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Ecosistemas ISSN: 1132-6344 revistaecosistemas@aeet.org Asociación Española de Ecología Terrestre España González-Varo, J.P.; Fedriani, J.M.; López-Bao, J.V.; Guitián, J.; Suárez-Esteban, A. Frugivoría y dispersión de semillas por mamíferos carnívoros: rasgos funcionales Ecosistemas, vol. 24, núm. 3, diciembre, 2015, pp. 43-50 Asociación Española de Ecología Terrestre Alicante, España Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=54043399007 Cómo citar el artículo Número completo Más información del artículo Página de la revista en redalyc.org Sistema de Información Científica Red de Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal Proyecto académico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto http://www.redalyc.org/revista.oa?id=540 http://www.redalyc.org/revista.oa?id=540 http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=54043399007 http://www.redalyc.org/comocitar.oa?id=54043399007 http://www.redalyc.org/fasciculo.oa?id=540&numero=43399 http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=54043399007 http://www.redalyc.org/revista.oa?id=540 http://www.redalyc.org 43 A E E T ASOCIACIÓN ESPAÑOLA DE ECOLOGÍA TERRESTRE Ecosistemas 24(3): 43-50 [Septiembre-Diciembre 2015] Doi.: 10.7818/ECOS.2015.24-3.07 Artículo publicado en Open Access bajo los términos de Creative Commons attribution Non Comercial License 3.0. MONOGRÁFICO: Frutos, semillas, y mamíferos frugívoros: diversidad funcional en interacciones poco estudiadas ecosistemas REVISTA CIENTÍFICA DE ECOLOGÍA Y MEDIO AMBIENTE ISSN 1697-2473 / Open access disponible en www.revistaecosistemas.net © 2015 Los Autores. Editado por la AEET. [Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor] Frugivoría y dispersión de semillas por mamíferos carnívoros: rasgos funcionales J.P. González-Varo1,*, J.M. Fedriani1,2, J.V. López-Bao3,4, J. Guitián5, A. Suárez-Esteban6,7 (1) Estación Biológica de Doñana (EBD-CSIC). Américo Vespucio s/n 41092, Sevilla, España. (2) Centro de Ecologia Aplicada Prof. Baeta Neves/InBIO, Instituto Superior de Agronomia, Universidade de Lisboa, Tapada da Ajuda, 1349-017 Lisboa, Portugal. (3) Unidad Mixta de Investigación en Biodiversidad (UO/CSIC/PA), Universidad de Oviedo, 33600 Mieres, España. (4) Grimsö Wildlife Research Station, Swedish University of Agricultural Sciences, 73091 Riddarhyttan, Sweden. (5) Departamento de Bioloxía Celular e Ecoloxía, Universidade de Santiago de Compostela, 15782 Santiago de Compostela, España. (6) Department of Renewable Resources. University of Alberta. 116 St. and 85 Ave., Edmonton, AB, Canada. T6G 2R3. (7) Yukon College. 500 College Drive, Whitehorse, YT, Canada. Y1A 5D4. * Autor de correspondencia: J.P. González-Varo [juanpe@ebd.csic.es] > Recibido el 31 de mayo de 2015 - Aceptado el 04 de septiembre de 2015 González-Varo, J.P., Fedriani, J.M., López-Bao, J.V., Guitián, J., Suárez-Esteban, A. 2015. Frugivoría y dispersión de semillas por mamíferos carnívoros: rasgos funcionales. Ecosistemas 24(3): 43-50. Doi.: 10.7818/ECOS.2015.24-3.07 Muchas especies de mamíferos carnívoros (Orden Carnivora) consumen frutos carnosos, transportan semillas en sus tractos digestivos y las defecan sin dañarlas en condiciones apropiadas para la germinación. En este artículo, revisamos el conocimiento adquirido sobre este mutualismo en las últimas tres décadas, desde que tres trabajos pioneros revelaron la importancia de los carnívoros como dispersores de semillas en ecosistemas templados. Nos centramos en los rasgos funcionales de los carnívoros consumiendo frutos y diseminando semillas, haciendo especial énfasis en sus diferencias con las aves, el principal grupo de vertebrados frugívoros en ecosistemas templados. Los carnívoros no están sujetos a las restric- ciones fenológicas o morfológicas que típicamente limitan el consumo de determinados frutos en muchas especies de aves. Consumen preferente- mente frutos cuyos atributos son compartidos con muchas especies de frutos cultivados por el hombre, lo que explica el consumo frecuente de éstos en paisajes antrópicos. Sus amplios requerimientos espaciales favorecen la dispersión de semillas a larga distancia, mientras que su gene- ralismo en relación al hábitat favorece el flujo de semillas entre hábitats contrastados. De este modo, los carnívoros promueven la conectividad entre poblaciones vegetales y la colonización. Estas funciones ecológicas son clave para las comunidades vegetales nativas, especialmente en es- cenarios de cambios de uso de suelo. Sin embargo, estos patrones de dispersión de semillas pueden contribuir a la invasión de plantas exóticas. Aún ignoramos en gran medida el papel de los carnívoros en términos cuantitativos de la dispersión de semillas y las diferencias funcionales entre especies dentro del gremio. La integración de muestreos clásicos e innovadoras técnicas moleculares y de análisis espacial promete aportar cono- cimiento inédito en estas cuestiones. Palabras clave: endozoocoria; frutos; mutualismo planta-animal; Orden Carnivora González-Varo, J.P., Fedriani, J.M., López-Bao, J.V., Guitián, J., Suárez-Esteban, A. 2015.Frugivory and seed dispersal by carnivorous mam- mals: functional traits. Ecosistemas 24(3): 43-50. Doi.: 10.7818/ECOS.2015.24-3.07 Many species of carnivorous mammals (Order Carnivora) consume fleshy fruits, transport seeds in their digestive tracts, and defecate them without damage in conditions that are suitable for germination. In this article, we review the state of the art on this mutualism in the past three decades, since three pioneering studies revealed the importance of carnivores as seed dispersers in temperate ecosystems. We focus on the functional traits of car- nivores consuming fruits and disseminating seeds, with particular emphasis on their differences with birds, the main group of vertebrate frugivores in temperate ecosystems. Carnivores are not subject to the phenological or morphological constraints that typically limit the consumption of certain fruit species in many bird species. They preferably consume fruits whose traits are shared with many fruit species cultivated by man, which explains the frequent consumption of cultivated fruits in anthropogenic landscapes. The large spatial requirements of carnivores promote long-distance seed dispersal, while their habitat generalism promotes seed flows between contrasting habitats. Thus, carnivores promote connectivity between plant populations and colonization. These are key ecological functions for native plant communities, especially in scenarios of land-use changes. However, these seed dispersal patterns can contribute to the invasion of exotic plants. We still largely ignore the role of carnivores in quantitative terms of seed dispersal and the functional differences between species within the guild. Integrating traditional fieldwork and innovative molecular techniques and spatial analysis promises to provide unprecedented knowledge on these issues. Keywords: endozoochory; fruits; plant-animal mutualism; Order Carnivora Introducción La dispersión de semillas por vertebrados frugívoros es una interacción mutualista en la que los animales se benefician de la pulpa nutritiva de los frutos carnosos a la par que las plantas ase- guran el movimiento de sus semillas (Herrera 2002; Jordano 2014). Los animales frugívoros ingieren frutos, transportan las semillas en sus tractos digestivos (endozoocoria) y las defecan o regurgitan en condiciones apropiadas para la germinación (Traveset 1998). Con ello, los vertebrados frugívoros contribuyen a la regeneración de las poblaciones de plantas (Schupp et al. 2010), la conectividad de meta-poblaciones (Spiegel y Nathan 2007) y a la colonización de http://creativecommons.org/licenses/by-nc/3.0/ hábitats vacantes (Carlo y Yang 2011; Escribano-Ávila et al. 2013). Las interacciones planta-frugívoro son, por tanto, cruciales para la dinámica de las comunidades vegetales (Nathan y Muller-Landau 2000; Levinet al. 2003; Levine y Murrell 2003), especialmente en escenarios de cambio ambiental (Lundberg y Moberg 2003; Mon- toya et al. 2008). Este mutualismo entre plantas y animales capturó la atención de numerosos ecólogos durante las décadas de 1970 y 1980 (Howe 1977; Herrera 1984; Snow y Snow 1988). En ecosistemas tropicales los estudios se centraron en interacciones mediadas por aves (Howe y Steven 1979) y mamíferos, principalmente monos y murciélagos (Howe 1980; Fleming 1981). En ecosistemas templa- dos, sin embargo, los estudios se centraron exclusivamente en las aves (Herrera 1984; Snow y Snow 1988), no siendo hasta finales de los 1980 cuando por primera vez Debussche y Isenmann (1989) y Herrera (1989) mostraron la importancia de los mamíferos car- nívoros (zorros, martas, garduñas, tejones y ginetas; Orden Car- nivora) como dispersores de semillas de frutos carnosos en Europa. Cuatro años más tarde, Willson (1993) mostró (a través de una revisión de estudios de dieta) que este papel de los carní- voros era consistente en Norte América, donde osos y mapaches tienen especial relevancia. Con la excepción de félidos y pinnípe- dos, el consumo de frutos carnosos está ampliamente represen- tado en las familias del orden (úrsidos, mustélidos, cánidos, vivérridos, prociónidos, etc.). Estos trabajos seminales pusieron de manifiesto que los carnívoros (1) consumen frutos de una frac- ción importante de las especies endozoócoras presentes en las regiones estudiadas (hasta el 30–40 %), (2) seleccionan un sub- conjunto no aleatorio de las mismas de acuerdo con la composi- ción química y el tamaño de los frutos, y (3) dispersan una alto porcentaje de semillas viables (hasta > 99 %; Herrera 1989), ac- tuando así como dispersores legítimos. Desde entonces, numerosos estudios han abordado la frugivo- ría y dispersión de semillas por mamíferos carnívoros. Muchos tra- bajos han continuado profundizando en diversas cuestiones relacionadas con la fase de salida de la dispersión de semillas (fru- givoría), tales como “cuáles son las plantas dispersadas” (Bermejo y Guitian 2000; López-Bao y González-Varo 2011; Perea et al. 2013; Peredo et al. 2013), “cómo son sus frutos” (Alves-Costa y Eterovick 2007; Zhou et al. 2008), o “qué efecto tiene el paso por el tracto digestivo de los carnívoros en la viabilidad de las semillas dispersadas” (p.e. Fedriani y Delibes 2009a; Perea et al. 2013). Sin embargo, no ha sido hasta la última década cuando los estudios han puesto el foco en la fase de llegada (deposición de semillas), es decir, en caracterizar el destino de las semillas dispersadas (“adónde dispersan las semillas los carnívoros”) y su importancia para la regeneración de las poblaciones vegetales (Jordano et al. 2007; López-Bao y González-Varo 2011; Fedriani y Delibes 2009b; Escribano-Avila et al. 2012, 2014; Rost et al. 2012; Suárez-Esteban et al. 2013a; Gonzalez-Varo et al. 2013). Trascurridos más de 20 años desde los trabajos pioneros de Debussche y Isenmann (1989), Herrera (1989) y Willson (1993), este artículo pretende hacer una revisión sobre el estado del arte de la frugivoría y dispersión de semillas por mamíferos carnívoros (en adelante, “carnívoros”). Para ello, hemos recabado información sobre los rasgos funcionales de este grupo tanto en el consumo de frutos como en la diseminación de semillas, enfatizando las dife- rencias con las aves, principal grupo de vertebrados frugívoros en ecosistemas templados tanto en abundancia como en diversidad. Los carnívoros pueden ocupar una gran variedad de hábitats, in- cluyendo aquellos generados o modificados en gran medida por el hombre (López-Bao y González-Varo 2011; Chapron et al. 2014; López-Bao et al. 2015). Por lo tanto, su función ecológica está am- pliamente distribuida entre regiones, ecosistemas y tipos de paisa- jes. Revisamos también la información existente sobre el papel de los carnívoros como dispersores de semillas y restauradores del paisaje en escenarios de cambio ambiental. Por último, remarca- mos algunas cuestiones abiertas y sugerimos algunos estudios ne- cesarios para resolverlas. Frugivoría El consumo de frutos (frugivoría) representa tanto la fase de sa- lida del proceso de dispersión de semillas de plantas endozoócoras como el comienzo de la interacción planta-dispersor (Fig. 1). Las plantas señalan con aromas volátiles el estado de maduración de sus frutos (Rodríguez et al. 2013), lo que atrae a los carnívoros a las plantas a través del olor (Herrera 1989). Por lo general, los car- nívoros muestran hábitos elusivos y mantienen bajas densidades poblacionales (Gittleman 2001), lo que hace que las observaciones de consumo de frutos en estado salvaje sean totalmente anecdóti- cas (Fig. 1). Sin embargo, la posibilidad de diferenciar especies de carnívoros a partir del tamaño, forma y olor de sus excrementos (Putman 1984) ha permitido estudiar la frugivoría a través de la pre- sencia de semillas en los mismos (p.ej. González-Varo et al. 2013; Suárez-Esteban et al. 2013b) (Fig. 2). 44 González-Varo et al. 2015Ecosistemas 24(3): 43-50 Figura 1. Mapache boreal (Procyon lotor) consumiendo un fruto de noni (Morinda citrifolia, originaria del sudeste asiático) en la costa caribeña de Centro América. Fotos: J.P. González-Varo. Figure 1. Northern Raccoon (Procyon lotor) eating a noni fruit (Morinda citrifolia, native to Southeast Asia) in the Caribbean coast of Central America. Photos: J.P. González-Varo. Los carnívoros poseen tres rasgos que los convierten en impor- tantes frugívoros y dispersores de semillas y que, a su vez, los di- ferencian funcionalmente de las aves y otros grupos de mamíferos frugívoros. En primer lugar, son animales residentes, no migrado- res, lo que implica que potencialmente pueden consumir frutos de todas las especies presentes en la comunidad local, independiente de la fenología de maduración (Herrera 1989; López-Bao y Gon- zález-Varo 2011). Esto no ocurre en el caso de las aves, ya que muchas especies frugívoras son migradoras (tanto invernantes como estivales) y, por tanto, solo pueden consumir frutos de las es- pecies que maduran durante su periodo de estancia en un área de- terminada (Olesen et al. 2011). En segundo lugar, los carnívoros pueden consumir frutos de gran variedad de formas y tamaños, no estando sujetos a restricciones morfológicas como ocurre con las aves de pequeño tamaño. Los carnívoros pueden ingerir infrutes- cencias de frutos pequeños (p.ej. corimbos de serbal de los caza- dores Sorbus aucuparia), frutos enteros cuando el tamaño es mayor (p.ej. piruétano Pyrus bourgaeana y palmito Chamaerops humilis; Fedriani y Delibes 2009b, 2011) e incluso trozos de frutos cuando el fruto entero es muy grande (p.ej. peras Pyrus communis y manzanas Malus domestica; López-Bao y González-Varo 2011; ver también Fig. 1) o tiene una forma irregular (p.ej. árbol de las pasas Hovenia dulvis; (Zhou et al. 2013). Por el contrario, las aves frugívoras que actúan como dispersoras de semillas legítimas sue- len consumir frutos enteros individuales. En consecuencia, el ta- maño máximo de fruto que éstas pueden ingerir está limitado por la anchura del pico (Wheelwright 1985). En tercer lugar, la frugivoría por carnívoros conlleva un procesado mínimo de los frutos tanto en las patas como en la boca, ninguna de las cuales está preparada para un manejo preciso, delicado y continuado de los alimentos (Fig. 1). Así, los carnívoros ingieren una gran cantidad de semillas y las defecan sin apenas causarles daños mecánicos por mastica- ción (Herrera 1989; Suárez-Esteban et al. 2013b). Esto no ocurre en el caso de otros mamíferos frugívoros como los primates, que pueden manejar los frutos con precisión y desechar las semillas sin llegar a ingerirlas (Corlett y Lucas 1990). Tampoco en el caso de los ungulados y los lagomorfos, cuyos molares pueden llegar a tri- turar la mayoría de las semillas ingeridas (Fedriani y Delibes 2009b; Perea et al. 2013; Suárez-Esteban et al. 2013b). Por ejemplo, Ma- tías et al. (2010) encontraron que másdel 90% de las semillas de majuelo (Crataegus monogyna) presentes en excrementos de ja- balí estaban quebradas. Por lo general, el paso por el tracto diges- tivo de los carnívoros no solo no afecta negativamente a la viabilidad de las semillas (revisado en Traveset y Verdu, 2002) sino que en muchos casos incluso favorece las tasas de germinación (Cáceres et al. 1999; Traba et al. 2006; Varela y Bucher, 2006; Fe- driani y Delibes 2009a). En resumen, los carnívoros (1) pueden consumir frutos de las distintas especies endozoócoras de la co- munidad a lo largo de todo el año, a diferencia de las aves frugívo- ras migradoras; (2) pueden consumir frutos de una gran variedad de formas y tamaños, a diferencia de la mayor parte de aves frugí- voras; y (3) generalmente, no descartan ni dañan las semillas du- rante la ingesta y digestión de los frutos, a diferencia de otros mamíferos frugívoros (ungulados, lagomorfos). Estos tres rasgos hacen que los carnívoros sean dispersores de semillas muy rele- vantes en los hábitats que ocupan. Sin embargo, los carnívoros no interactúan por igual con todas las plantas endozoócoras disponibles, sino que consumen prefe- rentemente determinados frutos. Concretamente, el consumo suele estar sesgado hacia especies de árboles y arbustos cuyos frutos desprenden olor, caen al suelo cuando maduran, son grandes, con- tienen muchas semillas y mucha pulpa, y son ricos en agua y azú- cares a la par que pobres en lípidos y proteínas (Debussche y Isenmann 1989; Herrera 1989). Aunque este sub-conjunto podría estar en parte explicado por la accesibilidad de los frutos, la selec- ción de ciertos rasgos por parte del animal (preferencias) parece ser el mecanismo principal para explicar la identidad y la magnitud de las interacciones. De hecho, muchos de los rasgos preferidos por los carnívoros son también preferidos por otros grupos de ma- míferos, entre los que nos incluimos los humanos. Esto último ex- plica por qué los carnívoros prefieren frutos cultivados, como cere- zas (Prunus avium), higos (Ficus carica), peras (Pyrus communis) o manzanas (Malus domestica), cuyas semillas aparecen con alta frecuencia en heces aún cuando la abundancia de éstos a escala de paisaje es mucho menor que la abundancia de frutos silvestres (López-Bao y González-Varo 2011). Muchos de estos frutos culti- vados son ricos en agua y azúcares, además de ofrecer una alta recompensa en relación a la tasa “pulpa/semilla” (Bermejo y Guitian 2000). Las preferencias de los carnívoros parecen ser mucho más acusadas cuando las interacciones no se tratan de manera cuali- tativa (consumido vs. no consumido) sino cuantitativa (frecuencia de consumo) (Peredo et al. 2013). Por ejemplo, López-Bao et al. (2015) encontraron que, aunque los carnívoros consumen actual- mente hasta 14 especies de frutos en un valle de las montañas de O Courel (Galicia), solo 3 especies (Rubus spp., Sorbus aucuparia y Prunus avium) representan el 80 % de las interacciones. A pesar de que algunas especies como el majuelo (Crataegus monogyna) pueden ser localmente abundantes, la frecuencia de consumo de sus frutos es consistentemente baja a través de muestreos repli- cados en el espacio (distintos paisajes y hábitats: López-Bao y González-Varo 2011) y en el tiempo (distintas décadas: López-Bao et al. 2015). De hecho, también en O Courel, López-Bao y Gonzá- lez-Varo (2011) encontraron una ausencia generalizada de concor- dancia espacial entre la abundancia local de distintas especies de frutos y la frecuencia de aparición de sus semillas en excrementos de carnívoros. Esto último apoya la importancia que tienen las pre- ferencias de los carnívoros para determinar la intensidad de sus interacciones con las distintas especies de frutos. La importancia de las preferencias queda también manifiesta en las diferencias entre especies de carnívoros simpátricos en cuanto a su dieta fru- gívora, documentada por otros autores (p.ej. Fedriani et al. 2000; Perea et al. 2013; Suárez-Esteban et al. 2013b). Deposición de semillas La deposición de semillas representa la fase de llegada del pro- ceso de dispersión de semillas y supone el inicio de los procesos demográficos post-dispersivos del ciclo de vida de las plantas (su- pervivencia y germinación de las semillas, establecimiento de plán- tulas, etc.; Wang y Smith 2002) (Fig. 2). Podemos caracterizar los patrones de deposición de semillas a través de tres atributos princi- pales: (1) la distancia con respecto a la planta fuente, (2) el hábitat (microhábitat) de destino (p.ej. igual o distinto al de origen) y (3) el grado de agregación de semillas y excrementos. En primer lugar, la alta movilidad de los carnívoros (hasta decenas de kilómetros dia- riamente) y sus amplios requerimientos espaciales (Cavallini 1996; Zalewski et al. 2004) promueven la dispersión de semillas a larga distancia (Jordano et al. 2007; González-Varo et al. 2013). En se- gundo lugar, el generalismo del grupo en relación al hábitat (la ma- yoría no son hábitat-especialistas; p.ej. Sillero-Zubiri y Switzer 2004) favorece el flujo de semillas entre hábitats contrastados y, así, pro- cesos de colonización (Escribano-Avila et al. 2012). En tercer lugar, los excrementos de los carnívoros pueden contener entre decenas y millares de semillas (agregación de semillas). Además, los carní- voros usan sus excrementos para el marcaje territorial (Macdonald 1985; Gorman 1990), concentrados en letrinas en ciertas especies (agregación de excrementos; LoGiudice y Ostfeld 2002; Fedriani y Delibes 2011; Sakamoto y Takatsuki 2015) (ver Fig. 2). Esto último implica que la distribución espacial de las semillas dispersadas no depende única y proporcionalmente del uso del espacio por parte de estos dispersores, como suele ocurrir en el caso de las aves y otros grupos de vertebrados (Santamaría et al. 2007). Los eventos de dispersión de semillas a larga distancia son esenciales para la colonización de nuevos territorios y para la co- nectividad genética de las poblaciones de plantas. Si embargo, medir distancias de dispersión de semillas no es tarea fácil, espe- cialmente cuando los vectores son animales muy móviles que usan grandes áreas de campeo. Los métodos usados para estimar o medir distancias de dispersión mediadas por carnívoros son: (1) modelos que combinan el movimiento animal (datos de telemetría) 45 González-Varo et al. 2015Ecosistemas 24(3): 43-50 y los tiempos de retención de semillas en el tracto digestivo (prue- bas en cautividad) para estimar la distribución potencial de las po- sibles distancias de dispersión (Hickey et al. 1999; Koike et al. 2010); (2) marcadores genéticos para identificar las plantas madre de las semillas encontradas en excrementos y poder medir así las distancias de dispersión (Jordano et al. 2007); y (3) semillas artifi- ciales con códigos de color asociados a puntos de ofrecimiento de frutos experimentales, lo que permite medir la distancia entre éstos y las semillas coloreadas encontradas posteriormente en los ex- crementos (González-Varo et al. 2013; Sakamoto y Takatsuki 2015). Aunque cada método puede tener distintas limitaciones a la hora de caracterizar rigurosamente las distancias de dispersión (ver detalles en González-Varo et al. 2013), en conjunto, los trabajos re- sultantes han evidenciado que los carnívoros dispersan semillas a distancias mayores que las generadas por las aves paseriformes (Jordano et al. 2007). Por ejemplo, usando semillas artificiales (Fig. 2), González-Varo et al. (2013) midieron distancias máximas de dispersión de 1230 m para la marta (Martes martes) y de 2850 m para el zorro rojo (Vulpes vulpes), siendo el único estudio hasta la fecha que ha medido (y no estimado) distancias máximas de dis- persión en carnívoros siguiendo una estrategia de muestreo explí- cita. Estas distancias máximas fueron muy similares al diámetro de las áreas de campeo de ambas especies (encontradas en la litera- tura y consideradas como círculos), apoyando la idea de que el área de campeo de los dispersores (porlo general asociada al ta- maño corporal) determina el rango de distancias de dispersión de semillas (Spiegel y Nathan 2007). Por su parte, Koike et al. (2010) estimaron distancias máximas de dispersión por encima de los 5 km para el oso tibetano (Ursus thibetanus) usando modelos con datos de movimiento y tiempos de retención. En resumen, si bien podemos situar las distancias máximas de dispersión mediadas por aves paseriformes entre los 100 y los 1000 m (Jordano et al. 2007; Carlo et al. 2013), podríamos situar las mediadas por carnívoros entre los 1000 y los 10 000 m, teniendo en cuenta que hay una alta variabilidad interespecífica. Este rango generalmente supera la ex- tensión de muchas (sub)poblaciones de plantas endozoócoras, con frecuencia estructuradas espacialmente en parches, rodales o frag- mentos de vegetación remanente, separadas unas de otras por centenares de metros o escasos kilómetros (p.ej. Jordano et al. 2007; Spiegel y Nathan 2007; Fedriani et al. 2010). Como ya apuntamos, la mayoría de los carnívoros frugívoros son generalistas en relación al uso del hábitat (Fedriani et al. 2000). Por ejemplo, el zorro rojo se distribuye por casi toda Europa, Asia y Norte América, ocupando la tundra en el extremo norte y los de-sier- tos de la Península Arábiga o los bosques subtropicales de India y China en el sur (Wilson et al. 2009). En América, el mapache (Proc- yon lotor) se distribuye desde la taiga en el norte hasta los bosques tropicales de Centro América en el sur (Wilson et al. 2009). El ge- neralismo de hábitat junto a sus amplias áreas de campeo, que nor- malmente incluyen distintos tipos de hábitat (Cavallini y Lovari 1994), resulta en que los carnívoros favorecen el flujo de semillas entre tipos de hábitat contrastados. Por ejemplo, López-Bao y Gon- zález-Varo (2011) encontraron que los carnívoros depositan frecuen- temente semillas de especies silvestres y cultivadas en brezales de montaña que carecen de tales plantas. Asimismo, Rost et al. (2012) encontraron una alta deposición de semillas, tanto silvestres como cultivadas, en un área extensa recientemente incendiada y anterior- mente ocupada por bosque mediterráneo. Por su parte, Escribano- Avila et al. (2014) han mostrado cómo zorros y garduñas (Martes foina) juegan un papel fundamental en la colonización de cultivos abandonados del centro de la península ibérica por parte de la sa- bina albar (Juniperus thurifera). Ambos carnívoros depositan semi- llas de esta especie en zonas abandonadas distantes a las plantas adultas, al contrario que los zorzales (Turdus spp.), cuya deposición de semillas queda restringida a su entorno inmediato. Suárez-Este- ban et al. (2013b) encontraron que, usando caminos y cortafuegos como corredores y zonas de marcaje, zorros y tejones (Meles meles) son capaces de dispersar semillas de numerosas especies de plantas entre distintos tipos de hábitat (dunas, pastizales, mato- rral mediterráneo), y a largas distancias (> 2 Km). En conjunto, estos 46 González-Varo et al. 2015Ecosistemas 24(3): 43-50 Figura 2. Excrementos de carnívoros con semillas. (a) Excremento de marta (Martes martes) con semillas de avellanillo (Frangula alnus); (b) excremento de zorro (Vulpes vulpes) con semillas de cerezo (Prunus avium); (c) letrina de tejón (Meles meles) cuyos excrementos tienen restos de epicarpio, pulpa y semillas de piruétano (Pyrus bourgaeana); (d) excremento de zorro con semillas artificiales con código de color que fueron ofrecidas dentro higos (Ficus carica) experimentales para medir distancias de dispersión; (e) excremento de tejón con semillas de palmito (Chamaerops humilis); y (f) plántulas de pi- ruétano emergiendo de un excremento de tejón. Fotos: J.P. González-Varo (a,b,d) en O Courel (Lugo), J.M. Fedriani (c) y A.Suárez-Esteban (e,f) en Doñana (Huelva). Figure 2. Carnivore faeces with seeds. (a) Faeces of pine marten (Martes martes) with alder buckthorn seeds (Frangula alnus); (b) faeces of red fox (Vulpes vulpes) with seeds of cherry tree (Prunus avium); (c) badger latrine (Meles meles) whose faeces have remains of exocarp, pulp and seeds of wild pear (Pyrus bourgaeana); (d) faeces of red fox with artificial colour-coded seeds that were offered inside experimental figs (Ficus carica) to measure dis- tances; (e) faeces of badger with seeds of dwarf palm (Chamaerops humilis); and (f) wild pear seedlings emerging from badger faeces. Photos: J.P. Gon- zalez-Varo (a, b, d) in O Courel (Lugo), J.M. Fedriani (c) and A.Suárez-Esteban (e, f) in Doñana (Huelva). trabajos no solo evidencian que los carnívoros contribuyen al flujo de semillas entre tipos de hábitat contrastados, sino también que con frecuencia los hábitats de destino son abiertos, perturbados, ca- rentes de arbolado y extremadamente pobres en frutos carnosos (Fig. 3); o en otras palabras, hábitats normalmente evitados por las aves frugívoras (Garcia et al. 2010). Esta función, crucial para la (re) colonización de hábitats degradados por especies endozoócoras (Carlo y Yang 2011), se muestra como uno de los rasgos de identi- dad de la dispersión de semillas mediada por los carnívoros. A diferencia de las aves, los carnívoros depositan a menudo desde decenas hasta miles de semillas con cada excremento (Perea et al. 2013). Esta agregación de semillas puede derivar en episodios de mortalidad denso-dependiente (p.ej. infección por pa- tógenos, atracción de depredadores de semillas y plántulas, etc; Fragoso et al. 2003; Fricke et al. 2014). Sin embargo, Escribano- Ávila et al. (2013) demostraron que, incluso teniendo en cuenta los potenciales efectos negativos de la agregación de semillas, las se- millas de sabina (Juniperus thurifera) dispersadas por zorros y gar- duñas dan lugar a un número mayor de plántulas que las semillas dispersadas por zorzales (Turdus spp.). No obstante, los efectos de la dispersión de semillas agregada pueden ser mucho más acu- sados en especies que utilizan letrinas, como el mapache, el perro mapache (Nyctereutes procyonoides), el tejón y la gineta (Genetta genetta), que pueden llegar a dispersar varios cientos de semillas en pocos metros cuadrados (LoGiudice y Ostfeld 2002; Fedriani et al. 2010; Sakamoto y Takatsuki 2015; Suárez-Esteban et al. datos sin publicar; Fig. 2). Sin embargo, no conocemos ningún estudio que haya comparado la supervivencia de semillas y/o plántulas entre carnívoros con distintos patrones espaciales de deposición de excrementos (pero véase Escribano-Ávila et al. 2013). Experi- mentos de campo ampliamente replicados, dónde se manipule el patrón de agregación de las semillas a distintos niveles, son nece- sarios para evaluar dicha hipótesis (Fedriani y Wiegand 2014). El papel de los carnívoros en un mundo alterado La mayor parte de la superficie terrestre está cubierta por suelos manejados por el hombre en forma de terrenos agrícolas, pastos o urbanizaciones, quedando solo un 45% de hábitats naturales o se- minaturales (Ellis et al. 2010). En la actualidad, y desde hace dé- cadas, se dan dos tendencias en el uso del suelo con consecuencias contrarias. Mientras que en las llanuras fértiles con- tinentales tiene lugar una continuada pérdida de hábitats naturales, en regiones montañosas se recuperan amplias zonas de hábitat natural como consecuencia del abandono rural (Foley et al. 2005; MacDonald et al. 2000) . La enorme plasticidad de muchos carní- voros hace que sean capaces de resistir estos cambios, a diferen- cia de otros grupos de frugívoros hábitat-especialistas que necesitan áreas naturales de cierto tamaño para sobrevivir (McCon- key et al. 2012). Así, en zonas donde los hábitats naturales se ven reducidos o fragmentados, los carnívoros proveen de un servicio de dispersión importante a las plantas de frutos carnosos que per- sisten en la vegetación remanente, favoreciendo su regeneración local y la conectividad de sus poblaciones (Santos et al. 1999; Alves-Costa y Eterovick 2007). A su vez, la baja especificidad de hábitats de los carnívoros y el uso frecuente que hacen de zonasabiertas y perturbadas los convierte en vectores de recolonización de campos de cultivo abandonados y paisajes degradados (Matías et al. 2010; Escribano-Avila et al. 2012, 2014; López-Bao et al. 2015; véase también Escribano-Avila et al. 2015, en este volumen). Sin embargo, dado que los carnívoros no consumen frutos de ma- nera proporcional a su abundancia local sino que prefieren deter- minadas especies de frutos sobre otras (p.ej. frutos cultivados; ver sección Frugivoría), las especies (re)colonizadoras de los campos abandonados podrían ser una muestra no aleatoria de la comuni- dad vegetal presente en los remanentes de hábitat natural (López- Bao y González-Varo 2011; López-Bao et al. 2015). 47 González-Varo et al. 2015Ecosistemas 24(3): 43-50 Figura 3. Zorro rojo (Vulpes vulpes) desplazándose a través de una zona abierta en el sur de la Península Ibérica. Foto: J.P. González-Varo Figure 3. Red fox (Vulpes vulpes) moving through an open area in the South Iberian Peninsula. Photo: J.P. González-Varo De este modo, los carnívoros pueden actuar como vectores de dispersión de plantas invasoras y/o cultivadas (Westcott et al. 2008). Por ejemplo, Padrón et al. (2011) encontraron que, en Es- paña, zorros, comadrejas (Mustela nivalis), martas y garduñas pue- den dispersar semillas viables de varias especies de chumbera (Opuntia spp.), originaria de Centro América e invasora en Eurasia, África y Oceanía). Aguiar et al. (2011) encontraron que coatíes (Nasua nasua) y mapaches australes (Procyon cancrivorus) dis- persan semillas de plantas invasoras como Persea americana, Ci- trullus spp., Morus nigra, Vassobia breviflora y Eriobotrya japonica en Suramérica. En Italia, Remonti et al. (2012) encontraron semillas de la hierba carmín (Phytolacca americana), originaria de Norte América e invasora en Europa, en excrementos de martas y zorros. Rost et al. (2012) demostraron que los zorros dispersan grandes cantidades de semillas de almez (Celtis australis; originario de la cuenca mediterránea, y considerado invasor en América) en zonas recientemente quemadas, lo que podría incrementar su potencial invasor en aquellas zonas donde este arbusto no es nativo. Por su parte, Fedriani et al. (2001), López-Bao y González-Varo (2011) y Remonti et al. (2012), entre otros, han encontrado que distintos car- nívoros consumen con frecuencia frutos cultivados como higos, manzanas, cerezas, ciruelas, albaricoques, melocotones, peras, aceitunas y uvas (véase también Peris et al. 2015, en este volumen). Algunas de estas especies domésticas pueden establecerse en los hábitats perturbados en los que son dispersadas (López-Bao et al. 2015). Por otro lado, los carnívoros exóticos (p.ej. el mapache en Europa o el zorro en Australia) pueden dispersar plantas nativas en las zonas donde son introducidos. Por ejemplo, Traveset et al. (2012) encontraron que, en las Islas Baleares, la marta (especie in- troducida desde el continente) dispersa las semillas de Cneorum tri- coccon, función que antaño desempeñaban las lagartijas endémicas (Podarcis spp.). Hoy estas lagartijas están extintas en varias islas del archipiélago precisamente como consecuencia de la introduc- ción de depredadores no nativos (comadrejas, martas y ginetas). Paradójicamente, los carnívoros están “reemplazando” parcialmente a las lagartijas como dispersores de semilla de una especie de planta cuyos frutos son ignorados por las aves frugívoras. Por último, los rasgos funcionales de los carnívoros como dis- persores de semillas los convierten en vectores de relevancia en el escenario actual de cambio climático. Muchas especies necesitan “rastrear” (colonizar) nuevos territorios, tanto en altitud como en la- titud, que adquieran condiciones climáticas favorables (Hampe 2011; Corlett y Wescott 2013). Las plantas endozoócoras dependen de los dispersores de semillas para realizar esta “búsqueda”, aunque no conocemos ningún estudio que haya evaluado el papel de los car- nívoros en este proceso. No obstante, la información disponible sobre distancias de dispersión de semillas basada en trabajos em- píricos (p.ej. González-Varo et al. 2013) puede incorporarse en mo- delos de distribución de especies en respuesta al cambio climático. Nuevas perspectivas Hemos resumido el avance en conocimiento sobre la frugivoría y dispersión de semillas mediada por mamíferos carnívoros en los últimos 25 años, resaltando las diferencias funcionales entre este grupo y las aves, los dos grandes grupos de frugívoros-dispersores de semillas en regiones templadas. Sin embargo, ignoramos todavía en gran medida cuáles son las diferencias entre aves y carnívoros (y otros mamíferos) en términos cuantitativos de la dispersión de se- millas (Schupp et al. 2010). Esto último adquiere relevancia si con- sideramos que la mayoría de las especies endozoócoras dispersadas por carnívoros también son dispersadas por las aves (Herrera 1989; Debussche y Isenmann 1989). La componente cuanti- tativa (número de semillas movilizadas) es crucial para poder evaluar rigurosamente la importancia de ambos grupos en eventos de dispersión que son clave, tales como la dispersión a larga dis- tancia (Jordano et al. 2007). Por ejemplo, los carnívoros podrían me- diar con frecuencia eventos de dispersión a larga distancia (p.ej. 50 % de las semillas dispersadas más de 1 km; González-Varo et al. 2013) sobre una especie de planta para la que cuantitativamente fueran poco importantes en relación a las aves (p.ej. 2 % vs. 98 % del total de semillas dispersadas). Si las aves contribuyeran a la dis- persión a larga distancia (> 1 km) con tan sólo un 5% de los eventos, éstas serían cuantitativamente más importantes que los carnívoros como dispersores a larga distancia (4.9 % vs. 1 % del total, respec- tivamente). Recientemente, Escribano-Ávila y colaboradores (2012, 2014) cuantificaron la contribución de aves y carnívoros a la disper- sión de semillas de la sabina albar en distintos tipos de hábitat, apor- tando una de las escasas evidencias empíricas que conocemos. Otro de los grandes retos está en determinar las diferencias fun- cionales entre especies de carnívoros consumidores de frutos. Hasta la fecha, la mayoría de los trabajos han tratado a los carní- voros como grupo, pese a que sabemos que distintas especies pueden comportarse de forma contrastada tanto en frugivoría (muy frugívoros vs. ocasionalmente frugívoros; Rosalino y Santos-Reis 2009; Perea et al. 2013) como en dispersión de semillas (distancia, agregación, hábitats de destino; González-Varo et al. 2013; Escri- bano-Avila et al. 2014). Así, mientras unas especies pueden aportar servicios de dispersión clave para las plantas (p.ej. conectividad poblacional, colonización), otras especies pueden no aportarlos o quizás hacerlo de manera similar a las aves. Resolver las preguntas abiertas sobre el papel de los carnívoros como frugívoros y dispersores de semillas requiere del uso de me- todologías diversas. Así, los muestreos en campo son esenciales para estimar la componente cuantitativa (Escribano-Avila et al. 2014); el radio-seguimiento aporta información muy útil sobre la escala es- pacial en la que ocurre la dispersión de semillas (Koike et al. 2011); los experimentos de ofrecimientos de frutos y el uso de semillas ar- tificiales permiten obtener curvas de distancias de dispersión de se- milla (kernels) y detectar cambios de hábitat (González-Varo et al. 2013; Sakamoto y Takatsuki 2015); la geo-referenciación de excre- mentos con GPS permite analizar patrones complejos de agrega- ción a diferentes escalas espaciales (Fedriani y Wiegan 2014); y los métodos moleculares basados en códigos de barras de ADN (bar- coding) permiten identificar a la especie de dispersor (González- Varo et al. 2014), crucial cuando coexisten especies cuya diferenciación basada en excrementos no es factible (p.ej. martas y garduñas; Schaumann y Heinken 2002). La posibilidad de integrar métodos de muestreo clásicos e innovadoras técnicas moleculares y de análisis espacial promete aportarconocimiento inédito sobre las interacciones entre frutos y mamíferos carnívoros, un mutua- lismo planta-animal relevante y ampliamente distribuido. Agradecimientos Agradecemos a los revisores anońimos sus comentarios y co- rrecciones sobre el manuscrito. J.P. González-Varo esta ́finan- ciado por el Ministerio de Economiá y Competitividad, a traveś del Programa Severo Ochoa para Centros de Excelencia en I+D+I (SEV-2012-0262). Referencias Aguiar, L.M., Moro–Rios, R.F., Silvestre, T., Silva–Pereira, J.E., Bilski, D.R., Passos, F.C., Sekiama, M.L., Rocha, V.J. 2011. Diet of brown–nosed coatis and crab–eating raccoons from a mosaic landscape with exotic plantations in southern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Envi- ronment 46: 153–161. Alves–Costa, C.P., Eterovick, P.C. 2007. 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