Riquezaavifaunaatividade-Sousa-2021

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RIQUEZA DE AVIFAUNA E ATIVIDADE REPRODUTIVA DE Chroicocephalus 
cirrocephalus (Vieillot, 1818) - Aves, Laridae (GAIVOTAS-DE-CABEÇA-CINZA) EM 
SALINA ARTIFICIAL NO LITORAL DA COSTA BRANCA DO RIO GRANDE DO 
NORTE, BRASIL 
 
 
 
 
 
 
Pedro Henrique Pierote de Sousa 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Outubro de 2021 
Natal – RN 
Brasil 
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE 
PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO 
PROGRAMA REGIONAL DE PÓS-GRADUAÇÃO EM 
DESENVOLVIMENTO E MEIO AMBIENTE - PRODEMA 
 
 
 
Pedro Henrique Pierote de Sousa 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
RIQUEZA DE AVIFAUNA E ATIVIDADE REPRODUTIVA DE Chroicocephalus 
cirrocephalus (Vieillot, 1818) - Aves, Laridae (GAIVOTAS-DE-CABEÇA-CINZA) EM 
SALINA ARTIFICIAL NO LITORAL DA COSTA BRANCA DO RIO GRANDE DO 
NORTE, BRASIL 
 
 
 
 
 
 
 
 
Texto da defesa de dissertação submetido ao 
Programa Regional de Pós-Graduação em 
Desenvolvimento e Meio Ambiente, da 
Universidade Federal do Rio Grande do Norte 
(PRODEMA/UFRN), como requisito à 
qualificação para defesa de Dissertação. 
 
 
 
 
 
 
 
Orientador: Profa. Dra. Adriana Rosa Carvalho 
Co-Orientador: Prof. Dr. Mauro Pichorim 
 
 
 
2021 
Natal – RN 
Brasil 
Pedro Henrique Pierote de Sousa 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN 
Sistema de Bibliotecas - SISBI 
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson – 
Centro de Biociências – CB 
 
 
 
 
 
 
 
 
Sousa, Pedro Henrique Pierote de. 
 Riqueza de avifauna e atividade reprodutiva de 
Chroicocephalus cirrocephalus (Vieillot, 1818) - Aves, Laridae 
(gaivotas-de-cabeça-cinza) em salina artificial no litoral da 
Costa Branca do Rio Grande do Norte, Brasil / Pedro Henrique 
Pierote de Sousa. - 2021. 
 73 f.: il. 
 
 Dissertação (mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do 
Norte, Centro de Biociências, Programa Regional de Pós-graduação 
em Desenvolvimento e Meio Ambiente/PRODEMA. Natal/RN, 2021. 
 Orientadora: Profa. Dra. Adriana Rosa Carvalho. 
 Coorientador: Prof. Dr. Mauro Pichorim. 
 
 
 1. Aves marinhas - Dissertação. 2. Reprodução - Dissertação. 3. 
Biologia reprodutiva - Dissertação. 4. Litoral Norte - 
Dissertação. 5. Diques artificiais - Dissertação. I. Carvalho, 
Adriana Rosa. II. Pichorim, Mauro. III. Universidade Federal do 
Rio Grande do Norte. IV. Título. 
 
RN/UF/BSCB CDU 598.2 
 
 
 
Pedro Henrique Pierote de Sousa 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Dissertação submetida ao Programa Regional de Pós-Graduação em Desenvolvimento e Meio 
Ambiente, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (PRODEMA/UFRN), como requisito 
para obtenção do título de Mestre em Desenvolvimento e Meio Ambiente. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Aprovado em: 
 
BANCA EXAMINADORA: 
 
 
 
 
 
Prof(a). Dr(a). Adriana Rosa Carvalho 
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (PRODEMA/UFRN) 
 
 
 
 
 
Prof. Dr. Raul Fernandes Dantas de Sales 
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (PRODEMA/UFRN) 
 
 
 
Prof. Dr. Marcelo da Silva 
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Externo ao PRODEMA/UFRN; 
IDEMA/RN – Instituto de Desenvolvimento Sustetável e Meio Ambiente) 
AGRADECIMENTOS 
 
 
 
À instituição Universidade Federal do Rio Grande do Norte por contribuir com a 
minha formação pessoal e profissional. Muito obrigado! 
À Professora Dra. Adriana Rosa Carvalho pela orientação no desenvolvimento 
desse estudo, pela paciência, pelos ensinamentos, por não ter desistido dessa luta, e por 
me fazer crer que era possível chegarmos ao final com êxito. Sou especialmente 
agradecido também por ter me colocado em contato com o genial Eurico Noleto, a quem 
também tenho imensa gratidão. Minhas palavras não serão suficientes para expressar o 
tamanho da minha admiração e gratidão. Muitíssimo obrigado! 
Ao Professor Dr. Mauro Pichorim por ter me despertado, ainda durante minha 
graduação, a paixão e empolgação pela ornitologia, área em que me encontrei como 
profissional e amante incondicional. Agradeço pelas dicas, orientações, amizade e 
incentivos. Todas nossas conversas foram importantíssimas para o desenrolar deste 
estudo, e contribuíram para a minha formação. Muito obrigado! 
À fundação de Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior 
(CAPES) pelo período de bolsa concedido. Muito obrigado! 
À coordenação e secretaria do Programa Regional de Pós-graduação de 
Desenvolvimento e Meio Ambiente (PRODEMA) pelo suporte fornecido no decorrer 
do mestrado, e a todas e todos os companheiros da turma de mestrado. Fofofauna, vocês 
são demais. Muito obrigado! 
À Salinor Salinas do Nordeste por ter concedido a autorização para a realização 
da pesquisa com a colônia de gaivotas-de-cabeça-cinza presente em seus domínios, em 
especial ao Senhor Geraldo. Muito obrigado! 
À Luciana Rocha, Jaqueiuto Jorge e ao pequenino Ian. Jamais esquecerei que essa 
linda família me cedeu o seu lar em Macau, tornando viável a pesquisa. Sem vocês, 
 
este projeto não teria possibilidade de acontecer. Muito obrigado pela confiança e 
amizade, vocês estão em meu coração! 
À família LabOrnito da UFRN, agradeço o apoio, as descontrações, as risadas, 
colaborações, os agradáveis e inesquecíveis momentos que estivemos juntos. Meu muito 
obrigado a todos e todas que de alguma maneira contribuíram com o andamento do 
estudo, especialmente a Guilherme Toledo, Marcelo Câmara, Pocati e Amanda Beatriz, e 
principalmente a Franciellen Tomaz, importantíssima companheira de campo, e ao grande 
amigo e futuro papai Dr. João Paulo Tavares. Vocês foram fundamentais nessa 
caminhada. Muito obrigado! 
À equipe da Escola Joaquim José de Medeiros que me compreendeu e me apoiou 
na reta final da execução dessa pesquisa. Sem este apoio, as coisas teriam se tornado 
muito mais difíceis. Muito obrigado! 
A todos amigos e todas amigas da vida que, mesmo distante fisicamente por 
recomendações sanitárias, estiveram ao meu lado formando uma verdadeira rede de apoio 
que me garantiu a tranquilidade necessária, e a certeza que haveria êxito no final deste 
processo. Muito obrigado a todos e todas! 
À Poliana Lopes, minha parceira, que esteve ao meu lado nos momentos de 
alegria, desde a aprovação na seleção, e nos momentos críticos que surgiram durante o 
processo de elaboração do estudo. Seu apoio foi essencial. Muito obrigado! 
À toda minha família que me deu suporte e atuou arduamente para a minha 
formação educacional, pessoal e profissional, em especial a minha mãe, Dona Tiêta, meu 
pai, Seu Leandro, e ao meu irmão, João Victor. Vocês são minha base. Muito obrigado! 
 
RESUMO 
 
 
RIQUEZA DE AVIFAUNA E ATIVIDADE REPRODUTIVA DE Chroicocephalus 
cirrocephalus (Vieillot, 1818) - Aves, Laridae (GAIVOTAS-DE-CABEÇA-CINZA) EM 
SALINA ARTIFICIAL NO LITORAL DA COSTA BRANCA DO RIO GRANDE DO 
NORTE, BRASIL 
 
 
Neste trabalho foi feito um monitoramento de uma colônia de gaivota-de-cabeça-cinza 
(Chroicocephalus cirrocephalus) estabelecida em área de salina artificial do Rio Grande 
do Norte no período de julho/2019 a junho/2020. Neste período foi registrada a presença 
de todas as aves que frequentavam a área amostral e seus arredores, e foram monitorados 
indivíduos da espécie C. cirrocephalus em atividade reprodutiva. Elaboramos dois 
capítulos. No primeiro capítulo foram anotadas informações sobre início o período de 
nidificação e postura, dique utilizado na salina, número de ovos e ninhegos, de 
morfometria dos ovos e de variáveis que influenciam na quantidade de ovos depositados. 
As principais hipóteses testadas foram (i) a quantidade de ovos é determinada pela 
abundância de gaivotas e pelo mês do ano que indicaria o pico da atividade reprodutiva 
da espécie; (ii) diques mais próximos ao mar e ao estuário e portanto, ao ambiente natural 
das gaivotas eà fonte alimentar são mais utilizados pelas gaivotas para nidificação e 
postura; e (iii) que as medidas morfométricas dos ovos variam de acordo com o estádio 
reprodutivo e o tamanho da ninhada. Os resultados indicaram oito meses de atividade 
reprodutiva e que não apenas o número de gaivotas e o mês amostrado determinam a 
quantidade de ovos, mas também a temperatura média mensal, a pluviosidade total 
mensal, a proporção de cobertura vegetal bem como o dique utilizado. Em particular os 
diques mais utilizados para postura não são aqueles próximos ao mar e ao estuário 
(refutando a segunda hipótese), mas aqueles centrais na salina, provavelmente por estarem 
menos expostos e serem maiores. A morfometria dos ovos indicou diferença apenas de 
peso dos ovos entre os 3 estádios reprodutivos. Esta diferença pode indicar maior 
viabilidade da postura, maior sucesso reprodutivo de ovos e ninhegos nos estádios médio 
e final de postura, tamanho do corpo das fêmeas ou da disponibilidade de alimentos que 
seria menor no estádio inicial. Foi identificada a presença de outras 3 espécies em 
atividade reprodutiva, uma delas em colônias mistas com as gaivotas de cabeça-cinza e 
outras 80 espécies foram registradas forrageando no entorno da área amostrada. Estes 
registros resultaram no capítulo 2, que é um documento técnico em formato de guia 
fotográfico da avifauna registrada na salina artificial. 
 
 
PALAVRAS-CHAVE: Aves Marinhas, Reprodução, Biologia Reprodutiva, Litoral 
Norte, Diques Artificiais 
 
ABSTRACT 
 
AVIFAUNA RICHNESS AND REPRODUCTIVE ACTIVITY OF Chroicocephalus 
cirrocephalus (Vieillot, 1818) - Aves, Laridae IN ARTIFICIAL SALT ON THE 
COAST OF THE WHITE COAST OF RIO GRANDE DO NORTE, BRAZIL 
 
 
In this work, a colony of gray-headed gull (Chroicocephalus cirrocephalus) 
established in an artificial saline area of Rio Grande do Norte was monitored from 
July/2019 to June/2020. During this period, the presence of all birds that 
frequented the sampling area and its surroundings was recorded, and individuals 
of the species C. cirrocephalus in reproductive activity were monitored. We made 
two chapters. In the first chapter, information about the beginning of the nesting 
and laying period, the dam used in the saline, number of eggs and nestlings, egg 
morphometry and variables that influence the amount of eggs deposited were 
noted. The main hypotheses tested were (i) the number of eggs is determined by 
the abundance of gulls and the month of the year that would indicate the peak of 
the species' reproductive activity; (ii) dikes closer to the sea and the estuary and, 
therefore, to the natural environment of the gulls and to the food source they are 
more used by the gulls for nesting and laying; and (iii) that the morphometric 
measurements of the eggs vary according to the reproductive stage and clutch size. 
The results indicated eight months of reproductive activity and that not only the 
number of gulls and the month sampled determine the amount of eggs, but also the 
average monthly temperature, the total monthly rainfall, the proportion of 
vegetation cover as well as the dike used. In particular, the dikes most used for 
laying are not those close to the sea and the estuary (refuting the second 
hypothesis), but those central to the saline, probably because they are less exposed 
and larger. The morphometry of the eggs indicated a difference only in the weight 
of the eggs between the 3 reproductive stages. This difference may indicate greater 
viability of laying, greater reproductive success of eggs and nestlings in the middle 
and final stages of laying, body size of females or the availability of food that 
would be smaller in the initial stage. The presence of 3 other species in 
reproductive activity was identified, one of them in mixed colonies with the gray-
headed gulls and another 80 species were recorded foraging around the sampled 
area. These records resulted in chapter 2, which is a technical document in the form 
of a photographic guide of the avifauna recorded in the artificial saline. 
 
 
KEYWORDS: 
Seabirds, Breeding, Reproductive Biology, Northern Coast, Artificial Dikes 
 
LISTA DE FIGURAS 
 
Figura 1: Localização e vista geral da salina artifical que abriga a colônia reprodutiva das 
gaivotas-de-cabeça-cinza (Chroicocephalus cirrocephalus). Os diques de terra que 
separam os tanques de evaporação foram identificados em ordem alfabética. 
 
Figura 2: Variáveis contínuas1, discretas2 e categóricas3 usadas nos modelos lineares de 
efeitos mistos como variáveis de efeitos fixos ou aleatórios para explicar a variação da 
quantidade de ovos registrados em uma salina artificial na colônia reprodutiva das 
gaivotas-de-cabeça-cinza (Chroicocephalus cirrocephalus). 
 
Figura 3: (A) Número total de indivíduos e de ovos de gaivotas-de-cabeça-cinza 
(Chroicocephalus cirrocephalus), e os índices de pluviosidade ao longo dos meses de 
monitoramento da colônia reprodutiva e (B) razão entre o total de ninhegos e o total de 
ninhos ativos registrados nos meses do monitoramento da colônia das gaivotas-de- 
cabeça-cinza nos diques da salina artificial de Macau/RN monitorada de jul/2019 à 
jun/2020. 
 
Figura 4: Número total de indivíduos, de ninhos e de ovos de gaivotas-de-cabeça-cinza 
(Chroicocephalus cirrocephalus) nos diques da salina artificial de Macau/RN monitorada 
de jul/2019 à jun/2020. 
 
Figura 5: Frequência de ocorrência de ninhos com zero, um, dois, três e quatro ovos na 
colônia de gaivotas-de-cabeça-cinza (Chroicocephalus cirrocephalus) nos diques da 
salina artificial de Macau/RN monitorada de jul/2019 à jun/2020. 
 
Figura 6: Variações morfométricas em relação ao estádio reprodutivo de 145 ovos de 
gaivotas-de-cabeça-cinza (Chroicocephalus cirrocephalus) presentes na colônia 
reprodutiva dos diques da salina artificial de Macau/RN monitorada de jul/2019 à 
jun/2020. 
 
Figura S1: Diques entre tanques de evaporação na salina artificial utilizados para 
estabelecimento de colônia de gaivotas-de-cabeça cinza (Chroicocephalus 
cirrocephalus). 
Figura S2: Classificação de (A à G) dos diques em que houve amostragem de dados sobre 
a colônia de gaivotas-de-cabeça cinza (Chroicocephalus cirrocephalus). 
Figura S3: Pedra com a placa de identificação para marcação de ninhos e limites entre 
os trechos dos diques da salina artificial em que foi feita coleta de dados da colônia 
reprodutiva de gaivotas-de-cabeça-cinza (Chroicocephalus cirrocephalus). 
 
Figura S4: Registro da amostragem para morfometria dos ovos de gaivotas-de-cabeça- 
cinza (Chroicocephalus cirrocephalus) na salina artificial de Macau/RN. (A): Medida de 
comprimento; (B): Medida de largura; (C): Medida de peso. 
Figura S5: Registro da amostragem para morfometria dos ninhos de gaivotas-de- cabeça-
cinza (Chroicocephalus cirrocephalus) na salina artificial de Macau/RN. (A) e (B): 
Medida de diâmetro interno e externo do ninho; (C): Medida da altura do ninho em relação 
ao substrato; (D): Medida da profundidade da câmera incubatória. 
 
 
LISTA DE TABELAS 
 
Tabela S1: Modelos lineares mistos mais explicando a variação na abundância de ovos 
depositados ao longo dos meses na colônia reprodutiva das gaivotas-de-cabeça-cinza 
(Chroicocephalus cirrocephalus) na salina artificial de Macau/RN, nos anos de 2019 e 
2020. Menor valor do Critério de Informação de Akaike (AIC) indica melhor ajuste do 
modelo. Legenda: G = Quantidade de Gaivotas; PTM = Pluviosidade Total Mensal; 
TMM = Temperatura Média Mensal; CV= Cobertura Vegetal; EA = Variáveis de Efeitos 
Aleatórios (Dique e Meses); N = Quantidade de Ninhos; ED = Extensão do dique em 
metros; CMM = Coeficiente de Maré Mensal; PMM = Pluviosidade Média Mensal. (1) 
indica variáveis estatisticamente relevantes. 
 
Tabela S2: Medidas morfométrica de ovos depositados ao longo dos meses na colônia 
reprodutiva das gaivotas-de-cabeça-cinza (Chroicocephaluscirrocephalus) na salina 
artificial de Macau/RN, nos anos de 2019 e 2020. 
 
SUMÁRIO 
AGRADECIMENTOS ......................................................................................................................... 4 
RESUMO .............................................................................................................................................. 6 
ABSTRACT .......................................................................................................................................... 7 
LISTA DE FIGURAS ........................................................................................................................... 8 
LISTA DE TABELAS .......................................................................................................................... 9 
INTRODUÇÃO GERAL E REVISÃO DA LITERATURA .............................................................. 12 
 
MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................................................ 19 
Caracterização geral da área de estudo ............................................................................................ 19 
Coleta de dados ................................................................................................................................ 20 
Análise estatística ............................................................................................................................ 21 
CAPÍTULO 1 - Determinantes da atividade reprodutiva de gaivotas-de-cabeça-cinza 
(Chroicocephalus cirrocephalus – Aves, Laridae) em salina artificial no Rio Grande do Norte, Brasil 
............................................................................................................................. ...............................23 
ABSTRACT ........................................................................................................................................ 25 
INTRODUÇÃO .................................................................................................................................. 25 
MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................................................ 28 
Local de estudo ................................................................................................................................ 28 
Coleta de dados nas áreas de nidificação ......................................................................................... 30 
Análise estatística ............................................................................................................................ 31 
 
RESULTADOS ................................................................................................................................... 33 
Período reprodutivo: abundância de indivíduos e ninhos de gaivotas-de-cabeça-cinza .................... 33 
Preferência por diques e variáveis que explicam a deposição de ovos ............................................... 36 
Morfometrias dos ovos de gaivotas-de-cabeça-cinza......................................................................... 37 
DISCUSSÃO ....................................................................................................................................... 38 
Perspectivas Futuras ........................................................................................................................ 41 
REFERÊNCIAS ................................................................................................................................. 46 
 
MATERIAL SUPLEMENTAR.......................................................................................................... 51 
CAPÍTULO 2 – Guia fotográfico da avifauna associada da salina artificial de Macau/RN, Brasil .. 55 
REFERÊNCIAS GERAIS .................................................................................................................. 61 
13 
 
 
INTRODUÇÃO GERAL E REVISÃO DA LITERATURA 
 
 
É amplamente reconhecido que as aves marinhas, enquanto grupo, compõe um 
importante conjunto de organismos fundamentais para facilitar a investigação e 
compreensão da qualidade dos ambientes marinhos e costeiros (PIATT et al., 2007; 
PARSONS et al.,2008; MALLORY et al., 2010; CROXALL et al., 2012). O fato de 
serem predadores de topo das cadeias alimentares, faz com que suas populações estejam 
mais sujeitas a manifestar as consequências das alterações em níveis tróficos inferiores 
e/ou nos ambientes que estão inseridas (BOST & LE MAHO, 1993; PARSONS et al. 
2008). 
Algumas atividades antrópicas impactam os ecossistemas e elevam as taxas de 
perda de habitat natural, tornando-se responsáveis pela perda de biodiversidade, e nesse 
contexto, várias populações de aves têm apresentado declínio por influência direta ou 
indireta das ações humanas (RICKLEFS, 2013; RAMÍREZ et al., 2012; ALVES et al., 
2013). Entre as principais ameaças às populações de aves marinhas e costeiras, podem-
se destacar a perturbação humana em áreas de nidificação, a exploração predatória dos 
recursos alimentares, a poluição dos ecossistemas com o descarte inadequado de resíduos 
industriais, a ocorrência de espécies invasoras e a degradação de habitat (BOST & LE 
MAHO, 1993; CROXALL et al., 2012). 
Em muitos países, os avanços da urbanização e industrialização tornaram-se 
preocupantes em virtude dos efeitos danosos para o meio ambiente (JAEGER et al., 
2010). Estes avanços nas zonas costeiras têm aumentado a pressão sobre os ecossistemas 
naturais, gerando perda e degradação de habitats, afetando negativamente a conservação 
da avifauna marinha, provocando consequências drásticas para aves que dependem destes 
ambientes para executar suas atividades ecossistêmicas (WEST et al., 2002; LOTZE et 
al., 2006; MA et al., 2010). 
Devido à perda de habitats naturais, a manutenção das populações de aves depende 
da plasticidade ecológica das espécies a se adaptarem às condições adversas de habitats 
alterados (MASERO et al, 2001; MURIAS et al., 2002). Com isso, áreas alternativas 
como campos de arroz, pisciculturas, barragens, reservatórios e salinas artificiais passam 
a ser utilizados por aves limícolas e outras espécies de aves marinhas costeiras 
dependentes de ambientes aquáticos com o objetivo de suprir as necessidades das 
populações, uma vez que essas áreas assemelham-se com os habitats naturais (MASERO 
et al, 2001; MURIAS et al., 2002; MORGADO et al., 2009; LONGONI, 2010; MA et 
al., 2010; TORAL & FIGUEROLA, 2012). 
Ao longo de todo litoral brasileiro, há grande variedade de ambientes e 
14 
 
ecossistemas, como praias, restingas, lagunas e manguezais, que são habitats para 
diferentes grupos animais, resultado de diferenças climáticas e geológicas (WWF, 2020). 
Na costa brasileira, ambientes artificiais hipersalinos tornaram-se locais comuns ao 
estabelecimento de aves aquáticas costeiras e de parada de aves limícolas que realizam 
movimento migratório, que com a iminência do inverno boreal, se deslocam do Ártico 
para o hemisfério sul (SICK, 1997; LARRAZÁBAL et al., 2002; AZEVEDO-JUNIOR 
et al 2003; AZEVEDO-JUNIOR et al 2004). 
As salinas apresentam um conjunto de microhabitats que favorecem a diversidade 
de recursos (SANTOS, 1997; MURIAS et al., 2002; FONSECA, 2013). Os diques de 
terra que separam os variados tanques de evaporação das salinas favorecem a manutenção 
dos multiplos grupos de aves nesses ambientes, comuns durante todo o ano, utilizando o 
espaço como local de descanso, de forrageamento e algumas espécies para a atividades 
reprodutivas (LARRAZÁBAL et al., 2002; MURIAS et al., 2002; AZEVEDO-JUNIOR 
et al., 2004). Alguns estudos realizados em municípios da região litorânea da Costa 
Branca do Rio Grande do Norte, consideraram salinas como área-chave para a 
conservação de aves, sobretudo as limícolas eaquáticas costeiras (LARRAZÁBAL et al., 
2002; AZEVEDO-JUNIOR et al 2003; AZEVEDO-JUNIOR et al 2004; CEMAVE, 
2016). 
O Brasil possui uma zona costeira com mais de 8.500 km de extensão, com 
distribuição do norte equatorial ao sul temperado, apresentando uma das maiores faixas 
costeiras do mundo, entre a foz do rio Oiapoque, no Amapá e Chuí, no Rio Grande do Sul 
(MMA, 2020). O trecho litorâneo denominado Costa Branca, situado no nordeste 
brasileiro, estende-se desde o município de Icapuí/CE até Touros/RN, com 
aproximadamente 250 km de extensão (DINIZ & OLIVEIRA, 2016). A região recebe 
esse nome por apresentar a característica marcante da formação de dunas arenosas e, 
além disso, por ser um dos principais polos de produção salineira do Brasil, responsável 
por grande parte do abastecimento nacional e de outros países (COSTA et al., 2013; 
DINIZ & OLIVEIRA, 2016; IBGE, 2017b; SETUR, 2020). 
A região é uma das mais áridas do litoral brasileiro, e as condições climáticas e 
geográficas locais favorecem de maneira especial a produção salineira e a pesca artesanal, 
tornando estas as principais atividades que influenciaram a ocupação humana na região 
da Costa Branca (COSTA et al., 2013; DINIZ et al., 2020). Diniz & Vasconcelos (2017) 
apontam para a planície flúvio-marinha do rio Piranhas-Açu, localizada na Costa Branca 
do Rio Grande do Norte, como a área com maior potencial para a indústria salineira no 
Brasil, devido aos altos índices de salinidade das águas, extensão das terras, capacidade 
de represamento da água e impermeabilidade dos solos. 
O termo Costa Branca é mais amplamente difundido no Estado do Rio Grande do 
Norte, onde corresponde a 17 municípios, com paisagem contrastante entre a vegetação 
15 
 
marcante do bioma Caatinga, e presença de dunas, falésias, praias, estuários e 
manguezais, característicos de ambientes costeiros (DINIZ & OLIVEIRA, 2016; SETUR, 
2020). Um dos municípios, Macau, está localizado em uma área plana e que é facilmente 
inundável, apresentando localidades que permitem o afloramento de sal na superfície dada 
a sua alta concentração, e essas particularidades possibilitam a instalação de salinas, 
tornando Macau um dos principais produtores de sal marinho do país (COSTA et al., 
2013; DINIZ & VASCONCELOS, 2017; DINIZ et al., 2020; SETUR, 2020). 
Algumas espécies de aves apresentam a capacidade de tolerar e até mesmo 
explorar vínculos com ambientes alterados pelas atividades humanas, e o grupo das 
gaivotas é um dos principais que apresentam essas particularidades (CROXALL et al., 
2012; BURGER et al., 2020). Entretanto, há uma carência de estudos que investiguem a 
relação de uso de salinas artificiais pela avifauna costeira no litoral do Brasil, sobretudo 
com destaque as gaivotas-de-cabeça-cinza, que é uma das espécies que utilizam as salinas 
artificiais de Macau como local para repouso e reprodução, formando agrupamento de 
indivíduos e ninhos exatamente nos diques que separam os tanques de evaporação. 
As gaivotas-de-cabeça-cinza são relativamente altas e esguias, com pernas, bicos 
e pescoço longos, e, atigem a maturidade sexual com 3 anos de idade (BURGER, 1987). 
Apresentam variação de 38 a 45 cm de altura, cerca de 100 cm de envergadura, com peso 
variando entre 440 a 460g. (SICK, 1997; SIGRIST, 2014; BURGER et al., 2020a, 
FAVRETTO, 2021). Não há informações sobre o tempo de vida médio da espécie, 
contudo, há estudos que apontam que larídeos vivem aproximadamente 28 anos, e há 
registro da gaivota guincho-comum (Chroicocephalus ridibundus), pertencente ao 
mesmo gênero, com 33 anos de idade (VAN DIJK et al., 2014; FAVRETTO, 2021). 
Estas gaivotas são aves Charadriiformes da espécie Chroicocephalus 
cirrocephalus que pertencem à família Laridae (SIGRIST, 2014; PIACENTINI et al., 
2015; FAVRETTO, 2021; PACHECO et al., 2021), e assim como a maioria das gaivotas, 
são classificadas como aves marinhas costeiras (COELHO et al., 1990; SICK, 1997; 
BURGER et al., 2020). Estão inclusas nessa classificação as aves que se desenvolvem e 
obtém seus alimentos, executando todas suas atividades ecológicas, entre o litoral e o 
limite da plataforma continental, não atingindo grandes distâncias da costa (AINLEY, 
1980; COELHO et al., 1990; BRANCO et al., 2010). 
Chroicocephalus cirrocephalus é popularmente conhecida por gaivotas-de-
cabeça-cinza dada as suas características morfológicas marcantes, em que os indivíduos 
adultos em fase de reprodução apresentam a coloração cinza na cabeça, contornada por 
uma linha estreita preta, e o bico e pernas ganham uma coloração vermelho brilhante 
(BURGER et al., 2020a). Diferentemente, o padrão de plumagem dos adultos não 
reprodutores tem o cinza da cabeça mais discreto, as vezes assemelhado ao padrão juvenil, 
16 
 
com o bico e pernas de coloração avermelhada opaca. Não há dimorfismo sexual nesta 
espécie (SICK, 1997; GIVEN et al., 2005; SIGRIST, 2014; BURGER et al., 2020a; 
FAVRETTO, 2021). 
A espécie apresenta distribuição geográfica nos continentes africano e sul-
americano, e o fluxo gênico entre essas populações parece improvável (BURGER et al., 
2020). Tratando-se dos indivíduos africanos, estes pertencem a subespécie 
Chroicocephalus cirrocephalus poiocephalus, e no geral são pouco menores que os sul-
americanos, que pertencem a subespécie Chroicocephalus cirrocephalus cirrocephalus 
(BROOKE et al., 1999; GIVEN et al., 2005; BURGER et al., 2020; FAVRETTO, 2021). 
Devido à extensa distribuição geográfica e a tendência populacional estável, esta 
espécie está classificada na categoria de Menor Preocupação de acordo com os critérios da 
IUCN - International Union for Conservation of Nature and Natural Resources 
(BIRDLIFE INTERNATIONAL, 2018; IUCN, 2020). 
Na América do sul, as populações de gaivotas-de-cabeça-cinza aumentaram na 
costa oeste durante os últimos cinquenta anos (TOVAR & ASHMOLE, 1970). No 
continente americano, há registros de ocorrência em países como Argentina, Uruguai, 
Brasil, Colômbia, Equador, Peru, Guiana Francesa e Costa Rica (HUGHES, 1968; 
DURNFORD, 1877; TOVAR & ASHMOLE, 1970; DUFFY & ATKINS, 1979; 
RIDGELY & WILCOVE, 1979; STREWE et al., 2008; CALDERÓN et al., 2013; 
CLAESSENS, O., & DE GUYANE, 2015; BIRDLIFE INTERNATIONAL, 2020; 
BURGER et al., 2020). 
No Brasil, C. cirrocephalus ocorre nos Estados de Mato Grosso do Sul, Pará, 
Tocantis, Rio Grande do Sul, Santa Catarina, Paraná, Espírito Santo, Rio de Janeiro, São 
Paulo, Alagoas, Bahia, Ceará, Maranhão, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Sergipe e Rio 
Grande do Norte (SICK, 1997; AZEVEDO-JUNIOR et al 2004; BARBIERI et al., 2010; 
MAURICIO et al., 2013; DA SILVA et al., 2013; LEAL et al., 2013; TAVARES & 
SICILIANO, 2013; GONSIOROSKI, 2014; TAVARES et al., 2014; BIRDLIFE 
INTERNATIONAL, 2020; FRIAS et al., 2020; MARTIN et al., 2020; SAGOT et al., 
2020; SANTOS et al., 2021; WIKIAVES, 2021). De acordo com Sagot‐Martin et al., 
(2020), no Estado do Rio Grande do Norte a espécie frequenta geralmente a costa norte, 
sendo incomum no litoral leste e outras localidades, porém, há registros de indivíduos 
vagantes nos municípios de Nísia Floresta, Natal, e na região do Vale do Assu. 
Os movimentos migratórios da espécie não são muito bem definidos (BURGER 
et al., 2020a), entretanto, muitas populações são consideradas residentes permanentes, ou 
quando se dispersam, geralmente não atingem longas distâncias da costa (AZEVEDO-
JUNIOR et al 2004; BURGER et al., 2020a). A espécie habita o interior e a orla marinha, 
e frequentemente está associada a ilhas rochosas e diques de terra (AINLEY, 1980; 
17 
 
COELHO et al., 1990; BRANCO et al., 2010). Indívíduos da espécie podem ainda 
frequentar áreas pantanosas, lagoas, estuários, praias fluviais, e águas rasas onde obtém 
seu alimento. Embora esta espécie de gaivota geralmente se alimente de pequenos 
peixes e invertebrados, pode também apresentar uma dieta saprófaga, alimentando-se de 
peixesmortos (DURNFORD, 1877; DU TOIT et al., 2003; SIGRIST, 2014; BURGER 
et al., 2020). 
Por se tratar de uma espécie generalista e oportunista, ocasionalmente consome 
cupins e ovos quebrados de outras aves (BURGER et al., 2020a). O comportamento 
cleptoparasita foi registrado, e há relatos de ocorrência frequente em zonas de portos de 
pescas, formando bandos que se aproveitam dos despejos dos pescadores, podendo estar 
associado também a corpos hídricos com alto teor de matéria orgânica proveniente de 
esgotos domésticos (DURNFORD, 1977; WILLIAMS, 1989; DU TOIT et al., 2003; 
TAVARES et al., 2013; SIGRIST, 2014; BURGER et al., 2020). 
Há poucos estudos que servem como fonte de informação sobre as gaivotas-de- 
cabeça-cinza, especialmente quando trata-se a sua biologia reprodutiva (BURGER et al., 
2020; FRIAS et al., 2020; SANTOS et al., 2021). Alguns destes relatam a ocorrência de 
atividade reprodutiva da espécie, e apontam para importantes locais de nifidicação em 
ambientes naturais e artificiais, desde parques nacionais com a presença de áreas úmidas 
a estações de tratamento de esgotos em territórios do continente africano em países como 
Moçambique, Namíbia, África do Sul, Uganda, (BROOKE et al., 1971; BRITTON et al., 
1974; WILLIAMS, 1989; BROOKE et al., 1999; KEMPER et al., 2007). 
A formação de colônias da espécie não é amplamente registrada e os seus hábitos 
reprodutivos são pouco explorados na América do sul, porém, há registro de áreas de 
nidificação na Argentina e Peru, como importantes sítios reprodutivos (NAROSKY & 
IZURIETA, 1973; BURGER et al., 2020). No Brasil, até então, poucos estudos relatam a 
ocorrência da atividade reprodutiva, com registro em apenas três Estados: Rio Grande do 
Sul (MAURICIO et al., 2013), Rio de Janeiro (TAVARES et al., 2013; FRIAS et al., 
2020) e Rio Grande do Norte (AZEVEDO-JUNIOR et al 2004; FRIAS et al., 2020; 
SAGOT‐MARTIN et al., 2020). 
Para fins reprodutivos, os indivíduos frequentam áreas úmidas que tenham 
represamento de água, utilizando diques de terra ou estruturas que formam plataformas 
flutuantes em águas (BRITTON et al., 1974; DUFFY & ATKINS, 1979; RIDGELY & 
WILCOVE, 1979; DU TOIT et al., 2003; BURGER et al., 2020; FAVRETTO, 2021). 
Estas aves nidificam formando colônias, com ninhos feitos no solo, confeccionados a 
partir de partes secas da vegetação, próximos a arbustos ou tufos de grama, podendo ter 
50 centímetros de distância em si (NAROSKY & IZURIETA, 1973; DU TOIT et al., 
2003; BURGER et al., 2020). 
18 
 
Os larídeos em geral são monogâmicos, e o casal reprodutivo é responsável pela 
incubação e cuidado com a prole (FAVRETTO, 2021), entretanto, até o momento, não há 
informações que confirmem essas características reprodutivas na espécie. A quantidade 
de ovos por postura varia entre 2 e 3 ovos, e o período de incubação não é amplamente 
documentado, entretanto, Frias et al., (2020) indica para cerca de 20 dias, enquanto outras 
espécies do mesmo gêreno e família, esta etapa pode variar de 19 a 27 dias (BURGER et 
al., 2020a). Os ninhegos são semi-precociais e apresentam a plumagem amarelo pardo, 
com pequenas manchas pretas em padrões irregulares no alto da cabeça, e o tempo de 
emplumação e cuidados com os ninhegos não são documentados (BURGER et al., 2020a; 
FAVRETTO, 2021). 
Dadas as informações, o presente estudo traz informações sobre a atividade 
reprodutiva da gaivota-de-cabeça-cinza em uma salina artificial em Macau, no Estado do 
Rio Grande do Norte, nordeste do Brasil, com base no monitoramento de uma colônia 
reprodutiva. Além disso, como produto do estudo, apresenta-se um documento técnico 
em formato de guia fotográfico das aves registradas na salina estudada, que destaca a 
importância do local para a manutenção da diversidade avifaunística na região. 
Pelo fato dessas gaivotas formarem colônias reprodutivas (BURGER et al., 2020), 
e por existir facilidade de acesso àquelas presentes na salina, essas aves podem ser 
consideradas um excelente objeto para o fomento de pesquisas sobre a biologia 
reprodutiva e dinâmica populacional em salinas artificiais, garantindo amostras robustas 
em um espaço de tempo relativamente curto. 
As aves marinhas costeiras e oceânicas formam o grupo mais bem estudado entre 
os organismos marinhos, e se tornaram um dos principais objetos de investigação da 
qualidade ambiental ao longo do tempo (PARSONS et al.,2008; BRANCO et al., 2010; 
MALLORY et al., 2010; CROXALL et al., 2012). Assim, o acompanhamento do estado 
de conservação das espécies e de suas populações, auxilia na indicação de ações de 
mitigação para as principais ameaças (MALLORY et al., 2010; CROXALL et al., 2012; 
MANCINI et al., 2016). 
Portanto, informações dessa natureza são importantes para orientar o manejo das 
salinas e evitar conflitos de interesse com a população local, colaborando assim para que 
a espécie se mantenha com o status de conservação favorável. Além disso, as informações 
obtidas nesta pesquisa ampliarão o conhecimento reprodutivo básico da espécie, 
subsidiando pesquisas e ações em outros locais. 
Partindo da premissa de que os eventos reprodutivos não ocorrem durante todo o 
ano, buscou-se compreender se a população de gaivotas se comporta de maneira estável 
ou se varia ao longo do ano, e se esta tendência acompanha o padrão temporal de postura 
de ovos na salina. Na mesma linha de raciocínio, foi investigado se variáveis ambientais 
19 
 
como precipitação e temperatura influenciam os eventos reprodutivos ou se não há 
correlação entre estes. Imaginando que as gaivotas tendem a utilizar os diques mais 
próximos das suas áreas de forrageio, avaliou-se também se os indivíduos tendem a 
frequentar uniformemente todos os diques da salina, independente da presença de ninhos, 
ou se há preferência por determinados diques. Isso pode refletir maiores concentrações 
de ninhos nos diques mais frequentados pelas gaivotas. Investigou-se também se há 
diferença no padrão morfométrico dos ovos depositados ao longo dos meses de 
reprodução, considerando o estágio do período reprodutivo e a quantidade de ovos da 
ninhada. 
Seguindo as diretrizes e os padrões estabelecido pelo Programa Regional de Pós- 
graduação em Desenvolvimento e Meio Ambiente – PRODEMA, esta Dissertação é 
composta pela presente Introdução geral, a Caracterização geral da Área de estudo, 
Metodologia geral aplicada ao conjunto geral de Dissertação e dois capítulos. O primeiro 
capítulo intitulado Determinantes da atividade reprodutiva da gaivota-de- cabeça-cinza 
(Chroicocephalus cirrocephalus – Aves, Laridae) em salina artificial no Rio Grande do 
Norte, Brasil, que corresponde a um manuscrito de artigo científico que será submetido 
ao periódico Papéis Avulsos de Zoologia – Museu de Zoologia (USP) e, portanto, está 
formatado conforme este periódico (Normas no site do referido periódico 
https://www.revistas.usp.br/paz/about/submissions). O segundo capítulo é o documento 
técnico de divulgação científica para o púbico geral em forma de guia fotográfico das aves 
que foram registradas na salina artificial durante a realização do estudo. Este guia de 
campo está no formato de submissão para a publicação no acervo de guias do Field 
Museum of Chicago, e poderá servir no auxílio de atividades voltadas para a prática de 
observação de aves com a comunidade local e visitantes, além de demonstrar da maneira 
prática a diversidade desse grupo de animais que usam a área. 
http://www.revistas.usp.br/paz/about/submissions)
http://www.revistas.usp.br/paz/about/submissions)
20 
 
 
 
MATERIAL E MÉTODOS 
 
Caracterização geral da área de estudo 
 
O presente estudo foi realizado na área dos tanques de evaporação de uma salina 
artificial pertencente a empresa Salinor Salinas do Nordeste SA, localizada no município 
Macau, RN (05.17ºS 36.65ºW) (Figura 1). Macau é um dos municípios que integram a 
região conhecida como Polo Costa Brancado Rio Grande do Norte, que recebe esse nome 
devido a predominância de dunas no terreno e ao seu potencial para a indústria salineira, 
com o favorecimento da condição do terreno e da ação dos ventos (IBGE, 2017b). O 
município tem o território com predominância do bioma Caatinga e pertence ao sistema 
costeiro-marinho do Brasil (IBGE, 2017a). 
A cidade de Macau possui população de 28.945 habitantes que se encontram 
distribuídos numa área territorial de 775,302km² (IBGE, 2017a). O clima na região é 
semiárido seco e quente, apresentando temperatura média anual de 28ºC. O período 
chuvoso na região ocorre entre março e abril, e a média de precipitação anual é um dos 
mais baixos valores da Costa Atlântica da América do Sul, atingindo valores pouco 
maiores que 500 milímetros (IDEMA, 2008; DINIZ et al., 2016; INMET, 2020). 
A área da salina artificial onde encontra-se a colônia reprodutiva das gaivotas 
está localizada nas proximidades do estuário do rio Piranhas-açu, média de 2,5 km, e à 
cerca de 9,5 quilômetros de distância do mar. A área possui aproximadamente 9.000 
hectares e é formada por 14 tanques de evaporação. Entre estes tanques existem diques 
de terra com solo pedregoso que os separam, formando dez paredões que variam de 
1.000 a 2.900 metros de extensão e possuem entre 1,7 e 8,3 metros de largura, 
dependendo do período do ano e do volume da coluna d’água dos tanques (Figura S1). 
21 
 
 
 
Coleta de dados 
 
O monitoramento das gaivotas iniciou em julho/2019, ocorrendo mensalmente até 
junho/2020. Monitoramos as áreas de nidificação por um período variando de 3 a 4 dias 
por mês e em dois períodos do dia: das 5h às 9h, e no período da tarde, das 15h às 18h. 
Foram percorridos e monitorados 7 do total de 10 diques da salina. 
Classificamos os diques em ordem alfabética (Figura S2) e os dividimos em 
trechos de 100 m com o aplicativo de georreferenciamento AlpineQuest versão 2.2.0b. 
Cada trecho recebeu um código de reconhecimento segundo sua distância (ex.: A0 de 0 
até 100 m; A1 de 100 até 200 m; An de n até n + 100 m) até o final do dique. Marcamos 
o limite de cada trecho com placas confeccionadas a partir da reutilização de latas 
metálicas para bebidas amarradas em pedras por abraçadeiras de plástico (Figura S3). 
Antes de acessar os diques, realizamos a contagem da quantidade de gaivotas da 
colônia em cada dique usando um binóculo 10x42 de um ponto frontal central ao dique. 
Em sequência posicionando-se 30 m à direita e à esquerda para as contar indivíduos nas 
laterais dos diques. Em seguida dois pesquisadores acessam os diques para realizar a 
contagem do número de ninhos em cada trecho do dique, da quantidade de ovos e de 
ninhegos encontrados. Cada ninho foi marcado com o mesmo tipo de placa metálica 
utilizada na marcação dos trechos dos diques, como indicado na Figura S3, e foi registrado 
para cada ninho o mês e ano de observação para verificar se os ninhos podem ser 
reutilizados. 
Alguns ninhos com ovos foram previamente aleatorizados para determinar quais 
destes seriam selecionados por plot do dique, e com isso, realizamos a coleta de 
informações morfométricas dos ovos e dos ninhos. Com a utilização de paquímetro foi 
registrado o comprimento e largura dos ovos, e usando um dinamômetro de 50 g e uma 
pequena sacola plástica aferimos o peso dos ovos (Figura S4). Com uma trena foi 
registrado o tamanho do diâmetro interno e externo dos ninhos, a profundidade da câmara 
incubatória e a sua altura em relação ao substrato (Figura S5). Essas informações de 
medida foram coletadas por apenas uma pessoa a fim de eliminar qualquer variabilidade 
interobservador. 
Para avaliar a proporção de vegetação presente na área dos diques, apenas um dos 
pesquisadores contabilizou cada metro com presença e ausência de vegetação ao longo 
do dique, também com o auxílio do aplicativo de georreferenciamento 
22 
 
 
 
AlpineQuest versão 2.2.0b. O cálculo da proporção de vegetação foi realizado dividindo 
o tamanho do trecho com vegetação pelo tamanho total do dique. 
 
 
Análise estatística 
 
 
Para entender quais fatores podem influenciar a quantidade de ovos depositados 
na colônia da salina, utilizamos modelos lineares de efeitos mistos, visto que o conjunto 
de dados possui observações correlacionadas e não independentes. Este teste estatístico 
é bastante útil para analisar modelos com variáveis repetíveis e não repetíveis, 
incorporando-as e as classificando em variáveis de efeito fixo e aleatório, respectivamente 
(BATES, 2005; WINTER, 2013; BATES et al., 2014). Na modelagem, a classificação das 
variáveis em efeitos fixos e aleatórios apresentam objetivos diferentes (BATES, 2005). 
Ao tratar as variáveis como de efeitos fixos, o objetivo será caracterizar a mudança de 
resposta entre os diferentes níveis, enquanto nas variáveis de efeitos aleatórios, busca-se 
qualificar a variação induzida na resposta pelos diversos níveis da variável (BATES, 
2005; WINTER, 2013; BATES et al., 2014). 
Como variáveis de efeito fixo foram testadas a abundância de gaivotas, a 
pluviosidade total e média mensal, a temperatura média mensal, a quantidade de ninhos, 
a extensão do dique, a distância do dique ao mar e o Coeficiente de Maré Mensal. As 
variáveis de efeitos aleatórios testadas foram o dique e os meses. 
As análises estatísticas foram executadas no Programa R, e utilizamos o pacote 
“lme4”, a partir da função “lmer”, conseguimos ajustar de maneira flexível os modelos 
mistos (BATES, 2005; WINTER, 2013; BATES et al., 2014). A qualidade dos ajustes 
dos modelos foi medida pelo AIC (Critério de Informação de Akaike) (AKAIKE, 1974), 
o que garantiu que, apesar da complexidade das observações, pudéssemos identificar e 
adotar as variáreis relevantes para compreender a dinâmica simplificada dos efeitos 
medidos (VAIDA et al., 2005). As variáveis abióticas usadas (como informações 
pluviométricas mensais e totais, temperatura média mensal dos meses de monitoramento) 
foram obtidas da base da dados do Sistema de Monitoramento Agrometorológico 
(AGRITEMPO, 2021). 
O diagnóstico dos dados com as informações morfométricas dos ovos indicou que 
estes são classificados como não normais e heterocedasticos. Portanto, utilizamos a 
23 
 
 
 
estatística multivariada por meio de uma Permutação de Análise de Variância 
(PERMANOVA) realizando o teste F para avaliar estatisticamente a igualdade entre as 
médias e o desvio padrão. As variáveis comprimento, largura e peso foram comparadas 
entre si, e analisadas a cada estádio do período reprodutivo definido. O mesmo 
procedimento foi realizado considerando o tamanho da ninhada. 
24 
 
 
 
CAPÍTULO 1 - Determinantes da atividade reprodutiva da gaivota-de-cabeça-cinza 
(Chroicocephalus cirrocephalus – Aves, Laridae) em salina artificial no Rio Grande do Norte, 
Brasil 
 
 
 
Determinants of the reproductive activity of Gray-hooded Gull (Chroicocephalus 
cirrocephalus - Aves, Laridae) in artificial saline in Rio Grande do Norte, Brazil 
 
 
ESTE ARTIGO SERÁ SUBMETIDO A REVISTA PAPÉIS AVULSOS DE ZOLOGIA (B1) 
(acessar https://www.revistas.usp.br/paz/about/submissions) 
 
Pedro Henrique Pierote de Sousa2 
https://orcid.org/0000-0003-0977-9383 (pedropierote@ufrn.edu.br) 
 
Mauro Pichorim2 
https://orcid.org/0000-0002-9340-9010 (pichorimmauro@gmail.com) 
 
Eurico Mesquita Noleto Filho3 
https://orcid.org/0000-0002-2633-1815 (euriconoleto@hotmail.com) 
 
João Paulo Tavares Damasceno2 
https://orcid.org/0000-0001-6057-2420 (tavares.jopaulo@gmail.com) 
 
Franciellen Tomaz Costa2 
https://orcid.org/0000-0001-7237-3576 (ellencosta25@gmail.com) 
 
Adriana Rosa Carvalho1 
https://orcid.org/0000-0003-4762-1712 (acarvalho.ufrn@gmail.com) 
 
 
 
1 Fishing Ecology Management and Economics (FEME), Universidade Federal do Rio Grande do 
Norte – UFRN. Depto. de Ecologia, Natal, RN, Brazil 
2 Ornithology Laboratory (LabOrnito), Federal University of RioGrande do Norte – UFRN. Depto. 
de Botânica e Zoologia, Natal, RN, Brazil 
3 Triatlas Project – Tropical and South Atlantic Climate-based Marine Ecosystem Prediction for 
Sustainable Management.V European Union’s Horizon 2020 research and innovation 
programme
http://www.revistas.usp.br/paz/about/submissions)
https://orcid.org/0000-0003-0977-9383
https://orcid.org/0000-0002-9340-9010
https://orcid.org/0000-0002-2633-1815
https://orcid.org/0000-0001-6057-2420
https://orcid.org/0000-0001-7237-3576
https://orcid.org/0000-0003-4762-1712
25 
 
 
 
ABSTRACT 
 
 
This study monitored the reproductive activity of Gray-hooded Gull (Chroicocephalus 
cirrocephalus) in a colony established in the evaporation tanks sector of an artificial saline in Rio 
Grande do Norte from July/2019 to June/2020. We investigated information about the nesting 
and laying period, the dike used in the saline, the number of eggs and nests, the morphometry 
of the eggs and variables that influence the number of deposited eggs. We tested the following 
hypotheses: (i) the amount of eggs is determined by the abundance of seagulls and by the month 
of the year that would indicate the peak of the species' reproductive activity; (ii) the dikes 
closest to the sea and the estuary and, therefore, to the natural environment of the gulls and to 
the food source are more used by the gulls for nesting and laying; and (iii) the morphometric 
measurements of the eggs vary according to the reproductive stage and the size of the litter. 
During monitoring, we recorded eight months of reproductive activity, and the results showed 
that not only the number of seagulls and the month sampled determine the number of eggs, but 
also the monthly average temperature, the total monthly rainfall, the proportion of vegetation 
cover as well. as the dike used. The central dikes of the saline were the most frequented by 
seagulls and used in the construction of nests and egg laying, probably because they are less 
exposed and larger, refuting the hypothesis that the dikes closer to the sea and the estuary would 
be more used. Only egg weight showed a significant difference between the 3 reproductive 
stages, and between litter size. This result may indicate greater laying viability, greater 
reproductive success of eggs and nests in the middle and final stages of laying, female body size 
or the availability of food that would be smaller in the initial stage. We identified reproductive 
activity of 3 other species, one of them in mixed colonies with the Gray-hooded Gull. 
KEYWORDS: 
Seabirds, Breeding, Reproductive Biology, Northern Coast, Artificial Dikes 
26 
 
 
 
INTRODUÇÃO 
 
O aumento nos índices de destruição de habitats naturais e impactos nos ecossistemas 
por ação humana ocasionam perdas na biodiversidade (Ricklefs, 2013), e por consequência, as 
populações de aves são significativamente afetadas (Ramírez et al., 2012; Alves et al., 2013). Em 
muitos países os avanços da urbanização e industrialização tornaram-se preocupantes em 
virtude dos efeitos danosos para o meio ambiente (Jaeger et al., 2010), e os aspectos ecológicos 
regulados pelas flutuações sazonais nas condições climáticas podem gerar alterações no ritmo 
anual das populações de aves em ambientes tropicais sazonais (Fogden, 1972; Karr et al., 1990; 
Houston, 2013). 
As mudanças em zonas costeiras têm aumentado a pressão sobre os ecossistemas 
naturais, impactando negativamente a conservação da avifauna marinha que dependem destes 
ambientes para executar suas atividades ecossistêmicas (West et al., 2002; Lotze et al., 2006; 
Ma et al., 2010). Devido à perda das áreas naturais, habitats alternativos como campos de arroz, 
pisciculturas, barragens, reservatórios e salinas artificiais passam a ser utilizados por aves 
limícolas e outras espécies de aves aquáticas com o objetivo de suprir as necessidades dessas 
populações, já que essas áreas se assemelham com os habitats costeiros (Masero et al., 2001; 
Ma et al., 2010; Toral & Figuerola, 2012). 
Na costa brasileira, ambientes hipersalinos artificiais tornaram-se locais comuns de 
estabelecimento de aves aquáticas, e parada de aves limícolas que realizam movimento 
migratório, que com a iminência do inverno boreal, deslocam-se do Ártico para o hemisfério sul 
(Sick, 1997; Larrazábal et al., 2002; Azevedo-Junior et al., 2003; Azevedo-Junior et al., 2004). Os 
diques de terra que separam os tanques de evaporação das salinas favorecem manutenção dos 
variados grupos de aves nesses ambientes, comuns durante todo o ano, utilizando o espaço 
como local de descanso, de forrageamento e algumas espécies para a atividades reprodutivas 
(Larrazábal et al., 2002; Azevedo-Junior et al., 2004). 
27 
 
Este é o caso da gaivota-de-cabeça-cinza Chroicocephalus cirrocephalus (Vieillot, 1818), 
uma das espécies que foi observada utilizando uma salina artificial como local para repouso e 
reprodução, formando uma colônia nos diques que separam os tanques de evaporação. Essa 
ave marinha costeira, que se desenvolve e obtém alimento entre o litoral e o limite da 
plataforma continental, não atingindo grandes distâncias da costa, especialmente durante 
períodos reprodutivos (Ainley, 1980; Branco et al., 2010). Para nidificação, a espécie forma 
colônias com ninhos no solo, usando partes secas da vegetação (Narosky & Izurieta, 1973; Burger 
et al., 2020). A postura é de 2 e 3 ovos e o período de incubação dura em torno de 20 dias (Frias 
et al., 2020). A espécie não apresenta dimorfismo sexual, porém, na fase reprodutiva indivíduos 
adultos apresentam plumagem nupcial característica, como uma máscara cinza contornada 
por uma estreita linha preta e coloração vermelho rosado brilhante no bico e nas pernas, que 
são opacas foram de período preprodutivo (Sick, 1997; Given et al., 2005; Sigrist, 2014; Burger 
et al., 2020). 
Os hábitos reprodutivos da espécie são pouco conhecidos na América do Sul, com 
registro de áreas de nidificação na Argentina e Peru (Narosky & Izurieta, 1973; Burger et al., 
2020). No Brasil, contudo há poucos estudos que relatam atividade reprodutiva da espécie, 
ocorrendo em apenas três Estados: Rio Grande do Sul (Mauricio et al., 2013), Rio de Janeiro 
(Tavares et al., 2013; Frias et al., 2020) e Rio Grande do Norte (Azevedo-Junior et al., 2004; Frias 
et al., 2020; Sagot-Martin et al., 2020). 
Nesse contexto, a existência de uma colônia desta espécie no Atlântico ocidental é uma 
oportunidade de ampliar o conhecimento sobre o hábito reprodutivo da espécie, em especial 
em um habitat distinto daqueles em que já foi registrada na América do Sul. Esta compreensão 
representa uma contribuição importante para conciliar o funcionamento das salinas artificiais 
com o período reprodutivo da espécie, contribuindo para execução das ações necessárias ao 
manejo da espécie. 
28 
 
 
Para compreender a dinâmica reprodutivas da espécie em uma salina artificial, o 
objetivo deste estudo foi verificar quais fatores bióticos e abióticos influenciariam na quantidade 
de ovos depositados nos ninhos da colônia existente na salina. As hipóteses investigadas foram 
de que (i) a quantidade de ovos é determinada pela abundância de gaivotas e pelo mês do ano 
que indicaria o pico da atividade reprodutiva da espécie; (ii) diques mais proximos ao mar e ao 
estuário e portanto, ao ambiente natural das gaivotas e à fonte alimentar são mais utilizados 
pelas gaivotas para nidificação e postura; e (iii) que as medidas morfométricas dos ovos variam 
de acordo com o estádio reprodutivo e o tamanho da ninhada. 
29 
 
 
MATERIAL E MÉTODOS 
 
Local de estudo 
 
O estudo foi realizado no setor dos tanques de evaporação de uma salina artificial 
localizada no município litorâneo de Macau, à aproximadamente a 180 km de distância da 
capital do Estado do Rio Grande do Norte (Brasil, 05.17ºS 36.65ºW, Fig. 1). Macau, é um dos 
municípios que integram a região conhecida comoPolo Costa Branca, devido à predominância 
de dunas e ao seu potencial para a indústria salineira (IBGE, 2017a). 
A salina Salinor possui aproximadamente 9.000 hectares e está localizada à cerca de 
nove quilômetros de distância do mar, às proximidades do estuário do rio Piranhas-açu. A área 
é formada por 14 tanques de evaporação entre 10 diques de solo pedregoso com extensão 
(entre 1.000-2.900 m) e largura (entre 1,7 e 8,3 m). O local pertence ao sistema costeiro- 
marinho do Brasil com predominância do bioma Caatinga (IBGE, 2017b), e abriga sazonalmente 
uma colônia reprodutiva de gaivotas-de-cabeça-cinza. 
O clima na região é semiárido seco e muito quente, apresentando temperatura média 
anual em torno de 28ºC (INMET, 2020). O período chuvoso ocorre entre março e abril e tem um 
dos índices de precipitação anual mais baixos da Costa Atlântica da América do Sul, com valores 
pouco maiores que 500 mm (IDEMA, 2008; Diniz et al., 2016; INMET, 2020). 
30 
 
 
 
 
 
FIGURA 1: Localização e vista geral da salina artificial que abriga colônia reprodutiva de gaivota-
de-cabeça-cinza (Chroicocephalus cirrocephalus). Os diques de terra que separam os tanques de 
evaporação foram identificados em ordem alfabética. A salina está distante cerca de 2,5 km do 
estuário do rio Piranhas-açu e 9,5 km do mar. 
31 
 
 
Coleta de dados nas áreas de nidificação 
 
A coleta de dados consistiu em um monitoramento dos diques da salina para contagem 
de gaivotas, ninhos, ovos e ninhegos para morfometria de ovos e ninhos. O estudo na colônia 
iniciou em julho/2019 e ocorreu mensalmente até junho/2020, com campanhas que duravam 
de 3 a 5 dias. Monitoramos as áreas de nidificação pelo menor tempo possível para evitar que a 
presença humana levasse ao abandono do ninho pelos adultos, deixando-os expostos ao sol e à 
possíveis predadores (Branco et al., 2010). Para evitar exposição contínua dos ovos ao sol, que 
em apenas 20 min leva à morte dos embriões (Burger & Lawrence, 2000), as atividades de 
monitoramento ocorreram entre 5h às 9h e 15h às 18h. Cada dique foi visitado apenas uma vez 
à cada monitoramento. 
Devido à dificuldade de acesso e por segurança, monitoramos 7 dos 10 diques. Para 
facilitar o reconhecimento, classificamos estes diques em ordem alfabética de forma que o 
primeiro foi denominado de “A” e o sétimo de “G” (Fig. 1). Com o auxílio do aplicativo de 
georreferenciamento AlpineQuest versão 2.2.0b, dividimos cada dique em trechos de 100 
metros de extensão, identificando cada trecho pela letra (de A a G) e por numeração que indica 
a extensão do dique (0: 0-100 m; 1: 100-200 m; 2: 200-300 m; consecutivamente). Marcamos o 
limite de cada trecho com pedras presas por abraçadeiras de plástico a placas metálicas 
confeccionadas a partir de latas bebidas (Fig. S3). 
Coletamos os dados em duas etapas: a primeira fora da colônia e a segunda no interior 
delas. Na primeira foi feita a contagem de gaivotas defronte ao ponto central do dique. Em 
seguida, para registrar indivíduos localizados nas laterais dos diques a contagem ocorreu a 30 m 
para direita e para esquerda do ponto central do dique. 
Na segunda etapa, acessamos os diques para contar os ninhos em cada trecho, 
discriminando-os segundo a quantidade de ovos e registrando os ninhegos encontrados. Para 
verificar a tendência de aumento no número de ninhegos, foi feita uma razão entre o total de 
ninhegos por mês e o total de ninhos ativos naquele mês. Neste contexto, assumimos como 
32 
 
 
ninhos ativos aqueles que apresentavam pelo menos um ovo na câmara incubatória. Cada ninho 
foi marcado para verificar se há reutilização dos ninhos em outras janelas reprodutivas. 
Através de uma aleatorização prévia, que determinou quais ninhos com ovos seriam 
selecionados por plot do dique, aferimos o diâmetro interno e externo, a profundidade da 
câmara incubatória e a altura em relação ao substrato. As condições climáticas dos dias 
influenciaram a quantidade de ninhos e ovos que foram manipulados: sob condição de muito 
calor, evitamos executar a medição para não colocar em risco os ovos e ninhegos da colônia, e 
aproveitamos os dias nublados para garantir a coleta dessas informações da quantidade possível 
de ninhos e ovos. Em seguida aferimos o peso, o comprimento e a largura dos ovos. Todo o 
deslocamento na colônia foi feito a pé com cuidado em não comprometer ninhos, ovos e 
ninhegos. Informações abióticas como dados pluviométricos mensais e totais, e de temperatura 
média mensal dos meses de monitoramento foram obtidas a partir da base da dados do Sistema 
de Monitoramento Agrometorológico (AGRITEMPO, 2021). 
Durante o percurso ao longo dos diques, apenas um dos pesquisadores contabilizou em 
metros os trechos no interior dos diques com e sem cobertura vegetal. Para a realização deste 
método, utilizou-se o aplicativo de georreferenciamento AlpineQuest versão 2.2.0b como 
ferramenta de auxílio. Para calcular a proporção de vegetação, foi realizado a partir da divisão 
do tamanho do trecho com vegetação pelo tamanho total do dique, e a multiplicação deste valor 
por 100. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
33 
 
Análise estatística 
 
Para investigar quais variáveis melhor explicam a tendência de posturas de ovos e minimizar a 
colinearidade entre as variáveis testadas utilizamos modelos lineares de efeitos mistos, ou 
simplesmente modelos mistos. Este teste estatístico é útil quando o modelo possui covariáveis 
repetíveis e não repetíveis, incorporando-as e as classificando em variáveis de efeito fixo e 
aleatório, respectivamente. 
A classificação das variáveis como de efeitos fixos permite caracterizar a mudança de 
resposta entre os diferentes níveis, enquanto a classificação das variáveis de efeitos aleatórios, 
qualifica a variação induzida na resposta pelos diversos níveis da variável (Bates, 2005; Winter, 
2013; Bates et al., 2014). A Figura 2 indica quais as variáveis que foram incorporadas nas análises 
como variáveis de efeito fixo e de efeito aleatório. 
As análises estatísticas foram executadas no Programa R utilizando o pacote “lme4”, a 
partir da função “lmer” para ajustar os modelos mistos gerados (Bates, 2005; Winter, 2013; 
Bates et al., 2014). Para medir a qualidade do ajuste dos modelos foi usado o AIC (Critério de 
Informação de Akaike) (Akaike, 1974), que garante identificação das variáreis relevantes ao 
efeito investigado em modelos mais simplificados (Vaida et al., 2005). 
 
FIGURA 2: Variáveis discretas1, contínuas 2 e categóricas3 usadas nos modelos lineares de efeitos 
mistos como variáveis de efeitos fixos ou aleatórios para explicar a variação da quantidade de 
ovos registrados em uma salina artificial na colônia reprodutiva das gaivotas- de-cabeça-cinza 
(Chroicocephalus cirrocephalus). 
 
 
Para avaliação das informações morfométrica dos ovos, utilizamos uma Permutação de Análise 
de Variância (PERMANOVA) para testar estatisticamente a igualdade entre as médias e o 
34 
 
desvio padrão. Esses valores foram comparados entre cada parâmetro (comprimento, largura 
e peso), e analisados a cada estádio do período reprodutivo definido. O mesmo procedimento 
foi realizado considerando o tamanho da ninhada. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
35 
 
RESULTADOS 
 
 
Período reprodutivo: abundância de indivíduos e ninhos de gaivotas-de-cabeça-cinza 
 
 
Registramos ninhos de gaivotas-de-cabeça-cinza durante todos os 12 meses de 
monitoramento, entretanto, observamos ninhos ativos em apenas 8 destes meses. Ninhos 
recém confeccionados foram encontrados a partir de janeiro, indicando o início de uma nova 
temporada reprodutiva. Houve reutilização de ninhos de outras temporadas reprodutivas, 
desde que estivessem bem estruturados, mas não foi possível verificar se os casais reutilizam 
seus próprios ninhos de temporadas passadas. No total, registramos a presença de 2.186 
gaivotas e a contagem acumulada de 4.274 ninhos e 2.627 ovos(média de 1,5 ovo/ninho). 
De maneira geral, a maior parte dos ninhos ativos possuía 3 ovos (n = 516 ninhos; 12,1%). 
Cerca de 8,8% dos ninhos ativos abrigava 2 ovos (n =376) e 7% possuiam apenas 1 ovo (N = 299). 
Esporadicamente foram encontrados ninhos com 4 ovos (n=7; 0,16%), enquanto que a maior 
parte dos ninhos estava sem ovos (valor cumulativo de 3076 ninhos: 72%; Fig. 3). 
36 
 
 
 
 
 
FIGURA 3: Frequência de ocorrência de ninhos com zero, um, dois, três e quatro ovos na colônia 
de gaivotas-de-cabeça-cinza (Chroicocephalus cirrocephalus) nos diques da salina artificial de 
Macau/RN monitorada de jul/2019 à jun/2020. 
 
 
A maior abundância de gaivotas na salina (em média 443 gaivotas/mês) ocorreu entre 
abril e junho e está correlacionada com a maior ocupação pelas gaivotas na colônia da salina 
(rho = 0.78, p-value < 0,001). Este intervalo coincide com a diminuição gradativa das chuvas a 
partir do mês de março e foi classificado como o pico do período reprodutivo das gaivotas-de- 
cabeça-cinza na salina. Nos meses seguintes, gradativamente a quantidade de gaivotas e os 
eventos reprodutivos foram diminuindo. 
Em agosto foi o último mês com registro de ninhos ativos e a menor taxa de abundância 
populacional ocorreu entre setembro e dezembro, com média de apenas 46,5 gaivotas 
registradas neste período. Em novembro nenhuma gaivota-de-cabeça-cinza foi registrada, 
indicando provável movimento migratório desta população (Fig. 4A). Registramos o maior 
número de ninhos ativos em junho/2020 e a maior abundância de ninhegos em julho/2019. O 
número de ninhegos em relação ao número de ninhos ativos foi maior de março a julho, quando 
houve o pico de registro de ninhegos (Fig. 4B). 
37 
 
 
 
 
 
 
FIGURA 4: (A) Número total de indivíduos e de ovos de gaivota-de-cabeça-cinza 
(Chroicocephalus cirrocephalus), e os índices de pluviosidade ao longo dos meses de 
monitoramento da colônia reprodutiva e (B) razão entre o total de ninhegos e o total de ninhos 
ativos registrados nos meses do monitoramento da colônia das gaivotas-de-cabeça- cinza nos 
diques da salina artificial de Macau/RN monitorada de jul/2019 à jun/2020. 
 
 
Uma vez que a confecção de ninhos se iniciou em janeiro e em agosto registrou-se os 
últimos ninhos ativos, assumimos 8 meses de janela reprodutiva das gaivotas-de-cabeça-cinza, 
totalizado 240 dias de atividade reprodutiva na colônia da salina. Dividimos esse período de 
reprodução em (i) estádio Inicial com duração de janeiro à primeira metade de março e que 
corresponde desde o primeiro dia de confecção de ninho e consequente postura de ovos até o 
80° dia; (ii) estádio Médio correspondente ao período da segunda metade de março a junho: 
38 
 
 
do 81° ao 159° dia de reprodução; e (iii) estádio Final, a partir do 160° dia até o ultimo dia da 
janela reprodutiva no mês de agosto. 
 
 
Preferência por diques e variáveis que explicam a postura de ovos 
 
Quatro variáveis de feito fixo (número de gaivotas, a temperatura média mensal, a 
pluviosidade total mensal e a proporção de cobertura vegetal) e duas variáveis de efeito 
aleatório (o dique e o mês amostrado) melhor explicaram a quantidade de ovos depositados 
na salina pela colônia estudada (Tabela S1). 
As gaivotas apresentaram preferência pelos diques C, D e E, que são mais centrais na 
salina. No dique G, não registramos a presença de gaivotas, de ninhos ou de ovos. Da mesma 
forma, a distribuição de ninhos e dos ovos está concentrada nos diques mais frequentados pelas 
gaivotas (Fig. 5). 
 
FIGURA 5: Diques de preferência das gaivotas-de-cabeça-cinza (Chroicocephalus cirrocephalus) 
para segundo o número total de indivíduos, de ninhos e de ovos da colônia presente na salina 
artificial de Macau/RN monitorada de jul/2019 à jun/2020. 
39 
 
 
Morfometrias dos ovos de gaivotas-de-cabeça-cinza 
 
Aferimos uma amostra de 145 ovos que indicaram um comprimento médio de 51,4 mm 
(d.p.= ± 7,5), largura de 36,6 mm (d.p.= ± 3,3) e o peso médio de 39,1 g (d.p.= ± 4,5; Tabela S2). 
As medidas médias de comprimento, largura e peso dos ovos correspondem quase exatamente 
à morfometria dos ovos em estádio inicial do período reprodutivo (51,2 mm ± 8,0; 36,5 mm ± 
3,5 e 38,3 g ± 4,5). As medidas dos ovos no estádio médio (52,9 mm ± 3,3; 37,7 mm 
± 1,4; e 40,6 g ± 3,3) são ligeiramente maiores e pouco diferem da medida de ovos em estádio 
final (52,5 mm ± 2,0; 37,8 mm ± 1,0 e 41,9 g ± 2,0; Fig. 6). Apenas a variação do peso dos ovos 
apresentou diferenças significativas por estádio reprodutivo (F1,2 = 8.1; p = 0.0004). Ao 
analisarmos como os parâmetros morfométricos se apresentaram sobre a quantidade de ovos 
por ninho em cada estádio reprodutivo, observamos novamente que apenas o peso teve 
variações significativas (F1,2 = 5.5; p = 0.02). 
 
 
 
FIGURA 6: Variações morfométricas dos ovos de gaivotas-de-cabeça-cinza (Chroicocephalus 
cirrocephalus) em estádios reprodutivos inicial (de janeiro à primeira quinzena março: 0 ao 80º 
dia); em estádio médio (da segunda quinzena de março a junho: 81º ao 160º dia); e no estádio 
final (de julho a partir do 160º da janela reprodutiva. Colônia reprodutiva dos diques da salina 
artificial de Macau/RN monitoradas de jul/2019 à jun/2020. 
40 
 
 
 
DISCUSSÃO 
 
Este trabalho evidenciou características de comportamento reprodutivo em uma 
colônia de gaivotas-de-cabeça-cinza em uma salina no Atlântico Sul ocidental. Na colônia 
amostrada, as gaivotas-de-cabeça-cinza iniciam a confecção de ninhos cerca de dois meses antes 
do período chuvoso. Em nosso estudo, identificamos pico da janela reprodutiva de março a 
julho (mais gaivotas e maior taxas de postura de ovos), coincidindo com estudos anteriores que 
observaram aumento na temporada reprodutiva de março a agosto (Azevedo- Junior et al., 
2004; Sagot‐Martin et al., 2020). Aqui, verificamos que a presença de indivíduos e ovos aumenta 
com início das chuvas, mantendo-se por dois meses após o fim do período chuvoso (quando há 
mais registros), totalizando oito meses de atividade reprodutiva. Esta janela reprodutiva 
provavelmente aumenta o fitness e sucesso reprodutivo das aves. 
O início da reprodução imediatamente posterior ao início de chuvas propicia clima mais 
ameno para alimentação e crescimento dos ninhegos. Isto reduziria exposição ao estresse 
hídrico e/ou alimentar. Em áreas sazonalmente secas no Brasil, as aves tendem a diminuir a 
postura de ovos durante as chuvas mais intensas, evitando assim perda dadas às condições 
climáticas (Aguilar et al., 2000; Medeiros & Marini, 2007). Como a salina ocupada pelas gaivotas-
de-cabeça-cinza está localizada em região semi-árida, aberta e de alta insolação, a coincidência 
com o período chuvoso pode representar uma característica adaptativa importante para 
viabilidade dos ovos recém postos e sucesso reprodutivo da espécie. Assim, foi confirmada 
nossa premissa de que abundância de gaivotas e o mês do ano determinam a quantidade de 
ovos e foi mostrado a pluviosidade total mensal também influenciam nesta quantidade. Além 
destas, a temperatura média mensal, a cobertura vegetal no dique e a localização do dique 
determinam a quantidade de ovos. Estas variáveis determinaram o pico da quantidade de ovos 
em junho e o pico de ninhegos em julho (Fig. 3A). 
41 
 
 
Nossa expectativa, entretanto, era de que as gaivotas preferencialmente ocupassem os diques 
mais próximos a ambientes naturais, como ao mar e ao estuário para nidificação e postura. Os 
resultados não comprovaram esta hipótese, indicando que a distância ao mar ou ao rio não 
foram determinantes no uso do dique e da quantidade de ovos nele depositados e que os diques 
mais utilizados para nidificação são os diques centrais. O comportamento de evitar diques 
periféricos provavelmente reflete a escolha por diques menos expostos, uma vez que toda a 
área é aberta e os diques centrais ficariam mais abrigados. A preferência pelos diquescentrais 
resulta ainda em maior área de ocupação para as gaivotas, visto que juntos os 3 diques mais 
ocupados têm 7.600 m de extensão (58% da extensão de todos os diques somados). A extensão 
média dos locais de nidificação pode indicar disponibilidade de recursos, determinando a 
produção de ovos e o sucesso da incubação (Blight, 2011; Ramírez et al., 2012). Esta condição 
associada à localização dos diques, faz dos diques centrais o ambiente preferencial para 
estabelecimento da colônia. 
A seleção de sítios de nidificação e a construção dos ninhos pode influenciar a taxa de 
fecundidade, a sobrevivência e o sucesso reprodutivos das populações de aves, e por isso, pode 
ser considerado um comportamento adaptativo importante (Martin 1995; Marini et al., 2010; 
Ricklefs, 2013). A escolha do local e construção do ninho envolve várias etapas subsequentes 
(postura, incubação dos ovos, e o cuidado parental com a prole), que são eventos reprodutivos 
que exigem um custo energético dos indivíduos (Bolton et al., 1992; Moreno et al., 2010). Logo, 
a redução do risco de predação e a disponibilidade de recursos são os fatores que influenciam 
na escolha do local de nidificação (Marini et al., 2010; Watanuki & Ito, 2012). 
Há de se considerar, contudo, que a salina colonizada pelas gaivotas-de-cabeça-cinza 
está ativa, e que o estresse da presença humana e risco de predação humana aos ovos e filhotes, 
bem como a operação da salina podem influenciar a performance reprodutiva das gaivotas. 
Parte dos estudos que apresentam a ocorrência de formação de colônias 
42 
 
 
reprodutivas de gaivotas-de-cabeça-cinza, relatam tal estabelecimento em localidades de 
ambientes naturais, como ilhotas, bancos de areia e corpos hídricos de água doce (Tovar & 
Ashmole, 1970; Narosky & Izurieta, 1973; Ridgely & Wilcove, 1979; Du Toit et al., 2003; Burger 
et al., 2020; Frias et al., 2020). Em alguns casos (como para gaivotas-de-bico-fino 
Chroicocephalus genei), foi evidenciado que colônias reprodutivas de gaivotas em área de 
pisciculturas e salinas artificiais têm menor sucesso reprodutivo do que colônias estabelecidas 
em pântanos naturais (Ramírez et al., 2012). Em nosso estudo, as gaivotas-de-cabeça-cinza 
ocuparam apenas a salina e não houve registro de colônias reprodutivas da espécie em 
ambientes naturais. Ademais, não foi avaliado o sucesso reprodutivo da colônia. 
O tamanho dos ovos pode influenciar a taxa de sobrevivência dos ninhegos nos 
primeiros dias de vida (Williams, 1994). A disponibilidade de recursos aliada com a habilidade 
dos indivíduos em adquirir recursos alimentares de qualidade, às condições ambientais, à idade 
e ao tamanho corporal das fêmeas são fatores que podem afetar no tamanho dos ovos 
(Christians, 2002; Mills et al., 2008). Em nosso estudo, observamos que as medidas 
morfométricas de comprimento e largura dos ovos não se diferenciam entre os 3 estádios 
reprodutivos e o tamanho da ninhada. 
O peso dos ovos, contudo foi significativamente diferente entre os estádios reprodutivos 
e o tamanho da postura das gaivotas-de-cabeça-cinza. Esta diferença pode indicar maior 
viabilidade da postura, visto que uma vez que o tamanho do ovo tem correlação direta com 
aptidão contínua em aves marinhas (Willians, 1994) a maior densidade e, portanto, peso, 
também pode ser indicativo desta aptidão. Isto significaria maior sucesso de ovos e ninhegos 
dos estádios médio e final de postura. Esta característica poderia resultar de fenótipo das 
fêmeas, como tamanho do corpo (Christians, 2002) ou da disponibilidade de alimentos (Blight 
2011), que seria menor no estádio inicial. De qualquer forma, essas diferenças podem evidenciar 
que há um mecanismo flexível que permite que as aves controlem esforços reprodutivos de 
acordo com a disponibilidade energética e fatores ambientais (Tryjanowski et al., 2004; Mills et 
al., 2008; Potti, 2008; Blight, 2011). 
 
 
43 
 
 
Perspectivas Futuras 
 
As aves marinhas estão particularmente expostas a mudanças populacionais em função 
de urbanização e mudanças na paisagem (Marzluff, 2001; Shochat, 2006). Neste sentido, as 
gaivotas-de-cabeça-cinza são expostas a eventuais mudanças na paisagem decorrentes da 
operação da salina em que se estabeleceram. Mudanças futuras provenientes de alterações 
climáticas podem também influenciar a biologia reprodutiva da espécie, limitando a qualidade 
e a disponibilidade de sítios de nidificação e recursos alimentares (Mills et al., 2008; Grémillet & 
Boulinier, 2009; Marini et al., 2010; Watanuki & Ito, 2012). 
Eventos reprodutivos de outras aves Charadriiformes em salinas artificiais foram 
registradas no Rio Grande do Norte (Azevedo-Junior et al., 2004), especialmente para espécies 
de hábitos aquáticos e movimentos migratórios sazonais, como Charadrius wilsonia (batuíra-
bicuda), Sterna superciliaris (trinta-réis-pequeno), Gelochelidon nilotica (trinta-réis-de-bico-
preto) e Himantopus mexicanus (pernilongos-de-costas-negras). Neste estudo registramos, 
além destas duas últimas, atividade reprodutiva também de Haematopus palliatus (piru-piru), 
porém, apenas Gelochelidon nilotica (trinta-réis-de-bico- preto) frequentemente registrada em 
colônias mistas com as gaivotas-de-cabeça-cinza. 
A espécie de gaivotas-de-cabeça-cinza, além de ser registrada aqui em diques de terras 
altas de salinas artificiais, já foi reportada em pequenos reservatórios de irrigação na costa 
peruana, represas de minas, barragens (Duffy & Atkins, 1979; Brooke et al., 1999; Azevedo- 
Junior et al., 2004; Mauricio et al., 2013; Spelt et al., 2019). É fato, que algumas espécies podem 
se beneficiar de ambientes urbanos, incluindo várias espécies de gaivotas, que podem usar 
estas áreas suburbanas e urbanas para locais de nidificação e forrageamento (Burger, 2020). 
44 
 
 
CONCLUSÃO 
 
Em nosso estudo, as gaivotas-de-cabeça-cinza ocuparam apenas a salina e não houve 
registro de colônias reprodutivas da espécie em ambientes naturais. Ademais, não foi avaliado 
o sucesso reprodutivo da colônia e a correlação deste sucesso com o tamanho das fêmeas e 
disponibilidade de alimento nos diferentes estádios da atividade reprodutiva. Para uma 
abordagem futura, estas informações precisam ser complementadas por informações de dieta, 
forrageamento e da cadeia trófica estruturada no ambiente, visto que nossos dados são 
limitados pelo tempo amostral e pela lacuna de conhecimentos de dieta das espécies. Da mesma 
forma, nossos dados não incluíram a taxa de sobrevivência de ninhegos, para que se infira se 
esta colônia está estável, aumentando ou em declínio. Para uma abordagem mais completa, 
estudos futuros de longo prazo deveriam inserir o rastreamento de indivíduos da colônia, para 
que se identifique a origem desta população e o movimento migratório que realizam a cada ano. 
Estas informações complementariam nosso entendimento sobre como as gaivotas-de-cabeça-
cinza utilizam o ambiente urbano da salina para reprodução, e permitiria direcionar decisões de 
manejo e conservação da espécie. 
45 
 
 
CONTRIBUIÇÕES DOS AUTORES 
 
Todos os autores participaram efetivamente dos processos de execução do estudo e 
discussão do trabalho. Pedro Henrique Pierote de Sousa: amostragem de campo, compilação de 
dados da base de dados, redação, revisão bibliográfica, preparação de tabelas e figuras. Eurico 
Mesquita Noleto Filho & João Paulo Tavares Damasceno: contribuições com as análises 
estatísticas e interpretação dos resultados e revisão final do manuscrito. Adriana Rosa Carvalho 
& Mauro Pichorim: interpretação dos resultados, redação e revisão final do manuscrito. 
Franciellen Tomaz Costa: amostragem de campo, compilação da base de dados e interpretação 
dos resultados. 
46 
 
 
AGRADECIMENTOS 
 
Agradecemos à fundação de Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível 
Superior (CAPES) pelo financiamento. Somos gratos ao Programa Regional de Pós-graduação