Efeito da Ventilação Limitada na Incubação de Ovos de Galinha

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
Programa de Maestría y Doctorado en Ciencias 
de la Producción y de la Salud Animal 
 
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia 
 
 
 
“EFECTO DE LA VENTILACIÓN LIMITADA DURANTE LA PRIMERA MITAD DE LA 
INCUBACIÓN DE HUEVOS FÉRTILES DE GALLINA DOMÉSTICA (Gallus gallus) 
CON DIFERENTE CONDUCTANCIA DEL CASCARÓN SOBRE EL ESTADIO 
MORFOFISIOLÓGICO Y MICROBIOLÓGICO DEL EMBRIÓN” 
 
 
 
TESIS QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE MAESTRO EN 
CIENCIAS PRESENTA: 
 
 
 
ERICK IRAIM LÓPEZ RUIZ 
 
 
TUTOR 
 
M.V.Z. M.C. Marco Antonio Juárez Estrada 
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, U.N.A.M. 
 
 
Comité Tutoral 
 
Dra. Cecilia Rosario Cortés 
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, U.N.A.M. 
 
Dr. Enrique Pedernera Astegiano 
Facultad de Medicina, U.N.A.M. 
 
México, D.F. Septiembre 2014. 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 I
DEDICATORIAS 
 
- A Dios y Jesucristo, por su infinita misericordia y por brindarme todo lo 
necesario para ser feliz. 
- A mis hijas Ana María, Andrea y Angélica, y mi esposa Ana María, por ser los 
seres que le dan sentido a mi vida y ser el motivo por el cual deseo ser mejor 
persona cada día. 
- A mi mamá y mi abuelita, por mostrarme el camino de la superación a través de 
la honestidad, esfuerzo y sacrificio, por enseñarme a dar y recibir amor, y por ser 
mi ejemplo para ser un buen padre. 
- A mi hermano Mau (q.e.p.d), que sigue y seguirá en nuestros corazones, y que 
seguro nos procura y nos cuida desde el cielo. 
- A mis hermanos Iram, Gama, Oli y Paco, por crecer conmigo y ser mis mejores 
amigos, con quienes siempre he compartido las experiencias más significativas 
de mi vida. 
- A mis sobrinos, y a toda mi familia por su compañía, alegría, amistad y cariño. 
- A mis compañeros de la Maestría, en especial a Raúl Martínez, por 
acompañarme, sufrir y disfrutar en esta etapa de nuestras vidas. 
- Al Lic. Alfredo Carrillo y al Lic. Víctor González, por su apoyo y por ser mis 
primeros maestros durante mi formación en mi etapa profesional, pero sobre 
todo por su amistad. 
 
 
 II
AGRADECIMIENTOS 
 
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) de México, por el 
otorgamiento de la beca para que el M.V.Z. Erick Iraim López Ruiz pudiera 
estudiar la Maestría en Ciencias de la Producción y la Salud Animal, 
contribuyendo al avance en el conocimiento y la cultura en México. 
 
A la Dirección General de Asuntos del Personal Académico (D.G.A.P.A – UNAM), 
por el apoyo financiero otorgado para la realización del presente estudio por 
medio del presupuesto al proyecto PAPIIT IN 220909-3 “Evaluación del 
incremento de CO2 en la etapa temprana de incubación sobre el desarrollo 
embrionario en aves domésticas” del cual el M.V.Z. M.C. Marco Antonio Juárez 
Estrada fue el responsable principal. Gracias especialmente al subcomité de 
evaluación de proyectos de la referida entidad. 
 
Al Dr. Marco A. Juárez, por su enseñanza, por compartir sus conocimientos 
desinteresadamente y porque la mayor parte de mi formación profesional se la 
debo a él. 
 
A la Dra. Cecilia Rosario, por su profesionalismo, por su gran interés en el 
presente trabajo, por sus consejos y por brindarme su amistad. 
 
Al Dr. Enrique Pedernera, por sus consejos, por su valiosísimo aporte en el diseño 
del presente trabajo y por brindar su experiencia para realizar de manera óptima 
el presente estudio. 
 
A los miembros de mi jurado, por su compromiso y profesionalismo, y por 
compartirme su experiencia al realizar las observaciones al presente trabajo. 
 
 
 III
 
 
 
 
“Creo que una brizna de hierba, no es menos que el camino que recorren las estrellas, 
y que la hormiga es perfecta, y que también lo son el grano de arena y el huevo del 
zorzal, y que la rana es una obra maestra digna de las más altas, y que la zarzamora 
podría adornar los salones del paraíso, y que la menor articulación de mi mano puede 
humillar a todas las maquinas, y que una vaca paciendo con la cabeza baja, supera a 
todas las estatuas, y que un ratón es un milagro capaz de asombrar a millones de 
incrédulos”. 
Walt Whitman. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
RESUMEN 
 
Efecto de la ventilación limitada durante la primer mitad de la incubación de huevos fértiles 
de gallina doméstica (Gallus gallus) con diferente conductancia del cascarón sobre el 
estadio morfofisiológico y microbiológico del embrión” 
Se evaluó el efecto de la ventilación limitada (VL) durante la primera mitad de la incubación sobre 
los parámetros de incubación, el desarrollo embrionario (DE), y la capacidad de penetración de 
Salmonella sp., en huevos fértiles con distinto grado de conductancia del cascarón (G), 
provenientes de gallinas reproductoras pesadas. Se realizaron cinco estudios en los cuales se 
utilizaron huevos de reproductoras pesadas (Ross 308) cuyas edades fluctuaron de las 34, 40.5, 
48, 53 a las 54 semanas. En el primer estudio se utilizaron 252 huevos, los cuales se almacenaron 
cinco días y se dividieron en tres grupos de acuerdo a la pérdida de peso con respecto a su masa 
inicial, del total de huevos el 25% se clasificaron como de G baja (CL), 50% media (CM) y 25% 
alta (CH), posteriormente se formaron tres subgrupos conteniendo los tres grados de G cada uno, 
a dos de ellos se les aplicó una cutícula artificial ya sea con 1% ó 2% de albúmina liofilizada, y un 
grupo sin albúmina fungió como testigo, a los 10 y 18 días del DE se determinaron pérdida de 
peso del huevo, peso de los embriones y peso del saco vitelino (SV). Las variables no mostraron 
diferencia entre tratamientos. En el segundo estudio se utilizaron 504 huevos, los cuales se 
almacenaron 60 horas, y se clasificaron de acuerdo al mismo criterio utilizado en el primer estudio, 
la mitad de ellos se incubaron con VL lo cual incrementó la [CO2] a 0.9% al día 10 del DE, como 
testigo fungió un grupo con ventilación estándar (VE); posterior al día 10 del DE las dos 
incubadoras trabajaron bajo VE. A la eclosión se evaluó el peso y longitud de los pollitos, el SV 
residual, peso del corazón, peso del hígado, peso y longitud de intestinos. El grupo con VL 
presentó mejores parámetros de incubación y calidad del pollito a la eclosión (P<0.05), los huevos 
de CM presentaron mejores resultados. En el tercer estudio se utilizaron 504 huevos, la mitad de 
ellos se incubaron con VL que alcanzó una [CO2] de 1.15% al día 10 del DE, un grupo testigo 
trabajó en condiciones de VE, después de este día ambos grupos continuaron en condiciones de 
VE. Al día 10 del DE se obtuvo la pérdida de peso de todos los huevos, con base a lo medido se 
formaron tres grupos en los que se utilizó el mismo criterio de clasificación para G de los estudios 
previos, se determinaron los parámetros de incubabilidad, mortalidad embrionaria (ME) en 4 
etapas, calidad del pollito a la eclosión y la ventana de nacimientos. El grupo de VL presentó 
pollitos con mayor longitud y mejor calidad (P<0.05), y disminución de la ME en las etapas III y IV, 
los grupos CM presentaron pérdida de humedad lo más cercana a lo idóneo (12%), con mejores 
resultados en los parámetros evaluados.En el cuarto estudio se utilizaron 504 huevos, los cuales 
se incubaron con VL la cual alcanzó una [CO2] de 1.21% al día 10 del DE, después de este día 
continuaron en condiciones de VE, se obtuvo la pérdida de peso al día 10 y se clasificaron de 
acuerdo al nivel de G. Se observó que los huevos de CM y CL presentaron mejores parámetros de 
incubabilidad, natalidad y ME (P<0.05). En el quinto estudio se utilizaron 84 huevos, la mitad de 
ellos se incubaron con VL que alcanzó una [CO2] de 1.12% al día 10 del DE, la otra mitad se 
incubaron en condiciones de VE y fungieron como grupo testigo. El DE se detuvo al día 10 DE 
mediante 24 horas de refrigeración y los huevos se inocularon con una concentración de 1x10
7 
ufc/100 µl de Salmonella sp., en un área de 1.5 cm
2
 para verificar el grado de penetración a la 
superficie interna del cascarón, membranas externa e interna, esto de acuerdo al grado de G. No 
se observaron diferencias significativas entre los tratamientos de VL y VE en el grado de 
penetración del agente, sin embargo, cuando se compararon por nivel de conductancia se observó 
un menor grado de penetración en los huevos de CL (P<0.05). Se concluye que el aumento 
gradual de CO2 durante los primeros 10 días de incubación es benéfico durante el DE temprano, 
estimado principalmente a partir de un mayor peso y calidad del pollito a la eclosión, y disminución 
de la ME sobretodo la tardía, los mejores resultados se observaron en incubaciones con VL, sobre 
todo en huevos de reproductoras de más 45 semanas de edad, principalmente en CM y CL, la 
penetración del agente microbiano fue menor en los huevos de CL, este trabajo mostró una menor 
tendencia de contaminación en el grupo incubación bajo condiciones de VL. 
Palabras clave: Ventilación limitada, conductancia, incubabilidad, desarrollo embrionario. 
IV 
 V
ABSTRACT 
 
Non-ventilation effect during early incubation of broiler chicks (Gallus gallus) with different 
egg shell conductance on morphophysiological and microbiological status of the embryo. 
In order to evaluate non-ventilation (VL) during the first half of incubation, fertile eggs from broiler 
breeders flocks (Ross 308) with different egg shell conductance were set for five studies. Broiler 
breeder eggs from different aging flocks were used. Eggs from breeder flock of 53, 48, 34, 40.5 
and 54 weeks old were set respectively for each study. At first one study, 252 eggs were stored for 
five days, and three groups with 25%, 50% and 25% from total eggs were set in incubator 
according to their egg mass loss. Egg shell conductance for water (G) from every egg was 
classified as low (CL), average (CM) and high conductance (CH), respectively. Three subgroups 
from every conductance were setting at start of incubation, two of them received an artificial cuticle 
either with 1% or 2% albumin lyophilized, and the control group did not give any treatment. At 10 
and 18 days of incubation, the egg mass loss, and free-yolk body and residual yolk (SV) weight 
were recorded. All parameters did not show any statistical difference between groups. At second 
study, 504 eggs were stored for 60 hours, after that all eggs were classified like it was done at first 
study, half of them were incubated with VL condition the [CO2] rose to 0.9% at end first half of 
embryonic development (DE), control group was ventilated condition (VE). After 10 days of 
incubation both incubators were following under VE condition. Weight and length in every one-
chick-day-old hatched was recorded. Weights of SV, heart, liver and gut from each chick were 
recorded as well. Group VL showed better hatching results (P <0.05) than VE group. Embryo 
mortality (ME) and chick one-day-old quality grade generally were better in eggs with CM. At third 
study, 504 eggs were used, half of them were incubated with VL protocol in air tight incubator 
reaching 1.15% of [CO2] at day 10 of DE, and control group was set with same VE condition like 
previous studies. After 10 days of incubation both treatment attached same VE condition. At half of 
DE, egg mass loss from all eggs was recorded, and was subset into the three groups using same 
G classification like it was done in the first study. At ending of incubation, hatchability and fertility 
parameters, ME stages, chick quality grading score, and hatching window were recorded. VL group 
showed longer chicks, and they had better chick one-day old quality. ME decreased in III and IV 
embryo stages. Groups with CM showed egg mass loss near to the advised for these one (12%), it 
subgroup of CM in VL had better results in all hatching parameters. At fourth study, 504 eggs were 
incubated under VL condition reaching at first half of incubation 1.21% of [CO2], after that, all eggs 
were incubated under VE conditions. Egg mass loss from each egg was recorded at 10 day, and 
every egg was classified according their G. Eggs with CM and CL conductance had better 
hatchability results, windows hatch and ME stages (P<0.05). At last study, 84 eggs were used, half 
of them were incubated under VL condition reaching 1.12% of [CO2] at 10 day of incubation, and 
another half of eggs were incubated under VE conditions during same period, it was considered 
like control group. DE was stopped by freezing all eggs for 24 hours, after that, every egg was 
inoculated with 100 ul of Salmonella sp. (1x10
7
 cfu/μl) over 1.5 cm
2
 of egg shell surface, microbial 
translocation throughout egg shell was verify into the inner surface of the egg shell, outer and inner 
membranes and membrane of egg shell, this according to the G of every egg. No significant 
differences between treatments in microbial penetration was observed, however, when were 
compared by level of G, CL showed lower penetration into the egg white (P <0.05). We conclude 
that the gradual increase of CO2 during the first 10 days of incubation is beneficial to the DE 
estimated from a higher chick weight and quality grade at hatching, decreased ME and the VL 
groups had best parameters of incubation, however, the best results of the VL incubations 
protocols were seen in eggs from older breeder at 45 weeks- old mainly in CM and CL, the 
penetration of the microbial agent was lower in eggs CL, this work showed numerically lower 
contamination tendency in the group incubated under VL condition. 
 
Keywords: Air tight, egg shell conductance, egg mass loss, hatchability, embryo 
development.
 VI
CONTENIDO: 
 
 
Página 
 
 
DEDICTORIAS………………………………………………………… I 
 
 
AGRADECIMIENTOS………………………………………………… II 
 
 
RESUMEN……………………………………………………………... IV 
 
 
ABSTRACT……………………………………….............................. V 
 
 CONTENIDO…………………………………………………………... VI 
 
 ABREVIATURAS……….……………………………………………... VII 
 
 
INTRODUCCIÓN……….……………………………………………... 1 
 
 
JUSTIFICACIÓN DEL TRABAJO……….…………………………... 10 
 
 
HIPÓTESIS……….…………………………..................................... 11 
 
 
OBJETIVO GENERAL……….……………………………………….. 11 
 
 
OBJETIVOS ESPECÍFICOS…………………………………………. 11 
 
 
MATERIAL Y MÉTODOS…………………………………………….. 13 
 
 
RESULTADOS…………………………………………………………. 24 
 
 
DISCUSION….……………………………………….………………... 39 
 
 
CONCLUSIONES.....……………………………….………………… 68 
 
 
REFERENCIAS….…………………………………………………….. 69 
 
 CUADROS……………………………………………………………… 81 
 
 LISTA DE CUADROS………………………...……………………… 102 
 
 
VII
 
ABREVIATURAS 
 
VL Ventilación limitada 
VE Ventilación estándar 
DE Desarrollo embrionario 
ME Mortalidad embrionaria 
k Constante de la conductancia del cascarón 
G Conductancia del cascarón al H2O 
CH Conductancia alta 
CM Conductancia media 
CL Conductancia baja 
SV Saco vitelino 
MCA Membrana corioalantoidea 
[CO2] Concentración de bióxido de carbono 
[O2] Concentración de oxígeno 
ppm Partes por millón 
H2O Agua, estado físico gaseoso 
HR Humedad relativa 
T Temperatura 
msnm Metros sobre el nivel del mar 
 
 
 
 
 
 
 
1 
INTRODUCCIÓN 
La industriaavícola es la actividad pecuaria con mayor participación en México, 
toda vez que en el año 2013, la Unión Nacional de Avicultores informó que la 
avicultura generó el 62.5% de los productos pecuarios en nuestro país, lo que 
representó el 0.75% del Producto Interno Bruto nacional (UNA, 2013). 
En la actualidad la incubación artificial es fundamental para lograr la producción 
de alimentos de alta calidad como son la carne de pollo y el huevo, actividad que 
es indispensable para la obtención de buenos parámetros de productividad. 
El aumento en la velocidad de crecimiento de los pollos de engorda ha causado 
que disminuyan los días del ciclo productivo, y por lo tanto, se incremente el 
porcentaje que representa el periodo de incubación con respecto a la etapa 
productiva total, lo cual tiene un mayor impacto sobre la vida de las aves 
comerciales. Cunningham (2006) menciona que en año de 1980 los pollos de 
engorda tardaban en promedio 60.79 días para alcanzar un peso de 2 kg, 
mientras que en el 2002 se llegaba a ese peso en únicamente 40.85 días 
(Havenstein et al., 2003), sin embargo, el tiempo de incubación no se ha 
modificado, el cual es de 21 días, lo cual en la actualidad representa alrededor 
del 34% del tiempo total del ciclo productivo, mientras que en el año de 1980 la 
incubación representaba entre un 20 y 25% de este. 
Las condiciones de temperatura, ventilación, concentraciones de O2 y CO2 
durante la incubación son los factores que muestran un mayor impacto en la 
calidad de los pollitos neonatos, está a su vez es la principal característica que 
influye sobre la velocidad del crecimiento, conversión alimenticia, inmunidad, 
salud de los pollos, rendimiento y calidad de las canales (Raju et al., 1997; 
Wolansky y Renema, 2006; Hulet et al., 2007; Oviedo-Rondón et al., 2009). 
 
Con la finalidad de optimizar el proceso de incubación, esta actividad ha tenido 
diversas adaptaciones técnicas a través del tiempo, lo cual ha permitido que la 
incubación artificial se perfeccione cada vez más, ya que las empresas avícolas 
propietarias de las aves reproductoras cada año ofrecen embriones 
2 
genéticamente diferentes con el objetivo de mejorar las características en la 
progenie, los cuales paulatinamente muestran variaciones en sus requerimientos 
fisiológicos, por lo que se requiere realizar un ajuste progresivo en las condiciones 
físicas que proporcionan las incubadoras y el régimen óptimo de incubación 
mediante el estudio de cada una de las variables medioambientales que influyen 
en este proceso (Janke et al., 2004). 
 
En México se requiere optimizar el manejo del huevo fértil desde la granja hasta la 
planta incubadora; con especial énfasis en el proceso de incubación, lo anterior 
con la finalidad de aumentar el número de pollitos de primera calidad 
eclosionados por cada gallina reproductora alojada en las granjas, ya que en la 
República Mexicana el número de pollitos por hembra es menor entre 20 y 30 
aves con relación a la cantidad óptima recomendada en los manuales de manejo 
de las tres principales estirpes de pollo de engorda que se utilizan en el mercado 
mexicano (Ross 308®, 2005; Cobb 500 Plus®, 2006; Vázquez et al., 2006; 
Hubbard JV, 2008). 
 
En los últimos 15 años se han efectuado diversos estudios con los huevos fértiles 
desde el periodo de almacenaje previo a la incubación y durante esta, 
investigaciones que han abordado los principales requerimientos del embrión en 
cuanto a temperatura, humedad y volteo, con énfasis sobre los cambios genéticos 
y fisiológicos del embrión en las aves de alto desempeño, lo anterior con la 
finalidad de optimizar el DE y los parámetros de incubación (Janke et al., 2004; 
Lourens et al., 2005); sin embargo, existen pocos estudios que consideran los 
aspectos fisiológicos relacionados con los requerimientos ambientales puntuales 
del embrión sobre la tasa de recambio de aire y en las concentraciones de O2 y 
CO2 a lo largo de todo el proceso de incubación, y el efecto que tienen estos 
gases sobre el DE y la incubabilidad obtenida de huevos fértiles provenientes de 
reproductoras pesadas de diferente edad y estirpe (Elibol et al., 2003; De Smit et 
al., 2006; Tona et al., 2007; Fasenko, 2007; Sbong y Dzialowsky, 2007). 
3 
Un aspecto importante a estudiar es el efecto que tiene la ventilación, la 
composición del aire y su relación con las principales variables físicas de la 
incubación (temperatura, humedad relativa y volteo) sobre la tasa de natalidad, 
incubabilidad, calidad del pollito a la eclosión y su desempeño productivo posterior 
(French, 1997; Elibol et al., 2003; Christensen et al., 2005; Lourens et al., 2005; 
De Smit et al., 2006; 2008; Fasenko, 2007; Hernández, 2007; García et al., 2013). 
Un factor que tiene influencia directa sobre estas variables, y al que se le ha dado 
poca importancia en la mayor parte de los estudios recientes, es la cantidad de 
CO2 requerida por el embrión en cada etapa de su desarrollo, esto con la finalidad 
de lograr un óptimo desarrollo y consecuentemente lograr un mayor porcentaje de 
pollitos de primera calidad. 
 
De acuerdo con diversos estudios (Rahn y Ar, 1974; Rhan y Paganelli, 1990; 
Tullet y Deeming, 1982; Whittow, 1999) se conoce que la respiración durante el 
desarrollo embrionario es un proceso dinámico entre el interior del huevo y el 
ambiente de la incubadora. Durante la fase temprana del DE, el intercambio 
gaseoso en el huevo fértil se realiza por difusión a través del área vascular del 
oviducto de la gallina y el CO2 es eliminado de igual forma por su sistema 
vascular. Posteriormente, en la etapa inicial de la incubación, es decir, dentro de 
los primeros cuatro días del DE, el área de la vasculosa realiza el intercambio 
gaseoso; mientras que alrededor de las 96 horas, el corion se fusiona con el 
alantoides y forman una sola estructura denominada membrana corioalantoidea 
(MCA), la cual se encarga de realizar el intercambio gaseoso a partir de las 150 
horas de incubación (De Smit et al., 2006). Posteriormente, al día 6 ó 7 del DE la 
MCA hace contacto completo con la membrana testácea interna la cual se 
extiende sobre toda la superficie interna del huevo, al mismo tiempo la vasculosa 
cesa su función, alrededor del día 12 de incubación la red de capilares de la MCA 
cubre por completo la membrana interna. En esta etapa del DE la respiración se 
realiza a través de los poros del cascarón mediante la difusión de O2 y CO2 de 
acuerdo con las concentraciones parciales del interior y exterior del huevo, es 
4 
decir, cada uno de los gases difunde a través de los microporos del cascarón de 
una concentración mayor a una concentración menor (Ley de Fick), por lo cual 
una alta concentración de CO2 en el interior del huevo durante las etapas 
tempranas de incubación permite establecer una adecuada perfusión de gases a 
través del cascarón hasta la etapa conocida como meseta (Plateau) la cual 
coincide con la transición de respiración difusa (MCA) a convectiva (pulmonar). Al 
día 19, el embrión comienza a picar la cámara de aire e inicia la respiración 
pulmonar y, por lo tanto, disminuye paulatinamente el flujo de aire a través de la 
MCA, este proceso dura aproximadamente 6 horas durante el cual se acelera el 
intercambio gaseoso pulmonar, si el cambio no logra concretarse en el tiempo 
adecuado se torna un punto crítico para la supervivencia exitosa del embrión, 12 
horas después de establecida la respiración pulmonar inicia el picaje externo del 
cascarón, puede tardar hasta 24 horas para que el pollito pueda eclosionar fuera 
del mismo, aunque la función de la MCA continua y finaliza hasta el momento en 
que el pollito eclosiona por completo (Whittow, 1999; Fasenko et al, 2003). 
 
Diferentes investigadores han descubierto que mediante el aumento de CO2 
dentro del gabinete de incubación durante los primeros 10 días del DE, se han 
obtenido mejoresparámetros de incubación, por lo que han propuesto varios 
factores físicos, químicos y fisiológicos que pudieran interactuar y generar un 
mecanismo de regulación durante esta etapa del desarrollo embrionario (De Smit 
et al., 2006, 2008; Bruggeman et al., 2007; Willemsen et al., 2008; Witters, 2009; 
López, 2011; García et al., 2013). 
 
Es preciso destacar que otros autores han realizado estudios en los que el 
incremento en la concentración de CO2 han producido efectos nocivos para el 
embrión, tales como, hipertrofia cardiaca y disminución del diámetro de la arteria 
aorta, los cuales pueden tener un efecto perjudicial durante la etapa productiva de 
las aves e incluso predisponer a la presentación del síndrome ascítico, aunque 
debe considerarse que en la mayor parte de estas investigaciones han tomado en 
5 
cuenta estas variaciones a lo largo de todo el proceso de incubación y no han 
contemplado concentraciones puntuales temporales y proporcionales de O2 y CO2 
durante algunos periodos tempranos, medios o tardíos que frecuentemente 
constituyen periodos críticos del DE (Rowet et al., 2002; Villamor et al., 2004; 
Hassanzadeh et al., 2004; Chan y Burggren, 2005; Sahan et al., 2006; 
Hernández, 2007; Everaert et al., 2007; Milene et al., 2007). 
La estructura del cascarón es otro factor que influye directamente en el éxito de la 
incubación. El cascarón constituye la barrera entre el ambiente interno y externo 
del huevo, protege al embrión mecánicamente contra impactos y sirve como una 
barrera contra infecciones bacterianas (Romanoff, y Romanoff, 1963). Una 
característica importante del cascarón es su porosidad, pues el embrión respira 
mediante el intercambio de O2 y CO2 que se realiza a través de los poros. El 
cascarón del huevo es una estructura que presenta alrededor de 8,000 poros 
microscópicos a través de los cuales se efectúa el intercambio gaseoso entre el 
interior y el exterior del mismo; permite además el equilibrio hídrico del embrión 
dado que el agua metabólica se elimina a través de ellos. Adicionalmente, los 
microporos sirven para la eliminación del calor excesivo producido por el 
metabolismo embrionario (Rahn y Ar, 1974); también proporcionan una ruta de 
escape para el vapor de agua (Wangensteen y Rahn, 1970-71). Ar et al. (1974) 
informaron que los gases y el vapor de agua se intercambian entre el interior y el 
exterior del huevo a través de los poros del cascarón de acuerdo con las leyes de 
difusión de gases (Ley de Fick). 
 
La conductancia del cascarón (G) es una medida referente a la capacidad de 
difusión de gases y vapor de agua a través de los poros, lo cual depende de la 
geometría del cascarón (porosidad y grosor) y el coeficiente de difusión de las 
moléculas (Whittow, 1999). Rahn y Paganelli (1990) proporcionaron evidencia de 
que la G es la que determina la cantidad exacta de O2, CO2 y vapor de agua que 
es intercambiada, de este modo, la difusión de gases aumenta cuando se 
incrementa el número de los poros, cuando son más amplios o cuando son más 
6 
cortos de acuerdo con la disminución del grosor del cascarón. En los huevos que 
presentan una menor porosidad se reduce la cantidad de CO2 que sale al exterior 
a través del cascarón. Ar y Rhan (1978) informaron que a medida que aumenta el 
peso del huevo también aumenta la G, lo anterior debido a que los huevos de 
mayor tamaño tienen cascarones con mayor porosidad. 
 
La estructura del cascarón se afecta por la edad de la reproductora, el tipo de 
alimentación, el estado de salud y la estirpe del ave, además de otros factores 
que influyen directamente sobre el proceso de la incubación, tales como, la altura 
sobre el nivel del mar, la disponibilidad de oxígeno, la temperatura y la humedad 
relativa en la máquina incubadora (Peebles et al.,1987; Juárez et al., 2003, 2010). 
Así, la regulación del intercambio de gases entre el huevo y su entorno está 
estrechamente relacionada con el equilibrio hídrico, pues ambos se rigen por el 
grado de conductancia del cascarón a través de la MCA hasta que el embrión 
accede a la cámara de aire con la ayuda del diente del pico. La conductancia del 
cascarón es por tanto, una variable que puede influir en la cantidad de vapor de 
agua que se pierde durante la incubación (Ar, 1993). 
 
Diversos autores han mencionado que la pérdida de la masa de huevo se efectúa 
en forma de vapor de agua y que la pérdida de peso ideal del huevo con respecto 
a su peso inicial al día 18 del DE se encuentra entre el 12% y 14%, pues con ese 
porcentaje de pérdida es con el que se han obtenido mejores parámetros sobre la 
tasa de eclosión de las aves provenientes de huevos fértiles de gallina doméstica 
(Ar y Rhan, 1978). 
Se ha observado que en incubaciones con una pérdida de humedad inferior al 
12% a las 444 horas de incubación, se aumenta la posibilidad de que la cámara 
de aire sea más pequeña, lo cual dificulta el acceso del embrión a esta área, en 
consecuencia se tiene una deficiente transición de la respiración difusiva por 
medio de la MCA hacia la respiración de tipo convectiva o pulmonar. En 
contraparte, se ha observado que en huevos con una pérdida mayor al 14% se 
7 
aumenta la incidencia de pollitos deshidratados, adheridos a las membranas 
extraembrionarias o al cascarón, lo cual perjudica significativamente los 
parámetros de incubabilidad, eclosión y calidad del pollito al nacimiento (Soria, 
2012). 
Debido a que la superficie del cascarón del huevo no aumenta proporcionalmente 
a como lo hace su volumen, se ha verificado que los huevos pequeños tienen el 
riesgo de deshidratarse y los huevos grandes de retener más agua de la 
requerida (Paganelli et al., 1974; Ar y Rhan, 1978, Mortola, 2009). Lo anterior 
sugiere que para efectuar una buena selección masal de las aves reproductoras, 
antes que nada se debe considerar el tamaño del huevo, su porosidad y el grado 
de conductancia del cascarón bajo las diversas condiciones de presión 
atmosférica presentes en la altitud del sitio de incubación, esto como factores 
importantes que determinan la pérdida de peso del huevo durante el proceso de 
incubación (Visschedijk et al., 1985; Ar, 1993; Juárez et al., 2010; Moolenar et al., 
2010). 
 
Meir y Ar (1987) y Bruzual et al. (2000), determinaron que los huevos con baja 
conductancia de cascarón (G) incubados a una humedad relativa estándar de 
55% retienen mayor cantidad de agua y los de alta G tienen mayor riesgo de 
deshidratarse debido a la mayor pérdida de peso en forma de vapor de agua. Por 
otra parte, Peebles et al. (1987) y Quintana y Abarca (2011), mencionaron que la 
calidad del cascarón disminuye al incrementarse la edad de la gallina, y aunque 
no se conoce la causa exacta de ello, se ha hipotetizado que la gallina sintetiza la 
misma cantidad de carbonato de calcio y demás componentes del cascarón a lo 
largo de toda su vida reproductiva y esta capacidad de síntesis sufre un paulatino 
deterioro con el paso del tiempo, sin embargo, debido a que con la edad el 
tamaño del vitelo aumenta, el tamaño del huevo también lo hace, por lo que el 
material del cascarón debe distribuirse sobre una superficie cada vez mayor, lo 
que da como resultado un cascarón más delgado, y por lo tanto, una mayor G. En 
este caso, posiblemente los huevos grandes difieren de los pequeños en su G del 
8 
cascarón y consecuentemente en el tiempo de incubación, por lo cual deben 
encontrarse las condiciones y requerimientos óptimos del embrión para lograr un 
balance hídrico apropiado, como lo es considerar los diferentes tamaños de 
huevos y el coeficiente de variación de G dentro de los mismos en las distintas 
especies aviares productivas. 
 
Se ha descrito que a medida que aumenta el tamaño del huevo, también aumenta 
el número y diámetro de los poros del cascarón, por lo cual la barrera física que 
representa el cascarón es menos eficiente y constituye unavía de entrada para 
los microorganismos, por lo que algunos autores (Ar y Rahn, 1985; Peebles et al., 
1987; Juárez et al., 2010) afirman que todos los huevos incubados tendrían una 
eclosión exitosa si el grado de porosidad del cascarón, y por lo tanto su 
conductancia, pudiera controlarse y acondicionarse para un apropiado 
intercambio gaseoso y térmico a lo largo de todo el DE considerando 
apropiadamente la edad, estirpe y los metros de altura sobre el nivel del mar 
(msnm) en la cual se encuentran las aves reproductoras y se hace la incubación. 
Incluso, se ha sugerido que una apropiada combinación entre el periodo total de 
incubación y la conductancia del cascarón son los dos principales factores que 
han permitido una óptima pérdida de peso favoreciendo un equilibrio hídrico 
apropiado que ha permitido el desarrollo embrionario exitoso a lo largo del 
proceso evolutivo de las diferentes especies avícolas, esto independientemente 
del tamaño del ave o del peso de sus huevos (Ejemp. Huevos de colibrí de 
apenas unos gramos versus 1.4 kg del huevo de Avestruz) (Ar et al.,1978; Ar y 
Rahn, 1985). 
 
Con respecto a la calidad microbiológica de los huevos incubables, se conoce que 
el huevo posee diferentes estructuras que evitan la fácil penetración de las 
bacterias hacia el interior (Board y Halls, 1971). Esta barrera natural está 
conformada por tres estructuras: la cutícula, el cascarón y el complejo de 
membranas de la parte interna del cascarón (Stadelman y Cotterrill, 1977, 
9 
McDaniel et al., 1979). La cutícula tiene un grosor de 10 a 30 micrómetros y está 
compuesta de materia orgánica de origen mucoproteíco denominada mucina 
(North, 1986; Bell y Halls, 1971). La cutícula se distribuye irregularmente sobre la 
superficie del cascarón y se introduce en los poros formando tapones que sellan 
temporalmente la entrada al interior del huevo, su función es impedir el ingreso 
temprano de partículas y así evitar la invasión microbiana al interior del huevo; 
(Stadelman y Coterill, 1986; Sparks y Board, 1984; Padrón, 1989). La ausencia de 
la cutícula sobre los huevos fértiles de gallina doméstica facilita la infección, 
además altera el intercambio gaseoso y pone en riesgo la vida del embrión; lo 
cual debe considerarse con especial atención en la incubación de huevos de 
reproductoras pesadas mayores a las 45 semanas de edad; pues como se ha 
mencionado ya en éstas aves la reducción en la calidad del cascarón y de la 
cutícula puede contribuir a disminuir la incubabilidad (Peebles et al., 1987). El 
cascarón es la segunda barrera de protección contra la entrada de bacterias 
(Heneidi, 1991), sin embargo, se debe tomar en cuenta que un gran número de 
poros poseen un diámetro superior al tamaño de las bacterias, por lo cual, 
constituyen una vía de entrada (López et al., 1991). La tercera barrera es un 
complejo formado por dos membranas (externa e interna), las cuáles están 
íntimamente adheridas y sirven como un filtro mecánico que evita la penetración 
de microorganismos hacia el interior del huevo (Stadelman y Catterill, 1986; 
Holmenberg et al., 1994). 
La cutícula evita además la excesiva pérdida de calor, particularmente en la fase 
endotérmica del embrión y provoca un incremento de CO2 en la etapa temprana 
del DE para inducir el crecimiento de las estructuras extraembrionarias; regula el 
intercambio gaseoso al principio de la incubación e impide una excesiva pérdida 
de humedad (Soria, 2012). Por lo tanto, la cutícula constituye la primera y la más 
importante barrera de exclusión microbiana que posee el huevo una vez que se 
encuentra fuera del ave reproductora (Sisson y Grossman, 1982; Padrón, 1989), 
por lo que la ausencia de esta estructura facilita la contaminación, altera 
10 
negativamente el proceso del intercambio gaseoso y pone en riesgo la vida del 
embrión (Juárez et al., 2003). 
 
Se ha sugerido que la morfología y la cantidad de la cutícula en huevos de 
reproductoras pesadas varían durante el ciclo de producción, ya que al final del 
mismo hay un aumento en la pérdida del vapor de agua a través del cascarón 
debido a una reducción en el grosor de la cutícula o a cambios en su composición 
química. Las fisuras o fracturas en la cutícula contribuyen a aumentar la pérdida 
de vapor a través de los poros del cascarón y a favorecer la infección (Cacho, 
1991), por lo que algunos estudios han informado que diversas especies de 
Salmonela sp. tienen la capacidad para penetrar las barreras físicas del huevo 
(Berrang et al.,1998; Raghiante et al., 2010), entre los factores que inciden en la 
contaminación del huevo se encuentran la temperatura y el tiempo de 
almacenamiento del huevo antes de su incubación, así como, la edad de las aves 
reproductoras, sin embargo, no se ha tomado en consideración la capacidad de 
penetración del agente de acuerdo al grado de conductancia del cascarón. 
 
 
JUSTIFICACIÓN DEL TRABAJO 
 
Con la finalidad de mejorar los parámetros de incubación y la calidad del pollito a 
la eclosión, sobre todo en incubaciones realizadas en lugares con más de 1,500 
metros sobre el nivel del mar (m.s.n.m), es importante determinar el efecto que 
tiene el aumento gradual natural de CO2 durante la primera etapa de incubación 
(únicamente durante los primeros 10 días del DE) por medio de ventilación 
limitada, así como el efecto que ocasiona la probable hipoxia inducida por este 
sistema de ventilación en huevos con diferente grado de conductancia (alta, 
media y baja), además de la correlación que existe en estos sistemas de 
incubación con la capacidad de penetración de agentes microbianos como 
Salmonela sp. 
11 
HIPÓTESIS 
 
 La ventilación limitada durante la primera mitad del periodo de incubación 
produce distinto grado de perfusión e intercambio gaseoso entre el interior y el 
exterior de huevos fértiles de gallina doméstica de diferentes edades y con distinto 
grado de conductancia del cascarón, lo cual muestra diferentes efectos sobre el 
desarrollo embrionario y la capacidad de exclusión de un agente microbiológico 
patógeno como lo es Salmonella sp. 
 
 
OBJETIVO GENERAL 
 
 Determinar el efecto de la ventilación limitada al inicio de la incubación, 
mediante la clasificación del grado de conductancia del cascarón del huevo fértil 
que recibe este protocolo de ventilación, para verificar el desarrollo embrionario y 
el grado de penetración de Salmonella sp., a través del cascarón hacia la parte 
interna del huevo. 
 
 
OBJETIVOS ESPECÍFICOS 
 
 Verificar los porcentajes de incubabilidad y natalidad de huevos fértiles 
incubados con VL y con VE durante los primeros 10 días del DE en huevos con 
diferente grado de conductancia del cascarón provenientes de hembras 
reproductoras pesadas de distinta edad. 
 
 Determinar el peso de órganos y estructuras embrionarias (corazón, hígado, 
asas intestinales, canal y saco vitelino) en embriones provenientes de huevos 
incubados en condiciones de VL y VE con diferente grado de conductancia del 
cascarón provenientes de hembras reproductoras pesadas de distinta edad. 
12 
 
 Evaluar la calidad del pollito a la eclosión en las unidades de análisis que 
contemplen el uso de VL y VE en huevos con diferentes grados de conductancia 
provenientes de hembras reproductoras pesadas de diferente edad. 
 
 Evaluar la ventana de nacimientos en los pollitos provenientes de una 
incubación bajo condiciones con alta concentración ambiental de CO2 durante la 
primera mitad de la incubación y en los pollitos incubados bajo condiciones de 
ventilación estándar. 
 
 Efectuar el embriodiagnóstico en los huevos no eclosionados provenientes de 
cada uno de los tratamientos evaluados con la finalidad de buscar la relación 
entre las concentraciones de gases obtenidas, grado de conductancia del 
cascarón y pérdida de peso del huevo en forma de vapor de agua sobre la 
mortalidad embrionaria.Determinar el grado de invasión de Salmonella sp. a través del cascarón en 
huevos con diferente grado de conductancia por medio de un bioensayo de 
invasión bacteriológica posterior a la incubación temprana bajo condiciones de 
ventilación limitada y estándar. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
13 
MATERIAL Y MÉTODOS 
 Huevos fértiles 
En los cinco estudios se utilizaron huevos de reproductoras pesadas de la estirpe 
Ross 308 alojadas en una granja comercial ubicada en Jojutla, en el estado 
mexicano de Morelos, cuyas edades progresivas de las aves ponedoras en cada 
una de los experimentos fueron de 53, 48, 34, 40.5 y 54 semanas. Los trabajos 
del presente estudio se llevaron a cabo en una sala de incubación experimental 
ubicada en el departamento de Medicina y Zootecnia de aves de la U.N.A.M. en 
Ciudad Universitaria, México, Distrito Federal, los huevos a su recepción se 
pesaron con una balanza de precisión (Ohaus, modelo Scout-Pro® 2000), se 
identificaron individualmente y se asignaron de manera aleatoria a cada uno de 
los tratamientos. 
 
a. Peso de los embriones 
El peso de los embriones y de las estructuras embrionarias (corazón, hígado, 
intestinos, canal y saco vitelino) se determinaron por medio de una balanza 
analítica con rango de 0.01 g (Sartorius ®). 
 
b. Diseño Experimental del primer estudio 
Se utilizaron 252 huevos fértiles provenientes de reproductoras pesadas de 53 
semanas de edad, los cuales se repartieron de manera aleatoria en cuatro 
incubadoras (Hova-Bator® Mod. #1583 año 2009, con capacidad para incubar 42 
huevos/cada máquina), se limitó la ventilación por medio de un sello de cinta de 
polietileno en 8 de las aperturas del Damper de este modelo y en 2 salidas de aire 
o exhaucios. Las incubadoras se mantuvieron en la sala a 24°C y a 610 unidades 
de presión Torr correspondientes a la altura en msnm de la Ciudad de México 
durante los primeros 5 días. Inicialmente se determinó la masa total de los huevos 
incubables y se aplicó el 3.3% del peso total en gramos de cloruro de calcio con la 
finalidad de extraer el excedente de humedad dentro de cada máquina. El grado 
de conductancia del cascarón se determinó mediante el cálculo de la pérdida de 
14 
peso (en gramos) de los huevos en el interior de las incubadoras a los cinco días 
determinando el diferencial entre su peso individual al inicio y su peso al final de la 
prueba. Posteriormente, con base a la pérdida de humedad observada se clasifico 
cada huevo dentro de tres grupos, los cuales se clasificaron como de 
conductancia alta (25% de los huevos con mayor pérdida de humedad); 
conductancia media (50% de los huevos con 25% por debajo de la media y 25% 
por arriba de la media de la pérdida porcentual de humedad), y de conductancia 
baja (25% de los huevos con menor pérdida de humedad). De cada uno de estos 
grupos a su vez se formaron tres subgrupos, al primero se le aplicó una cutícula 
artificial con 1% de liofilizado de albúmina, al segundo se le aplicó una cutícula 
con 2% de liofilizado de albúmina, y un tercer grupo se mantuvo sin aplicación de 
cutícula y fungió como grupo testigo. Después todos los huevos se incubaron a 
37.8°C medido a nivel del cascarón en condiciones estándar (VE) de incubación 
en una incubadora SPORTSMAN® Mod. #1502 (año 2010) hasta el día 18 del 
DE. Se determinó la pérdida de peso de todos los huevos a los días 10 y 18 del 
DE, se obtuvo el peso de los embriones completos y del saco vitelino (SV) por 
separado a los 18 días del DE. 
 
c. Diseño experimental del segundo estudio 
Inicialmente se evaluó el grado de conductancia en 504 huevos fértiles 
provenientes de aves reproductoras de 48 semanas de edad, lo cual se efectúo a 
través de la pérdida de humedad registrada después de almacenarlos durante 60 
horas a 24°C en incubadoras Hova-Bator® Mod. #1583 (año 2009 con capacidad 
para incubar 42 huevos cada una), a las máquinas incubadoras se les obliteraron 
los 12 orificios del Damper y los dos de exhaucio con cinta de polietileno. Con la 
información obtenida de la pérdida de peso de los huevos se formaron tres grupos 
de acuerdo al grado de conductancia (alta, media y baja) de forma similar al 
primer estudio. Posteriormente, los huevos se distribuyeron de manera aleatoria 
en las charolas de incubación de dos incubadoras SPORTSMAN® Mod. #1502. 
En una de las incubadoras donde se coloco el grupo de VL se implementó un 
15 
sellado completo de las aperturas de exhaucio (tres en la parte inferior en este 
modelo de incubadora) y un sello parcial de las entradas de aire o Damper (2 
clausuradas completamente de las tres totales que están ubicadas en la parte 
superior en este tipo de gabinete y la del centro se cerró parcialmente 5/6), el 
sellado con cinta de polietileno se mantuvo durante 10 días para inducir una 
incubación hipercápnica a través del incremento gradual de CO2 proveniente del 
metabolismo de los embriones, la otra incubadora del grupo testigo o VE, se 
mantuvo bajo condiciones de incubación estándar de acuerdo con lo 
recomendado por el fabricante de las máquinas (G.Q.F. Manufacturing Company 
Inc. Savannah, Georgia, U.S.A.) para efectuar incubaciones en sitios por arriba de 
los 900 msnm (máximo 5,000 ppm de CO2 y 21% de O2); después del día 10 de 
incubación en ambos grupos, tanto el de VL como el de VE, se continuó el 
protocolo de incubación bajo condiciones de ventilación estándar. 
La distribución de los 256 huevos en cada incubadora fue la siguiente: los 63 
huevos que perdieron el mayor porcentaje de su peso a partir de su masa inicial 
se clasificaron como de conductancia alta; los 126 huevos, cuya pérdida de peso 
con respecto al peso inicial se ubicaron alrededor de la media fueron identificados 
como de conductancia media y los 63 huevos que perdieron el menor porcentaje 
de peso se identificaron como de conductancia baja. En cada grupo de cada 
incubadora se verificó la pérdida de humedad a los días 10, 13 y 18 del DE, y se 
determinó el peso y la longitud del pollito a la eclosión, así como el peso del 
corazón, el del hígado, y el peso del saco vitelino residual, además se determinó 
la calidad del pollito recién eclosionado y se obtuvieron los parámetros de 
fertilidad aparente, natalidad e incubabilidad. 
 
d. Diseño experimental del tercer estudio 
Se formaron dos grupos experimentales utilizando dos incubadoras 
SPORTSMAN® Mod. #1502, en cada una se distribuyeron de manera aleatoria 
256 huevos fértiles de gallina reproductora de 34 semanas de edad, en una de las 
incubadoras se asignaron los huevos fértiles del grupo VL con un sellado idéntico 
16 
al efectuado en el segundo experimento durante la primera parte de la incubación; 
la otra incubadora alojó al grupo de VE y se mantuvo bajo condiciones de 
incubación estándar de acuerdo con lo recomendado por el fabricante (G.Q.F. 
Manufacturing Company Inc. Savannah, Georgia, U.S.A.), después del día 10 de 
incubación ambos grupos tanto el VL como el de VE recibieron el protocolo de 
incubación por ventilación estándar. 
Al día 10 del DE, se determinó la pérdida de peso de todos los huevos y se realizó 
una clasificación del nivel de conductancia bajo el mismo criterio utilizado en los 
dos experimentos previos. En cada grupo de cada incubadora se verificó la 
pérdida de humedad a los días 10, 13 y 18 del DE. A los 18 días del DE se 
determinó el peso del embrión y del SV residual, el peso del corazón, el peso del 
hígado y el peso de las asas intestinales. A la eclosión, se obtuvo el peso y la 
longitud del pollito, así como el peso de los órganos mencionados al día 19 del 
DE, además, se determinó el peso del SV residual y la longitud de las asas 
intestinales, también se evaluó la calidad del pollito recién eclosionado a través de 
12 parámetros que se encuentran relacionados con base a la integridad 
anatómico-fisiológica y microbiológica del embrión y que han mostradouna alta 
correlación con los procesos productivos en pollo de engorda (Fasenko y O´Dea, 
2008), los cuales fueron los siguientes: 
 
- Actividad del pollito, apariencia general del pollito, condición ocular, apariencia 
de tarsos, conformación de tarsos, metatarsos y dedos, evaluación de ombligos, 
determinación del tamaño del saco vitelino residual, aspecto de la cloaca, 
remanentes de membranas, longitud total del pollito, longitud de tarsos y peso 
promedio del pollito a la eclosión (Wolansky et al., 2006; López et al., 2009, 
García et al., 2013). Además se determinaron los parámetros de fertilidad 
aparente, natalidad e incubabilidad. 
 
 
 
17 
e. Diseño experimental del cuarto estudio 
Inicialmente se formó un solo grupo de VL, se utilizaron dos incubadoras 
SPORTSMAN® Mod. #1502, en cada una de ellas al arranque de la incubación se 
distribuyeron de manera aleatoria 256 huevos fértiles de gallinas reproductoras de 
40.5 semanas de edad, ambas incubadoras trabajaron durante la primera mitad 
de la incubación bajo el mismo protocolo de VL con un sellado idéntico al 
elaborado en el segundo y tercer experimento; después del día 10 de incubación 
ambas incubadoras se adaptaron para seguir la incubación bajo condiciones de 
ventilación estándar. 
 
Al día 10 del DE, de manera idéntica al tercer experimento se determinó la 
pérdida de peso individual de todos los huevos y se realizó una clasificación del 
nivel de conductancia en tres categorías utilizando el mismo criterio de los 
experimentos previos. Después en cada grupo se verificó la pérdida de humedad 
a los días 10, 12, 14, 16 y 18 del DE, durante estos días de muestreo se 
seleccionaron 12 embriones al azar de cada uno de los tratamientos de alta y baja 
conductancia, así como 24 embriones provenientes del tratamiento de 
conductancia media, a estos embriones se les aplicó un procedimiento de 
eutanasia (IACUC, 2009), después de 24 horas de almacenarlos a 4ºC, se 
diseccionaron para obtener el SV sin ninguna estructura extra embrionaria, 
posteriormente se determinó el peso en razón a la base húmeda de la canal y del 
SV residual por separado. Después del pesado de la canal completa sin SV 
residual, se extrajeron el corazón y el hígado por separado, esto con el fin de 
obtener el peso absoluto con base a materia húmeda total a partir del día 12 del 
DE. Durante los días de toma de muestras, el embrión y el saco vitelino de cada 
embrión se desecaron en calor en una estufa de gabinete cerrado a 60°C durante 
72 horas, al término de este periodo se determinó su peso individual con base a 
materia seca total. 
A la eclosión de los pollitos se determinó el peso y la longitud del pollito, el peso 
de la canal, el peso del SV residual, el peso del corazón, el peso del hígado, el 
18 
peso y longitud de las asas intestinales. Posteriormente, la canal y el SV residual 
de cada pollito eclosionado se desecaron también bajo las mismas condiciones 
anteriormente ya descritas, al término de este periodo se determinó rápidamente 
su peso individual con base a materia seca total (esto con la finalidad de evitar un 
aumento del error marginal debido a la absorción de HR ambiental), además, se 
evaluó la calidad del pollito recién eclosionado y se determinaron los parámetros 
de fertilidad aparente, natalidad e incubabilidad. 
 
f. Diseño experimental del quinto estudio 
Se realizó un estudio cualitativo del grado de penetración de la bacteria 
Salmonella sp. en huevos fértiles de gallina doméstica con diferente grado de 
conductancia del cascarón. Para ello se utilizaron 84 huevos fértiles de gallinas de 
54 semanas de edad, se repartieron de manera aleatoria en dos incubadoras 
(Hova-Bator® Mod. #1583 año 2009, n=42). Para el ensayo de conductancia, 
cada incubadora tuvo 11 huevos de conductancia alta, 20 huevos de 
conductancia media y 11 huevos de conductancia baja, en una de las dos 
máquinas se diseñó un sellado de cinta de polietileno consistente en la 
obliteración de 8 de los 12 orificios Damper y el cierre total de los dos orificios de 
exhaucio centrales ubicados en la parte superior de éste tipo de gabinete de 
incubación con la finalidad de someter a los huevos a una incubación de tipo 
hipercápnica (1-1.5% de CO2 en la primer mitad de la incubación) con base al 
estudio efectuado por López (2011), la otra incubadora se mantuvo en 
condiciones de ventilación estándar. 
 
La conductancia del cascarón se determinó de acuerdo al porcentaje de pérdida 
de peso del huevo al día 10 de incubación con respecto al peso inicial del huevo, 
utilizando el mismo criterio que en los estudios previos. Posteriormente se 
formaron tres grupos de acuerdo a la pérdida de humedad determinada con base 
a su diferencia en pérdida de peso con respecto al peso inicial de cada uno de los 
huevos, cada uno de 22 huevos se clasificó como de conductancia alta cuando 
19 
éstos presentaron la mayor pérdida de peso; de conductancia media a los 40 
huevos que presentaron una pérdida de peso dentro de un margen cercano a la 
media y de conductancia baja a los 22 huevos que presentaron la menor pérdida 
de peso. 
Para la inoculación se utilizó un aislamiento de Salmonella sp., obtenido 
previamente por el Dr. Marco A. Juárez Estrada a partir de embriones de la 
estirpe Bovans White (Centurion Group®) de una planta incubadora que presentó 
60% de letalidad embrionaria durante el proceso de incubación. Para la 
preparación del inoculo, la bacteria se sembró en caldo nutritivo, el cual se incubó 
a 37ºC por 18 horas y se estandarizó por medio de un espectrofotómetro (Milton 
Roy®, modelo Spectronic 20D, año 1998) a una concentración de 1x108 UFC/ml, 
para verificar la concentración final se efectuaron diluciones décuples seriadas 
que se sembraron en agar TSA, las cuales fueron incubadas a 37°C durante 24 
horas y posteriormente se realizó el conteo de las colonias que crecieron. 
Al día 10 del DE, los huevos de ambas incubadoras se ingresaron al refrigerador 
(7ºC) durante 24 horas con la finalidad de detener el desarrollo embrionario, 
posteriormente en cada uno de los huevos se delimitó un área específica con un 
aro de goma de 1.5 cm2 en donde se inocularon 100 microlitros con 108 UFC/ml y 
se ingresaron a la estufa a 37°C durante 24 horas, posteriormente se realizó un 
estudio cualitativo en el área en donde se inoculó el agente microbiano, para ello, 
se tomó una muestra con hisopo en la cara interna de la membrana, también se 
tomaron conjuntamente las dos membranas (interna y externa), y además se 
realizó un raspado con un hisopo en la parte interna del cascarón delimitado. 
Cada una de estas muestras fue inoculada por separado en caldo selenito, el cual 
se incubó durante 24 horas, después de este tiempo, se realizaron siembras a 
partir de este mismo caldo. A las 24 horas se sembraron en agar McConkey y 
agar verde brillante, las cuales fueron incubadas durante 24 horas y después de 
este periodo las placas se sometieron a un escrutinio para buscar colonias 
compatibles con Salmonella sp, se realizaron pruebas bioquímicas 
20 
complementarias para confirmar la identidad del agente y determinar el grado de 
invasibilidad. 
En este estudio adicionalmente se determinó el grosor del cascarón de todos los 
huevos utilizados por medio de un micrómetro (Mitutoyo®) para correlacionar este 
grosor con el grado de invasibilidad del agente. 
 
g. Mortalidad embrionaria 
En el segundo, tercero y cuarto estudios, a las 432 horas de incubación se 
determinaron con ayuda del ovoscopio huevos fértiles e infértiles, los 
posiblemente infértiles fueron analizados para determinar las causas más 
probables del fracaso en el DE, adicionalmente, después de las 510 horas se 
registró la causa de mortalidad embrionaria de los huevos no eclosionados para 
cada grupo; de acuerdo a la etapa del desarrollo embrionario de acuerdo a Juárez 
et al., (2010)las causas de la mortalidad embrionaria se determinaron de acuerdo 
a la siguiente clasificación: Etapa I (día 1 al 7 del DE), Etapa II (día 8 al 17 del 
DE), Etapa III (día 18 al 21 del DE), y etapa IV (picados no nacidos). 
 
h. Ventana de nacimientos 
En el segundo, tercero y cuarto estudios, a partir de las 480 horas, se realizaron 
revisiones cada dos horas para evaluar la ventana de nacimientos, registrando 
desde el primer hasta el último pollito eclosionado de cada grupo; posteriormente 
se extrajeron de la nacedora para evitar su deshidratación y evaluar su calidad 
inmediatamente (López et al., 2009; García et al., 2013). 
 
i. Medición de los pollitos nacidos 
Al día uno de eclosión y después de evaluar la calidad de cada pollito, se midió su 
longitud total (cm) y se obtuvo el peso en gramos del pollito y de la canal sin 
órganos ni yema residual. El hígado, el corazón y la yema residual se pesaron por 
separado (Tona et al., 2004; Wolanski et al., 2007, Willemsen et al., 2008; Mauldin 
et al., 2008, Petek et al., 2008). 
21 
j. Determinación de CO2 ambiental 
En los experimentos 1 al 4, las mediciones de las concentraciones del CO2 en el 
interior de las incubadoras y en el ambiente se realizaron cuatro veces al día (a 
las 8, 12, 16 y 20 horas del día) durante el periodo de tiempo que duró cada 
experimento, mientras que en el experimento 5 únicamente se realizó la medición 
de [CO2] al día 10 del DE. La [CO2] se determinó a través de un sensor Analox® 
que mide la cantidad de radiación infrarroja absorbida por las moléculas de 
bióxido de carbono, el sensor usa un LED como la fuente para generar radiación 
infrarroja (RI), la fuente de RI está localizada en una parte de la lanza del sensor. 
Al otro lado de la lanza dispone de un sensor infrarrojo que mide cuánta radiación 
llega sin ser absorbida por las moléculas de bióxido de carbono. La mayor 
concentración del gas absorbente en la muestra hace que la radiación absorbida 
por el detector de RI sea menor. El sensor de CO2 mide concentración de bióxido 
de carbono en unidades de ppm y fue previamente calibrado con una muestra de 
gas patrón con [CO2] conocida por parte de un gabinete especializado (Belk 
Automatización Industrial, S.A. de C.V.). 
 
k. Determinación del O2 
En los experimentos 1 al 4, las mediciones de las concentraciones del O2 en el 
interior de las incubadoras y en el ambiente se realizaron cuatro veces al día (a 
las 8, 12, 16 y 20 horas) durante el periodo de tiempo que duró cada experimento, 
mientras que en el experimento 5 únicamente se realizó la medición de la [O2] al 
día 10 del DE. La [O2] se determinó por medio de una muestra de éste gas que se 
difunde a través de la celda galvánica (Analox ®) y se reduce a iones de hidroxilo 
que pasan a través del electrolito para oxidar el ánodo de metal. Cuando se cierra 
el circuito cátodo/ánodo se genera una corriente proporcional a la concentración 
de oxígeno en la muestra. El sensor deO2 mide concentración de oxígeno en 
unidades porcentuales y fue previamente calibrado con una muestra de gas 
patrón con [O2] conocida por parte de un gabinete especializado (Belk 
Automatización Industrial, S.A. de C.V.). 
22 
l. Análisis estadístico 
En el primer estudio la variable explicativa fue la aplicación de la cutícula artificial 
a dos diferentes concentraciones, mientras que las variables de respuesta fueron 
la pérdida de peso de los huevos a los 10 y 18 días del DE, así como, el peso de 
los embriones y del SV a los 18 días del DE. En el segundo, tercero y cuarto 
estudios las variables explicativas primarias fueron la condición de VE y VL 
durante los primeros 10 días de incubación, las variables explicativas secundarias 
fueron el nivel de conductancia del cascarón (alta, media y baja); mientras que las 
variables de respuesta fueron los parámetros de incubación, la calidad, peso y 
longitud de los pollitos eclosionados y el peso de los órganos muestreados. 
 
Las variables de pérdida de humedad, el peso de los embriones al día 19.5 del 
DE, el peso del SV al día 19.5 del DE, el peso y la longitud del pollito a la 
eclosión, el peso del corazón, el peso del hígado, el peso y longitud de las asas 
intestinales, así como, el peso del SV residual, se sujetaron a una prueba de 
normalidad para determinar el cumplimiento del supuesto asumido de 
homogeneidad de varianzas de cada una de las variables analizadas, las 
variables con comportamiento paramétrico se sometieron a un análisis de 
varianza (ANDEVA), cuando existieron diferencias significativas entre alguna de 
las medias de los tratamientos, estas se discriminaron por medio de la técnica de 
comparación múltiple de medias de Tukey con un valor de significancia del 5% 
(P<0.05). (Gutiérrez y De la Vara, 2012). 
 
Los datos relativos y proporcionales en cada grupo de incubación y de forma 
previa a su análisis estadístico se transformaron por medio de obtener el 
arcoseno de la raíz cuadrada de la proporción, esto con la finalidad de aproximar 
su distribución a una normalizada. Para determinar las probables diferencias, los 
datos se sometieron a un análisis de varianza de un solo factor (GLM); las 
diferencias significativas entre tratamientos se obtuvieron mediante de la prueba 
de comparación múltiple de medias de Tukey (P<0.05) (Gill, 1978). 
23 
 
Los datos porcentuales de las variables categóricas como la mortalidad por 
etapas observada en el embriodiagnóstico, así como, el grado de invasión del 
agente microbiano en cada uno de los niveles de conductancia, se evaluaron por 
medio de la técnica comparativa de Xi2, lo cual se efectuó con una significancia de 
P<0.05 (Gill, 1978). Para realizar todas las pruebas estadísticas se utilizó el 
programa Statistical Analytical System (SAS) versión 9 (Kuel, 2001, Gill, 1978). 
 
El modelo para el diseño completamente aleatorizado (DCA) fue: 
 
Yij = µ + τi + εij 
En donde: 
Yij = Respuesta de la unidad experimental j del tratamiento i 
µ = Promedio de las respuestas de todas las unidades experimentales que 
reciben el tratamiento i 
τi = Efecto del tratamiento i 
εij = Error o residual j que recibió el tratamiento 
 
24 
RESULTADOS 
 
Primer estudio 
El peso del huevo a los días 1, 10 y 18 del DE no mostró diferencias estadísticas 
significativas entre los tres grupos del nivel de conductancia, sin embargo, con 
respecto a la pérdida de humedad se observaron diferencias estadísticamente 
significativas entre los tres grupos a los días 10 y 18 del DE (P<0.05). El grupo de 
conductancia alta (CH) al día 10 perdió el 5.51% de su peso inicial, lo cual fue 
estadísticamente mayor que el grupo de conductancia media (CM) (4.77%), y la 
del grupo de conductancia baja (CL) (3.93%), los cuales también difirieron entre sí 
(Cuadro 1). Al día 18 del DE, el grupo de CH presentó una pérdida de humedad 
con relación al peso promedio inicial del huevo del 15.16%, la cual fue 
estadísticamente mayor (P<0.05) al 13.54% de pérdida de humedad del grupo de 
CM y al 11.81% del grupo de CL, el grupo de CM presentó una pérdida de 
humedad significativamente mayor (P<0.05) que la del grupo de CL (Cuadro 1). 
 
Cuando se compararon directamente entre sí la pérdida de humedad de los 
huevos al día 10 del DE en los subgrupos de alta, media o baja conductancia el 
efecto de la cutícula al 1%, 2% y sin cutícula, no se observaron diferencias 
significativas en el porcentaje de pérdida de peso de los huevos (Cuadro 2). Sin 
embargo, cuando se compararon entre diferentes conductancias si se observaron 
diferencias estadísticamente significativas (P<0.05) entre los grupos de CH que 
presentaron un porcentaje de pérdida de peso del 7.73% y 7.38% con cutícula al 
1% y 2% respectivamente y los grupos de CM con aplicación de cutícula al 1% ó 
2% (6.82% y 6.97%), en comparación con los grupos de CL que recibieron la 
cutícula al 1 y 2% (5.65 y 5.68% respectivamente),aunque no se encontraron 
diferencias con el grupo de CM sin cutícula (Cuadro 2). El grupo de CH sin 
cutícula que registró una pérdida del 8.87% fue diferente (p<0.05) a la pérdida de 
peso de los grupos de CM que recibieron la cutícula al 1 y 2%, y con los tres 
subgrupos de CL. El grupo de CM sin cutícula registró un porcentaje de pérdida 
25 
de humedad del 7.55%, el cual únicamente presentó diferencia significativa 
(P<0.05) con los grupos de CL con cutícula al 1% y al 2%, y estos grupos a su vez 
no difirieron únicamente con el grupo de CL sin cutícula (Cuadro 2). 
Con respecto al porcentaje de pérdida de humedad de los huevos al día 18 del 
DE, se observó en todos los tratamientos un patrón idéntico al del día 10 del DE 
(Cuadro 2). 
 
El peso promedio de los embriones al día 18 del DE en los tratamientos de alta, 
media y baja conductancia no mostraron diferencias significativas entre 
tratamientos. El peso del SV a la misma edad tampoco mostró diferencia 
estadística (Cuadro 3). Así mismo, aunque se observó una tendencia a que el 
tratamiento con cutícula al 2% presentó embriones aparentemente menos 
pesados sobretodo en la CH y CM, menos aparente en los de CL, en términos 
generales no se observó diferencia significativa en el peso del embrión y del SV al 
día 18 del DE entre los tratamientos de alta, media y baja conductancia con 
respecto al porcentaje de cutícula (1% ó 2%), o sin esta (Cuadro 4). 
 
Segundo estudio 
La incubadora que trabajó en condiciones de VL alcanzó una concentración de 
CO2 de 9,000 ppm al día 10 del DE, lo cual fue mayor a las 2,600 ppm registradas 
en la incubadora con VE, después del día 10 del DE no se observaron diferencias 
en las concentraciones de CO2 (Cuadro 5). 
El peso promedio del huevo en los tratamientos de VL y VE no presentó 
diferencias significativas. Con respecto al porcentaje de pérdida de peso durante 
los días 10, 13 y 18 en la incubadora con VL se tuvo un 4.7%, 8.76% y 11.85% 
respectivamente, fueron estadísticamente menores a los porcentajes de pérdida 
registrados durante los mismos días en la incubadora con VE: 6.15%, 10.14% y 
13.31% respectivamente (Cuadro 6). 
 
26 
Cuando se comparó el peso inicial del huevo por grado de conductancia no se 
observaron diferencias significativas en ambos tratamientos, así mismo, todos los 
grupos de la incubadora con VL presentaron una menor pérdida de peso los días 
10, 13 y 18 del DE, cuando se compararon por grado de conductancia con las 
huevos provenientes de la incubadora con VE (Cuadro 8). Cuando se 
contrastaron todos los grupos entre sí con respecto a la pérdida de humedad a los 
días 10, 13 y 18, en general se observó que los grupos de VL presentaron una 
menor pérdida de humedad e incluso los grupos con VL de conductancia media 
(CM) fueron similares a los grupos de conductancia baja (CL) de VE, el mismo 
patrón se observó cuando se discernieron los grupos de VL con conductancia alta 
(CH) versus los grupos de VE con CM, además se observó que los grupos con 
menor pérdida de humedad fue el grupo de VL con CL y el más alto fue el grupo 
de VE con CH (Cuadro 7). 
 
La incubabilidad en el tratamiento de VL fue de 69.7% y la natalidad de 47.4%, 
ambos fueron mayores y estadísticamente diferentes (P<0.05) al 57.8% y 40.0% 
que se registraron en la incubadora con VE (Cuadro 8). Con respecto a la 
mortalidad embrionaria se observó que el grupo de VL presentó un porcentaje de 
28.6% en la etapa I, significativamente menor (P<0.05) que el 39.3% del grupo de 
VE. En la etapa II el grupo VL registró un 1.38%, no difirió con la del grupo de VE, 
en la etapa III el grupo de VL registró un porcentaje de 14%, el cual fue menor 
(P<0.05) al 17.5 % del tratamiento de VE, en la etapa IV no hubo diferencia 
significativa (Cuadro 8). Cuando se analizaron considerando el grado de 
conductancia entre tratamientos, únicamente la CH mostró un porcentaje diferente 
(P<0.05) de 70.3% y 43.6% en incubabilidad y natalidad respetivamente con 
relación al 34.3% y 22.5% del grupo de VE, no hubo diferencia en estos 
parámetros para la CM o CL (cuadro 9). En la comparación entre todos los grupos 
se observó que el grupo de CH incubado con VE mostró un 34.3% y 22.5 de 
incubabilidad y natalidad respectivamente, estos valores fueron significativamente 
27 
menores (P<0.05) a los valores registrados en el resto de los grupos de 
conductancia, los cuales a su vez no difirieron entre ellos (Cuadro 9). 
Cuando se comparó la mortalidad embrionaria por grado de conductancia se 
observó que los grupos de CH y CL en el tratamiento de VL registraron un menor 
porcentaje de mortalidad en la etapa I (26.7% y 24.1% vs el 46.7% y 46.7% del 
grupo VE), sin embargo, la mortalidad embrionaria en la etapa I del grupo de CM 
con VL fue de 34.9% mayor (p<0.05) al 23.6% de mortalidad observada en el 
grupo de VE. La mortalidad embrionaria de la etapa II en el grupo de CH con VL 
no difirió con su contraparte del grupo de VE; de forma similar esto también se 
observó en los grupos de CM y CL (Cuadro 9). En la mortalidad de la etapa III, 
únicamente se observaron diferencias significativas entre los grupos de CH, el 
grupo de VL mostró un porcentaje del 15%, que fue menor (P<0.05) al 24.2% del 
grupo de VE; mientras que en la etapa IV de mortalidad embrionaria no se 
observaron diferencias entre ninguno de los grupos de conductancia o de tipo de 
ventilación (Cuadro 9). 
En la comparación de la mortalidad de la etapa I entre todos los grupos, se 
observó que los subgrupos de CH y CL de VE presentaron un 46.7%, lo cual no 
difirió con el 34.9% del grupo de CM incubado con VL, sin embargo, estos tres 
grupos presentaron una mortalidad mayor (P<0.05) que los tres subgrupos 
restantes, los cuales no fueron distintos entre sí (Cuadro 9). Así mismo, con 
respecto a la mortalidad de la etapa III, en la comparación entre todos los grupos, 
el grupo de CH incubado con VE registró un 24.2%, la cual fue mayor (P<0.05) 
que el resto de los subgrupos, los cuales no presentaron diferencias estadísticas 
(Cuadro 9). 
 
La calidad del pollito a la eclosión fue mayor (P<0.05) en la incubadora con VL, 
mostrando 4.08% de pollitos excelentes y 74.4% de buenos; mientras que 18.5% 
de pollitos regulares 2.95% de deficientes y 0% de inaceptables fueron menores 
(P<0.05) a sus correspondientes categorías de la VE la cual presentó 
respectivamente 0.83%, 39%, 35.3%, 17.8% y 7% en cada una de las 
28 
calificaciones (Cuadro 10). Cuando se compararon por grado de conductancia se 
observó el mismo patrón entre tratamientos (VL y VE), teniendo los mejores 
parámetros en los tres grados de conductancia de la incubadora VL, mientras que 
en la mayor parte de categorías existe proporcionalidad en la diferencia 
encontrada, en la CH del grupo VE la calidad deficiente fue mucho mayor que en 
las otras dos conductancias, y en la CM de calidad regular se magnificó la 
diferencia a favor del grupo VL (Cuadro 11). La longitud y el peso del pollito a la 
eclosión provenientes del tratamiento con VL fue de 17.95 cm y 46.7 g, los cuales 
fueron significativamente mayores (P<0.05) a los 17.65 cm y 45.7 g registrados en 
los pollitos provenientes del tratamiento con VE (Cuadro 10). En el parangón entre 
todos los grupos de la longitud del pollito a la eclosión, se observó que los 
subgrupos de CH, CM y CL con VL registraron 17.9, 17.9 y 18.1 cm 
respectivamente, los cuales no difirieron entre sí, sin embargo, todos fueron 
mayores (P<0.05), a los 17.5, 17.6 y 17.7 cm observados en sus contrapartes de 
conductancia del tratamiento con VE (Cuadro 11). Con respecto al peso del pollito 
entre todos los grupos, el grupo de CM del tratamiento con VE se comportó de 
forma similar a los tres subgrupos del tratamiento con VL, los cuales fueron 
mayores (P<0.05) a la vez con relación a los dos subgrupos de CH y CL del 
tratamiento con VE (Cuadro 11). 
 
Tercerestudio 
La incubadora que trabajo en condiciones de VL presentó mayor [CO2] (P<0.05) 
desde el día 1 y hasta el día 12 del DE, posteriormente ya no hubo diferencia; se 
observó que al día 10 del DE momento del cambio de tipo de ventilación, la 
incubadora con VL alcanzó una [CO2] máxima de 11,500 ppm, concentración 
(P<0.05) mayor a las 3,400 ppm registradas en la incubadora con VE (Cuadro 12). 
El peso promedio inicial del huevo no difirió entre incubadoras (VL y VE), ni 
cuando se contrastaron por grado de conductancia (alta, media y baja), la pérdida 
de peso al día 10, 13 y 18 en el tratamiento de VL fue de 4.73%, 6.65% y 10.14% 
respectivamente, fueron menores (P<0.05) al 6.34%, 8.37% y 11.98% obtenidos 
29 
en el tratamiento de VE (Cuadro 13). Cuando se comparó la pérdida de humedad 
por grado de conductancia, se observó que en los días muestreados (10, 13 y 18 
días de incubación), los niveles de conductancia de cascarón provenientes del 
tratamiento de VL fueron significativamente menores a sus contrapartes de 
conductancia del grupo VE (Cuadro 14). En el comparativo de la pérdida de peso 
del huevo al día 10 del DE entre todos los grupos, se observó que el subgrupo de 
conductancia alta con VE presentó un 7.56%, mayor (P<0.05) a los demás 
grupos, el subgrupo de conductancia alta de VL presentó un 6.23%, idéntico al 
subgrupo de conductancia media con VE, los subgrupos de conductancia media 
con VL y de conductancia baja de VE presentaron 4.74% y 5.35% de pérdida de 
humedad respectivamente, los cuales no difirieron entre sí (Cuadro 14). Con 
respecto a la pérdida de humedad observada en el día 13 y 18 del DE, se observó 
un patrón similar al descrito en el día 10 del DE, magnificándose la pérdida 
observada en el grupo con VE de CH (14.0%) y mostrando igualdad entre CH del 
grupo con VL y el subgrupo de CM con VE (11.8%) valor que es el recomendado 
en la literatura para esta fecha del DE (Cuadro 14). 
 
A diferencia de aves de mayor edad estudiadas en los otros experimentos del 
presente trabajo, con las aves de 34 semanas la fertilidad aparente, incubabilidad 
y natalidad no mostró diferencias significativas entre los tratamientos con VL y VE 
(Cuadro 15), aún cuando en el análisis por tipo de conductancia tampoco se pudo 
evidenciar una probable diferencia estadística, sí se observó una tendencia de 
mejores parámetros en el grupo VL (Cuadro 16). Aunque en la mortalidad 
embrionaria de la etapa I no hubo diferencias entre tratamientos, cuando se 
compararon por grado de conductancia se observó que los grupos de CH y CB de 
la incubadora con VE mostraron un valor de 12.7%, menor (P<0.05) a los demás 
subgrupos del resto de conductancias, los cuales no mostraron diferencias 
estadísticas entre ellos (Cuadro 16). La mortalidad embrionaria en la etapa II no 
mostró diferencias estadísticas entre los tratamientos con VE o VL (Cuadro 15), 
sin embargo, cuando se contrastaron entre todos los subgrupos de conductancia 
30 
se observó que los subgrupos de CH de VL y VE presentaron un 4.8% y 3.2%, los 
cuales no difirieron con los 3.2% del subgrupo de conductancia baja con VL, sin 
embargo, fueron mayores a los subgrupos restantes (Cuadro 16). Con respecto a 
la ME en la etapa III, el grupo general de VL mostró un 7.5%, menor a los 11.15% 
registrados en el grupo de VE (Cuadro 15), lo cual es probablemente la 
explicación a la ligera tendencia de mejores parámetros de incubabilidad 
observados en los subgrupos de conductancia del grupo VL (Cuadro 16). 
Cuando se compararon por grado de conductancia, esta diferencia se magnificó 
únicamente al comparar los subgrupos de alta conductancia, donde el grupo de 
VL presentó un 7.1%, cifra menor (P<0.05) al 17.7% observado en el grupo de 
VE. Así mismo, se confrontaron todos los grupos entre sí y se observó que 
precisamente el subgrupo de CH del tratamiento con VE fue el que mayor 
porcentaje de mortalidad presentó en esta etapa (17.7%), mientras que el 
subgrupo de CM del grupo de ventilación estándar fue el que presentó la menor 
mortalidad (5.2%), los demás subgrupos no presentaron diferencia entre ellos 
(Cuadro 16). 
En la etapa IV de ME, el grupo de ventilación limitada presentó un 0.52%, el cual 
fue menor (P<0.05) que el 2.11% registrado en el grupo con VE (Cuadro 15). En 
la comparación de todos los subgrupos de conductancia se observó que el de CM 
proveniente de la incubadora con VE presentó el mayor porcentaje de mortalidad 
(3.2%), mientras que los grupos de CH y CL del tratamiento con VL, así como el 
grupo de conductancia media del tratamiento con VL no presentaron diferencias 
entre ellos, no hubo mortalidad embrionaria en los grupos de CH y CL del 
tratamiento con VL (Cuadro 16). 
 
La calidad del pollito a la eclosión fue mayor (P<0.05) en la incubadora con VL, en 
la cual se registraron 5.80% de pollitos excelentes y 78.34% de buenos, mientras 
que la incubadora con VE presentó solamente 2.12% y 73.24% respectivamente; 
mientras que en el grupo VL en la categoría de regulares (11.92%), deficientes 
(1.82%) e inaceptables (1.26%) estos fueron menores (P<0.05) a los 18.14% de 
31 
regulares, 4.07% de deficientes y 2.42% de inaceptables del grupo VE (Cuadro 
17). No hubo diferencia en el peso de los pollitos eclosionados del grupo VL y VE. 
En la incubadora con VL los pollitos eclosionados midieron 17.3 cm fueron más 
largos (P<0.05) que los 17.15 cm registrados en los pollitos del tratamiento con 
VE. El peso de la canal en el tratamiento de VL fue de 32.8 gramos, más pesada 
(P<0.05) que los 32 gramos del tratamiento con VE. El peso del SV residual en el 
tratamiento VL fue de 6.7 gramos, menor (P<0.05) a los 6.9 gramos del SV 
registrados en los pollitos del tratamiento VE (Cuadro 17). 
 
Cuando se comparó la longitud de los pollitos eclosionados por grado de 
conductancia, no se observó diferencia estadística entre los grupos VL y VE de 
CH, mientras que en los grupos de CM y CL del tratamiento VL se registró una 
longitud de 17.40 cm y 17.24 cm los cuales fueron mayores (P<0.05) a los 17.18 
cm y 17.09 cm de los grupos de CM y CL del tratamiento con VE respectivamente 
(Cuadro 18). El peso de los pollitos fue menor (P<0.05) únicamente en el 
subgrupo de CH del grupo VL (42.1 g) y VE (41.83 g), aunque en los subgrupos 
de CM y CL la VL mostró mayores valores estos no fueron diferentes a sus 
contrapartes del grupo VE (Cuadro 18). Los SV fueron menos pesados (P<0.05) 
en el grupo VL de CH (6.72 g) que en los SV (6.92 g) del grupo VE, en CM no 
hubo diferencia, sin embargo en CL se observó de forma idéntica al subgrupo de 
CH, ya que el grupo de VL mostró 6.82 g promedio en sus SV menores (P<0.05) a 
los 7.0 g que pesaron los del subgrupo de CL del grupo de VE (Cuadro 18). El 
peso del corazón en los grupos de CH y CM en el tratamiento de VL fueron 0.32 g 
y 0.33 g respectivamente, los cuales fueron más pesados (P<0.05) que los 0.31 g 
y 0.32 g del grupo VE (Cuadro 18). Los intestinos del grupo VL de CL (1.2 g) 
fueron más pesados (P<0.05) que los 1.17 g medidos en el subgrupo de CL del 
grupo VE (Cuadro 18). No se observó diferencia en la longitud intestinal entre 
cualquiera de los subgrupos de conductancia del grupo VL y VE. Con relación a la 
calidad del pollito al nacimiento, en el grupo VL los subgrupos de conductancia 
alta, media y baja mostraron mayores rangos de calificación en excelente y bueno 
32 
que sus contrapartes de conductancia en el tratamiento VE, los cuales a su vez 
fueron mayores (P<0.05) en calidad regular, deficiente e inaceptable en todos los 
subgrupos de conductancia (Cuadro 18). 
 El inicio del picaje externo (PE) fue a las 488 horas en ambos tratamientos, sin 
embargo, los nacimientos en el tratamiento VL concluyeron 10 horas antes 
(P<0.05) de que lo hicieron en el grupo VE (544 horas) (Cuadro 19). Cuando se 
comparó el tiempo en que finalizaron los nacimientos y las horas que duróla 
eclosión, se observó que los grupos de CH, CM y CL del tratamiento VL, 
presentaron una menor duración de la ventana de nacimientos y un término de 
nacimientos más temprano, lo cual fue estadísticamente significativo (Cuadro 20). 
 
Cuarto estudio 
Las dos incubadoras trabajaron en condiciones idénticas de VL, por lo cual no 
difirieron entre sí en la concentración de gases (CO2 y O2) en cualquiera de los 
días de toda la incubación (Cuadro 21). Al día 10 del DE la incubadora A registró 
11,930 ppm y la incubadora B registró 12,250 ppm, los cuales bajo el análisis de 
efectos repetidos no mostraron diferencia entre sí (Cuadro 21). 
La pérdida de humedad general a los días 10, 12, 14, 16 y 18 del DE fue similar 
en las dos incubadoras, así mismo el manejo de la temperatura durante toda la 
incubación (Cuadro 22). 
La pérdida de peso al día 10 (5.10%), 12 ( 6.72%), 14 (9.05%), 16 (11.84%) y 18 
(14.63%) del DE en el grupo de CH fueron mayores (P<0.05) a las pérdidas de 
peso del huevo del grupo de CM en los días muestreados (día 10, 4.36%; día 12, 
5.65%; día 14, 7.11%; día 16. 9.18% y día 18, 11.01%), así mismo, éstos valores 
fueron mayores (P<0.05) cuando se compararon con las pérdidas del peso del 
huevo observadas en el tratamiento de CL (día 10, 3.56%; día 12, 4.79%; día 14, 
6.40%; día 16, 7.61% y día 18, 9.49%) (Cuadro 23). 
El grupo de CH registró una incubabilidad del 76.5%, la cual fue menor (P<0.05) 
al 84.21% del grupo de CM, la cual no presentó diferencias significativa con el 
81.77% de incubabilidad del grupo de CL, este grupo a su vez no difirió con la 
33 
incubabilidad del grupo de CH (Cuadro 24); con respecto a la natalidad, se 
observó el mismo patrón que en el parámetro anterior con solo 3 puntos 
porcentuales menores a éste (Cuadro 24). 
El grupo de CH mostró un 10.52% de mortalidad embrionaria (ME) en la etapa I, 
mayor (P<0.05) al 6.25% del grupo de CL, el cual a su vez, también fue mayor 
con relación al 0.69% observado en el grupo de CM (P<0.05). La ME en la etapa 
II no mostró diferencias en ninguno de los grupos de conductancia (P>0.05). En 
la ME de la etapa III, el grupo de CH presentó un 7.01% que no fue diferente al 
6.25% observado en el grupo de CL, sin embargo, ambos grupos mostraron 
mayor mortalidad (P<0.05) que el 4.16% registrado en el grupo de CM; 
finalmente, en la etapa IV se observó que el grupo de CH registró un 3.5% de ME 
sin diferir con el 4.16% del grupo de CM, ambos mayores con relación al grupo de 
CL (0%) (Cuadro 24). 
Aunque se mostró una ligera tendencia de mayores valores en la medición de los 
diversos parámetros morfofisiológicos en la incubadora con menor concentración 
de CO2 (11,930 ppm) en comparación a la incubadora con 12,250 ppm, no se 
observaron diferencias significativas entre ellas (Cuadro 25). Sin embargo, 
cuando se compararon por grado de conductancia se observaron diferencias en 
algunas de las características, por ejemplo, la longitud promedio del pollito al 
nacimiento fue de 17.86 cm en el grupo de CH, el cual no fue diferente a los 17.89 
cm del grupo de CM, aunque ambos fueron mayores (P<0.05) a los 17.55 cm del 
grupo de CL (Cuadro 26). El peso del pollito a la eclosión fue 46.29 gr en el grupo 
de CH, el cual no difirió con los 46.97 gr del grupo de CM ni con los 45.93 gr del 
grupo de CL, sin embargo, los pollitos del grupo de CM fueron más pesados 
(P<0.05) que los pollitos del grupo de CL. El peso de la canal entre las diferentes 
conductancias del cascarón mostraron el mismo comportamiento estadístico que 
el peso del pollito a la eclosión, donde el grupo de CH (37.31 gr) no difirió con 
relación al grupo de CM (38.41 gr), ni al grupo de CL (36.73 gr), sin embargo, las 
canales del grupo de CM fueron más pesadas (P<0.05) que las del grupo de CL 
(Cuadro 26). El peso del SV residual fue mayor (P<0.05) en el grupo de CL (7.9 
34 
gr), en comparación a los 7.5 g de los pollitos del grupo de CH y los 7.43 g de los 
pollitos del grupo de CM, ambos grupos no difirieron entre sí (Cuadro 26). El peso 
promedio del hígado del pollito a la eclosión en el grupo de CH fue de 0.94 g, 
mayor (P<0.05) a los 0.92 g del grupo de CM y a los 0.91 g del grupo de CL, los 
cuales no difirieron entre sí (Cuadro 26). El peso del corazón no mostró 
diferencias entre los diferentes grupos de conductancia. El peso de los intestinos 
fue de 1.37 g en el grupo de CM, mayor que los 1.32 g del grupo de CL, el grupo 
de CH presentó un peso de 1.34 y no difirió con los demás grupos (Cuadro 26). 
La longitud de los intestinos fue de 30 cm en los grupos de CH y CM, los cuales 
no fueron estadísticamente diferentes con los 29.66 cm del grupo de CL (Cuadro 
26). 
Por su parte, el peso de los embriones y de estructuras embrionarias en base 
húmeda y base seca provenientes de los tres niveles de conductancia del 
cascarón no presentó diferencias estadísticas en el día 10 del DE (Cuadro 27). 
Mientras que para el día 12 del DE, se obtuvo un peso del embrión de 6.88 g en el 
grupo de CH, el cual fue superior (P<0.05) a los 5.75 g del grupo de CL, pero no 
fue diferente a los 6.31 g del grupo de CM, este último tampoco difirió con el 
grupo de CL. El peso del embrión en base seca tuvo un patrón idéntico que el 
parámetro anterior entre los tres grupos (Cuadro 27). Por su parte, el peso del SV 
al día 12 del DE en el grupo de CH fue de 16.10 g, el cual no difirió con los 16.27 
g del grupo de CM, sin embargo, ambos fueron inferiores (P<0.05) a los 17.79 g 
del grupo de CL. Así mismo, se observó un patrón idéntico entre los grupos con 
respecto al peso del SV en base seca (Cuadro 27). El peso del corazón fue de 
0.073, 0.068 y 0.069 g en los grupos de CH, CM y CL respectivamente, los cuales 
no presentaron diferencias significativas entre ellos (Cuadro 27). Por su parte el 
peso del tejido hepático presentó una tendencia estadística similar al parámetro 
anterior, pues se obtuvo 0.126, 0.129 y 0.122 g respectivamente, los cuales 
tampoco fueron diferentes. 
El peso del embrión al día 14 del DE no presento diferencias estadísticas entre los 
niveles de conductancia del cascarón, mientras que al día 16 del DE se obtuvo un 
35 
peso promedio del embrión de 19.07, 19.4 y 17.91 en los grupos de CH, CM y CB 
respectivamente, éste último fue el único diferente cuando se comparó entre 
grupos, la misma tendencia estadística se obtuvo con los embriones a los 18 días 
del DE con pesos promedio de 27.41, 27.91 y 26.19 g, en el cual el único grupo 
estadísticamente diferente fue el de CL (Cuadro 28). Los resultados del embrión 
en base seca presentaron una correlación lineal positiva con los pesos del 
embrión en base húmeda, pues al día 14 del DE no hubo diferencias entre 
tratamientos, y en los días 16 y 18 del DE se observó que en el grupo de CL se 
obtuvieron los embriones en base seca con menor peso (P<0.05) (Cuadro 28). 
Con respecto al peso del SV en base húmeda se obtuvo el mismo patrón 
estadístico que en el peso del embrión, pues al día 14 del DE no se observaron 
diferencias entre grupos (Cuadro 28). Por su parte el peso del SV al día 16 del DE 
fue de 15.12 g en el grupo de CL, el cual fue mayor (P<0.05) a los 14.59 g del 
grupo de CH y a los 14.04 g del grupo de CM, éstos últimos no mostraron 
diferencias entre sí. El mismo comportamiento estadístico se observó en el peso 
del SV al día 18 del DE con 13.62, 13.29 y 14.71 g en los grupos de CH, CM y CL 
respectivamente. El peso del SV en base seca en los días 16 y 18 del DE también 
estuvo correlacionado con el peso en base húmeda, con el mismo patrón 
estadístico y las mismas diferencias estadísticas (P<0.05) entre grupos (Cuadro 
28). El peso del corazón entre grupos de conductancia durante los días 14, 16 y 
18 del DE no presentó diferencia significativa (P<0.05), y con respecto al peso del 
tejido hepático no se observaron diferencias entre grupos en los días 14 y 16 del 
DE, sinembargo, al día 18 el grupo de CH registró 0.84 g, el cual fue mayor a los 
0.77 g del grupo de CL, por su parte el grupo de CM presentó 0.81 g el cual no 
difirió (P<0.05) con relación a la CH y CL (Cuadro 28). 
El peso promedio de la canal en base húmeda presentó 38.4 g en el grupo de 
CM, mayor a los 36.7 g del grupo de CL, el grupo de CH registró 37.31 g y no 
difirió con los anteriores (Cuadro 29). El peso de la canal en base seca difirió 
entre grupos de manera idéntica al parámetro anterior, en los cuales se 
obtuvieron 7.34, 7.54 y 7.20 g en los grupos de CH, CM y CL respectivamente 
36 
(Cuadro 29). Por su parte el SV residual en base húmeda fue de 7.9 g en el grupo 
de CL, el cual fue mayor (P<0.05) a los 7.5 y 7. 4 g de los grupos de CH y CM 
respectivamente, estos últimos no difirieron entre sí (Cuadro 29), mientras que el 
peso del SV en base seca fue de 4.49 g en el grupo de CL, mayor a los 4.04 g del 
grupo de CM, el grupo de CH registró 4.30 g y no difirió con ninguno de los grupos 
anteriores (Cuadro 29). Con respecto al peso del corazón del pollito eclosionado 
no se observaron diferencias entre grupos (P<0.05), aunque el peso del hígado 
difirió entre grupos, pues el de CM obtuvo 0.93 g, mayor a los 0.91 g del grupo de 
CL, sin embargo, el peso del grupo de CH fue de 0.92 g y no difirió con ninguno 
de los grupos anteriores (Cuadro 29). 
 
Con respecto a la calidad excelente y buena de los pollitos a la eclosión, no hubo 
diferencias estadísticas entre ambas incubadoras (Cuadro 30), sin embargo, la 
incubadora con 11,930 ppm de CO2 mostró más (P<0.05) pollitos de calidad 
regular y menos (P<0.05) de calidad deficiente que la incubadora con 12,250 
ppm, la calidad inaceptable no mostró diferencia entre ambas máquinas (Cuadro 
30). Cuando se compararon los grupos de acuerdo al grado de conductancia se 
observó que el grupo de CH presentó un 38.5% de pollitos de excelente calidad, 
el cual no difirió con relación al 33.66% de pollitos del grupo de CM, sin embargo, 
ambos grupos fueron mayores (P<0.05) al 23.66% de pollitos del grupo de CL. Así 
mismo, el grupo de CL mostró un 58.2% de pollitos de buena calidad, el cual fue 
estadísticamente mayor (P<0.05) al 41.2% del grupo de CH y al 47.5% del grupo 
de CM, éstos últimos no presentaron diferencia entre sí (Cuadro 31). En el 
parámetro de calidad regular no hubo diferencia entre los diferentes grupos de 
conductancia. En la categoría de calidad deficiente se observó un 5.1% en el 
grupo de CM y un 5.58% en el grupo de CB, los cuales no difirieron entre ellos, 
sin embargo, ambos fueron mayores (P<0.05) al grupo de CH, el cual no registró 
pollitos de calidad deficiente; en el rubro de calidad inaceptable el grupo de CH 
presentó un 6.72%, el cual fue mayor (P<0.05) al 3.58% del grupo de CL, que a 
su vez fue mayor al 1.96% observado en el grupo de CM (Cuadro 31). 
37 
En la ventana de nacimientos, el inicio del picaje externo del huevo fue a las 490 
horas de incubación en los tres grupos (CH, CM y CL), sin embargo, el grupo de 
CH finalizó su eclosión a las 531 horas, el cual no difirió a las 534 horas del grupo 
de CM, empero, fue menor (P<0.05) a las 536 horas del grupo de CL, los grupos 
de CM y CL no presentaron diferencias significativas entre sí (Cuadro 32). 
 
Quinto estudio 
El porcentaje de recuperación de Salmonela sp. en la superficie del cascarón fue 
de 97.5% en el grupo de VE, el cual no difirió significativamente con el 97.6% de 
la misma estructura del grupo de VL (P>0.05), así mismo, tampoco mostró 
diferencias con el 87.5% de contaminación en las membranas externa e interna 
del cascarón del grupo de VE, ni con el 88.09% del grupo de VL (P>0.05). El 
porcentaje de contaminación en la membrana interna del cascarón fue de 82.5% 
en el grupo de VE y de 76.2% en el grupo de VL, los cuales no mostraron 
diferencias estadísticas entre sí, ni con relación al porcentaje de contaminación de 
las membranas externa e interna de cualquiera de los grupos de VL o VE, sin 
embargo, fueron menores (P<0.05) al porcentaje de contaminación de la 
superficie interna del cascarón en cualquiera de los dos grupos, ya sea VE o VL 
(Cuadro 33). 
Cuando se consideró el porcentaje de contaminación de Salmonela sp., a todas 
las estructuras de acuerdo al nivel de conductancia, se observó que el grupo de 
CH en la VE presentó un 93.93% de estructuras contaminadas, lo cual no fue 
estadísticamente diferente al 90.9% del grupo de CH de VL, así mismo, éstos 
tampoco difirieron (P>0.05) con el 90% y el 88.33% de los grupos de CM de las 
incubadoras con VE y VL respectivamente, aunque los grupos de CH y CM de 
ambas incubadoras fueron estadísticamente mayores (P<0.05) al 81.48% de 
contaminación del grupo de CL de la incubadora con VE, y al 81.81% de 
contaminación del grupo de CL de la incubadora con VL, éstos últimos grupos no 
difirieron entre sí (P>0.05) (Cuadro 34). 
38 
El grosor del cascarón en los huevos de CL en el grupo de VE fue de 0.324 Mm, 
el cual no mostró diferencias estadísticas (P>0.05) con los 0.326 Mm de grosor 
del cascarón de los huevos de CL del grupo de VL, sin embargo, fue 
estadísticamente mayor (P<0.05) a los huevos de CM y CH de ambos 
tratamientos de ventilación (VE y VL), así mismo, no se observaron diferencias 
significativas entre el grosor del cascarón de los huevos de CM y de CH de ambos 
protocolos de ventilación (Cuadro 35). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
39 
DISCUSIÓN 
Existen varias investigaciones que sugieren que la concentración de [CO2] hasta 
10,000 ppm puede ser tolerada durante la incubación temprana por los embriones 
provenientes de huevos fértiles de gallina doméstica, aunque niveles más altos 
tienen un impacto negativo sobre la incubabilidad (Taylor et al., 1965; Owen, 
1991; Martín, 2011), sin embargo, los resultados obtenidos en el presente estudio 
concuerdan de amplia manera con lo observado por diversos autores en años 
recientes (De Smit et al., 2006, 2008, Tona et al., 2007; López, 2011; García et 
al., 2013), quienes han realizado incubaciones de tipo hipercápnica (>3,000 ppm 
de CO2) durante los primeros 10 días del desarrollo embrionario donde han 
establecido las condiciones de ventilación para favorecer un incremento gradual 
en la [CO2] desde 8,700 ppm hasta 15,000 ppm al día 10 del DE. 
Los protocolos de incubación que contemplan el diseño de ventilación limitada 
(condición air tight) han producido un incremento progresivo del CO2, lo cual a su 
vez ha ocasionado que se obtengan mejores parámetros de incubación, un mejor 
desarrollo embrionario determinado por un mayor peso y longitud de los pollitos a 
la eclosión; un mayor peso de la canal, mayor peso de órganos embrionarios 
importantes para el desarrollo temprano como el corazón y el hígado; menor peso 
del saco vitelino (indicativo de un mayor metabolismo); mayor peso y longitud de 
las asas intestinales; ventana de nacimientos más estrecha; disminución de la 
mortalidad embrionaria particularmente en las etapas críticas del DE y del cambio 
de respiración tardía; disminución en el número de huevos contaminados 
(comunicación personal del Dr. Marco A. Juárez Estrada), además de una mejor 
calidad del pollito a la eclosión. 
En el presente trabajo todos los estudios fueron realizados en la Ciudad de 
México a 2,230 metros sobre el nivel del mar, un sitio con menor cantidad de 
moléculas de O2 biodisponibles en comparación con la disponibilidad que de este 
gas existe a nivel del mar debido al aumento de su presión parcial en el aire 
debido a una mayor presión atmosférica (760 mm/Hg) general. Los efectos que 
genera la situación de hipoxia que existe en altitudes superiores a los 2,000 
40 
msnm, puede paliarse mediante la inyección de oxígeno dentro de la incubadora y 
la nacedora para elevar el nivel de este gas de 21 a 23% ó incluso al 25% 
(Hernández, 2007, Sahan et al, 2006),sin embargo, las principales limitaciones 
para usar el oxígeno son el costo y la seguridad en la planta de incubación. Por 
ejemplo, Sahan et al., (2006) lograron mejorar la capacidad de eclosión de los 
pollitos y el peso al nacimiento al suplementar con O2 (23%) del día 18 al 21 del 
DE; además, consiguieron aumentar la tasa de crecimiento y la eficiencia 
alimenticia de los pollos de engorda después de su eclosión debido a que existió 
una mayor biodisponibilidad de O2 en el momento del cambio de respiración 
corioalantoidea a pulmonar, sin embargo, ellos efectuaron este estudio a nivel del 
mar. Se ha reportado que una menor disponibilidad de oxígeno (menos del 21%) 
puede ocasionar un incremento en la mortalidad embrionaria en las etapas III y IV 
debido a que el embrión de pollo consume de un 60-100% más oxígeno entre el 
inicio de la respiración pulmonar y la eclosión en comparación con las etapas de 
DE anteriores (Visschedijk, 1968; Mortola, 2009), lo cual posiblemente ocasiona 
que se produzca una escasez de oxígeno en el intervalo del picaje interno y la 
eclosión, por lo que la reducción del tiempo de cambio de respiración (etapa 
crítica del DE al día 19.5) favorecida por un mayor desarrollo embrionario previo 
en el último período prenatal podría contribuir a reducir esta situación de hipoxia 
(Hassanzaden et al., 2004), situación que aunque con base a los resultados del 
presente estudio se propone como un factor en la reducción de la mortalidad 
embrionaria de la etapa III y IV, aún requiere de mayor enfoque en estudios 
futuros, ya que este desarrollo embrionario más favorable en los embriones 
proveniente de una VL donde se ha podido verificar un aumento de la tasa de 
desarrollo embrionario aunado a este tipo de ventilación podría explicar en parte 
la disminución de la mortalidad embrionaria en estas etapas críticas del 
desarrollo, sin embargo, debe ahondarse en el estudio hormonal y fisiológico del 
proceso considerando el consumo particular de O2 por parte de cada embrión 
involucrado en este tipo de grupos de investigación (VL y V). 
41 
En el segundo, tercero y cuarto experimento del presente estudio, se observó que 
la ventilación limitada durante los primeros 10 días de incubación produjo un 
aumento en la [CO2], lo que ocasionó efectos positivos en el desarrollo 
embrionario; en la reducción de la ventana de nacimientos; la calidad del pollito a 
la eclosión y los principales parámetros de incubación (incubabilidad y natalidad). 
Es posible que este aumento en la [CO2] modifique o bien eficientice el ritmo o la 
composición de algunos de los elementos vitales presentes en algunos de los 
sistemas fisiológicos relacionados con el desarrollo embrionario un poco antes de 
lo que ocurriría bajo las condiciones de ventilación estándar, además al parecer 
estos efectos persisten durante todo el período de desarrollo, incluso después de 
que la ventilación estándar se ha restaurado, por lo que diversos autores (Chan y 
Burggren, 2005; De Smit, et al., 2006, 2008; Milene et al., 2007) han informado 
que el desarrollo embrionario es un proceso dinámico determinado no solamente 
por el contexto genético del organismo, sino también por el entorno 
medioambiental en el que se desarrolla, por lo cual el efecto del aumento de CO2 
en la incubadora durante los primeros 10 días ha permitido la obtención de 
mejores parámetros de incubación y mejor desarrollo embrionario; para explicar 
estos efectos se han propuesto varios factores fisiológicos que pudieran actuar 
como un mecanismo integral de autorregulación que contribuye a optimizar el DE. 
Por ejemplo, Vaiserman (2008) y Mortola (2009) mencionan que los efectos 
ambientales que generan las condiciones de hipoxia e hipercapnia en la etapa del 
desarrollo embrionario tienen una fuerte influencia sobre el mismo, y esto pudiera 
deberse a una mejor adaptación epigenética, lo cual le podría conferir al embrión 
una manera alternativa de expresión genómica sin cambiar la secuencia del ADN, 
situación que ha sido estudiada y documentada ampliamente por el Dr. Shlomo 
Yahav a través de la manipulación térmica del embrión durante el proceso de 
incubación (Lectures from MASHAV Course in November 2004, Rehovot, Israel by 
Marco A. Juárez Estrada, comunicación personal al autor). La exposición única a 
un ambiente específico durante la vida temprana puede mostrar consecuencias a 
largo plazo en la vida de los seres vivos, lo cual en el presente caso contribuye a 
42 
optimizar el DE posterior en los embriones expuestos tempranamente a un 
ambiente específico de CO2 y O2, situación similar a la que ha conseguido el Dr. 
Sholomo Yahav en pollitos sujetos a altas temperaturas durante la incubación, los 
cuales posteriormente cuando se crían y existe estrés calórico muestran una 
mejor regulación fisiológica de su temperatura corporal en comparación a los 
pollitos que no fueron sujetos a este estrés calórico durante la incubación. 
Esto pudiera explicar una mayor fortaleza fisiológica para el inicio temprano del 
picaje interno y externo observado en los grupos que recibieron ventilación 
limitada, así como, la disminución del tiempo de eclosión en todos los grupos de 
ventilación limitada del presente estudio, aunque la ventilación estándar se 
restituye a partir del día 10 del DE, los efectos producidos por el incremento de 
CO2 en las primeras etapas del desarrollo embrionario posiblemente contribuyan a 
que el embrión logre adaptarse de mejor manera a la situación de hipoxia que se 
presenta justo antes de iniciar el picaje interno donde la concentración de O2 llega 
a disminuir a 14% y la del CO2 se incrementa hasta 60,000 ppm (Decuypere y 
Bruggeman, 2007), y adicionalmente muestren mejores aptitudes durante su 
crianza para lidiar con situaciones de estrés ambiental relativos a una disminución 
en la disponibilidad de O2, situación ya investigada en líneas susceptibles a 
síndrome ascítico por De Smit et al, en 2008 a nivel del mar, y a altas 
concentraciones de CO o CO2 (situación aún pendiente por investigar). 
Por su parte, De Smit et al., (2006), en una incubación donde valoraron la 
plasticidad fisiológica de los embriones ante condiciones de no-ventilación, 
obtuvieron una ventana de nacimientos más estrecha, mayor tasa de 
incubabilidad y mayor tasa de natalidad, lo cual atribuyeron en parte a los 
cambios hormonales sostenidos hasta el momento de la eclosión donde 
observaron un incremento significativo de T3 y corticosterona, junto con una alta 
pCO2 en la cámara de aire al momento del picaje interno situación ya planteada 
anteriormente por el Dr. Eddy Decuypere (Decuypere y Bruggeman, 2007). 
Las hormonas tiroideas están involucradas en el complejo proceso de transición 
de la respiración alantoidea a la pulmonar y juegan un papel importante a lo largo 
43 
del proceso de incubación. Diversos investigadores indican que un nacimiento 
más rápido y con la ventana de nacencias más estrecha se debe posiblemente a 
este perfil de hormonas tiroideas las cuales favorecen una maduración más 
temprana del sistema surfactante de los capilares aéreos del pulmón, lo cual 
contribuye a disminuir la mortalidad embrionaria en la etapa crítica del cambio de 
respiración de corioalantoidea o difusiva a respiración de tipo pulmonar o 
convectiva, y posiblemente favorece también una mayor vitalidad del embrión 
desde una fase temprana del DE, lo anterior se observó cuando un grupo análogo 
al grupo VL del presente estudio se comparó con un grupo de control sujeto a 
ventilación estándar (Tona et al., 2007; Willemsen et al., 2008). 
Por otra parte, la hipercapnia provocada por el cierre parcial de la incubadora 
puede influir en el sistema cardiovascular mediante la inducción de vasodilatación 
y aumento del flujo sanguíneo (Miyamoto et al., 2005), lo anterior pudiera explicar 
el mayor peso del tejido cardiaco observado en los embrionesprovenientes de los 
grupos de huevos con conductancia alta y conductancia media del protocolo de 
ventilación limitada efectuada en el tercer estudio, el mayor peso del tejido 
cardiaco puede ser un indicativo de una mayor concentración de lactato cardiaco, 
el cual pudiera ser utilizado como ruta anabólica para la generación de energía a 
través de la vía de la gluconeogénesis especialmente en la fase de meseta en el 
consumo de O2 por el embrión (Rahn, 1981; De Smit et al, 2006), aunque estas 
hipótesis requieren de un análisis de variables más sensibles, ya que el grupo de 
conductancia baja en este estudio no presentó efectos benéficos, así mismo, 
tampoco se observaron diferencias estadísticamente significativas cuando se 
evaluó el peso del corazón en los demás estudios del presente trabajo, además 
se debe recordar aquí que las células cardiacas del embrión carecen de las 
enzimas específicas del ciclo de cori por lo que no pueden efectuar la 
gluconeogénesis a partir del lactato, por lo cual este tiene que ser transportado al 
hígado donde a través de la gluconeogénesis el lactato es transformado a 
glucosa-6-fosfato, la cual retorna al corazón y entonces sí es capaz de 
44 
proporcionar energía a través de la glucolisis (229 ATP´s por cada molécula de 
glucosa-6-fosfato) (Nelson y Cox, 2005). 
En el segundo experimento se observó que los pollitos provenientes de la 
incubadora con ventilación limitada, así como el grupo de conductancia alta del 
cuarto estudio, presentaron un mayor peso absoluto y relativo de los embriones 
en comparación con los embriones incubados en condiciones de ventilación 
estándar. Chan y Burggren (2005), mencionan que la incubación con ventilación 
limitada genera hipoxia, lo cual contribuye al aceleramiento del DE que se traduce 
en el aumento de los parámetros anteriormente señalados, lo anterior estos 
autores lo atribuyen a que ante las condiciones de hipoxia (15% de O2) 
ocasionadas por un sistema de ventilación limitada, la masa volumétrica de la 
membrana corioalantoidea aumenta entre un 40% y 60% del día 12 hasta al día 
18 del DE en comparación con los embriones de un grupo de ventilación 
estándar, lo cual pudiera indicar que bajo condiciones de hipoxia aunque no tan 
severa como la del presente trabajo (19-19.8%), la MCA puede modificar su 
morfología con la finalidad de eficientizar la captación de O2, lo cual aún no se 
conoce con exactitud y es otro tema que requiere mayor investigación. 
Por otra parte Sadler et al., (1954) explicaron que los efectos benéficos del 
aumento de CO2 durante la incubación se deben principalmente a la reducción del 
pH de la albúmina, disminución que podría explicar un aumento en la fluidificación 
y ruptura de las membranas chalacíferas lo cual tendría como consecuencia la 
pérdida de dureza de la albúmina densa y acuosa facilitando la movilidad e 
intercambio de iones y gases en solución, recientemente se ha hipotetizado que 
esta pérdida de dureza en el grado de viscosidad de la albúmina es muy 
importante, ya que cuando la viscosidad es muy alta ésta impide el transporte 
eficiente de iones, oxígeno y nutrientes básicos hacia el embrión; por lo cual un 
menor pH correlacionado con un mejor estadio de la dureza de la albúmina se 
constituiría como una de las hipótesis a corroborar en el futuro . 
En diferentes investigaciones se ha sugerido que al evitar que el pH aumente 
durante un largo proceso de almacenaje previo a la incubación se obtiene un 
45 
apropiado equilibrio entre el pH del vitelo y el pH de la albúmina logrando que 
alrededor de la zona de desarrollo embrionario se de el pH apropiado (pH 8.2) 
para el DE primario (Reijrink et al., 2008). Debe recordarse aquí, que al momento 
de la ovoposición el huevo contiene una cantidad abundante de bicarbonato y 
CO2 almacenados en la albúmina, el pH de la albúmina del huevo fértil en ese 
momento se encuentra alrededor de 7.6, análogo al de la sangre de la gallina y 
ligeramente más básico que el líquido amniótico. Después de la ovoposición el 
CO2 comienza a liberarse a partir del huevo, debido a este escape de CO2 y con 
el objetivo de mantener el equilibrio por medio del sistema buffer carbonato-
bicarbonato, el sistema es forzado a virar para compensar este cambio con una 
mayor producción de CO2, consecuentemente, el pH de la albúmina aumenta a un 
pH 9.0 tan solo después de cuatro días de almacenamiento (Stern, 1991); se ha 
descrito que el pH no aumenta más allá de lo observado en este temprano 
incremento, la pérdida de CO2 muestra una relación directa con la pérdida de 
unidades Haugh, aunque, paradójicamente el huevo debe perder cierta cantidad 
de CO2 con la finalidad de optimizar la incubabilidad, esta debe ser en el tiempo 
correcto y en una cantidad exacta. Este incremento de pH de la albúmina 
probablemente limita las propiedades antimicrobianas de las proteínas 
albuminarias (Ejem. Ovotrasferrina, lisozima), sin embargo, esta capacidad es 
reemplazada por un pH menos favorable para el crecimiento microbiano, el cual 
es más eficiente en el estrecho rango de 6.5-7.5; por lo cual este incremento (pH 
9.0) puede contribuir a proteger al embrión de una posible contaminación 
microbiana, lo cual sustenta la hipótesis del quinto estudio efectuado ene le 
presente trabajo. El aumento de pH de la albúmina depende predominantemente 
de la capacidad amortiguadora de la albúmina, sin embargo, también es 
dependiente de la temperatura, el tiempo de almacenaje, la composición gaseosa 
del microambiente que rodea al huevo durante el almacenaje y la incubación 
temprana, la presión parcial de los gases dentro del cuarto frío y de la 
conductancia del cascarón (k). La capacidad más eficiente de amortiguamiento de 
la albúmina fresca se ubica entre pH 7.5 y pH 8.5 (Cotterill et al, 1959). Durante 
46 
los primeros 4 días de almacenamiento, el pH de la albúmina se encuentra en 
este rango, sin embargo, este sistema se activa rápidamente conforme el pH se 
incrementa en proporción a como el CO2 se pierde a través del cascarón, por lo 
cual tratar de mantener este pH por medio de una incubación hipercápnica 
durante al menos la primera mitad del proceso de incubación sería una de las 
explicaciones del porqué se han obtenido resultados positivos sobre los 
parámetros de incubación en los trabajos recientes que han abordado esta 
hipótesis de estudio. Decuypere et al. (2001), indicó que una excesiva pérdida de 
CO2 ocasiona un pH alto de la albúmina lo que puede mostrar un efecto negativo 
al momento del arranque del desarrollo embrionario o bien durante la fase 
temprana del mismo, para lo cual de acuerdo a los estudios efectuados por la Dra. 
Gaylene Fasenko sobre metodologías de preincubación en el almacenaje 
(Fasenko et al., 1992), es muy importante determinar que el embrión al arranque 
de la incubación se encuentre en un estadio de DE apropiado (estadio XIII de 
acuerdo a Eyal-Giladi y Kochav, 1976). Una cuestión que aún queda por conocer 
es: Si un pH de 8.2 es importante para mantener una óptima viscosidad de la 
albúmina que contribuye a una mayor viabilidad del embrión durante el 
almacenaje y un desarrollo embrionario eficiente durante la incubación temprana, 
y un pH de 9 es el óptimo para prevenir una posible contaminación microbiana. 
¿Cómo se podría optimizar el microambiente del huevo durante el almacenaje e 
incubación temprana para combinar estas dos variables (pH y viscosidad) en un 
mismo huevo?, es una cuestión que debe investigarse y que está fuera del 
alcance de comprensión del presente estudio, ya que en esta ecuación fisiológica 
entran otros factores intrínsecos que influyen sobre esta característica, como son 
el grado de DE que muestra el huevo al momento de la ovoposición (formación 
completa del hipoblasto, etapa embrionaria XIII de acuerdo a Eyal-Giladi y 
Kovach, 1976), la calidad de la albúmina de acuerdo a la edad delave 
reproductora o bien la constante individual en la conductancia del cascarón (k) de 
cada uno de los huevos ovopositados (alrededor del 22% de coeficiente de 
variación, mayor al CV mostrado por el peso del huevo). 
47 
Otra posible explicación de los beneficios de una incubación con ventilación 
limitada es que un aumento muy temprano en la concentración de CO2 en el 
sistema favorece el inicio precoz de la expresión de las enzimas pH dependientes 
como la anhidrasa carbónica, que están involucradas en las primeras etapas del 
desarrollo embrionario. La anhidrasa carbónica está implicada en la formación de 
líquido sub embrionario, y la producción de este líquido es un evento crucial en el 
desarrollo temprano para la disolución de los nutrientes e iones provenientes de la 
albúmina y de la yema como lo observó Latter y Baggot (2002) en embriones de 
codorniz japonesa. Es probable, por tanto, que durante los inicios de la incubación 
una elevada concentración de CO2 favorezca la producción de la enzima 
anhidrasa carbónica, y en consecuencia la combinación de una apropiada 
producción de líquido sub embrionario y rotación del huevo contribuyan a una 
mayor viabilidad de los embriones (Deeming, 1989; Latter y Baggott, 2002). 
Es preciso determinar que la exposición al incremento gradual en la [CO2] tiene 
efectos benéficos dentro de ciertos límites fisiológicos, pues en el segundo 
estudio del presente trabajo se observó una mayor incubabilidad en el tratamiento 
de ventilación limitada y una mejor calidad del pollito a la eclosión en los estudios 
1 y 2, sin embargo, el grupo de ventilación limitada del cuarto estudio con 
conductancia media fue el que mostró los mejores parámetros, lo anterior pudiera 
deberse a que las condiciones atmosféricas idóneas en el inicio de la incubación 
son fundamentales para controlar la pérdida excesiva de CO2 de la albúmina, pero 
al mismo tiempo evitan un sobre-incremento de este gas que resulte perjudicial 
para el desarrollo embrionario, por ejemplo, Van den Brand et al., (2008), 
determinaron que el pH de la albúmina en huevos almacenados en agua previo a 
su incubación permanece más bajo que el grupo control almacenado en aire 
atmosférico, mientras que la altura de la albúmina es mayor en los huevos 
almacenados en agua, lo cual sugiere que este tipo de almacenamiento reduce la 
pérdida de CO2 a partir de la albúmina; además, determinaron que los huevos 
almacenados en agua no pierden peso, al contrario incrementan ligeramente este 
durante todo el periodo de almacenaje; el bajo pH de la albúmina en los huevos 
48 
almacenados en agua aparentemente crea un microambiente embrionario óptimo 
debido al relativo pH bajo y alta viscosidad de la albúmina, lo cual puede resultar 
en un decremento de necrosis y apoptosis celular observada frecuentemente en 
huevos con almacenajes prolongados; sin embargo, los embriones del 
almacenaje en agua en comparación a los embriones de un grupo testigo 
mostraron atraso en el nacimiento, una ligera menor incubabilidad, los pollitos 
tenían mayor vitelo residual y una menor calidad general, por lo cual, Van den 
Brand et al., (2008) determinaron que el almacenaje en agua afecta posiblemente 
el estado de las membranas testáceas durante los primeros 17 días de 
incubación, lo cual altera la permeabilidad de las mismas reduciendo la pérdida de 
peso del huevo en forma de vapor de HO2 (menor espacio de la cámara de aire) 
al mismo tiempo que disminuye el paso del O2 hacia el interior del huevo, el cual 
se requiere para el crecimiento exponencial de los tejidos embrionarios, sobre 
todo en la segunda parte de la incubación, por lo que el embrión muestra un 
menor metabolismo aeróbico con menor generación de calor metabólico y menor 
utilización de la yema, concluyendo que un almacenaje prolongado de los huevos 
en agua estimula el desarrollo embrionario temprano, sin embargo, muestra 
efectos negativos sobre la incubabilidad y calidad de los pollitos. Lo anterior 
pudiera explicar los resultados observados en el cuarto estudio, pues el grupo de 
conductancia media presentó los mejores resultados, posiblemente en el grupo de 
conductancia alta se obtuvo una pérdida excesiva de CO2, y por el contrario, en el 
grupo de conductancia baja pudiera haberse presentado una excesiva [CO2] con 
una consecuente baja tasa de captación de O2. 
Otro ejemplo del efecto benéfico que tiene el CO2 durante el almacenamiento del 
huevo y las primeras horas del desarrollo embrionario es el descrito por Proudfoot 
(1964), quien investigó el efecto de empacar huevos fértiles en bolsas de plástico 
(Criovac #100) suplementadas con diferentes concentraciones de CO2. La 
incubabilidad de los huevos empacados en estas bolsas suplementadas con CO2 
se redujo a cero cuando el periodo de almacenamiento fue de 14-21 días; lo cual 
sugiere que un nivel muy alto de CO2 muestra un efecto tóxico severo sobre los 
49 
embriones de aves domésticas durante su almacenamiento previo a la 
incubación. Sin embargo, se observó que el empacado de huevos fértiles dentro 
de bolsas plásticas (Criovac #100) sin suplementar CO2 adicional, únicamente con 
el CO2 eliminado a partir del huevo (De forma análoga al CO2 obtenido aquí en el 
grupo de VL), mostró efectos benéficos comparados con el grupo control de 
huevos sin empacar. Lo cual sugiere que la calidad de la albúmina a los 7 días en 
los huevos almacenados con CO2 no había disminuido lo suficiente, sin embargo 
al día 14 de almacenaje y en presencia del CO2 había declinado ya a un nivel 
óptimo que favoreció la viabilidad embrionaria observada posteriormente, es 
importante acotar que previo a la incubación se requiere una óptima calidad y pH 
de la albúmina (Reijrink et al, 2010). 
El grado de conductancia del cascarón puede influir en la eficiencia del 
intercambio gaseoso, se ha observado que la utilización de una cutícula artificial 
puede influir en la modificación de k (constante de conductancia de los gases del 
cascarón, aunado a G y a lo largo del periodo de incubación). Si bien, algunos 
autores han obtenido efectos benéficos en el parámetro de incubabilidad 
mediante la aplicación de cutículas artificiales (Enguilo, 1994; Juárez et al., 
2003,), también se ha observado una disminución en el peso del pollito 
eclosionado, así mismo, Soria (2012), en dos incubaciones de tipo hiper-cápnica 
durante la primera mitad de la incubación, las cuales alcanzaron al día 10 del DE 
una [CO2] de 15,000 y 6,000 ppm con la aplicación de una cutícula artificial con un 
liofilizado de albúmina a dos diferentes concentraciones (2.5% y 5%), observó una 
disminución significativa en el peso de los embriones de pollo al día 18 del DE en 
comparación con un grupo testigo sin cutícula artificial. Sin embargo, los 
resultados del primer estudio del presente trabajo, difieren con los resultados de 
Soria, (2012), pues al día 18 del DE no se observaron diferencias significativas en 
el peso de los embriones entre los grupos con cutícula y el grupo control, lo 
anterior pudiera deberse a que en el primer estudio de este trabajo los huevos 
fértiles se incubaron en condiciones de ventilación estándar y los porcentajes de 
cutícula con albúmina liofilizada fueron menores (1% y 2%), posiblemente lo 
50 
anterior ocasionó que la disminución de la conductancia del cascarón provocada 
por la modificación de k mediante la cutícula artificial no fue tan alta como para 
disminuir considerablemente el ingreso de O2 y el aumento de CO2 en el interior 
del huevo, pues Taylor y Kreutziger, 1965, informaron que el embrión de pollo es 
muy sensible al aumento de CO2 durante las primeras 48 horas de incubación, sin 
embargo a medida que avanza la incubación el embrión de pollo se vuelve más 
tolerante a altos niveles de CO2, aunque cabe destacar que cuando el aumento de 
CO2 se aplica después del día 10 de incubación no se obtieneningún efecto 
benéfico sobre la incubabilidad (Sadler et al., 1954; Everaert et al., 2007). Si bien, 
diversos autores (De Smit et al., 2006, 2008; López, 2011, García et al., 2013) 
han obtenido mejores parámetros de incubación con el incremento de CO2, los 
resultados de Soria (2012), y los del presente estudio pueden explicar que existe 
una tolerancia fisiológica a altos niveles crecientes de CO2 y que posiblemente en 
el interior de los huevos con cutícula se tenga una alta [CO2] que genera 
condiciones de hipercapnia mortales para los embriones. Por lo cual, con base a 
los resultados obtenidos en el presente trabajo se puede inferir que bajo las 
condiciones atmosféricas en las cuales se desarrollaron los estudios es posible 
regular la conductancia del cascarón de acuerdo a la edad de la reproductora con 
la finalidad de obtener mejores parámetros de incubabilidad, por ejemplo, en el 
segundo estudio con huevos provenientes de gallinas domésticas de 48 semanas 
de edad se obtuvieron mejores parámetros en el grupo de ventilación limitada, en 
contraste el grupo de conductancia alta incubado con VE presentó una 
incubabilidad y calidad del pollito significativamente deplorables, sin embargo, los 
efectos benéficos disminuyeron en los grupos de conductancia baja, por lo cual en 
los huevos de reproductoras pesadas de esta edad sería conveniente aplicar el 
protocolo de VL únicamente en los huevos de conductancia media y alta ya que 
es posible que al interior del microambiente embrionario de los huevos de baja G 
la concentración de CO2 sea muy alta y por lo tanto nociva para los embriones, 
una solución práctica de acuerdo a lo investigado por Peebles et al., (1987) sería 
la temprana remoción de la cutícula con sustancias como peróxidos o halógenos, 
51 
lo cual puede mejorar el intercambio vital de gases al modificar la conductancia 
del cascarón siempre y cuando como lo indican Peebles et al., (1987) la HR de la 
máquina incubadora se ajuste apropiadamente con la finalidad de prevenir una 
excesiva pérdida de peso (equilibrio hídrico del embrión), variable que aún deberá 
determinarse en huevos de aves reproductores de distinta edad incubadas bajo 
este novedoso sistema de ventilación (VL). 
En los huevos provenientes de reproductoras pesadas de 34 semanas de edad, 
se observó una mejora ligera de los parámetros de incubación, calidad del pollito 
y una evidente disminución de mortalidad en la etapa III del embriodiagnóstico 
sobretodo en los huevos de alta conductancia de los grupos sujetos a VL, por lo 
cual, se debe considerar el manejo, la logística y la relación costo beneficio para 
decidir si es factible realizar este manejo en huevos provenientes de gallinas 
reproductoras jóvenes o determinar en el futuro una metodología como la 
empleada en el primer estudio con base a cutículas artificiales con la finalidad de 
estudiar su empleo en los huevos con alta conductancia. 
Con relación a los huevos provenientes de reproductoras pesadas de 53 semanas 
de edad, se observó que el grupo de conductancia media del tratamiento con 
ventilación limitada, presentó los mejores parámetros de incubabilidad, calidad y 
peso del pollito a la eclosión, por lo que el diseño de los protocolos de incubación 
limitada deben realizarse con base a la pérdida de humedad el cual estima 
puntualmente el grado de porosidad y por consiguiente, el grado de conductancia 
del cascarón (k), lo anterior con la finalidad de contemplar diferentes 
concentraciones de CO2 durante la etapa temprana que se traduzcan en la 
optimización de los parámetros de productividad. 
Tullett y Deeming (1982) informaron que una baja porosidad limita la respiración 
embrionaria, y Burton y Tullett (1983) mostraron que esta limitación da como 
resultado una disminución en la tasa de crecimiento, de acuerdo a lo anterior, en 
huevos de conductancia alta sería prudente utilizar cutículas artificiales con la 
finalidad de evitar la excesiva pérdida de CO2, por el contrario, en huevos de 
conductancia baja sería factible realizar como ya se ha mencionado anteriormente 
52 
lavados del huevo con hidróxido de sodio como lo mostraron Peebles et al. (1987) 
en cuyo estudio recomiendan esta práctica con la finalidad de aumentar la 
conductancia y evitar una excesiva concentración de CO2 al interior del huevo 
sobretodo en aves reproductoras jóvenes. 
Una manera en que se puede estimar la capacidad que tienen los huevos para 
permitir el intercambio gaseoso a través del cascarón, es mediante la pérdida de 
peso del huevo en forma de vapor de agua, se ha publicado que la pérdida del 
peso ideal al día 18 del DE es entre el 12 y 14% con respecto a su peso inicial (Ar 
et al, 1974). En el primer estudio de este trabajo, se observó que los huevos de 
conductancia baja se ubicaron al día 10 de DE por abajo de la pérdida de peso 
ideal, sin embargo, no se observó disminución del peso del embrión al día 18 ni 
tampoco se observaron sacos vitelinos de mayor tamaño en comparación con los 
grupos de conductancia media y conductancia alta, lo cual puede indicar que no 
se alteró la utilización de nutrientes para el metabolismo energético. Aunque no se 
observaron efectos benéficos mayores a los observados en los otros grupos de 
conductancia o al grupo control derivados de la modificación de la k del cascarón 
con la aplicación de la cutícula artificial, si se determinó que en el grupo de baja 
conductancia de huevos de reproductoras de 53 semanas de edad incubadas a 
gran altitud la cutícula al 2% favoreció la mejor pérdida de humedad (11.57 %) de 
todo el estudio, de todas formas antes de proporcionar directrices prácticas a la 
industria se tiene que explorar aún el efecto de modificar la conductancia por 
medio de métodos artificiales en huevos incubados a gran altitud bajo condiciones 
de hipercapnia, esto debido a que El-Hanoun y Mossad, (2008) con base a un 
solo estudio y con huevos provenientes de un solo lote de aves efectúan ya este 
tipo de recomendaciones, olvidando que los principales factores que afectan la k 
del huevo son precisamente la edad de las reproductoras y la altitud donde están 
estas y del sitio donde se efectúa la incubación (Bahadoran et al., 2010). 
En el segundo estudio del presente trabajo se utilizaron huevos fértiles de gallina 
doméstica (Ross 308) de 48 semanas de edad, en los que se observó que la 
incubabilidad del grupo de VL fue superior en 12 puntos porcentuales con 
53 
respecto al grupo de VE; mientras que De Smit et al (2006) obtuvo solo 4 puntos 
porcentuales de diferencia entre un grupo de VL y el de VE en huevos fértiles de 
reproductoras de 60 semanas de edad, y menos de un punto porcentual entre el 
grupo de VL y el de VE en huevos de gallinas de 45 semanas de edad. En otro 
estudio con VL en el año 2008, el mismo autor registró 92% de incubabilidad en el 
grupo de VL y 91.5% en el grupo de VE en huevos provenientes de una parvada 
de 39 semanas de edad. Tona et al., (2007), observaron 91.5% en el grupo de VL 
y 90% en el de VE, aunque no especifica la edad de las reproductoras pesadas. 
Willemsen et al (2008) obtuvieron 98% en el grupo de VL y 92% en el grupo de 
VE en huevos fértiles provenientes de una parvada de 42 semanas de edad. En la 
mayor parte de estos estudios se observó una diferencia significativa entre los dos 
tipos de ventilación favorable para los grupos sometidos al protocolo de VL; las 
incubaciones de todos estos estudios se realizaron al nivel del mar (Países 
Bajos), por lo que, la mayor disponibilidad de O2 en la etapa de mayor demanda 
energética pudiera explicar la obtención de parámetros de incubabilidad más altos 
que los del presente estudio, aunque es preciso señalar que los autores de los 
trabajos realizados en los países bajos no detallan de qué manera obtienen su 
parámetro de incubabilidad, pues éstos extrañamente son sumamente altos, aún 
cuando se realizarona nivel del mar, para tratar de dilucidar lo anterior, se trató 
de contactarlos vía electrónica, sin embargo, no contestaron, por lo cual los 
resultados de estos estudios efectuados en Europa donde no existe ningún tipo 
de cooperación conjunta con investigadores de otras localidades geográficas se 
deben tomar con reserva en el resto del mundo, ya que para determinar la 
incubabilidad, ellos aparentemente sólo consideran a los huevos probables de 
nacer al momento de la transferencia y no desde el principio de la incubación. 
De cualquier forma, la mayor distancia porcentual entre los grupo de ventilación 
limitada versus ventilación estándar, se registró en el segundo estudio del 
presente trabajo, lo que indica que el efecto de VL es más eficiente cuando la 
incubación se efectúa en lugares con una gran altitud que cuando ésta se realiza 
a nivel del mar, sin embargo, aunque en los estudios realizados a nivel del mar 
54 
existe diferencia estadísticamente significativa en el porcentaje de incubabilidad 
favorable para los grupos de VL, esta mejora en algunos casos no fue mayor al 
1%. La razón de por qué un incremento en la concentración de CO2 durante la 
incubación no mejora de forma consistente los parámetros de incubabilidad aún 
no se puede dilucidar, de acuerdo con los resultados obtenidos en el presente 
estudio y los de algunos autores que han analizado esta problemática (De Smit et 
al., 2006, 2008; Witters, 2009; García et al., 2013), es probable que los efectos 
sobre la incubabilidad dependan más de diferencias en el genotipo y edad de las 
aves (Aunque también de forma secundaria deben considerarse también 
condiciones de almacenaje del huevo fértil), lo anterior pudiera explicar los 
resultados obtenidos sobre la incubabilidad en el tercer estudio del presente 
trabajo en el cual se utilizaron huevos de reproductoras pesadas de 34 semanas 
de edad, con los que aunque se obtuvo una mayor incubabilidad en el grupo de 
VL, esta consistió únicamente en 1.5 puntos porcentuales con respecto al grupo 
de VE, lo cual pudiera ser un indicio de que los efectos de la VL producen 
mayores beneficios en los embriones provenientes de reproductoras pesadas 
viejas, es decir, mayores de 45 semanas de edad, lo anterior pudiera deberse a 
que a medida que aumenta la edad de las aves reproductoras, también se 
incrementa el tamaño del huevo, lo cual favorece el incremento de la porosidad 
del cascarón, sin embargo, con el protocolo de ventilación limitada es posible 
evitar la excesiva pérdida de CO2 en las primeras etapas del desarrollo 
embrionario. 
En importante destacar que cuando se comparó la incubabilidad por grado de 
conductancia en el segundo experimento del presente estudio, se observó que las 
diferencias significativas se ubicaron en los huevos de conductancia alta, pues el 
grupo con VL presentó un 70.3%, y el grupo de VE un 34.3%, es decir, una 
diferencia de 36 puntos porcentuales, además en el grupo de conductancia alta 
incubado con VE se observó el mayor porcentaje de mortalidad embrionaria en la 
etapa III, los mejores resultados del grupo de VL pudieran explicarse por la 
optimización en el cambio de respiración difusiva a convectiva mediante una 
55 
menor pérdida de humedad en esta etapa que favorece un aumento de pCO2 en 
la cámara de aire que como ya se indicó antes, provoca el aceleramiento del 
picaje interno. Por su parte, en el tercer estudio se utilizaron huevos provenientes 
de reproductoras pesadas de 34 semanas de edad, y no se observaron 
diferencias entre la mortalidad embrionaria en los tres grupos de acuerdo al grado 
de conductancia del cascarón (alta, media y baja), y aunque los huevos de 
conductancia alta pudieran tener una disminución de la mortalidad embrionaria de 
las etapas III y IV, precisamente por el aumento en la presión parcial de CO2 que 
propicia el inicio del picaje interno, se observa que ese mismo grado de 
conductancia debido al mayor grosor del cascarón de los huevos provenientes de 
reproductoras jóvenes combinado con un incremento gradual de CO2 que alcanzó 
las 11,500 ppm posiblemente ocasionó que no se presentaran efectos 
detrimentales en la incubabilidad. 
El incremento de la ME fue consistente conforme al aumento de la edad de la 
reproductora, pues en el cuarto estudio se utilizaron huevos provenientes de 
reproductoras pesadas de 40.5 semanas de edad, en el cual se observó una 
menor incubabilidad en los huevos de conductancia alta, aun cuando la [CO2] 
alcanzó 12,100 ppm al día 10 del DE, la mayor ME se presentó en las etapas I y 
III del DE, lo cual pudiera explicarse debido a que los huevos de mayor tamaño, y 
consecuentemente, con un mayor grado de conductancia, no permiten una 
acumulación adecuada de CO2 que favorezca un efecto fisiológico sobre el 
crecimiento de la MCA y algunos órganos primordiales del embrión (Hassanzadeh 
et al., 2004, 2009; Chan y Burggren, 2005). 
La aparente relación entre la VL durante la primera mitad de la incubación, con 
la obtención de mejores parámetros de incubabilidad y la disminución de la 
mortalidad embrionaria, se basa en el aumento progresivo de las concentraciones 
de CO2 desde las primeras horas de incubación hasta el día 10 del desarrollo 
embrionario, este incremento gradual de CO2 posiblemente genera una tolerancia 
del embrión a este gas, se menciona que probablemente existan mecanismos 
epigenéticos que favorecen la velocidad de desarrollo del embrión (Vaiserman, 
56 
2008); aunque Decuypere y Bruggeman, (2007) atribuyeron este mayor desarrollo 
embrionario a la ventilación limitada debido al incremento en las proporción de 
triyodotironina y tiroxina (T3/T4) en plasma, lo cual actúa como un mecanismo de 
disparo fisiológico debido a un incremento previo de corticosterona, la cual es 
requerida para la conversión periférica de T3 a partir de T4, lo que induce un 
aumento de triyodotironina; este incremento de corticosterona probablemente se 
debe al estrés inducido por el aumento de la presión de CO2 interna y a la caída 
de la presión de O2 en la cámara de aire, lo que ocasiona condiciones de hipoxia 
e hipercapnia ya descritas anteriormente (Decuypere y Bruggeman, 2007; 
Bruggeman et al., 2007). 
El bienestar de un animal es complejo e implica la integración de varios sistemas 
fisiológicos a través de factores nerviosos y endocrinos. El equilibrio hormonal 
entre T3, T4 y la corticosterona, es de suma importancia para el desarrollo 
embrionario durante la incubación, ya que influye directamente en la tasa 
metabólica del embrión, y por lo tanto, en su supervivencia. En condiciones 
ambientales de incubación utilizando protocolos de ventilación limitada, el 
aumento en las concentraciones plasmáticas de estas hormonas se encuentra 
correlacionado a periodos de estrés transitorios de los embriones generados 
principalmente por la hipoxia y la hipercapnia resultante, lo cual también se 
relaciona con la disminución en el tiempo total de la ventana de nacimientos, la 
posible explicación de este evento se debe a que al generarse en el embrión un 
estado de estrés existe un mecanismo neurológico de tipo quimiosensible 
posiblemente en el control apnéustico que ante la privación de O2 acelera el 
rápido establecimiento de un canal de retroalimentación positiva entre hipotálamo, 
hipófisis y glándula tiroides, lo cual permite el aumento de los niveles de T3, T4, y 
consecuentemente, un aumento de corticosterona a través de la activación 
adrenocorticotrópica. Cuando los pulmones del embrión perciben una disminución 
en el aporte de oxígeno la corticosterona produce un efecto que permite que 
disminuya el tiempo para el picaje interno en la cámara de aire, y por lo tanto, 
también el picaje externo del cascarón (Tona et al., 2003), lo anterior pudiera 
57 
explicar el inicio precoz del picaje interno y el acortamiento de la ventana de 
nacimientos en todos los gruposde VL del presente estudio. Adicionalmente, el 
mayor nivel de corticosterona en sangre, prioriza en determinado momento del DE 
la vía de la gluconeogénesis, y consecuentemente un aumento de aminoácidos 
secundarios en plasma, los cuales se pueden transformar en glucógeno y a partir 
de este carbohidrato sintetizar glucosa-6-fosfato, o bien, de acuerdo a lo descrito 
por Moran (2007), favorecer la glucólisis al término de la función de la MCA y 
principio de la respiración pulmonar. De Smit et al., (2006) determinaron que una 
probable significancia en la proporcionalidad de los niveles de T3 sobre T4, estaría 
indicando una mayor actividad de la glándula tiroides, ya que estas hormonas 
contribuyen a aumentar la glucólisis y la captación de glucosa por parte de las 
células, además T3 influye en la β-oxidación de los ácidos grasos en el interior de 
la célula y aumenta gradualmente el metabolismo basal del embrión, indicando 
posiblemente que un aumento de la pCO2 optimiza un mejor aprovechamiento del 
O2 disponible sobre todo en la etapa temprana del DE. 
Los datos del presente estudio indican que la reducción de la conductancia del 
cascarón posiblemente afectó el grado de bienestar embrionario en el cuarto 
estudio. Christessen et al., (2005) en un estudio de incubación de embriones de 
pavo cerrando el Damper de la máquina, determinaron que existe una supresión 
tanto de T4 como de T3 en la circulación sanguínea. Además la ventilación 
limitada también suprimió las concentraciones de hormonas tiroideas, lo que 
indica un efecto aditivo que aumenta los efectos deletéreos en los huevos de 
conductancia baja, y tal vez ayude a los huevos de conductancia alta, lo anterior 
concuerda con lo observado en el cuarto estudio del presente trabajo, cuyo grupo 
de conductancia baja presentó una menor incubabilidad, menor longitud y peso 
del pollito a la eclosión, menor peso del tejido hepático, menor peso de las asas 
intestinales y menor calidad del pollito eclosionado, por lo tanto, la conductancia 
del cascarón y el período de incubación influyen en la constante de conductancia 
del cascarón (k) (Ar y Rahn, 1978), por lo que el bienestar de un embrión aviar 
también puede ser influenciado por la conductancia del cascarón (G medida en 
58 
g/día x Torr) el período de incubación o por el peso de huevo. En la naturaleza, 
las mediciones son críticas porque determinan la supervivencia de la 
descendencia a través de la madurez característica a la eclosión y la subsecuente 
supervivencia de una especie (Ricklefs y Starck, 1998). Las condiciones de 
incubación también se puede ajustar para adaptarse a la k y a cada tipo de 
cascarón para mejorar la supervivencia de los embriones (Christensen et al., 
2001). 
En el tercero y cuarto estudios del presente trabajo se observó un menor peso 
cardiaco en los grupos de conductancia baja con ventilación limitada, Christensen 
et al., 2005, mencionan que la G no sólo afecta adversamente la concentración de 
glucógeno cardiaco, pues los embriones que picaron el cascarón en huevos 
provenientes de baja o alta G también sufrieron la reducción de peso del corazón, 
lo cual puede reflejar los efectos de una retardada o prolongada etapa de meseta 
en el consumo de oxígeno por embriones de huevos con baja conductancia que 
luchan para mantenerse con vida. 
Con relación al tejido hepático, este se adapta a un almacenamiento de nutrientes 
único de acuerdo al metabolismo en el interior de cada huevo con la finalidad de 
asegurar la supervivencia y el crecimiento de los embriones eclosionados de 
huevos con diferentes cualidades funcionales. En el cuarto experimento del 
presente trabajo se observó un menor peso del hígado en el grupo de 
conductancia baja y un mayor peso del saco vitelino residual, lo cual concuerda 
con lo observado por Christensen et al., 2005. Suponiendo que estas diferencias 
de peso representan un diferente almacenamiento de nutrientes, esto puede 
interpretarse de varias maneras. La longitud del período del desarrollo puede 
alterar la cantidad de yema residual en huevos con diferente conductancia del 
cascarón (k). Los de baja k (con período de incubación más largo) muestran más 
yema residual que los de alta. Por lo tanto, la absorción más lenta del saco 
vitelino en los huevos de baja k puede disminuir el peso de los lípidos 
encontrados en el hígado como reflejo de un menor metabolismo basal vinculado 
a una menor disponibilidad de O2 ocasionada precisamente por la baja k de estos 
59 
huevos. Por lo tanto, los períodos de incubación más largos en las condiciones de 
baja k pueden aumentar el agotamiento del glucógeno hepático almacenado en 
los embriones en comparación con los de alta k, por lo cual se reduce el 
glucógeno y consecuentemente el peso del hígado, hallazgos hechos por 
Christesen et al., (2005) y que contribuyen a explicar en gran medida los 
resultados observados en los estudios del presente trabajo. 
La maduración intestinal normal exhibe un crecimiento lineal con el cuerpo en 
aves neonatas (Konarzewski et al., 1990), algunas estimaciones indican que el 
60% de la energía total de estas aves puede estar dedicada a la maduración y el 
crecimiento de tejido intestinal en los primeros días después de la eclosión (Fan et 
al., 1997; Uni et al., 2005). Sin embargo, la etapa de maduración intestinal y la 
etapa de meseta en el consumo de oxígeno ocurren simultáneamente, aunque 
realmente se sabe poco de los efectos de la meseta en la maduración del tejido 
intestinal, por lo cual se ha explicado que se requiere de un exceso de energía 
para sobrevivir a la hipoxia de la meseta y las demandas en el picaje y la eclosión 
resultando en una menor disponibilidad de energía para el crecimiento o 
maduración intestinal. Después de la eclosión, el neonato debe comenzar la vida 
con una dieta basada en carbohidratos (48% de la dieta) los cuales requieren 
diferentes procesos digestivos (Donaldson y Christensen, 1991). Por lo tanto, 
muchas de las funciones intestinales (por ejemplo, disacaridasas y mecanismos 
de transporte de glucosa) destinados a la digestión de carbohidratos y la 
absorción, se deben activar un poco antes y alrededor de las 24 horas después 
de la eclosión (Uni et al., 2005; Christensen, 2003). 
En el tercer estudio, con huevos provenientes de reproductoras de 34 semanas, 
se observó que el grupo de conductancia baja incubado con ventilación estándar 
fue el que presentó el menor peso de las asas intestinales, así mismo, en el 
cuarto estudio con huevos de reproductoras de 40.5 semanas, también el grupo 
de conductancia baja presentó el menor peso de los órganos en comento. Debido 
a que el intestino neonatal es inmaduro y no pueden procesar cantidades 
significativas de carbohidratos, la gluconeogénesis debe ser la fuente primaria de 
60 
energía hasta que el intestino madura (Uni et al., 2003). La gluconeogénesis 
puede requerir el catabolismo de los tejidos existentes o el catabolismo adicional 
de nutrientes de la yema residual. Si hay una mayor maduración antes de la 
eclosión, el ave puede estar en mejores condiciones para llevar a cabo la 
aprehensión y funciones digestivas precoces para el momento en cuando inicia el 
consumo de alimento sólido (Uni et al., 2003). Un estudio realizado en embriones 
de pavo por Christensen et al., (2003), mostró que los pavipollos con periodos de 
incubación más cortos derivado de su constante de conductancia (k) o del mayor 
peso de los huevos, redujeron su crecimiento y su función intestinal, además 
tuvieron una menor tasa de sobrevivencia, lo anterior lo atribuyeron a que la 
eclosión temprana corresponde a una menor constante de conductancia (k) (Ar y 
Rahn, 1978) y la eclosión reduce también el peso y la función intestinal, en 
contraste con lo anterior, en el presente estudio se observó una disminución en el 
tiempo de eclosión en todos los grupos de ventilaciónlimitada sin perjudicar la 
incubabilidad, el peso, la constitución de los órganos internos y la calidad del 
pollito a la eclosión. 
Con respecto al peso de los huevos, se sabe que el incremento del peso del 
huevo está correlacionado positivamente con el aumento en la edad de las 
reproductoras además de que la incubabilidad disminuye en aquellos huevos 
provenientes de gallinas reproductoras de mayor edad (Vázquez et al., 2006; 
Suárez et al., 1997; Raju et al., 1997). Los huevos del tercer estudio provinieron 
de reproductoras de 34 semanas de edad y no se registraron diferencias entre los 
grupos de ventilación limitada y de ventilación estándar, sin embargo, en el 
segundo estudio se utilizaron huevos provenientes de reproductoras de 48 
semanas de edad, en el cual se observó que el grupo de ventilación estándar tuvo 
una incubabilidad significativamente menor que el grupo de ventilación limitada, la 
cual fue superior en 12 puntos porcentuales, lo anterior podría ser debido a que 
en huevos de mayor tamaño, y como consecuencia con de mayor grado de 
conductancia, la ventilación limitada evita la excesiva pérdida de CO2, la cual es 
fundamental en las primeras horas de vida embrionaria (Tona et al., 2001, De smit 
61 
et al., 2006). En un estudio realizado por Vázquez et al. (2006), se observó que la 
incubabilidad disminuyó conforme se incrementó la edad de la gallina 
reproductora, esto contrastó con los grupos de ventilación limitada de los estudios 
2 y 4 del presente trabajo, cuyos huevos provinieron de reproductoras pesadas de 
48 y 40.5 semanas, en el grupo de ventilación limitada del segundo estudio se 
tuvo un 70% en la incubabilidad versus el 73.5% y 72% registrados en los grupos 
de VL y VE del tercer estudio con huevos provenientes de gallinas de 34 
semanas, mientras que en el cuarto estudio (con protocolo de VL) se obtuvo una 
incubabilidad del 76.5%, 84% y 82% en los grupos de conductancia alta, media y 
baja respectivamente. Además, en los estudios del presente trabajo, usualmente 
se observó un mayor peso del pollito a la eclosión en aquellos que fueron 
incubados bajo protocolos de ventilación limitada, el peso del pollito a la eclosión 
también muestra una fuerte correlación positiva que explica una mayor velocidad 
de crecimiento en los pollos de engorda (Proudfoot y Hulan, 1981; Raju et al., 
1997; De Smit et al., 2006). 
Un aspecto importante a considerar es lo mencionado por investigadores como 
Needham (1931), Romanoff y Romanoff (1949) y Ar y Rhan (1980) quienes 
observaron que las especies aviares con huevos grandes tienden a tener 
períodos más largos de incubación, y por lo tanto, están expuestos a una mayor 
pérdida de agua. Puesto que ésta es dependiente de la tasa metabólica, es 
probable que la geometría y porosidad del cascarón sean determinantes en el 
grado de conductancia de gases a través de esta estructura, la cual posiblemente 
ha evolucionado en respuesta a las necesidades metabólicas del embrión, 
(Wangensteen y Rahn; 1970-71). Por lo tanto, la variación de la constante de 
conductancia reflejaría su dependencia a las necesidades metabólicas de 
embriones provenientes de diferentes edades y estirpes aviares. Sin embargo, 
Rahn y Ar (1974) mostraron que el período de incubación prolongado en huevos 
más grandes se puede compensar perfectamente por la reducción en la 
conductividad de vapor de agua por unidad de peso del huevo que se expresa 
como un coeficiente de pérdida de agua común para los huevos, y de esa forma 
62 
evitar una excesiva eliminación de vapor de agua de los huevos incubables, por lo 
cual, el incremento gradual de CO2 posiblemente permita un rápido acceso a la 
cámara de aire del huevo e inicio más temprano del picaje interno y externo, lo 
cual puede ocasionar un menor tiempo en la eclosión de los pollitos con un 
consecuente acortamiento en el tiempo de la ventana de nacimientos, lo cual 
puede favorecer los procesos de alimentación temprana (Uni et al., 2003) ya que 
bajo condiciones comerciales se efectúan dos saques de pollitos a las 492 horas y 
10 horas después, por lo cual en el primer saque se conseguiría el mayor objetivo 
de la incubación: Obtener el mayor porcentaje de los pollitos nacidos totales. 
Burton et al. (1989), informaron que justo antes del picaje interno la presión de O2 
en la cámara de aire aumenta en relación al aumento de la conductancia del 
cascarón, y análogamente disminuye la presión del CO2. Por lo que, con el 
aumento de la conductancia del cascarón se incrementa el tiempo de eclosión de 
los pollitos, e incluso se ha mencionado que la incubabilidad es inversamente 
proporcional al aumento de la conductancia del cascarón. Los huevos que 
presentan una conductancia de cascarón más baja logran en general, un mayor 
porcentaje de nacimientos, independientemente de la edad de la progenitora 
(McDaniel et al., 1979; Roque y Soares, 1994; Visschedijk, 1968). La mortalidad 
embrionaria en las etapas III y IV se ha relacionado con la conductancia del 
cascarón, observando una mayor mortalidad embrionaria tardía en los huevos que 
presentan una mayor conductancia del cascarón (Bamelis, 2003), posiblemente 
esto explique en gran parte el impacto negativo sobre la incubabilidad en la 
incubación de huevos de aves reproductoras mayores a 45 semanas de edad 
(Vázquez et al., 2006). Adicionalmente, el acortamiento de la ventana de 
nacimientos podría ayudar a evitar que se presentaran efectos detrimentales 
como la adherencia del pollito a las membranas extraembrionarias o al cascarón, 
o bien efectos negativos sobre la cicatrización del ombligo de los pollitos; en todos 
los estudios del presente trabajo, se observó que en aquellos embriones 
sometidos a ventilación limitada, el inicio del picaje externo fue antes que en los 
embriones de los grupos de ventilación estándar, además de que el periodo de 
63 
duración de la ventana de nacimientos fue más corto, y no se observaron pollitos 
deshidratados adheridos a las estructuras del cascarón o a las membranas 
extraembrionarias. 
Es de suma importancia tomar en cuenta que los protocolos de ventilación 
limitada pueden alterar los resultados de intercambio gaseoso en la conductancia 
del cascarón del huevo (G), lo cual pudiera modificar la pérdida continua de agua 
a través de los poros del cascarón y evitar la formación adecuada de la cámara de 
aire en el extremo romo del huevo. En el segundo estudio de este trabajo se 
observó una pérdida de humedad global de 11.85% al día 18 del DE en el grupo 
de VL, sin embargo, cuando esta pérdida de humedad se analizó por grado de 
conductancia se observó que el grupo de conductancia baja presentó una pérdida 
de 10.32%. En el tercer estudio los huevos provinieron de reproductoras pesadas 
de 34 semanas de edad, éstos fueron de menor tamaño, y por consiguiente, con 
un menor grado de conductancia del cascarón, esto se reflejó en la pérdida de 
humedad al día 18 del DE, pues se tuvo un 10.14% de pérdida global en el grupo 
de VL, pero cuando se analizó por nivel de conductancia, se observó que el grupo 
de conductancia media tuvo una pérdida del 10.5% y el grupo de conductancia 
baja tuvo una pérdida de peso del 8.54% con respecto al peso inicial del huevo. 
Lo anterior pudiera dar una pauta para el manejo de diferente humedad relativa 
en sistemas de incubación unietápicas considerando el grado de conductancia del 
cascarón para favorecer que la pérdida de humedad del huevo se ubique dentro 
del rango óptimo, es decir, entre el 12 y 14% de su peso con respecto al peso 
inicial de cada huevo (Peebles et al., 1987). 
En el segundo estudio se obtuvo una incubabilidad superior en el grupo de 
ventilación limitada que alcanzó una [CO2] de 9,000 ppm al día 10 del DE, esto en 
comparación con el grupo de ventilación estándar, los resultados concuerdan con 
diversos estudios que han utilizado incubaciones con incrementogradual de CO2 
durante la primera mitad del DE en un margen entre 8,000 y 15,000 ppm, seguido 
de ventilación estándar hasta la eclosión, además se ha observado un mayor DE 
(De Smit et al., 2006, 2008; Tona et al., 2007; Bruggeman et al., 2007); 
64 
adicionalmente Willemsen et al., (2008) al utilizar condiciones de VL (1% de CO2 
durante los primeros 10 días del DE) en un grupo análogo al grupo de VL del 
segundo estudio, determinaron una disminución de la mortalidad embrionaria, lo 
cual atribuyeron principalmente a una reducción en el número de embriones en 
mala posición, lo que indujo un incremento en la incubabilidad de este grupo, 
hallazgo que coincide plenamente con los resultados del presente estudio. Por su 
parte, Gildersleeve y Boeschen (1983), en un estudio realizado con huevos de 
pavo obtuvieron un mayor porcentaje de nacimientos, una menor mortalidad 
embrionaria y una menor incidencia de embriones en mala posición cuando los 
huevos fueron incubados con incremento gradual de CO2 durante los primeros 10 
días del DE, sin embargo, el porcentaje de eclosión disminuyó cuando el 
incremento de CO2 se aplicó únicamente en los primeros 5 días, esto coincide en 
parte con reportado por Reijrink et al., (2010), quienes observaron menor 
incubabilidad en un grupo incubado con alta concentración de CO2 durante los 
primeros cinco días del DE (después de su almacenamiento previo durante 15 
días). Estos informes muestran que el efecto de CO2 puede depender de la [CO2], 
el tiempo y el día de exposición. O´dea et al., 2004, mencionan que durante la 
incubación el embrión aviar metaboliza los lípidos de la yema a través de la β-
oxidación con la finalidad de obtener la energía necesaria para el crecimiento y el 
desarrollo embrionario. El oxígeno necesario para este proceso metabólico, y los 
productos de desecho del catabolismo lipídico (calor y dióxido de carbono) se 
difunden a través de los poros del cascarón, por lo cual un protocolo de 
incubación hipercápnica podría modificar y provocar un menor grado de 
conductancia del cascarón, y ocasionar efectos detrimentales en la fase de 
desarrollo logarítmico de los tejidos embrionarios por una deficiencia de O2, 
además de que impediría la eliminación del calor excesivo que se produce en la 
fase exotérmica del embrión. Lo anterior da la pauta para diseñar los tiempos de 
exposición a las condiciones de hipercapnia en las incubadoras, la [CO2] y el 
protocolo de temperatura a la que pueden someterse los huevos considerando el 
grado de conductancia del cascarón. Por otra parte, en el segundo estudio se 
65 
observó un gran porcentaje de mortalidad embrionaria en la etapa I de ambos 
grupos (VL 28.57%, y VE 39.3%) (Aunque esto se explica en gran parte por la 
metodología utilizada para clasificar las diferentes G de los huevos analizados). Si 
bien, Decuypere y Bruggeman (2007), mencionan que la tasa de nacimientos, o 
no se afecta adversamente, o se afecta de forma mínima cuando los huevos 
incubables se almacenan durante un tiempo no mayor a 7 días antes de iniciar el 
proceso de incubación, el periodo de almacenamiento no solo impacta el 
crecimiento sino también el metabolismo del embrión y aunque en el segundo 
estudio el periodo de almacenamiento se encontró dentro del rango óptimo, es 
preciso señalar que para obtener la pérdida de peso y poder clasificar a los 
huevos por grado de conductancia del cascarón, éstos se almacenaron en una 
incubadora totalmente sellada durante 60 horas, lo cual posiblemente perjudicó el 
desarrollo embrionario durante las primeras horas. Además, la temperatura de 
almacenaje fue de 24.4°C, es decir, ligeramente arriba del cero fisiológico, lo cual 
pudo haber provocado que en algunos huevos se acelerara el inicio del periodo 
de incubación y un consecuente aumento de la mortalidad debido a que la 
temperatura se encontraba por abajo de los requerimientos de los embriones 
(37.8°C), la falta de calor es más perjudicial en la etapa endotérmica del embrión 
en donde la pérdida de calor por evaporación es mayor que el calor producido por 
el metabolismo embrionario, la cual comprende el primer tercio de la incubación. 
Se ha citado que la temperatura es el factor más importante que controla el 
desarrollo y crecimiento embrionario (French, 1997; Molenaar et al., 2009; 
Lourens et al., 2005, 2007), y ésta a su vez es dependiente de la temperatura del 
aire de la incubadora (Wekstein y Zolman, 1967, 1969; Freeman, 1971), por lo 
que la clasificación del grado de conductancia el cascarón de acuerdo a este 
método resultó perjudicial para la mortalidad embrionaria en la etapa I. Los 
informes de Hinton (1968) y Walsh et al., (1995) concluyeron que un requisito 
para almacenamiento a largo plazo de los huevos era la prevención de la pérdida 
de agua del huevo para evitar un retraso en el DE, una alta mortalidad 
embrionaria temprana, el incremento del tiempo de la duración del periodo de 
66 
incubación (Mather y Laughlin, 1979), y una disminución de la incubabilidad, 
aunque por su parte, Reijrink et al. (2010), definen que más que la pérdida de la 
humedad o peso del huevo, lo más importante para la viabilidad del embrión 
durante su incubación es el pH de la albúmina y su correlación con el pH de la 
yema y del microambiente del embrión durante el almacenamiento previo a la 
incubación y durante la incubación temprana. 
Con el protocolo para evaluar la pérdida de peso en forma de vapor de agua al 
día 10 del DE y con base a ello realizar la clasificación del grado de conductancia 
en los experimentos 3 y 4, se observó una disminución de la mortalidad 
embrionaria en la etapa I, lo cual refuerza la idea de que el tipo de 
almacenamiento del huevo en el segundo estudio perjudicó notablemente el DE 
durante los primeros días, lo cual se reflejó en aumento de la mortalidad en esta 
etapa. 
Con relación al desafío de Salmonella sp. se observó una penetración 
significativamente mayor en los huevos de conductancia media y alta, lo cual 
evidenció que en los huevos con conductancia baja si bien existe una mayor 
resistencia a la transferencia de gases, también esta resistencia se expresa para 
los sólidos hacia el interior del huevo. Sin embargo, Kanashiro et al. (2002) 
mencionan que aunque los poros del cascarón permiten la penetración de 
Salmonella, su índice de penetración está más relacionado con el tiempo de 
almacenamiento y la temperatura que con el número de poros, observando que 
entre más alta sea la temperatura y mayor el tiempo de almacenaje del huevo, es 
más rápido el tiempo de penetración de las bacterias a través del cascarón 
(Miyamoto et al. 1998). El momento de la inoculación del agente en este estudio 
fue posterior al día 10 del DE, después de detener el DE mediante refrigeración, 
con lo cual no influyó la temperatura de incubación ni el tiempo de almacenaje del 
huevo, por lo que se puede suponer que el menor porcentaje de estructuras 
contaminadas en los huevos de conductancia baja se deben precisamente al 
menor número de poros y al mayor grosor del cascarón. Esto último estuvo 
correlacionado positivamente con el grosor del cascarón, pues en los huevos 
67 
determinados como de baja conductancia presentaron un cascarón más grueso, y 
precisamente fue en ellos en donde se recuperó menor porcentaje del agente. 
 Por otra parte, Berrang et al. (1998) observaron una correlación positiva entre el 
aumento de la edad de las gallinas reproductoras y el aumento en el peso del 
huevo, además determinaron que el grosor del cascarón del huevo disminuyó 
conforme avanzó la edad de las progenitoras, sin embargo, la conductancia del 
cascarón y la gravedad específica no se alteraron, sin embargo, Fajardo et al. 
(1995), encontraron que conforme aumenta el peso del huevo disminuye el peso 
de las membranas del cascarón, por lo cual, posiblemente estas estructuras 
desempeñen un papel fundamentalen la exclusión de las bacterias hacia el 
interior del huevo, lo cual concuerda con los resultados del presente estudio en 
donde la membrana interna del cascarón fue la estructura menos contaminada, 
además García et al., (1996), mencionaron que la causa de la disminución de la 
penetración de Salmonella enterica serovar enteritidis del huevo fértil, coincide en 
primer lugar con las estructuras como la cutícula, el cascarón y el complejo de 
membranas internas, las cuales constituyen una barrera natural del huevo, que no 
permiten la fácil penetración del agente en los primeros días de incubación, sin 
embargo, conforme avanza el tiempo de incubación en los huevos infértiles, la 
primera estructura del cascarón comienza a ser penetrada, hasta colonizar la 
membrana externa, este proceso hace suponer que la barrera natural no es 
suficiente para impedir la entrada de Salmonella enterica serovar enteritidis al 
interior del huevo, por lo que es posible que el desarrollo embrionario sea una 
defensa más ante la entrada del agente, pues generalmente se recupera menor 
cantidad de bacteria en huevos fértiles que en infértiles (Williams y Whittermore, 
1967) lo cual posiblemente tiene que ver con los cambios de pH inducidos por el 
embrión en su microambiente y la albúmina del huevo (Reijrink et al., 2010). El 
manejo utilizado en el quinto estudio del presente trabajo, sobre el momento de la 
inoculación del agente, posiblemente evita que los mecanismos inmunológicos del 
embrión incidan en el porcentaje de recuperación de la bacteria, por lo cual, con la 
detención del DE fue posible evaluar únicamente la capacidad que tienen las 
68 
estructuras mecánicas para evitar la penetración del agente bacteriano (Coterill, 
1975). 
 
 
CONCLUSIONES 
 
Los efectos de las altas concentraciones de CO2 durante la primera mitad de la 
incubación son más benéficos en los huevos provenientes de reproductoras que 
se encuentran fuera del rango óptimo de eclosión (prime age-old), es decir, entre 
las 45 y 60 semanas 
 
Los efectos favorables son mejores en los huevos de conductancia alta y media, 
en los cuales se logró evitar la pérdida excesiva de CO2 y agua, sin embargo, en 
los huevos de conductancia baja el anhídrido carbónico produjo una hipercapnia 
mortal para los embriones. 
 
En los protocolos de ventilación limitada se debe tomar en cuenta el grado de 
conductancia del cascarón con la finalidad de controlar el incremento gradual del 
CO2 y evitar una excesiva, o en su caso, una insuficiente pérdida de humedad. 
 
El ingreso de Salmonella sp. en huevos fértiles de gallina doméstica difiere de 
acuerdo al grado de conductancia del cascarón, pero no es diferente de acuerdo 
al protocolo de ventilación (VE versus VL), sin embargo, se requiere efectuar más 
investigaciones al respecto, para considerar además de la incubación 
hipercápnica, el pH de la albúmina y la capacidad integral bioquímica de la ovo-
transferrina que constituye una de las proteínas albuminarias de mayor 
implicación antimicrobiana del huevo. 
 
 
 
 
69 
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81 
CUADROS DE RESULTADOS 
 
PRIMER ESTUDIO 
 
Cuadro 1. Peso del huevo al inicio de la incubación y porcentaje de pérdida de peso al 
día 10 y 18 de la incubación de huevos fértiles de gallinas domésticas de 53 semanas de 
edad. 
Parámetro 
Conductancia 
alta
α
 
 Conductancia 
media
β
 
Conductancia 
baja
γ
 
Peso del huevo al día 1 DE (g) 67.06 ± 4.4 66.50 ± 3.9 65.31 ± 4.3 
Peso de huevo al día 10 DE (g) 61.53 ± 5.1 61.98 ± 4.9 60.55 ± 4.5 
% de pérdida de peso al día 10 DE* 5.51 ± 1.7
A
** 4.77 ± 0.7
B
 3.93 ± 1.0
C
 
Peso del huevo al día 18 (g) 56.38 ± 5.7 57.74 ± 4.2 56.88 ± 4.5 
% de pérdida de peso al día 18 DE* 15.16 ± 2.1
A
** 13.54 ± 1.9
B
 11.81 ± 1.5
C
 
α= 63 huevos de conductancia alta, β= 126 huevos de conductancia media, γ= 63 huevos de conductancia baja. 
* Porcentaje de pérdida de peso. 
**Literales diferentes en superíndice al valor referido ± desviación estándar comparadas entre grupos en cada una de las 
filas indican diferencia estadística significativa (P<0.05). 
 
 
Cuadro 2. Porcentaje de pérdida de peso al día 10 y 18 del DE en huevos fértiles de 
gallinas domésticas de la estirpe Ross 308 de 53 semanas de edad con aplicación de 
cutícula artificial con un liofilizado de albúmina al 1% ó al 2%. 
 
Conductancia 
 
Pérdida de peso al día 10 DE 
(%) 
Pérdida de peso al día 18 DE 
(%) 
Alta con cutícula al 1%*
α
 7.73 ± 1.08
AB
** 15.07 ± 1.98
A
 
 
Alta con cutícula al 2%
α
 
 
7.38 ± 1.77
AB
 
14.63 ± 2.22
AB
 
 
Alta sin cutícula
α
 
 
8.87 ± 1.95
A
 
15.73 ± 1.88
A
 
 
Media con cutícula al 1%
β
 
 
6.82 ± 0.74
BC
 
13.12 ± 1.42
BC
 
 
Media con cutícula al 2%
β
 
 
6.97 ± 1.23
BC
 
12.91 ± 1.64
BC
 
 
Media sin cutícula
β
 
 
7.55 ± 1.86
AB
 
14.32 ± 2.25
AB
 
 
Baja con cutícula al 1%
α
 
 
5.65 ± 1.43
C
 
10.16 ± 1.71
D
 
 
Baja con cutícula al 2%
α
 
 
5.68 ± 1.56
C
 
11.57 ± 1.43
CD
 
 
Baja sin cutícula
α
 
 
6.45 ± 0.59
BC
 
12.44 ± 1.18
C
 
α (n= 21 huevos), β (n=42 huevos). 
* Porcentaje de pérdida de peso. 
**Literales diferentes en superíndice al valor referido ± desviación estándar comparadas entre grupos a los 10 y 18 días DE 
en cada una de las columnas indican diferencia estadística significativa (P<0.05). 
 
 
82 
Cuadro 3. Peso del embrión y SV a los 18 días del DE en huevos fértiles con diferentes 
grados de conductancia de cascarón provenientes de gallina doméstica de la estirpe 
Ross 308 de 53 semanas de edad. 
Parámetro 
conductancia 
alta
α
 
conductancia 
media
β
 
conductancia 
baja
γ
 
Peso del embrión (gr) al día 18 DE 25.65 ± 3.95
A 
26.90 ± 3.62
A
 26.51 ± 3.32
A
 
Peso del SV (gr) al día 18 DE 15.46 ± 3.51
A
 15.65 ± 2.64
A
 15.82 ± 12.31
A
 
α= 63 huevos de conductancia alta, β= 126 huevos de conductancia media, γ= 63 huevos de conductancia baja. 
*Literales diferentes en superíndice al valor referido ± desviación estándar comparadas entre grupos en cada una de las 
filas indican diferencia estadística significativa (P<0.05). 
 
 
 
 
Cuadro 4. Peso del embrión y SV a los 18 días del DE en huevos fértiles con diferentes 
grados de conductancia con aplicación de una cutícula artificial al 1% ó 2% provenientes 
de gallina doméstica de la estirpe Ross 308 de 53 semanas de edad. 
 
Conductancia 
 
Peso del embrión al día 18 DE* Peso del SV al día 18 DE* 
Alta con cutícula al 1% 26.86 ± 3.61 16.45 ± 3.04 
 
Alta con cutícula al 2% 
 
24.66 ± 2.88 14.52 ± 3.24 
 
Alta sin cutícula 
 
25.66 ± 4.17 15.62 ± 4.22 
 
Media con cutícula al 1% 
 
26.70 ± 3.68 14.92 ± 3.36 
 
Media con cutícula al 2% 
 
25.24 ± 2.75 15.71 ± 2.87 
 
Media sin cutícula 
 
26.85 ± 3.38 15.89 ± 2.34 
 
Baja con cutícula al 1% 
 
27.57 ± 3.35 15.18 ± 1.53 
 
Baja con cutícula al 2% 
 
25.57 ± 3..66 15.08 ± 2.98 
 
Baja sin cutícula 
 
27.55 ± 3.62 15.36 ± 2.10 
* Peso en gramos. 
**Literales diferentes en superíndice al valor referido ± desviación estándar comparadas entre grupos en cada una de las 
columnas al día 18 del DE indican diferencia estadística significativa (P<0.05). 
n= 60 embriones provenientes de huevos de conductancia alta; 118 deconductancia media y 59 de conductancia baja. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
83 
SEGUNDO ESTUDIO 
 
Cuadro 5. Concentración de O2 y CO2 registrado a partir del primer día de incubación de 
huevos de gallina reproductora pesada de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 48 
semanas de edad incubados con ventilación limitada durante la primera mitad del 
desarrollo embrionario. 
CONDICIONES DE INCUBACIÓN 
Día de 
incubación 
O2 (%) 
Estándar 
O2 (%) 
Restringido* 
CO2 (ppm) 
Estándar 
CO2 (ppm) 
Restringido* 
1 20.50 ± 0.00 20.46 ± 0.57 1754.0 ± 255 2045.0 ± 99.8 
2 20.45 ± 0.10 20.35 ± 0.17 1540.7 ± 164 1666.2 ± 364 
3 20.67
 
± 0.05 20.40 ± 0.14 1426.0 ± 88 1491.0 ± 125 
4 20.60 ± 0.27 20.55 ± 0.23 1548.0 ± 72 1558.0 ± 79 
5 20.25 ± 0.12 20.25 ± 0.12 1684.2 ± 57
B
 3071.0 ± 71
A
 
6 20.30 ± 0.08
 
20.20 ± 0.08
 
1820.5 ± 33
B
 4585.0 ± 63
A 
7 20.45 ± 0.17 20.35 ± 0.12 1868.6
 
± 164
B
 4783.2
 
± 185
A 
8 20.45 ± 0.12 20.32 ± 0.09 1937.7
 
± 89
B
 5572.5
 
± 382
A 
9 20.55 ± 0.10 20.50 ± 0.08 2220.2 ± 129
B
 6900.0 ± 409
A 
10 20.50 ± 0.08 20.42 ± 0.12 2453.0 ± 146
B
 7417.5 ± 1481
A 
11 20.37 ± 0.02 20.35 ± 0.10 2438.5 ± 99 3462.5 ± 2403 
12 20.45 ± 0.17 20.42 ± 0.12 2599.2 ± 146 2582.5 ± 2403 
13 20.55 ± 0.10 20.52 ± 0.05 3007.5 ± 163 2933.7 ± 209 
14 20.55 ± 0.12 20.52 ± 0.12 3224.5 ± 94 3172.5 ± 86 
15 20.47 ± 0.17 20.52 ± 0.17 3670.2 ± 171 3580.0 ± 231 
16 20.45 ± 0.05 20.45 ± 0.05 3816.2
 
± 35
A
 3697.5 ± 74
B 
17 20.55 ± 0.05 20.28 ± 0.25 3973.5 ± 44 3990.0 ± 48 
18 20.50 ± 0.18 20.50 ± 0.18 4318.5 ± 489 4427.5 ± 422 
19 20.42 ± 0.26 20.47 ± 0.27 3791.7 ± 61 3813.7 ± 102 
20 20.80 ± 0.11 20.77 ± 0.09 3461.0 ± 105 3632.5 ± 121 
21 20.76 ± 0.11 20.80 ± 0.10 3744.6 ± 297 3616.6 ± 118 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en la misma fila indican diferencia 
estadística significativa (P<0.05) entre tratamientos. Dos incubadoras SPORTSMAN® Mod. #1502. 
n= 504 huevos en cada máquina incubadora. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
84 
Cuadro 6. Peso del huevo, pérdida de peso y temperatura promedio durante la 
incubación con un protocolo de ventilación limitada durante la primer mitad del desarrollo 
embrionario de huevos de aves Ross 308 (Gallus gallus) de 48 semanas de edad. 
Parámetro 
Ventilación Limitada* 9,000 ppm 
de CO2 al día 10 (Incubadora A) 
Ventilación estándar (%) 
(Incubadora B) 
Peso promedio inicial del 
huevo (g)** 
66.83 ± 3.55
A
 65.72 ± 3.84
A
 
Pérdida de peso día 10 (%)** 4.70 ± 0.95
B
 6.15 ± 1.31
A
 
Pérdida de peso día 13 (%)** 8.76 ± 1.53
B
 10.14 ± 1.89
A
 
Pérdida de peso día 18 (%)** 11.85 ± 1.85
B
 13.31 ± 2.46
A
 
Tº Celsius. Días 1-18 *** 37.54 ± 0.24
A
 37.54 ± 0.24
A
 
Tº Celsius Días 19-21 *** 37.00 ± 0.0
A
 37.00 ± 0.0
A
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Valor porcentual ± desviación estándar a partir de 252 huevos por cada tratamiento de ventilación limitada y ventilación 
estándar; valores en la misma fila con diferente letra superíndice difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05) 
***Promedio de temperatura en grados centígrados por periodo 
 
 
 
 
Cuadro 7. Peso del huevo con distinto grado de conductancia del cascarón y pérdida de 
peso promedio durante la incubación con ventilación limitada durante la primer mitad del 
desarrollo embrionario de huevos de aves Ross 308 (Gallus gallus) de 48 semanas de 
edad. 
 
Conductancia 
 
 
Alta VL* 
 
Alta V 
 
Media VL* 
 
Media V 
 
Baja VL* 
 
Baja V 
Peso promedio inicial 
del huevo (g)** 
 
69.5 ± 3.2
Aaψ 
 
66.4 ± 3.5
Aa
 66.9 ± 3.5
Aa
 65.9 ± 3.7
Aa
 65.0 ± 3.3
Aa
 64.9 ± 4.5
Aa
 
Pérdida de peso día 
10 (%)** 
 
5.41 ± 1.1
Bb 
 
 
7.39 ± 1.4
Aa 
 
 
4.57 ± 0.5
Bc 
 
 
5.95 ± 0.7
Ab 
 
 
4.24 ± 1.1
Bc 
 
 
5.31 ± 1.2
Ab 
 
Pérdida de peso día 
13 (%)** 
 
10.2 ± 1.7
Bb 
 
 
12.2 ± 2.1
Aa 
 
 
8.54 ± 0.9
Bc 
 
 
9.87 ± 1.0
Ab 
 
 
7.70 ± 1.2
Bc 
 
 
8.57 ± 1.0
Ab 
 
Pérdida de peso día 
18 (%)** 
 
13.8 ± 1.6
Bb 
 
 
16.0 ± 2.5
Aa 
 
 
11.6 ± 1.3
Bc 
 
 
13.0 ± 1.6
Ab 
 
 
10.3 ± 1.3
Bd 
 
 
11.2 ± 1.2
Abc 
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario (9,000 ppm). 
**Literales mayúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en cada fila entre 
tratamientos por conductancia (VL versus VE) indican diferencia estadística significativa entre sí, Tukey (P<0.05). 
ψ 
Literales minúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas entre todos los grupos 
de cada fila difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
n= 63 huevos por cada tratamiento de alta y baja conductancia, así como, 126 huevos de conductancia media. 
85 
Cuadro 8. Parámetros de incubación en huevos de gallina reproductora de la estirpe 
Ross 308 (Gallus gallus) de 48 semanas de edad incubados con un protocolo de 
ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
Parámetro 
Ventilación Limitada 9,000 ppm 
de CO2 al día 10 (Incubadora A)* 
Ventilación estándar 
(Incubadora B) 
Fertilidad aparente** 81.58 ± 7.0 85.19 ± 4.8 
Incubabilidad** 69.66 ± 8.8
A
 57.76 ± 18.5
B
 
Natalidad** 47.37 ± 3.4
A
 39.97 ± 12.8
B
 
Mortalidad etapa I*** 28.6%
B
 39.3%
A
 
Mortalidad etapa II*** 1.4%
A
 0%
B
 
Mortalidad etapa III*** 14.0%
B
 17.5%
A
 
Mortalidad etapa IV*** 1.63% 1.61% 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Valor porcentual ± desviación estándar a partir de 252 huevos para cada uno de los tratamientos; valores en la misma fila 
con diferente letra superíndice difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05) 
***Valor porcentual promedio de mortalidad embrionaria; valores en la misma fila con diferente letra superíndice s on 
diferentes entre sí, prueba χ
2 
(P<0.05). 
n= 63 huevos por cada tratamiento de alta y baja conductancia, así como, 126 huevos de conductancia media. 
 
 
 
 
Cuadro 9. Parámetros de incubación en huevos con distinto grado de conductancia del 
cascarón provenientes de gallina de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 48 semanas 
de edad incubados con un protocolo de ventilación limitada durante la primera mitad del 
desarrollo embrionario. 
Conductancia Alta VL* Alta Media VL* Media Baja VL* Baja 
Fertilidad 
aparente** 
75.4 ± 8.4
Abψ
 83.9 ± 7.2
Aab
 84.9 ± 4.9
Aab
 84.5 ± 2.8
Aab
 84.4 ± 5.1
Aab
 87.1 ± 5.4
Aa
 
Incubabilidad** 70.3 ±12.5
Aa
 34.3 ± 8.1
Bb
 67.4 ± 12.4
Aa
 68.7 ± 7.6
Aa
 71.3 ± 2.0
Aa
 70.2 ± 9.3
Aa
 
Natalidad** 43.6 ± 9.0
Aa
 22.5 ± 5.2
Bb
 46.8 ± 8.4
Aa
 50.4 ± 7.0
Aa
 51.7 ± 2.9
Aa
 47.0 ± 11.5
Aa
 
Mortalidad etapa 
I*** 
26.6%
Bb
 46.7%
Aa
 34.9%
Aa
 23.5%
Bb
 24.1%
Bb
 46.7%
Aa
 
Mortalidad etapa 
II*** 
3.33%
Aa
 0%
Bc
 0%
Bc
 0.81%
Ab
 0%
Ac
 0%
Ac
 
Mortalidad etapa 
III*** 
15%
Bb
 24.2%
Aa
 15.1%
Ab
 15.4%
Ab
 12.1%
Ab
 12.9%
Ab
 
Mortalidad etapa 
IV*** 
0%
Bb
 1.6%
Aab
 3.2%
Aa
 1.6%
Aab
 1.7%
Aab
 1.6%
Aab
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario (9,000 ppm) 
**Valor porcentual ± desviación estándar; valores comparados en cada fila por grado de conductancia (VL versus VE) con 
diferente letra superíndice difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05) 
***Valor porcentual promedio de mortalidad embrionaria; valores en la misma fila con diferente letra superíndice son 
diferentes entre sí, prueba χ
2
 (P<0.05). 
ψ 
Literales minúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas entre todos los grupos 
de cada fila difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
n= 63 huevos por cada tratamiento de alta y baja conductancia, así como, 126 huevos de conductanciamedia. 
86 
Cuadro 10. Calidad, peso y longitud de los pollitos provenientes de huevos de gallina 
reproductora pesada de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 48 semanas de edad 
incubados con ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
Parámetro 
Ventilación Limitada* 9,000 ppm 
de CO2 al día 10 (Incubadora A) 
Ventilación estándar (%) 
(Incubadora B) 
Excelente (%)** 4.08 ± 0.75
A
 0.83 ± 0.78
B
 
Bueno (%)** 74.41 ± 5.75
A
 39.05 ± 3.39
B
 
Regular (%)** 18.53 ± 5.96
B 
35.32 ± 10.28
A
 
Deficiente (%)** 2.95 ± 0.94
B
 17.82 ± 7.84
A
 
Inaceptable (%)** 0.0 ± 0.0
B
 6.97 ± 5.31
A
 
Longitud del pollito (g)** 17.95 ± 0.66
A
 17.65 ± 0.62
B
 
Peso del pollito (cm)** 46.66 ± 2.83
A
 45.71 ± 2.78
B
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
** Valor porcentual ± desviación estándar a partir de 252 huevos por cada tratamiento; valores en la misma fila con 
diferente letra superíndice difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
n= 175 pollitos provenientes del tratamiento de VL, así como, 146 provenientes del tratamiento de VE. 
 
 
 
 
 
 
 
Cuadro 11. Calidad, peso y longitud de los pollitos eclosionados de huevos con distinto 
grado de conductancia del cascarón provenientes de gallina reproductora de la estirpe 
Ross 308 (Gallus gallus) de 48 semanas de edad incubados con ventilación limitada 
durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
Conductancia Alta VL* Alta Media VL* Media Baja VL* Baja 
Excelente (%)** 3.84 ± 2.2
Aab
 0.0 ± 0.0
Bc
 5.1 ± 0.0
Aa
 1.6 ± 0.93
Bbc
 3.33 ± 1.9
Ab
 0 ± 0
Bc
 
Bueno (%)** 76.9 ± 4.4
Aa
 35.7 ± 4.1
Bd
 79.7 ± 3.5
Aa
 43.5 ± 3.2
Bc
 66.7 ± 1.9
Ab
 37.93 ± 2.0
Bcd
 
Regular (%)** 15.4 ± 3.2
Bc
 21.4 ± 3.1
Ab
 13.5 ± 2.1
Bc
 40.3 ± 3.6
Aa
 26.7 ± 4.3
Bb
 44.32 ± 4.5
Aa
 
Deficiente (%)** 3.84 ± 0.0
Bc
 28.6 ± 3.5
Aa
 1.7 ± 0.0
Bd
 11.3 ± 2.1
Ab
 3.33 ± 0.0
Bc
 13.79 ± 1.4
Ab
 
Inaceptable (%)** 0.0 ± 0.0
Ac
 14.3 ± 1.5
Aa
 0.0 ± 0.0
Bc
 3.2 ± 0.7
Ab
 0.0 ± 0.0
Bc
 3.4 ± 0.0
Ab
 
Longitud del pollito 
(cm)** 
17.9 ± 0.5
Aa
 17.5 ± 0.6
Bb
 17.9 ± 0.6
Aa
 17.6 ± 0.6
Bb
 18.1 ± 0.6
Aa
 17.7 ± 0.5
Bb
 
Peso del pollito (g)** 46.8 ± 3.4
Aa
 44.9 ± 3.4
Bb
 46.2 ± 2.9
Aa
 46.0 ± 3.0
Aa
 47.0 ± 2.3
Aa
 45.6 ± 3.1
Bb
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales mayúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas entre tratamientos 
por conductancia de cada fila (VL versus VE) indican diferencia estadística significativa entre sí, Tukey (P<0.05). 
ψ 
Literales minúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas entre todos los grupos 
de cada fila difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
n= 175 pollitos provenientes del tratamiento de VL, así como, 146 provenientes del tratamiento de VE. 
 
87 
TERCER ESTUDIO 
Cuadro 12. Concentración de O2 y CO2 registrado a partir del primer día de incubación de 
huevos de gallina reproductora pesada de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 34 
semanas de edad incubados con ventilación limitada durante la primera mitad del 
desarrollo embrionario. 
 
CONDICIONES DE INCUBACIÓN 
Días de 
incubación 
O2 (%) 
Estándar 
O2 (%) 
Restringido* 
CO2 (ppm) 
Estándar 
CO2 (ppm) 
Restringido* 
1 20.55 ± 0.08 20.47 ± 0.04 1663.7 ± 150
B
 2415.0 ± 112
A
 
2 20.57 ± 0.07 20.50 ± 0.05 1758.5 ± 85.1
B
 2345.0 ± 64.1
A
 
3 20.65 ± 0.05 20.60 ± 0.04 1786.2 ± 105
B
 2636.2 ± 243
A
 
4 20.60 ± 0.06 20.52 ± 0.03 1732.7 ± 59.8
B
 3367.5 ± 185
A
 
5 20.50 ± 0.08 20.42 ± 0.05 1831.5 ± 149
B
 4042.5 ± 132
A
 
6 20.45 ± 0.12 20.42 ± 0.15 1884.5 ± 23.6
B
 4565.0 ± 154
A
 
7 20.50 ± 0.08 20.40 ± 0.08 2016.0 ± 124
B
 5501.2 ± 436
 A
 
8 20.40 ± 0.29 20.30 ± 0.18 2064.5 ± 108
B
 6461.7 ± 556
 A
 
9 20.42 ± 0.26 20.30 ± 0.21 2328.5 ± 79.3
B
 8458.7 ± 133
A
 
10 20.27 ± 0.09 20.20 ± 0.08 2735.5 ± 91.7
B
 8844.7 ± 390
A
 
11 20.20± 0.14 20.12 ± 0.17 2970.0 ± 60.0
B
 3544.2 ± 182
A
 
12 20.22 ± 0.09 20.17 ± 0.05 3322.7 ± 64.9
B
 3737.0 ± 288
A
 
13 20.17 ± 0.17 20.15 ± 0.17 3978.7 ± 150 4136.2 ± 135 
14 20.27 ± 0.09 20.25 ± 0.05 3836.2 ± 23.5 3953.5 ± 112 
15 20.25 ± 0.17 20.22 ± 0.12 4430.5 ± 164 4462.2 ± 144 
16 20.25 ± 0.12 20.30 ± 0.11 4780.5 ± 694 4541.2 ± 370 
17 20.27 ± 0.09 20.25 ± 0.10 4492.0 ± 101 4540.5 ± 102 
18 20.32 ± 0.15 20.22 ± 0.15 4822.5 ± 282 4741.2 ± 335 
19 20.20 ± 0.24 20.17 ± 0.20 4488.7 ± 205 4453.7 ± 214 
20 20.20 ± 0.18 20.20 ± 0.18 3956.2 ± 388 3950.5 ± 358 
21 20.25 ± 0.17 20.15 ± 0.10 3040.7 ± 263 3093.3 ± 267 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en la misma fila indican diferencia 
estadística significativa (P<0.05) entre tratamientos. Dos incubadoras SPORTSMAN® Mod. #1502. 
n= 504 huevos en cada máquina incubadora. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
88 
Cuadro 13. Peso del huevo, pérdida de peso y temperatura promedio durante la 
incubación con un protocolo de ventilación limitada durante la primer mitad del desarrollo 
embrionario de huevos de aves Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad. 
Parámetro Ventilación Restringida* 11,500 
ppm de CO
2 
al día 10 
Ventilación estándar 
 
Peso promedio inicial del huevo (g)** 
 
60.83 ± 4.24 61.41 ± 3.42 
 
Pérdida de peso día 10 (%)** 
 
4.73 ± 0.98
B
 6.34 ± 0.93
A
 
Pérdida de peso día 13 (%)** 6.65 ± 1.34
B
 8.37 ± 1.19
A
 
Pérdida de peso día 18 (%)** 10.14 ± 1.41
B
 
11.98 ± 1.64
A
 
Tº Celsius. Días 1-18 *** 37.48 ± 0.31 
 
37.48 ± 0.31
 
 
Tº Celsius Días 19-21 *** 37.00 ± 0.0 
 
37.00 ± 0.0
 
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar a partir de 252 huevos por tratamiento de 
ventilación limitada y ventilación estándar; valores en la misma fila con diferente letra superíndice difieren significativamente 
entre sí, Tukey (P<0.05). 
***Promedio de temperatura en grados centígrados por periodo. 
n= 63 huevos por cada tratamiento de alta y baja conductancia, así como, 126 huevos de conductancia media. 
 
 
 
 
 
Cuadro 14. Peso del huevo y pérdida de peso promedio durante la incubación con 
ventilación limitada durante la primer mitad del desarrollo embrionario de huevos de aves 
Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad. 
Conductancia 
Alta VL* Alta Media VL* Media Baja VL* Baja 
Peso promedio inicial 
del huevo (g)** 
60.98 ± 4.2 61.14 ± 4.1 60.05 ± 4.6 61.17 ± 3.5 61.07 ± 4.2 61.94 ± 3.2 
Pérdida de peso día 
10 (%)** 
6.23 ± 1.3
Bb 
7.56 ± 0.8
Aa
 4.74 ± 0.3
Bc
 6.23 ± 0.3
Ab
 3.82 ± 0.3
Bd
 5.35 ± 0.4
Ac
 
Pérdida de peso día 
13 (%)** 
8.69 ± 1.6
Bb
 9.93 ± 0.9
Aa
 6.63 ± 0.4
Bd
 8.24 ± 0.4
Ab
 5.44 ± 0.4
Be
 7.07 ± 0.5
Ac
 
Pérdida de peso día 
18 (%)** 
11.8 ± 1.4
Bb
 14.0 ± 1.5
Aa
 10.5 ± 0.7
Bc
 11.8 ± 0.6
Ab
 8.5 ± 0.7
Bd
 10.25 ± 0.7
Ac
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales mayúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en cada fila entre 
tratamientos por conductancia (VL versus VE) indican diferencia estadística significativa entre sí, Tukey (P<0.05). 
ψ 
Literales minúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas entre todos los grupos 
de cada fila difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
n= 63 huevos por cada tratamiento de alta y baja conductancia, así como, 126 huevos de conductancia media. 
 
89 
Cuadro 15. Parámetros de incubación en huevos de gallina reproductora pesada de la 
estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad incubados con ventilación 
limitada durante la primera mitad del desarrolloembrionario. 
Parámetro 
Ventilación Limitada* (%) 11,500 
ppm de CO2 al día 10 
Ventilación estándar (%) 
Fertilidad aparente ** 98.13 98.13 
Incubabilidad** 73.57 ± 5.72 72.27 ± 7.35 
Natalidad** 72.27 ± 5.85 70.84 ± 6.48 
Mortalidad etapa I*** 16.66% 14.02% 
Mortalidad etapa II*** 2.91% 1.85% 
Mortalidad etapa III*** 7.5%
B
 11.15%
A
 
Mortalidad etapa IV*** 0.52%
B
 2.11%
A
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Valor porcentual ± desviación estándar a partir de 252 huevos por tratamiento de ventilación limitada y ventilación 
estándar; valores en la misma fila con diferente letra superíndice difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
***Valor porcentual promedio de mortalidad embrionaria; valores en la misma fila con diferente letra superíndice son 
diferentes entre sí, prueba χ
2
 (P < 0.05). 
 
 
 
 
 
Cuadro 16. Parámetros de incubación en huevos con distinto grado de conductancia del 
cascarón provenientes de gallina reproductora de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 
34 semanas de edad incubados con ventilación limitada durante la primera mitad del 
desarrollo embrionario. 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Valor porcentual ± desviación estándar; valores comparados en cada fila por grado de conductancia (VL versus VE) con 
diferente letra superíndice difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05) 
***Valor porcentual promedio de mortalidad embrionaria; valores en la misma fila con diferente letra superíndice son 
diferentes entre sí, prueba χ
2
 (P<0.05). 
ψ 
Literales minúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas entre todos los grupos 
de cada fila difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
n= 63 huevos por cada tratamiento de alta y baja conductancia, así como, 126 huevos de conductancia media. 
 
Conductancia Alta VL* Alta Media VL* Media Baja VL* Baja 
Incubabilidad** 69.9 ± 6.7
Abc
 64.7 ± 7.7
Abc
 72.2 ± 6.0
Aab
 68.7 ± 6.8
Abc
 78.6 ± 3.5
Aa
 77.1 ± 3.0
Aa
 
 
Natalidad** 68.5 ± 6.1
Aab
 64.1 ± 7.9
Ab
 71.6 ± 6.9
Aab
 67.9 ± 6.3
Ab
 77.2 ± 3.8
Aa
 75.4 ± 3.1
Aa
 
Mortalidad etapa 
I*** 
15.8%
Ab
 12.7%
Bc
 15.1%
Ab
 16.7%
Ab
 19.0%
Aa
 12.7%
Bc
 
Mortalidad etapa 
II*** 
4.8%
Aa
 3.2%
Aab
 0.79%
Bc
 2.4%
Ab
 3.2%
Aab
 0%
Bc
 
Mortalidad etapa 
III*** 
7.1%
Bb
 17.7%
Aa
 7.8%
Abc
 5.2%
Ac
 10.2%
Ab
 10%
Ab
 
Mortalidad etapa 
IV*** 
0%
Bc
 1.6%
Ab
 1.6%
Bb
 3.2%
Aa
 0%
Bc
 1.6%
Ab
 
90 
Cuadro 17. Calidad, longitud y peso de los pollitos, corazón e hígado, peso y longitud de 
los intestinos de los pollitos provenientes de huevos de gallina reproductora pesada de la 
estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad incubados con ventilación 
limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
Parámetro Ventilación Restringida* 11,500 
ppm de CO
2 
al día 10 
Ventilación estándar 
Excelente (%)** 5.80 ± 3.03
A 
2.12 ± 0.59
B
 
Bueno (%)** 78.34 ± 5.37
A 
73.24 ± 5.03
B
 
Regular (%)** 11.92 ± 1.69
B
 18.14 ± 3.46
A
 
Deficiente (%)** 1.82 ± 1.76
B 
4.07 ± 3.03
A
 
Inaceptable (%)** 1.26 ± 1.02
B 
2.42 ± 1.93
A
 
Longitud del pollito (cm)** 17.30 ± 0.48
A
 17.15 ± 0.46
B
 
Peso del pollito (g)** 43.09 ± 2.90 42.72 ± 2.77 
Peso de la canal (g)** 32.82 ± 2.72
A
 32.01 ± 1.99
B
 
Peso del SV residual (g)** 6.74 ± 1.21
B
 6.92 ± 0.99
A
 
Peso del hígado (g)** 0.884 ± 0.089 0.881 ± 0.101 
Peso del corazón (g)** 0.327 ± 0.044 0.322 ± 0.043 
Peso de intestinos (g)** 1.21 ± 0.19 1.18 ± 0.14 
Longitud de intestinos (cm)** 29.81 ± 2.09 29.71 ± 2.21 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar; valores en la misma fila con diferente letra 
superíndice difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
n= 185 pollitos provenientes del tratamiento de VL, así como, 182 provenientes del tratamiento de VE. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
91 
Cuadro 18. Calidad, peso y longitud de los pollitos, peso de corazón, hígado, y peso y 
longitud de intestinos provenientes de huevos de gallina reproductora pesada de la 
estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad incubados con ventilación 
limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
Conductancia Alta VL* Alta Media VL* Media Baja VL* Baja 
Longitud del 
pollito (cm)** 
17.17 ± 0.5
Ab
 17.15 ± 1.5
Ab
 17.40 ± 0.5
Aa
 17.18 ± 0.5
Bb
 17.24 ± 0.4
Aa
 17.09 ± 0.5
Bb
 
Peso del pollito 
(g)** 
42.11 ± 2.5
Aab 
41.83 ± 3.0
Ab
 43.15 ± 2.7
Aa
 42.70 ± 2.6
Aa
 43.87 ± 3.3
Aa
 43.50 ± 2.6
Aa
 
Peso de la canal 
(g)** 
32.20 ± 2.4
Ab 
31.36 ± 2.0
Bc
 32.89 ± 2.9
Aab
 32.17 ± 2.1
Bb
 33.26 ± 2.6
Aa
 32.34 ± 1.7
Bb
 
Peso del SV 
residual (g)** 
6.72 ± 1.2
Bb 
6.92 ± 0.8
Aa
 6.71 ± 1.4
Bb
 6.96 ± 1.1
Aa
 6.82 ± 0.9
Bb
 7.00 ± 1.1
Aa
 
Peso del hígado 
(g)** 
0.89 ± 0.08
 
0.88 ± 0.07 0.88 ± 0.07 0.87 ± 0.10 0.87 ± 0.09 0.88 ± 0.11 
Peso del corazón 
(g)** 
0.32 ± 0.03
Aa 
0.31 ± 0.03
Bb
 0.33 ± 0.05
Aa
 0.32 ± 0.04
Bb
 0.32 ± 0.03
Aa
 0.31 ± 0.04
Bb
 
Peso de intestinos 
(g)** 
1.2 ± 0.2
Aa 
1.19 ± 0.14
Aab
 1.2 ± 0.18
Aa
 1.19 ± 0.13
Aab
 1.22 ± 0.19
Aa
 1.17 ± 0.15
Bb
 
Longitud de 
intestinos(cm)** 
30.30 ± 2.10
 
29.80 ± 2.10 29.65 ± 2.09 29.92 ± 2.42 29.66 ± 2.07 29.27 ± 1.91 
Excelente (%)** 5.40 ± 1.12
Ab 
2.74 ± 1.39
Bc
 9.58 ± 3.95
Aa
 1.36 ± 0.78
Bd
 2.43 ± 0.79
Ac
 2.27 ± 1.03
Ac
 
Bueno (%)** 72.97 ± 10.7
Ab 
67.56 ± 8.12
Ab 
76.7 ± 17.1
Aab
 79.45 ± 16.9
Aa
 85.36 ± 7.1
Aa
 72.72 ± 15.7
Bb
 
Regular (%)** 13.69 ± 2.4
Bab 
21.62 ± 4.1
Aa
 12.32 ± 4.9
Bab
 19.18 ± 3.6
Aa
 9.75 ± 3.2
Ab
 13.63 ± 4.1
Aab
 
Deficiente (%)** 4.10 ± 1.4
Aa 
5.40 ± 1.1
Aa
 1.36 ± 0.8
Ab
 0.0 ± 0.0
Bc
 0.0 ± 0.0
Bc
 6.81 ± 2.1
Aa
 
Inaceptable (%)** 1.36 ± 0.8
Ab 
2.74 ± 1.4
Ab 
0.0 ± 0.0
Ac
 0.0 ± 0.0
Ac
 2.43 ± 0.8
Bb
 4.54 ± 1.5
Aa
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales mayúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas entre tratamientos 
por conductancia de cada fila (VL versus VE) indican diferencia estadística significativa entre sí, Tukey (P<0.05). 
ψ 
Literales minúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas entre todos los grupos 
de cada fila difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
n= 185 pollitos provenientes del tratamiento de VL, así como, 182 provenientes del tratamiento de VE. 
 
 
 
 
 
92 
Cuadro 19. Ventana de nacimiento de los pollitos eclosionados de huevos fértiles de 
gallina reproductora de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad 
incubados con ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
Ventana de Nacimientos 
Ventilación Restringida* 11,500 
ppm de CO2 al día 10 
Ventilación estándar 
Inicio de P.E. (horas)** 488 ± 6.05 488 ± 6.05 
Termino de Nacimientos 
(horas)** 
534 ± 1.68
B
 544
 
± 0.0
A
 
Duración (horas)** 46 ± 5.82
B
 56
 
± 6.05
A
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar; valores en la misma fila con diferente letra 
superíndice difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
n= 185 pollitos provenientes del tratamiento de VL, así como, 182 provenientes del tratamiento de VE. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Cuadro 20. Ventana de nacimiento de los pollitos eclosionados de huevos fértiles con 
distinto grado de conductancia provenientes de gallina reproductora de la estirpe Ross 308 
(Gallus gallus) de 34 semanas de edad incubados con ventilación limitada durante la 
primera mitad del desarrolloembrionario. 
Conductancia 
Alta VL* Alta VE Media VL* Media VE Baja VL* Baja VE* 
Inicio de P.E. (horas)** 
486 486 482 482 496 496 
Termino de Nacimientos 
(horas)** 
536
Bb
 544
Aa
 532
Bb
 544
Aa
 534
Bb
 544
Aa
 
Duración (horas)** 
50
Bb
 58
Aa
 50
Bb
 62
Aa
 38
Bc
 48
Ab
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales mayúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en cada fila entre 
tratamientos por conductancia (VL versus VE) indican diferencia estadística significativa entre sí, Tukey (P<0.05). 
ψ 
Literales minúsculas diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas entre todos los grupos 
de cada fila difieren significativamente entre sí, Tukey (P<0.05). 
n= 185 pollitos provenientes del tratamiento de VL, así como, 182 provenientes del tratamiento de VE. 
 
93 
CUARTO ESTUDIO 
 
Cuadro 21. Concentración de O2 y CO2 registrado a partir del primer día de incubación de 
huevos de gallina reproductora pesada de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 
semanas de edad incubados con ventilación limitada durante la primera mitad del 
desarrollo embrionario. 
CONDICIONES DE INCUBACIÓN 
Día de incubación 
 
O2 (%) 
 
O2 (%)* 
 
CO2 (ppm) 
 
CO2 (ppm)* 
 
1 20.05 ± 0.05 20.05 ± 0.05 3290.0 ± 221 3335 ± 199 
2 20.20 ± 0.08 20.20 ± 0.08 2700.0 ± 110 2677 ± 114 
3 20.20 ± 0.20 20.17 ± 0.22 2960.0 ± 178 3035 ± 164 
4 20.65 ± 0.17 20.65 ± 0.17 3696.2 ± 187 3671.2 ± 201 
5 20.90 ± 0.08 20.90 ± 0.08 4706.2 ± 166 4721.2 ± 281 
6 20.80 ± 0.21 20.77 ± 0.17 5331.2 ± 309 5515 ± 236 
7 20.62 ± 0.17 20.62 ± 0.17 6355.0 ± 318 6445 ± 334 
8 20.62 ± 0.09 20.57 ± 0.09 7201.2 ± 500 7497.5 ± 489 
9 20.30 ± 0.08 20.25 ± 0.05 8806.2 ± 452 8985 ± 334 
10 20.27 ± 0.23 20.27 ± 0.23 10910 ± 1016 11118 ± 113.5 
11 20.62 ± 0.09 20.62 ± 0.09 3190.7 ± 156 3363.7 ± 127 
12 20.67 ± 0.05 20.70 ± 0.09 4065.5 ± 220 4074.7 ± 112 
13 20.67 ± 0.18 20.65 ± 0.19 4261.2 ± 149 4587.2 ± 167 
14 20.67 ± 0.09 20.65 ± 0.05 3978.0 ± 92 4014 ± 338 
15 20.55 ± 0.12 20.55 ± 0.12 3841.5 ± 135 3919.7 ±160 
16 20.52 ± 0.09 20.52 ± 0.09 3904.7 ± 131 4053.2 ± 105 
17 20.60 ± 0.08 20.60 ± 0.08 3873.0 ± 168 3943.7 ± 238 
18 20.62 ± 0.05 20.62 ± 0.05 3624.0 ± 546 3599.0 ± 550 
19 20.65 ± 0.12 20.65 ± 0.12 3259.5 ± 128 3348.7 ± 120 
20 20.66 ± 0.11 20.66 ± 0.11 3903.2 ± 276 3978 ± 312 
21 20.75 ± 0.07 20.75 ± 0.07 3945.0 ± 106 4025 ± 162 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en la misma fila indican diferencia 
estadística significativa (P<0.05) entre tratamientos. Dos incubadoras SPORTSMAN® Mod. #1502. 
n= 504 huevos en cada máquina incubadora. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
94 
Cuadro 22. Peso del huevo, pérdida de peso y temperatura promedio durante la 
incubación con un protocolo de ventilación limitada durante la primer mitad del desarrollo 
embrionario de huevos de aves Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad. 
Parámetro 
Ventilación Restringida* (%) 
11,930 ppm de CO2 al día 10 
Ventilación Restringida* (%) 
12,250 ppm de CO2 al día 10 
Peso promedio inicial del huevo 
(g)** 
65.10 ± 4.12 64.75 ± 3.45 
Pérdida de peso del huevo al día 
10 del DE (g)** 
4.24 ± 0.58 4.45 ± 0.70 
Pérdida de peso del huevo al día 
12 del DE incubadora (g)** 
5.61 ± 0.75 5.80 ± 0.85 
Pérdida de peso del huevo al día 
14 del DE (g)** 
7.37 ± 1.7 7.29 ± 0.91 
Pérdida de peso del huevo al día 
16 del DE (g)** 
8.97 ± 1.62 9.93 ± 2.03 
Pérdida de peso del huevo al día 
18 del DE (g)** 
11.48 ± 2.67 11.99 ± 2.46 
Tº Celsius. Días 1-18 *** 37.48 ± 0.31 37.48 ± 0.31 
Tº Celsius Días 19-21 *** 37.00 ± 0.0 37.00 ± 0.0 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en la misma fila indican diferencia 
estadística significativa (P<0.05) entre tratamientos. 
***Promedio de temperatura en grados centígrados por periodo 
n= 504 huevos en cada máquina incubadora. 
 
 
 
 
Cuadro 23. Peso del huevo, pérdida de peso y temperatura promedio durante la 
incubación con un protocolo de ventilación limitada durante la primer mitad del desarrollo 
embrionario de huevos con diferente grado de conductancia provenientes de aves Ross 
308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad. 
Conductancia 
Alta* Media* Baja* 
 
Peso promedio inicial del huevo (g)** 
65.01 ± 3.58 65.14 ± 3.24 64.99 ± 2.96 
 
Pérdida de peso día 10 (%)** 
5.10 ± 0.46
A
 4.36 ± 0.35
B
 3.56 ± 0.20
C
 
 
Pérdida de peso día 12 (%)** 
6.72 ± 0.54
A
 5.65 ± 0.38
B
 4.79 ± 0.32
C
 
 
Pérdida de peso día 14 (%)** 
9.05 ± 1.47
A
 7.11 ± 0.38
B
 6.40 ± 0.24
C
 
 
Pérdida de peso día 16 (%)** 
11.84 ± 1.77
A
 9.18 ± 0.75
B
 7.61 ± 0.75
C
 
 
Pérdida de peso día 18 (%)** 
14.63 ± 1.89
A
 11.01 ± 0.97
B
 9.49 ± 0.70
C
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en la misma fila indican diferencia 
estadística significativa (P<0.05) entre tratamientos. 
 
 
95 
Cuadro 24. Parámetros de incubación en huevos con diferente grado de conductancia 
provenientes de gallina reproductora de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 
semanas de edad incubados con un protocolo de ventilación limitada durante la primera 
mitad del desarrollo embrionario. 
Conductancia Alta* Media* Baja* 
Fertilidad aparente** 96.22% 96.22% 96.22% 
Incubabilidad** 76.5 ± 13.9%
B
 84.2 ± 8.6%
A
 81.8 ± 7.5%
AB
 
Natalidad** 73.6 ± 13.4%
B
 81.0 ± 8.3%
A
 78.7 ± 7.2%
AB
 
Mortalidad etapa I*** 10.52%
A
 0.69%
C
 6.25%
B
 
Mortalidad etapa II*** 5.26% 5.55% 6.25% 
Mortalidad etapa III*** 7.01%
A
 4.16%
B
 6.25%
A
 
Mortalidad etapa IV*** 3.50%
A
 4.16%
A
 0%
B
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Valor porcentual ± desviación estándar a partir de 63 huevos por tratamiento de alta y baja conductancia, así como, 126 
huevos de conductancia media; valores en la misma fila con diferente letra superíndice difieren significativamente entre sí, 
Tukey (P<0.05) 
 
 
 
 
 
Cuadro 25. Peso y longitud de los pollitos eclosionados de huevos con diferente grado de 
conductancia provenientes de gallina reproductora de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) 
de 40.5 semanas de edad incubados con ventilación limitada durante la primera mitad del 
desarrollo embrionario. 
Parámetro 
Ventilación Restringida* (%) 
11,930ppm de CO2 al día 10 
Ventilación Restringida* (%) 
12,250 ppm de CO2 al día 10 
Longitud del pollito (cm) por 
incubadora** Φ 
17.78 ± 0.42 17.75 ± 0.43 
Peso del pollito (g)** Φ por 
incubadora 
46.53 ± 2.06 46.29 ± 2.34 
Peso de la canal (g)** Φ por 
incubadora 
37.84 ± 2.33 37.54 ± 1.99 
Peso del SV residual (g)** Φ por 
incubadora 
7.60 ± 1.00 7.62 ± 1.09 
Peso del hígado (g)** Φ por 
incubadora 
0.94 ± 0.08 0.92 ± 0.09 
Peso del corazón (g)** Φ por 
incubadora 
0.34 ± 0.04 0.33 ± 0.05 
Peso de intestinos (g)** Φ por 
incubadora 
1.34 ± 0.19 1.31 ± 0.21 
Longitud de intestinos (g)** Φ por 
incubadora 
29.96 ± 2.07 29.91 ± 2.04 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en la misma fila indican diferencia 
estadística significativa (P<0.05) entre tratamientos. 
96 
Cuadro 26. Peso y longitud de los pollitos eclosionados de huevos con diferente 
conductancia de cascarón provenientes de gallina reproductora pesada de la estirpe 
Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad incubados con ventilación limitada 
durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
ConductanciaAlta* Media* Baja* 
Longitud del pollito (cm)** 
17.86 ± 0.43
A
 17.89 ± 0.42
A
 17.55 ± 0.44
B
 
Peso del pollito (g)** 
46.29 ± 2.64
AB
 46.97 ± 2.56
A
 45.93 ± 2.64
B
 
Peso de la canal (g)** 
37.31 ± 2.64
AB
 38.41 ± 2.05
A
 36.73 ± 2.34
B
 
Peso del SV residual (g)** 
7.50 ± 0.89
B
 7.43 ± 1.51
B
 7.90 ± 0.91
A
 
Peso del hígado (g)** 
0.94 ± 0.095
A
 0.93 ± 0.094
A
 0.91 ± 0.94
B 
Peso del corazón (g)** 
0.34 ± 0.045 0.34 ± 0.043 0.33 ± 0.042
 
Peso de intestinos (g)** 
1.34 ± 0.21
AB
 1.37 ± 0.16
A
 1.32 ± 0.20
B 
Longitud de intestinos(cm)** 30.00 ± 2.07 30.04 ± 2.10 29.66 ± 1.90
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en la misma fila indican diferencia 
estadística significativa (P<0.05) entre tratamientos. 
 
 
Cuadro 27. Peso de embriones y órganos al día 10 y 12 del desarrollo embrionario de 
huevos provenientes de gallina reproductora pesada de 40.5 semanas de edad de la 
estirpe Ross 308 (Gallus gallus) incubados con ventilación restringida durante la primera 
mitad de la incubación. 
Parámetro Ψ Alta* Media* Baja* 
Embrión en base húmeda (Día 10 del DE) 
 
Embrión en base seca (Día 10 del DE) 
SV en base húmeda (Día 10 del DE) 
 
SV en base seca (Día 10 del DE) 
3.15 ± 0.38 
 
0.28 ± 0.05 
19.96 ± 2.61 
 
5.67 ± 0.99 
2.98 ± 0.46 
 
0.24 ± 0.08 
19.88 ± 2.85 
 
5.57 ± 0.78 
3.05 ± 0.41 
 
0.25 ± 0.09 
19.93 ± 2.16 
 
5.71 ± 0.99 
Embrión en base húmeda (Día 12 del DE) 
 
Embrión en base seca (Día 12 del DE) 
6.88 ± 0.77
A
 
 
0.62 ± 0.09
A
 
6.31 ± 0.65
AB
 
 
0.56 ± 0.11
AB
 
5.75 ± 0.68
B
 
 
0.50 ± 0.07
B
 
SV en base húmeda (Día 12 del DE) 
 
SV en base seca (Día 12 del DE) 
16.10 ± 2.38
B
 
 
5.61 ± 0.99
B
 
16.27 ± 2.00
B
 
 
5.57 ± 0.78
B
 
17.79 ± 1.98
A
 
 
6.15 ± 0.94
A
 
0.069 ± 0.011 
 
0.122 ± 0.039 
Corazón (Día 12 del DE) 
 
Hígado (Día 12 del DE) 
0.073 ± 0.019 
 
0.126 ± 0.032 
0.068 ± 0.014 
 
0.129 ± 0.017 
Ψ= Peso determinado en gramos. 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice al valor referido ± desviación estándar comparadas entre grupos en cada una de las 
filas indican diferencia estadística significativa (P<0.05). 
N=12 embriones para cada tratamiento de Alta y Baja conductancia, y 24 embriones para conductancia media 
97 
Cuadro 28. Peso de embriones y órganos al día 14, 16 y 18 del desarrollo embrionario de 
huevos provenientes de gallina reproductora pesada de 40.5 semanas de edad de la 
estirpe Ross 308 (Gallus gallus) incubados con ventilación restringida durante la primera 
mitad de la incubación. 
Parámetro Ψ Alta Media Baja 
Embrión en base húmeda (Día 14 del DE) 11.75 ± 1.97 12.04 ± 1.86 11.22 ± 1.25 
Embrión en base húmeda (Día 16 del DE) 19.07 ± 2.84
A
 19.40 ± 2.09
A
 17.91 ± 2.10
B
 
Embrión en base húmeda (Día 18 del DE) 27.41 ± 1.08
A
 27.91 ± 1.30
A
 26.19 ± 1.28
B
 
Embrión en base seca (Día 14 del DE) 1.36 ± 0.35 1.36 ± 0.39 1.25 ± 0.27 
Embrión en base seca (Día 16 del DE) 3.14 ± 0.45
A
 3.23 ± 0.37
A
 3.02 ± 0.35
B
 
Embrión en base seca (Día 18 del DE) 4.98 ± 0.43
A
 5.08 ± 0.43
A
 4.45 ± 0.36
B
 
SV en base húmeda (Día 14 del DE) 15.95 ± 3.35 15.88 ± 3.42 16.16 ± 1.76 
SV en base húmeda (Día 16 del DE) 14.59 ± 0.76
B
 14.04 ± 0.92
B
 15.12 ± 0.93
A
 
SV en base húmeda (Día 18 del DE) 13.62 ± 1.32
B
 13.29 ± 1.56
B
 14.71 ± 1.48
A
 
SV en base seca (Día 14 del DE) 7.91 ± 1.18 7.97 ± 0.94 8.12 ± 0.87 
SV en base seca (Día 16 del DE) 7.87 ± 0.48
AB
 7.17 ± 0.61
B
 8.24 ± 0.61
A
 
SV en base seca (Día 18 del DE) 5.00 ± 0.93
AB
 4.92 ± 0.93
B
 5.62 ± 0.93
A
 
Corazón (Día 14 del DE) 0.124 ± 0.018 0.123 ± 0.020 0.121 ± 0.020 
Corazón (Día 16 del DE) 0.21 ± 0.018 0.22 ± 0.028 0.22 ± 0.011 
Corazón (Día 18 del DE) 0.24 ± 0.022 0.24 ± 0.018 0.023 ± 0.027 
Hígado (Día 14 del DE) 0.252 ± 0.037 0.251 ± 0.036 0.240 ± 0.022 
Hígado (Día 16 del DE) 0.65 ± 0.073 0.64 ± 0.054 0.66 ± 0.075 
Hígado (Día 18 del DE) 0.84 ± 0.089
A
 0.81 ± 0.088
AB
 0.77 ± 0.069
B
 
Ψ= Peso determinado en gramos. 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice al valor referido ± desviación estándar comparadas entre grupos en cada una de las 
filas indican diferencia estadística significativa (P<0.05). 
N=12 embriones para cada tratamiento de Alta y Baja conductancia, y 24 embriones para conductancia media 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
98 
Cuadro 29. Peso de órganos y del pollito eclosionado de huevos provenientes de gallina 
reproductora pesada de 40.5 semanas de edad de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) 
incubados con ventilación restringida durante la primera mitad de la incubación. 
Parámetro Ψ Alta Media Baja 
Pollito a la eclosión 46.29 ± 2.64
AB
 46.97 ± 2.56
A
 45.93 ± 2.64
B
 
Canal en base húmeda 37.31 ± 2.64
AB
 38.41 ± 2.05
A
 36.73 ± 2.34
B
 
Canal en base seca 7.34 ± 0.45
AB
 7.54 ± 0.62
A
 7.20 ± 0.36
B
 
Saco vitelino residual en base húmeda 7.50 ± 0.89
B
 7.43 ± 1.51
B
 7.90 ± 0.91
A
 
Saco vitelino residual en base seca 4.30 ± 0.67
AB
 4.04 ± 0.98
B
 4.49 ± 0.66
A
 
Corazón 0.34 ± 0.045 0.34 ± 0.043 0.33 ± 0.042 
Hígado 0.92 ± 0.095
AB
 0.93 ± 0.094
A
 0.91 ± 0.94
B
 
Ψ= Peso determinado en gramos. 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice al valor referido ± desviación estándar comparadas entre grupos en cada una de las 
filas indican diferencia estadística significativa (P<0.05). 
N=12 embriones para cada tratamiento de Alta y Baja conductancia, y 24 embriones para conductancia media 
 
 
 
 
 
 
 
Cuadro 30. Calidad de los pollitos eclosionados de huevos fértiles de gallina reproductora 
pesada de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad incubados con 
ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
Parámetro Ventilación Restringida* (%) 
11,930ppm de CO2 al día 10 
Ventilación Restringida* (%) 
12,250 ppm de CO2 al día 10 
Excelente (%)** 
30.08 ± 7.40 31.06 ± 6.07 
Bueno (%)** 
47.48 ± 7.29 51.30 ± 7.54 
Regular (%)** 
16.08 ± 3.37
A
 9.55 ± 4.78
B
 
Deficiente (%)** 
2.04 ± 1.74
B
 4.73 ± 3.49
A
 
Inaceptable (%)** 4.28 ± 2.00 3.47 ± 1.48 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en la misma fila indican diferencia 
estadística significativa (P<0.05) entre tratamientos. 
 
 
 
 
99 
Cuadro 31. Calidad de los pollitos eclosionados de huevos con diferente grado de 
conductancia de cascarón provenientes de gallina reproductora pesada de la estirpe 
Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad incubados con ventilación limitada 
durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
Parámetro Conductancia alta* Conductancia media* Conductancia baja* 
Excelente (%)** 
38.50 ± 6.04
A
 33.66 ± 5.10
A
 23.66 ± 2.25
B 
Bueno (%)** 
41.16 ± 6.14
B
 47.50 ± 5.61
B
 58.16 ± 5.63
A 
Regular (%)** 
15.33 ± 2.73 14.16 ± 8.18 9.50 ± 3.61
 
Deficiente (%)** 
0.0 ± 0.0
B
 5.06 ± 2.96
A
 5.58 ± 1.34
A 
Inaceptable (%)** 
6.72 ± 1.33
A
 1.96 ± 0.0
C
 3.58 ± 0.98
B 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en la misma fila indican diferencia 
estadística significativa (P<0.05) entre tratamientos. 
 
 
 
 
 
Cuadro 32. Ventana de nacimiento de los pollitos provenientes de huevos con diferente 
grado de conductancia del cascarón de gallina reproductora pesada de la estirpe Ross 
308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad incubados con ventilación limitadadurante 
la primera mitad del desarrollo embrionario. 
Conductancia Alta* Media* Baja* 
Inicio de P.E. (horas)** 490 490 490 
Termino de Nacimientos 
(horas)** 531
B
 534
AB
 536
A
 
Duración (horas)** 41
B
 44
AB
 46
A
 
* Se restringió la ventilación durante los primeros 10 días de desarrollo embrionario. 
**Literales diferentes en superíndice del valor referido ± desviación estándar comparadas en la misma fila indican diferencia 
estadística significativa (P<0.05) entre tratamientos. 
 
 
 
 
 
 
 
100 
QUINTO ESTUDIO 
 
Cuadro 33. Penetración de Salmonella sp., en huevos fértiles con diferente grado de 
conductancia de cascarón provenientes de reproductoras de 54 semanas de edad de la 
estirpe Ross 308 incubados bajo dos sistemas de ventilación. 
Área muestreada Número de 
huevos 
Huevos 
contaminados 
% de 
contaminación 
Superficie interna del cascarón (VE) 40 39 97.5
A
 
Membranas externa e interna (VE) 40 35 87.5
AB
 
Membrana interna del cascarón (VE) 40 33 82.5
B
 
Superficie interna del cascarón (VL)* 42 41 97.61
A
 
Membranas externa e interna (VL)* 42 37 88.09
AB
 
Membrana interna del cascarón (VL)* 42 32 76.19
B
 
Valores con la misma literal indican que no hubo diferencias significativas entre los grupos de Baja, Media y Alta, Pba. χ
2
 
(P>0.05). 
* Se restringió la ventilación durante 10 días, en donde se obtuvo una concentración de CO2 de 11,200 ppm. 
 
 
 
 
Cuadro 34. Penetración de Salmonella sp., en huevos fértiles con diferente grado de 
conductancia de cascarón provenientes de reproductoras de 54 semanas de edad de la 
estirpe Ross 308 incubados bajo dos sistemas de ventilación. 
Conductancia Estructuras 
muestreadas 
Estructuras 
contaminadas 
% de contaminación 
Baja (VE) 27 22 81.48
B
 
Media (VE) 60 54 90.0
A
 
Alta (VE) 33 31 93.93
A
 
Baja (VL)* 33 27 81.81
B
 
Media (VL)* 60 53 88.33
A
 
Alta (VL)* 33 30 90.9
A
 
Valores con la misma literal indican que no hubo diferencias significativas entre los grupos de Baja, Media y Alta, Pba. χ
2
 
(P>0.05). 
 
* Se restringió la ventilación durante 10 días, en donde se obtuvo una concentración de CO2 de 11,200 ppm. 
 
 
 
 
101 
Cuadro 35. Grosor del cascarón de huevos fértiles con diferente grado de conductancia 
de cascarón provenientes de reproductoras de 54 semanas de edad de la estirpe Ross 
308 incubados bajo dos sistemas de ventilación. 
Conductancia Grosor del cascarón** 
Baja (VE) 0.324 ± 0.023
A
 
Media (VE) 0.309 ± 0.020
B
 
Alta (VE) 0.306 ± 0.024
B
 
Baja (VL)* 0.323 ± 0.019
A
 
Media (VL)* 0.311 ± 0.021
B
 
Alta (VL)* 0.307 ± 0.020
B
 
Valores con la misma literal indican que no hubo diferencias significativas entre los grupos de Baja, Media y Alta, Pba. χ
2
 
(P>0.05). 
* Se restringió la ventilación durante 10 días, en donde se obtuvo una concentración de CO2 de 11,200 ppm. 
** Grosor en centímetros 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
102 
LISTA DE CUADROS 
 
 
Cuadro 1. Peso del huevo al inicio de la incubación y al día 10 del DE, y 
porcentaje de pérdida de peso al día 10 y 18 del DE en huevos fértiles de gallina 
doméstica de la estirpe Ross 308 de 53 semanas de edad. 
 
Cuadro 2. Porcentaje de pérdida de peso al día 10 y 18 del DE en huevos fértiles 
de gallina doméstica de la estirpe Ross 308 de 53 semanas de edad con 
aplicación de cutícula artificial con un liofilizado de albúmina al 1% ó al 2%. 
 
Cuadro 3. Peso del embrión y SV a los 18 días del DE en huevos fértiles con 
diferentes grados de conductancia de cascarón provenientes de gallina doméstica 
de la estirpe Ross 308 de 53 semanas de edad. 
 
Cuadro 4. Peso del embrión y SV a los 18 días del DE en huevos fértiles con 
diferentes grados de conductancia con aplicación de una cutícula artificial al 1% ó 
2% provenientes de gallina doméstica de la estirpe Ross 308 de 53 semanas de 
edad. 
 
Cuadro 5. Concentración de O2 y CO2 registrado a partir del primer día de 
incubación de huevos de gallina reproductora pesada de la estirpe Ross 308 
(Gallus gallus) de 48 semanas de edad incubados con ventilación limitada durante 
la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 6. Peso del huevo, pérdida de peso y temperatura promedio durante la 
incubación con un protocolo de ventilación limitada durante la primer mitad del 
desarrollo embrionario de huevos de aves Ross 308 (Gallus gallus) de 48 
semanas de edad. 
 
Cuadro 7. Peso del huevo con distinto grado de conductancia del cascarón y 
pérdida de peso promedio durante la incubación con ventilación limitada durante 
la primer mitad del desarrollo embrionario de huevos de aves Ross 308 (Gallus 
gallus) de 48 semanas de edad. 
 
Cuadro 8. Parámetros de incubación en huevos de gallina reproductora de la 
estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 48 semanas de edad incubados con un 
protocolo de ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo 
embrionario. 
 
Cuadro 9. Parámetros de incubación en huevos con distinto grado de 
conductancia del cascarón provenientes de gallina de la estirpe Ross 308 (Gallus 
gallus) de 48 semanas de edad incubados con un protocolo de ventilación limitada 
durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
103 
Cuadro 10. Calidad, peso y longitud de los pollitos provenientes de huevos de 
gallina reproductora pesada de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 48 semanas 
de edad incubados con ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo 
embrionario. 
 
Cuadro 11. Calidad, peso y longitud de los pollitos eclosionados de huevos con 
distinto grado de conductancia del cascarón provenientes de gallina reproductora 
de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 48 semanas de edad incubados con 
ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 12. Concentración de O2 y CO2 registrado a partir del primer día de 
incubación de huevos de gallina reproductora pesada de la estirpe Ross 308 
(Gallus gallus) de 34 semanas de edad incubados con ventilación limitada durante 
la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 13. Peso del huevo, pérdida de peso y temperatura promedio durante la 
incubación con un protocolo de ventilación limitada durante la primer mitad del 
desarrollo embrionario de huevos de aves Ross 308 (Gallus gallus) de 34 
semanas de edad. 
Cuadro 14. Peso del huevo y pérdida de peso promedio durante la incubación 
con ventilación limitada durante la primer mitad del desarrollo embrionario de 
huevos de aves Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad. 
 
Cuadro 15. Parámetros de incubación en huevos de gallina reproductora pesada 
de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad incubados con 
ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 16. Parámetros de incubación en huevos con distinto grado de 
conductancia del cascarón provenientes de gallina reproductora de la estirpe 
Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad incubados con ventilación 
limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 17. Calidad, peso y longitud de los pollitos, peso de corazón, hígado, y 
peso y longitud de intestinos provenientes de huevos de gallina reproductora 
pesada de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad incubados 
con ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 18. Calidad, peso y longitud de los pollitos, peso de corazón, hígado, y 
peso y longitud de intestinos provenientes de huevos de gallina reproductora 
pesada de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad incubados 
con ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
 
104 
Cuadro 19. Ventana de nacimiento de los pollitos eclosionados de huevos fértiles 
de gallina reproductora de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de 
edad incubados con ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo 
embrionario. 
 
Cuadro 20. Ventana denacimiento de los pollitos eclosionados de huevos fértiles 
con distinto grado de conductancia provenientes de gallina reproductora de la 
estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 34 semanas de edad incubados con ventilación 
limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 21. Concentración de O2 y CO2 registrado a partir del primer día de 
incubación de huevos de gallina reproductora pesada de la estirpe Ross 308 
(Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad incubados con ventilación limitada 
durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 22. Peso del huevo, pérdida de peso y temperatura promedio durante la 
incubación con un protocolo de ventilación limitada durante la primer mitad del 
desarrollo embrionario de huevos de aves Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 
semanas de edad. 
 
Cuadro 23. Peso del huevo, pérdida de peso y temperatura promedio durante la 
incubación con un protocolo de ventilación limitada durante la primer mitad del 
desarrollo embrionario de huevos con diferente grado de conductancia 
provenientes de aves Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad. 
 
Cuadro 24. Parámetros de incubación en huevos con diferente grado de 
conductancia provenientes de gallina reproductora de la estirpe Ross 308 (Gallus 
gallus) de 40.5 semanas de edad incubados con un protocolo de ventilación 
limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 25. Peso y longitud de los pollitos eclosionados de huevos con diferente 
grado de conductancia provenientes de gallina reproductora de la estirpe Ross 
308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad incubados con ventilación limitada 
durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 26. Peso y longitud de los pollitos eclosionados de huevos con diferente 
conductancia de cascarón provenientes de gallina reproductora pesada de la 
estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad incubados con 
ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 27. Peso de embriones y órganos al día 10 y 12 del desarrollo 
embrionario de huevos provenientes de gallina reproductora pesada de 40.5 
semanas de edad de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) incubados con ventilación 
restringida durante la primera mitad de la incubación. 
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Cuadro 28. Peso de embriones y órganos al día 14, 16 y 18 del desarrollo 
embrionario de huevos provenientes de gallina reproductora pesada de 40.5 
semanas de edad de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) incubados con ventilación 
restringida durante la primera mitad de la incubación. 
 
Cuadro 29. Peso de órganos y del pollito eclosionado de huevos provenientes de 
gallina reproductora pesada de 40.5 semanas de edad de la estirpe Ross 308 
(Gallus gallus) incubados con ventilación restringida durante la primera mitad de 
la incubación. 
 
Cuadro 30. Calidad de los pollitos eclosionados de huevos fértiles de gallina 
reproductora pesada de la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de 
edad incubados con ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo 
embrionario. 
 
Cuadro 31. Calidad de los pollitos eclosionados de huevos con diferente grado 
de conductancia de cascarón provenientes de gallina reproductora pesada de la 
estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad incubados con 
ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 32. Ventana de nacimiento de los pollitos provenientes de huevos con 
diferente grado de conductancia del cascarón de gallina reproductora pesada de 
la estirpe Ross 308 (Gallus gallus) de 40.5 semanas de edad incubados con 
ventilación limitada durante la primera mitad del desarrollo embrionario. 
 
Cuadro 33. Penetración de Salmonella sp. en huevos fértiles con diferente grado 
de conductancia de cascarón provenientes de reproductoras de 54 semanas de 
edad de la estirpe Ross 308 incubados bajo dos sistemas de ventilación. 
 
Cuadro 34. Penetración de Salmonella sp. en huevos fértiles con diferente grado 
de conductancia de cascarón provenientes de reproductoras de 54 semanas de 
edad de la estirpe Ross 308 incubados bajo dos sistemas de ventilación. 
 
Cuadro 35. Grosor del cascarón de huevos fértiles con diferente grado de 
conductancia de cascarón provenientes de reproductoras de 54 semanas de edad 
de la estirpe Ross 308 incubados bajo dos sistemas de ventilación. 
 
	Portada
	Resumen 
	Contenido 
	Abreviaturas 
	Introducción 
	Justificación del Trabajo 
	Hipótesis Objetivo General Objetivos Específicos 
	Material y Métodos 
	Resultados 
	Discusión 
	Conclusiones 
	Referencias 
	Cuadros de Resultados