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1Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo ISSN 0100-6460 C irc ul ar T éc ni ca Campina Grande, PB Julho, 2008 121 Autores Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo A doença azul do algodoeiro, também conhecida como mosaico-das-nervuras tornou-se um dos principais problemas fitossanitários na cultura do algodão nas regiões produtoras do cerrado do país há cerca de uma década. Apesar de sua importância, a doença ainda é pouco estudada e seu agente etiológico somente foi identificado recentemente, a partir de um trabalho em parceria entre a Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ) e a EMBRAPA Algodão. O grupo ampliou e clonou um fragmento de aproximadamente 1.100 pares de bases correspondentes ao genoma viral, confirmando se tratar de um Luteovirus, do gênero Polerovirus, o qual foi denominado de Cotton leafroll dwarf virus (CLRDV). Recentemente, a doença foi constatada em cultivares tidos como resistentes à doença azul. Esse fato é relevante, pois diante de uma possível suplantação de resistência, novas táticas de manejo deverão ser adotadas, uma vez que cultivares até então consideradas e manejadas como resistentes poderão servir de reservatório para o vírus. Ademais, a região dos Cerrados apresenta condições climáticas favoráveis à disseminação do inseto vetor. A interação desses fatores poderá resultar em surtos epidêmicos. Assim, o nível de controle do inseto vetor deverá ser revisto em cada caso. Outro ponto a ser considerado é a necessidade de investigar a etiologia da população de vírus associada a plantas tidas como resistentes ou exibindo sintomas "atípicos" da doença. Histórico e importância Diversas epidemias da doença azul do algodoeiro já foram registradas em várias regiões produtoras de algodão no Brasil e no mundo. O primeiro relato da doença azul (cotton blue disease) foi feito na África em 1949; em seguida foi relatada também na Ásia e nas Américas. Vinte anos após o primeiro relato, foram registradas severas perdas devido a uma estirpe que afetava diversas cultivares em várias regiões José Ednilson Miranda Eng. Agrôn., D.Sc., da Embrapa Algodão, Rua Osvaldo Cruz, 1143, Centenário, CEP 58.428-095, Campina Grande, PB, E-mail: miranda@cnpa.embrapa.br Nelson Dias Suassuna Eng. Agrôn., D.Sc., da Embrapa Algodão, E-mail: suassuna@cnpa.embrapa.br Camilo de Lelis Morello Eng. Agrôn., D.Sc., da Embrapa Algodão, E-mail: morello@cnpa.embrapa.br Maité Vaslin de Freitas Silva Dra. Virologia - UFRJ Eleusio Curvelo Freire Eng. Agrôn., D.Sc. Cotton Consultoria 2 Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo da África. Em 1963, sintomas semelhantes aos encontrados na África foram relatados também nas Filipinas, e em 1977 na Tailândia e na antiga União Soviética. Posteriormente, ainda na década de 1970 foi observada no Azerbaijão, Armênia e Vietnã, causando limitações técnicas e econômicas para a produção de algodão nessas regiões. O Vietnã tem sido o país mais afetado, onde as principais províncias produtoras de algodão registram taxas de infecção de 50% a 100% das plantas em campo. Na América do Sul, a doença é conhecida como "enfermedad azul", pela maioria dos países de língua hispânica, ou "mal de misiones" na Argentina, sendo tal denominação devida à coloração verde escura a azulada das folhas infectadas. No Brasil, a doença do algodoeiro denominada mosaico das nervuras foi descrita pela primeira vez em 1938. Em 1962, uma estirpe mais virulenta, denominada "mosaico das nervuras var. Ribeirão Bonito" foi relatada no Estado de São Paulo. Devido à semelhança de sintomatologia e modo de transmissão, sugeriu-se que esta doença teria a mesma etiologia da doença azul do algodoeiro (cotton blue disease). Na década de 1980, com a introdução de genótipos de algodoeiro (Gossypium hirsutum L.) de outros países, como Estados Unidos e Austrália, altamente suscetíveis ao vírus, que paulatinamente substituíram genótipos nacionais resistentes, novos surtos da doença azul passaram a ocorrer nos cultivos de algodão do Cerrado brasileiro. Nas safras 1994/1995 no Mato Grosso e 1997/1998 em Goiás foram relatadas incidências frequentes da doença, causando grandes prejuízos aos produtores, devido ao cultivo generalizado das cultivares CNPA ITA 90 e Deltapine Acala 90, suscetíveis à doença azul, quando manejadas com manutenção de altos níveis populacionais de pulgões. Através de intenso programa de melhoramento genético, a resistência varietal à doença azul passou então a ser incorporada nos genótipos de algodoeiro, fato que tornou a enfermidade de importância secundária por vários anos. Recentemente, foram relatadas ocorrências de sintomas similares à doença azul em cultivares consideradas resistentes, caracterizados por intenso avermelhamento das folhas. Tal fato levou a uma investigação mais aprofundada do problema. Vinte e três amostras de variedades suscetíveis coletadas em várias regiões produtoras do Centro-Oeste foram avaliadas por análise molecular e constatou-se que o vírus tem uma distribuição generalizada e baixa variabilidade genética. Entretanto, três isolados divergentes foram associados com as amostras provenientes de plantas com sintomas atípicos de doença azul (SILVA, et al., 2008). Estes isolados divergentes possuem o gene da capa protéica semelhante ao do vírus CLRDV, todavia a seqüência do gene da polimerase dependente de RNA (RdRp) é distinta, e possivelmente se originou a partir de eventos de recombinação. Em outro trabalho foram avaliadas plantas de variedades resistentes com sintomas típicos ou atípicos, coletadas entre 2006 e 2008. Em 24 plantas analisadas, identificou-se um isolado viral cujo genoma é muito próximo ao CLRDV descrito anteriormente por Corrêa et al. (2005). A detecção molecular do novo isolado foi realizada através de teste diagnóstico molecular via RT-PCR. Dentre as plantas analisadas encontram-se amostras das cultivares Delta Opal, BRS Cedro, Stoneville 474 (ST 474) e Coodetec 406 (CD406), enviadas de Acreúna e Ipameri, no estado de Goiás. Em todas as amostras analisadas destes municípios foi observada a amplificação do fragmento de DNA correspondente ao capsídeo do CLRDV, com aproximadamente 650 nucleotídeos. Parte da polimerase e a região intergênica viral também foram amplificadas em quatro plantas de Ipameri (Tabela 1) e em oito plantas de Acreúna (Tabela 2). Para confirmar se que as bandas amplificadas no Tabela 1. Síntese dos resultados obtidos com as técnicas de RT PCR e Southern blot em amostras de cultivares de algodoeiro provenientes do município de Ipameri, GO, visando identificar possível suplantação de resistência ao CRLDV, agente causal da doença azul (DA). Silva et al., 2007. nd = não determinado. 3Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo teste de RT-PCR de fato correspondiam às seqüências da proteína do capsídeo e da polimerase do CLRDV, análises de hibridização por Southern blot foram realizadas. Comparadas as seqüências nucleotídicas destes isolados com as de isolados presentes apenas em plantas suscetíveis, foi identificada uma mutação na proteína de movimento viral. Os dados de diagnóstico molecular, corroborados pela análise por Southern blot, confirmaram a presença de isolados do CLRDV nas amostras testadas. Este CLRDV, mutado na proteína do movimento, parece ser capaz de infectar variedades resistentes ao CLRDV não mutado, gerando a perda de resistência destas cultivares de algodoeiro à doença azul. Suplantação de resistência não é, infelizmente, um fenômeno raro em plantas atacadas por vírus. Preocupa bastante, entretanto, a rápida disseminação que este novo isolado está apresentando nas diversas regiões produtoras. O fenômeno foi registrado de forma mais restritaem 2006, mas até o momento já foi relatado em diversas regiões e com uma proporção maior de plantas resistentes sintomáticas. Foram analisadas também plantas de cultivares resistentes oriundas dos estados de São Paulo e de Mato Grosso coletadas em 2008, que apresentavam avermelhamento e curvatura tipo telhado, mas não apresentavam a porção superior da planta com sintomas típicos de doença azul. Por testes moleculares, foi identificado o CLRDV apenas em algumas delas. A maioria até o momento parece apresentar um quarto isolado associado à doença azul. Este vírus teria a região do capsídeo muito próxima a do CLRDV, mas a região da polimerase divergente. O sequenciamento de uma outra região do genoma viral deverá ser realizado visando obter maiores detalhes deste possível novo isolado também associado a sintomas atípicos em plantas resistentes à doença azul. Biologia do vetor O pulgão Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae) (Figura 1) é uma espécie cosmopolita, altamente polífaga, tendo como hospedeiros mais de 80 espécies de plantas, além de transmitir mais de 50 vírus fitopatogênicos, dentre os quais o vírus CLRDV. Clima seco e elevadas temperaturas alteram a biologia dos pulgões, diminuindo seu ciclo de vida. Pulgões da espécie A. gossypii, pragas-chaves da cultura do algodoeiro, apresentam nestas condições grande velocidade de dispersão e alta taxa de incremento populacional. Sendo sua reprodução assexuada, reproduzem-se por partenogênese telítoca, ou seja, fêmeas dão origem a novas Tabela 2. Síntese dos resultados obtidos com as técnicas de RT PCR e Southern blot em amostras de cultivares de algodoeiro provenientes do município de Acreúna, GO, visando identificar possível suplantação de resistência ao CRLDV, agente causal da doença azul (DA). Silva et al., 2007. nd = não determinado. 4 Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo fêmeas, que por sua vez já nascem com novas fêmeas sendo geradas em seus organismos, fenômeno este denominado de gerações telescópicas. Cerca de cinco dias após seu nascimento, os pulgões atingem a idade reprodutiva e mantêm-se vivos por mais 20 dias, aproximadamente. A chuva exerce importante fator físico de controle, derrubando e matando boa parte das colônias. A água da irrigação, via pivô central, por se constituir de gotas menores não promove o mesmo efeito. Modo de transmissão Pulgões possuem aparelho bucal tipo sugador com dois pares de estiletes. Pulgões virulentos injetam o vírus CLRDV no início da alimentação, após inserirem os estiletes na epiderme das plantas a fim de sugar a seiva dos vasos lenhosos. Os adultos alados são os responsáveis pela introdução do vírus na cultura, migrantes de outras áreas cultivadas contaminadas. As demais fases do inseto, após se contaminarem na seiva da planta infectada, promovem a disseminação da doença nas plantas adjacentes. A transmissão do vírus pelo vetor é do tipo persistente, circulativa e não propagativa. Em outras palavras, estes vírus são ingeridos pelo inseto, se instalam na hemolinfa e são levados para as glândulas salivares, de onde passam para plantas sadias, infectando-as. As partículas virais não se multiplicam no organismo do inseto vetor, permanecendo aí, no entanto, por longo tempo, sem atividade biológica, metabólica ou fisiológica, comportando-se como esporos de resistência. Também não são transmitidas para a progênie uma vez que a transmissão transovariana não ocorre. Assim, indivíduos gerados por pais portadores do vírus não são virulíferos e apenas se contaminarão após alimentação em planta infectada. Uma vez inserido em plantas suscetíveis à doença, o vírus encontra condições favoráveis para sua replicação, sendo transportado via floema, distribuindo-se pelos vasos condutores de seiva de toda a planta. Nesse tipo de transmissão, o vetor pode reter o vírus por algum tempo, infectando várias plantas. Pesquisas recentes definiram entre oito e 12 dias o período em que um pulgão infectado permanece ativo como vetor do vírus (Figura 2). Outra característica importante é que ocorre também a transmissão transestadial, ou seja, mesmo após as ecdises do inseto o vírus permanece em seu organismo. Fig. 1. Colônia de pulgões, transmissores da doença azul, em folha de algodoeiro. Fo to : Em br ap a A lg od ão Fig. 2. Período de transmissão do vírus VMNA pelo pulgão Aphis gossypii em plantas de algodão. Adaptado de Michelotto e Busoli (2006). Sintomas da doença azul Os sintomas típicos da doença são rugosidade na lâmina e encurvamento para baixo das bordas das folhas jovens, clareamento das nervuras com formação de mosaico (que se torna mais visível quando observado através da luz), tonalidade verde escura ("azulão") das folhas mais velhas, encurtamento dos internódios e redução do crescimento das plantas (Figuras 3 e 4). 5Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo Há, conforme a distância do foco inicial da doença, um padrão decrescente na severidade dos sintomas típicos, apresentando uma seqüência de plantas em "escada" (Figura 5). O grau de severidade dos sintomas típicos pode variar de acordo com o estágio de desenvolvimento da planta colonizada pelo inseto. A colonização inicial do pulgão pode ocorrer em uma planta ainda muito jovem, gerando os sintomas mais graves da doença (sintomas típicos precoces). Quando o ciclo de vida do afídeo se completa, adultos alados provenientes de sua progênie deixam a planta inicial e vão colonizar plantas próximas, estas já se encontram em um estado mais desenvolvido de crescimento, apresentando sintomas menos severos (sintomas típicos tardios). Os sintomas atípicos verificados em cultivares consideradas resistentes e suscetíveis à doença azul são o murchamento, avermelhamento intenso e encurvamento na porção mediana da planta (Figuras 6 e 7). Tais sintomas podem vir acompanhados de todos ou alguns sintomas típicos. Os sintomas da doença surgem entre 9 e 28 dias após a inoculação do vírus por meio dos processos de alimentação dos insetos, com média de 18 dias, quando as plantas são inoculadas no estádio V2 (segunda folha verdadeira). Em plantas com até 50 dias após emergência (d.a.e.), a virose provoca diminuição de até 80% no porte e esterilidade completa da planta, com produção reduzida ou nula. Quando ocorre em plantas com mais de 100 d.a.e., observam-se perdas entre 15-20% na produção de pluma. As infecções em algodoeiro reduzem a qualidade da semente, diminuem o comprimento e a resistência da fibra. Fig. 3. Planta com sintoma típico e severo da doença azul (esquerda) ao lado de planta sadia. Fo to : N el so n D ia s S ua ss un a Fig. 4. Sintomas típicos da doença azul. Fo to : N el so n D ia s S ua ss un a Fo to : El eu si o C ur ve lo F re ire Fig. 5. Seqüência de plantas infectadas com doença azul, sintomas típicos em escada. Fig. 6. Sintomas atípicos da doença azul. Fo to : M ai te V as lin d e Fr ei ta s S ilv a 6 Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo Condições favoráveis ao vetor e à infecção Aliado à alta capacidade reprodutiva e dispersiva dos pulgões, as condições ambientais podem favorecer a instalação da doença no campo. Na fase inicial de crescimento vegetativo, as condições de temperatura e umidade que favorecem o desenvolvimento do algodoeiro também promovem o crescimento populacional do inseto. Após o período de ação dos inseticidas utilizados no tratamento das sementes, a planta do algodoeiro está mais suscetível ao estresse por sucção de seiva promovido por pulgões. Isto está relacionado com a capacidade metabólica da planta, a qual tanto é maior quanto maisdesenvolvido estiver seu sistema radicular e seu volume de massa foliar. Assim, plantas com alta capacidade metabólica conseguem suportar os efeitos diretos provocado por sugadores, como o pulgão. Entretanto, o efeito indireto relacionado à transmissão de vírus tem muito maior influência da sua condição genética de resistência ou suscetibilidade ao patógeno. Portanto, plantas resistentes à doença azul podem suportar maior nível populacional da praga antes de desenvolver sintomas da doença, porém podem estar sujeitas a estresse pelo efeito direto de redução da capacidade fotossintética devido à sucção contínua dos fotoassimilados do floema, principalmente na fase inicial de desenvolvimento vegetativo. Quanto maior o grau de resistência à doença azul da planta do algodoeiro, desde que não estejam estressadas por outro fator, maior a capacidade de suportar a colonização por pulgões e menor será a taxa de transmissão de vírus, uma vez que a replicação do patógeno nestes materiais estará comprometida. Em conseqüência, menor número de aplicações será necessário para o controle destas populações de insetos, com menor custo de controle e menor custo de produção. Por outro lado, genótipos suscetíveis à virose suportam menor densidade populacional do inseto, manifestando mais precocemente os sintomas, em caso de infecção, uma vez que o processo de instalação é acelerado. Em função disso, a exigência pelo controle rigoroso do vetor é maior, muitas vezes demandando maior número de intervenções com o controle químico, o que pode aumentar significativamente o custo de produção. Outro aspecto a ser considerado é o grau de severidade dos sintomas, que pode variar de acordo com o estágio de desenvolvimento da planta colonizada pelo inseto. A colonização inicial do pulgão pode ocorrer em uma planta ainda muito jovem, gerando os sintomas mais graves da doença (sintomas típicos precoces). Quando o ciclo de vida do afídeo se completa, e adultos alados provenientes de sua progênie deixam a planta inicial e vão colonizar plantas próximas, estas já se encontram em um estado mais desenvolvido de crescimento, apresentando sintomas menos severos (sintomas típicos tardios). Há então, conforme a distância do Fig. 7. Sintomas atípicos da doença azul. Fo to : N el so n D ia s S ua ss un a 7Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo foco inicial da doença, um padrão decrescente na severidade dos sintomas típicos, apresentando uma seqüência de plantas em "escada" (Figura 3). Resistência varietal e níveis de controle O uso de algumas cultivares suscetíveis a viroses tem sido justificado pela alta produtividade e por se tratarem de materiais já bem conhecidos dos produtores. Assim é que cultivares como CNPA-ITA 90 e Acala 90, por exemplo, apesar de suscetíveis, permaneceram cultivadas por muitos anos no Estado do Mato Grosso. A expressão do potencial produtivo de uma determinada cultivar está diretamente relacionada com o potencial genético e suas interações com fatores bióticos (pragas, doenças, e plantas daninhas), abióticos (solo, clima, temperatura e umidade) e outros relacionados ao manejo, como instalação e condução da cultura, distribuição espacial de plantas e uso de insumos (herbicidas, reguladores de crescimento, inseticidas, fungicidas, etc.). Com o estabelecimento de programas de melhoramento genético, principalmente nas condições do cerrado, novas cultivares de algodoeiro foram acrescentadas ao conjunto de opções dos produtores, incluindo-se cultivares imunes e altamente resistentes ao CLRDV (Tabela 3). Na ausência da doença, ou mesmo em baixos níveis de ocorrência destas, o desempenho produtivo das cultivares torna-se dependente apenas do seu potencial de produção e de sua interação com fatores ambientais, deixando-se de ter a participação dos fatores relativos à imunidade, resistência ou tolerância. Em diferentes ambientes com baixo nível populacional do vetor e, portanto, de incidência da virose, há casos em que cultivares imunes ou resistentes apresentam produtividade superior à de cultivares suscetíveis e vice-versa, demonstrando que o nível de susceptibilidade, em ambientes sem a pressão da doença, não têm relação com o desempenho produtivo. Associado à resistência varietal, o planejamento de controle do vetor é o método mais apropriado de manejo da doença. Por sua vez, o controle químico do pulgão depende, além do grau de suscetibilidade de cada cultivar, da idade da planta de algodoeiro e do nível populacional da praga (Tabela 3). Cultivares suscetíveis, portanto, devem ser manejadas de forma a manter as populações do vetor abaixo do nível de controle. No caso de cultivares resistentes, porém, o nível de controle do pulgão tem sido mais elevado, haja vista que, não havendo a transmissão da doença, o pulgão deve ser controlado apenas por seus danos diretos. Com o uso de cultivares resistentes à virose pode-se economizar de quatro a oito aplicações de inseticidas. Devido a essa diferença de manejo do pulgão e nos custos envolvidos, as cultivares suscetíveis precisam ser mais produtivas que as Tabela 3. Nível de controle de colônias de pulgões em plantas de algodoeiro. * Informações obtidas dos obtentores. 8 Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo cultivares resistentes, para que a rentabilidade seja equivalente. Além disso, considerando-se a extensa área cultivada com algodão no país, um menor número de pulverizações implica em menor impacto ambiental. Com o aparecimento de sintomas de doença azul (típicos e atípicos) em cultivares resistentes, o nível de controle sugerido para estas cultivares deve se situar na faixa dos níveis inferiores recomendados (Tabela 3), ou seja, até 20% para as cultivares medianamente resistentes e até 40% para as resistentes. Esta rigidez de critérios se faz necessário até que novos estudos elucidem o problema e proponham adequações definitivas. É preciso evitar a generalização e adoção do manejo de cultivares suscetíveis para cultivares resistentes. No caso de ocorrência de sintomas de doença azul em cultivares resistentes na área, as providências a serem tomadas devem ser o mapeamento da área infectada, o envio de amostras para identificação do agente causal e o controle localizado dos focos por talhões. O controle químico em excesso afeta negativamente a população de artrópodos benéficos (GRAVENA et al., 1983) e pode elevar os custos de produção a ponto de inviabilizar a cultura. Outras considerações importantes O monitoramento da cultura em busca de focos de infestações de pulgões deve ser constante, com intervalos de no máximo sete dias entre as visitas em cada talhão e intensificado quando as condições ambientais estiverem favoráveis à colonização e aumento populacional da praga, quando então os intervalos de amostragem devem ser encurtados para quatro dias. Uma vez atingido o nível de controle estabelecido para cada cultivar, a escolha do produto inseticida deve se pautar na sua eficiência e na relação custo/ benefício. Deve-se dar preferência para produtos seletivos aos inimigos naturais das pragas da cultura, especialmente na fase inicial de desenvolvimento vegetativo, quando um grande número de inimigos naturais costuma estar presente. É importante se atentar para a presença de indivíduos alados nas colônias de pulgões, que indicam a proximidade de novas colonizações em áreas vizinhas. A retirada e destruição de plantas com sintomas do meio da lavoura (rouguing) é importante para reduzir o progresso da doença em campo. A eliminação de ervas daninhas hospedeiras dos insetos, potenciais reservatórios de vírus, como guanxuma (Sida santaremnensis), malva-preta (Sidastrum micranthum) e trapoeraba (Commelina benghalensis), por exemplo, é outra medida salutar. A reduçãodo inóculo inicial de vírus deverá focar a sobrevivência do patógeno de uma safra para outra. Portanto, a destruição de restos culturais e plantas voluntárias (tigüeras) de algodoeiro no meio de lavouras sucedâneas de soja e milho ou em áreas marginais da lavoura deverá ser rigorosamente implementada e de maneira coletiva. Esforços deverão ser envidados para destruição de plantas nas margens das rodovias, bem como em áreas de confinamento de animais. Também é importante se observar sempre a necessidade da rotação de produtos, como forma de prevenir a evolução da resistência dos insetos a inseticidas. A tabela 4 apresenta alguns ingredientes ativos recomendados para o controle de pulgões. Tabela 4. Inseticidas para aplicação na parte aérea registrados para o controle do pulgão do algodoeiro. 9Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo Referências Bibliográficas CORRÊA, R. L.; SILVA, T. F.; SIMÕES-ARAÚJO, J. L.; BARROSO, P. A. V.; VIDAL, M. S.; VASLIN, M. F. S. Molecular characterization of a virus from the family Luteoviridae associated with cotton blue disease. Archives of Virology, v.150, p.1357-1367. 2005. MICHELOTTO, M.D.; BUSOLI, A.C. Efeito da Época de Inoculação do Vírus do Mosaico das Nervuras por Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) no Desenvolvimento e na Produção do Algodoeiro. Fig. 8. Joaninha Cycloneda sanguinea, predadora de pulgões. Fo to : Em br ap a A lg od ão A presença de predadores como joaninhas (Figura 8), moscas sirfídeos do gênero Toxomerus (Figuras 9 e 10) e bicho-lixeiro (Chrysoperla externa) (Figura 11), além de parasitóides como a vespinha Lysiphlebus testaceips (Figura 12) deve ser considerada na tomada de decisão. Altos níveis de predação e/ou parasitismo podem dispensar o uso de inseticidas. Fig. 10. Controle biológico efetuado por larva de Toxomerus sp. em colônia de pulgões. Fo to : Jo sé E dn ils on M ira nd a. Fig. 9. Controle biológico efetuado por adulto de Toxomerus sp. em colônia de pulgões. Fo to : S an tin G ra ve na Fig. 11. Bicho-lixeiro, Chrysoperla externa, predando pulgões. Fo to : Em br ap a A lg od ão Fo to : Jo sé E dn ils on M ira nd a. Fig. 12. Controle biológico efetuado por Lysiphlebus testaceips em colônia de pulgões. 10 Doença Azul do Algodoeiro: Novos Aspectos a Serem Considerados no Manejo Neotropical Entomology, v.35, n.2, p.251-256. 2006. SILVA, T. F.; CORRÊA, R. 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