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77 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS Unidade III 7 MORFOLOGIA E CLASSIFICAÇÃO DAS GIMNOSPERMAS As fanerógamas, ou seja, as plantas com sementes, são tradicionalmente divididas em dois grandes grupos: as gimnospermas e as angiospermas. Também são conhecidas como espermatófitas, por causa da presença de semente. O estudo dos grupos atuais de espermatófitas está intimamente ligado à história evolutiva dos grupos. Durante a colonização das plantas vasculares, no Devoniano, nasceu a linhagem que levaria às espermatófitas, representada pelas extintas progimnospermas (Figura 81), plantas que já ocupavam áreas com variações sazonais de umidade. Esse grupo possuía um sistema vascular semelhante ao das espermatófitas. Observação A maioria das gimnospermas ocorre em áreas temperadas do hemisfério Norte e pode chegar a ser a planta dominante das florestas perto do Círculo Polar Ártico, formando as florestas sempre verdes, ou florestas de coníferas. No Brasil, as gimnospermas estão pouco representadas, perfazendo apenas cerca de 3% das de espécies existentes no mundo, sendo a região amazônica aquela com maior diversidade de gimnospermas. Figura 81 – Desenho esquemático da reconstrução de uma progimnosperma (Archaeopteris) extinta 78 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III As plantas que formam sementes nuas, isto é, não encerradas em ovários, são as gimnospermas. Frequentemente, nas gimnospermas, os microsporângios e os megasporângios estão reunidos em estróbilos (Figura 82), que são ramos terminais modificados, estruturas semelhantes a cones, constituindo-se de um eixo em torno do qual se dispõem esporófilos (macrosporófilos ou megasporófilos) ou escamas especializadas que transportam esporângios (microsporângios ou megasporângios). Microsporófilo Microsporângios (contém os grãos de pólen maduros) Figura 82 – Desenho esquemático de um estróbilo com detalhes dos microsporófilo e microsporângios A polinização é feita pelo vento ou por insetos pouco especializados, como os besouros, daí a grande quantidade de grãos de pólen formados. As estruturas envolvidas na reprodução das gimnospermas são os estróbilos, ramos terminais modificados, que possuem folhas férteis denominadas esporófilos, produtoras de esporos. Existem dois tipos de esporófilos: o microsporófilo, que produz micrósporos, e o megasporófilo, que produz megásporos. Os microsporófilos estão reunidos em microstróbilos, que são os masculinos, e megasporófilos, que são os estróbilos femininos. Em cada microsporófilo desenvolvem-se dois microsporângios. No interior de cada microsporângio formam-se vários micrósporos. Os micrósporos, ainda no interior dos microsporângios, iniciam a formação do gametófito masculino. Este permanece dentro da parede do esporo, sendo formado por duas células: a célula do tubo ou vegetativa e a célula geradora. A parede do micrósporo desenvolve duas projeções laterais em forma de asas. O micrósporo assim modificado passa a ser chamado de grão de pólen. O megastróbilo ou estróbilo feminino possui, em cada megasporófilo, dois megasporângios; cada um deles, revestido por tegumentos, recebe o nome de óvulo. Em gimnospermas, portanto, o óvulo não é o gameta feminino, e sim o megasporângio revestido por tegumentos. Em cada óvulo existe 79 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS um orifício no tegumento, denominado micrópila. Em cada megasporângio ocorre meiose em uma célula-mãe de esporo, que originará quatro células haploides. Destas, três se degeneram e apenas uma passa a ser megásporo funcional e haploide. Em determinadas épocas do ano ocorre a polinização: grãos de pólen são liberados e, em função de suas projeções laterais, são facilmente transportados pelo vento. Alguns desses grãos de pólen podem passar através da micrópila do óvulo, atingindo uma pequena cavidade do ápice do megasporângio, denominada câmara polínica, geralmente contendo líquido secretado pelo óvulo. As gimnospermas são as primeiras plantas terrestres a adquirir independência da água para a reprodução. Após a polinização, o megaspório funcional sofre várias divisões mitóticas, dando origem a um gametófito feminino que acumula substâncias nutritivas. No gametófito feminino diferenciam-se dois ou três arquegônios na região próxima à micrópila. Em cada arquegônio diferencia-se apenas um gameta feminino: a oosfera. Enquanto isso, o grão de pólen, localizado na câmara polínica, inicia a sua germinação. A célula do tubo desenvolve-se, dando origem a uma estrutura longa, denominada tubo polínico. Essa estrutura perfura os tecidos do megasporângio, até atingir o arquegônio. A célula geradora divide-se, originando dois núcleos espermáticos, que se dirigem para o tubo polínico. Esses núcleos espermáticos são os gametas masculinos das gimnospermas. Um desses núcleos espermáticos fecunda a oosfera, dando origem a um zigoto diploide. O outro gameta masculino sofre degeneração. O zigoto diploide, originado da fecundação, desenvolve-se, dando origem a um embrião diploide, que permanece no interior do gametângio feminino, haploide. O gametângio acumula substâncias nutritivas, dando origem a um tecido nutritivo haploide, denominado endosperma. Enquanto isso, os tegumentos endurecem, passando a formar uma estrutura denominada casca ou tegumento da semente. Ao conjunto da casca, megasporângio, endosperma e embrião, dá-se o nome de semente. Esta permanece presa ao estróbilo até amadurecer, quando se desprende e cai ao solo. Encontrando condições adequadas, inicia-se a germinação, originando um novo indivíduo diploide, o esporófito, que reiniciará o ciclo (Figura 83). 80 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III Cone imaturo Escama de um cone Secção de uma escama Diploide (2n) Geração esporofítica Haploide (2n) Geração gametofítica Óvulo Estróbilo Grão de pólenGrão de pólen Micrópila MicrósporosSecção de uma escama Câmara de pólen Megásporo funcional Megaesporângio Megaesporócito Esporófito (10-100 m) Escama do estróbilo Asa Semente ZigotoCone imaturo Escama do cone Semente com asa Capa de semente Gemetófito feminino Embrião Oosfera Arquegônio Gametófito masculino (grão de pólen germinado) Gametófito feminino Embrião em desenvolvimento O espórifito é enorme Os gametófitos são minúsculos A mesma planta apresenta estróbilo produtor de pólen e cones produtores de oosferas. Meiose Meiose Fertilização Figura 83 – Desenho esquemático do ciclo de vida de um pinheiro (gimnosperma) A semente de gimnosperma é formada por: • embrião: esporófito embrionário diploide; • endosperma: tecido nutritivo, que corresponde ao gametófito, haploide, no qual está imerso o embrião; • parede do megásporo e megasporângio: estruturas diploides que protegem o embrião e o endosperma; • casca: estrutura diploide formada pelo endurecimento do tegumento do óvulo. 81 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS As gimnospermas surgiram no Devoniano, já se encontravam diversificadas no Carbonífero e atingiram o auge no Triássico. Elas são caracterizadas por possuírem crescimento secundário, traqueídes no xilema e células crivadas no floema. As folhas são geralmenteperenes, exceto em Ginkgo, e apresentam venação (nervuras das folhas) dicotômica, exceto em Gnetales. Atualmente, as gimnospermas abrangem 80 gêneros e 870 espécies, ocorrendo principalmente nas regiões temperadas. No caso das florestas de coníferas, que caracterizam o bioma taiga, as gimnospermas são dominantes, enquanto em outros locais são representadas apenas por populações isoladas, como nas regiões tropicais e subtropicais, a exemplo das florestas de pinheiro- do-paraná (Araucaria), no sul do Brasil. Há ainda aquelas espécies que são extremamente restritas, como é o caso da Ginkgo biloba. Lembrete A espécie Ginkgo biloba é considerada um fóssil vivo, pois é a única espécie remanescente de uma linhagem atualmente encontrada na forma nativa apenas em florestas remotas da China. Atualmente, a classificação das gimnospermas inclui quatro grupos: Cycadophyta (cicadófitas), Ginkgophyta (ginkgófitas), Coniferophyta (coníferas) e Gnetophyta (gnetófitas), segundo a classificação de Raven (2014). As Cycadophyta dominaram a vegetação no passado, mas hoje contam com 11 gêneros e 190 espécies. Pertencem ao grupo das cicadófitas as famílias Cycadaceae (Figura 84) e Zamiaceae (Figura 85). Figura 84 – Aspecto geral de uma Cycadaceae (Cycas revoluta) Figura 85 – Aspecto geral de uma Zamiaceae (Zamia sp.) As cicadófitas chamam a atenção pelos glicosídeos tóxicos, pelo aspecto ornamental e por serem constituídas de representantes raros. No caso das cicas, quando suas raízes são expostas, elas formam uma associação benéfica com bactérias nitrificantes, do grupo das cianobactérias. Tais bactérias atuam na fixação de nitrogênio atmosférico; assim, essas plantas podem instalar-se em solos muito pobres. O caule é aéreo e colunar, com uma coroa de folhas pinadas (Figura 86). 82 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III Figura 86 – Aspecto geral de caule aéreo e colunar, com uma coroa de folhas pinadas Os estróbilos são geralmente solitários. No estróbilo masculino, os microsporângios são distribuídos em várias escamas, conhecidas como esporófilos, distribuídas ao longo de um eixo central. Os megasporófilos femininos formam estróbilos, exceção em Cycas, em que os esporófilos saem do centro de uma estrutura em forma de coroa (Figura 87). Figura 87 – Detalhe de Cycas, em que os esporófilos saem do centro de uma estrutura em forma de coroa Observação O Jurássico ficou conhecido como a Idade das Cicadófitas e dos Dinossauros, mas outro grupo se destacou nesse período: as Bennettitales (grupo extinto). Estas tinham folhas semelhantes às das cicadófitas, mas estróbilos bissexuados, considerados na literatura um possível estágio ancestral das flores. Extinguiram-se no Cretáceo, quando as primeiras angiospermas começaram a aparecer no registro fóssil. 83 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS Ginkgophyta surgiu no Permiano e atingiu o auge no Jurássico, estando amplamente distribuída no Mesozoico. Esse grupo é representado atualmente por apenas uma espécie, Ginkgo biloba, que ocorre na forma nativa apenas em poucas áreas montanhosas da China, onde é bastante valorizada em projetos de urbanização e jardinagem, o que acaba influenciando o processo de conservação e manutenção da espécie (Figura 88). Essa espécie é arbórea, podendo atingir até 30 metros. Suas folhas são flabeliformes (em forma de leque), com venação dicotômica. Figura 88 – Detalhe de ramo de Ginkgo biloba Coniferophyta, também conhecidas como coníferas, formam as florestas sempre verdes e caracterizam o bioma taiga (Figura 89). Figura 89 – Aspecto geral de uma floresta de conífera São plantas ramificadas, com folhas simples, aciculares ou escamiformes, geralmente espiraladas (Figura 90). 84 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III Figura 90 – Detalhe do ramo com folhas aciculares e cone feminino Os cones femininos são compostos por escamas ovulíferas e escamas bracteais, com vários graus de fusão e vascularizações distintas de acordo com o grupo. A escama bracteal corresponde a um ramo com óvulos reduzidos, subtendido por uma bráctea. Nas coníferas o grão de pólen apresenta dois alvéolos (bolsas) laterais, que auxiliam na dispersão do grão de pólen e na posterior polinização, que, no caso, é realizada com o auxílio do vento. Dentre os representantes das coníferas, a família em maior destaque é Pinaceae, que abrange 65 gêneros, dos quais vale destacar o gênero Pinus, com bastante relevância econômica, muito usado para produção de madeira, produção de papel e extração de compostos aromáticos (resina). Outro grupo de destaque entre as coníferas é a família Araucariaceae, exclusiva do hemisfério Sul, com dois gêneros apenas. O primeiro é Araucaria, com duas espécies na América do Sul; uma delas, Araucaria araucana, ocorre no sul do Chile e na Argentina; a outra, Araucaria angustifolia (Figura 91), que ocorre no sudeste e no sul do Brasil, é conhecida como pinheiro-do-paraná, e as populações dessa espécie caracterizam a região conhecida como mata de Araucária no sul do país. O segundo gênero, Agathis, é nativo da Austrália. Figura 91 – Aspecto geral do pinheiro-do-paraná (Araucaria angustifolia) 85 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS Outro grupo de gimnospermas são as Gnetophyta, que certamente estavam presentes no Cretáceo, mas fósseis sugerem sua origem no Triássico. Os representantes atuais do grupo são os gêneros Ephedra, Welwitschia e Gnetum. Dentre as características marcantes do grupo estão a dupla fecundação e os estróbilos compostos. Ephedra abrange cinquenta espécies, geralmente arbustos cespitosos, encontrados em solos alcalinos de desertos ou montanhas rochosas, na Ásia, no norte da África, na Europa, na América do Norte e na América do Sul (Figura 92). Figura 92 – Aspecto geral de um ramo fértil de Ephedra Gnetum abrange quarenta espécies tropicais, a maioria de distribuição restrita. O gênero apresenta a forma de lianas, com folhas opostas e com nervação reticulada. Seus estróbilos são compostos, formando anéis, que têm origem na fusão de brácteas dispostas ao longo do ramo, semelhantemente a uma espiga. Welwitschia é representado unicamente por Welwitschia mirabilis (Figura 93). Essa espécie se caracteriza por ficar enterrada no solo arenoso do deserto. Suas partes expostas consistem em um disco lenhoso que produz apenas duas folhas longas; da margem desse disco surgem estróbilos, e essa área da margem é rica em tecido meristemático, por isso essas folhas apresentam crescimento contínuo, podendo alcançar até 6 metros de comprimento. Ocorre no sudoeste da África. Figura 93 – Aspecto de Welwitschia mirabilis crescendo no deserto da Namíbia 86 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III As estruturas reprodutivas das Gnetophyta possuem brácteas organizadas como um invólucro, e seus microsporângios ficam sustentados no ápice do eixo alongado lembrando a organização dos estames das angiospermas. Por isso, muitos autores denominam tais estruturas de flores. Entre esses autores estão os defensores da Hipótese das Antófitas, segundo a qual a posse da flor seria mais uma característica avançada que aparece nos dois grupos, sustentando o parentesco das Gnetophyta e das angiospermas. Estas últimas apresentam os órgãos dereprodução não mais reunidos em estróbilos, mas em flores, as quais são formadas basicamente por um eixo caulinar curto, portando folhas modificadas em sépalas e pétalas, dispostas em torno de microsporófilos e megasporófilos (MENEZES et al., 2004). Saiba mais Leia a matéria: O PINHÃO: semente da araucária. Ambiente Florestal, Curitiba, [s.d.]. Disponível em: <http://ambientes.ambientebrasil.com.br/florestal/ programas_e_projetos/o_pinhao_-_semente_da_araucaria.html>. Acesso em: 10 jun. 2015. Para conhecer mais sobre as gimnospermas do Brasil, leia: SOUZA, V. C. Introdução: as gimnospermas do Brasil. In: FORZZA et al. (Org.). Catálogo de plantas e fungos do Brasil. Rio de Janeiro: Andrea Jakobsson Estúdio – Instituto de Pesquisa Jardim Botânico do Rio de Janeiro, 2010. p. 75-7. v. 1. Disponível em: <http://books.scielo.org/id/z3529/pdf/ forzza-9788560035083-09.pdf>. Acesso em: 10 jun. 2015. 8 CARACTERIZAÇÃO E CLASSIFICAÇÃO DAS ANGIOSPERMAS Os primeiros sistemas de classificação das angiospermas surgiram da necessidade de organizar as informações sobre a utilidade das plantas e de sua periculosidade; atualmente, levam em consideração as afinidades evolutivas entre os organismos. Saiba mais Leia o artigo a seguir: LAMIM-GUEDES, V. O “abominável mistério” do surgimento das angiospermas. História da Ciência e Ensino, São Paulo, v. 10, p. 60-9, 2014. Disponível em: <http://revistas.pucsp.br/index.php/hcensino/article/ view/17581/15402>. Acesso em: 10 jun. 2014. 87 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS A partir de 1854, Wilkomm apresenta uma das melhores classificações de sua época, baseada em dados morfológicos, em que divide os vegetais em criptógamas e fanerógamas. Foi um dos primeiros a separar gimnospermas de angiospermas, considerando monocotiledôneas e dicotiledôneas como classes de angiospermas. A divisão das angiospermas em monocotiledôneas e dicotiledôneas perdurou por um longo período, sempre se baseando em caracteres morfológicos, unindo o maior número possível de caracteres, mas não conferindo peso especial a nenhum deles caracteres, levando sempre em consideração as similaridades fenotípicas, independentemente das considerações evolutivas. Dentre as classificações, podem ser mencionadas as propostas de Cronquist, em 1968 e 1988, e de Takhtajan, em 1969. A proposta de Cronquist teve grande aceitação por muitos pesquisadores e estudiosos de sistemática vegetal. A classificação de Cronquist abrange, além de caracteres morfológicos, os histológicos e sobre metabólitos secundários. Nela existia a separação das angiospermas em dois grandes grupos (classes): Magnoliopsida (dicotiledôneas) e Liliopsida (monocotiledôneas), cada um deles dividido em grupos menores (subclasses); a proposta de Cronquist foi muito aceita por muito tempo e continua sendo utilizada por alguns pesquisadores. Só mais recentemente, a partir da década de 1990, a sistemática vegetal teve avanços importantes, tanto pelo método de análises cladísticas quanto pela aplicação de técnicas moleculares. Com o avanço da informática, surgiram programas, que passaram a ser usados como ferramentas para auxiliar nas pesquisas científicas. Surgiu então o Método Cladístico, que consiste em uma análise filogenética, a partir da inclusão de novos caracteres no sistema de classificação, como caracteres genéticos e moleculares. Esse novo método possibilitou, a um grupo de cientistas, a atualização dos sistemas de classificação, propondo uma nova versão para a classificação das angiospermas. Esse grupo de cientistas hoje é conhecido pela sigla APG, que significa Angiosperm Phylogeny Group (Grupo de Filogenia de Angiospermas). Lembrete O APG é um grupo de biólogos dedicados à classificação filogenética das angiospermas, produzindo informações e árvores filogenéticas próprias, e compilando informações produzidas por diferentes autores, com o objetivo de dispor os dados em ordem filogenética, da maneira mais natural e parcimoniosa possível. Os trabalhos do APG surgiram em 1998, com a publicação da primeira árvore filogenética abordando os grandes grupos de Angiospermas, baseados em sequências genéticas, principalmente de genes como rbcL (cloroplasto) e atpB (núcleo). Neste primeiro trabalho, os pesquisadores detectaram monofiletismo entre as monocotiledôneas, mas observaram serem as dicotiledôneas um grupo parafilético. Dois clados distintos encontravam-se situados na base da árvore filogenética: as chamadas paleoervas, por serem basicamente famílias de espécies herbáceas; as Magnoliidae, famílias predominantemente arbóreas relacionadas a Magnoliaceae. O restante das dicotiledôneas foi denominado eudicotiledôneas. 88 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III Posteriormente, notou-se a relação entre paleoervas, Magnoliidae e monocotiledôneas por possuírem grãos de pólen monossulcados, enquanto as eudicotiledôneas possuíam grão de pólen primariamente trissulcado. Desde então, a classificação proposta pelo APG se alterou grandemente em certos aspectos, e as dificuldades de nomenclatura fizeram até mesmo alguns nomes de táxons em desuso voltarem a ser propostos. A organização da árvore filogenética entre monossulcados e trissulcados caía à medida que novos dados, sobretudo morfológicos, anatômicos e fitoquímicos, além de novas sequências de genes, passavam a ser acrescentados. Nesta unidade iremos abordar as angiospermas mais representativas da nossa flora nativa, seguindo a proposta de APG III (2009). Atualmente, as angiospermas estão divididas em três grupos: as angiospermas basais, incluindo as magnoliídeas; monocotiledôneas; e eudicotiledôneas (incluindo as rosídeas e as asterídeas) (Figura 94). Caryophyllales Proteales Ranunculales Magnoliídeas Chloranthaceae Austrobaileyales Nymphaelaes Amborellaceae Angiospermas basais Eudicotiledôneas Asterídeas Rosídeas Monocotiledôneas Figura 94 – Representação esquemática do cladograma simplificado, mostrando os grandes clados reconhecidos atualmente pelo APG 2003 As angiospermas basais compreendem um grupo de plantas que se caracterizam por apresentar pólen monossulcado. Dentro das angiospermas basais, observamos algumas ordens com posicionamento não completamente definido, Amborellaceae Nymphaeales e Austrobaileyales (essas ordens são chamadas de clado Anita), e ainda o clado das magnoliídeas. Entre os representantes do clado Anita, podemos destacar na flora brasileira a ordem Nymphaeales, que tem como principal membro a família Nymphaeaceae, a qual possui distribuição cosmopolita e, no 89 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS Brasil, está representada por dois gêneros e dez espécies; é constituída por ervas aquáticas rizomatosas, cujas flores apresentam estames petaloides e estigmas alongados (Figura 95). Algumas são bem conhecidas, como o aguapé e a vitória-régia (Victoria amazonica). Figura 95 – Aspecto geral de uma flor característica de Nymphaeaceae As angiospermas do grupo das magnoliídeas são aquelas consideradas basais, podendo apresentarem caracteres tanto de monocotiledôneas quanto de eudicotiledôneas. Dentre os exemplos das famílias podemos destacar Magnoliaceae, Annonaceae e Lauraceae. A família Magnoliaceae possui flores terminais e geralmente isoladas com receptáculo alongado, em que se encontram numerosos estames laminares. O gênero mais conhecido é Magnolia (magnólia – Figura 96). Figura 96 – Aspecto geral das flores de MagnolicaceaeLauraceae é uma família bem-representada, cujas plantas têm entre suas principais características a presença de óleos voláteis em glândulas, que as tornam bastante aromáticas; entre os representantes podemos destacar a canela (Cinnamomum zeylanicum) e o abacate (Persea americana – Figura 97). 90 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III Figura 97 – Aspecto geral de um ramo com frutos de abacate (Persea americana) A família Annonaceae apresenta plantas lenhosas, geralmente árvores ou arbustos, com folhas simples, alternas. Suas flores geralmente são trímeras, com corola dialipétala e pétalas crassas, androceu com numerosos estames, livres, gineceu pluricarpelar e frutos múltiplos. Temos como exemplo o gênero Annona, formado por plantas conhecidas popularmente como pinha, graviola ou fruta-do-conde (Figura 98). Figura 98 – Aspecto geral de um fruto da pinha (Annonaceae) As monocotiledôneas representam 22% do total das angiospermas, com aproximadamente 52 mil espécies. Constituem um grupo monofilético e apresentam como principais características: 91 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS • presença de um só cotilédone; • ausência de câmbio e de crescimento lateral; • raízes fasciculadas; • folhas invaginantes com bainha; • nervação paralelinérvea; • flores trímeras; • grãos de pólen monossulcados. Várias são as famílias representantes de monocotiledôneas, mas vale destacar aquelas bastante representativas na flora brasileira, como Orchidaceae, Bromeliaceae e Poaceae. A família Orchidaceae é representada por plantas herbáceas ou epífitas, com flores geralmente zigomorfas e corola com a pétala mediana diferenciada, assumindo as mais variadas formas, chamada de labelo (Figura 99); o pólen é liberado em polínias; tem distribuição cosmopolita. Pelo grande potencial como plantas ornamentais, as espécies nativas são ameaçadas de extinção. Dentre os gêneros cultivados como ornamentais, destacam-se Cattleya e Oncidium. Vanilla sp. é importante porque de seus frutos é obtida a baunilha, usada na culinária. Figura 99 – Aspecto geral de uma flor de Orchidaceae, com destaque para o labelo. Observação O Brasil detém uma das maiores diversidades de orquídeas do continente americano e do mundo, com cerca de 2.419 espécies, das quais 1.620 são endêmicas do país. 92 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III Bromeliaceae apresenta plantas herbáceas ou epífitas, ricas em tricomas escamiformes e esbranquiçados, com folhas alternas, espiraladas, formando rosetas; a margem da lâmina foliar é geralmente espinescente; flores diclinas; androceu formado por seis estames; gineceu tricarpelar; ovário trilocular, com muitos óvulos em cada lóculo e placentação axilar; e frutos simples, cápsulas ou bagas, ou reunidos em infrutescências, como no gênero Ananas (abacaxi – Figura 100). Destacam-se também as bromélias, usadas como ornamentais. Figura 100 – Aspecto geral de uma Bromeliaceae (Ananas sp.) A família Poaceae é representada por plantas herbáceas, que formam rosetas ou touceiras, com rizomas ou estolões, com caule aéreo cilíndrico, ocos ou colmos; apresenta folhas invaginantes com bainha. Suas inflorescências formam espiguetas, e cada flor é envolvida por duas brácteas: a mais externa é chamada de lema, e a mais interna, de pálea. O perianto está reduzido a duas pequeninas projeções laminares chamadas de lodículas. O androceu geralmente é formado por três estames livres; o gineceu é bicarpelar, com dois estigmas plumosos, os frutos são cariopse. Essa família é conhecida como o grupo das gramíneas, e dentre seus representantes se destacam Oryza (arroz), Triticum (trigo) (Figura 101), Zea (milho) e Saccharum (cana-de-açúcar). Figura 101 – Aspecto geral de uma gramínea fértil, Triticum (trigo) 93 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS As eudicotiledôneas possuem sinapomorfias que as caracterizam como um grupo monofilético. Dentre as características do grupo estão a presença de dois cotilédones, de câmbio e de crescimento lateral; raiz axial, nervação reticulada e grãos de pólen trissulcados. As eudicotiledôneas estão divididas em dois grandes grupos: Rosidae (rosídeas) e Asteridae (asterídeas). As rosídeas são reconhecidas pela presença de glândulas nectaríferas livres ou unidas, formando um disco nectarífero, forrando o receptáculo da flor, bem como pela presença de flores diclamídeas e dialipétalas. Como representantes de rosídeas, temos muitas famílias, dentre elas Rosaceae, a família das rosas (Rosa sp.). Na flora brasileira algumas apresentam maior destaque, como Fabaceae e Myrtaceae. Fabaceae é conhecida popularmente como o grupo das leguminosas, representado por plantas arbóreas ou arbustivas eretas com folhas geralmente compostas, alternas, comumente com pulvino e estípulas laterais. Apresenta inflorescências racemosas. As flores são diclamídeas, pentâmeras, actinomorfas ou zigomorfas, andróginas, com cálice dialissépalo ou gamossépalo; a corola é dialipétala, com prefloração imbricada ou prefloração valva, com óvulos de placentação marginal formando o fruto característico do tipo legume, podendo apresentar variações. A família é subdividida em três subfamílias: Caesalpinioideae, Faboideae e Mimosoideae. Como exemplos, podemos destacar: Arachis sp. (amendoim), Phaseolus (feijão), Caesalpinia (pau-brasil); Bauhinia (pata-de-vaca), Pisum sativum (ervilha) dentre outros (Figura 102). Completa Carena Asa Vexilo e) Pisum sativum L. (ervilha) Figura 102 – Detalhe de uma flor de ervilha A família Myrtaceae é representada por plantas lenhosas ou arbustivas, com córtex geralmente esfoliado, que possuem canais resiníferos aparentes, sob a forma de pontos translúcidos. Apresenta folhas simples, opostas, com margem inteira, e flores diclamídeas, gamossépalas, dialipétalas e actinomorfas. O androceu é polistêmone, com muitos estames, (Figura 103). Muitos gêneros têm frutos introduzidos na alimentação humana, como Eugenia (pitanga), Psidium (goiaba, araçá) e Myrciaria (jaboticaba). O gênero Eucalyptus é cultivado para a produção de celulose e madeira. 94 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III Figura 103 – Detalhe de um ramo florido de Psidium sp. (araçá) As angiospermas Asteridae são reconhecidas pela presença de disco nectarífero, flores gamopétalas, androceu oligostêmone ou isostêmone e estames alternos aos lobos da corola. As asterídeas são consideradas como um grupo bastante evoluído entre as eudicotiledôneas. Várias são as famílias presentes nesse grupo, algumas com bastante destaque na nossa flora, como Rubiaceae e Asteraceae. Rubiaceae (Figura 104) são plantas herbáceas, arbustivas ou arbóreas, com folhas simples, opostas ou verticiladas e presença de estípulas interpeciolares. Têm inflorescências cimosas, às vezes formando glomérulos. Apresentam flores diclamídeas, actinomorfas, tetrâmeras a hexâmeras, cálice gamossépalo e corola gamopétala. A distribuição é cosmopolita. Seus representantes são muito importantes economicamente, principalmente, Coffea arabica (café). Espécies dos gêneros Ixora e Mussaenda são muito cultivadas em jardins. Figura 104 – Detalhe de uma flor de Rubiaceae A família Asteraceae apresenta plantas herbáceas, anuais ou perenes.Apresenta inflorescência em capítulo, que pode ser composto, com flores liguladas no raio (parte externa da inflorescência) e com flores tubulosas no disco (parte interna da inflorescência). Apresenta fruto aquênio protegido e ornamentado pelo pápus. Essa família tem distribuição cosmopolita e é considerada a maior família das eudicotiledôneas. No Brasil, ela ocorre em todos os ecossistemas terrestres. Muitos de seus gêneros 95 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS têm grande importância econômica. Alguns são cultivados como ornamentais, a exemplo de Helianthus (girassol – Figura 105) e Chrysanthemum (crisântemo), enquanto outros são comestíveis, como Lactuca (alface), ou medicinais, como Matricaria (camomila). Figura 105 – Detalhe de uma inflorescência em capítulo, de Helianthus (girassol) Ao longo da evolução das angiospermas, algumas novidades podem ser notadas nas flores. Passou a haver uma maior especialização das estruturas, diferenciação entre sépalas e pétalas, por exemplo, e gamopetalia, isto é, a fusão dos lobos da corola passou a ser comum. O ovário passou a ser ínfero em muitos casos, aumentando ainda mais proteção aos óvulos. A maioria dos grupos passou a oferecer néctar, recurso menos dispendioso à planta, em vez de pólen, como recompensa a seus polinizadores. A associação com insetos mais especializados levou, em muitos casos, à simetria bilateral; em outros, levou à agregação de flores em inflorescências, como em flores compostas. Lembrete O gene denominado rbcL é uma grande subunidade do DNA circular do cloroplasto, responsável pela codificação da enzima ribulose-bifosfato- carboxilase – RuBisCO, importantíssima nas reações de fixação do carbono durante a fotossíntese. Saiba mais Leia o seguinte artigo, que trata das angiospermas do Brasil: FORZZA, R. C. et al. (Org.). Introdução: as angiospermas do Brasil. In: ___. Catálogo de plantas e fungos do Brasil. Rio de Janeiro: Andrea Jakobsson Estúdio – Instituto de Pesquisa Jardim Botânico do Rio de Janeiro, 2010. p. 78-89. v. 1. Disponível em: <http://books.scielo.org/id/z3529/pdf/ forzza-9788560035083-10.pdf>. Acesso em: 10 jun. 2015. 96 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III Resumo Vimos nesta unidade que as plantas que formam sementes nuas, isto é, não encerradas em ovários, são as gimnospermas. Frequentemente nas gimnospermas os microsporângios e os megasporângios estão reunidos em estróbilos. A semente de gimnosperma é formada por embrião, que é o esporófito embrionário diploide; endosperma, tecido nutritivo que corresponde ao gametófito, haploide, no qual está imerso o embrião; parede do megásporo e megasporângio, estruturas diploides que protegem o embrião e o endosperma; e casca. Essas plantas são caracterizadas por possuírem crescimento secundário, traqueídes no xilema e células crivadas no floema. As folhas são geralmente perenes, exceto em Ginkgo, e apresentam venação dicotômica, exceto em Gnetales. Atualmente, as gimnospermas abrangem 80 gêneros e 870 espécies, ocorrendo principalmente nas regiões temperadas. Alguns grupos dominam grandes áreas florestais, como é o caso das coníferas do bioma taiga, enquanto outros são representados por populações isoladas nas regiões tropicais e subtropicais, como as florestas de Araucaria no sul brasileiro; outros, ainda, são extremamente restritos como é o caso da Ginkgo biloba. Atualmente, a classificação das gimnospermas inclui quatro grupos: Cycadophyta (cicadófitas), Ginkgophyta (ginkgófitas), Coniferophyta (coníferas) e Gnetophyta (gnetófitas). Estudamos a divisão das angiospermas em monocotiledôneas e dicotiledôneas, que perdurou por um longo período, sempre se baseando em caracteres morfológicos, unindo o maior número possível de caracteres, mas não conferindo peso especial a nenhum deles, levando sempre em consideração as similaridades fenotípicas, independentemente das considerações evolutivas. Aprendemos que atualmente as angiospermas estão divididas em três grupos: angiospermas basais, incluindo as magnoliídeas, monocotiledôneas e eudicotiledôneas (incluindo rosídeas e asterídeas). As angiospermas do grupo das magnoliídeas são aquelas consideradas basais, podendo apresentar caracteres tanto de monocotiledôneas quanto de eudicotiledôneas. Dentre os exemplos de famílias, podemos destacar Magnoliaceae, Annonaceae e Lauraceae. As monocotiledôneas representam 22% do total das angiospermas, tendo como principais características: presença de um só cotilédone; ausência de câmbio e de crescimento lateral; raízes fasciculadas; folhas invaginantes com bainha; nervação paralelinérvea; flores trímeras; e grãos de pólen monossulcados. Várias são as famílias representantes de monocotiledôneas, mas vale destacar aquelas bastante representativas na flora brasileira, como Orchidaceae, Bromeliaceae e Poaceae. As Eudicotiledôneas possuem sinapomorfias que as caracterizam com um grupo monofilético. Dentre as características do grupo estão: presença de dois cotilédones, de câmbio e de crescimento lateral; raiz axial, nervação reticulada; e grãos de pólen trissulcados. As eudicotiledôneas estão divididas 97 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS em dois grandes grupos: Rosidae (rosídeas) e Asteridae (asterídeas). Como representantes de rosídeas, temos muitas famílias, dentre elas Rosaceae, a família das rosas. Na flora brasileira, algumas apresentam maior destaque, como Fabaceae e Myrtaceae. Asteridae são reconhecidas pela presença de disco nectarífero, flores gamopétalas, androceu oligostêmone ou isostêmone e estames alternos aos lobos da corola. Várias são as famílias presentes nesse grupo, algumas com bastante destaque na nossa flora, como Rubiaceae e Asteraceae. Ao longo da evolução das angiospermas, algumas novidades podem ser notadas nas flores, passando a haver uma maior especialização das estruturas. Exercício Questão 1. (UFSC 2011) A cobertura vegetal original do estado de Santa Catarina compreende dois tipos de formação: florestas e campos. As florestas, que ocupavam 65% do território catarinense, foram bastante reduzidas por efeito de devastação. As florestas nas áreas do planalto serrano apresentam-se sob a forma de florestas mistas de coníferas (araucárias) e latifoliadas e, na baixada e encostas da Serra do Mar, apenas como floresta latifoliada. Os campos ocorrem como manchas dispersas no interior da floresta mista. Os mais importantes são os de São Joaquim, Lages, Curitibanos e Campos Novos. ATLAS ESCOLAR DE SANTA CATARINA. Secretaria de Estado de Coordenação Geral e Planejamento. Subsecretaria de Estudos Geográficos e Estatísticos. Rio de Janeiro: Aerofoto Cruzeiro, 1991. p. 26. Com adaptações. O texto cita as coníferas (araucárias), uma representante do grupo das gimnospermas. Sobre este grupo, é correto afirmar que: I – O grupo das gimnospermas é evolutivamente mais recente do que o grupo das angiospermas. II – Ao longo do processo evolutivo das plantas, as gimnospermas apresentaram uma novidade evolutiva em relação às pteridófitas: a presença de sementes. III – Outra novidade importante apresentada pelas gimnospermas em relação ao grupo das pteridófitas ocorre no processo da fecundação. Este, nas gimnospermas, é independente da presença de água no estado líquido. IV – As araucárias são plantas monoicas, isto é, plantas que possuem em um mesmo indivíduo flores masculinas e femininas. V – O processo de polinização das gimnospermas é dependente de insetos e pássaros, quesão atraídos pelos nectários na base de suas flores. VI – As coníferas são vegetais que não atingem grandes alturas (com altura média de 10 metros), com exceção das araucárias. 98 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Unidade III Assinale a alternativa que contém as assertivas corretas. A) São corretas as assertivas I, II e III. B) São corretas apenas as assertivas I e II. C) São corretas apenas as assertivas II e III. D) São corretas as assertivas IV, V e VI. E) São corretas as assertivas II e V. Resposta correta: alternativa C. Análise das assertivas I – Assertiva incorreta. Justificativa: o grupo das angiospermas é mais recente que o grupo das gimnospermas. II – Assertiva correta. Justificativa: a grande evolução das gimnospermas em relação às plantas existentes na época foi o surgimento da semente: diferentemente das pteridófitas, as gimnospermas apresentam o grão de pólen, que é o gametófito masculino em desenvolvimento, que se completa quando fecunda a oosfera. O processo de dispersão do grão de pólen é chamado de polinização. III – Assertiva correta. Justificativa: suas sementes são uma estrutura reprodutiva que protege o embrião contra desidratação, calor, frio e ação de certos parasitas. Além disso, as sementes armazenam reservas nutritivas, que alimentam o embrião e garantem o seu desenvolvimento até que as primeiras folhas sejam formadas. De fato, a fecundação ocorre independentemente da água, através de polinização. IV – Assertiva incorreta. Justificativa: é uma conífera terrestre de solo seco, perenifólia, heliófita, usualmente dioica. V – Assertiva incorreta. Justificativa: entre as gimnospermas, a polinização é quase sempre anemófila. Especula-se que isso seja consequência do momento em que essas plantas evoluíram quando não havia insetos especializados na coleta de pólen, como as abelhas. A pequena variedade de meios de polinização nesse grupo reflete-se na pouca variação morfológica de suas estruturas reprodutivas. 99 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 BOTÂNICA – FANERÓGAMAS VI – Assertiva incorreta. Justificativa: as coníferas formam florestas em diversas regiões frias do mundo, atingindo grandes alturas. Questão 2. As gimnospermas são divididas em quatro filos com representantes vivos: Cycadophyta, Ginkgophyta, Conipherophyta e Gnetophyta. Dentre esses filos, um se destaca como o mais relacionado com as angiospermas. Marque a alternativa que indica esse grupo. A) Cycadophyta, por produzir sementes nuas. B) Ginkgophyta; a única representante é a Ginkgo biloba. C) Conipherophyta, representada pelas coníferas. D) Gnetophyta, pela presença de estróbilos. E) Gnetophyta, por ter apenas sementes. Resolução desta questão na plataforma. 100 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 FIGURAS E ILUSTRAÇÕES Figura 1 IMAGEM273.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9672/ imagem273.jpg>. Acesso em: 3 jun. 2015. Figura 2 005.GIF. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_1539/005.gif>. Acesso em: 3 jun. 2015. Figura 3 96.GIF. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_2868/96.gif>. Acesso em: 3 jun. 2015. Figura 4 HOWEFIG3-2008.JPG. Disponível em: <https://bmb.natsci.msu.edu/BMB/assets/Image/howe/HoweFig3-2008. jpg>. Acesso em: 3 jun. 2015. Figura 5 SADAVA, D. et al. Vida: a ciência da biologia. Porto Alegre: Artmed, 2009. v. 3. p. 895. Figura 6 24.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/24.jpg>. Acesso em: 19 jun. 2015. Figura 7 25.GIF. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/25.gif>. Acesso em: 8 jun. 2015. Figura 8 26.GIF. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/26.gif>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 9 29.GIF. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/29.gif>. Acesso em: 10 jun. 2015. 101 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Figura 10 DAUCAR_ROOT01_WEB400GF.JPG. Disponível em: <https://www.uwgb.edu/biodiversity/herbarium/ invasive_species/daucar_root01_web400gf.jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 11 30.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/30.jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. Fragmento. Figura 12 65.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_10046/65.jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 13 31.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/31.jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 14 18.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_8302/18.jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 15 32.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/32.jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 16 33.GIF. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/33.gif>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 17 44.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9655/44.jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 18 CUSCEPIL-TWINING.JPG. Disponível em: <http://climbers.lsa.umich.edu/wp-content/uploads/2013/07/ Cuscepil-twining.jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. 102 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Figura 19 0_013.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_8634/0_013. jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 21 9.PNG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_8302/9.png>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 22 41.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_8302/41.jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 23 37.GIF. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/37.gif>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 24 38.GIF. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/38.gif>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 25 39.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/39.jpg>. Acesso em: 10 jun. 2015. Figura 26 41.GIF. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/41.gif>. 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Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9636/41.gif>. Acesso em: 11 jun. 2015. 105 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Figura 48 58.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/58.jpg>. Acesso em: 11 jun. 2015. Figura 49 57.JPG. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_9598/57.jpg. Acesso em: 11 jun. 2015. Fragmento. Figura 50 DOWNLOAD.JPG. Disponível em: <http://collections.mnh.si.edu/media/?i=10236522&w=1000>. Acesso em: 11 jun. 2015. Figura 51 3A04F16.GIF. Disponível em: <http://scielo.iec.pa.gov.br/img/revistas/bmpegcn/v4n3/3a04f16.gif>. Acesso em: 11 jun. 2015. Figura 52 VIDAL, W. N.; VIDAL, M. R. R. Botânica: organografia: quadros sinóticos ilustrados de fanerógamas. 4. ed. Viçosa: UFV, 2007. p. 81. Adaptado. Figura 53 VIDAL, W. N.; VIDAL, M. R. R. Botânica: organografia: quadros sinóticos ilustrados de fanerógamas. 4. ed. Viçosa: UFV, 2007. p. 85. Adaptado. Figura 54 ROBINIA.JPG. Disponível em: <http://www.uvm.edu/~dbarring/109/robinia.jpg>. Acesso em: 11 jun. 2015. Figura 57 01.GIF. Disponível em: <http://www.objetivo.br/conteudoonline/imagens/conteudo_3575/01.gif>. Acesso em: 11 jun. 2015. Figura 58 KALLSTROEMIA GRANDIFLORA FLOWER.JPG. Disponível em: <http://www.public.asu.edu/~camartin/ plants/Plant%20html%20files/Kallstroemia%20grandiflora%20flower.JPG>. Acesso em: 11 jun. 2015. 106 CB IO - R ev isã o: Ju lia n - Di ag ra m aç ão : F ab io - 2 4/ 06 /2 01 5 Figura 59 IPOMOEA CORDATOTRIL FLW2.JPG. Disponível em: <http://www.bio.utexas.edu/courses/bio406d/ images/pics/cnv/Ipomoea%20cordatotril%20flw2.jpg>. Acesso em: 11 jun. 2015. Figura 60 VIDAL, W. N.; VIDAL, M. R. R. Botânica: organografia: quadros sinóticos ilustrados de fanerógamas. 4. ed. Viçosa: UFV, 2007. p. 24. Adaptado. Figura 61 VIDAL, W. N.; VIDAL, M. R. R. Botânica: organografia: quadros sinóticos ilustrados de fanerógamas. 4. ed. 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