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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS 
INSTITUTO DE BIOLOGIA 
 
 
GABRIELA ATIQUE FERNANDES 
 
 
 
 
 
 
EFEITO DA SECA NA ECOFISIOLOGIA, NO CRESCIMENTO E 
NA FENOLOGIA DE ESPÉCIES VEGETAIS DE CAMPOS DE 
ALTITUDE, MATA ATLÂNTICA, BRASIL 
 
 
 
 
 
 
 
 
CAMPINAS 
(2016)
GABRIELA ATIQUE FERNANDES 
 
 
EFEITO DA SECA NA ECOFISIOLOGIA, NO CRESCIMENTO E NA 
FENOLOGIA DE ESPÉCIES VEGETAIS DE CAMPOS DE ALTITUDE, 
MATA ATLÂNTICA, BRASIL 
 
 
 
 
 
Tese apresentada ao Instituto de Biologia da 
Universidade Estadual de Campinas como 
parte dos requisitos exigidos para a obtenção 
do Título de Doutora em Biologia Vegetal. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Orientador: PROF. DR. RAFAEL SILVA OLIVEIRA. 
 
 
 
 
 
 
 
CAMPINAS 
 
(2016) 
ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À 
VERSÃO FINAL DA TESE DEFENDIDA PELA 
ALUNA GABRIELA ATIQUE FERNANDES E 
ORIENTADA PELO RAFAEL SILVA OLIVEIRA. 
[FICHA CATALOGRÁFICA FORNECIDA PELA BIBLIOTECA] 
 
 
Campinas, 29 de março de 2016. 
 
 
 
 
 
 
 
 
COMISSÃO EXAMINADORA 
 
 
 
 
 
Prof. Dr. Rafael Silva Oliveira 
 
 
Prof.(a). Dr.(a) Grazielle Sales Teodoro 
 
 
Prof.(a) Dr.(a). Julia Caram Sfair 
 
 
Prof. Dr. Maurício Bonesso Sampaio 
 
 
Prof.(a) Dr(a). Simone Aparecida Vieira 
 
 
 
 
 
 
 
Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se 
encontra no processo de vida acadêmica do aluno. 
DEDICATÓRIA 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Aos Meus Pais Valdirene e José Luiz, ao meu companheiro Bruno, à Tatiana e Beatriz, 
à Obàtálá, aos meus Orixás e Guias Espirituais, e à Presidenta Dilma Rousseff, vítima 
de um golpe contra a Democracia brasileira. 
AGRADECIMENTOS 
Foram tantas as pessoas que me ajudaram que este é o momento que eu mais 
esperava. É com muito amor e carinho que me dirijo a todos, como se fosse uma 
dedicatória para cada um. Agradeço a Deus, aos Orixás em especial, à minha mãe 
Iemanjá (Odoyà) e ao meu Pai Oxossi (Okê Arô). 
A todos os meus familiares, por entenderem que às vezes estou longe de corpo, 
mas perto de coração; em especial aos meus pais, que são os guias da minha vida 
terrena. Qualquer coisa que eu tente escrever aqui ficará pequena, será pouco e 
insuficiente para expressar o quanto sou grata pela educação, pelo carinho, pelo amor 
que sempre me dedicaram. Agradeço à minha irmã, Tatiana, e à minha sobrinha, 
Beatriz, pela paciência, carinho e cuidado nos meus momentos de desespero. Ao meu 
noivo Bruno pelo cuidado, carinho e paciência. Quero fazer um agradecimento especial 
ao Pai Carlinhos e a todos os meus irmãos de Axé. 
Agradeço à UNICAMP (Universidade Estadual de Campinas), à PPGBV- Pós 
Graduação em Biologia Vegetal UNICAMP pelo apoio logístico. A CAPES 
(Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior), pela bolsa de estágio 
sanduíche no exterior e pela bolsa no Brasil. À FAPESP (Fundação de Amparo à 
Pesquisa de São Paulo - Projeto 2010/17204-0: Mudanças climáticas em montanhas 
brasileiras: respostas funcionais de plantas nativas de campos rupestres e campos de 
altitude a secas extremas), pelo apoio financeiro e ao CNPq (Conselho Nacional de 
Pesquisa) pela concessão da bolsa. Gostaria de fazer um agradecimento especial à 
secretária da Pós Graduação em Biologia Vegetal, Maria Roseli. Queria aqui agradecer 
com profundo respeito e carinho, ao meu orientador, o Prof. Dr. Rafael Silva Oliveira, a 
todos os colegas do Laboratório de Ecologia Funcional, em especial ao amigo Mauro 
Brum Monteiro, pela ajuda durante os momentos de grandes intempéries nos topos dos 
morros em Campos do Jordão. Aos bolsistas TT3-Fapesp, José Carmello e Caroline 
Signori Muller, fundamentais nas coletas de dados, e a todos os ajudantes de campo e 
amigos de laboratório. Agradeço também a todos os funcionários do laboratório de 
botânica, aos técnicos administrativos, às faxineiras, ao pessoal do herbário. Agradeço 
a todos os mestres que tive na Pós da Unicamp e ao longo da minha vida. Tem sido 
uma grande jornada até aqui, e vocês devem ser lembrados com o carinho que 
merecem. 
Agradeço à professora Christina Máguas pela orientação, à Universidade de 
Lisboa e ao laboratório de Isótopos da Universidade de Lisboa (SIIAF) pelo apoio na 
realização das análises isotópicas. Obrigada por receber-me tão bem e pelo 
maravilhoso bolo de chocolate no dia do meu aniversário. Aos amigos que fiz durante a 
minha estada na linda Lisboa, especialmente à querida Cristina Antunes. Também 
gostaria de agradecer ao Mauro LoCascio pela ajuda com as extrações de água e 
pesagem de amostras; e, mais do que isso, por ter sido um grande amigo. 
A todos meus amigos da Pós Graduação em Biologia Vegetal, da Pós 
Graduação em Ecologia, em especial a Suzana Costa, Larissa Pereira e Fernanda 
Ribeiro, irmãs-bruxas que compartilham ideais de respeito, carinho, tolerância e 
aceitação. Queria dedicar e agradecer esse trabalho a duas guerreiras, bruxas também 
elas e recém-mamães de Clarinha e Maria, Sergianne Frison e Dani Almeida, que estão 
em meu coração desde a graduação. Agradeço também às minhas queridas amigas e 
irmãs de axé, Gláucia Fracaro e Yá Tatiana Rocha, que Deus colocou no meu caminho 
para tornar os obstáculos menores e mais fáceis de transpor. Quero agradecer aos 
queridos Mestre Lumumba e a Yayá pelo acolhimento com muito carinho e fraternidade 
em um momento de extrema necessidade. Lembro-me da história do Mestre Lumumba 
que dizia que há muito tempo atrás tinha conversado com um preto velho. Esse senhor, 
com muita simplicidade, falava sentado em um banquinho, que no futuro teríamos um 
monte de filhos de santo, com o anel de “dotô” no dedo. 
Ao Parque Estadual Campos do Jordão (PECJ), principalmente ao Paulo Sato, 
Bruno Campos e Célia Serrano e ao melhor planilheiro que tive Pedro Bonifácio. À 
brigada de incêndio do PECJ por terem ido apagar o fogo a 50 metros da minha área 
de estudo em agosto de 2012. A todos os trabalhadores braçais que contribuíram com 
a logística pesada. Não foi fácil carregar tudo morro acima, montar, consertar as 
estruturas danificadas durante três tornados; desmontar, trazer tudo de volta morro 
abaixo. Também não posso deixar de agradecer as cozinheiras maravilhosas que nos 
livraram muitas vezes do pão-com-presunto. Agradeço também a todos os obstáculos e 
adversidades; sem vocês, tudo teria ficado tão insuportavelmente chato, e eu não 
poderia por em prática as leis da tolerância e do aprendizado. 
 
 
 
Salve as folhas! 
“Sem folha não tem sonho 
Sem folha não tem festa 
Sem folha não tem vida 
Sem folha não tem nada 
Eu guardo a luz das estrelas 
A alma de cada folha 
Sou aroni. 
Cosi euê 
Cosi orixá 
Euê ô 
Euê ô orixá” 
(Maria Bethânia) 
 
RESUMO 
As mudanças climáticas influenciam a distribuição e o volume de chuvas ao longo do 
ano, o que pode provocar a intensificação de secas extremas nas regioes tropicais. As 
espécies vegetais existentes em áreas montanhosas estão entre as mais vulneráveis 
aos efeitos das mudanças climáticas, com possibilidade de redução na sua distribuição, 
migração para regiões mais altas, ou mesmo desaparecimento. Neste estudo, 
avaliamos a diversidade de respostas ecofisiológicas de cinco espécies de plantas de 
campos de altitude submetidas a um evento extremo de seca. Testamos a hipótese de 
que a profundidade do sistema radicular e o grau de iso ou anisohidria são bons 
preditores da fotossíntese, do status hídrico, da dinâmica de crescimento e fenológicade plantas expostas a condições contrastantes de disponibilidade de água. Para avaliar 
essas hipóteses, simulamos condições de seca em plantas de campos de altitude 
mediante experimentos de exclusão de água da chuva em campos de altitude na Serra 
da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil. Ao longo de 22 meses, monitoramos variáveis 
micrometeorológicas e dinâmica de água no solo e avaliamos os efeitos da exclusão de 
água no potencial hídrico, trocas gasosas, dinâmica de crescimento e fenológica das 
plantas. As espécies responderam de maneiras distintas às mudanças na 
disponibilidade de água, formando um continuum de variação quanto à regulação do 
potencial hídrico, da fotossíntese, e da dinâmica de crescimento e fenológica. 
Encontramos que a profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso e 
anisohídricas foram bons preditores das mudanças temporais da fotossíntese e status 
hídrico das plantas, pois as espécies de raízes mais profundas isohídricas mantiveram-
se mais hidratadas, com maiores taxas fotossintéticas e abertura estomática durante a 
seca do que as plantas de raízes superficiais isohídricas e anisohídricas. Também 
observamos que a profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso e 
anisohídricas foram bons preditores de respostas à seca quanto ao crescimento e a 
fenologia, sendo que espécies isohídricas de raízes superficiais e profundas foram as 
primeiras a apresentar redução na dinâmica de crescimento e reprodução, enquanto as 
espécies anisohídricas reduziram a produção de folhas de forma mais acentuada. A 
espécie anisohídrica e de raiz superficial, Myrsine ferruginea, foi a única a apresentar 
mortalidade significativa (30% dos indivíduos) nas parcelas de exclusão de chuva. 
Concluímos que plantas com sistema radicular superficial e anisohídricas foram mais 
sensíveis que as espécies isohídricas de raízes superficiais e profundas, pois são mais 
propensas a sofrerem mortalidade por falhas hidraúlicas. A profundidade do sistema 
radicular e o grau de regulação estomática representam bons preditores do grau de 
resistência das espécies de campo de altitude a secas extremas. 
 
 
PALAVRAS-CHAVE: Secas extremas; Hidráulica de plantas; Mudanças climáticas, 
Profundidade do Sistema Radicular; Montanha Tropical. 
ABSTRACT 
Intensification of extreme droughts are predicted for tropical regions in the coming 
decades. Plant species in tropical mountains are amongst the most vulnerable to climate 
change because they can have their distribution reduced, be displaced to higher 
altitudes or even go extinct. In this study, we evaluated the diversity of ecophysiological 
responses in five plant species from “campos de altitude” (montane grasslands) 
subjected to an extreme drought event. We tested the hypothesis that rooting depth and 
stomata regulation capacity (the iso or anisohydric hydraulic strategies) are good 
predictors of ecophysiological, phenological and growth performance of plants when 
subjected to lower water availability. In order to test this hypothesis, we established a 
rainfall exclusion experiment to simulated drier conditions for plants in campos de 
altitude in Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brazil. We evaluated the effects of 
water exclusion on plant water potential, gas exchange, phenology and growth 
dynamics. We found a continuum of drought responses in the campos de altitude 
community, Rooting depth and stomatal regulation capacity were good predictors of 
photosynthesis and water status of plants, as isohydric species with deeper roots 
maintained higher water potential and photosynthetic rates throughout the drought. 
Isohydric species with both shallow and deep roots were the first ones to reduce their 
growth and reproduction. The anisohydric and shallow rooted species, M. ferruginea, 
was the only species that presented significant morality (30%) in the rainfall exclusion 
plots. We concluded that anisohydric and shallow rooted plants are more sensitive and 
more likely to die of hydraulic failure than isohydric species with shallow and deep roots. 
Rooting depth and stomatal regulation capacity are good traits to predict the sensitivity 
of campos de altitude species to drought. 
 
 
KEY-WORDS: Extreme droughts; plant hydraulics; climate change; rooting depth; 
tropical mountains. 
 
SUMÁRIO 
 
INTRODUÇÃO GERAL ............................................................................................ 12 
HIPÓTESES E ESTRUTURA DA TESE .................................................................. 19 
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.......................................................................... 21 
 
CAPÍTULO 1. Efeito da seca no desempenho ecofisiológico de plantas de 
campos de altitude, na Mata Atlântica, Brasil…………........................………..... 
 
26 
 
CAPÍTULO 2. Dinâmica de crescimento e fenologia de plantas de campos de 
altitude submetidas à seca, na Mata atlântica, Brasil......................................... 
 
63 
 
CONSIDERAÇÕES FINAIS ..................................................................................... 98 
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.......................................................................... 101 
 
 
 
 
 
 
 
 
12 
 
INTRODUÇÃO GERAL 
Os modelos climáticos mostram que a temperatura média global aumentou em 0,6ºC no 
século XX devido ao aumento da concentração de gases do efeito estufa na atmosfera. 
Estes modelos preveem um aumento da temperatura média global de 1,9 a 4,6ºC até o 
ano 2100 (Hughes, 2000, IPCC, 2013). O aumento da temperatura global poderá alterar 
os padrões de distribuição da precipitação ao longo do ano e, consequentemente, 
intensificar os eventos de secas extremas nas regiões tropicais (Weltzin et al., 2003; 
Colwell et al., 2008). De acordo com os modelos climáticos, as áreas montanhosas 
estão entre os primeiros locais que terão suas condições microclimáticas alteradas 
como resultado do aquecimento global (Diaz et al., 2003, Diaz et al, 2014, IPCC, 2013). 
As montanhas tropicais são caracterizadas por oscilações diárias de 
temperatura, frequentes eventos de neblina, e fortes mudanças no déficit de pressão de 
vapor e na disponibilidade de água (Leuschner, 2000; Price & Waser, 1998, Rosado et 
al., 2015). O aumento da temperatura nos topos de morro em detrimento das mudanças 
climáticas ocorre devido ao aquecimento dos oceanos, o que torna o ar mais quente e, 
por consequência, menos denso, que sobe para camadas mais elevadas (Ohmura, 
2012). A presença de ar mais aquecido em camadas atmosféricas mais elevadas 
aumenta a altitude de formação das nuvens que dão origem às neblinas, altera a 
periodicidade e distribuição da precipitação, causando a intensificação dos eventos de 
seca (Still et al., 1999; Weltzin et al., 2003). Essas mudanças climáticas exercem 
pressões ambientais sobre as espécies nativas de plantas de uma determinada altitude, 
causando sua migração para áreas mais elevadas, onde as condições de temperatura e 
umidade são similares àquelas anteriores à mudança climática. 
Os campos de altitude são vegetações gramíneo-lenhosas típicas da Mata 
Atlântica. Eles se localizam nos topos das montanhas com elevações entre 1.200 a 
2.900 metros e estão sujeitos a grandes variações de temperatura, pluviosidade, 
umidade, ventos e nutrientes (Martinelli, 2007, Scarano et al., 2002). Dessa maneira, as 
espécies dos topos das montanhas não têm para onde migrar. Somente as espécies 
que apresentam estratégias e respostas eficientes para lidar com a seca consegirão 
sobreviver frente a climas mais secos (McCarty, 2001, Hughes, 2000, Beniston, 2003, 
13 
 
Thomaz et al., 2004; McLachlan et al. 2005; Pearson, 2006). Assim, a elevação do 
relevotorna os ecossistemas montanhosos ainda mais vulneráveis às mudanças na 
precipitação, pois a diminuição da precipitação e a maior demanda evaporativa podem 
traduzir-se em uma maior perda de água pelas espécies vegetais (Leuschner et. al., 
2000, Diaz et al., 2003, Anderegg et al., 2013, Rosado et al., 2015). 
A sobrevivência de plantas nos eventos de seca frequente depende das 
características funcionais e das estratégias que as espécies ou os diferentes tipos 
funcionais apresentam. A compreensão dos mecanismos funcionais das plantas permite 
responder quais espécies são mais resistentes ou mais sensíveis aos eventos de seca 
(Oliveira et al., 2005, West et al., 2012). Os dados obtidos em estudos sobre ecologia 
funcional de espécies vegetais também são úteis para subsidiar modelos climáticos que 
simulem a mortalidade e a sobrevivência de espécies vegetais sob o cenário de 
mudanças climáticas (McCarty, 2001). Existem ainda lacunas nos estudos de ecologia 
funcional e questões-chave sobre os mecanismos de mortalidade que merecem ser 
respondidas. Uma dessas questões refere-se aos mecanismos fisiológicos de espécies 
vegetais que estão relacionadas com as estratégias de aquisição de água pelas 
plantas. 
Uma dessas estratégias está relacionada com o fechamento estomático, que 
pode afetar a dinâmica de carboidratos. Outra estratégia seria a redução do potencial a 
valores muito negativos que poderiam ocasionar falhas hidráulicas (McDowel et al., 
2008, McDowell, 2011, McDowell et al., 2011, Moreno-Gutierrez et al., 2012). No 
entanto, um estudo recente apontou que em plantas submetidas à seca ocorre a 
inibição do crescimento nos tecidos meristemáticos, antes que ocorra fechamento 
estomático e a ausência da assimilação de carbono (Kömer, 2015). Apesar da recente 
discussão, os estudos dos mecanismos de sobrevivência de plantas à seca 
desconhecem se a mortalidade delas ocorre pela fome de carbono ou por falhas na 
condutância hidráulica (McDowel et al., 2008, McDowell, 2011, McDowell et al., 2011, 
Moreno-Gutierrez et al., 2012). Embora a maioria desses estudos apontarem a fome de 
carbono como principal mecanismo de mortalidade, é provável que a dessecação por 
falhas hidráulicas ocorra antes mesmo da fome de carbono (Choat et al., 2012, Kömer, 
2015, Kleim, 2014). 
14 
 
A diminuição na condutância hidráulica ocasiona a redução na capacidade de 
transporte de água pelo xilema, o que pode levar as plantas à cavitação e inviabilizar o 
fluxo de água. Já a fome de carbono ocorre quando a quantidade de carboidratos 
proveniente da fotossíntese é menor do que o necessário para a respiração, 
crescimento e defesa da planta (Hacke et al., 2000, McDowell, 2011, Choat et al., 
2012). No caso de mortalidade por fome de carbono é necessário conhecer os níveis de 
reservas de carbono anteriores aos eventos de seca, de modo que sejam suficientes 
para manter o ajuste osmótico, o transporte de seiva no floema e os mecanismos de 
defesa das plantas (McDowell et al., 2011). Estudos com carboidratos não estruturais 
apontam que no início da estação seca e durante secas menos intensas há um 
aumento nas reservas de amido e de carboidratos não estruturais. Esses carboidratos 
seriam importantes para a manutenção do transporte hidráulico durante secas muito 
severas e de maior duração que poderia levar à mortalidade por privação de carbono 
(Salla et al., 2012, Dietze, et al., 2014, Kömer, 2015). 
A capacidade de manutenção do transporte hidráulico durante a seca pode evitar 
a mortalidade por falhas hidráulicas. No caso da mortalidade por falhas no sistema 
hidráulico existem lacunas quanto ao entendimento das estratégias hidráulicas 
isohídricas e anisohídricas, bem como o quanto a falha hidráulica pode ser agravada 
por ajustes mais refinados das plantas (McDowell et al., 2008, McDowell, et. al., 2011). 
As espécies isohídricas são plantas que em condições de seca possuem capacidade de 
reduzir trocas gasosas e manter maiores potenciais hídricos, enquanto espécies 
anisohídricas diminuem o potencial hídrico a valores muito negativos para materem as 
trocas gasosas (McDowell et al., 2008; McDowell et al., 2011; Klein, 2014; Martínez-
Vilalta et al, 2014; Skelton et al, 2015). No entanto, a caracterização dos mecanismos 
de mortalidade apenas na dicotomia entre iso e anisohidria não reflete a real regulação 
dos estômatos que ocorre ao longo de um continuum em diferentes espécies, em 
distintos estágios de crescimento em uma mesma espécie e em resposta às mudanças 
nas condições ambientais (Klein 2014). 
Dessa maneira, a maioria das plantas está em um continuum entre dois modos 
de regulação dos estômatos durante a seca, sendo que as plantas isohídricas evitam 
chegar ao potencial hídrico mínimo da folha fechando os estômatos durante a seca, 
15 
 
enquanto as plantas anisohídricas tendem a manter seus estômatos abertos e 
suportam potenciais hídricos inferiores ao das plantas isohídricas (Klein, 2014; 
Martínez-Vilalta et al, 2014). A diminuição do potencial hídrico para manter as trocas 
gasosas, pode tornar as espécies mais vulneráveis à cavitação, devido ao alto risco de 
embolismo e de falha hidráulica, ocasionando a redução na produtividade, riscos aos 
tecidos, e a mortalidade das plantas (Sperry, et al., 2003; McDowell et al., 2008, Choat 
et al., 2012). As espécies isohídricas, por sua vez, mantém o potencial hídrico a valores 
mais positivos à custa do fechamento estomático. No entanto, essas espécies correm 
sérios ricos de morrerem por fome de carbono quando sujeitas a secas mais 
prolongadas (McDowell et al., 2008, West et al., 2012). 
As estratégias de uso de água também são essenciais para o entendimento dos 
mecanismos de sobrevivência e mortalidade em espécies vegetais. O controle 
estomático influencia nas estratégias de uso de água pelas plantas: de um lado estão 
as espécies com estratégia oportunista que durante a estação chuvosa e em períodos 
de maior disponibilidade de água apresentam alta condutância estomática (gs) e baixa 
eficiência de uso de água (EUA); e de outro lado, as plantas conservativas, que em 
períodos de escassez de água ou durante a estação seca, possuem baixa gs e alta 
EUA (Peñuelas et al., 2011, Moreno-Gutierrez et al., 2012, Rosado et al., 2015). 
Espera-se uma resposta oportunista para a maioria das espécies vegetais em locais 
com forte sazonalidade climática, para otimizar as trocas gasosas quando a água está 
disponível; enquanto nas áreas com menor sazonalidade, estão previstas distintas 
estratégias de controle nos ajustes fisiológicos (Corllet & Lafrankie, 1998). 
Um estudo recente sobre uso de água em florestas montanhosas mostrou que 
mudanças na disponibilidade de água determinadas pela precipitação, déficit de 
pressão de vapor e redução do conteúdo de água no solo, durante a estação seca, 
propiciaram uma estratégia de uso de água mais conservativo do que em plantas 
localizadas em florestas de elevações mais baixas (Rosado et al., 2015). Uma das 
questões-chave no estudo de respostas de plantas aos eventos de seca consiste em 
saber se o uso de água mais ou menos conservativo garante uma maior ou menor 
resistência das plantas aos eventos de seca (Rosado et al., 2015). Entretanto a 
relevância de uma estratégia de uso de água oportunista nas espécies vegetais de 
16 
 
campos de altitude ainda é desconhecida, bem como a importância dessa estratégia 
para evitar seca nessas plantas. 
O controle estomático e a eficiência de uso de água como ajustes às secas 
implicariam nas mudanças nas taxas de crescimento e nas alterações dos ciclos 
fenológicos das plantas; como é o caso, por exemplo, das alterações nos períodos de 
produção, perdafoliar e função reprodutiva (Costa et al., 2010, Galbraith, et al., 2010, 
Moreno-Gutierrez et al., 2012, Pulido et al., 2014). A avaliação dos ciclos fenológicos é 
fundamental nos estudos sobre os efeitos das mudanças climáticas, pois a fenologia 
integra vários processos fisiológicos, como por exemplo, o balanço entre fotossíntese e 
respiração relacionada à variação dos fatores ambientais ao longo do tempo (Parmesan 
& Yohe, 2003). Dessa forma, dada a intensificação das secas causadas pelas 
alterações climáticas, as questões-chave a serem respondidas em estudos fenológicos 
atuais são como os ajustes fisiológicos das plantas afetariam as taxas de crescimento, 
dinâmica foliar e reprodutiva em condições de seca (Peñuelas, et al., 2004). Os estudos 
fenológicos em plantas, como respostas às condições de seca, têm mostrado um 
declínio nas taxas de crescimento, e na produção de flores e frutos. Esses estudos têm 
apontado também mudanças na periodicidade das fenofases, principalmente na 
dinâmica reprodutiva (Abrams, 1990, Peñuelas et al., 2004, Brando et al., 2006, Jeong 
et al., 2011, Adams et al., 2015, Liu et al., 2015). 
Além das mudanças na dinâmica foliar e reprodutiva, as alterações na fenologia 
causadas pelas mudanças na disponibilidade de água podem influenciar os padrões de 
mortalidade e de produtividade das comunidades vegetais (Price & Waser, 1998). A 
perda na produtividade ocorre devido ao aumento nas taxas de respiração e à 
diminuição da eficiência de uso de carbono pelas plantas, o que conduz a alterações no 
armazenamento do carbono, que podem diminuir a biomassa e tornar as florestas 
tropicais menos densas (Phillips et al., 2009, Costa et al., 2010; Galbraith, et al., 2010). 
Em um experimento de longa duração simulando condições de seca na Amazônia, 
mostrou-se que houve perda da biomassa devido à mortalidade entre 30% e 50% dos 
indivíduos submetidos a um experimento de exclusão de água de longa duração (Costa 
et al., 2010). No entanto não foram realizados experimentos de seca de longa duração 
17 
 
em campos de altitude que avaliassem a influência da seca nos atributos 
ecofisiológicos, no crescimento e na fenologia. 
Outros atributos importantes no entendimento da diversidade de estratégias das 
plantas em resistir aos períodos mais intensos ou prolongados de seca são a 
profundidade do sistema radicular e a capacidade de absorção de água da neblina 
(Dawson, 1998, Oliveira et al., 2005, West et al., 2012, Eller et al., 2013, Oliveira et al., 
2014). A profundidade do sistema radicular promove distintas respostas à seca entre as 
espécies. As plantas de raízes superficiais tendem a ser são mais sensíveis à seca, 
pois diminuem o do crescimento e as taxas reprodutivas, além disso, elas correm um 
aumento risco de mortalidade. Já plantas de raízes profundas ou por sua vez, são mais 
resistentes, pois se mantêm hidratadas por mais tempo durante a seca (West et al., 
2012). Além disso, em períodos de alta demanda de água, como por exemplo, durante 
o crescimento, as raízes profundas parecem desempenhar um importante papel no 
fornecimento de água para a vegetação, por exemplo, através da redistribuição 
hidráulica (Oliveira et al., 2005). 
A capacidade de absorção de água proveniente da neblina, juntamente com a 
profundidade do sistema radicular pode ser essencial para manter as plantas hidratadas 
durante eventos de seca sazonais ou induzidas (Dawson, 1998, Corbin et al., 2005, 
Eller et al., 2013). A aquisição de água da neblina é importante para mitigar os efeitos 
deletérios da seca do solo. Nas matas nebulares próximas aos campos de altitude, nos 
quais realizamos nossos estudos constatamos que grande parte do conteúdo hídrico de 
uma espécie vegetal era proveniente da neblina (Eller et al., 2013). Dessa maneira, 
uma espécie vegetal pode ser menos susceptível à seca quanto maior for sua 
capacidade de absorção de água tanto da neblina como das camadas mais profundas 
do solo. O entendimento das respostas à seca através da análise de traços hidráulicos 
e do uso de água permite realizar predições mais realistas dos balanços de carbono e 
água nesses ecossistemas (Oliveira et al., 2014b). Nesse contexto, há necessidade de 
monitoramento in situ das respostas ecológicas das espécies vegetais ante as 
mudanças nos padrões de precipitação em campos de altitude. A caracterização das 
respostas ecofisiológicas, a profundidade do sistema radicular, integrados aos estudos 
18 
 
fenológicos e ao crescimento de plantas, juntamente com os dados abióticos são 
essenciais nas predições de respostas à seca nas plantas dos campos de altitude.·. 
 
19 
 
HIPÓTESES E ESTRUTURA DA TESE 
Neste trabalho respondemos as seguintes perguntas: Como secas extremas afetam a 
fisiologia, a dinâmica de crescimento, e a fenologia de espécies vegetais dos campos 
de altitude? A profundidade do sistema radicular prediz as respostas fisiológicas, a 
dinâmica de crescimento e a fenologia de plantas submetidas a condições 
contrastantes de água? A profundidade do sistema radicular e o grau de iso ou 
anisohidria são bons preditores de quais espécies são mais resistentes e quais são 
mais vulneráveis à seca? 
Para respondermos a essas questões-chave dos estudos em ecofisiologia 
funcional, dividimos a tese em dois capítulos. No capítulo 1, intitulado “Efeito da seca 
nos atributos ecofisiológicos em plantas de campos de altitude, Mata Atlântica, Brasil”, 
avaliamos a diversidade de respostas ecofisiológicas de cinco espécies de plantas de 
campos de altitude submetidas a um evento extremo de seca. Testamos a hipótese de 
que a profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso ou 
anisohídricas são bons preditores da fotossíntese e status hídrico de plantas expostas a 
condições contrastantes de disponibilidade de água. Mais especificamente, prevemos 
que existe um continuum de estratégias quanto à regulação do potencial hídrico, e 
trocas gasosas em plantas de campos de altitude, que determina quais plantas são 
sensíveis e quais são resistentes à seca. Ainda nesse continuum, plantas com sistema 
radicular superficial são mais sensíveis à seca do que as plantas com raízes profundas, 
pois as plantas com raízes superficiais mantêm-se hidratadas por menos tempo. 
No capítulo 2: “Dinâmica de crescimento e fenologia em plantas de campos de 
altitude submetidas à seca na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil”, avaliamos o 
crescimento e a fenologia de plantas de campos de altitude em condições naturais e 
submetidas à seca. Respondemos se o crescimento e a fenologia entre as espécies 
vegetais de campos de altitude são igualmente afetadas pela seca. Nossa hipótese é 
que a fenologia e o crescimento das plantas de campos de altitude não serão 
igualmente afetados pela seca, devido aos diferentes atributos hidráulicos (controle 
estomático e grau de iso ou anisohidria), e profundidades do sistema radicular das 
espécies. Esperamos que as espécies com menor impacto nas taxas de crescimento e 
20 
 
no balanço foliar, sejam mais resistentes à seca do que as espécies com maiores 
variações. Ainda em resposta à seca e avaliando a fenologia reprodutiva, espera-se 
que ocorra menor produção de flores e frutos, bem como mudanças no período de 
floração e frutificação nessas espécies. 
 
 
21 
 
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26 
 
 
CAPÍTULO 1: 
EFEITO DA SECA NO DESEMPENHO ECOFISIOLÓGICO DE PLANTAS DE 
CAMPOS DE ALTITUDE, NA MATA ATLÂNTICA, BRASIL 
 
27 
 
RESUMO (Efeito da seca no desempenho ecofisiológico de plantas de campos de 
altitude, na Mata Atlântica, Brasil): As espécies vegetais que vivem em áreas 
montanhosas estão entre as mais vulneráveis às reduções na disponibilidade de água, 
devido às mudanças climáticas, no entanto, pouco se sabe sobre a diversidade 
funcional hidráulica de plantas encontrada em ambientes tropicais montanhosos, bem 
como a sua resistência ou resiliência à seca nestas comunidades. Neste estudo, 
avaliamos as respostas ecofisiológicas de cinco espécies de plantas de campos de 
altitude submetidas a um evento extremo de seca. Testamos a hipótese de que a 
profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso ou anisohídricas são 
bons preditores da fotossíntese e do status hídrico de plantas expostas a condições 
contrastantes de disponibilidade de água. Montamos estruturas de exclusão de água 
para simular condições de seca em vegetação de campos de altitude, durante 22 
meses, na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica. Avaliamos os efeitos da exclusão de 
água e das variáveis ambientais nos atributos ecofisiológicos e nas composições do 18O 
e 13C da celulose das plantas. A profundidade do sistema radicular e as estratégias 
hidráulicas iso ou anisohídricas foram bons preditores da fotossíntese e status hídrico 
das plantas, pois plantas com raízes mais profundas isohídricas mantiveram-se mais 
hidradatas, com maiores taxas fotossintéticas e abertura estomática durante a seca do 
que as espécies de raízes superficiais isohídricas e anisohídricas Encontramos que as 
espécies de raízes superficiais foram mais sensíveis à seca já que registramos alta taxa 
de mortalidade (30%) em Myrsine ferruginea. Plantas com raízes superficiais possuem 
menor capacidade de manterem-se hidratadas durante a seca, tornando essa espécie 
mais propensa a falhas hidráulicas, o que provavelmente pode ter causado a 
mortalidade desses indivíduos. As plantas isohídricas de raízes profundas evitaram a 
seca através do uso de água oportunista, com maior condutância estomática nos 
períodos de maior disponibilidade de água. As espécies anisohídricas, toleraram a seca 
devido ao uso de água conservativo, com alta eficiência de uso da água nos períodos 
com menor disponibilidade de água. Em nossos estudos, contemplamos que as plantas 
de topos de montanha apresentaram também estratégia de uso de água do tipo 
oportunista e não apenas conservativo, como havia sido descrito previamente para as 
florestas montanhosas. A profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas 
iso ou anisohídricas quando analisados em conjunto, foram bons preditores das 
diferentes respostas fisiológicas, do grau de sensibilidade e resistência frente aos 
eventos de secas mais extremas. 
 
PALAVRAS-CHAVE: Mudanças Climáticas, Seca, Atributos hidráulicos; Disponibilidade 
de Água; Uso de Recursos, Profundidade Raiz. 
 
28 
 
ABSTRACT (Drought effect on ecophysiological attributes in “campos de altitude” 
plants, in the Altantic Forest, Brazil): The plants in mountain areas are among the 
most vulnerable ones to reduction in water availability, due to climate change, however 
little is known about the functional hydraulic diversity of those plants found in 
mountainous tropical environments, as well as its drought-resistance or drought-
resilience in these communities. In this study, we evaluate the diversity of 
ecophysiological responses of Five plant species in “campos de altitude” (montane 
grasslands) under an extreme drought event. We have tested the hypothesis that the 
depth of the root system and the iso or anisohydric hydraulic strategies are good 
predictors of the photosynthesis and of the hydric status of plants exposed to contrasting 
conditions of water availability. We have built water exclusion structures to simulate 
drought conditions in vegetation of campos de altitude, for 22 months, in Serra da 
Mantiqueira, Mata Atlântica, Brazil. We have evaluated the rain exclusion effects in the 
ecophysiological attributes and in the composition of 18O and 13C in the plant’s cellulose. 
The depth of the root system and the iso or anisohydric hydraulic strategies were good 
predictors of the plants’ photosynthesis and of their hydric status, because isohydric 
plants with deeper roots were able to keep themselves more hydrated, with higher 
photosynthesis rates and higher stomatal openness during the drought conditions than 
the iso and anisohydric species with shallow roots. We have found that those species 
with shallow roots were more drought sensitive, since we had identified mortality (30%) 
in Myrsine ferruginea. Plants with shallow roots have a lower ability to remain hydrated 
during the dry season, become the species more inclined to hydraulic failures, which 
probably may have caused mortality of these individuals. The isohydric plants with deep 
roots have avoided drought conditions by an opportunistic water use, with a higher 
stomatal conductance in periods of greater water availability. The anisohydric species 
were able to tolerate drought conditions due to a conservative water use, with a high 
efficiency in the water use in periods with lower water availability. In our studies, we 
have contemplated that the plants located on mountain tops have also presented a 
strategy of an opportunistic water use and not only a conservative one, as it was the 
case described previously for mountainous forests. The depth of the root system and the 
iso or anisohydric hydraulic strategieswhen analyzed as a whole, were good predictors 
of the different physiological responses, of the degree of sensitivity and of the resistance 
under more extreme drought events. 
 
KEY-WORDS: Climate Change; Drought; Hydraulic Attributes; Water Availability; 
Resource Use, Depth Root. 
 
29 
 
INTRODUÇÃO 
Diversos modelos climáticos preveem que o aumento da temperatura global poderá 
alterar os padrões de distribuição da precipitação ao longo do ano e aumentar a 
intensidade e frequência de eventos de secas nas regiões tropicais (IPCC, 2013). As 
áreas montanhosas nebulares estão entre os principais locais que serão impactados 
pelas mudanças climáticas. Em áreas montanhosas tropicais, preveem-se ainda um 
aumento da altitude média de formação das neblinas e a redução da umidade relativa 
do ar, o que poderá intensificar as condições de secas (Still et al., 1999; Weltzin et al., 
2003). Espécies vegetais que ocorrem ao longo de gradientes de altitude podem migrar 
para áreas maisaltas onde as condições climáticas tendem a ser semelhantes às 
anteriores ocasionadas pelas mudanças climáticas. No entanto, espécies com 
distribuições restritas a topos de montanhas não têm para onde migrar e, por isso 
apresentam grande probabilidade de extinção local, caso não tenham capacidade de 
aclimatação às novas condições (Pounds, 1999, Beniston, 2003, Thomaz et al., 2004; 
McLachlan et al., 2005; Pearson, 2006, Diaz et al., 2014). A compreensão dos 
mecanismos fisiológicos que determinam o grau de resistência das espécies a eventos 
extremos permite prever como comunidades responderão às mudanças climáticas 
(Choat et al., 2012, Anderegg et al., 2013). 
Os campos de altitude são vegetações formadas por herbáceas, sub-arbustos e 
arbustos, típicos da Mata Atlântica, localizados nos topos das montanhas no sul e 
sudeste do Brasil em altitudes entre 1.200 a 2.900 metros (Martinelli, 2007). Estas 
comunidades estão sujeitas a constantes eventos de neblina, grandes variações de 
temperatura, radiação, pluviosidade e umidade relativa do ar (Scarano et al., 2002). A 
diminuição da precipitação, a redução da umidade e o aumento da demanda 
evaporativa, como consequência da intensificação das secas devido às mudanças 
climáticas podem causar a mortalidade em espécies vegetais (Leuschner et. al., 2000, 
Anderegg et al., 2013). Os traços funcionais hidráulicos são potencialmente bons 
preditores do desempenho das espécies vegetais às secas, pois revelam quais são as 
estratégias ecológicas de cada espécie para resistir às mudanças na disponibilidade de 
água e evitar mortalidade (Oliveira et al., 2014). Devido à coexistência de linhagens que 
evoluíram em climas contrastantes (Safford, 1999, Safford, 2007), esperamos encontrar 
30 
 
nestas comunidades uma grande variação funcional hidráulica e diversidade de 
respostas à seca. 
Dentre os traços hidráulicos, a profundidade do sistema radicular é um 
importante atributo para o entendimento da diversidade de respostas de plantas à seca 
(Oliveira et al., 2005, West et al., 2012, Anderegg et al., 2013, Eller et al., 2013, Oliveira 
et al., 2014). Plantas que apresentam raízes profundas têm acesso à água mesmo em 
períodos de baixa precipitação e podem manter trocas gasosas e crescimento durante 
a estação seca (Oliveira et al., 2005). Em contraste, espécies com raízes superficiais 
são mais sensíveis à seca e podem sofrer redução no crescimento e reprodução, e 
apresentarem um aumento de mortalidade quando sujeitas à secas de grande duração 
e/ou intensidade (West et al., 2012). Outro atributo hidráulico importante é a regulação 
estomática, pois permite definir a eficiência do uso da água (EUA), em um continuum de 
intensidade de regulação dos estômatos entre espécies vegetais, que determinam 
como é o uso de água frente os eventos de secas em diferentes espécies (Moreno-
Gutierrez et al., 2012, Oliveira et al., 2014). Dessa maneira, entender a regulação 
estomática e a eficiência de uso de água entre as espécies ajudarão a preencher as 
lacunas nas atuais formulações de diversidade funcional de plantas e melhorará a 
compreensão dos mecanismos de coexistência das espécies em habitats com limitação 
de água (Moreno-Gutierrez et al., 2012). 
Os ajustes fisiológicos, tais como a redução do potencial hídrico ou a diminuição 
das trocas gasosas seriam as primeiras respostas das espécies vegetais colocadas em 
condições de seca. Segundo as hipóteses vigentes sobre os mecanismos causadores 
de mortalidade de plantas à seca, espécies isohídricas, que reduzem a condutância 
estomática (gs) sob manutenção do potencial de água, são mais propensas a morrerem 
por fome de carbono devido ao fechamento estomático, enquanto que as espécies 
anisohídricas, que reduzem os potenciais hídricos para manterem as trocas gasosas, 
são mais propensas a sofrerem falhas hidráulicas (McDowell et al., 2008, McDowell et 
al., 2011). No entanto, a dicotomia entre iso e anisohidria parece ser insuficiente para 
descrever a diversidade de estratégias de resistência à seca que tornam as plantas 
capazes de evitar a mortalidade (Klein, 2014; Martinez-Vilalta, et al., 2014). Um método 
recente que permite analisar as estratégias de resistência à seca de forma eficaz é 
31 
 
através de relações entre o potencial hídrico do meio-diameio-dia e o da madrugada. O 
intercepto dessa relação caracteriza a transpiração máxima e a inclinação incdica a 
sensibilidade da condutância estomática das plantas à seca do solo (Martinez-Vilalta, et 
al., 2014). 
Apesar das questões referentes a esta dicotomia não estar ainda resolvida, em 
espécies expostas a diminuição da disponibilidade de água no ambiente ocorre uma 
demanda conflitante entre o ganho de carbono e a perda d’água que resulta em um 
continuum entre as estratégias de uso de água pelas plantas. De um lado estão as 
espécies com estratégia oportunista, com alta condutância estomática e baixa eficiência 
de uso de água (EUA) quando a água está disponível no ambiente; e de outro, as 
plantas conservativas, com baixa gs e alta EUA em ambientes com menor 
disponibilidade de água (Peñuelas et al., 2011, Moreno-Gutierrez et al., 2012, Rosado 
et al., 2015). Um estudo recente sobre uso de água em florestas localizadas em 
montanhas mostrou que mudanças na disponibilidade de água propiciaram estratégia 
de uso de água mais conservativa do que nas plantas localizadas em florestas de 
altitudes mais baixas (Rosado et al., 2015). Em um estudo anterior, foi mostrado que 
espécies decíduas com uso de água oportunista apresentam alto ganho de carbono na 
estação chuvosa para resistir à estação seca (Peñuelas et al., 2011). No entanto ainda 
não sabemos como o uso de água mais ou menos conservativo modularia a resistência 
ou a sensibilidade de plantas ante a intensificação das secas (Rosado et al., 2015). Em 
nossos trabalhos, esperamos encontrar diferentes estratégias quanto ao uso da água 
entre as espécies, ao logo de um continuum, com espécies que utilizam a água de 
forma mais conservativa, enquanto que outras serão mais oportunistas. 
Assim, a caracterização das respostas ecofisiológicas, tais como, as estratégias 
isohídricas e anisohídricas, a profundidade do sistema radicular, juntamente com os 
dados abióticos são essenciais nas predições de respostas à seca nas plantas dos 
campos de altitude. Neste estudo, avaliamos as respostas ecofisiológicas de cinco 
espécies de plantas de campos de altitude submetidas a um evento extremo de seca. 
Testamos a hipótese de que a profundidade do sistema radicular e as estratégias 
hidráulicas iso ou anisohídricas são bons preditores da fotossíntese e status hídrico de 
plantas expostas a condições contrastantes de disponibilidade de água. Mais 
32 
 
especificamente, prevemos que existe um continuum de estratégias quanto à regulação 
do potencial hídrico, e trocas gasosas em plantas de campos de altitude, que determina 
quais plantas são sensíveis e quais são resistentes à seca. Ainda nesse continuum, 
plantas com sistema radicular superficial são mais sensíveis à seca do que as plantas 
com raízes profundas, pois as plantas com raízes superficiais mantêm-se hidratadas 
por menos tempo. 
 
MATERIAL E MÉTODOS 
Local de Estudo 
Realizamos nosso estudo em uma área de campos de altitude no Parque Estadual de 
Campos do Jordão, situado na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, São Paulo 
(22º45’S e 45º30’W), Brasil. Campos de altitude é uma fisionomia de vegetação 
campestre na Mata Atlântica, constituída por gramíneas e subarbustos das famílias 
Asteraceae, Poaceae, Fabaceae, Cyperaceae, Solanaceae, Apiaceae, Rubiaceae, 
Lamiaceae e Euphorbiaceae (Safford, 2007). O clima da região é subtropicalde 
altitude, mesotérmico e úmido (Cfb), segundo classificação de Koeppen (Modenesi-
Gauttieri & Nunes, 1998). Os campos de altitudes que estudamos estão localizados no 
topo da montanha a 2.000 metros de altitude. A precipitação anual é de 
aproximadamente 1.700 mm, o período seco é de junho a agosto, com 20 mm de 
chuva; e o período chuvoso é de janeiro a maio e de setembro a dezembro, com meses 
superúmidos, nos quais a pluviosidade chega a 300 mm (Figura 1). 
33 
 
 
Figura 1. Diagrama climático segundo Walter & Lieth para o Parque Estadual Campos 
do Jordão, SP, correspondente ao período de 1994 a 2008. A linha vermelha é a 
temperatura, a linha azul é a precipitação média mensal, a área azul clara corresponde 
ao período úmido e a área azul escura (até 100 mm de chuvas mensais) corresponde 
ao período superúmido (acima de 100 mm mensal). A área em amarelo indica o mês 
com déficit hídrico. 
 
Experimento de Exclusão de Chuva 
Para a exclusão da precipitação, montamos em abril de 2011, doze estruturas de ferro 
metalon de 4x4m, a 1,5m do chão, cobertas com telhado de policarbonato, sendo oito 
parcelas na condição experimental e quatro parcelas na condição controle, segundo o 
modelo proposto por West et al. (2012). A distância entre as parcelas variou entre 1,5m 
a 15m. Nas parcelas experimentais, cobrimos inteiramente a parte superior com o 
34 
 
policarbonato, enquanto que, nas parcelas do controle, colocamos uma estrutura de 
báscula móvel aberta (Figura 2). Para impedir a comunicação entre as raízes das 
plantas e a penetração da água da chuva no solo, cavamos trincheiras de 40 cm de 
profundidade e as revestimos com lona ao lado de cada parcela. 
 
Figura 2. Campos de altitude e experimento de exclusão de água da chuva montado em 
abril de 2011, no Parque Estadual de campos do Jordão (PECJ). As parcelas que 
apresentam o telhado todo coberto por policarbonato são as parcelas experimentais, 
enquanto que as parcelas que apresentam as básculas móveis abertas são as parcelas 
controle. 
 
Escolha das Espécies e Profundidade da Raiz 
 Selecionamos cinco espécies subarbustivas mais representativas na área do 
estudo através de um estudo prévio da frequência e abundância de espécies que 
elaboramos anteriormente (dados não publicados). As espécies escolhidas foram três 
espécies subarbustivas típicas de campos de altitude: Baccharis crispa Spreng. e 
Baccharis tarchonanthoides DC. da família Asteraceae, Galianthe brasiliensis (Spreng.) 
E.L.Cabral & Bacigalupo. Uma espécie herbácea característica dos campos de altitude: 
Eryngium aloifolium Mart, da família Apiaceae. E finalmente, uma espécie florestal 
arbórea que está invadindo o campo: Myrsine ferruginea Spreng, Primulaceae, (APG III, 
2009) (Tabela 1). Os indivíduos distanciavam-se de 10 cm a 1m entre si e nas parcelas 
35 
 
que ocorriam M. ferruginea não havia B. tarchonanthoides. As demais espécies 
ocorreram em todas as parcelas. 
 
Tabela 1. Descrição das espécies B. crispa (Bcr), M. ferruginea (Myr), B. 
tarchonanthoides (Bta), E. aloifolium (Ery), G. brasiliensis (Gal). Média e desvio padrão 
dos atributos fisiológicos de cada espécie, tais como a regulação estomática (RE), a 
eficiência de uso de água (EUA), e a profundidade do sistema radicular (PSR), 
estudadas de fevereiro de 2011 a dezembro de 2012, na Serra da Mantiqueira, Mata 
Atlântica, Brasil. 
Espécie Altura (m) das (cm) 
Estágio Ontogenético 
PSR 
Bcr 
0,54±0,7 
0,53±0,17 Adulto 
Superficial 
Bta 
0,72±0,13 
0,94±0,28 Adulto 
Superficial 
Gal 
0,36±0,6 
0,54±0,16 Adulto 
Profunda 
Ery 
0,22±0,5 
- Adulto 
Profunda 
Myr 
0,65±0,13 
1,04±0,38 Jovem 
Superficial 
 
Usamos em nosso estudo os dados de profundidade do sistema radicular determinados 
por Monteiro (2013), que definiu a profundidade do sistema radicular a partir de 
escavações em campo, e avaliação da composição isotópica do hidrogênio e oxigênio 
(δ18O e δ2H) da água do xilema das plantas, com a composição isotópica da água em 
diferentes profundidades do solo, durante a estação seca. Segundo Monteiro (2013): 1) 
B. crispa absorve água nos primeiros 15 cm de solo, possuindo raízes superficiais; 2) B. 
tarchonanthoides e M. ferruginea, possuem raízes superficiais, absorvendo água entre 
30 a 60 cm; 3) G.brasiliensis, apresenta raiz mais profunda, com absorção entre 60 a 90 
cm; 4) E. aloifolium apresenta raízes profundas na qual a absorção de água no periodo 
seco foi nas partes mais profundas que 90 cm (Anexo 1). 
 
 
36 
 
Variáveis Microclimáticas e Conteúdo de Agua no Solo 
Para verificarmos as variações microclimáticas ao longo do estudo e para acompanhar 
a exclusão de água dentro das parcelas controle e tratamento instalamos em março de 
2011, oito sensores de temperatura e umidade (HOBO Pro Series - ONSET) no interior 
de quatro parcelas controle e quatro nas parcelas experimentais. Também instalamos 
três sensores de umidade do solo (Soil Smart Sensor - ONSET): um para cada parcela 
experimental, e um na parcela do controle. Em novembro de 2011, alocamos um 
pluviômetro (Rain Gauge Smart Sensor – ONSET) em uma parcela do controle. Os 
sensores foram conectados a um data logger que armazenava dados em intervalos de 
30 minutos. Em dezembro de 2011, instalamos uma estação climática com nove 
sensores do conteúdo de água no solo (cas) e com dois de temperatura do solo, 
colocados nos primeiros 20 cm de solo. Também alocamos um sensor de temperatura 
do ar e um pluviômetro. Em abril de 2012, montamos dentro de uma parcela 
experimental, um coletor de neblina acoplado a um pluviômetro para quantificar a água 
proveniente da neblina. A partir dos dados de temperatura e umidade calculamos o 
déficit de pressão de vapor (dpv), através da fórmula: dpv=0,611375et(1-UR/100), onde T é 
a temperatura ambiente, UR é a umidade relativa do ar, e t=[917,502*(T)/(240,97+T) 
(Jones, 1992). 
 
Potencial Hídrico e Trocas Gasosas 
Para investigar o efeito da seca no uso de água e na assimilação de carbono nas 
plantas do estudo, marcamos cinco indivíduos de cada espécie na condição 
experimental e cinco no controle. Fizemos estas medidas antes da montagem do 
experimento em março de 2011, e após a instalação das estruturas, a partir de julho de 
2011, de dois a quatro meses, até dezembro de 2012, totalizando 10 medições. 
Avaliamos o efeito da seca nas trocas gasosas, através de medidas da condutância 
estomática (gs) e da fotossíntese (A), com o Irga ADC Bio Scientific LTD. LCpro+ e o 
CIRAS II. Tomamos as medidas de trocas gasosas entre 08h30min e 11h30min, a uma 
radiação fotossinteticamente ativa de 1600 µmol quanta m-2s-1. Calculamos a eficiência 
intrínseca de uso de água instantânea a partir da fórmula: EUA(ins)= A/gs, onde A é a 
37 
 
fotossíntese e gs é a condutância estomática. Construímos curvas diárias de gs, para 
cada espécie, com 10 indivíduos na condição controle e 10 na experimental, usando um 
porômetro Delta-T Devices AP4. 
Verificamos o efeito da seca no potencial hídrico do meio-dia (ΨMD) e da 
madrugada (ΨPD) com câmara de pressão de Scholander (Model 1000, PMS, USA). 
Calculamos a amplitude de variação diária do potencial hídrico da folha (ΔΨ) através da 
fórmula: ΨMD-ΨPD. Estimamos o potencial hídrico responsável por 50% do fechamento 
estomático (ΨSC), para cada espécie, através da nossa série temporal de condutância 
estomática e de potencial hídrico do meio-dia , segundo o modelo sugerido por Bodribb 
et al., (2003). Usamos também a séria temporal do ΨMD para calcular o potencial hídrico 
mínimo (Ψmín.), que corresponde ao menor valor de ΨMD encontrado para cada espécie, 
ao longo de todo o estudo. 
Classificamosas estratégias hidráulicas através do modelo proposto por Martinez-
Vilalta et al., (2014), que relaciona os potenciais foliares da madrugada e do meio-dia. 
Através de modelos de regressão linear calculamos a equação da reta para cada 
espécie, ao qual o intercepto da reta representou a transpiração máxima, enquanto a 
inclinação indicou a sensibilidade da taxa transpiratória e da condutância estomática à 
disponibilidade hídrica. A inclinação igual a 0 indica que uma espécie é estritamente 
isohídrica. A espécie é parcialmente isohídrica quando 0 < σ < 1. Elas também podem 
ser estritamente anisohídricas (σ = 1) ou extremamente anisohídricas (σ > 1). 
O uso de δ13C(cel.) e δ
18O(cel.) para estimar condutância estomática e capacidade 
fotossintética 
Investigamos o efeito da seca na composição isotópica da celulose foliar nos mesmos 
indivíduos nos quais foram feitas as medidas fisiológicas. O δ18O é uma forma 
alternativa para estimar condutância estomática e o δ13C(cel.) a capacidade fotossintética 
de longo prazo. Valores enriquecidos de e δ18O(cel.) indicam menor condutância 
estomática, enquanto valores enriquecidos de δ13C(cel.) indicam maior eficiência de uso 
de água pelas plantas. Para a análise do oxigênio (δ18O) e do carbono (δ13C) da 
celulose, coletamos três folhas de cinco indivíduos submetidos à seca e também no 
controle, no auge da estação seca em agosto de 2012. Secamos as folhas a 60ºC por 
38 
 
48horas e extraímos a celulose segundo o método de Gaudinski et al. (2005) no 
laboratório de Ecologia Funcional da Universidade Estadual de Campinas. Também 
utilizamos a δ18O e do δ13C da celulose para classificar as estratégias de uso de água 
das plantas, em oportunistas e conservativas, já que os isótopos são capazes de 
dectarem a regulação estomática e a eficiência de uso de água nas plantas, na estação 
seca, em agosto de 2012. 
Para análise do δ13C, pesamos as amostras em capsulas de estanho (0,3 a 0,6 
mg), enquanto que para a análise do δ18O, usamos cápsulas de prata (0,6 a 0,9 mg). 
Fizemos as análises de δ18O e δ13C no laboratório de espectrometria de massa do 
laboratório de biogeoquímica da University of Califórnia, Berkeley. Para análise do δ13C, 
foi usado um analisador elemental (IRMS) (ANCA/SL) acoplado a um espectômetro de 
massa (Finnigan MATDelta PlusXL IRMS), enquanto que para análise do δ18O, foi 
utilizado um analisador elementar (varioPYRO) conectado a um espectômetro de 
massa (Delta V Plus Isotope Ratio Mass Spectrometer (IRMS). A relação entre o 
isótopo raro e o mais abundante foi expressa pela razão 13C/12C ou 18O/16O. 
 
Análises Estatísticas 
Avaliamos o efeito da exclusão de água nas trocas gasosas e no potencial hídrico entre 
as plantas do controle e do tratamento de seca através de um Modelo MistoModelo 
Misto de análises de variâncias e pelo cálculo de diferenças entre as médias e 
intervalos de confiança usando os pacotes nlme, lme4, lmerTest e lattice, do ambiente 
de programação R, usando como fatores aleatórios os indivíduos e como efeito fixo as 
espécies, o tempo e o tratamento (R core Team 2015). Usamos como variáveis 
preditoras a profundidade do sistema radicular e o grau de iso/anisohidria das plantas. 
Utilizamos como variáveis respostas a diferença de potencial hídrico e fotossíntese, 
entre controle e tratamento no mês mais seco, em agosto de 2012. 
 
 
39 
 
RESULTADOS 
Efeito da Seca nas Variáveis Microambientais 
Nos anos de 2011 e 2012, registramos marcada sazonalidade na precipitação mensal 
variando de 3 a 235 mm, na média mensal da umidade relativa (67 a 100%), na 
temperatura média mensal (10,5 a 16,8 ºC) e no dpv (0,11 a 0,62) (Figuras 3A, B, C). 
Notamos verões chuvosos de janeiro a março, e invernos secos de maio a setembro, 
sendo que a neblina contribuiu com grande parte do conteúdo hídrico, principalmente 
nos meses com menores quantidades de chuva (Figura 3B). Observamos que a 
exclusão de água da chuva reduziu significativamente o conteúdo hídrico no solo em 
todos os meses após a montagem do experimento de seca, exceto em junho de 2012, 
que foi o mês em que registramos mais de 900 mm de neblina (Figura 3C) (Modelo 
Misto, diferenças entre médias; p<0,05). Encontramos maior efeito do tratamento de 
seca na umidade do solo no primeiro ano de tratamento de seca, em outubro de 2011, 
quando a precipitação foi maior e mais frequente; assim, a umidade na superfície do 
solo nas parcelas controle foi maior que as registradas nas parcelas do tratamento. 
Durante o segundo ano de experimento de seca, as chuvas foram mais escassas, o 
que resultou em poucas diferenças quanto à umidade do solo entre as parcelas 
tratamento e controle (Figuras 3A, 3B e 3C). 
 
40 
 
 
Figura 3. Temperatura média (T°C) e déficit de pressão de vapor (dpv) (A); Chuva 
(chuv.), neblina (nebl.) e umidade relativa (UR%) (B); conteúdo de água no solo (cas) 
nas parcelas do tratamento de seca (preto), e controle (branco) (C), em campos de 
altitude, de março de 2011 a dezembro de 2012 na Serra da Mantiqueira, Mata 
Atlântica, Brasil. O experimento de exclusão de água foi montado em abril de 2011. As 
barras em preto representam o erro padrão. Os símbolos (*) representam efeito 
significativo do tratamento de seca na redução do cas (Modelo Misto, diferença entre 
médias, p<0,05). 
 
41 
 
Efeito da seca no potencial hídrico 
As espécies apresentaram diferentes coeficientes angulares de inclinação, sendo que 
B. crispa e M.ferruginea apresentaram os maiores coeficientes, com 0,7MPa e 0,5 MPa 
respectivamente, o que indicou que elas tenderam a estratégia hidráulica anisohídrica, 
enquanto as demais espécies, com menores coeficientes, tenderam à isohidria. A 
espécie com menor coeficiente angular, ou seja, a mais isohídrica do estudo foi G. 
brasiliensis (Figura 4). 
 
Figura 4. Relações entre o potencial hídrico do meio-dia e o da madrugada que 
determinam as estratégias hidráulicas para as plantas de campos de altitude, de março 
de 2011 a dezembro de 2012 na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil. 
 
42 
 
A seca afetou de formas constrastantes o ΨPD (F= 9,83, P <0,01) e a ΔΨ (F= 
3,371, P <0,01) entre as espécies com distintas estratégias hidráulicas, independente 
do sistema radicular. Observamos nas plantas anisohídricas B. crispa e M. ferruginea 
maior redução do ΨPD, do ΨMD e maior ΔΨ nas plantas submetidas ao tratamento de 
seca do que nas espécies isohídricas (Modelo Misto, diferenças entre médias; p<0,05). 
Observamos em B. crispa e M. ferruginea, submetidas à seca, potencial hídrico do 
meio-dia com valores mais negativos do que as espécies isohídricas. Registramos 
mortalidade em 30% dos indivíduos submetidos ao tratamento de seca, que começou a 
ser observada na estação chuvosa, a partir de janeiro de 2012 em M. ferruginea. 
Observamos que M. ferruginea apresentou mortalidade nas plantas do tratamento de 
seca a potenciais hídricos da manhã em torno de 0,2 e do meio-dia a 2,5 MPa, ou seja, 
no mês em que ocorreu a maior variação entre o ΨPD e o ΨMD (Figura 5). 
43 
 
 
Figura 5. Potencial hídrico da madrugada (A), potencial hídrico do meio-dia (B), e 
amplitude de variação diária no potencial hídrico (ΔΨ) (C) para B. crispa (Bcr), M. 
ferruginea (Myr), E. aloifolium (Ery), B. tarchonanthoides (Bta), G. brasiliensis (Gal) 
submetidas à seca (quadrados) e controle (círculos), de março de 2011 a novembro de 
2012, em campos de altitude, Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil. As cruzes 
em vermelho mostram a ocorrência de mortalidade nos indivíduos submetidos à seca 
em M. ferruginea. As barras em preto são os erros padrão. Os símbolos (*) representam 
o efeito significativo do tratamentode seca (Modelo Misto, diferença entre médias, 
p<0,05) ·. 
44 
 
Efeito da seca nas trocas gasosas 
Observamos distintas regulações estomáticas entre as espécies de campos de altitude 
sob condições naturais e de seca. As espécies de raízes superficiais anisohídricas e 
isohídricas abriram os estômatos apenas algumas horas pela manhã, enquanto G. 
brasiliensis, isohídrica de raízes profundas, abriu os estômatos por mais horas durante 
o dia. A espécie E. aloifolium também abriu os estômatos durante a manhã e teve forte 
redução durante a tarde em ambas as condições, no entanto, o fechamento dos 
estômatos foi maior nas plantas do tratamento. Já G. brasiliensis apresentou maiores 
gs, com poucas diferenças entre as condições tratamento e controle (Modelo Misto, 
diferença entre médias, p<0,05) (Figura 6). 
 
Figura 6. Curva diária de condutância estomática (gs) para B. crispa (Bcr), M. ferruginea 
(Myr), E. aloifolium (Ery), B. tarchonanthoides (Bta), G. brasiliensis (Gal), submetidas à 
seca (cinza) e controle (branco), de agosto de 2012, em campos de altitude, Serra da 
Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil. As barras em preto são os erros padrão (10 
indivíduos na condição experimental e 10 no controle). Os símbolos (*) representam 
efeito significativo do tratamento de seca na gs (Modelo Misto, diferença entre médias, 
p<0,05).·. 
45 
 
Dentro das distintas regulações estomáticas entre as espécies observamos que as 
plantas anisohídricas B. crispa e M ferruginea, tiveram queda no ΨMD a valores mais 
negativos para continuarem mantendo a gs. No entanto em M.ferruginea também 
observamos forte redução na condutância estomática nas plantas submetidas à seca, 
principalmente quando as plantas atingiram valores abaixo do ΨSC. Nas isohídricas B. 
tarchonanthoides, E. aloifolium e G. brasiliensis observamos a manutenção do potencial 
hídrico a valores menos negativos e redução na gs. Além disso, observamos nas 
espécies anisohídricas, valores mais negativos de ΨSC e de Ψmín do que as espécies 
isohídricas (Figura 7). 
 
Figura 7. Regressões lineares simples entre a condutância estomática (gs) (B) e o 
potencial hídrico do meio-dia, para B. crispa (Bcr), M. ferruginea (Myr), E. aloifolium 
(Ery), B. tarchonanthoides (Bta), G. brasiliensis (Gal), submetidas à seca (preto) e 
controle (branco) em campos de altitude, Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil. A 
linha azul representa o potencial hídrico responsável por 50% do fechamento 
estomático (ΨSC). A linha preta representa 50% da condutância estomática, o losango 
vermelho representa o potencial hídrico mínimo (Ψmín.). 
46 
 
Observamos que as espécies de raízes profundas foram mais resistentes à seca 
do que as plantas de raízes superficiais, pois tiveram menores diferenças nas taxas 
fotossintéticas, na condutância estomática e no ΨMD entre as plantas em condições 
naturais e submetidas à seca Dessa maneira, observamos relações positivas e 
significativas entre a profundidade do sistema radicular e a variação no potencial hídrico 
do meio-dia e nas trocas gasosas (p<0,05). Também observamos relações negativas 
esignificativas entre a profundidade das raízes e as diferenças nas trocas gasosas 
(p<0,05) (Figura 8). 
Encontramos que as espécies anisohídricas foram mais afetadas pela seca que 
as isohídricas, assim, nas espécies anisohídricas, com maior coeficiente de inclinação 
da reta da equação entre o ΨMD eΨPD, observamos maiores diferenças nas variações 
do ΨMD e nas taxas fotossintéticas entre as plantas do controle e do tratamento, do que 
as espécies isohídricas. Assim, encontramos relação negativa e significativa somente 
entre o coeficiente de inclinação da reta e as diferenças de ΨMD e de fotossíntese entre 
controle e tratamento (p<0,05). Observamos que M. ferruginea foi mais sensível à seca 
dentre todas as espécies, pois teve a maior alteração nas taxas fotossintéticas e nas 
diferenças no ΨMD (Figura 8). 
 
47 
 
 
Figura 8. Relação entre a profundidade do sistema radicular (δ18O), o coeficiente de 
inclinação entre o potencial hídrico do meio-dia e da madrugada, com a diferença entre 
as taxas fotossintéticas (ΔA), a condutância estomática (Δ gs), e também com diferença 
de potencial hídrico do meio-diameio-dia (ΔΨMD) entre as condições controle e 
tratamento, em campos de altitude, Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil. As 
barras corresondem ao erro padrão (de 20 a 60 indivíduos). 
48 
 
Efeito da seca na composição isotópica de 18O(cel.) e 
13C (cel.) 
O tratamento de seca afetou de forma contrastante a composição isotópica de 18O(cel.) e 
13C(cel.), indicando diferentes regulações estomáticas e eficiência de uso de água em 
plantas de campos de altitude. Observamos valores mais enriquecidos na composição 
isotópica de 18O(cel.) e 
13C(cel.) em B. crispa, que indicaram maior controle dos estômatos 
e maior eficiência de uso de, enquanto em G. brasiliensis observamos composições 
mais empobrecidas (Modelo Misto, diferença entre médias; p<0,05) (Figura 8). Notamos 
valores mais positivos de δ 18O(cel.) em E. aloifolium e em M. ferruginea submetidas à 
seca, bem como, maiores valores de δ13C(cel.) em B. crispa. As demais espécies não 
apresentaram diferenças entre as condições tratamento e controle (Modelo Misto, 
diferença entre médias; p<0,05). As espécies de raízes superficiais foram mais 
conservadoras com relação ao uso de água apresentando composições isotópicas mais 
enriquecidas, enquanto as plantas de raízes profundas foram mais oportunistas e 
tiveram composições mais empobrecidas (Figura 9 A). Encontramos relações 
significativas entre o empobrecimento da composição de 18O(cel.) com o aumento da gs, 
bem como relações entre a δ 18O(cel.) e a δ
13C(cel.) (Figura 9 B). Não observamos 
relações entre a eficiência de uso de água com o δ13C(cel.). 
 
49 
 
 
Figura 9. Composição de 18O e de 13C da celulose nas condições experimental (cinza.) 
e controle (branco.) para B. crispa (Bcr), M. ferruginea (Myr), B. tarchonanthoides (Bta), 
E. aloifolium (Ery) e G. brasiliensis (Gal) (A); regressões lineares simples entre a 
δ18O(cel.) e a condutância estomática (gs), entre a δ
 13C(cel.) e a eficiência de uso de água 
instantânea (EUAins), e entre a δ
18O(cel.) e a δ
 13C(cel.) (B), de Agosto de 2012, em 
campos de altitude, Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil. Os símbolos (*) 
representam efeito significativo do tratamento de seca (Modelo Misto, diferença entre 
médias, p<0,05). As barras o erro padrão (cinco indivíduos no tratamento e cinco no 
controle). 
 
50 
 
DISCUSSÃO 
Mostramos que a marcada sazonalidade nas variáveis microclimáticas, na dinâmica 
sazonal de conteúdo de água no solo, e no efeito do tratamento de seca impuseram 
condições de disponibilidade de água contrastantes às plantas de campos de altitude. 
As espécies responderam de maneiras distintas à variação temporal na disponibilidade 
de água, formando um continuum de variação quanto à regulação do potencial hídrico, 
trocas gasosas e em consequência, de resistência à seca (Figuras 3, 4, 5, 6, 7, 8). 
Vimos que a profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso ou 
anisohídricas foram bons preditores das trocas gasosas e do status hídrico das plantas, 
pois plantas com raízes profundas isohídricas mantiveram-se mais hidradatas e com 
maiores taxas fotossintéticas e abertura estomática durante a seca (Figuras 5, 6, 7, 8). 
Em um estudo feito com duas espécies subarbustivas no Mediterrâneo, os autores 
encontraram iso e anisohidria como duas estratégias contrastantes de adaptação à 
seca, e afirmaram que haveria um continuum de ajustes entre estas estratégias e que 
estes ajustes

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