livro botânica Polinizadores

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Seção 3
Polinizadores
Fotos:
Carlos eduardo Pereira Nunes
Hipólito Paulino-Neto
André Rech
Artur Antunes
Jana Tesserolli de Souza
* Introdução *
Síndromes de polinização:
especialização e generalização
André Rodrigo Rech1, Rubem Samuel de Avila Jr.2 e Clemens Schlindwein3
1 Programa de Pós-Graduação em ecologia, Instituto de Biologia, Universidade estadual de Campinas (Unicamp) – Rua Monteiro 
Lobato, 970 – CeP: 13083-970 – Campinas-SP – Brasil – Caixa postal 6190. e-mail: andrerodrigorech@gmail.com
2 Universidade Federal do Pampa, campus São Gabriel – Av. Antônio Trilha, 1.847 – CeP: 97300-000 – São Gabriel-RS – Brasil.
3 Instituto de Ciências Biológicas (ICB), Departamento de Botânica, Universidade Federal de Minas Gerais – Av. Antônio Carlos, 
6.627 – CeP: 31270-901 – Belo Horizonte-MG – Brasil.
Foto: André Rodrigo Rech
D uas frases contrastantes publicadas ao longo da história da ecologia da polinização são uma boa maneira de evidenciar a discussão que pretendemos apresentar nesse capítulo. Uma delas, escrita por Grant & 
Grant (1965), diz: “uma relação chave-fechadura entre flores e seus polinizadores... é comum e provavelmente 
universal entre as espécies de Polemoniaceae”. Isso ilustra a busca por padrões para síntese e entendimento 
da natureza complexa dos processos interativos, um objetivo comum da ecologia. A outra frase foi escrita 
muito antes, por Hermann Müller, no século XIX (Müller 1882, p. 20), e diz: “Solanum dulcamara é... um 
bom exemplo... da arbitrariedade e artificialidade que deve ser evitada, ao tentarmos forçar a quase infinita 
diversidade de formas florais dentro de um número limitado de categorias básicas claramente delineadas...”. 
Essa frase, por sua vez, evidencia os incidentes que podem ocorrer na tentativa inadvertida de se usar uma 
abordagem reducionista em ecologia. Em vez de adaptar os fatos para que se ajustem às teorias, o caminho 
para fazer avançar o entendimento de processos naturais deve residir muito mais em repensar as teorias, para 
que estas se acomodem aos dados.
172 ⁞ Síndromes de polinização: especialização e generalização
Apresentamos aqui uma breve síntese histórica de 
como se chegou ao conceito de síndromes de poliniza-
ção, quais foram as síndromes descritas originalmente 
e o cenário atual de debate das mesmas. A primeira 
classificação de tipos florais na ecologia da polinização 
foi elaborada por Federico Delpino (1868-1875). O 
grande avanço científico de Delpino foi demonstrar 
que semelhanças em forma, cor e funcionamento de 
flores não podem ser explicadas pelo parentesco das 
espécies (hoje se diria filogenia); desta maneira, ele 
destacou este fenômeno como um problema cientí-
fico (Vogel 1954). Ele estabeleceu dois sistemas de 
flores, os quais formaram a base para os tratamentos 
e classificações posteriores. Um sistema classifica as 
flores de acordo com forma e função, o qual resultou 
em categorias como: flores tubulares, papilionadas, 
hipocrateriformes, labiadas etc. A segunda classifi-
cação foi resultado do descobrimento de que certos 
tipos florais são relacionados com certos grupos de 
visitantes. Posteriormente, Herrmann Müller (1873), 
Paul Knuth (1898-1905) e vários outros autores re-
visitaram e ampliaram a classificação de Delpino.
Mais recentemente, Stefan Vogel realizou um 
estudo amplo da flora da África do Sul (Vogel 1954). 
Nesse estudo ele analisou características florais na 
busca de uma classificação natural dos tipos florais 
de acordo com o modo de polinização. Ele revisou as 
classificações anteriores e chegou a um sistema ao qual 
chamou de “estilos” florais (Stiltypen), com base em 
características fisiológicas, morfológicas, anatômicas 
e fenológicas das flores. A classificação dos “estilos 
florais” de Vogel (1954) antecipou o estabelecimento 
do conceito das síndromes florais de van der Pijl (1960; 
1961), popularizado por Faegri & van der Pijl (1966; 
2ª ed. 1971; 3ª ed. 1979). As diferentes características 
de uma determinada síndrome ou “estilo” floral não 
são necessariamente exclusivas, mas uma questão de 
probabilidade e podem aparecer em mais de uma 
síndrome (Vogel 1954; Faegri & van der Pijl 1979). 
Assim, flores brancas podem ser visitadas por abelhas, 
esfingídeos ou beija-flores, contudo flores esfingófilas, 
apresentam antese noturna e muitas vezes tubos florais 
longos, delicados e com odor muito forte liberado 
apenas à noite. Flores ornitófilas, em contrapartida, 
apresentam antese diurna, são geralmente inodoras e 
robustas. A combinação de atributos florais como co-
loração, forma da flor, horário da antese, características 
e localização do néctar, características e periodicidade 
do odor floral e características anatômicas da flor, desta 
maneira, sugerem a associação de um polinizador a 
uma determinada síndrome floral (Vogel 1954; van 
der Pijl 1960; 1961). 
Os atributos florais que compõem cada uma 
das síndromes florais foram apresentados como um 
conjunto de adaptações convergentes das flores às 
particularidades do equipamento sensorial dos po-
linizadores e suas características morfológicas, como 
demonstrado por van der Pijl (1961), ou às caracterís-
ticas do meio abiótico responsável pela polinização 
(vento, água), embora, há que se ressaltar, nem todos 
os visitantes florais são polinizadores. Muitas vezes, 
além de poucas espécies de polinizadores efetivos 
(visitantes florais que medeiam a produção de semen-
tes viáveis e causam polinização cruzada com alta 
probabilidade), ocorrem visitantes florais de vários 
grupos que não polinizam as flores, visitantes florais 
que possuem papel de polinizadores complementares 
ou que causam apenas autopolinização ou poliniza-
ção entre flores vizinhas (geitonogamia). Quando 
considerada a efetividade dos visitantes florais como 
polinizadores, um sistema aparentemente genera-
lista pode revelar especialização críptica (Waser & 
Ollerton 2006; King et al. 2013).
Em síntese, a maioria das espécies de plantas já 
estudadas apresenta flores que podem ser associadas 
a uma determinada síndrome floral. Por um lado, 
André Rodrigo Rech ♦ Rubem Samuel de Avila Jr. ♦ Clemens Schlindwein ⁞ 173
isso pode refletir um viés na escolha dos modelos 
de estudos, historicamente orientados para modelos 
nos quais se esperava de antemão por uma relação 
chave-fechadura, o que reflete uma presença muito 
forte do paradigma da coevolução. Várias espécies de 
plantas, no entanto, são polinizadas por diferentes 
grupos de animais e classificadas como polifílicas, 
alotrópicas ou generalistas (Vogel 1954; Faegri & van 
der Pijl 1979; Endress 1994; Fenster et al. 2004). Os 
visitantes florais dessas plantas são menos previsíveis 
e/ou variam no tempo e no espaço (Gómez 2002; 
Ollerton et al. 2009; Johnson 2013).
Espécies vegetais fenotipicamente especializa-
das ou com características florais restritivas tam-
bém podem ser polinizadas por diferentes grupos 
taxonômicos de animais como representantes de 
Oenothera L. (Onagraceae) do sul do Brasil. Embora 
apresentem longas corolas tubulares, são polinizadas 
por esfingídeos com peças bucais longas, abelhas e 
moscas diurnas (R.S. Avila obs. pess.). Randia ita-
tiaiae (Rubiaceae), na Floresta Atlântica do Sudeste, 
e Hancornia speciosa (Apocynaceae), do Nordeste do 
Brasil, apresentam atributos florais característicos de 
esfingofilia e também são polinizadas adicionalmente 
por outros agentes polinizadores (borboletas, beija-
flores e abelhas Euglossini – Darrault & Schlindwein 
2005; Avila & Freitas 2011).
Na sequência apresentamos a caracterização ori-
ginal resumida das síndromes florais de acordo com 
Vogel (1954), van der Pijl (1960; 1961) e Faegri & 
van der Pijl (1979):
Anemofilia: Polinização pelo vento. Flores ane-
mófilas não apresentam coloração e estruturas atra-
tivas a visitantesflorais; cor normalmente verde ou 
esbranquiçada e o perianto fortemente reduzido ou 
ausente; flores sem néctar, inodoras, frequentemen-
te unissexuais ou com dicogamia nítida; estigmas 
longos, expostos e com superfície grande, frequente-
mente ramificados; estames grandes e expostos, com 
enorme produção de pólen pulverulento com pouca 
ornamentação. A razão pólen-óvulo geralmente é 
muito grande.
Melitofilia. Polinização por abelhas. Flores com 
antese diurna; cores variando do ultravioleta ao ama-
relo intenso, frequentemente com guias visuais de 
néctar ou pólen; flores geralmente delicadas e com 
poucos elementos de sustentação, labiadas, papilio-
nadas, em forma de disco, infundibuliformes; odor 
frequentemente presente, “agradável” ao olfato hu-
mano; néctar muitas vezes escondido, em pequena 
quantidade e com concentração alta de açucares; 
recursos florais: pólen, néctar, óleo e, em alguns casos, 
resinas e voláteis florais.
Psicofilia: Polinização por borboletas. Flores 
com antese diurna, cores amarela, laranja, vermelho, 
azul, branco, roxo e rosa; geralmente com guias de 
néctar. As flores são delicadas, eretas, frequentemente 
hipocrateriformes, tubulares, em forma de pincel, 
às vezes, com cálcares. O recurso floral é quase ex-
clusivamente néctar, com nectário escondido; com 
poucos grãos de pólen, odor agradável.
Esfingofilia (+falenofilia): Polinização por esfin-
gídeos (Sphingidae) e outras mariposas (principalmen-
te Noctuidae) noturnas. Antese e liberação de odor 
noturna, cores branca e creme; sem guia de néctar; 
flores delicadas, hipocrateriformes, com tubos florais 
estreitos e compridos, sem plataforma de pouso, em 
forma de pincel; orientação das flores frequentemente 
horizontal. O néctar é o único recurso presente e 
encontra-se profundamente escondido, é pouco con-
centrado e produzido em grande quantidade; odor 
muito forte, adocicado até narcótico. Algumas vezes 
a esfingofilia é inserida junto à falenofilia (Faegri & 
van der Pijl 1979).
174 ⁞ Síndromes de polinização: especialização e generalização
Miofilia: Polinização por moscas. A cor das flo-
res varia de castanha, vermelha, amarela, esverdeada, 
geralmente com manchas coloridas abundantes, 
com brilho forte, superfície verrucosa; antese sem 
periodicidade; flor aberta, em forma de disco, fre-
quentemente com armadilhas que mantêm moscas 
temporariamente presas; odor muito forte, desagra-
dável e até repugnante, assemelhando-se à material 
em decomposição; muitas vezes sem recursos florais; 
néctar, se presente, com acesso livre; flores pouco 
delicadas, às vezes muito grandes e com apêndices 
filiformes; frequentemente perto da superfície do 
solo. A sapromiofilia – associação entre flores que 
imitam carcaça ou excrementos e moscas relacio-
nadas a estes substratos – é um pouco mais bem 
estudada. 
Cantarofilia: Polinização por besouros. Flores 
geralmente com antese noturna ou crepuscular; 
sem coloração específica, frequentemente verdes 
ou esbranquiçadas; flores/inflorescências abertas 
em forma de disco ou formando uma câmara de 
polinização; flores robustas, grandes; termogênese; 
flores/inflorescências com produção de odores fortes, 
volatilização de odores florais no início da antese; 
tecidos florais utilizados como recurso alimentar 
pelo visitante; flores/inflorescências, em geral, com 
protoginia.
Ornitofilia: Polinização por aves. Antese diurna; 
flores com cores conspícuas – vermelho, amarelo, 
laranja, azul, lilás, branco; geralmente sem guia de 
néctar; sem odor; néctar em grande quantidade, 
geralmente profundamente escondido, em baixa 
concentração; flores frequentemente em forma de 
tubo, pincel, goela e, às vezes, também flores la-
biadas; flores geralmente robustas, mecanicamente 
fortalecidas; frequentemente com sistema capilar que 
faz que o néctar flua apenas quando tocado e não 
escorra da flor.
Quiropterofilia: Polinização por morcegos. 
Antese noturna, geralmente restrita a uma noite; 
flores com cores pouco conspícuas, esbranquiçadas, 
avermelhadas, esverdeadas, castanhas e sem guia 
de néctar; flores ou inflorescências grandes, robus-
tas, perianto geralmente carnoso e com abertura 
ampla; forma campanulada, labiada, em forma de 
pincel; flores expostas, com livre acesso (caulifloria, 
flagelifloria, flores elevadas da folhagem); forte odor 
noturno, lembrando algo fermentado; quantidade 
muito grande de néctar e pólen; frequentemente, 
grande quantidade de estames.
Além dos grupos definidos pelas síndromes 
florais, várias outras interações planta-polinizador 
configuram associações altamente especializadas 
(Rech & Brito 2012). Entre esses sistemas podem 
ser citadas a rara polinização de flores usando a água 
como veículo (hidrofilia), a polinização de flores 
que fornecem substrato para alimentação de larvas 
(por exemplo, Ficus, Moraceae e pequenas vespas) 
(Capítulo 13) ou, ainda, sítios de reprodução e ovipo-
sição (Araceae, Aristolochiaceae, Balanophoraceae e 
diversas espécies de Coleoptera, Lepidopera, Diptera) 
(Pellmyr & Thien 1986), e a polinização de flores que 
imitam feromônios de fêmeas e são polinizadas por 
machos de certas abelhas ou vespas na tentativa de 
copular com a flor (Schiestl 2005; Mant et al. 2005; 
Vereecken et al. 2011; 2012).
No Brasil já foram descritas algumas associações 
interdependentes entre plantas e abelhas oligoléti-
cas: Cajophora (Loasaceae) e Bicolletes (Colletidae), 
Eichornia (Pontederiaceae) e Ancyloscelis (Apidae, 
Emphorini), Cordia (Cordiaceae) e Ceblurgus 
(Halictidae), Hydrocleys (Alismataceae) e Protodiscelis 
(Colletiadae) (Schlindwein & Wittmann 1997; Alves-
dos-Santos & Wittmann 1999; Milet-Pinheiro & 
Schlindwein 2008). Nessas associações, as abelhas 
são os únicos polinizadores efetivos e coletam pólen 
André Rodrigo Rech ♦ Rubem Samuel de Avila Jr. ♦ Clemens Schlindwein ⁞ 175
de poucas espécies de plantas que polinizam. Estudos 
recentes com abelhas oligoléticas indicam que pro-
priedades químicas do pólen restringem sua utilização 
a espécies de abelhas fisiologicamente adaptadas em 
digeri-lo (Praz et al. 2008; Sedivy et al. 2008; 2011; 
2013). Essa restrição química imposta por essas plan-
tas na digestão dos seus grãos de pólen abre caminho 
para uma visualização do processo de polinização de 
forma muito mais ativa. Nesse sentido, os visitantes 
florais fitófagos teriam suas interações modeladas 
por princípios similares aos descritos para interações 
entre plantas e herbívoros.
O pólen que atua na polinização é o mesmo do 
qual as abelhas se alimentam; dessa forma, para se 
valer do serviço de polinização, essas plantas precisam 
arcar com a perda de grande quantidade dos grãos que 
vão para alimentação da cria dos seus polinizadores 
(Schlindwein et al. 2005), o chamado “dilema do 
pólen”. As plantas que apresentam restrições digestivas 
em seus grãos de pólen podem aumentar, via filtra-
gem, a especificidade e a constância dos seus visitantes 
florais, aumentando consecutivamente as chances de 
se reproduzirem. Em contrapartida, para o visitante 
a capacidade de digerir pólen com determinadas ca-
racterísticas tóxicas pode ter um custo extra ou até 
ser mutuamente exclusiva, de forma que sistemas es-
pécie-específicos podem ser a consequência esperada 
nesses cenários e, além disso, muito mais comuns do 
que imaginado previamente (Sedivy et al. 2013). 
A questão emblemática do conceito de síndromes 
está na premissa de evolução unidirecional e contínua 
das relações entre flores e polinizadores. O mecanis-
mo evolutivo subjacente às síndromes de polinização 
foi proposto por Stebbins (1970) e ficou conhecido 
como “princípio do polinizador mais efetivo”. De 
acordo com esse princípio a seleção natural deveria 
filtrar características ecofisiológicas ou estruturais 
que melhor atraíssem o polinizador mais efetivo.Dessa forma, dado o tempo suficiente, plantas e 
polinizadores tenderiam a coadaptarem-se, culmi-
nando em relações especializadas. No entanto, em 
muitos sistemas, a morfologia floral não é resultado 
apenas da interação com o polinizador mais efetivo 
(Aigner 2004).
Na perspectiva do paradigma da especialização, 
os grupos em interação seguem necessariamente para 
cenários progressivamente mais especializados, che-
gando ao ponto em que se podem prever grupos de 
polinizadores baseando-se em caracteres florais. Já 
na primeira abordagem sobre interações entre flores 
e polinizadores, Sprengel (1793) fez previsões acerca 
de possíveis polinizadores a partir das características 
florais (Capítulo 1). Darwin (1862) previu a polini-
zação por uma mariposa de língua extremamente 
longa para a orquídea malgaxe Angraecum sesquipe-
dale. A confirmação veio muitos anos depois, com 
o descobrimento do esfingídeo Xanthopan morganii 
praedicta Rothschild & Jordan, 1903 cujo epíteto 
específico faz alusão à previsão de Charles Darwin 
(Nilsson et al. 1987). No entanto, a partir da década 
de 1990, o poder preditivo e as premissas evolutivas 
que sustentam o conceito de síndromes de polinização 
foram questionados (Waser et al. 1996).
Na sequência, o aprimoramento nos estudos com 
redes de interação entre visitantes florais e plantas em 
nível de comunidade indicaram o predomínio de 
relações generalistas entre plantas e visitantes florais 
(Waser & Ollerton 2006), e a estratégia generalista 
de polinização emergiu como uma interação estável 
(Gómez 2002). No entanto, estudos de redes “mutua-
listas”, em geral, precisam se basear no simples registro 
de um visitante floral numa flor em levantamentos 
padronizados, sem avaliar o papel do visitante como 
polinizador efetivo, o que facilmente pode levar a 
uma distorção da importância das diferentes espécies 
como polinizadores (King et al. 2013). Medir essas 
176 ⁞ Síndromes de polinização: especialização e generalização
variáveis em situações reais é bastante difícil, por isso 
a maioria dos estudos com redes de polinização consi-
dera as interações binárias e todos os visitantes florais, 
polinizadores. Essas abordagens, quando feitas de tal 
forma, estão muito mais próximas de redes tróficas do 
que de redes realmente mutualísticas (Capítulo 17). 
Existem várias formas de classificar um sistema 
de polinização como especialista ou generalista. Um 
sistema de polinização generalista pode ser baseado 
na morfologia floral. Flores abertas com recursos 
facilmente acessíveis poderiam ser tratadas como 
generalistas; essa seria a definição de especialização 
fenotípica de Ollerton et al. (2007). Por outro lado, 
o número efetivo de interações entre uma espécie 
de planta e seus polinizadores pode ser considerado 
determinante do grau de generalização da interação, 
generalização ecológica para Ollerton et al. (2007). 
Por último, os mesmos autores definem “generali-
zação/especialização funcional” como o número de 
espécies não relacionadas filogeneticamente, porém 
similares na morfologia e comportamento, com o 
qual uma espécie de planta interage. Nesse sentido, 
uma espécie com alto grau de generalização ecológica 
pode ser um especialista funcional caso os visitantes 
sejam equivalentes e exerçam uma pressão seletiva 
coletiva similar.
Poucos estudos até o momento tentaram definir o 
poder preditivo das síndromes de polinização a partir 
de dados de comunidades completas (Ollerton et al. 
2009; Johnson 2013). De maneira geral, parece haver 
alguns atributos facilmente associáveis a grupos de 
polinizadores, os quais, no entanto, não apresentam 
aplicação universal. Flores polinizadas por moscas e 
abelhas foram os grupos mais facilmente previsíveis 
pela análise de Ollerton et al. (2009), enquanto foram 
pouco distinguíveis na análise de Johnson (2013). Vale 
ressaltar que ambos os autores usaram conjuntos de 
dados e ferramentas de análise diferentes.
Um aspecto importante para a qualificação de 
um visitante floral como polinizador efetivo é sua 
frequência de visitação a determinada espécie de 
planta em flor (Herrera 1989; Ne’eman et al. 2010). 
Como é fácil de ser medida, infelizmente é muitas 
vezes tomada como sinônimo da efetividade de um 
polinizador. Mesmo redes de interação quantitativas 
não se tornam mais realistas quando consideram ape-
nas frequência sem considerar efetividade. Abelhas-
sem-ferrão e Apis mellifera muitas vezes são visitantes 
florais altamente frequentes devido ao recrutamento 
das operárias até fontes de recursos florais atrativos 
(Rech et al. 2011). Em árvores com floração maciça, 
todas. ou a maioria, as visitas dessas abelhas resul-
tam em fluxo polínico geitonogâmico, por isso não 
podem ser consideradas polinizadores efetivos nesses 
casos, podendo até atuar como antagonistas, reduzin-
do o recurso utilizado também pelos polinizadores 
(Ollerton et al. 1999). Quando a espécie de planta é 
autoincompatível, esse indicador de efetividade pode 
ficar ainda mais prejudicado.
Outra razão que demanda o uso da frequência 
associada com a qualidade da visita é que o pólen 
de outros indivíduos coespecíficos (pólen xenogâmi-
co) transportado na superfície de um visitante floral 
pode ser perdido rapidamente em poucas visitas na 
copa da mesma árvore. Assim, em Hancornia speciosa 
(Apocynaceae, mangaba), que é autoincompatível 
(Darrault & Schlindwein 2005), somente as primeiras 
três visitas florais resultam na formação de frutos (Pinto 
et al. 2008). Além disso, o pólen já depositado na su-
perfície estigmática de Inga (Fabaceae-Mimosoideae) 
em experimento de suplementação polínica foi parcial-
mente removido por um excessivo número de visitas 
por flor (Avila et al. não publicado). As visitas repetidas 
também podem obstruir a superfície estigmática e 
impedir que pólen proveniente de polinização cruzada 
possa germinar (Lloyd & Webb 1986).