PadrAÁesGeogrAíficosDiversidade-Quesado-2017

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Padrões Geográficos da Diversidade Taxonômica e 
Funcional do Fitoplâncton em Ecossistemas Aquáticos 
do Litoral ao Semiárido do Rio Grande do Norte 
 
 
 
 
 
 
 
LETÍCIA BARBOSA QUESADO 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
2017 
Fonte: Camila Cabral 
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE (UFRN) 
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS (CB) 
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA (PPGE) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Padrões Geográficos da Diversidade Taxonômica e 
Funcional do Fitoplâncton em Ecossistemas Aquáticos 
do Litoral ao Semiárido do Rio Grande do Norte 
 
 
 
 
 
LETÍCIA BARBOSA QUESADO 
 
 
 
 
Tese apresentada ao Curso de Pós-Graduação 
em Ecologia, Universidade Federal do Rio 
Grande do Norte (UFRN), como parte dos 
requisitos para obtenção do título de Doutor 
em Ciências Biológicas (Ecologia). 
 
 
ORIENTADOR: Prof.ª Dra. Luciana Silva Carneiro 
CO-ORIENTADOR: Prof. Dr. Adriano Caliman 
 
 
 
 
 
 
 
UFRN – RN 
2017 
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 Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN 
Sistema de Bibliotecas - SISBI 
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de 
Biociências - CB 
 
 Quesado, Letícia Barbosa. 
 Padrões geográficos da diversidade taxonômica e funcional do 
fitoplâncton em ecossistemas aquáticos do litoral ao semiárido do 
Rio Grande do Norte / Letícia Barbosa Quesado. - Natal, 2017. 
 116 f.: il. 
 
 Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do 
Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em 
Ecologia. 
 Orientadora: Profa. Dra. Luciana Silva Carneiro. 
 Coorientador: Prof. Dr. Adriano Caliman. 
 
 
 1. Fitoplâncton - Tese. 2. Fatores locais e regionais - Tese. 
3. Beta diversidade - Tese. 4. Diversidade funcional - Tese. 5. 
Redundância funcional - Tese. 6. Variação intra- e 
interespecífica - Tese. I. Carneiro, Luciana Silva. II. Caliman, 
Adriano. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. 
Título. 
 
RN/UF/BSECB CDU 551.46 
 
 
 
 
iv 
 
 “Padrões Geográficos da Diversidade Taxonômica e Funcional do 
Fitoplâncton em Ecossistemas Aquáticos do Litoral ao Semiárido do Rio 
Grande do Norte” 
 
Letícia Barbosa Quesado 
Mestre em Ecologia 
 
 
Tese apresentada ao Curso de Pós-
Graduação em Ecologia, Universidade 
Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), 
como parte dos requisitos para obtenção do 
título de Doutor em Ciências Biológicas 
(Ecologia). 
 
 
 
 
BANCA EXAMINADORA 
 
 
_________________________________________ 
Prof. Dra. Luciana Silva Carneiro – Presidente da Banca e Orientadora 
 
 
_________________________________________ 
Profa. Dr. Adriano Sanches Melo – Membro Externo – UFG/Goiás 
 
 
_________________________________________ 
Prof. Dra. Vera Lúcia Moraes Huszar – Membro Externo – Museu Nacional-UFRJ/RJ 
 
 
_________________________________________ 
Prof. Dr. Alexandre Fadigas Souza – Membro Interno – UFRN/Natal 
 
 
_________________________________________ 
Dra. Vanessa Becker – Membro Interno – UFRN/Natal 
 
 
 
Natal/RN 
2017 
 
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“Sem a curiosidade que 
me move, que me inquieta, 
que me insere na busca, 
não aprendo nem ensino” 
Paulo Freire 
 
 
“O homem que está dizendo 
que algo é impossível 
frequentemente acaba sendo 
interrompido por alguém que 
acabou de fazer o impossível.” 
Rudiger Dornbusch 
vi 
 
AGRADECIMENTOS 
Este foi um trabalho de muita dedicação e amadurecimento científico e pessoal. Neste 
processo muito são merecedores do meu carinho e do meu muito obrigado! É neste espaço que 
expresso com muita emoção toda a minha gratidão àqueles que participaram ativamente deste 
trabalho e àqueles que simplesmente estiveram ao meu lado, apoiando meu projeto, minhas 
ideias, enviando energias positivas e pensamentos de garra, fé e amor. 
Esta jornada começou com o projeto de doutorado da Camila Cabral, que com ela foram 
a campo coletar 100 amostras em menos de 25 dias uma equipe de no máximo 5 pessoas/dia, das 
quais fixas eram ela, Fabíola e Anna Cláudia. Foi graças ao empenho e dedicação dessa equipe 
que o meu projeto pôde acontecer. 
Meus agradecimentos ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal 
do Rio de Grande do Norte, e às seguintes instituições que possibilitaram o sucesso da pesquisa: 
CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) pela concessão da 
bolsa de doutorado de março de 2013 a fevereiro de 2017 e bolsa de doutorado sanduíche. Ao 
CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico) pelo financiamento 
para as coletas em todo o Estado do Rio Grande do Norte. 
A minha orientadora Profa. Luciana Carneiro e Prof. Adriano Caliman pela orientação, 
pela confiança em mim aplicada desde a minha chegada a Natal e pela oportunidade de fazer 
parte de um projeto tão fascinante, no qual aprendi muito e vai contribuir bastante para a minha 
carreira científica. 
Aos professores Dr. Adriano Sanches Melo, Dr. Alexandre Fadigas Souza, Dra. Vera 
Lúcia Moraes Huszar e Dra. Vanessa Becker por terem aceitado o convite para participar da 
banca avaliadora desta tese de doutorado. 
Agradeço aos amigos dos Laboratório de Ecologia Aquática pela força e incentivo, à 
Regina, Gabi, Fabíola, Ewaldo, Camila, Rosemberg, Pablo, Bibinha, Maricota, Anízio Marcô e 
Bruno. Agradeço às pessoas que acreditaram neste projeto e utilizaram ou utilizarão os dados 
para execução de suas pesquisas. 
A todos os professores do Departamento e do Programa de Pós-Graduação em Ecologia 
da UFRN. Os ensinamentos e influência acadêmica de vocês me ajudam a exercer esta profissão 
com sabedoria e carinho. Aos professores André, Coca, Renata e Vanessa por gentilmente terem 
cedido seus laboratórios para execução de alguma das partes desta tese. Em especial a Renata 
com quem dividi a sala por um ano e meio contando amostras no microscópio que lá ficava. 
Além de juntamente com o professor Coca terem contribuído para o trabalho como banca de 
acompanhamento. Ao até então pós-doc Rosemberg muitos sanduíches na Mariquinha na 
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tentativa de relaxar um pouco entre amostras, mas principalmente, pela amizade, ajudas e por 
sempre ter acreditado em meu trabalho e potencial. 
Aos estudantes do programa de pós-graduação da minha turma, por terem compartilhado 
disciplinas, trabalhos, alegrias, churrascos, pudins, fotos e muito mais: Felipe Marinho, Gustavo 
Girão Braga, Ana Helena Bevilacqua, Iagê Terra, Patrícia Ribeiro, Daniel Bezerra, Vanessa 
Rodrigues de Morais, Natália Roos, Kionara Sarabella, Paulo Henrique Marinho, Janaina 
Calado, Damião Oliveira, Thaisa Accioly, Marina Antongiovanni e Ananda Silva. 
As pérolas do Museu Nacional com quem aprendi a amar a ecologia do fitoplâncton e 
com quem sempre pude contar com a amizade e ajudas: Lú, Jú, Carol, Lola, Suema, Vera, Lúcia, 
Marinângela e Graça. Muito obrigada! A família LARIHSA que sempre me acolheu nas horas de 
estudo, dúvidas e de muita risada, em especial a Vanessa, Fabiana e Maricota. Sentirei falta da 
cozinha e dos bolinhos da Célia. 
Ao Prof. Dr. Luc De Meester e a todos do Aquatic, Ecology, Evolution and Conservation, 
pela orientação, acolhida e confiança durante o doutorado sanduiche. A Lynn e Caroline pela 
parceria, por toda ajuda e amizade. Em especial eu agradeço, Andros Giuanuca, Fabio Toshiro, 
Laurens Kilsdonk, Jessie Engelen, Kjell Coussement, Pieter Lemmens, Edwin van den Berg, 
Kristien Brans, Eyerusalem Goitom, Matthias Vanhamel, Mieke Jansen, Fassil Teffera, Chao 
Zhang, Till Czypionka, Sarah Oexle, Shinjini Mukherjee, Anurag Chaturvedi e Katina Spanier. 
Aos amigos que fiz duranteesse período, principalmente aos amiguinhos brasileiros de Leuven. 
E aos que se tornaram quase irmãos, com que pude contar literalmente em todas as horas, 
Monica, Sophie e Franz. Sinto falta dos nossos jantares e conversas e passadas nos labs alheios 
para uma ajuda e um almoço bucólico no parque. 
Aos pingas, tanquetôes e a todos que tornaram a minha passagem por Natal cheia de 
alegria e festas, muitas festas, conversas e até mesmo estudos, meu muito obrigado. Agradeço a 
todos: Ana Helena, Caterina, Sylvan, Pichi, Caramuguinho, Eduardo, Emanuel, Flavinha, Anna 
Chica, Tida, Laurinha, Clarinha, Pocas, Gustavão, Lucão, Julia, JB, Talitão, Pablito, Juan P, 
Tamana, Juanca, Eugenia, Guiga, Dri e o pequeno Yuri, Alvaro, Marcelo, Adriana Estrela e o 
Pedrinho, Angélica, Rafael, Bernardo, Carol Levis, Duka, Helô, Eli, Eliana, Isa, Maria, Maria 
Clara, Marília, Adrian, Marina, Marininha, Nat Roos, Paty, Rodrigo, André, Laura... 
Aos meus amigos por me ouvirem, me aconselharem, partilharem comigo parte de suas 
vidas com muita alegria, brincadeira, festas, muitas festas. Pela eterna amizade e por acreditarem 
em mim e em meus projetos, mesmo que às vezes de muito longe. A cada um, há uma parte de 
minha memória e coração. Agradeço profundamente a: Aninha, Biel, Digo, Flávia, Lê, Jova, 
Nati, Salsa, Gabi, Fê, Pá, Dri, Gê e ao quarteto de quinta (Talitão, Tids e Laurinha). Sem vocês 
minha vida nunca seria boa o bastante. Ao Eri do muuuuuuuuundo, não tenho palavras para 
viii 
 
agradecer por todo carinho e cuidado, e por estar presente no momento mais difícil e por 
acreditar em mim. 
Minha enorme gratidão à minha família, meu porto seguro, Regina, Cilênio e Eduardo, 
pelo carinho, incentivo, apoio em todos os sentidos e por terem entendido a minha ausência, me 
dando coragem e ajudando a manter a tranquilidade e o astral em todos os momentos. Agradeço 
de corpo e alma a vocês pela concretização deste trabalho. Agradeço meu primo Gabriel, e meus 
tios Cleusa e Valério e Clécio e Adriane por estarem presentes nos momentos de extrema alegria 
e de superação. Aos meus familiares cearenses, mineiros e cariocas, sanguíneos e postiços pela 
alegria que me proporcionam, por confiarem em mim e pelo amor incondicional que sentimos 
um pelo outro. Amo muito vocês! 
 
Obrigada a todos! 
ix 
 
 
SUMÁRIO 
Resumo .......................................................................................................................................... xii 
Abstract ........................................................................................................................................ xiii 
 
Introdução geral ............................................................................................................................... 1 
 
Capítulo 1 
Importância de fatores estruturadores na beta diversidade taxonômica e funcional em 
diferentes extensões espaciais ...................................................................................................... 11 
Introduction ................................................................................................................................... 14 
Materials and methods .................................................................................................................. 16 
Study area ............................................................................................................................................ 16 
Sampling design .................................................................................................................................. 20 
Sampling and sample analysis ............................................................................................................. 20 
Phytoplankton taxonomic and functional β-diversity .......................................................................... 23 
Geographic and environmental variables across spatial scale ............................................................. 23 
Quantifying the relative importance of the space and environment in distinct spatial extensions ...... 24 
Results ........................................................................................................................................... 25 
General characteristics of the phytoplankton communities ................................................................. 25 
Among-lakes environmental heterogeneity and geographic distances across spatial scale................. 26 
Taxonomic and functional β-diversity across spatial scales ................................................................ 28 
Discussion ..................................................................................................................................... 29 
Local versus regional factors ............................................................................................................... 30 
Taxonomic versus functional approach ............................................................................................... 32 
References ..................................................................................................................................... 34 
Supplementary Information ........................................................................................................... 42 
Appendix A – Variation among watersheds, regions and landscape environmental, geographic and β-
diversity. ......................................................................................................................................... 42 
Appendix B – Additional methodological details on trait data acquisition ......................................... 43 
 
Capítulo 2 
Redundância funcional na comunidade fitoplanctônica em diferentes escalas espaciais ........ 44 
Introduction ................................................................................................................................... 47 
Materials and methods .................................................................................................................. 50 
Study area ............................................................................................................................................ 50 
Sampling design .................................................................................................................................. 52 
Results ........................................................................................................................................... 57 
Functional-taxonomic relationships across spatial scales .................................................................... 57 
Functional redundancy across spatial scale ......................................................................................... 59 
Discussion ..................................................................................................................................... 61 
x 
 
References ..................................................................................................................................... 64 
Supplementary Information ........................................................................................................... 69 
Appendix A – Taxonomic and functional metrics values at two spatial scales. .................................. 69 
Appendix B – Standard effect size (SES) for the functional diversity and evenness across levels of 
spatial scale grains .......................................................................................................................... 70 
 
Capítulo 3 
Importância relativa de pressões seletivas dentro e entre espécies na variação do tamanho do 
fitoplâncton em lagos tropicais .................................................................................................... 72 
Introduction ...................................................................................................................................76 
Materials and methods .................................................................................................................. 79 
Study area ............................................................................................................................................ 79 
Sampling and sample analysis ............................................................................................................. 81 
Results ........................................................................................................................................... 85 
General characteristics of the phytoplankton communities and functional groups ............................. 85 
Community and functional group patterns in mean size along environmental gradients .................... 86 
Contribution of intra- and interspecific trait variation for size change along environmental and 
predator biomass gradients ............................................................................................................. 89 
Discussion ..................................................................................................................................... 92 
References ..................................................................................................................................... 98 
Supplementary Information ......................................................................................................... 104 
Appendix A – Additional methodological details on environmental data collection. ....................... 104 
Appendix B – List of the functional groups with the assigned species, in order of contribution, from 
the most to the least. ..................................................................................................................... 107 
Appendix C – Environmental conditions .......................................................................................... 109 
Appendix D – Body size distribution and abundance-weighted functional group mean................... 111 
Appendix D – Summary statistics of the comparisons of regression models .................................... 112 
Appendix E – Trait-environment relationship summary statistics with biotic gradients. .................. 113 
 
Conclusões gerais ........................................................................................................................ 114 
 
xi 
 
APRESENTAÇÃO 
Esta tese está apresentada sob a forma de capítulos, cada um contendo um manuscrito 
científico. Todos os dados utilizados para elaboração dessa tese foram coletados durante o ano de 
2012, por um grupo de alunos e técnicos de diferentes laboratórios: Laboratório de Ecologia 
Aquática (LEA), Laboratório de Recursos Hídricos e Saneamento Ambiental (LARHISA), 
Laboratório de Limnologia do Departamento de Oceanografia e Limnologia e Laboratório de 
Ecologia de Paisagens do Departamento de Botânica e Zoologia, todos da Universidade Federal 
do Rio Grande do Norte (UFRN), financiado pelo Conselho Nacional de Pesquisa Científica 
(CNPq). Por conseguinte, uma seção intitulada “Introdução Geral” apresenta os principais 
referenciais teóricos e problemas ecológicos que motivaram a elaboração dessa tese, juntamente 
com as principais hipóteses testadas. Seguem-se os capítulos intitulados: I) “Importância de 
fatores estruturadores na beta diversidade taxonômica e funcional em diferentes extensões 
espaciais”; II) “Redundância funcional na comunidade fitoplanctônica em diferentes escalas 
espaciais”; e III) “Importância relativa de pressões seletivas dentro e entre espécies na variação 
do tamanho do fitoplâncton em lagos tropicais”. Por fim, uma seção intitulada “Conclusões 
Gerais” apresenta as principais conclusões da tese e as implicações para ações de conservação 
das comunidades e para pesquisas futuras. 
xii 
 
RESUMO 
Os padrões na biodiversidade são o resultado de múltiplos processos (locais e regionais) 
interativos em diferentes proporções em diferentes extensões das escalas espaciais. Quanto 
menor o organismo, maior é seu potencial de dispersão, portanto acredita-se que suas 
comunidades sejam predominantemente estruturadas pelo ambiente através da ordenação das 
espécies. O uso da abordagem funcional tem se mostrado cada vez mais eficiente para o 
entendimento dos padrões de biodiversidade, pela intrínseca relação dos traços com o ambiente 
que os seleciona. Desta forma, espera-se que com o aumento das extensões espaciais devido ao 
aumento da heterogeneidade ambiental maior será o número de traços funcionais selecionados 
pelos diferentes filtros ambientais, levando a uma relação positiva da diversidade funcional-
taxonômica. No entanto, a variação dos traços pode ser devido a ordenação de espécies ou 
variação de intraespecífica dependendo do gradiente ambiental analisado. O objetivo geral foi 
avaliar a influência da escala espacial na diversidade taxonômica e funcional do fitoplâncton de 
lagos e reservatórios distribuídos da região costeira (úmida) para o interior (semiárido) do Rio 
Grande do Norte. Desta forma, os objetivos específicos foram: (1) verificar quais fatores (locais 
ou regionais) determinam a β-diversidade taxonômica e funcional em duas extensões espaciais 
(bacia hidrográfica e paisagem); (2) como as relações entre as métricas funcionais e taxonômicas 
(riqueza, equitabilidade, diversidade e redundância funcional) variam de acordo com o grão da 
escala espacial; e (3) como os gradientes ambientais explicam a variação do tamanho dos 
organismos fitoplanctônicos na comunidade e seus grupos funcionais. As amostras foram 
coletadas em 98 lagos distribuídos em 14 bacias hidrográficas, entre os meses de setembro e 
outubro de 2012. As métricas funcionais foram baseadas em traços mistos, como superfície, 
tamanho, presença de mucilagem e composição de pigmentos (verde, azul, marrom e misto), e 
tipo de formas de vida (colonial, filamentosa ou unicelular). Nossos resultados mostram que a 
comunidade fitoplanctônica foi explicada principalmente pela ordenação de espécies em ambas 
as extensões espaciais, com importância decrescente com a escala. No entanto, a β-diversidade 
funcional foi melhor predita pela ordenação de espécies do que a taxonômica. Além disso, as 
abordagens foram dependentes da escala espacial, enquanto a funcional foi significativa para as 
bacias hidrográficas, a taxonômica foi fracamente relacionada a paisagem. Ao observarmos as 
relações entre as métricas funcionais e taxonômicas, encontramos uma relação linear positiva 
com quase todas as métricas medidas. Apenas a riqueza foi dependente da escala espacial, 
mudando de uma relação visual assintótica para uma linear. Consequentemente, a redundância 
funcional ponderada pela abundância diminuiu em ambas as escalas espaciais com mudanças nas 
métricas responsáveis por tal. Ao nível do lago, a redundância funcional foi correlacionada com 
o aumento da diversidade funcional, ao nível da bacia hidrográfica com riqueza, taxonômica e 
funcional. De forma geral, a comunidade fitoplanctônica aumentou seu tamanho médio ao longo 
do gradiente de biomassa de Cyclopoida. A mudança de espécies foi o padrão dominante na 
variação do tamanho e repetiu-se nos grupos funcionais, com exceção das algas unicelulares não 
tóxicas de parede celular rígida e as filamentosas tóxicas, nas quais a variação intraespecífica foi 
mais importante ao longo do gradiente de biomassa de Calanoida e de eutrofização, 
respectivamente. Este estudo contribui para o modelo de ordenação de espécies do mecanismo 
de metacomunidade para as comunidades fitoplanctônicas, reforçado pela abordagem funcional 
baseada em traços. A mudança de espécies apresentou uma forte influência na resposta de 
tamanho do fitoplâncton a gradientes amplos. Finalmente, este estudo destaca o papel substancial 
da complementariedade funcional na estruturação dacomunidade fitoplanctônica e a importância 
de incluir escalas espaciais distintas em estudos de metacomunidade. 
 
Palavras-chave: Fatores locais e regionais; β-diversidade; diversidade funcional; redundância 
funcional; variação intraespecífica; variação interespecífica; fitoplâncton. 
xiii 
 
ABSTRACT 
Patterns in biodiversity are the result of multiple interacting processes at both local and 
regional spatial scales. Microorganisms, considered highly dispersed, have their communities 
expected to be predominantly structured by the local environment through species sorting. The 
functional approach has increasingly been used to understand patterns of biodiversity and its 
consequences to the ecosystem. Increasing scientific effort has been devoted to testing patterns 
and mechanisms regulating functional-taxonomic diversity relationship. The spatial scale has the 
potential to mediate this relationship because both the number of species and environmental 
heterogeneity are expected to increase with spatial scale. Consequently, a great number of 
functional traits may be selected by environmental filtering at larger spatial scales leading to a 
positive functional-taxonomic diversity relationship. Nevertheless, trait variation over an 
environmental gradient can be due to either species turnover or intraspecific trait variation. We 
aimed to evaluate how the spatial scale influences the taxonomic and functional phytoplankton 
diversity of freshwater environments distributed along an arid gradient from the (humid region) 
coast to the countryside (semiarid region) of Rio Grande do Norte. Likewise, we also intended to 
verify (1) which factors (local or regional) determines taxonomic and functional β-diversity at 
two spatial extensions (watershed and landscape) (Chapter 1); (2) how the relationships between 
functional and taxonomic metrics (richness, evenness, diversity, and functional redundancy) vary 
according to spatial scale grain (lake or watershed) (Chapter 2); and (3) how environmental 
gradients explain the size variation of phytoplankton community and its functional groups 
(Chapter 3). We collected samples in the subsurface of the limnetic region of 98 lakes distributed 
along 14 watersheds, between September and October 2012. The functional metrics were based 
on mixed traits, as surface, size, presence of mucilage and pigment composition (green, blue, 
brown and mixed) and type of life forms (colonial, filamentous or unicellular). Our results show 
that phytoplankton community was mainly explained by species sorting at both spatial 
extensions, with decreasing importance with the scale. However, functional β-diversity was 
better predicted by species sorting than taxonomic one. In addition, the approaches were spatial 
scale dependent, while functional approach was significant at the watershed level, taxonomic 
weakly significant at the landscape level. When observing the functional-taxonomic metrics 
relationship, we found a positive linear relationship with almost all metrics measured. Only 
richness was spatial scale dependent, changing from a visually asymptotic relationship to a linear 
one with increasing spatial scale grain. Consequently, functional redundancy decreased at both 
spatial scale grain with changes in the metrics responsible for it. At the lake level, functional 
redundancy was correlated with an increase in functional diversity, while at the watershed level 
with richness, taxonomic and functional ones. Overall, the phytoplankton community increased 
in its average size along with Cyclopoida biomass. Species turnover was predominant as the 
pattern of size variation, and repeated itself within each of the functional groups, except for the 
non-toxic unicellular algae with hard cell walls and the toxic filamentous algae for which 
intraspecific variation was more important along Calanoida biomass and eutrophication gradient, 
respectively. This study contributes to the species-sorting model of metacommunity mechanism 
for phytoplankton communities reinforced by the functional trait-based approach. Species 
turnover had a strong influence on determining phytoplankton size responses to broad gradients. 
Finally, this study highlights a substantial role of functional complementary for structuring 
phytoplankton communities and the importance of including distinct spatial scales in 
metacommunities studies. 
 
Keywords: Local and regional factors; β-diversity; functional diversity; functional redundancy; 
intraspecific variation; interspecific variation; phytoplankton; species sorting. 
1 
 
 
INTRODUÇÃO GERAL 
Nas últimas décadas, os ecólogos têm reconhecido que a biodiversidade é influenciada 
não apenas pelas interações locais entre as espécies coexistentes, mas também, em larga escala, 
pela biogeografia, história e evolução dos ambientes e dos organismos (Ricklefs 2004; Ricklefs 
2007). Desta forma, os processos que estruturam as comunidades podem ser classificados como 
locais ou regionais baseados na escala espacial que operam (Ricklefs 1987). Os processos locais 
são fortemente deterministas e relacionados à Teoria de Nicho (Hutchinson 1957), em que a 
ocorrência e distribuição das espécies são limitadas pela capacidade de adaptação das espécies às 
condições bióticas e abióticas locais. Ao passo que, os processos regionais em larga escala 
podem resultar da evolução (Ricklefs 2004) e da dispersão através do espaço e do tempo. A 
teoria neutra de Biogeografia e Biodiversidade (Hubbell 2001) propôs, então, uma ideia 
particular que surgiu através da perspectiva em escala regional, de que os processos de dispersão 
e deriva ecológica exercem influência na riqueza de espécies e co-ocorrência em comunidades 
naturais. 
Historicamente, as pesquisas em ecologia de comunidade têm dado maior ênfase aos 
efeitos dos processos locais sobre a estrutura das comunidades (McCauley 2007). No entanto, o 
desenvolvimento do conceito de metacomunidades (Leibold et al. 2004), com o avanço do 
conhecimento no campo da Macroecologia, ressaltou a importância da interação entre ambos os 
processos na determinação da estrutura de uma comunidade em diferentes escalas espaciais 
(Heino et al. 2015). Embora, o principal desafio ainda seja identificar os mecanismos que regem 
a contribuição relativa de fatores locais e regionais na estruturação das comunidades, atualmente 
os ecólogos têm atentado para entender sob quais contextos ecológicos tais fatores agirão 
independente ou interativamente, em maior ou menor grau, sobre a estruturação espaço-temporal 
das comunidades (Shurin & Srivastava 2005). 
2 
 
Para entender como a biodiversidade interage com processos ecológicos em diferentes 
escalas espaciais, tem havido um crescente interesse na literatura para entender como a 
diversidade taxonômica e funcional co-variam ao longo do espaço. A diversidade funcional é 
uma das muitas facetas da biodiversidade e pode atuar tanto como um indicador dos processos 
que estruturam a comunidade (por exemplo, filtros ambientais e bióticos e sua resposta às 
perturbações), quanto como um indicador de funções do ecossistema, como produtividade e 
ciclagem de nutrientes (Petchey & Gaston 2006; Petchey et al. 2007; Laureto et al. 2015). A 
interpretação da estruturação de uma comunidade através da abordagem funcional começa 
quando avaliamos os filtros ambientais locais que podem promover uma comunidade com 
espécies de requisitos semelhantes e baixa dispersão em resposta à seleção ocasionada por filtros 
ambientais locais, o que consequentemente implicaria em uma diversidade funcional baixa em 
menores escalas espaciais. No entanto, o processo de formação de comunidade locais também 
passa pelo filtro das interações bióticas. Esse tende a causar uma sobre dispersão dos traços 
associados, levando a uma limitação da similaridade funcional em decorrência da repartição de 
recursos (Weiher et al. 2011)(Fig. 1). É nessa escala espacial que os traços, através das 
interações bióticas e abióticas (Weiher et al. 2011), tornando-os intrinsicamente ligados ao 
ecossistema em que ocorrem. 
3 
 
 
 
Figura 1 – Ilustração conceitual do modelo do espaço do traço funcional (“Traitspace”) e 
seleção de traços através de filtros ambientais. As imagens das espécies representam os diversos 
traços funcionais individuais do conjuto de espécies globais onipresentes. As distribuições de 
traços de seis espécies hipotéticas indicam que as espécies amarela e verde devem ser as mais 
propensas a ocorrer nesse ambiente porque suas abundâncias preditas serão resultado do sucesso 
após os filtros. Modificada de Laughlin et al. (2012). 
 
No contexto da metacomunidade, até o nível de diversidade que um dado ecossistema 
pode suportar, o acréscimo de espécies advindas de outras localidades regionais promoveria uma 
melhora no funcionamento do ecossistema e aumentaria a biodiversidade. Além desse nível, 
qualquer acréscimo resultaria numa competição. A competição agravaria com o acréscimo 
exacerbado de espécies de comunidades vizinhas, reduzindo o desempenho de ambos os 
competidores. No entanto, há um momento em que há acréscimo de espécies sem alteração das 
funções existentes ocorrendo a redundância funcional, que perdura pela interação entre 
competição e complementariedade entre as espécies coexistentes. Em uma escala espacial maior, 
por causa de uma maior heterogeneidade ambiental, a complementariedade das espécies entre as 
4 
 
diversas localidades da região aumenta as funções dos ecossistemas constantemente com o 
acréscimo de novas espécies (Doledec & Bonada 2013). A resposta funcional, então, pode ser 
dependente da escala espacial e pesquisas sobre a variação da diversidade funcional ao longo de 
gradientes ambientais podem fornecer conhecimento adicional para identificar fenômenos gerais 
a respeito da variação da biodiversidade (Stevens et al. 2003) em diferentes escalas espaciais. 
Uma das razões por trás da mudança de abordagem de espécies para traços funcionais é a 
crescente evidência de que o número de espécies ou sua identidade tem pouco ou nenhum efeito 
nos processos do ecossistema (Thompson & Starzomski 2007). Além disso, as medidas de 
diversidade funcional muitas vezes melhor explicam a variação nas funções do ecossistema do 
que qualquer medida de diversidade taxonômica (Weiher et al 2011). Portanto, entender a 
estruturação das comunidades via traços funcionais nos dá uma ideia mecanicista dos processos 
(e suas relevâncias relativas). Estes traços podem ser qualquer característica de um organismo 
que influencia seu desempenho ou fitness, como aspectos de morfologia, bioquímica, fisiologia, 
estrutura, fenologia ou comportamento (Violle et al. 2007). Desta forma, os traços capazes de 
afetar as propriedades e serviços do ecossistema ligam o indivíduo ao ecossistema, conectando a 
biodiversidade ao funcionamento do ecossistema (Nock et al. 2016). 
O traço ou combinação deles escolhida não é o único fator importante, mas também o 
nível em que esses traços são considerados. Comumente faz-se uso das médias dos traços como 
representante da espécie, assumindo que a variação do traço interespecífica é maior do que a 
variação intraespecífica (McGill et al. 2006). Recentemente, entretanto, percebeu-se que os 
valores dos traços de uma espécie podem variar muito entre os ambientes e que essa variação de 
traço intraespecífica (“intraspecific trait variation”: ITV) deve ser levada em consideração nas 
análises (Violle et al. 2012). Estudos têm demonstrado que a ITV em resposta a fatores 
ambientais pode ser maior do que o esperado (Siefert et al. 2015) e pode ser responsável pela 
coexistência e, consequentemente, pela manutenção de funções do ecossistema (Bolnick et al. 
2003). Ao avaliar traços no nível específico, pode-se calcular a contribuição relativa da ITV e da 
5 
 
substituição de espécies (isto é, mudanças na composição de espécies, “species turnover”: SPT) 
entre os locais ao longo de um gradiente ambiental escolhido. Se a ITV é a principal variação ao 
longo de um determinado gradiente ecológico, ela expressa a importância das respostas locais 
das espécies às mudanças ambientais e a amplitude dos valores dos traços (Violle et al. 2007), 
seja por plasticidade (resposta rápida) ou evolução (resposta genética) (Reed et al. 2010). Se, no 
entanto, a variação for principalmente devido ao SPT, isso reflete a necessidade de dispersão, 
permitindo que as espécies rastreiem espacialmente seu “ótimo” ambiental para manter a relação 
traço-ambiente perante a mudanças ambientais (Parmesan 2006). 
Até o momento, estudos sobre a contribuição relativa da ITV e SPT na variação de traços 
foram principalmente focadas em macroorganismos, como plantas (Siefert et al. 2015). No 
entanto, os microorganismos unicelulares são escassos, apesar da enorme importância funcional 
nos ecossistemas. O fitoplâncton é um grupo extremamente diverso e polifilético (Reynolds 
2006; Litchman & Klausmeier 2008), um componente-chave de vários processos e serviços 
ecológicos, tais como produtividade primária, ciclo biogeoquímico de muitos elementos e pode 
afetar drasticamente níveis tróficos superiores (Sterner & Elser 2002; Falkowski et al. 2004; 
Huisman et al. 2005). Além disso, também apresenta traços funcionais considerados 
relativamente fáceis de medir (Edwards et al. 2015, 2016; Nock et al. 2016) e que afetam o 
crescimento, metabolismo, aquisição de recursos e susceptibilidade à predação (Litchman & 
Klausmeier 2008), tais como a área de superfície e a forma de vida (unicelular, filamentoso ou 
colonial) (Reynolds 2006). 
Tal abordagem baseada em traços na comunidade fitoplanctônica ainda se encontra em 
estágio inicial, especialmente com um ponto de vista biogeográfico (Longhi & Beisner, 2010; 
Vogt et al. 2010; Huszar et al. 2015; Segura et al. 2015; Santos et al. 2016). Tais avanços 
auxiliariam melhor a formulação de áreas de conservação (Lopes et al. 2011; Declerck et al. 
2005, 2011). Neste contexto, o objetivo geral desta tese foi avaliar, através de uma abordagem de 
metacomunidade, como a escala espacial influencia a composição taxonômica e funcional do 
6 
 
fitoplâncton em ambientes aquáticos continentais lênticos distribuídos do litoral (úmido) para o 
interior (semiárido) do Rio Grande do Norte. 
Nós, então, fizemos os seguintes questionamentos distribuídos nos diferentes capítulos da 
tese: 
• Qual a importância relativa dos fatores locais e regionais na estrutura e distribuição da 
da comunidade do fitoplâncton de água doce? O Capítulo 1 intitulado Importância de 
fatores estruturadores na beta diversidade taxonômica e funcional em diferentes 
extensões espaciais teve como objetivo testar a importância relativa dos fatores locais e 
regionais na β-diversidade do fitoplâncton em três escalas espaciais (bacia hidrográfica, 
regional e paisagem), caracterizada por 89 lagos, distribuídos em 10 bacias hidrográficas 
(bacias com no mínimo de cinco lagos), em uma paisagem com duas regiões climáticas 
(úmidas e semiáridas), durante a estação seca. Formulamos, então, duas hipóteses, a 
primeira de que a ordenação das espécies determinaria as diferenças da comunidade de 
fitoplanctônica em uma menor extensão da escala espacial, enquanto os processos 
regionais (ou seja, a dispersão) se tornariam mais importantes em maior extensão da 
escala espacial. E a segunda de que a β-diversidade funcional seria mais sensível à 
variação ambiental local do que a taxonômica; 
• Qual a influência da escala espacial (local versus bacia hidrográfica) na relação das 
métricas funcional-taxonômica (riqueza, equitabilidade, diversidade, e redundância 
funcional)? O Capítulo 2 intitulado Redundância funcional na comunidade 
fitoplanctônica em diferentes escalas espaciais teve como objetivo analisar a influência 
daescala espacial na relação das métricas funcional-taxonômica em 95 comunidades de 
fitoplâncton distribuídas em 13 bacias hidrográficas (bacias com no mínimo dois lagos). 
Nós avaliamos se e como as relações entre métricas funcionais e taxonômicas variam de 
acordo com a escala espacial de observação (local e bacia hidrográfica), como a 
7 
 
redundância funcional se relaciona com as mesmas e se esta é dependente da escala, 
como resposta ao aumento da heterogeneidade ambiental na escala espacial; 
• Quais os papéis relativos de diferentes gradientes ambientais na determinação do padrão 
no do tamanho do corpo da comunidade fitoplanctônica? O Capítulo 3 intitulado 
Importância relativa de pressões seletivas dentro e entre espécies na variação do 
tamanho do fitoplâncton em lagos tropicais teve como objetivo quantificar os papéis 
relativos de gradientes abióticos e bióticos na determinação do padrão no tamanho 
corporal de 98 comunidades de fitoplâncton (todo o conjunto de dados) e sete grupos 
funcionais. Nós avaliamos se e como a variação do tamanho do fitoplâncton pode ser 
explicada pelos gradientes, como esses padrões diferem entre os grupos funcionais e 
como as variações dentro e entre as espécies ou a substituição dos grupos funcionais 
contribuem para tais mudanças de tamanho observadas. 
 
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B.; Jung, V.; Kamiyama, C.; Katabuchi, M.; Kembel, S.W.; Kichenin, E.; Kraft, N.J.B.; 
Lagerstrom, A.; Bagousse-Pinguet, Y.L.; Li, Y.; Mason, N.; Messier, J.; Nakashizuka, T.; 
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11 
 
 
 
CAPÍTULO 1 
 
 
IMPORTÂNCIA DE FATORES ESTRUTURADORES NA BETA DIVERSIDADE 
TAXONÔMICA E FUNCIONAL EM DIFERENTES EXTENSÕES ESPACIAIS 
 
 
“Nada é permanente, salvo a mudança” 
Heráclito 
12 
 
Importance of structuring factors on phytoplankton taxonomic and functional beta 
diversity in different spatial extensions 
 
Letícia Barbosa Quesado1,2, Caroline Souffreau2, Luc De Meester2, Camila Rodrigues Cabral, 
Fabíola da Costa Catombé Dantas, André Megali Amado3, Adriano Caliman1, Luciana Silva 
Carneiro1 
 
Addresses: 
1Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) – Lab. of Aquatic Ecology, Natal– 
Brasil. ZipCode: 59.072-970 
2KU Leuven, Laboratory of Aquatic Ecology, Evolution and Conservation, Leuven – Belgium. 
B-3000 
3Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) – Lab. of Limnology, Natal– Brazil. 
ZipCode: 59.014-002 
 
13 
 
Abstract 
Patterns in biodiversity are the result of multiple interacting processes at both local and regional 
spatial scales. Microorganisms, considered highly dispersed, have their communities expected to 
be predominantly structured by the local environment through species sorting. Additionally, little 
is known about the pattern when using functional trait-based approach. We evaluated the relative 
importance of local and regional factors on taxonomic and functional β-diversity of freshwater 
phytoplankton in the northeast of Brazil, through two hypothesizes. The first is was that species 
sorting will determine phytoplankton community structure at the small spatial scale, while 
regional processes (i.e. dispersion) will become more important at larger spatial scale. The 
second hypothesize was that a functional β-diversity will be better predicted by environmental 
factors than taxonomic one. For this, we sampled 89 freshwater lakes at two spatial extensions: 
watersheds (10) and landscape level at the Rio Grande do Norte state, during the dry season. Our 
results show that phytoplankton community was mainly explained by species sorting at both 
spatial extensions, with decreasing importance with the scale, which contradicts what we 
expected in our first hypothesis. Nevertheless, phytoplankton community was also structured by 
the watersheds’ identity at the smaller scale. However, corroborating with what we expected, 
functional β-diversity was better predicted by species sorting than taxonomic one. In addition, 
the approach was spatial scale dependent, while functional approach was significant at the 
watershed level, taxonomic weakly significant at the landscape level. This study contributed to 
the species-sorting model of metacommunity mechanism for phytoplankton communities 
reinforced by the functional trait-based approach. 
 
Keywords: Environmental predictors; Biodiversity patterns; β-diversity; Tropical; Spatial scale. 
 
14 
 
Introduction 
Metacommunity ecology studies processes which driving community structure in an explicit 
spatial framework. A central question in this research field is the relative importance of local and 
regional processes in determining aspects of community structure. Local processes include 
habitat limitation and biotic interactions (Tilman 1982; Peres-Neto et al. 2012), and the 
structuring of communities based on the local environment is collectively termed as species 
sorting (Leibold et al. 2004). Regional processes refer to dispersal-related processes and include 
dispersal limitation and source-sink dynamics or mass effects (Leibold et al. 2004; Vellend 
2010). The variation in species composition among communities over space is known as β-
diversity. Patterns in β-diversity have been intensively studied in macroorganisms, particularly in 
respect to contrasting dispersal potentials. Studies on macro- and microorganisms generally 
show that communities of organisms with low dispersal abilities are dominantly driven by 
regional processes (Shurin et al. 2009; De Bie et al. 2012; Padial et al. 2014; Peixoto et al. 2017), 
while communities of organisms with high dispersal potentials are known to be mainly driven by 
local processes (Leibold et al. 2004; De Bie et al. 2012; but see Lopes et al. 2011; Meier & 
Soininen 2014). Consequently, over the total range of body size, when comparing macro- and 
microscopic organisms, macroorganisms (e.g. macrophytes, fish, amphibians, and mammals) are 
in general more dispersal limited, resulting in spatially structured communities, while 
microorganisms (e.g. bacteria, phytoplankton, and ciliates) are expected to be less dispersal-
limited, which would result in a higher importance of species sorting (Leibold et al. 2004; Shurin 
et al. 2009; De Bie et al. 2012). 
In the past decade, a debate to decide the most important factors affecting the spatial 
structure of microorganisms has taken place. There is no consensus yet about the mechanisms 
and processes that regulate patterns of geographic distributions for groups such as ciliates, 
diatoms, bacteria, fungi, phytoplankton, and others (Azovsky & Mazei 2013). Two points of 
view are dividing specialists in the field. The first is the ‘ubiquity’ model of Fenchel & Finlay 
15 
 
(Finlay 2002; Fenchel & Finlay 2004) which assumes that because microorganisms have small 
sizes and high population densities, they are dispersal-unlimited, resulting in low allopatric 
speciation rates and low extinction rates. Therefore, microorganisms should not show 
biogeographic discreteness and should follow the Baas-Becking principle (“Everything is 
everywhere, but the environment selects”; Baas-Becking 1934). In this model, all 
microorganisms exhibit worldwide distribution and are latently present in all environments. They 
will become abundant in a given specific environmental condition or, otherwise, will occur at 
extremely low densities and thus remain beyond detection limit (Wit & Bouvier 2006). The 
second point of view refers to the ‘moderate endemicity’ model (Foissner 2006; 2008), which 
states that at least one-third of the microorganisms have a restricted to moderately restricted 
geographical distribution, and moderate to high rates of speciation and extinction. This last 
model is similar to the patterns and rates observed in macroorganisms, which considers that 
some microorganisms may have difficulties to disperse over long distances because of the lack 
of propagules resistant to dispersal-related stresses such as desiccation (Kristiansen 2008; 
Souffreau et al. 2013). 
However, proponents of both approaches agree that diversity of microorganisms and 
geographical distribution is still poorly studied and that there is a lack of data to validate these 
hypotheses (Azovsky & Mazei 2013). Most of the studies have been carried out predominantly at 
one single spatial scale (Declerck et al 2011). This approach can give confounding results, as 
both spatial and environmental processes can occur simultaneously, but at different proportions 
at different spatial scales. Studies with this approach show that variance explained by 
environmental factors decreases with scale, while dispersal-related mechanisms tend to be 
relatively more important at large scales (Melo et al. 2011; Declerck et al 2011). Therefore, 
studies with distinct levels of spatial scale can help clarify the importance of each structure factor 
and give us a better understanding of how spatialscale affects metacommunities structure and 
dynamics (Declerck et al 2011). 
16 
 
Include a multi-trait approach would improve our view of biodiversity-ecosystem 
functioning link, while removing the hidden premise that all species are functional equivalent 
(Petchey & Gaston 2006), having the same ability to respond to environmental changes 
(Vanormelingen et al. 2008b) and the same dispersal potential (Algarte et al. 2014). This field of 
ecology utilizes information on individual traits and links them to ecosystem properties and 
services, like nutrient cycling and climate regulation (Nock et al. 2016). Traits are any 
characteristic of an organism that influences its performance or fitness, such as aspects of 
morphology, biochemistry, physiology, structure, phenology or behavior (Violle et al. 2007). We 
expect that it could increase the explanatory power of variation towards environmental processes 
since traits are intrinsically linked to the ecosystem where they are selected by environmental 
and biotic filtering (Weiher et al 2011; Díaz et al. 2013; Nock et al. 2016). 
In this study, we test two hypotheses. First, we hypothesize that species sorting will 
determine phytoplankton community differences (β-diversity) at the smaller spatial extension 
(watershed level), while regional processes (i.e. dispersion) will become more important at the 
larger spatial extension (landscape level). Second, we test the hypothesis that a functional β-
diversity will be more responsive to local environmental variation than taxonomic one. We 
hypothesize this because most functional traits are associated with local filtering (Díaz et al. 
2013; Nock et al. 2016), while changes in composition (species identity) can occur in space 
independently of functional similarities. Therefore, the two approaches (taxonomic and 
functional) may capture distinct aspects of the community structure at a distinct spatial 
extension. 
 
Materials and methods 
Study area 
The field survey was carried out in 89 freshwater ecosystems (Fig. 1), located in Rio Grande do 
Norte state (Brazil). The state has a precipitation gradient ranging from the humid coast in the 
17 
 
East towards the semi-arid land in the West. The semi-arid region is distinguished by high air 
temperatures (annual average: of 23 to 27ºC; EMPARN 2016) and low annual precipitation 
(average: 550 mm/year) concentrated in four months (February to May), resulting in high 
evapotranspiration rates and low water availability in most freshwater ecosystems (EMPARN 
2016; IDEMA 2015). These climatologic conditions combined with semi-arid pedological traits 
(shallow crystalline rocks) prevent the formation of perennial aquatic ecosystems, resulting in 
high number reservoirs for human use (INSA 2013). The humid region is known to have a high 
annual precipitation (average 1200 mm/year) and harbors many natural freshwater ecosystems. 
Both regions have been subjected to profound landscape transformation by anthropogenic 
pressure over the years. Only 11.4% of the original Atlantic Rainforest remains in the humid 
region (Ribeiro et al. 2009). Also, the natural landscape of Caatinga, a Brazilian vegetation type 
that occurs in the semi-arid region, has been severely impacted and is converted partly into cities 
(harboring at present ca. 12% of the Brazilian population) and partly into agricultural land. These 
transformations resulted in a total degradation of 57% of the original Caatinga biome (Cunha et 
al. 2015; Vieira et al. 2013). 
The average geographic distance among lakes highly increased with the spatial scale, 
where the among-lake distance at the watershed level averaged to 26.36 km, while within region 
this averaged to 73.52 km (semi-arid averaged: 100.68 km and humid averaged 46.36 km) 
(Appendix A). The freshwater ecosystems differed in age, depth, and trophic state. The set of all 
systems included natural lakes and reservoirs. The natural lakes are older than the reservoirs, 
probably formed in the Tertiary period, and later with the deposition of Quaternary sediments 
(Angelim et al. 2006). While the first reservoir in the Rio Grande do Norte state date from 1915 
with the creation of the National Department of Works Against Droughts (DNOCS 2015). The 
systems were in the whole trophic gradient from oligotrophic to hypereutrophic, differing in 
values of maximum depth (0.2 to 4.5 m) (Table 1). Although the reservoirs were river dam lakes, 
they do not influence each other in cascading effect. 
18 
 
 
19 
 
 
 
 
Figure 1 – Map of the 89 freshwater phytoplankton communities distributed 10 watersheds of Rio Grande do Norte state, Brazil (IDEMA, 2011), in 
September 2012. The red line divides the climatic region in two: semi-arid and humid (separated by a red dotted line). 
 
20 
 
Sampling design 
The sampling and the sampling design incorporated two spatial scales: (2) watershed level (n = 
10; only those with more than two lakes); and (2) landscape level, with all the dataset (n = 89 
lakes). We sampled 89 lakes and reservoirs (Fig. 1) in 10 watersheds of two different climatic 
regions, which covered an area of 33,562 km2. The samples occurred during the dry season 
(INPE 2015) in September 2012, a year marked by a severe drought (EMPARN 2016). The aim 
of our sampling design was to study the influence of spatial scale extension in the functional and 
taxonomic β-diversity structure factors. We considered two different spatial scale extensions: (1) 
watershed level when considering five randomly selected lakes from 10 watersheds, and (2) 
landscape level representing the variation among watersheds, 89 lakes from 10 watersheds. One 
out of 10 watersheds sampled is located exclusively in semi-arid area (Piranhas/Açú), five are 
exclusively in the humid region (Humid-east, Curimataú, Maxaranguape, Pirangi, and Rio 
Doce), and four are in between the two regions (Ceará-Mirim, Jacú, Potengi, and Trairí) 
(IDEMA 2015; Fig. 1). 
 
Sampling and sample analysis 
For each lake, we measured in the field lake depth, light availability (Secchi disc), and pH 
(benchtop pH meter – MS Tecnopon®/mPA 210) in the limnetic region. Water samples were 
collected on the subsurface of the water column for characterization of phytoplankton 
community, the concentration of chlorophyll-a, total and dissolved phosphorus and nitrogen. 
Zooplankton was sampled from the subsurface water column (30 to 100 L depending on the 
turbidity of each environment) using a zooplankton net (mesh size 50 μm). Phytoplankton 
samples (100 mL) were preserved with lugol solution (0.2%, final concentration) and 
zooplankton samples were preserved with sugar formaldehyde solution (4%, final 
concentration). In the laboratory, total and dissolved nitrogen was determined by a Total Organic 
Carbon and Nitrogen analyzer (TOC analyzer with the VPN module; Shimadzu). Total and 
 
21 
 
dissolved phosphorus was determined after oxidation of most phosphate compounds with 
persulfate (Valderrama 1981) and estimated by measuring soluble reactive phosphorus (Murphy 
& Riley 1962). Chlorophyll-a concentration (mg/L) was extracted from water filters with 95% 
ethanol (Jespersen & Christoffersen 1987). 
Zooplankton communities were used as a local biotic interaction, through its potential 
grazing pressure, which was measured as the ratio of zooplankton biomass and phytoplankton 
biomass (chlorophyll-a multiplied by 66) (Jeppesen et al. 1997), estimated by each taxonomic 
group (Rotifera, Cyclopoida, Calanoida, and Cladocera). Populations were identified to the 
species level using a Sedgewick-Rafter camera and microscope for Rotifera, and a Bogorov 
camera and stereomicroscope for Copepoda (Calanoida, Cyclopoida, and each respective 
copepodites) and Cladocera. Three sub-samples per sample were performed, counting until at 
least 100 individuals of the most abundant organismsin each. The biomass (mg/L) of medium-
sized zooplankton (Cladocera, Calanoida, and Cyclopoida) were calculated biomass per sample, 
first determining each species weight by measuring 30 random individuals, and using these body 
sizes in an allometric equation (Hall et al. 1970; Bottrell et al. 1976; Wetzel & Likens 1991), 
then multiplying it by the species density in the sample. We summarized this into each 
taxonomic group. For Rotifera biomass, the pro procedure was the same, however, we used 
literature data on average individual weight for each species (Bottrell et al. 1976; Pauli 1989; 
Elmoor-Loureiro 1997; Silva & Matsumura-Tundisi 2005; Debastiani Jr et al. 2009). 
Phytoplankton was counted in random fields using an inverted microscope (Utermölh 
1958; Uhelinger 1964), until 100 individuals (i.e. cells, colonies or filaments) of the most 
abundant species (Lund et al. 1958) and until saturation of the species accumulation curve. 
Species were classified using the major taxonomic schemes from the Integrated Taxonomic 
Information System (itis.gov), Tree of Life database (tolweb.org) and Adl et al. (2012), except 
for Cyanobacteria (Komárek et al. 2014) and specific taxonomic guides. Community data were 
expressed through species abundance (number of individuals/mL), as it is known to be the best 
 
22 
 
measure to show trait success in a particular environmental scenery (Vogt et al. 2010; Mouchet 
et al. 2010). 
For traits, we considered the ones suggested by Litchman & Klausmeire (2008), however, 
some traits were difficult to find in the literature for all species, as resting stages and protein 
synthesis. We performed a Principal Coordinates Analysis (PCoA) of mean pairwise 
dissimilarities based on functional traits (Swenson 2014) to select the best combination through 
the highest explained variability (Nock 2016), in order to remove traits with a similar pattern. 
For that, we tested all possible combination (4093 combinations) from the all traits measured 
(surface, size, volume, sphericity index, presence of flagella, silica, aerotopes, nitrogen-fixation, 
toxic potential, mucilage, pigment composition and mixotrophy). The remaining traits were of 
two types: 1) continuous: surface and size (MLD – maximum linear dimension); 2) categorical: 
presence of mucilage and pigment composition (green, blue, brown and mixed) and type of life-
forms (colonial, filamentous or unicellular). For each species per sample, when possible, 30 (or 
all if < 30) random individuals were measured (maximum linear dimension of organisms) to 
assess the local average species size. Organism surface was measured by approximating their 
shapes to the most similar geometric form (Hillebrand et al. 1999; Sun & Liu 2003; Fonseca et 
al. 2014). Mucilage presence and type of life-forms (colonial, filamentous or unicellular) were 
recorded during the counting procedure. For pigments composition, we used the divisions of 
Longhi & Beisner (2010), classifying four main spectral groups according to the peripheral 
antennae. Therefore, green pigments were the ones with chlorophyll-a, -b and xanthophyll; blue 
with phycocyanin; brown with chlorophyll-a, -c and xanthophyll (fucoxanthin or peridinin); and 
mixed with chlorophyll-a, -c and phycoerythrin. The traits are related to resource acquisition (i.e. 
nutrients and light) (i.e. size, surface, and life-forms), predator avoidance (i.e. size, mucilage 
presence and life-forms) and reproduction (i.e. size) (Litchman & Klausmeier 2008). See 
Appendix B for how the other traits were measured. 
 
 
23 
 
Phytoplankton taxonomic and functional β-diversity 
We estimated taxonomic β-diversity using Bray-Curtis distance based on the species 
composition and functional β-diversity using an inter-community mean pairwise dissimilarity 
index calculated with the function comdist in R package picante (Kembel et al. 2016) based on 
the multi-trait distance matrix. This multi-trait distance matrix was calculated through the mixed-
variables coefficient of Gower distance proposed by Pavoine et al. (2009) with beforehand 
standardized traits. Abundance values of species were considered in the functions when 
calculating both approaches. At the watershed level, we calculated β-diversity among lakes 
within each watershed, while at the landscape level we calculated between all lakes. 
We applied a PCoA over the dissimilarity matrices (Swenson 2014) followed by Lingoes 
correction for negative eigenvalues (Legendre & Anderson 1999), for each spatial scale and 
taxonomic and functional β-diversity. Using all eigenvectors generated by PCoA over the 
dissimilarity matrices could introduce a considerable amount of noise in the analysis, as can be 
unexplained by the measured environmental variables. To reduce these confounding effects, we 
pre-selected a subset of orthogonal eigenvectors performing a distance-based redundancy 
analysis (db-RDA, Legendre 2014) chosen the ones that maximize the relationship between β-
diversity (functional or taxonomic) and the whole set of environmental variables, following the 
procedure proposed by Anderson and Willis (2003). The abundance data was Hellinger 
transformed prior to analysis. 
 
Geographic and environmental variables across spatial scale 
For the spatial variables used the geographical coordinates (UTM) of the sites to generate 
Principal Coordinates of Neighboring Matrices (PCNM) for Moran's Eigenvectors Maps (MEM 
– Griffith & Peres-Neto 2006). At the landscape level, the PCNM represent all possible 
relationship among lakes from the whole dataset. At the watershed level, the PCNM were 
arranged in blocks, each block corresponding to one watershed. The spatial relationship between 
 
24 
 
lakes from distinct watershed received the mean value 0. The structure of the blocks followed the 
procedure of Legendre et al. (2010). Environmental variables were log-transformed (except pH) 
and standardized (mean = 0; standard deviation = 1) before analyses, first testing the variables 
set for high correlation values (r Pearson > 0.6). To reduce the set of variables, we performed a 
db-RDA (Legendre 2014) forward selection of both environmental and spatial variables, 
following the procedure of Blanchet et al. (2008), which is based on the alpha level of 0.05 and 
the adjusted R2 of the global model. In the forward selection, we used as response variable the 
subset of orthogonal eigenvectors of β-diversity (functional or taxonomic), in the forward.sel 
function of the packfor package (Dray et al. 2007). 
For the spatial model, we had three components: (1) W-component; a matrix representing 
watersheds’ identity using dummy variables (10 watersheds); (2) R-component; a matrix 
representing regions’ identity using dummy variables (two climatic regions); and (3) PCNM 
representing the spatial relationship among lakes. To estimate the environmental heterogeneity 
for the environmental model within each spatial extension level, the Euclidean distance was 
calculated based on the selected environmental variables. We also performed a PCoA over the 
environmental matrices of each spatial extension level, reducing these to a subset of orthogonal 
eigenvectors as explained above, and used the eigenvectors as independent variables in the 
subsequent analyses (see Duarte et al. 2012). 
 
Quantifying the relative importance of the space and environment in distinct spatial extensions 
For each environmental variable selected, we tested its effects among watershed and climatic 
region using one-way ANOVA followed by Tukey post hoc tests after testing for normality and 
homogeneity of variances using Shapiro-Wilk’s test and Levene’s test, respectively. To test the 
effects of the spatial scale on the taxonomic and functional β-diversity, we performed a variation 
partitioning using partial redundancy analysis (pRDA) (Legendre et al. 2005) for each of the twolevels of spatial extension, separately. At the watershed level, we tested within-watersheds (10) 
 
25 
 
how much of the variation could be explained by the environment and space (PCNMs), while 
controlled by the W-component. An identical procedure was applied for the landscape level, we 
tested for the whole dataset for the environment and space (PCNMs), while controlled by the R-
component, to remove the effect of the climatic regions (see Declerck et al. 2011). For 
significance levels of the adjusted R² values, we performed a permutation test (9999 
permutations). All the analyses were conducted in the statistical software R (R Development 
Core Team 3.3.3) using the packages: vegan (Oksanen et al. 2013), ade4 (Dray & Dufour 2007) 
and packfor (Miller et al. 1971). 
 
Results 
General characteristics of the phytoplankton communities 
We detected 308 species along the 89 sampled lakes. The Chlorophyta (85 species) and 
Cyanobacteria (46 species) were the most species-rich and most abundant taxa. Cyanobacteria 
were extremely dominant in most lakes and largely variable among lakes with relative 
abundances varying from 93.08% (Lake Extremoz in Rio Doce watershed) to 6.37% (Pendências 
reservoir in Piranhas-Açú watershed) (Fig. 2). Cylindrospermopsis raciboskii, Planktolyngbya 
limnetica, Pseudanabaena limnetica, and Synechocystis aquatilis were the most abundant 
species in both climatic regions. Additionally, three nanoplanktonic species of Chlorophyta were 
abundant in both climatic regions: Chlorella vulgaris, Monoraphidium contortum, and 
Monoraphidium minutum. In contrast to the semi-arid, the humid region presented higher 
number of abundant species, including Cyanobacteria species (colonial Aphanothece comasii and 
Chroococcus minor, filamentous Geitlerinema unigranulatum, Limnothrix redekei and 
Pseudanabaena galeata, and unicellular Synechococcus elongates), Chlorophyta 
(Monoraphidium komarkov), Cryptophyta (Chroomonas acuta) and Charophyta (Cosmarium 
bioculatum and Mougeotia delicate). From 308 species, 134 species represented less than 5% of 
 
26 
 
the local relative abundance, from which 112 were exclusively recorded in the humid region and 
32 in the semi-arid. 
 
 
Figure 2 – Percentage of distribution of the taxonomic groups in each lake (89) within each 
watershed (10) register in September 2012. On the right side of the graphic names indicate each 
watershed. 
 
Among-lakes environmental heterogeneity and geographic distances across spatial scale 
Most of the selected environmental factors were highly variable among lakes (see the whiskers’ 
boxplot; Fig. 2; “Total”). Only two abiotic variables differed significantly among climatic 
regions and watersheds: light availability and pH (Fig. 2B and C). Light availability ranged from 
0.01 to 2.5 m (regional level: p = 0.0008; watershed level: p = < 0.0001, Fig. 2B) and pH ranged 
from 4.79 to 9.78 (regional level: p = 0.0001, watershed level: p = < 0.0001; Fig. 2C). Total 
nitrogen differed significantly only among watersheds, ranging from 1.07 to 13.46 mg/L 
(watershed level: p = 0.018; Fig. 2E). Grazing pressure for copepods was only different among 
regions, Cyclopoida ranged from absence to 30,040 (in the humid region; p = 0.017; Fig. 2F) and 
 
27 
 
Calanoida ranged from absence to 47,890 (in the humid region; p = 0.013; Fig. 2H). Cladocera 
herbivory pressure also differed among watersheds, ranging from absence to 26,830 (regional 
level: p = 0.029 and watershed: p = 0.003; Fig. 2H). 
 
 
28 
 
Figure 2 – Variability of the biotic and abiotic predictor variables in each spatial level of 
organization: total, regional and watersheds. Zooplanktons grazing pressure are presented at 
log10 scale. Different letters within boxes mean significant statistical differences between 
climatic regions or among watersheds. The central box represents the first to the third quartile, 
the line inside the box the median and the whiskers above and below the box are the minimum 
and maximum, respectively. Numbers on top of the graphics represent the number of lakes 
within each level. 
 
Taxonomic and functional β-diversity across spatial scales 
Phytoplankton β-diversity and environmental heterogeneity presented an average increase with 
the increasing spatial extension (Appendix A). Both approaches and spatial extension levels 
promoted effects on β-diversity. Functional approach increased explanation power of the partial 
redundancy analysis (pRDA), the increase in scale extension decreased it (Table 1). However, 
the taxonomic approach was significant at the landscape level, while the functional approach was 
only important at the watershed level. Environmental models were the main factor guiding 
phytoplankton β-diversity, explaining significant fractions of the species differences variation at 
both levels of spatial extension. At the landscape level, these effects became marginally 
significant with the taxonomic approach when the identity of watersheds and climatic regions 
were taken into account (p = 0.051; Table 1). At this level, total nitrogen and pH were the 
significant environmental variables (Table1), as they were two of the three variables with 
influence at watersheds and climatic regions (Fig. 3C and E). Although we concerned by the 
climatic regions influenced the results, only watersheds’ identity was important and only at the 
functional approach (pure W in Table 1), explaining up to 12.62% of the community variation. 
The climatic regions only show marginal influence, as watersheds’ identity, at the landscape 
level with the taxonomic approach. At the watershed level, traits abundance and composition 
were significantly explained by environmental and watersheds’ identity, the first was two times 
more important (pure E = 27.09% and pure W = 12.62%). The MEM models showed a very small 
evidence for spatial patterns (pure S = 0.74 %) at the watershed level only with the functional 
approach. 
 
29 
 
Table 1 – Partition of variation in taxonomic and functional β-diversity of phytoplankton 
communities at two levels of spatial extensions (within watershed and landscape). E: 
environmental model; S: spatial model; W: from spatial model represents 10 watersheds’ 
identity; R: from spatial model represents two climatic regions’ identity; E|S+W: environmental 
model corrected by spatial and watershed patterns. ajdR2 (%): community variation explained by 
the model. The only testable fractions are those that can be obtained directly by regression or 
canonical analysis, therefore, one cannot test the significance level of shared fractions. Numbers 
between brackets represent the number of lakes within each level. Letters above the table 
represent the environmental used to variables construct the environmental model in each spatial 
extension level and approach. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
a Total phosphorus and pH. 
b Total nitrogen and lake depth. 
c Depth and transparency. 
d Depth and transparency. 
 
Discussion 
Biodiversity patterns result from interacting processes at multiple spatial scales, with distinct 
proportions in each scale (Declerck et al 2011). However, most studies have been carried out 
predominantly at one single spatial scale (Declerck et al 2011). Among the organisms 
investigated, there is no consensus yet about the mechanisms and processes that regulate patterns 
of geographic distributions for microorganisms (Azovsky & Mazei 2013). In this study, we 
investigated first if species sorting will determine phytoplankton β-diversity at the smaller spatial 
extension (watershed level), while regional processes (i.e. dispersion) will become more 
important at the larger spatial extension (landscape level). Second, we test the hypothesis that a 
functional β-diversity will be more responsive to local environmental variation than taxonomic 
Level Model 
Taxonomic Functional 
ajdR2