Primeiras angiospermas

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PRIMEIRAS ANGIOSPERMAS 
 
Até o início da década de 90, os 
resultados moleculares não eram considerados tão 
relevantes. Questões metodológicas, pequena 
amostragem e resultados contraditórios colocavam 
em dúvida a qualidade dos dados moleculares. 
Dessa maneira, os estudos morfológicos 
detalhados de Crane (1985), Doyle & Donoghue 
(1986, 1992) e Loconte & Stevenson (1990), 
incluindo ou não grupos fósseis, eram os mais 
confiáveis e eles recorrentemente colocavam as 
Gnetales como grupo vivo mais relacionado com 
as angiospermas. A ordem Genetales passou, 
assim, a ser utilizada como grupo externo em 
investigações sobre a evolução inicial das 
angiospermas. 
 Buscando desvendar, que grupo de 
angiospermas teria divergido no início da 
evolução das angiospermas, Doyle & Donoghue 
(1989) obtiveram uma árvore que claramente 
sustentava a teoria antostrobilar. As primeiras 
plantas com flores seriam como as encontradas 
em Magnoliales. Ainda assim, poucos passos a 
mais poderiam mudar substancialmente a 
topologia. 
Cladograma de Doyle & Donoghue (1989) mostrando as 
Magnoliidae arbóreas (retângulo vermelho), formando um 
grado e as paleorvas (retângulo azul) formando o grupo irmão 
das eudicotiledôneas. Os números apontam registros fósseis, 
demonstrando que os grandes grupos de angiospermas já 
haviam surgido entre o Barreminano e o Aptiano 
 
 Dois anos depois, Loconte & Stevenson 
(1991) ampliaram essa análise de 27 para 49 
terminais, incluindo representantes de 
Magnoliidae, Hamameliidae e Monocotiledôneas. 
Eles incluíram seis gimnospermas e enraizaram 
em pteridófita. Foram considerados 104 
caracteres, mas 22 não puderam ser polarizados 
por não estarem presentes no grupo externo. Eles 
obtiveram oito árvores igualmente parcimoniosas. 
Nesse estudo, Calycanthales (incluindo 
Idiospermaceae), tradicionalmente em Laurales, 
apareceu como Ordem mais basal. Dentre as 
características plesiomórficas encontradas no 
grupo, Calycanthus se destaca por não apresentar 
dupla fertilização; o embrião se desenvolve a 
partir do nucelo. De acordo com esses 
cladogramas, as primeiras angiospermas seriam 
como proposto por Cronquist: arbustos ou 
arvoretas lenhosas com flores compostas de 
muitas partes e grãos de pólen cimbiformes, com 
exina granular. Como em Doyle & Donoghue 
(1989), Ranunculales aparece mais relacionado 
com as demais plantas com pólen tricolpado, que 
formam um clado derivado. Um clado bastante 
evidente em ambas as análises é o formado por 
plantas herbáceas incluindo as Aristolochiales, 
Piperales, Nymphaeales e monocotiledôneas 
(exceção Lactodoriaceae) e que foram 
denominadas paleoervas. 
 
Cladograma de Loconte & Stevenson (1991), mostrando o 
grado basal formado pelas Magnoliidae arbóreas (retângulo 
vermelho) e as paleoervas (retângulo azul), compostas pelas 
Magnoliidae herbáceas e as monocotiledôneas, como grupo 
irmão das angiospermas. 
 
O termo paleoervas foi criado por Doyle 
& Hickey (1976) para designar plantas herbáceas 
com pólen monossulcado que teriam derivado das 
Magnoliidae arbóreas. As paleoervas incluiriam as 
Piperales, Chloranthales, Nymphaeales e as 
monocotiledôneas. Hamby & Zimmer (1992) 
sugeriram, com dados moleculares, que as 
Nymphaeales ou as Piperales teriam divergido na 
raiz das angiospermas. Como ambas as ordens 
fazem parte das paleoervas, Taylor & Hickey 
(1992) consideraram a possibilidade das primeiras 
angiospermas serem paleoervas, uma alternativa 
para a hipótese das Magnoliales. Para eles, a 
dificuldade estaria na polarização dos caracteres e 
no excesso de homoplasias. Assim, eles 
reavaliaram os caracteres restringindo a matriz 
àqueles caracteres que pudessem ser polarizados a 
Fósseis 
Barremiano-Aptiano 
*
* Monocotiledônea
partir do grupo externo. Caracteres ausentes no 
 49
grupo fóssil eram polarizados a partir de Gnetales 
e um outro grupo vivo quando a homologia era 
clara. O cladograma, indicou que as paleoervas 
formariam um grupo parafilético a partir do qual 
as demais Magnoliidae, monocotiledôneas e 
eudicotiledôneas teriam evoluído. Chloranthales e 
Piperales seriam as duas famílias mais basais de 
angiospermas. Baseado nessa hipótese, o grupo 
ancestral das angiospermas deveria ser composto 
de plantas herbáceas rizomatosas ou trepadeiras, 
com folhas simples e venação reticulada a quase 
palmada, flores subtendidas por uma folha ou 
bráctea e dispostas em inflorescências, estames 
basifixo com conectivo ampliado, quatro 
microsporângios e dois loci, grãos de pólen 
pequenos, monossulcados, tectado, perfurados ou 
reticulados, carpelos ascidiados, livres, com um 
ou dois óvulos próximos a abertura do carpelo, 
óvulos ortótropos, bitegumentados, 
crassinucelados. 
 
Cladograma Taylor & Hickey (1992) mostrando as paleoervas 
formando um grado basal. 
 
Sustentação para essa hipótese vem dos 
fósseis, 
mais r
cenários esperados para o 
desenvol
uperioridade das angiospermas estaria 
no dese
cujos registros mais antigos de pólen e de 
folha denotam características clorantóides, como 
pólen monossulcado, reticulado e com exina 
columelada e folhas reticulinérveas com margem 
serreada, além das flores com três estames. Por 
outro lado, fósseis de lenho de angiospermas são 
raros, em contraste com os de coníferas. Outra 
evidência é a ampla distribuição desses táxons, 
sugerindo antigüidade. Taylor & Hickey (1996) 
continuaram a desenvolver a hipótese das 
paleoervas detalhando hipóteses para a evolução 
dos estróbilos de Cordaitales, passando por 
Gnetales até chegar na condição das angiospermas 
Plantas pequenas teriam desenvolvimento 
ápido, característica vantajosa para 
colonização de novos ambientes. Elas seriam, 
portanto, plantas pioneiras ou sucessionais, mais 
competitivas em ambientes com solos ricos em 
nutrientes. A venação reticulada, os elementos de 
tubo crivado e os vasos possibilitariam maior 
eficiência no fluxo de água. Vasos são menos 
eficientes na sustentação, daí o surgimento das 
fibras. Em plantas pequenas, no entanto, essa 
desvantagem é menos severa e a pressão da raiz é 
suficiente para evitar embolia. Como nas 
pteridófitas, as monocotiledôneas (e.g. 
Dioscoreaceae e Araceae) e Magnoliidae 
consideradas basais (e.g. Sarcandra) possuem 
vasos apenas nas raízes, sugerindo que eles 
tenham inicialmente aparecido nesse órgão. Nesse 
caso, a ausência de vaso em Winteraceae poderia 
ser explicada por uma reversão, talvez porque os 
custos mecânicos dos vasos no grupo tenham sido 
maiores do que as vantagens do fluxo hídrico. O 
tempo entre polinização e maturação da semente é 
mais curto em angiospermas e mais ainda 
naquelas herbáceas. A evolução do carpelo 
proporcionou competição entre os grãos de pólen, 
compatibilidade e reconhecimento, mecanismos 
importantes para a fecundação cruzada, e estariam 
relacionados à diversificação. Os diásporos 
pequenos proporcionariam ampla dispersão e 
dormência e o endosperma triplóide decorrente da 
dupla fecundação permitiu economizar energia até 
a fertilização. 
Os 
vimento das angiospermas seriam locais 
perturbados, com influência fluvial, solo rico em 
nutrientes e expostos a radiação solar. As ervas 
alocariam energia para a produção de folhas e 
para a reprodução, não para lenhosidade. Elas, 
inicialmente, competiriam principalmente com 
pteridófitas e, então, partiriam para ambientes 
aquáticos. Nos ambientes inundados, elas 
passaram a competir por luz e o sistema de 
crescimento secundário passou a ser importante. 
O desenvolvimento rápido e versátil fizeram com 
que essas plantas fossem altamente competitivas 
em diversos ambientes, principalmente os sujeito 
a distúrbios freqüentes. As sementes pequenas 
permitiriam dispersão a longas distâncias e o 
rizoma permitiria a planta sobreviver durante 
períodos desfavoráveis.Vasos na raiz seriam 
importantes para um fluxo hídrico mais eficiente 
durante os períodos favoráveis e a venação 
reticulada tornaria o transporte menos custosos em 
folhas amplas, mesmo quando a folha estivesse 
danificada. 
A s
nvolvimento rápido, mais do que nas 
vantagens da biologia reprodutiva ou da 
dispersão. A redução da duração das fases 
reprodutivas e a produção de endosperma 
permitiram a essas plantas se reproduzirem mais 
rapidamente e de maneira mais eficiente e poderia 
explicar a rápida dispersão das angiospermas no 
 50
Cretáceo (veja capítulos em Taylor & Hicley 
1996). 
 Tendo em mente que as antófitas formam 
m gru
O primeiro ramo a divergir após o 
surgime
angiospermas 
2) 
3) 
u po monofilético, Doyle & Donoghue 
(1993) fizeram uma revisão das hipóteses para 
diversificação basal das angiospermas. O registro 
para Pentoxylon começa no Jurássico Inferior e 
para Bennettitales no Triássico Superior. As 
Gnetales são o grupo irmão vivo das 
angiospermas e apesar do registro abundante de 
pólen efedróide no Cretáceo Inferior, elas parecem 
ter existido desde o Triássico superior. Dessa 
maneira, o clado das antófitas (Gnetales + 
angiospermas + Bennetitales fósseis) estaria 
presente desde o Triássico Superior. As 
angiospermas por sua vez aparecem no Cretáceo 
Inferior e logo estavam diversificadas. Essa 
diversificação repentina sugere que as 
angiospermas teriam surgido bem antes do 
Cretáceo. Nomeando o nó das antófitas de A e o 
das angiospermas atuais de B, baseado no registro 
fóssil, o evento A teria ocorrido no Triássico e o B 
no Cretáceo, sendo difícil estabelecer o que teria 
ocorrido no intervalo que abrange todo o 
Jurássico. A origem das angiospermas atuais está 
então estreitamente relacionada com a datação do 
nó B. 
nto das angiospermas pode oferecer 
algumas pistas de como a diversificação inicial do 
grupo teria ocorrido e, assim, estimar onde estaria 
posicionado o nó B, marcando o surgimento do 
das angiospermas atuais. Entretanto, existem duas 
hipóteses muito distintas para a raiz das 
angiospermas: a hipótese das paleoárvores 
(Magnoliales, Winterales ou Calycanthaceae) e a 
das paleoervas (Chloranthaceae, Nymphaeales e 
mesmo monocotiledôneas). Os dois grupos 
retiveram grande número de características 
primitivas e estudos cladísticos apoiaram as duas 
hipóteses, geralmente sustentados por um pequeno 
número de passos a menos em relação a hipótese 
alternativa. 
 
 
Estudos cladísticos sustentaram as duas hipóteses para origem 
das angiospermas: através das paleoervas, com Chlorantaceae 
(à esquerda) divergindo na base das angiospermas, apoiando a 
teoria do pseudanto, e através das paleoárvores, apoiando a 
teoria antostrobilar. 
No Barremiano, já existiam evidências de 
cinco clados das angiospermas basais: o pólen 
monossulcado, grande e granular de Magnoliales, 
diversos tipos de pólen de Chloranthaceae, 
tétrades de pólen monossulcado de Winteraceae, 
pólen tricolpado de eudicotiledôneas e folhas 
palmatinérveas e pólen monocolpado de 
monocotiledôneas. Esse fato demonstra que existe 
uma lacuna entre o surgimento das antófitas no 
Triássico e o aparecimento já diversificado das 
angiospermas no Cretáceo inferior, justificando a 
estupefação de Darwin e levando Axelrod a 
sugerir o surgimento das angiospermas muito 
antes do Cretáceo. Dados moleculares também 
sugeriram uma origem mais antiga para as 
angiospermas. O relógio molecular de Martin et 
al. (1989) baseado em uma taxa de mutação de 
outros eucariotos sugeriu que a divergência entre 
monodicotiledôneas e eudicotiledôneas teria 
ocorrido no Carbonífero. Esse resultado, no 
entanto, tem sido desconsiderado, pois registros 
de pólen tricolpado são muito evidentes e só 
aparecem no Cretáceo Inferior (mas o ramo 
poderia não ter essa sinapomorfia). No mesmo 
ano, Wolfe et al. (1989) indicaram a partir de 
regiões do cloroplasto a divergência entre mono e 
eudicotiledôneas para o Jurássico Inferior, sendo 
mais compatível com os resultados cladístico. 
Essa discrepância entre dados fósseis e 
resultados cladísticos pode ter várias explicações: 
a lacuna consiste do ramo das angiófitas que teria 
dado origem às angiospermas, mas que ainda não 
estava completamente diferenciado, reunindo 
apenas algumas sinapomorfias que definem o 
grupo atual. Baseado nesse cladograma, quatro 
possibilidades podem ser assumidas para a 
diversificação inicial das angiospermas. As 
antófitas (A) surgiram no Triássico: 
 
1) 1) e logo apareceu o clado das 
atuais (B), que se diversificou desde então de 
modo regular, apesar de registros fósseis 
ainda não terem sido encontrados. 
2) mas as angiospermas de fato só 
apareceram no Cretáceo, se diversificando 
rapidamente. A lacuna seria justificada pelos 
grupos do ramo, os quais não possuíam todas 
as características de angiospermas e não 
podem ser reconhecidos no registro fóssil. 
3) e as angiospermas apareceram logo depois, 
mas se diversificaram lentamente ou 
permaneceram em alguma região isolada. 
Elas seriam pouco representativas e por isso 
não detectadas no registro fóssil. Talvez a 
falta de uma característica adaptativamente 
importante teria sido responsável por essa 
 51
diversificação inicial lenta; fatores intrínsecos 
teriam promovido a diversificação do grupo. 
4) e as angiospermas apareceram logo depois 
mas foram impedidas de se diversificar por
4) 
 
 
 
eralmente justificada pela aquisição de algumas 
sina
 paleoervas, grupo 
anti
nhuma foi 
enco
ipalmente defendidos por 
Cor
eas 
As monocotiledôneas fazem parte das 
as. Apesar de nunca ter 
atingido
motivos extrinsecos, os quais desapareceram 
no começo do Cretáceo permitindo a 
diversificação a partir desse período. 
 
Cladograma mostrando as quatro possibilidade de 
diversificação das angiospermas baseado nas evidências
fósseis (Doyle & Donoghue 1993): A. surgimento no Triássico 
e diversificação gradual não evidenciada; B. surgimento no 
Cretáceo e diversificação rápida; C. surgimento no Triássico e 
diversificação rápida possibilidade por novidades evolutivas 
que permitiram uma irradiação no Cretáceo e; D. surgimento 
no Triássico e diversificação rápida de várias linhagem 
possibilitada por mudanças extrínsecas. 
 
A diversificação das angiospermas é 
g
pomorfias que teriam sido adaptativas para 
todo o grupo, como surgimento do carpelo que 
teria possibilitado mecanismos reprodutivos de 
isolamento e, consequentemente, sua 
diversificação. Imaginando que as primeiras 
angiospermas fossem paleoárvores, entretanto, e 
considerado que 98% das angiospermas estão 
incluídas nas eudicotiledôneas ou nas paleoervas, 
as características responsáveis pela diversificação 
das angiospermas devem ser procuradas dentre as 
sinapomorfias daqueles dois clados. A grande 
diversificação teria ocorrido, portanto, dentro das 
angiospermas, talvez promovida pela aquisição do 
hábito herbáceo permitindo maior flexibilidade 
fisiológica, e não devido a mudanças reprodutivas. 
A diversificação teria se mantido inicialmente 
lenta até a mudança no hábito permitir a 
irradiação do grupo. As angiospermas, nesse caso, 
teriam surgido no Triássico mas se mantido pouco 
diversificada e com características pouco 
diagnósticas não tendo ainda sido reconhecida no 
registro fóssil (Hipótese C). 
 Por outro lado, se as primeiras 
angiospermas tiverem sido
go e altamente diversificado, sua origem 
estaria associada à rápida diversificação. Mas 
então, por que os grupos arbóreos teriam 
diminuído sua diversificação? Uma possibilidade 
seria a ocupação de ambientes mais estáveis e a 
seleção de estrategistas K investindo menos na 
reprodução e mais na parte somática. Entretanto, a 
diversidade nos ambientes onde as paleoárvores 
ocorrem é muito grande,sugerindo que esses 
ambientes não determinariam necessariamente a 
diminuição na taxa de diversificação. 
 Como as paleoervas possuem 
características diagnósticas e ne
ntrada no registro fóssil antes do Cretáceo, 
resta a possibilidade das angiospermas terem 
surgido realmente no Cretáceo e então 
rapidamente se diversificado (Hipótese B). Outra 
possibilidade seria a de que esses grupos 
atualmente diversos (paleoervas e 
eudicotiledôneas) teriam surgido antes do 
Cretáceo mais se mantido pouco diversos talvez 
por motivos extrinsecos, eliminados apenas no 
Cretáceo (Hipótese 4). 
 Existem alguns registros 
angiospermóides princ
net. Entre eles destaca-se Sanmiguelia. 
Todavia, a relação é duvidosa, representando na 
melhor das hipóteses, parte do ramo que daria 
origem as angiófitas, mas provavelmente eles 
seriam melhor posicionados em outro clado das 
angiófitas, como nas Bennettitales ou Gnetales 
(Crane 1993). 
 
Monocotiledôn
chamadas paleoerv
 consenso, no século XIX, elas eram 
consideradas mais antigas que as dicotiledôneas. 
Logo, a riqueza das dicotiledôneas foi usada como 
argumento para justificar sua suposta precedência 
em relação às monocotiledôneas. Henslow, em 
1893, supôs inúmeras origens para as 
monocotiledôneas a partir de dicotiledôneas 
aquáticas, mas a idéia foi contra-argumentada por 
Sargant em 1908 (veja Les & Schneider 1995). 
Uma possível inversão não pode ser 
completamente descartada. Por que as primeiras 
angiospermas não poderiam ser semelhantes às 
monocotiledôneas, da onde as demais 
dicotiledôneas teriam derivado? Então, elas 
formariam um grupo parafilético. Burger (1981) 
defendeu uma teoria semelhante para a origem das 
angiospermas. 
 52
 
Diagrama mostrando que a dicotomia entre mono e
dicotiledôneas é antiga, próximo a origem as angiospermas. 
 
características exclusivas. Por exemplo, sistema 
vascular
rales colocariam-nas mais 
relaciona
s para traçar uma linha 
evolutiv
idade da origem de flores em pseudo-
flores, c
 
As monocotiledôneas são desprovidas de 
 actostélico (feixes dispersos) pode ser 
encontrado em Piperaceae e Nymphaeales, assim 
como um único cotilédone, em Peperomia e 
Nelumbo, e os corpos protêicos triangulares nos 
elementos de tubo crivado, em Aristolochiaceae. 
Nem todas as monocotiledôneas apresentam 
venação paralela (e.g. Dioscoriaceae). Ainda 
assim, as monocotiledôneas são geralmente 
consideradas monofiléticas, tendo divergido 
próximo à origem das angiospermas, derivada de 
um grupo dentre as dicotiledôneas. Uma das 
principais razões que justificavam essa idéia era a 
maior plasticidade das dicotiledôneas. 
Morfologicamente, possíveis afinidades 
evolutivas entre mono e dicotiledôneas estariam 
representadas por pares, como Nymphaeales e 
Alismatales (Martin & Dowd 1986) e entre 
Araceae e Piperaceae (Lotsy 1911, Emberger 
1960, Burger 1977). Outra possibilidade seria a 
ligação entre as paleoervas e as Dioscoreales 
(Chase et al. 1995). 
Algumas características, principalmente 
químicas, de Pipe
das com as Magnoliidae, dentre elas as 
células com óleos essenciais (presentes em 
Araceae, mas raras em monocotiledôneas) e 
alcalóides benzil-isoquinolínicos. Uma 
alternativa, seria explicar a série de semelhanças 
como convergências devido a ocupação de 
ambientes tropicais úmidos pelos dois grupos. Da 
mesma forma que a origem das monocotiledôneas 
pode ser explicada por um afunilamento devido a 
ocupação aquática, as semelhanças entre 
Nymphaeales e Alimatales, como ausência de 
vasos em ramos e folhas, poderiam ser explicadas 
por convergências múltiplas decorrentes da 
ocupação de ambiente aquático. Entretanto, o 
ambiente não explicaria todas as convergências e 
talvez uma origem polifilética pudesse ser 
levantada para explicar essas semelhanças entre 
mono e dicotiledôneas. 
Burger (1977) considerou duas 
evidências fundamentai
a entre mono e dicotiledôneas, 
estabelecendo uma hipótese para a origem das 
flores: 1) estudos ontogenéticos demonstraram 
que o arranjo espiralado encontrado em 
monocotiledôneas evoluiu de uma trimeria 
original; 2) flores trímeras possuem três traços 
vasculares, cada qual relacionado com uma 
bráctea, dois estames e um pistilo. Uma hipótese 
de evolução, então, seria a derivação de flores 
trímeras ou tetrâmeras a partir da redução dos 
internós e subsequente fusão de flores bissexuadas 
simples, como as encontradas em Chloranthales. 
Nesse caso, as brácteas florais de Piperales seriam 
homólogas ao perianto das flores de 
Lactoridaceae. O arranjo inicial entre pistilo, 
estames e brácteas seria oposto, da onde teria 
derivado o arranjo alternado como conseqüência 
da economia de espaço. Desse modelo de flor, a 
adição de peças do perianto teria ocorrido através 
da divisão do perianto ou da proliferação de 
primórdios estaminais seguida de esterilizações. A 
multiplicação de peças do perianto aumentou a 
proteção das flores, enquanto os insetos eram 
atraídos pelo odor e tinham no pólen sua 
recompensa. Em plantas com flores simples, o 
arranjo denso em espigas ajudava na proteção dos 
órgãos reprodutivos, mas em alguns casos a espata 
pode auxiliar, tanto na proteção da espiga como 
na atração de insetos. A corola como forma de 
atração visual evoluiu mais tarde, o que é 
confirmado pela seqüência ontogenética de muitas 
flores. 
Essa hipótese se sustenta também na 
possibil
omo em compostas, situação análoga. 
Outro fator é a origem de trimeria em grupos não 
relacionados evolutivamente. Uma explicação 
através da composição a partir de uma flor 
terminal e duas laterais seria mais provável que 
várias reduções a trimeria a partir de uma flor com 
muitas peças. Essa linha evolutiva para explicar a 
relação entre as flores caracteriza a hipótese do 
pseudanto, onde a flor é formada por um eixo 
multi-axial de estróbilos reduzidos. Engler havia 
 53
defendido essa hipótese, mas para ele as 
amentíferas representariam as primeiras 
angiospermas, o que foi refutado com base em 
registro fóssil e dados de filogenia. Entretanto, a 
teoria do pseudanto ainda é merecedora de 
antenção quando assumimos outros grupos como 
prováveis angiospermas basais, como é o caso de 
Chloranthaceae e Piperaceae. 
 
 
Esquema mostrando a linha evolutiva proposta por Burger (1977). A flor bissexuada (pseudanto) trímera teria surgido a partir da redução 
.K. 1986. Reproductive structures and phylogenetic significance of extant primitive angiosperms. Pl. Syst. Evol. 152: 1-28. 
de entrenos de três flores simples, como as de Chloranthaceae. A diversificação das linhagens de angiospermas teria então se iniciado 
através da proliferação ou redução de partes florais em algumas linhagens. 
 
eitura: L
Endress, P
Krassilov, V.A. 1991. The origin of angiosperms: new and old Problems. Trends Ecol. Evol. 6(7): 215-220. 
 
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