Capitulo 24 Tratado ORL

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Introdução
Tontura é a sensação de perturbação do
equilíbrio corpóreo no meio ambiente. Vertigem
é um tipo particular de tontura em que o
paciente sente o ambiente girando em torno de
si ou se sente girando no meio circundante.
As tonturas rotatórias e não rotatórias po-
dem ser induzidas por estimulação fisiológica
(vertigem das alturas, cinetose) ou por disfun-
ção patológica dos sistemas visual, vestibular
ou somatossensorial. Distúrbios psíquicos
também podem ocasionar tonturas, mas em
geral é a insegurança física das síndromes
vestibulares a responsável pela insegurança psí-
quica freqüentemente encontrada nos pacientes
com comprometimento vestibular.
As lesões vestibulares periféricas (que
comprometem o labirinto e/ou nervo(s) vesti-
bular(es) ou centrais (que acometem núcleos,
vias e inter-relações no sistema nervoso cen-
tral) caracterizam-se por uma combinação de
fenômenos perceptuais (vertigem e outros ti-
pos de tontura), oculomotores (nistagmo e ou-
tros movimentos oculares), posturais (ataxia)
e neurovegetativos (náusea, vômitos, sudore-
se, palidez, taquicardia). A tontura é resultan-
te de um distúrbio da orientação espacial
cortical. O nistagmo é ocasionado por altera-
ção do reflexo vestibulocular. A ataxia é origi-
nada por ativação anormal das vias vestibuloes-
Maurício Malavasi Ganança; Pedro Luiz Mangabeira Albernaz;
Yotaka Fukuda; Mário Sérgio Lei Munhoz; Heloisa Helena Caovilla
Capítulo 24
Neuroanatomofisiologia do Sistema
Vestibular – Correlações Clínicas
pinhais. Os sintomas neurovegetativos são
produzidos por ativação química do centro
medular do vômito.
As tonturas podem ser agudas (crise verti-
ginosa) ou crônicas (sintomas intermitentes ou
constantes, em diversos graus de intensidade),
desencadeadas ou não em certas posições da
cabeça e/ou corpo (ou à mudança da posição
corpóreo), e serem acompanhadas ou não de
desequilíbrio postural ou à marcha.
A semiologia otoneurológica permite compro-
var ou não a existência de afecção vestibular,
localizá-la a nível periférico ou central, indicar o(s)
lado(s) lesado(s) e estabelecer o seu prognóstico
em cada caso.
Inúmeras são as possíveis causas de distúr-
bios do sistema vestibular. Entre os fatores etioló-
gicos mais comuns estão os de natureza metabóli-
ca, vascular, tóxica, inflamatória, traumática,
iatrogênica e tumoral.
Sistema vestibular periférico
Na manutenção do equilíbrio no espaço,
intervém o aparelho vestibular, que informa ao
sistema nervoso central a posição e os movi-
mentos da cabeça, os olhos, sensores das rela-
ções espaciais e o sistema proprioceptivo, cons-
tituído pelos interoceptores dos músculos,
tendões, articulações, vísceras, etc., e os exte-
Neuroanatomofisiologia do Sistema Vestibular – Correlações Clínicas 815
roceptores da pele, sensores da postura e da
movimentação do corpo.
A participação do aparelho vestibular ini-
cia-se com a excitação de receptores sensoriais
localizados na porção posterior do labirinto,
sensíveis a variações hidráulicas da endolinfa
causadas pelos movimentos da cabeça ou por
seus posicionamentos no espaço.
A crista ampular, estrutura celular sensori-
al localizada na ampola de cada canal semicir-
cular, é o receptor para as acelerações tangen-
ciais. Os três canais semicirculares, de cada
lado, dispõem-se no espaço formando ângulos
retos uns com os outros, representando os três
planos principais do corpo (ântero-posterior,
lateral e vertical). Os dois canais laterais se
encontram no mesmo plano do espaço, forman-
do um par funcionalmente sinérgico. O canal
superior de um lado encontra-se no mesmo
plano do canal posterior do lado oposto; por-
tanto, o par sinérgico do canal superior direito
é o posterior esquerdo e o par sinérgico do canal
superior esquerdo é o posterior direito. Como
todos os planos espaciais estão representados,
pelo menos um dos ductos semicirculares de
cada labirinto apresentará um movimento da
endolinfa em função de qualquer movimento
da cabeça.
Os movimentos da endolinfa flexionam os
cílios das células sensoriais da crista. A cúpula,
na qual estão imersos os cílios, é uma massa
gelatinosa rígida, que se desloca como um pêndulo
sobre a crista à movimentação da endolinfa. A
flexão ciliar promove uma alteração da polariza-
ção das células sensoriais, desencadeando-se
em conseqüência um estímulo bioelétrico que é
encaminhado às terminações nervosas e ao
sistema nervoso central.
Os cílios são de dois tipos: o cinocílio,
apenas um por célula, calibroso, e o estereocílio,
cerca de 70 por célula, menos espesso. Quando
os estereocílios se desviam para o lado do
cinocílio, a descarga elétrica da célula aumenta
e, ao contrário, quando o desvio dos estereocílios
se faz para o lado oposto do cinocílio, a descarga
da célula diminui.
A disposição dos cílios nas células senso-
riais é diferente para os canais semicirculares
laterais, em que o cinocílio se localiza do lado
proximal ao utrículo e para os canais superior
e posterior, em que o cinocílio se localiza do lado
distal ao utrículo.
Nos canais laterais, o deslocamento da en-
dolinfa no sentido da ampola (corrente ampu-
lípeta) desvia os estereocílios na direção do
cinocílio e ocasiona resposta mais intensa do
que a corrente ampulífuga, em que os este-
reocílios se desviam na direção oposta à do
cinocílio. Através desse mecanismo de sensibi-
lização direcional a corrente ampulípeta despo-
lariza a célula, reduzindo a sua diferença de
potencial elétrico em relação à endolinfa e pro-
duz um aumento da descarga elétrica na fibra
nervosa correspondente; a corrente ampulífuga
polariza a célula, aumentando o seu potencial
interno e reduzindo a freqüência de impulsos
elétricos por segundo na fibra nervosa.
Nos canais superior e posterior, ao contrá-
rio, a corrente ampulífuga produz maiores res-
postas do que a corrente ampulípeta. O meca-
nismo é inverso ao que ocorre nos canais late-
rais: a corrente ampulípeta polariza a célula,
aumenta o seu potencial interno e reduz a descarga
na fibra nervosa, enquanto que a corrente am-
pulífuga despolariza a célula, reduz o seu potencial
interno e aumenta a descarga no nervo.
As máculas utricular e sacular, por sua vez,
constituem os receptores para as acelerações
lineares.
A mácula utricular, colocada aproximada-
mente no plano horizontal e a mácula sacular,
situada num plano aproximadamente vertical,
graças às suas morfologias e disposições es-
paciais, têm condições de se sensibilizarem aos
estímulos em qualquer dos três planos do cor-
po.
Os cílios das células sensoriais maculares
estão imersos também em uma massa gelatino-
sa, que contém no seu interior concreções
sólidas de carbonato de cálcio, os otólitos. Dife-
rentes posições da cabeça fazem com que os otóli-
tos exerçam diferentes pressões sobre os cíli-
os do epitélio sensorial.
O utrículo responde fundamentalmente à
gravidade, à aceleração linear e à força centrí-
fuga e se relaciona especialmente com os movi-
mentos de flexão e extensão da cabeça.
O sáculo, considerado como órgão de tran-
sição vestibulococlear, tem função ainda não
perfeitamente conhecida. Seria sensível às for-
ças gravitacionais, especialmente relacionadas
com as inclinações laterais da cabeça e também
se destinaria à percepção de estímulos vibrató-
rios de baixa freqüência.
Recentemente, verificou-se que os canais
semicirculares também podem responder a for-
ças lineares constantes, como a gravidade,
quando se inclina a cabeça e ainda à força
centrífuga. E por sua vez, utrículo e sáculo
podem responder a acelerações angulares de
Tratado de Otorrinolaringologia 816
baixa freqüência, especialmente em torno dos
planos ântero-posterior e lateral, em que se
modifica a direção do efeito da gravidade sobre
as máculas. É o que parece ocorrer nas cinetoses,
em especial nas que se relacionam com embar-
caçõesno mar, em que os movimentos causa-
dores de tonturas e enjôos são precisamente os
que se realizam no plano ântero-posterior e
lateral.
Os impulsos bioelétricos originados nos
canais semicirculares, utrículo e sáculo são
conduzidos aos ramos vestibulares do nervo
acústico.
O estudo da inervação das células senso-
riais, ao microscópio eletrônico, revelou a exis-
tência de dois tipos de terminações nervosas.
As células do Tipo I apresentam uma termina-
ção em cálice, que engloba a maior parte da
célula; as células do tTipo II apresentam peque-
nas terminações nervosas, algumas com mi-
crovesículas. As terminações vesiculares cor-
respondem, em parte, às vias vestibulares efe-
rentes; algumas terminações eferentes provêm
de outras células sensoriais vizinhas.
As fibras oriundas das cristas e máculas
reúnem-se para compor os dois nervos vestibu-
lares, superior e inferior. O primeiro recebe
fibras dos canais lateral e superior, utrículo e
sáculo; o segundo reúne fibras do sáculo e do
canal posterior.
Por outro lado, o nervo auditivo recebe fibras
do sáculo (ramus Hardy) e o nervo vestibular
inferior recebe fibras provenientes do órgão de
Corti (ramus Oort), demonstrando o relaciona-
mento sensorioneural entre o aparelho auditivo
e vestibular. A influência de sons intensos sobre
a cúpula (fenômeno de Tullio) e o efeito destrutivo
da exposição sonora intensa sobre a estrutura
anatômica do sáculo são eventos que evidenciam
a inter-relação vestíbulococlear.
As fibras dos nervos vestibulares alcançam
a cavidade craniana através do meato acústico
interno, em cuja base as suas células gangliais,
dipolares, constituem o gânglio de Scarpa, pri-
meira estação sináptica da via vestibular.
As fibras vestibulares, provenientes dos
canais semicirculares, utrículo e sáculo apre-
sentam uma atividade espontânea, variável na
sua freqüência de impulsos por segundo, que
constituiria o fundamento fisiológico da in-
fluência tônica que o labirinto exerce sobre o
sistema nervoso central. Cada labirinto envia-
ria aproximadamente 1,5 × 10 impulsos por
segundo ao sistema nervoso central, em condi-
ções de repouso.
Sistema vestibular central
Os nervos vestibulares penetram no tronco
cerebral a nível bulbar, dirigindo-se as suas
fibras, na maioria, para os núcleos vestibulares
situados na porção inferior do assoalho do IV
ventrículo, em sua asa branca externa (área
vestibular) (Fig. 1).
Outro contingente de fibras se dirige dire-
tamente ao cerebelo, sem passar pelos nú-
cleos vestibulares (feixe vestíbulo-cerebelar
direto de Edinger), terminando no núcleo do
teto (arquicerebelo).
Os principais núcleos vestibulares são os
seguintes:
1. Núcleo vestibular lateral (núcleo de
Deiters).
2. Núcleo vestibular medial (núcleo de
Schwalbe).
3. Núcleo vestibular superior (núcleo de
Bechterew).
4. Núcleo vestibular descendente (núcleo
de Roller).
Figura 1 – Vias vestibulares. FR = Formação reticular; FVEL
= fascículo vestibuloespinhal lateral; FVEM = fascículo
vestibuloespinhal medial; GS = gânglio de Scarpa; NV = nervo
vestibular; NC = via núcleo do cerebelo; FCV = fascículo
cerebelovestibular; FLM = fascículo longitudinal medial.
III
IV
FCV
via
NC
S
FR
L
MVI
FR
I
GS
NV
FVELFVVEM
FLM
Neuroanatomofisiologia do Sistema Vestibular – Correlações Clínicas 817
5. Núcleo supravestibular.
6. Núcleo intersticial.
7. Células do Grupo f.
8. Células do Grupo l.
9. Células do Grupo x.
10. Células do Grupo y.
11. Células do Grupo z.
Núcleo de Deiters
Recebe a maioria das fibras nervosas oriun-
das do utrículo do mesmo lado e do cerebelo.
Dele partem fibras que se dirigem à linha
média e se incorporam ao fascículo longitudi-
nal medial. Ao atingir o fascículo longitudinal
medial as fibras bifurcam-se. As ascendentes
constituem as vias vestibulooculomotoras, re-
lacionadas com a produção do nistagmo, e as
descendentes representam as vias vestibuloespi-
nhais, relacionadas com os reflexos posturais
do corpo.
É um mediador da influência do cerebelo
sobre os reflexos e o tônus muscular.
As fibras das vias vestibulares eferentes
provêm essencialmente desse núcleo e da oliva
bulbar, possuindo uma atividade inibitória so-
bre a função vestibular periférica.
Núcleo de Schwalbe
Recebe fibras dos canais semicirculares e
do cerebelo.
Participa também da constituição das vias
vestibuloculomotoras e vestibuloespinhais,
através do fascículo longitudinal medial.
Núcleo de Bechterew
Recebe fibras dos canais semicirculares e do
núcleo fastígio e lobo floculonodular do cerebelo.
Envia fibras, todas ascendentes, para os
núcleos oculomotores e para outros núcleos do
tronco cerebral, através do fascículo longitudi-
nal medial.
Núcleo de Roller
Recebe fibras das cristas ampulares e das
máculas, do núcleo fastígio e verme do cerebe-
lo, da medula espinhal e das raízes posteriores
cervicais.
Envia fibras para o flóculo e o nódulo
cerebelares, constituindo-se no principal nú-
cleo vestibular, no que se refere à inter-relação
com o cerebelo.
Núcleos supravestibular, intersticial e
células dos Grupos f, l, x, y e z
Constituem agrupamentos celulares ainda
não perfeitamente estudados. Considerados por
alguns autores como diferenciações dos núcleos
principais, vários não recebem fibras vestibula-
res primárias.
Os núcleos vestibulares, de cada lado,
apresentam numerosas conexões com os do
lado oposto, quer diretas, quer através da for-
mação reticular.
As conexões do aparelho vestibular incluem
numerosos grupos de neurônios, com sinapses
em vários núcleos anatômicos, e inter-relaciona-
dos de várias formas, com amplos elos de reali-
mentação em que a participação da formação
reticular é essencial.
A formação reticular é um conjunto de
células e fibras nervosas que se distribuem ao
longo do tronco cerebral, medula espinal, tálamo
e hipotálamo.
Praticamente, todas as atividades do siste-
ma nervoso central estão intimamente relaciona-
das com a formação reticular. A ativação da
formação reticular, por estímulos sensoriais,
permite a eclosão de uma reação de alerta, com
o objetivo de diminuir o limiar de excitabilidade
no sistema nervoso central. Em condições de
repouso, a formação reticular tem uma ativida-
de elétrica espontânea, que pode se modificar
diante da descarga de fibras aferentes, porta-
doras de mensagens sensoriais. A formação
reticular reage com uma descarga repetitiva, um
verdadeiro bombardeio sobre o córtex cerebral,
possibilitando a sensibilização de áreas associati-
vas cerebrais para a interpretação de um deter-
minado estímulo.
A repetição do estímulo sensorial de origem
vestibular produz, em função do tempo, a ate-
nuação desse mecanismo de ação da formação
reticular, por meio dos fenômenos de habituação
e compensação, com ampla participação dos
núcleos vestibulares.
A habituação é uma forma de controle córtico-
reticular sobre o afluxo de aferentes, que consiste
na redução ou eliminação da atividade central,
produzida por estímulos monotonamente repeti-
dos. É um fenômeno diverso da adaptação, que se
caracteriza por redução da atividade do neurônio
ou da célula sensorial, em respostas a estímulos
repetidos; os órgãos vestibulares periféricos apre-
sentam pouca adaptação.
No fenômeno da habituação, a formação
reticular modula a atividade periférica por meio
Tratado de Otorrinolaringologia 818
das vias vestibulares eferentes. Como conse-
qüência da ação inibitória do trato eferente,
ocorre o declínio das respostas vestibulares, que
apresenta as características comuns ao fenôme-
no da aprendizagem, ou seja, a aquisição, reten-
ção e transferência. Aquisição indica o decrésci-
mo progressivo de parâmetros das respostas
vestibulares. Retenção é a persistência, durante
dias ou semanas, da habituação. Transferência
indica que o nistagmo em uma determinadadireção, reduzido ou extinto por habituação,
apresenta características idênticas ao nistagmo
de mesma direção, obtido por estimulação ade-
quada do lado oposto.
Desabituação é a recuperação da resposta
normal às estimulações sensoriais. O repouso
prolongado e a anestesia barbitúrica são algu-
mas das condições que exercem efeito inibidor
sobre a habituação vestibular.
A função vestibular é exercida por dois
sistemas sensoriais periféricos que enviam
mensagens harmônicas ao sistema nervoso
central. A integração central pode acomodar
diferenças entre os dois sistemas e a este fenô-
meno denominamos compensação.
Os mecanismos compensatórios em nível
vestibular, após uma lesão labiríntica unilate-
ral, dependem da integridade do sistema ner-
voso central e se sucedem por etapas:
I – Na crise labiríntica o paciente apresenta-
rá vertigem típica, nistagmo espontâneo con-
tralateral e desvios segmentares homolaterais,
além de profusas manifestações neurovegetati-
vas (náuseas, vômitos, sudorese, palidez, ta-
quicardia ou até mesmo diarréia) por ruptura
do equilíbrio tônico entre os núcleos vestibulares
direitos e esquerdos.
II – Os núcleos vestibulares contralaterais
reduzem a sua atividade elétrica por influência do
mecanismo eferente inibidor sobre o labirinto são.
III – Progressivamente os núcleos vestibulares
ipsi e contralaterais passam a mostrar potenciais
elétricos que aumentam até alcançar os seus
valores normais. Esses potenciais se originam no
lado são e passam para o lado comprometido
através da formação reticular. Nesta fase desapa-
recem os sintomas e sinais da crise labiríntica,
completando-se a compensação.
IV – Quando há recuperação integral do
labirinto afetado, os núcleos vestibulares ipsi-
laterais apresentarão uma sobrecarga em seu
potencial elétrico, que provocará novamente
uma diferença de tônus entre os dois sistemas
vestibulares, direito e esquerdo, ocasionando
novamente sintomas e sinais de desequilíbrio.
O processo de restauração do equilíbrio
estático e dinâmico e o reajuste da amplitude
da resposta vestibular podem ser mediados por
diferentes estruturas no SNC. A compensação
vestibular requer uma modificação química
nas sinapses dos neurônios vestibulares a nível
de tronco cerebral. Muitos neurotransmissores
(acetilcolina, adenosina trifosfato, aspartato,
dopamina, encefalina, ácido gama-amino-
butírico, glutamato, glicina, noradrenalina, se-
rotonina, somatostatina, substância P, etc.)
podem estar diretamente envolvidos no proces-
so de recuperação. Muitos estudos experimen-
tais têm evidenciado os efeitos dessas substân-
cias sobre os neurônios vestibulares. O sistema
vestibular possivelmente exerce controle está-
tico e dinâmico sobre as vias vestibuloespinhal
e vestibulocular, principalmente por meio de
modulação da neurotransmissão dopaminér-
gica, colinérgica, adrenérgica, gabaminérgica e
histaminérgica (Fig. 2).
A inter-relação vestibulocerebelar é com-
plexa, mas de grande importância fisiológica e
clínica. Além das fibras que provêm diretamente
dos receptores labirínticos, sem passar pelos
núcleos vestibulares, o cerebelo também rece-
be fibras dos núcleos medial, descendente e das
células do Grupo x. Saliente-se que nenhum
destes três núcleos recebe fibras diretamente
dos receptores sensoriais labirínticos.
As fibras vestibulares estabelecem sinapses
com neurônios do lobo floculonodular, do nú-
cleo fastigial e, um número menor, do verme do
cerebelo, particularmente da língula e da úvula.
Todas as conexões são homolaterais.
O lobo floculonodular representa o lobo
vestibular do cerebelo, pois a maioria de suas
fibras, aferentes e eferentes, faz parte do siste-
ma vestibular.
As fibras eferentes dirigem-se para os núcleos
vestibulares formando dois grupos: o fascículo
fastígio-bulbar direto, que termina na formação
reticular e vai a todos os núcleos vestibulares
homolaterais, e o fascículo uncinado cruzado, que
cruza a linha média, contorna o pedúnculo do
cerebelo superior e o núcleo fastígio do lado oposto
e termina nos núcleos vestibulares, particular-
mente no de Deiters.
A função do cerebelo é a de inter-relacionar e
coordenar as aferências proprioceptivas corpóreas
e vestibulares com as eferências motoras.
O cerebelo não é indispensável aos reflexos
vestibulares, mas a intensidade e o ritmo das
respostas sofrem nítidas influências cerebe-
lares.
Neuroanatomofisiologia do Sistema Vestibular – Correlações Clínicas 819
Figura 2 – Neurotransmissão nas vias
vestibulares. 1 = Dopaminérgica; 2 = co-
linérgica; 3 = adrenérgica; 4 = gabaminér-
gica; 5 = histaminérgica.
1
3
4
5
2
Nistagmo vestibular
A inter-relação vestibuloculomotora é da
mais alta importância fisiológica e clínica. Como
a locomoção do corpo implica em movimentos
complexos, existe a necessidade de compensar
os movimentos oculares com os da cabeça. Os
movimentos compensatórios dos olhos, conse-
qüentes aos estímulos originados do aparelho
vestibular, são denominados de nistagmo e
têm, fisiologicamente, amplitudes pequenas.
Nos distúrbios vestibulares, no entanto, ou
depois de estimularmos o labirinto de diversas
maneiras, poderemos registrar, ou até mesmo
ver a olho nu, esses movimentos nistágmicos.
Verifica-se que o nistagmo apresenta um com-
ponente rápido e um componente lent. O pri-
meiro é o melhor observado e, por convenção, o
sentido do nistagmo é o da sua fase rápida. O
componente lento é o único que se origina
efetivamente do aparelho vestibular e a sua
avaliação constitui atualmente a melhor esti-
mativa da função vestibular. O componente
rápido se origina na formação reticular.
A fase lenta é a expressão da excitação la-
biríntica e a fase rápida representa um meca-
nismo de correção da posição dos olhos.
A via de transmissão do nistagmo horizon-
tal é constituída essencialmente pelas fibras
que partem dos núcleos vestibulares medial e
lateral, dirigem-se à linha média, incorporam-
se ao fascículo longitudinal medial, onde se
bifurcam. A partir deste ponto, as fibras ascen-
Na espécie humana, os conhecimentos so-
bre a representação cortical do sistema vesti-
bular são limitados. Supõe-se apenas que exis-
ta uma área de representação cortical vestibular
no lobo temporal e, mais recentemente, surgi-
ram fortes indícios eletrofisiológicos de uma
possível localização no lobo parietal. A conexão
vestibulocortical seria a responsável pela sen-
sação de vertigem.
A inter-relação entre a formação reticular e o
hipotálamo e o sistema límbico intervém nas
manifestações de psicoafetividade que podem
acompanhar os distúrbios labirínticos. O estado
de alerta, desencadeado por um estímulo senso-
rial, pode gerar ansiedade e depressão e estabele-
cer um círculo vicioso complexo, integrado por
sintomas vestibulares e sintomas psíquicos.
As vias vestibuloespinhais são constituídas
por fibras vestibulares descendentes diretas e
cruzadas, que transmitem impulsos dos nú-
cleos vestibulares aos neurônios motores pri-
mários da medula.
As fibras cruzadas terminam na região cer-
vical, enquanto as diretas prosseguem por toda
a medula.
As conexões entre os núcleos vestibulares e
a formação reticular transmitem aos centros
motores da medula as informações relativas à
posição da cabeça e integram o conjunto de
reflexos destinados à preservação da postura
normal do corpo. Nesses reflexos posturais há
grande influência dos interoceptores e extero-
ceptores proprioceptivos.
Tratado de Otorrinolaringologia 820
dentes homolaterais estabelecem sinapses no
núcleo do nervo abducente do mesmo lado,
enquanto que as fibras ascendentes contrala-
terais dirigem-se ao núcleo abducente do lado
oposto. Os impulsos nervosos transmitidos por
essas fibras estimulam a contração dos mús-
culos retos laterais.
A via de transmissão dos nistagmos rotató-
rio e vertical é constituída porfibras que partem
do núcleo superior, mas não se bifurcam, nem
cruzam a linha média; todas as fibras são
ascendentes e terminam nos núcleos dos ner-
vos troclear e oculomotor.
O grau de fixação ocular influencia o nis-
tagmo de origem vestibular. O uso de lentes de
Frenzel, de 20 dioptrias, evita a acomodação
visual e as respostas oculares são mais inten-
sas e, portanto, melhor visíveis. Quando se
utiliza a eletronistagmografia, em indivíduos
normais e nas síndromes vestibulares periféri-
cas o nistagmo que se inscreve com os olhos
fechados é de maior amplitude e velocidade do
que o que se registra com os olhos abertos.
Somente em pacientes com alterações vesti-
bulares centrais é que poderemos encontrar a
ausência do efeito inibidor da fixação ocular.
Este é um sinal patognomônico de comprome-
timento central, desde que se exclua afecção
puramente ocular ou uso de drogas (especial-
mente barbitúricos) no paciente. O mecanismo
da fixação ocular ocorre a nível de tronco cere-
bral, provavelmente na região dos núcleos
oculomotores.
Em determinadas circunstâncias, a excita-
ção vestibular produz não apenas vertigem e
nistagmo, mas também diversos graus de rea-
ções parassimpáticas, como náuseas, vômitos,
sudorese, etc. Essas reações são comuns nos
pacientes vestibulares periféricos, possivelmente
por estimulação de uma via vestibulovagal.
Outras alterações das funções vegetativas po-
dem ser desencadeadas por estimulação labi-
ríntica: aumento da freqüência e da amplitude
dos movimentos respiratórios, queda da pres-
são arterial, alterações da vasomotricidade da
retina, aumento do peristaltismo intestinal,
reações pupilares (constrição progressiva à
prova rotatória e midríase à parada brusca da
rotação), etc.
A influência cortical sobre as respostas
vestibulares é também extremamente variável,
conforme a suscetibilidade individual. Pode ser
voluntária ou involuntária. É mais comum em
pacientes com crises vertiginosas recidivantes
do que em pessoas normais. A distração do
paciente pela conversa sem sentido, ou a apre-
sentação de tarefas que requeiram alguma con-
centração mental, tais como cálculos aritméti-
cos (adições, subtrações, etc.) contribuem para
atenuar o controle cortical. Observa-se mais
nitidamente a influência inibidora cortical com
os olhos abertos do que fechados, às provas
labirínticas, provavelmente porque a identifi-
cação de objetos em deslocamento no espaço
induz a uma tentativa de extinguir voluntaria-
mente a sensação vertiginosa.
Avaliação clínica do aparelho
vestibular
A vertigem é o sintoma mais intenso e mais
freqüente nos distúrbios vestibulares e corres-
ponde à sensação errônea de deslocamento de
objetos ou do próprio paciente no espaço. A
alusão de movimento tem caráter giratório: o
paciente tem a impressão de que os objetos
rodam à sua volta (vertigem objetiva) ou o
paciente tem a impressão de estar rodando no
ambiente que o cerca (vertigem subjetiva).
As tonturas não rotatórias são outras mani-
festações que podem ser determinadas por altera-
ções do sistema vestibular, apresentando-se com
diversas configurações sintomáticas: sensação de
instabilidade, flutuação, desvios corpóreos à mar-
cha, etc.
As vertigens são praticamente sempre de
origem vestibular. Os outros tipos de tonturas
podem ser vestibulares ou não. O exame da
função vestibular é imprescindível para se es-
tabelecer o seu comprometimento e para loca-
lizar a parte do sistema responsável pelo apare-
cimento dos sintomas de desequilíbrio. Além
disso, o exame vestibular constitui um verda-
deiro teste neurológico, da mais alta importân-
cia clínica, diante da sua sensibilidade em
avaliar a formação reticular e diversas áreas do
sistema nervoso central.
Além do estudo da marcha e do equilíbrio
estático, a exploração clínica do aparelho ves-
tibular dedica-se à apreciação de determinados
movimentos oculares. Alguns dos movimentos
oculares estudados são ou podem estar direta-
mente ligados ao aparelho vestibular e outros
são movimentos relacionados exclusivamente
com os núcleos oculomotores.
A presença de nistagmo espontâneo e/ou do
nistagmo semi-espontâneo pode estar ligada ou
não à alterações vestibulares; há problemas ocu-
Neuroanatomofisiologia do Sistema Vestibular – Correlações Clínicas 821
lares puros, sem envolvimento do sistema vestibu-
lar, que ocasionam esses movimentos oculares.
O nistagmo de posição e o nistagmo induzido
por meio de estimulações rotatórias ou calóricas
sempre se originam do sistema vestibular, en-
quanto que o rastreio pendular e o nistagmo
optocinético são de origem puramente ocular.
A maioria dos otoneurologistas utiliza
atualmente a eletronistagmografia (ENG) para
o registro dos movimentos dos olhos, durante a
exploração clínica labiríntica. A ENG se baseia
no princípio da captação das diferenças de
potencial elétrico entre a córnea e a retina, que
ocorrem proporcionalmente à movimentação
ocular. Grava os movimentos oculares com
olhos abertos e fechados, permitindo a com-
paração entre ambos e possibilita, também, a
quantificação mais precisa das reações vesti-
bulares, através da medida da velocidade angu-
lar do componente lento do nistagmo (VACL). A
VACL, medida em graus por segundo, repre-
senta, no momento atual, o parâmetro mais fiel
de avaliação da função labiríntica. A medida da
freqüência nistágmica, em determinados pe-
ríodos das provas labirínticas, também tem
valor clínico.
É óbvio que se pode fazer diagnóstico sem a
ENG, contando apenas com a simples observa-
ção visual. A ENG, no entanto, propicia diagnós-
ticos muito mais precisos e anteriormente im-
possíveis.
A vectoeletronistagmografia (VENG), utili-
zando-se de três ou mais canais de registros,
sensibiliza ainda mais os testes labirínticos,
pois permite a gravação não apenas dos movi-
mentos oculares horizontais e verticais, como
também dos oblíquos e rotatórios, muito fre-
qüentes e de grande importância semiológica.
As principais etapas da avaliação funcional
labiríntica serão descritas a seguir:
Estudo do equilíbrio estático e dinâmico
O equilíbrio corpóreo é apreciado com o
paciente imóvel (através das clássicas provas
de Romberg e suas variantes sensibilizadas,
Romberg-Barré, Fournier e outras) e com o pa-
ciente em movimento (prova da marcha com
olhos abertos e fechados e Unterberger).
Alterações do equilíbrio estático e dinâmico
ocorrem nas síndromes vestibulares agudas
(crise labiríntica) ou nas síndromes que acome-
tem o tronco cerebral e/ou cerebelo.
As informações obtidas dos distúrbios do
equilíbrio estático e dinâmico, infelizmente, ape-
nas nos fazem constatar o desequilíbrio do pa-
ciente, pois não têm nenhum valor topodiagnós-
tico.
Calibração biológica dos movimentos ocula-
res
É um pré-requisito fundamental para a
gravação dos movimentos oculares que interes-
sam à vestibulometria. Faz-se com que a cada
grau de desvio do olhar corresponda uma ins-
crição, pela agulha do nistagmógrafo, de 1 mm
de altura no papel de registro. O outro pré-
requisito importante é o conhecimento da ve-
locidade de deslocamento do papel no nis-
tagmógrafo, geralmente de 10 mm/s por se-
gundo.
Já à calibração podem ser detectadas alte-
rações importantes da movimentação ocular,
tais como dismetrias e disritmias, sugestivas
de comprometimento da fossa posterior e, mais
particularmente, do cerebelo.
Estudo do nistagmo espontâneo
Nistagmo espontâneo é o encontrado no
olhar de frente, com os olhos abertos ou fecha-
dos.
Quando presente, é um dos elementos mais
importantes do exame vestibular.
O nistagmo espontâneo registrado à ENG,
com o paciente com os olhos fechados, pode
ocorrer em pessoas normais e a sua VACL nunca
ultrapassa o valor de 7°/s.
Com olhos abertos é sempre patológico: de
origem ocular (congênito ou não) ou vestibular
(periférico ou central).
Para efeitodo topodiagnóstico, considera-
mos como situação periférica a que abrange o
labirinto e o nervo vestibular e como situação
central a que se relaciona com os núcleos, vias
e inter-relações vestibulares no sistema nervoso
central.
Nas síndromes periféricas, o nistagmo es-
pontâneo com olhos abertos só ocorre nas
crises labirínticas e é de tipo horizontal, ro-
tatório ou horizonto-rotatório, geralmente in-
tenso e acompanhado de vertigem e manifesta-
ções neurovegetativas. Fora das crises, pode-se
observá-lo eventualmente, com os olhos fecha-
dos, à ENG.
Nas síndromes centrais, o nistagmo espon-
tâneo com olhos abertos é muito comum, geral-
mente não acompanhado de vertigem e, além
de horizontal ou horizonto-rotatório (mais fre-
Tratado de Otorrinolaringologia 822
qüentes nas lesões protuberanciais e do ângulo
pontocerebelar), pode ser também:
a) Vertical superior – Mais comum nas
lesões altas do tronco cerebral (mesen-
céfalo).
b) Vertical inferior – Mais comum nas le-
sões baixas do tronco cerebral (bulbo).
c) Rotatório – Idem.
d) Oblíquo – Combinação de horizontal e
vertical, pode ter variada localização.
Os nistagmos espontâneos verticais, rotatóri-
os e oblíquos com os olhos abertos são sempre de
origem central. O nistagmo espontâneo vertical
com olhos fechados pode ser encontrado em
indivíduos idosos normais, possivelmente por
fragilidade da musculatura extrínseca dos globos
oculares. Os nistagmos rotatórios e oblíquos com
os olhos fechados não são registrados de rotina e
não se sabe sobre a sua ocorrência em normais e
nas síndromes periféricas.
Outros tipos de nistagmo espontâneo de
origem central são os seguintes:
a) Nistagmo alternante – Bate ora num
sentido, ora no outro. Indica comprometimento
da porção caudal do tronco cerebral ou é de
origem cerebelar.
b) Nistagmo disrítmico – Varia de amplitude
e freqüência, ou aparece e desaparece seguida-
mente. Indica lesão cerebelar.
c) Nistagmo dissociado – Em que um olho
bate em intensidade diferente do outro olho ou
um olho bate numa direção e o outro olho bate
noutra direção (nistagmo em gangorra) ou ainda
só ocorra num dos olhos (monocular). Indica
lesão do fascículo longitudinal medial e, no
caso particular do nistagmo em gangorra (“see-
saw nystagmus”), parece haver envolvimento
do tegment.
d) Nistagmo retratório – Em que os olhos,
além de se movimentarem no sentido errôneo
ântero-posterior, apresentam ainda uma con-
vergência concomitante e rítmica. Indica lesão
supratentorial, das áreas tectal e pré-tectal, ou
mesencefálica nas vizinhanças do aqueduto de
Silvius.
Estudo do nistagmo semi-espontâneo
O nistagmo semi-espontâneo é o que ocorre
em uma ou mais posições cardinais do olhar: para
a direita, para a esquerda, para cima e para
baixo. Deve-se evitar desvios maiores que 30° em
relação ao olhar de frente, pois além desse
limite podem aparecer nistagmo fisiológico de
adaptação.
Não há nistagmo semi-espontâneo com olhos
abertos em indivíduos normais. Com olhos fecha-
dos, indivíduos normais podem apresentá-lo, fre-
qüentemente como reforço de um nistagmo es-
pontâneo preexistente. Ocorre só numa das dire-
ções do olhar.
Nas síndromes periféricas, pode surgir com
os olhos abertos (apenas nas crises labirínticas)
ou fechados, geralmente também como reforço
de nistagmo espontâneo, só numa direção do
olhar.
Nas síndromes centrais, com olhos abertos
e/ou fechados, pode aparecer em mais de uma
direção do olhar, indicando comprometimento
ocular ou vestibular de tronco cerebral, ou
ainda, cerebelar. O topodiagnóstico preciso da
lesão (núcleos vestibulares, núcleos oculomo-
tores, tronco cerebral difuso ou cerebelo) de-
penderá do confronto com os demais sinais ao
exame vestibular, especialmente com os re-
sultados da prova calórica.
Há um tipo de nistagmo semi-espontâneo,
denominado nistagmo de rebote, que é de origem
caracteristicamente cerebelar. Aparece no olhar
lateral, depois de certo tempo desaparece e, na
mesma posição do olhar, reaparece batendo no
sentido oposto ao anterior. Fazendo retornar os
olhos à sua posição na linha média, ele aumenta
de intensidade, depois decresce e desaparece.
Outras vezes, no retorno do olhar à linha mé-
dia, ocorre um nistagmo de sentido inverso ao
de rebote, que não existia antes da execução da
pesquisa do nistagmo semi-espontâneo.
Estudo do nistagmo de posição
Nistagmo de posição é o que surge em certas
posições da cabeça e do corpo. Com os olhos
fechados é extremamente comum em indivíduos
normais, com as mais variadas características
qualitativas e quantitativas. Por esse motivo,
não atribuímos valor patológico à presença do
nistagmo de posição com olhos fechados.
A sua pesquisa é realizada em decúbitos
laterais direito e esquerdo, com a cabeça pendente
e na posição sentada. Na posição de cabeça pen-
dente pode-se acrescentar torção cervical, pri-
meiro para um dos lados e depois para o outro.
A presença de nistagmo de posição com os
olhos abertos tem valor clínico extraordinário:
indica sempre alteração vestibular e não rara-
mente constitui o único sinal ao exame vestibu-
lar. Pode ser de três tipos: 1. Com latência, pa-
roxístico, acompanhado de vertigem e fatigável;
2. sem latência, prolongado, sem vertigem, não
Neuroanatomofisiologia do Sistema Vestibular – Correlações Clínicas 823
fatigável, e 3. diferentes combinações entre os
dois tipos. Desses tipos, o primeiro é mais comum
nas síndromes periféricas, o segundo nas centrais
e o terceiro, mais raro, ocorre indiferentemente
em ambas.
Não é possível estabelecer a localização da
lesão vestibular baseando-se apenas no tipo de
nistagmo de posição.
Estudo do rastreio pendular
O rastreio é a manobra de acompanhamento
visual do movimento de um pêndulo, sem qual-
quer estimulação vestibular. Há quatro tipos:
I – Registra-se como uma curva perfeita-
mente sinusoidal.
II – Apresenta uma reentrância ou degrau
na curva sinusoidal.
III – Apresenta vários degraus de um lado
ou dos dois lados da curva sinusoidal.
IV – Totalmente anárquico, sem a caracte-
rística sinusoidal do movimento ocular.
O Tipo I e o Tipo II são normais.
O Tipo III é patológico e geralmente repre-
senta uma superposição à curva de um nistagmo
espontâneo, de origem periférica ou central. Na
ausência de nistagmo espontâneo, geralmente
é de origem central, ocular ou cerebelar.
Estudo do nistagmo optocinético
O nistagmo optocinético é a movimentação
ocular gerada por uma sucessão rítmica de ima-
gens diante do paciente e que é por ele acompa-
nhada visualmente.
Não há qualquer estimulação vestibular en-
volvida no procedimento. Como em relação ao
rastreio pendular, é um teste exclusivamente
ocular, de grande importância na detecção de
sinais de comprometimento do sistema nervoso
central.
Usamos um tambor rotativo com listas pre-
tas e brancas para a sua pesquisa.
Em indivíduos normais, sempre é simétrico
nas direções para a direita e para a esquerda,
ao giro anti-horário e horário do tambor.
Quando ocorre um nistagmo espontâneo com
olhos abertos, a sua influência sobre o nistagmo
optocinético sempre se faz sentir nas síndromes
periféricas, mas nem sempre nas síndromes cen-
trais. A ausência de influência de um nistagmo
espontâneo sobre o nistagmo optocinético é sem-
pre central (tronco cerebral).
A depressão bilateral ou abolição do nis-
tagmo optocinético também é um sinal im-
portante de comprometimento de tronco ce-
rebral.
A assimetria optocinética na ausência de
nistagmo espontâneo é um sinal de lesão
supratentorial, atingindo o centro de movimen-
tos sacádicos do globo ocular no lobo frontal ou
de outras áreas nos hemisférios cerebrais pa-
rietal, temporal e occipital. A associação com
hemianopsia homônima e quadrantopsia indi-
ca lesão parietal.
A inversão do nistagmo optocinético, muito
rara em lesões adquiridas,assinala quase sem-
pre a existência de nistagmo congênito latente.
Estudo da estimulação rotatória pendular
decrescente
Apesar de estimular simultaneamente am-
bos os labirintos, como todas as provas rotató-
rias, a prova rotatória pendular decrescente
pode trazer informações importantes para o
diagnóstico vestibular.
Em indivíduos normais, o nistagmo per-
rotatório em sentido anti-horário e horário é
essencialmente simétrico, na ausência de nis-
tagmo espontâneo com olhos fechados.
A situação é semelhante nas síndromes
periféricas. As assimetrias em termos de pre-
ponderância direcional do nistagmo à essa pro-
va, nas síndromes periféricas em que não ocor-
re nistagmo espontâneo com olhos fechados,
equivale à influência de um nistagmo latente,
revelado na estimulação labiríntica.
Quando a presença de um nistagmo espontâ-
neo não influencia quantitativamente o nistagmo
per-rotatório, estamos diante de um sinal central
patognomônico de comprometimento de tronco
cerebral.
Em pessoas normais e nas síndromes peri-
féricas, as respostas máximas à prova rotatória
pendular decrescente costumam ser mais in-
tensas do que as respostas máximas à prova
calórica. Quando ocorre uma inversão acen-
tuada nessa situação e, mais particularmente,
quando nos defrontamos com ausência de res-
postas à prova pendular e respostas normais
ou intensas à prova calórica, caracteriza-se o
fenômeno do decrutamento, que indica lesão de
tronco cerebral.
Além da estimulação dos canais semicir-
culares laterais, mais importantes por serem os
únicos realmente estimuláveis à prova calórica,
a prova pendular possibilita a estimulação dos
canais verticais, de grande importância em
otoneurologia. A abolição do nistagmo provoca-
Tratado de Otorrinolaringologia 824
do rotatório e/ou vertical, em presença de nis-
tagmo horizontal, na comparação das respostas à
estimulação dos canais verticais e laterais, cons-
titui o chamado sinal de Aubry (ou de Eagleton)
patognomônico de comprometimento do tronco
cerebral.
A estimulação separada de cada canal ver-
tical, inclinando-se a cabeça 80° para trás e 45°
para um dos lados, torna possível a identifica-
ção do lado lesado, nas lesões unilaterais: isto
é possível graças à precariedade ou inexistência
dos efeitos do fenômeno da compensação labi-
ríntica para os canais verticais. Como o nistagmo
resultante da estimulação separada dos canais
posterior e superior é de direção oblíqua, é
imprescindível utilizar a vectoeletronistagmo-
grafia para obter o seu registro. Com a VENG
tem sido possível demonstrar lesões vestibula-
res ao nível de canal semicircular superior –
nervo vestibular superior e de canal semici-
rcular posterior – nervo vestibular inferior.
Estudo do nistagmo pós-calórico
O nistagmo pós-calórico é o nistagmo resul-
tante da estimulação de cada labirinto com
água ou ar, a temperaturas que produzam
correntes de convecção na endolinfa, excitando
a crista ampular do canal semicircular.
A prova calórica é o único teste de função
labiríntica capaz de estimular separadamente
cada canal lateral, daí o seu grande valor em
vestibulometria.
Pode-se utilizar água a 44 e 30°C, ou ainda a 42
e 34°C. Os estímulos menores reduzem a possi-
bilidade de obter respostas normais, em pacientes
periféricos, em virtude do fenômeno de recruta-
mento vestibular. A utilização do ar como veículo
da estimulação térmica resulta não apenas em
mais conforto para o paciente, como também pode
ser empregado em casos com processos inflama-
tórios da orelha externa e média, até mesmo quando
há perfuração da membrana do tímpano. Empre-
gamos o ar a 42 e 20°C, temperaturas que equivalem
a 42 e 34°C com água.
As respostas nistágmicas às quatro estimu-
lações, em indivíduos normais, apresentam um
padrão de simetria com algumas variações no
sentido de respostas maiores às duas estimu-
lações de um mesmo lado ou de respostas maiores
em uma determinada direção do nistagmo. Na
primeira dessas situações temos caracterizado o
predomínio labiríntico e, na outra, a preponde-
rância direcional do nistagmo, que não ultra-
passam a 33% de desvio à aplicação das co-
nhecidas fórmulas de Jongkees. No entanto,
se ocorrer nistagmo espontâneo com olhos fe-
chados, fato que não é raro em normais, o
desvio a essas fórmulas pode ser superior ao
limite acima, sem representar afecção.
Nas síndromes periféricas ou centrais, o
desvio percentual pode ou não ultrapassar o
valor limite de 33%. Quando ocorre nistagmo
espontâneo, nem sempre é muito fácil descar-
tar a sua influência sobre os resultados da prova
calórica; diante desta situação, cremos que a
melhor atitude é realizar uma excitação labirín-
tica mais intensa (10°C), que permitirá uma
melhor interpretação dos resultados, já que o
nistagmo pós-calórico, muito mais intenso, so-
frerá muito menos a influência do nistagmo
espontâneo.
A prova calórica permite configurar duas
caracterizações quantitativas distintas: a das
síndromes deficitárias, em que um dos labirin-
tos ou os dois apresentam respostas reduzidas
(hiporreflexia) ou ausentes (arreflexia) e a das
síndromes irritativas, que abrange a normo-
reflexia que pode ocorrer nos distúrbios vesti-
bulares, a preponderância direcional e a hiper-
reflexia. O interesse maior na identificação des-
sas situações é representado pelo fato de que as
síndromes irritativas têm melhor prognóstico,
de modo geral. Ambas podem ocorrer em dis-
túrbios vestibulares periféricos e centrais.
Na prova calórica, como no restante do exame
vestibular, não há sinais patognomônicos de
comprometimento periférico. Na verdade, exis-
tem sinais patognomônicos de comprometi-
mento central. O diagnóstico periférico é feito
por exclusão destes sinais à avaliação otoneu-
rológica.
As principais alterações centrais à prova
calórica são as seguintes:
a) Ausência do efeito inibidor da fixação
ocular, tornando as respostas mais intensas ou
só presentes com os olhos abertos.
b) Ausência de influência do nistagmo es-
pontâneo sobre a simetria quantitativa da pro-
va calórica.
c) Nistagmo invertido, em que as respostas
ocorrem no sentido oposto ao esperado.
d) Nistagmo pervertido, em que as respos-
tas ocorrem na direção vertical ou oblíqua, ao
invés de horizontais.
e) Disritmia + hiper-reflexia, em que estão
combinadas diversas alterações de ritmo e mor-
fologia a respostas extremamente elevadas.
f) Abolição da componente rápida do nis-
tagmo, com bloqueio parcial ou total dos olhos
Neuroanatomofisiologia do Sistema Vestibular – Correlações Clínicas 825
no olhar extremo, pelo tempo que durar a excita-
ção labiríntica.
A ausência do efeito inibidor da fixação
ocular e de influência do nistagmo espontâneo
na prova calórica são sinais de comprometi-
mento do cerebelo, muito freqüentes.
A inversão e a perversão do nistagmo pós-
calórico aparecem nas destruições parciais dos
núcleos vestibulares no assoalho do IV ventrí-
culo.
A associação de disritmia à hiper-reflexia
constitui um sinal de envolvimento da inter-
relação vestibulocerebelar, quando concomi-
tante à presença de outros sinais de lesão da
fossa posterior.
A abolição do componente rápido aponta o
comprometimento da formação reticular no
tronco cerebral.
Os resultados à prova calórica podem ser
muito úteis na determinação de topodiagnós-
ticos, por comparação com os demais dados à
semiologia vestibular. Nas lesões de tronco
cerebral alto, geralmente não há alterações na
prova calórica. Nas lesões totais do assoalho do
IV ventrículo, ocorre arreflexia vestibular bila-
teral, aliada a um nistagmo espontâneo de tipo
central. Nas lesões difusas do tronco cerebral é
freqüente a associação de nistagmo semi-es-
pontâneo múltiplo às provas calóricas quanti-
tativamente simétricas. Na síndrome do ângulo
pontocerebelar, além do nistagmo espontâneo
e semi-espontâneo de váriostipos, ocorre
arreflexia labiríntica homolateral.
Depreende-se da exposição sobre a semio-
logia vestibular que é fundamental não apenas
conhecer bem cada sinal, como também esta-
belecer uma comparação analítica entre os
sinais presentes em cada caso. Todos os casos
devem ser analisados em conjunto.
As informações fornecidas pelo exame ves-
tibular são exclusivamente topográficas, ja-
mais etiológicas.
A vestibulometria é de execução relativa-
mente simples e oferece bases muito seguras
para sua interpretação clínica, constituindo-se
em inestimável contribuição para o diagnóstico
dos distúrbios otológicos e dos distúrbios neu-
rológicos sediados na fossa posterior.
Leitura recomendada
BALOH, R. W. & HONRUBIA, V. – Clinical Neurophysiology
of the Vestibular System. Philadelphia, F. A. Davis,
1979. p. 228.
BARBER, H. O. & SHARPE, J. A. – Vestibular Disorders.
Chicago, Year Book Publishers, 1988. p. 282.
BRUNÁS, R. L. & MARELLI, E. F. – Sistema Vestibular y
Trastornos Oculomotores. Buenos Aires, El Ateneo, 1985.
p. 547.
CAOVILLA, H. H.; FALSETTI, H. D. C.; ITO, Y. I. et al. – Do
comprometimento do canal semicircular posterior e do
nervo vestibular inferior nas síndromes labirínticas. Acta
WHO, 1:25-33, 1981.
CLAUSSEN, C. F.; BERGMANN DE BERTORA, J. M.;
BERTORA, G. O. – Oto Neuro-Oftalmologia. Modernas
Técnicas Topodiagnósticas y Terapéuticas. Berlin, Springer,
1988. p. 124.
COHEN, B. – Vestibular and Oculomotor Physiology. New York,
New York Academy of Sciences, 1981. p. 892.
CORVERA, J. B.; GANANÇA, M. M.; MANGABEIRA
ALBERNAZ, P. L. et al. – Neurotologia Clinica. 2ª ed.,
México, Salvat, 1990. p. 352.
GACEK, R. R. – The vestibular system. In: ENGLISH, G. M.
Otolaryngology. Vol. I. Philadelphia, Harper & Row, 1979.
GANANÇA, M. M.; CAOVILLA, H. H.; ITO, Y. I.; NEUSPILLER,
R. A. – El Sistema Vestibular en Niños con Trastornos del
Lenguaje. Fonoaudiológica (Buenos Aires), 36: 27-45, 1990.
GANANÇA, M. M. & CAOVILLA, H. H. – Pharmacology of the
Vestibular Compensation. In: CESARANI, A. & ALPINI,
D. Aspetti Medico-Legali dei Disturbi Dell’Equilibrio. Atti
del III Meeting “Diagnosi e Trattamento dei Disturbi
dell’Equilibrio”. Milano, Italia, 1991. p. 113-8.
JAHN, A. F. & SANTOS-SACCHI, J. – Physiology of the Ear.
New York, Raven Press, 1988. p. 578.
LEIGH, J. & ZEE, D. – The Neurology of the Eye Movements.
Philadelphia, F. A. Davis, 1983. p. 140.
MANGABEIRA ALBERNAZ, P. L. & GANANÇA, M. M. –
Vertigem. 2ª ed., São Paulo, Moderna, 1976. p. 174.
MANGABEIRA ALBERNAZ, P. L. & FUKUDA, Y. – Glucose,
Insulin and Inner Ear Pathology. Acta Otolaryng. (Stockh),
97:496-501, 1984.
MANGABEIRA ALBERNAZ, P. L.; GANANÇA, M. M.;
CAOVILLA, H. H.; ITO, Y. I.; CASTRO, H. D. – Atlas de Vecto-
electronistagmografia. São Paulo, Aché, 1984. p. 60.
RAMOS, R. F.; RAMOS, S.; GANANÇA, M. M.; MANGABEIRA
ALBERNAZ, P. L.; CAOVILLA, H. H. – Evaluación
otoneurologica en pacientes con laberintopatias y
alteraciones de la insulinemia. Anales Otorrinolaringolo-
gicos del Perú, 2(3):102-11, 1991.
RAMOS, R. F.; RAMOS, S.; GANANÇA, M. M.; MANGABEIRA
ALBERNAZ, P. L.; CAOVILLA, H. H. – Evaluación
otoneurologica en pacientes con laberintopatias y
alteraciones de la insulinemia (2ª Parte). Anales
Otorrinolaringologicos del Perú, 3(1):5-20, 1992.
STAHLE, J. – The Vestibular and Oculomotor Systems. Theoretical
and Clinical Considerations. Proceedings of the Bárány
Society Meeting, Uppsala, June 13-15, 1988. p. 410.