996; Marini, 2001; Ribon et al., 2003) e a predação de ninhos tem sido
considerada como um dos principais fatores responsáveis por esse declínio
(Yahner, 1988; Sieving & Karr, 1997). Habitats de borda foram considerados
por Gates & Gysel (1978) como “armadilhas ecológicas” para aves, já que estes
animais são atraídos pelas condições favoráveis para nidificação, mas sofrem
altos níveis de predação nesses locais. Vários estudos têm indicado que os níveis
de predação de ninhos naturais e artificiais de aves são maiores próximo à borda
do que no interior das florestas (Wilcove, 1985; Wilcove et al., 1986; Burkey,
1993; Marini et al., 1995). Entretanto, alguns estudos não têm encontrado essa
diferença (Santos & Tellería, 1992; Pasitschniak-Arts et al., 1998).
Alguns modelos matemáticos têm sido desenvolvidos a fim de que se
possam avaliar os impactos ecológicos dos efeitos de borda em habitats
fragmentados (Laurance & Yensen, 1991; Malcolm, 1994). Tendo em mãos o
tamanho e a forma do fragmento e estimativas empíricas de quanto um
determinado efeito penetra nos remanescentes é possível calcular, a partir dos
modelos, o quanto da área de determinado fragmento está sendo afetada pelos
efeitos de borda. A partir desses modelos é possível ainda simular qual a melhor
forma, tamanho e localização do remanescente na paisagem para diminuir os
efeitos de borda, permitindo a escolha entre diferentes opções de manejo para
uma determinada região (Laurance, 1991a).
A importância do que está ao redor: a matriz
Depois que ocorre a fragmentação, os fragmentos florestais são tipicamente
circundados por um conjunto de áreas transformadas de diversas maneiras, as
quais são denominadas de matriz. Por exemplo, em uma paisagem de pastagem
com pequenas ilhas de mata, temos o pasto como matriz entre os fragmentos
florestais. Em outras paisagens, a matriz pode ser uma plantação de milho ou
soja, eucaliptos, gramíneas ou ser formada por árvores pioneiras, por exemplo.
Meffe & Caroll (1997) definiram matriz como o habitat mais comum em
determinada área. De acordo com a definição desses autores, portanto, a própria
floresta pode ser a matriz para fragmentos de gramíneas. No presente capítulo,
Vivendo em um Mundo em Pedaços... 11
porém, estamos analisando fragmentação florestal e nos restringiremos aos casos
em que a matriz é constituída de habitats transformados (geralmente, embora
nem sempre, habitats com vegetação de fisionomia aberta) que circundam os
remanescentes de floresta nativa.
A proporção e o tipo dessa matriz na paisagem teoricamente determinam
a facilidade de propagação de perturbações como fogo ou espécies que podem
invadir o fragmento (Turner et al., 1989). No caso do fogo, além da perda direta
de áreas de mata após o incêndio, o fragmento pode tornar-se mais degradado,
favorecendo a invasão dos fragmentos por espécies antes restritas à matriz.
Figueiredo & Fernandez (2004) encontraram um aumento significativo do
tamanho populacional de um roedor (Akodon cursor) em dois fragmentos
florestais na ReBio Poço das Antas, no Rio de Janeiro, após estes terem sido
atingidos em parte por um incêndio em 1997. Como A. cursor já apresentava uma
alta densidade populacional na matriz (Feliciano et al., 2002) e é uma espécie
bem adaptada a ambientes perturbados, aparentemente as populações nos
fragmentos foram bruscamente aumentadas por animais vindos da matriz.
Assim, a comunidade animal presente nos fragmentos pode ser alterada de
acordo com o tipo de matriz que o circunda. Por exemplo, a similaridade estrutural
entre a matriz e o habitat dos fragmentos influencia na capacidade de cada espécie
de atravessar a matriz. Quanto mais similar, mais permeável ele deve ser às espécies
originais. No entanto, até que ponto cada tipo de matriz representa uma barreira
aos fluxos biológicos depende não só das características desse habitat como
também das características biológicas de cada espécie, como vagilidade (capacidade
para movimentos), preferências de habitat e fatores comportamentais. Em função
do conjunto de seus atributos ecológicos, cada espécie apresenta um nível próprio
de tolerância, podendo ter capacidade de habitar a matriz ou de apenas atravessá-
la. Indivíduos de algumas espécies atravessam a matriz com mais freqüência que
indivíduos de outras espécies (Pires et al., 2002). Assim, a matriz funciona como
um filtro seletivo para a dispersão dos indivíduos, determinando quais espécies
serão capazes de atravessá-la e com que freqüência.
Ricketts (2001) demonstrou, em um estudo com borboletas no Colorado,
que o tipo de matriz pode contribuir para o isolamento das populações nos
fragmentos. Foram testadas as influências de dois diferentes tipos de matriz, uma
composta por Salix sp., que atinge até quatro metros de altura, e uma floresta de
coníferas, nos movimentos de indivíduos de borboletas. Para quatro dos seis taxa
estudados, a floresta de coníferas dificultou de 3 a 12 vezes o movimento de
indivíduos quando comparada com a matriz de Salix sp. Laurance et al. (2002)
também encontraram diferenças no uso de dois tipos de matriz em um estudo com
beija-flores, anuros e formigas na Amazônia Central. Estes grupos usaram mais
freqüentemente uma matriz composta principalmente por árvores de Cecropia sp.
do que uma matriz arbustiva dominada por Vismia sp.
12 Essências em Biologia da Conservação
Espécies mais tolerantes à matriz, ou seja, aquelas que conseguem explorar
os habitats modificados da matriz, tendem a apresentar populações estáveis nos
fragmentos, por vezes aumentando seu tamanho populacional. Laurance
(1991b) estudou a vulnerabilidade à extinção de 16 espécies de mamíferos não
voadores em fragmentos na Austrália. Ele verificou que, das variáveis analisadas
(tamanho corporal, longevidade, fecundidade, nível trófico, especialização
alimentar, abundância no fragmento e abundância na matriz), a abundância na
matriz foi o fator mais relacionado à probabilidade de sobrevivência das espécies
na região. Gascon et al. (1999), estudando aves, anfíbios, pequenos mamíferos
e formigas em fragmentos na Amazônia, encontraram uma correlação
significativa e negativa entre abundância na matriz e vulnerabilidade à
fragmentação para esses animais. Como Laurance, eles destacaram que as
espécies que evitam a matriz tendem a desaparecer dos fragmentos florestais.
Mais recentemente, Viveiros de Castro & Fernandez (2004) obtiveram um
resultado similar ao de Laurance para pequenos mamíferos neotropicais. Nesse
estudo, que foi realizado emfragmentos florestais na Reserva Biológica Poço das
Antas, Rio de Janeiro, a tolerância à matriz foi o principal fator determinante
da probabilidade de extinção das populações de marsupiais e roedores,
sobrepujando outros atributos como fecundidade, peso, longevidade, densidade
populacional anterior à fragmentação e grau de arborealidade.
Corroborando a idéia da importância da matriz para a comunidade de
fragmentos florestais, Pardini (no prelo) interpretou a ausência de um efeito claro
de perda de espécies de pequenos mamíferos em uma paisagem fragmentada no
sul da Bahia como resultado da conectividade propiciada por ambientes de
estrutura florestal, como matas secundárias e plantações sombreadas de cacau,
bastante comuns na região e capazes de abrigar a maioria das espécies florestais.
Portanto, a matriz é, de modo geral, capaz de influenciar os padrões
populacionais e comunitários em fragmentos florestais.
Populações em habitats fragmentados
Metapopulações
Muitas vezes, durante o processo de fragmentação, populações de uma
mesma espécie podem manter-se isoladas em fragmentos, conectando-se com
outras ocasionalmente, através de deslocamentos de alguns poucos indivíduos
(Hanski & Gilpin, 1991). Esse tipo de estrutura pode levar à formação de uma
metapopulação que, de acordo com uma definição bastante geral, é um conjunto
de populações locais, onde a dispersão de indivíduos de uma população para ao
menos uma outra é possível (Hanski & Simberloff, 1997).
Vivendo em um Mundo em Pedaços... 13
Para que haja uma metapopulação em um conjunto de fragmentos, de
acordo com a definição anterior, é necessário que os indivíduos capazes de se
mover livremente dentro de cada fragmento apresentem certa freqüência de
movimentos entre fragmentos. Esta freqüência não deve ser tão alta de forma
a caracterizar uma população única, nem tão baixa a ponto de manter as
populações isoladas (Szacki, 1999). Essa definição dá mais ênfase aos padrões
espaciais da população, e surgiu a partir da necessidade de conceitos mais
abrangentes que o conceito clássico de metapopulação inicialmente proposto por
Levins (1969).
No conceito de Levins, metapopulações são vistas como conjuntos de
populações locais discretas, sujeitas à extinção local e que persistiam
regionalmente devido a recolonizações (Harrison, 1991). Embora o modelo
proposto por Levins apresente pressupostos pouco gerais, dificultando sua
aplicação em populações reais, algumas situações de populações em habitats
fragmentados podem ser bem explicadas por este modelo. Marini-Filho (2002)
verificou que as populações de borboletas que habitam matas de galeria de dois
rios na Serra da Canastra (MG) atendiam a quatro condições básicas para a
existência de uma metapopulação de Levins, que são: (1) o habitat da espécie
ocorre em manchas que podem ser ocupadas ou não por populações locais
reprodutivas, (2) mesmo as maiores populações têm risco de serem extintas, (3)
as manchas de habitat não estão excessivamente isoladas a ponto de não permitir
a recolonização e (4) as dinâmicas das populações não são sincrônicas. Nos dois
rios estudados, 26 e 5 espécies, respectivamente, preencheram as condições para
serem consideradas metapopulações do tipo Levins.
Nos últimos anos, entretanto, o papel da extinção local na estrutura
metapopulacional tem sido amplamente questionado e há uma tendência a
aceitar diferentes tipos de metapopulação. Segundo Harrison (1991), a extinção
local de populações, em uma metapopulação, não desempenha o mesmo papel
e não tem o mesmo grau de importância em todas as situações. De acordo com
a autora, pode-se identificar quatro tipos de metapopulações em função dos
papéis desempenhados pela extinção e pelos movimentos entre populações:
1) Metapopulações continente-ilha (ou núcleo-satélite): Neste modelo há
uma população maior, que tem uma probabilidade muito baixa de
extinção, e várias populações muito menores, periféricas, submetidas a
freqüentes extinções locais, porém, sujeitas a recolonizações por
indivíduos vindos da população maior (“continente” ou população
nuclear). Alguns autores se referem a esse modelo como um sistema
source-sink (fonte-escoadouro), sendo a população nuclear a fonte de
colonizadores para as demais, as quais são freqüentemente perdidas por
extinção local.
14 Essências em Biologia da Conservação
2) Populações em manchas: As populações estariam dispostas em manchas
de habitat e/ou habitats variáveis no espaço e no tempo. As altas taxas
de dispersão, entretanto, uniriam as manchas em uma única entidade
demográfica. Há então uma probabilidade muito baixa de extinção em
populações locais.
3) Metapopulações em desequilíbrio: Nesse modelo, praticamente não há
movimentos entre as populações, de forma que a recolonização é ausente
ou insuficiente para balancear a extinção e as populações vão apenas se
perdendo.
4) Metapopulações clássicas: Conjuntos de populações que persistem em
um balanço regional dinâmico entre extinção e colonização; este é o
conceito de Levins.
Há ainda a necessidade de criar novos conceitos que ampliem ainda mais
a abordagem de metapopulação, pois os conceitos anteriormente descritos ainda
não são capazes de cobrir todos os casos encontrados na natureza. Um exemplo
é encontrado na Reserva Biológica Poço das Antas (RJ), onde em cada um dos
oito pequenos fragmentos florestais, conhecidos como Ilhas dos Barbados,
existem populações do marsupial Micoureus demerarae. Estas populações formam
uma metapopulação de acordo com a definição de Hanski & Simberloff (1997),
ou seja, são conectadas por movimentos esporádicos de indivíduos. A
peculiaridade desta metapopulação está no fato de que ao longo de um estudo
de oito anos foram detectados 12 movimentos entre populações, de um total
de 1.087 recapturas, sendo todos os movimentos realizados por machos (Pires
et al., 2002; Fernandez & Barros, 2004). Em uma metapopulação em que apenas
os machos se deslocam entre populações, embora haja dispersão, não há
recolonização, uma vez que um macho, por si só, não pode fundar uma
população. Do ponto de vista da conservação, este tipo de metapopulação é mais
vulnerável do que uma metapopulação em que ambos os sexos dispersem (Pires
& Fernandez, 1999).
Processos que ameaçam populações pequenas
A fragmentação tende a separar populações pequenas em cada fragmento,
e o grau de isolamento dessas populações pode ser considerável se elas não têm
uma estrutura metapopulacional. É importante, portanto, entender até que
ponto as pequenas populações podem se manter, a longo prazo, na paisagem
fragmentada. Durante muito tempo, paradoxalmente, a questão da extinção
permaneceu pouco explorada pela Ecologia. A partir dos anos 80, entretanto,
houve um aumento no interesse sobre esse problema que ameaça especialmente
populações pequenas. Este interesse gerou uma série de abordagens que
Vivendo em um Mundo em Pedaços... 15
procuram lidar com o efeito do tamanho reduzido de uma população sobre a
persistência da mesma, gerando o chamado “paradigma das populações
pequenas” de Caughley (1994).
Um dos primeiros a chamar a atenção para a questão da extinção foi Shaffer
(1981, cit. in Gilpin & Soulé, 1986) ao distinguir as extinções determinísticas
daquelas que ocorrem devido a fatores aleatórios e a apresentar quatro forças
que contribuem independentemente para a extinção de uma dada população.
Essas forças seriam: aleatoriedade demográfica, aleatoriedade ambiental,
aleatoriedade genética e catástrofes naturais. Mais tarde, Soulé (1983) sugeriu
uma quinta força, a disfunção do comportamento social. Simberloff (1986) deu
sua contribuição ao problema, identificando as causas próximas da extinção,
processos que atuariam colocando populações pequenas em risco (aleatoriedade
demográfica, deterioramento genético, disfunção social e forças extrínsecas).
A disseminação e o aprofundamento da questão, entretanto,vieram com
o trabalho de Gilpin & Soulé (1986) que deram uma contribuição fundamental
a esse campo de estudo ao apresentarem não só os fatores que afetariam a
persistência de espécies pequenas e isoladas, mas também as interações entre
eles. Os fatores apresentados englobam alguns dos citados anteriormente por
esses autores e seriam: aleatoriedade demográfica, aleatoriedade ambiental,
aleatoriedade genética e perda da flexibilidade evolutiva. A disfunção social, não
considerada por esses autores, defende a idéia de que algumas espécies podem
ter sua chance de extinção aumentada devido às características de seu compor-
tamento social e reprodutivo não se expressarem adequadamente abaixo de um
certo número de indivíduos (Soulé, 1983; Simberloff, 1986).
A aleatoriedade demográfica se refere a variações ao acaso nas características
demográficas de uma população, como taxas de sobrevivência, recrutamento,
razão sexual, tamanho de prole, etc. É fácil imaginar que, em populações muito
pequenas, a probabilidade de nenhuma fêmea reproduzir em um determinado
ano ruim é muito alta, o que poderia levar à extinção da população. Fernandez
et al. (2003) realizaram um estudo que por oito anos acompanhou os desvios
da razão sexual da cuíca Micoureus demerarae em três populações em diferentes
fragmentos florestais, dentro da metapopulação das Ilhas dos Barbados. Os
autores encontraram desvios significativos na razão sexual das três populações
estudadas e ressaltaram que, dados os pequenos tamanhos populacionais, a
persistência desses desvios poderia aumentar o risco de extinção através da
fixação da razão sexual (todos os indivíduos serem de um mesmo sexo).
A aleatoriedade ambiental se refere a variações ao acaso nas condições
ambientais. Geralmente é dividida em dois tipos: flutuações ambientais e
catástrofes. As flutuações se referem a pequenas variações na precipitação,
temperatura, etc., que caracterizariam anos bons ou ruins para uma determinada
16 Essências em Biologia da Conservação
espécie. Já as catástrofes se referem a eventos pouco freqüentes, imprevisíveis e
de grande impacto, como furacões, incêndios e inundações, por exemplo.
Segundo vários autores, este fator é muito mais perigoso do que a aleatoriedade
demográfica, sendo que as catástrofes seriam ainda mais perigosas do que as
flutuações (Lande, 1993; Nunney & Campell, 1993).
A aleatoriedade genética leva a uma redução da variabilidade fenotípica
através de processos como deriva gênica, efeitos de gargalo e diminuição da
heterozigosidade por endocruzamento. Um agravante deste terceiro processo é
que ele depende não do próprio tamanho da população (N) e sim do seu
tamanho efetivo. Cabe então definirmos aqui o conceito de tamanho efetivo da
população (N
e
) que, de forma simplificada, pode ser entendido como o número
de indivíduos que efetivamente estão passando seus genes para as gerações
seguintes, levando-se em conta a variação entre indivíduos na passagem de seus
genes. Ou seja, o tamanho efetivo depende não só de quantos indivíduos se
reproduzem, mas também do fato de a reprodução ser ou não concentrada em
uns poucos indivíduos. Franklin (1980) sugeriu um tamanho populacional
efetivo de no mínimo 50 indivíduos, a fim de evitar perdas na variabilidade a
curto prazo, devidas principalmente aos efeitos do endocruzamento. No entanto,
generalizações como estas devem ser usadas com cuidado, já que sua
aplicabilidade pode depender do táxon estudado e de várias características
populacionais da espécie em questão. Caughley & Gunn (1996) fornecem
fórmulas para o cálculo do tamanho efetivo de uma população.
Um exemplo de como o isolamento e o pequeno tamanho populacional
podem afetar a persistência de populações através dos efeitos negativos do
endocruzamento foi dado por Madsen et al. (1996). Em um estudo bastante
cuidadoso, eles demonstraram a ocorrência de depressão endogâmica em uma
população isolada de cobras (Vipera berus) no sul da Suécia. Os autores
encontraram (1) menor tamanho de ninhada em relação ao corpo da mãe, (2)
alta proporção de prole deformada e natimortos e (3) baixos níveis de
heterozigosidade devido à fixação de alelos, em comparação com populações não
isoladas. A possibilidade de que esses efeitos tivessem sido causados por metais
pesados ou pesticidas (a área foi fragmentada para criação de áreas agrícolas)
ou mesmo por diferenças de disponibilidade e qualidade de recursos alimentares
entre as populações foi descartada.
A perda de flexibilidade evolutiva vem como decorrência da redução da
variabilidade genética, que, por sua vez, provoca diminuição na capacidade da
população em responder às flutuações e mudanças ambientais. Isto influencia
a probabilidade de sobrevivência a longo prazo de uma população, já que a
variabilidade genética é um requisito básico para adaptação evolutiva em
ambientes sujeitos a perturbações (Lande & Barrowclough, 1987).
Vivendo em um Mundo em Pedaços... 17
É importante notar que todos esses processos têm em comum o fato de
serem tão mais perigosos quanto mais isoladas e menores forem as populações.
Além disso, muitas vezes uma mesma população pode sofrer primeiramente os
efeitos de um desses processos, o que as tornam muito mais suscetível aos outros.
As possíveis interações desses processos foram bem demonstradas por Gilpin &
Soulé (1986). Segundo os autores, qualquer alteração ambiental pode iniciar
feedbacks positivos de interações biológicas e ambientais que têm impactos
posteriores na população, os quais eventualmente vão levá-la à extinção. Tais
interações de fatores, que se reforçam mutuamente, arrastando uma população
para a extinção, são chamados de vórtices da extinção.
O vórtice R, ou demográfico, é disparado por diminuições ao acaso no
tamanho populacional e por uma maior variação na taxa de crescimento
populacional, tornando a população vulnerável a perturbações posteriores, as
quais reduzem o tamanho populacional e aumentam a variação na taxa de
crescimento populacional ainda mais (Gilpin & Soulé, 1986). O vórtice D, ou
da fragmentação, resulta de alterações na distribuição espacial de uma população,
as quais a deixam ainda mais fragmentada. Por sua vez, distribuições mais
fragmentadas aumentam a probabilidade de extinções locais além de terem
efeitos negativos no tamanho efetivo da população. O vórtice F, ou do
endocruzamento, deve-se ao fato de decréscimos no tamanho efetivo da
população terem sérias implicações ao persistirem por várias gerações. Esse
vórtice reflete os efeitos da depressão endogâmica e da perda da heterozigosidade
na viabilidade fenotípica e na taxa de crescimento populacional. Por sua vez, o
decréscimo nessa taxa e a conseqüente redução do tamanho populacional
aumentam ainda mais a probabilidade de extinção através desse próprio vórtice
e dos demais. O vórtice A, ou adaptativo, reflete um decréscimo no tamanho
efetivo da população, causado por deriva gênica, o qual vai afetar a habilidade
da população em se adaptar ao seu ambiente, causando ausência crescente de
ajuste entre o fenótipo populacional e o ambiente. Este vórtice atua em uma
escala de tempo muito maior do que os outros, de forma que a população tende
a se extinguir através dos demais vórtices antes de sofrer uma erosão genética
tão forte que a leve à perda da adaptação.
Os vórtices permitiram maior compreensão das interações entre os
processos que afetam populações pequenas. No entanto, segundo Gilpin & Soulé
(1986), os mesmos não podem ser usados como um protocolo universal para a
conservação de populações com tamanhos populacionais reduzidos pelo simples
fato de as espécies diferirem em sua vulnerabilidade a esses vórtices. O
reconhecimento de que diferentes espécies respondem de maneiras distintas aos
processos descritos anteriormente sugere que para cada população deve existir
um determinado tamanho populacional que reduza ou elimine os efeitos dos
vórtices, tornando-amenos suscetível à extinção. Este reconhecimento levou a
18 Essências em Biologia da Conservação
uma análise mais quantitativa do problema, já que era preciso saber se as espécies
presentes em fragmentos protegidos, como parques e reservas florestais, estavam
realmente a salvo desses processos. Este tipo de análise é conhecido como Análise
de Viabilidade de Populações (Nunney & Campbell, 1993).
Características ecológicas que afetam a resposta à
fragmentação
Como visto anteriormente, o empobrecimento das comunidades após o
processo de fragmentação é bastante previsível. As perdas estão de acordo com
as relações espécies-área, foram explicadas pelo modelo do equilíbrio insular de
MacArthur & Wilson (1967) e dependem do tamanho e do isolamento da área
que, por sua vez, estão relacionadas às taxas de imigração de espécies e de
extinção. A perda de espécies, seria geralmente gradual até ser atingido um
equilíbrio, em um número de espécies mais baixo que o original.
A primeira abordagem para a perda de espécies foi quantitativa, não
levando em consideração a identidade das espécies perdidas. Um dos primeiros
trabalhos a sugerir que algumas espécies em particular poderiam ser mais
facilmente afetadas por perturbações foi o de Preston (1962) ao demonstrar que
as comunidades eram compostas por poucas espécies muito raras, muitas
espécies relativamente abundantes e poucas espécies muito comuns. As espécies
raras, devido às suas baixas densidades populacionais, estariam portanto mais
suscetíveis à extinções locais. Posteriormente, a ecologia de comunidades foi
fornecendo novas evidências de que a identidade das espécies a serem perdidas
poderia ser prevista.
Diamond (1975b), por exemplo, estudando aves em ilhas reais na Nova
Guiné, verificou que certas espécies ocorriam apenas em comunidades mais
pobres, outras em comunidades de riqueza intermediária e outras ainda apenas
em comunidades muito ricas. O autor observou que estas últimas eram
geralmente espécies de nível trófico elevado e/ou grande tamanho corporal e/ou
alto grau de especialização. Estas espécies, portanto, deveriam ocorrer apenas
em grandes áreas e seriam as primeiras a serem perdidas após o processo de
fragmentação. Uma visão alternativa foi dada por Patterson (1987) através do
conceito de subconjuntos concêntricos. Segundo essa visão, as espécies das
comunidades mais pobres também são encontradas nas mais ricas, enquanto o
contrário não é verdadeiro.
Além disso, o conhecimento das interações ecológicas fornece indícios de
que espécies serão perdidas após o desaparecimento de uma primeira. A perda
de predadores de topo (muito comum em remanescentes florestais pequenos)
pode aumentar a abundância de predadores intermediários, os quais afetam as
populações de suas presas, podendo levá-las à extinção. Este fenômeno é
Vivendo em um Mundo em Pedaços... 19
conhecido como mesopredator release, ou seja, liberação de mesopredadores (Soulé
et al., 1988). Segundo Fonseca & Robinson (1990), a liberação de mesopre-
dadores poderia estar ocorrendo nas comunidades de pequenos mamíferos de
fragmentos de Mata Atlântica em Minas Gerais. De acordo com os autores, as
altas densidades populacionais de gambás nos fragmentos estudados seriam
devidas à perda de seus predadores.
Características mais espécie-específicas também têm sido usadas na
identificação das espécies que estariam mais sujeitas a declinar em sistemas
fragmentados. Em uma revisão recente, Henle et al. (2004) verificaram que de
todas as características que têm sido sugeridas como preditoras da sensibilidade
à fragmentação aquelas relacionadas ao tamanho populacional, ao grau de
especialização em relação ao habitat e ao uso da matriz foram as que tiveram
mais suporte em dados empíricos.
Como populações pequenas são mais suscetíveis a se extinguirem
localmente em paisagens fragmentadas, conforme visto anteriormente,
características que favoreçam pequenos tamanhos populacionais em uma
determinada área tornam as espécies mais vulneráveis à fragmentação. Sendo
assim, animais de grande tamanho corporal, predadores de topo e outras espécies
com grandes requerimentos de área estão mais suscetíveis à extinção em
fragmentos florestais. Chiarello (1999), por exemplo, comparando as
comunidades de mamíferos entre seis fragmentos de Mata Atlântica no Espírito
Santo, com áreas variando de 200 a 20.000 ha, encontrou que comunidades mais
ricas e complexas, com predadores de topo, frugívoros terrestres de grande porte
e grandes mirmecófagos estavam presentes apenas nos dois fragmentos maiores.
O tamanho da área de vida também pode ser usado como um preditor da
vulnerabilidade à fragmentação, já que, quanto maior a área de vida de uma
determinada espécie, de modo geral, menor será a densidade populacional em
uma dada área (Bergallo, 1990). Para algumas espécies, inclusive, o tamanho do
fragmento pode ser menor do que a área de vida requerida por um único grupo
ou mesmo um único indivíduo. Lovejoy et al. (1986), por exemplo, encontraram
que um fragmento amazônico de 100 ha não foi capaz de comportar três espécies
de primatas cujos grupos possuíam áreas de vida maiores de 100 ha (Ateles
paniscus, Cebus apella e Chiropotes satanas). Já as espécies cujos grupos possuiam
áreas de vida menores (Alouatta seniculus, Pithecia pithecia e Saguinus midas) foram
encontradas nesse mesmo fragmento e também em fragmentos de 10 ha.
Quando a área de vida é defendida, ou seja, quando há territorialidade, o
tamanho populacional em uma dada área fica ainda mais limitado já que não
há sobreposição de áreas de vida adjacentes (Offerman et al., 1995). Além disso,
a territorialidade poderia inibir movimentos individuais entre fragmentos pela
simples possibilidade de perda do território, não havendo garantia de
20 Essências em Biologia da Conservação
estabelecimento de um novo em uma área diferente. De acordo com Pires &
Fernandez (1999), isto estaria ocorrendo em fêmeas da cuíca Micoureus demerarae
na Rebio Poço das Antas. Em cinco anos de estudo nenhum movimento de
fêmeas deste marsupial foi detectado entre os fragmentos estudados, enquanto
14 deslocamentos de machos (que ao contrário das fêmeas não são territoriais)
ocorreram (Pires & Fernandez, 1999; Pires et al., 1999, 2002).
Considerando a especialização em relação ao habitat, é esperado que
espécies mais generalistas possam lidar melhor com as alterações estruturais
decorrentes da fragmentação. O grau de especialização inclusive vai determinar
a utilização da borda e a freqüência com que a espécie utilizará a matriz para
se mover entre os fragmentos. Como discutido anteriormente, a tolerância à
matriz – entendida como a capacidade de pelo menos transpô-la, não
necessariamente de viver nela – é em muitos casos um dos principais
determinantes da vulnerabilidade de populações em fragmentos (Laurance,
1991b; Gascon et al., 1999; Viveiros de Castro & Fernandez, 2004). No entanto,
o movimento entre fragmentos não depende apenas da tolerância à matriz, mas
também das características do processo de dispersão na espécie. Espécies nas
quais há dispersão juvenil ou reprodutiva estariam menos suscetíveis à extinção
em ambientes fragmentados. Diferenças sexuais na capacidade dispersora
também devem ser levadas em consideração, pois, se apenas machos se deslocam
(Pires & Fernandez, 1999), a colonização de manchas vazias torna-se impossível.
Além das características citadas, várias outras têm sido sugeridas como
indicadoras da sensibilidade à fragmentação (Pimm et al., 1988; Dale et al., 1994;
Offerman et al., 1995; Sieving & Karr, 1997; Henle et al., 2004). No entanto,
cabe ressaltar que nem sempre uma característica isolada é uma boa preditora
dessa sensibilidade, já que seus efeitos podem ser anulados por outra. De forma
geral existem grupos de características que juntas permitem inferir a
vulnerabilidade de uma determinada espécie. De acordocom a classificação de
Henle et al. (2004), por exemplo, as espécies menos sensíveis à fragmentação
seriam aquelas que são generalistas em relação ao habitat, tem grandes tamanhos
populacionais e altas densidades, baixos requerimentos de área, alta mobilidade
e tempo de geração curto. Já as mais sensíveis seriam as especialistas, com
grandes requerimentos individuais de área, baixas taxas de crescimento
populacional e capacidade dispersora baixa ou moderada.
O longo caminho da fragmentação
O processo de fragmentação florestal é bastante antigo em muitos lugares,
como, por exemplo, na Europa Ocidental, onde as florestas são fragmentadas há
séculos. No entanto, os estudos científicos sobre fragmentação são muito mais
recentes, seguindo o desenvolvimento explosivo da ecologia. Inicialmente, a
Vivendo em um Mundo em Pedaços... 21
partir da imensa popularidade do livro de MacArthur & Wilson (1967), a
abordagem empregada para entender as conseqüências da fragmentação foi uma
teoria importada de outro contexto: a de biogeografia de ilhas. Este riquíssimo
arcabouço conceitual deu origem a várias interpretações sobre perdas de
biodiversidade e inclusive uma série de recomendações práticas, simbolizadas
pelas famosas regras para o desenho de reservas.
Uma verdadeira revolução veio com estudos de fragmentação realizados em
vários lugares do Mundo a partir do final dos anos 70, entre os quais o ambicioso
Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF) na Amazônia
brasileira (Lovejoy et al., 1986; Bierregaard et al., 1992; Laurance & Bierregaard,
1997; Bierregaard et al., 2001; Laurence et al., 2002). Os dados obtidos, aos
poucos, foram mostrando que a analogia tão prontamente traçada com as ilhas
era um tanto ingênua. Não que, como sugerido por alguns (por exemplo,
Zimmermann & Bierregaard, 1986), a analogia fosse inútil. Viu-se, por exemplo,
que relações espécies-área serviam muito bem para alguns taxa e algumas escalas,
e chegavam a prever extinções que efetivamente aconteciam em reservas, como
mostrado pelo brilhante estudo de Newmark (1987).
Por outro lado, as relações espécies-área não funcionavam bem para outros
taxa e escalas. Além disso, viu-se que os fragmentos, ao contrário das ilhas,
encolhiam com os efeitos de borda; e que a matriz, ao contrário do mar, era um
filtro seletivo, e não uma barreira absoluta à dispersão das espécies. Estas
constatações levaram à percepção de que o problema era diferente do que se
pensava inicialmente, e saudavelmente novas perguntas foram surgindo dos
desajustes entre a base conceitual existente e a realidade. Uma das novas
abordagens foi a de metapopulações, equivocadamente saudada por alguns como
o novo paradigma de fragmentação, substituindo a biogeografia de ilhas. O
conceito de metapopulações não poderia substituir a biogeografia de ilhas como
paradigma (sensu Kuhn, 1987), uma vez que as duas teorias lidam com perguntas
diferentes (explicando números de espécies e de populações de uma mesma
espécie, respectivamente). Levins não sepultou MacArthur & Wilson, coexiste
com eles, mas a abordagem metapopulacional fez mais do que uma substituição
faria: acrescentou uma nova visão sobre como espécies poderiam persistir numa
paisagem onde os fragmentos estavam separados por um filtro seletivo.
Os resultados dos testes empíricos do modelo da biogeografia de ilhas e o
crescimento da abordagem de metapopulações, por sua vez, levaram a uma outra
revolução: a percepção de que, de maneira contra-intuitiva para alguns, para
determinar o destino da biodiversidade nos fragmentos o que ocorre na matriz
pode ser mais importante do que o que ocorre nos próprios fragmentos. O
reconhecimento do papel de outros elementos da paisagem além dos fragmentos,
assim como da importância da estrutura e configuração desses elementos em
grandes escalas espaciais, levou ao crescimento da abordagem da ecologia de
22 Essências em Biologia da Conservação
paisagens. Este campo de pesquisa, que complementa a abordagem de ecologia
de populações e comunidades descrita no presente capítulo, tem conhecido um
explosivo e fecundo crescimento nos últimos anos. Para revisões úteis a respeito,
ver Andrén (1994), Metzger (1999, 2001) e Fahrig (2003).
Assim, afinal, caminha a ciência: a história de novas idéias costuma ser
complexa e tortuosa. Até aí já se havia percorrido um longo caminho, do mar
passivo da biogeografia de ilhas à dinâmica da paisagem. Mas o caminho ainda
não estava completo. O despertar para os devastadores efeitos de borda (que veio
logo nos primeiros grandes estudos de fragmentação, como o PDBFF) mostrava
que fragmentos florestais eram entidades instáveis. Uma nova revolução ainda
estava por vir. A ecologia da paisagem chamava a atenção para padrões e
processos que ocorriam numa escala espacial mais ampla que a de um único
fragmento e, conseqüentemente, para as interações entre os elementos da
paisagem. Paralelamente, crescia também a atenção para outro tipo de interações.
Na brilhante percepção de Janzen (1974), duas décadas adiante de seu tempo,
havia uma forma mais sutil e mais insidiosa de extinção: a perda das interações
ecológicas. Liberação de mesopredadores conduzia a extinções de várias outras
espécies, como havia sido proposto originalmente por Soulé et al. (1988). Indo
mais fundo, o novo clássico da biologia da conservação de Terborgh et al. (2001)
mostrou como a perda de espécies leva à perda de interações ecológicas e daí a
novas extinções “em cascata”, levando ao desmantelamento de todo o
ecossistema, numa confirmação da intuição de Janzen.
Começando com as “ilhas de habitat”, daí para a resposta das comunidades
e populações à paisagem fragmentada e daí à percepção da importância das
interações entre elementos da paisagem e entre espécies: foi um longo e
fascinante caminho percorrido pelos estudos da fragmentação nos últimos 40
anos. No caso do Brasil, um recente projeto dentro do Programa Nacional de
Biodiversidade (PRONABIO) apoiou entre 1998 e 2001 estudos sobre
fragmentação em todo o País. O volume resultante (Rambaldi & Oliveira, 2003)
mostrou a existência de vários grupos de pesquisa desenvolvendo importantes
estudos sobre fragmentação no Brasil (Rambaldi & Oliveira, 2003). Só podemos
esperar que as próximas décadas sejam igualmente profícuas. Além disso,
esperamos também que todos esses conhecimentos, ainda tão ignorados pela
sociedade ao lidar com problemas ambientais no Brasil, sejam cada vez mais
usados na conservação dessa nossa natureza a cada dia mais fragmentada,
enquanto ainda há tempo.
Agradecimentos
Aos editores, Carlos Frederico D. Rocha, Helena de Godoy Bergallo, Maria
Alice S. Alves e Monique Van Sluys, pelo convite para escrever este capítulo. Aos
Vivendo em um Mundo em Pedaços... 23
colegas do Laboratório de Ecologia e Conservação de Populações da
Universidade Federal do Rio de Janeiro, por terem contribuído ao longo dos anos
com proveitosas discussões sobre o assunto. À Renata Pardini, pela minuciosa
e excelente revisão do manuscrito, que contribuiu para melhorar muito nosso
texto. À Fundação O Boticário de Proteção à Natureza, The MacArthur
Foundation, PROBIO/ PRONABIO-MMA (com apoio de BIRD/GEF e CNPq),
Critical Ecosystems Partnership Funding (intermediado pela Conservation
International), FAPERJ e FAPESP, pelo apoio financeiro, e ao IBAMA e à
Associação Mico-Leão-Dourado, pelo apoio logístico aos nossos projetos sobre
fragmentação. Ao CNPq, CAPES e FAPESP, pelas bolsas concedidas durante
nossos estudos sobre o tema ao longo dos últimos anos.
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