Sazonalidade de Flebotomineos em área endêmica de Lesihmaniose Visceral

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67Ciência Animal, 18(2):67-74,2008
SAZONALIDADE DE FLEBOTOMÍNEOS EM ÁREA ENDÊMICA DE
LEISHMANIOSE VISCERAL NO MUNICÍPIO DE SOBRAL, CEARÁ, BRASIL
(Sand fly seasonality in a visceral leishmaniasis endemic area, Sobral municipality, Ceará, Brazil)
Iara Tersia Freitas MACEDO1*, Claudia Maria Leal BEVILAQUA1, Nélio
Batista de MORAIS2, Lindembergh Caranha de SOUSA3, Francisco Eugenio
LINHARES3, Sthenia Santos Albano AMÓRA1 & Lorena Mayana Beserra de
OLIVEIRA1
1Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias/UECE; 2Secretária de Saúde do Estado do Ceará/SESA;
3Laboratório de Entomologia Médica Dr. Thomaz Aragão, Sobral, CE
RESUMO
A notificação da leishmaniose visceral em diversos municípios do norte do Estado do Ceará mostra
a necessidade de estudar a diversidade da fauna e a freqüência de flebotomíneos no domicílio e
peridomicílio, buscando métodos de controle para diminuir a densidade dessa população. Para
tanto, durante os anos de 2005 e 2006 foram instaladas mensalmente armadilhas luminosas tipo
CDC no peridomicílio da área rural denominada “Boqueirão”, no município de Sobral. A densidade
de flebotomíneos foi correlacionada com os índices pluviométricos, temperatura e umidade utilizando
o coeficiente de correlação de Spearman. A fauna de flebotomíneos do município de Sobral foi
constituída por 11 espécies pertencentes ao gênero Lutzomyia, sendo Lu. longipalpis a espécie
predominante em todos os meses estudados, representando 97,26% dos exemplares capturados.
A densidade vetorial foi maior entre os meses de janeiro a abril. No ano de 2005, foram coletados
62.486 espécimes, observando-se elevada correlação com a pluviometria e umidade (r= 0,86 e r=
0,81, respectivamente; p<0,01), entretanto a correlação com a temperatura foi negativa (r= -0,55;
p>0,05). No ano de 2006, 36.444 espécimes foram capturados, observando-se baixos índices de
correlação com a pluviometria, umidade e temperatura (r= 0,31, r= 0,30 e r= -0,40; p>0,05). Os
flebotomíneos apresentaram uma distribuição sazonal associada aos índices pluviométricos e de
umidade, com aumento de densidade no período chuvoso, sendo, portanto, o período indicado
para aplicação de controle químico os meses de dezembro e março.
PALAVRAS-CHAVE: Lutzomyia longipalpis, clima, variação sazonal, controle vetor
ABSTRACT
The notification of visceral leishmaniasis in several municipalities in the north of Ceará State shows
the need to study the diversity of fauna and frequency phlebotomines inside and around dwellings, in
an effort to find control methods to decrease the density of this population. For the purpose, in 2005
and 2006 CDC light traps were installed monthly around houses in the rural area called “Boqueirão”,
in the municipality Sobral. The phlebotomine density was correlated with rainfall, temperature and
humidity according to the Spearman correlation coefficient. The phlebotomine fauna in Sobral consisted
of 11 species belonging to the genus Lutzomyia. The predominant species was Lu. longipalpis,
representing 97.26% of the captured specimens. The vector density was greatest from January to
*Autor para correspondência:
Av. Paranjana, 1700, Fortaleza, CE
CEP 60740-000
e-mail:iaratersia@hotmail.com
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April. In 2005, 62,486 specimens were collected, and high correlations were observed between
the density and rainfall and humidity (r = 0.86 and r = 0.81, respectively; p<0.01). However, the
correlation with temperature was negative (r = -0.55; p>0.05). In 2006, 36,444 specimens were
captured, and a low correlation was observed between density and rainfall, humidity and temperature
(r = 0.31, r = 0.30 and r = -0.40; p>0.05). The phlebotomines were seasonally distributed according
to rainfall and humidity, with increased densities in the rainy season (December to March), which is
hence the period indicated for application of chemical control.
KEY WORDS: Lutzomyia longipalpis, climate, seasonal variation, vector control
INTRODUÇÃO
A leishmaniose visceral (LV), importante
por sua alta incidência e letalidade, é um
problema de saúde pública, ocorrendo não só
nas Américas, mas na Europa, África, Ásia e
Oriente Médio (Monteiro et al., 2005). O Brasil
encontra-se entre os cinco países mais
prevalentes, observando-se a presença de casos
autóctones em 24 estados, sendo a região
Nordeste responsável por 56% dos casos
notificados no país, com destaque para o Estado
do Ceará, onde a LV vem se mantendo
endêmica, observando-se que, nos últimos anos,
a notificação dessa doença vem crescendo, com
registro de surtos freqüentes (SESA, 2007).
Neste Estado, o município de Sobral tem
importância tanto epidemiológica quanto
histórica, pois se apresenta como área de
transmissão intensa para LV onde foi observado
o primeiro surto epidêmico no país que, por sua
vez, despertou para a importância da LV e
incentivou o desenvolvimento de estudos nessa
área (Lainson & Rangel, 2005). A partir destes
estudos observou-se que a prevalência do vetor
se concentrava em locais de topografia
acidentada, com vegetação arbustiva e arbórea
pouco densa e de pequeno porte, sendo que a
vegetação arbórea se concentrava no fundo dos
vales, locais chamados de “boqueirões” ou “pés-
de-serra” (Deane, 1956).
A importância do vetor na epidemiologia
da leishmaniose é o fator que impulsiona os
estudos dos flebotomíneos, responsáveis pela
transmissão dos protozoários de hospedeiros
reservatórios aos suscetíveis (Saraiva et al.,
2006). Duas espécies de flebotomíneos têm sido
relacionadas com a transmissão da LV no Brasil,
Lutzomyia longipalpis, considerada a principal
transmissora de Leishmania chagasi no Brasil,
e mais recentemente Lutzomyia cruzi,
incriminada como vetor no Mato Grosso do Sul
(Santos et al., 1998). Nas regiões Norte e
Nordeste, Lu. longipalpis foi encontrado
originalmente nas matas, participando do ciclo
primário de transmissão da doença.
Progressivamente, esta espécie tem
demonstrado capacidade de se adaptar a vários
ambientes, aumentando sua densidade dentro e
ao redor de habitações humanas, facilitando a
transmissão da doença (Barata et al., 2005).
O estudo da variação sazonal da fauna
flebotomínica se faz importante para a
compreensão da interação entre cada espécie e
seu habitat, assim como da dinâmica de
transmissão da leishmaniose, visando à adoção
de métodos de controle para diminuir a
densidade da população flebotomínica em
determinada área. De acordo com um estudo
utilizando um modelo matemático para avaliar
os métodos de controle da LV, observou-se que
a utilização de inseticidas é a estratégia de
controle mais eficaz, esperando-se que reduza a
incidência da leishmaniose humana mais
efetivamente do que a redução da prevalência
da leishmaniose canina (Dye, 1996). Desta
forma, o objetivo deste trabalho foi monitorar
as espécies de flebotomíneos no peridomicílio
de residências do município de Sobral
correlacionando às densidades vetoriais mensais
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com as médias de temperatura, umidade relativa
e pluviometria.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
A área de estudo localiza-se no estado
do Ceará, município de Sobral. Foram
estudadas cinco localidades da zona rural do
município, sítio Renato Parente, Pedra Preta,
Areias, São Geraldo e Santo Expedito, situadas
em um “boqueirão”. Estas localidades foram
selecionadas para o estudo por terem perfil
favorável à transmissão domiciliar ou
peridomiciliar de LV, pois existe grande
proximidade entre os domicílios e seus anexos e
as matas remanescentes. Sobral possui 2.122,98
km2 e uma população de 155.276 habitantes.
Localiza-se na latitude 3º41’32” S e na longitude
40º20’56” W, ao noroeste do estado do Ceará,
a 69,49 m de altitude. O clima predominante é
do tipo tropical quente semi-árido, caracterizado
por um período seco durante os meses mais frios
(junhoa dezembro) do ano e um período chuvoso
durante os meses de verão (janeiro a maio). A
temperatura média oscila entre 26ºC e 28ºC. A
pluviometria anual média foi de 821,6 mm
(IPECE, 2007).
Captura dos flebotomíneos
Foi realizada pesquisa entomológica com
a colocação de armadilhas automáticas de isca
luminosa, do tipo CDC, no ambiente
peridomiciliar, nas localidades selecionadas, de
janeiro de 2005 a dezembro de 2006, com
exceção de fevereiro de 2005 e julho de 2006.
Em cada localidade foram selecionadas
de uma a três residências com características
ambientais sugestivas ao estabelecimento e
manutenção de criadouros do vetor, ou seja,
aquelas residências que possuíam amplo
peridomicílio, com presença de vegetação
abundante, principalmente arbustos; com
acúmulo de matéria orgânica no solo; presença
de animais domésticos prováveis fontes de
alimento para o flebotomíneo.
Mensalmente foram instaladas de 10 a
40 armadilhas do tipo CDC com período de
exposição de 12 horas/noite, iniciando-se 30
minutos após o crepúsculo vespertino, ou seja,
das 18:00 h às 6:00h.
A densidade de flebotomíneos foi
calculada através da divisão do total de
flebotomíneos capturados mensalmente pelo
número de armadilhas CDC colocadas.
Identificação dos flebotomíneos
Os flebotomíneos capturados foram
fixados em álcool 70% e enviados ao
Laboratório de Entomologia Médica Dr. Thomaz
Aragão, do município de Sobral, pelos técnicos
da Fundação Nacional de Saúde. Para
identificação das espécies de Lutzomyia
encontradas, os exemplares foram preparados
e montados entre lâmina e lamínula em líquido
de Berlese. A identificação foi feita de acordo
com Young & Duncan (1994).
Dados meteorológicos
Os dados climáticos sobre temperatura
(°C), umidade relativa do ar (%) e índice
pluviométrico (mm3), referente ao período de
estudo foram obtidos junto à Fundação
Cearense de Meteorologia e Recursos Hídricos
(FUNCEME) provenientes de uma estação
sediada no município de Sobral.
Análise estatística
A análise da influência dos dados
climáticos sobre a densidade da espécie
flebotomínica predominante na região, foi feita
através do coeficiente de correlação não-
paramétrica de Spearman. Para complementar
a relação causa-efeito entre variável dependente
flebotomíneo e as variáveis independentes
climáticas, foi também utilizado um modelo
regressão linear simples ou múltipla para
complementar a análise, todos através do
software SigmaStat 3.1.
RESULTADOS
A fauna de flebotomíneos do município
de Sobral nos anos de 2005 e 2006 esteve
constituída por 11 espécies pertencentes ao
gênero Lutzomyia, sendo elas: Lu. longipalpis,
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Lu. sordelli, Lu. brasiliensis, Lu. oswaldoi, Lu.
whitmani, Lu. quinquer, Lu. evandroi, Lu.
sericea, Lu. goiana, Lu. shannoni e Lu. lenti.
A espécie Lu. longipalpis foi predominante
representada com 97,26% dos flebotomíneos
capturados (Tab. 1).
Os flebotomíneos foram encontrados em
todos os meses estudados, totalizando 98.930
espécimes, sendo 62.486 no ano de 2005 e
36.444 no ano de 2006. Durante esses dois
anos, a densidade vetorial foi maior na estação
chuvosa entre janeiro e junho correspondendo
a 76,81% dos espécimes coletados. O mês de
março apresentou a maior percentagem de
espécimes capturadas, 26,89%.
A associação entre a freqüência de Lu.
longipalpis capturados, a variação da
temperatura, pluviometria e umidade encontra-
se representada na Fig. 1. Onde se verificou
pequena variação na temperatura 25,9 a 28,5°
C em 2005 e 24,7 a 28,7° C em 2006. Os índices
pluviométricos anuais foram de 352,6 mm e
611,1 mm para os anos de 2005 e 2006,
respectivamente. A variação na umidade relativa
foi de 48 a 78% em 2005 e de 50 a 82% em
2006.
Os coeficientes de correlação de
Spearman entre a freqüência de Lu. longipalpis
e os diferentes dados climáticos encontram-se
representados na Tab. 2. Em 2005, observou-
se correlação negativa com a temperatura,
embora sem significância estatística e alta
correlação positiva com a pluviometria e
umidade, demonstrando que os flebotomíneos
são sensíveis às variações da umidade e das
chuvas. Porém, no ano de 2006, não houve
correlação entre densidade de flebotomíneos e
as variáveis pluviometria, umidade e temperatura.
DISCUSSÃO
O município de Sobral tem a LV como
um problema de saúde coletiva, uma vez que a
média de casos humanos nos últimos 5 anos é
de 6, o que classifica o município como área de
transmissão intensa. Nos anos de 2005 e 2006
foram notificados 10 e 21 casos de LV humana,
respectivamente. Correlacionando esses dados
ao presente estudo, no qual o maior número de
flebotomíneos coletados concentrou-se em
2005, sugere-se que o aumento dos casos de
LV sucede os picos de captura do vetor.
Confirmando o comportamento cíclico que a
doença tem apresentado (SESA, 2007).
Camargo-Neves et al. (2001)
consideraram ainda a necessidade de
correlacionar densidade vetorial com os aspectos
ambientais do peridomicílio, tais como presença
de vegetação, raízes, troncos de árvores e
matéria orgânica no solo, representando
possíveis abrigos e criadouros para o vetor. Além
disso, as habitações humanas de má qualidade e
em locais inadequados, a construção
desordenada de abrigos de animais domésticos
no ambiente peridomiciliar e a carência de
Espécies 2005 2006 Total % 
Lu. longipalpis 61.086 35.192 94.260 97,350 
Lu. sordelli 0 7 7 0,007 
Lu. brasiliensis 0 1 1 0,001 
Lu. oswaldoi 3 87 90 0,090 
Lu. quinquer 89 54 143 0,145 
Lu. whitmani 806 612 1418 1,433 
Lu. evandroi 1 4 5 0,005 
Lu. sericea 0 7 7 0,007 
Lu. goiana 31 113 144 0,146 
Lu. shannoni 11 5 16 0,016 
Lu. lenti 459 331 790 0,800 
Total 62.486 36.444 98.930 100 
 
Tabela 1. Flebotomíneos capturadas em 2005 e 2006, no município de Sobral, Ceará.
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condições mínimas de saneamento básico são
condições comuns em áreas rurais e periféricas
de centros urbanos (Muniz et al., 2006). Nessa
área de estudo, os mamíferos reservatórios de
Leishmania têm sobrevivido e os flebotomíneos
têm sido capturados em grande número,
favorecendo a infecção humana e de animais
domésticos, permitindo àqueles com maior
valência ecológica se adaptarem ao ambiente
antrópico. Essas ações parecem favorecer a
presença desses insetos e mamíferos no domicílio
e peridomicílio, explicando, em parte, a
persistência das leishmanioses nesse ambiente.
Dentre as 11 espécies de flebotomíneos
capturadas, cinco ainda não haviam sido
descritas na área: Lu. sordellii, Lu. brasiliensis,
Lu. quinquer, Lu. sericea e Lu. goiana. As duas
espécies mais abundantes, Lu. longipalpis e Lu.
whitmani, são incriminadas como vetores de L.
chagasi e L. braziliensis, respectivamente. Nos
estados de Minas Gerais e Goiás, Lu. whitmani
têm sido relatado também como possível vetor
de LV (Lainson & Rangel, 2005). Desde as
primeiras pesquisas no Estado do Ceará, a
prevalência de Lu. longipalpis já representava
97% da população (Deane, 1956) e o presente
estudo só veio confirmar a manutenção e
presença contínua de Lu. longipalpis.
Fatores climáticos como temperatura,
umidade e pluviometria, têm influenciado de
modo variável a população de flebotomíneos,
dependendo da área analisada (Dias et al., 2007).
Outro fator que também pode estar incriminado
na variação da incidência anual de LV, bem como
do seu vetor, é o fenômeno El Niño, pois a longa
seca desencadeada por esse fator pode
influenciar negativamente a densidade vetorial e
a intensidade da transmissão da doença, o que
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
J M A M J J A S O N D J F M A M J A S O N D
|----------------- 2005 ------------------| |----------------- 2006 ------------------|
30
180
330
480
630
780
930
1080
1230
1380
1530
1680
1830
UR pluviosidade temperartura Lu. longipalpis
Figura 1. Relação entre a densidadevetorial de Lutzomyia longipalpis e a pluviometria, temperatura
e umidade relativa, em 2005 e 2006, no município de Sobral, Ceará.
2005 2006 Variáveis 
r P r p 
Lu. longipalpis x pluviometria 0,86** 0,0001 0,31 0,324 
Lu. longipalpis x umidade 0,81** 0,0001 0,30 0,339 
Lu. longipalpis x temperatura 
-0,55 0,07 -0,40 0,210 
 
** significância estatística para p<0,01
Tabela 2. Coeficientes de correlação de Spearman obtidos da correlação entre a densidade de
Lutzomyia longipalpis e as variáveis bioclimáticas (temperatura, pluviometria e umidade relativa)
em 2005 e 2006, no município de Sobral, Ceará.
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reduziria o impacto da doença nas regiões
suscetíveis do Brasil (Franke et al., 2002).
Neste estudo não foi encontrada
correlação dos flebotomíneos com a
temperatura, possivelmente devido à baixa
variação desta durante o período estudado.
Entretanto, verificou-se a predominância de
flebotomíneos na estação chuvosa, com
correlação positiva com a pluviometria e umidade
no ano de 2005. Dado que vem sendo
observado em diferentes estados brasileiros
como, Minas Gerais (Barata et al., 2004;
Monteiro et al., 2005), Rio Grande do Norte
(Ximenes et al., 2006), Mato Grosso (Missawa
& Dias, 2007) e Mato Grosso do Sul (Silva et
al., 2007; Oliveira et al., 2008).
Em 2006, ao contrário do esperado,
houve redução na freqüência de flebotomineos
mesmo com maior índice pluviométrico,
comparado ao ano anterior. Uma hipótese para
explicar esse dado seria que, a chuva beneficia
os flebotomíneos quando em níveis moderados
ao longo da estação chuvosa, mas os prejudica
quando inunda o chão, destruindo os criadouros
e matando as pupas no solo. Os habitats
naturais dos flebotomíneos caracterizam-se por
possuírem uma pequena variação na
temperatura e umidade, o que favorece a
presença desses insetos, já que os mesmos são
muito sensíveis à dessecação. Uma pequena
variação destes fatores nos microhabitats é
suficiente para alterar a dinâmica das
populações de flebotomíneos (Dias et al., 2007).
Observações mostram claramente que a
influência da flutuação sazonal na freqüência de
indivíduos e de espécies de flebotomíneos pode
variar numa mesma região. Este fato deve ser
considerado quando da elaboração de
estratégia de controle das leishmanioses. Em
Santa Quitéria, no estado do Maranhão
verificou-se o predomínio de flebotomíneos no
período de estiagem (Martim & Rebelo, 2006).
Resultado contrário foi observado em São Luís
por Rebelo (2001). Além disso, existem ainda
estudos onde não foi possível observar
correlação entre variáveis climáticas e a
densidade de flebotomíneos (Dias et al., 2007).
Conhecer a distribuição sazonal dos
flebotomíneos é de fundamental importância
para a implementação de programas efetivos
de controle vetorial (Saraiva et al., 2006).
Nesse contexto, Resende et al. (2006)
observaram a alta capacidade endofílica de Lu.
longipalpis, sugerindo acentuada transmissão
intradomiciliar, e sugerem que a pulverização
das casas com inseticida pode ter impacto na
transmissão da L. chagasi. De acordo com o
Manual de Vigilância e Controle da LV
(Ministério da Saúde, 2006), o município de
Sobral é classificado como área de transmissão
intensa de LV, sendo indicado o controle
químico do vetor com inseticida de ação
residual.
A vigilância entomo-epidemiológica deve
adotar medidas preventivas que permitam
monitorar o comportamento do vetor e o estado
de saúde da população. Trata-se, pois de um
conjunto de atividades em saúde pública,
destinado a englobar as informações
necessárias para o conhecimento, em qualquer
tempo, da situação do quadro epidemiológico
em foco, sendo possível detectar, ou mesmo
prever, as alterações, direcionando e
orientando a aplicação de medidas preventivas,
com o propósito de atingir o máximo de eficácia
(Missawa & Lima, 2006). Analisando a curva
de sazonalidade obtida neste trabalho,
recomenda-se a utilização de dois ciclos anuais
de aplicação do inseticida com intervalo de três
meses, podendo realizar o primeiro antes do
início da estação chuvosa, ou seja, em
dezembro e o segundo, em março do ano
seguinte.
AGRADECIMENTOS
Aos técnicos do Laboratório de Entomologia Médica
Dr. Thomaz Aragão em Sobral, aos profissionais da
Secretária de Saúde do Estado do Ceará, e aos
técnicos da FUNCEME, pela assistência na realização
do estudo.
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Recebido em: 09.07.2008 Aceito em: 17.07.2008