Variação espaço-temporal de Rotifera em um reservatório eutrofizado no sul do Brasil

Prévia do material em texto

233
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 100(3):233-241, 30 de setembro de 2010
Variação espaço-temporal de Rotifera em um reservatório eutrofizado...
Variação espaço-temporal de Rotifera em um reservatório
eutrofizado no sul do Brasil
Moacyr Serafim-Júnior1, Gilmar Perbiche-Neves2, Lineu de Brito3, André R. Ghidini4 &
Silvia M. C. Casanova2
1. Centro de Ciências Agrárias, Ambientais e Biológicas, Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Campus de Cruz das Almas, BA,
Brasil. (m.serafim@ufrb.edu.br)
2. Departamento de Zoologia, Universidade Estadual Paulista, Rubião Júnior, Botucatu, SP, Brasil. (gilmarpneves@yahoo.com.br;
casanova@ibb.unesp.br)
3. Grupo Integrado de Aquicultura e Meio Ambiente, Universidade Federal do Paraná, Curitiba, PR, Brasil. (lineubrito@yahoo.com.br)
4. Coordenação de Pesquisas em Biologia Aquática, Instituto Nacional de Pesquisas na Amazônia, Manaus, AM, Brasil.
(andrericardo83@gmail.com)
ABSTRACT. Spatial-temporal variation of Rotifera in an eutrophic reservoir in southern Brazil. We analyzed the spatial
and temporal variation of rotifers in a small, shallow and eutrophic reservoir, with intense Cyanobacteria blooms, in seven sampling
stations during 17 months (March/2002 to July/2003). Fifty-two taxa were identified, comprising 16 families. Brachionidae, Conochilidae,
Synchaetidae, Lecanidae, Collothecidae, Trichocercidae, and Gastropodidae were the most commonly found. Collotheca sp. was
abundant in the winter (dry period), while numbers of Conochilus coenobasis and Keratella cochlearis were low. The abundance of
Brachionus mirus var. reductus, Filinia longiseta and Keratella lenzi peaked in the summer (rainy season), while for Kellicottia
bostonensis, Ploesoma truncatum, Polyarthra remata, Polyarthra vulgaris and Ptygura sp., abundance was highest in the winter,
mainly associated with atypical rainfall. Significant differences in the number of taxa and abundance of rotifers were observed during
the sampling period. The canonical correspondence analysis explained 46% of the relationship between rotifer abundance and
environmental variables, positively correlated with rainfall, nitrite, water temperature, organic nitrogen, nitrate and air temperature.
Variations in rotifer abundance were observed a month after changes in the phytoplankton community. Taxa, such as Filinia
longiseta, Keratella lenzi and Keratella cochlearis, showed a temporal variation similar to that of other eutrophic reservoirs, while the
heterogeneous distribution pattern observed in most taxa could be due to the hydrodynamics of the recently built reservoir and the
adverse climatic conditions.
KEYWORDS. Water supply, eutrophication, Cyanobacteria.
RESUMO. A variação espacial e temporal de rotíferos foi analisada em um reservatório pequeno, raso e eutrófico, com intensas florações
de algas Cyanobacteria, em sete pontos de amostragem durante 17 meses (março/2002 a julho/2003). Foram identificados 52 táxons em
16 famílias, sendo Brachionidade, Conochilidae, Synchaetidae, Lecanidae, Collothecidae, Trichocercidae e Gastropodidae as mais frequentes.
Collotheca sp. foi abundante no inverno (período seco), enquanto Conochilus coenobasis Skorikov, 1914 e Keratella cochlearis Gosse,
1851 apresentaram baixas abundâncias. Brachionus mirus var. reductus (Koste, 1972), Filinia longiseta (Ehrenberg, 1834) e Keratella
lenzi (Hauer, 1953) apresentaram picos de abundância no verão (período chuvoso), e Kellicottia bostonensis (Rousselet, 1908), Ploesoma
truncatum (Levander, 1894), Polyarthra remata (Skorikov, 1896), Polyarthra vulgaris Carlin, 1943 e Ptygura sp. no inverno, entretanto,
relacionados a chuvas atípicas. Diferenças significativas do número de táxons e da abundância total dos rotíferos ocorreram entre os meses
amostrados. A análise de correspondência canônica explicou 46% da relação da abundância dos rotíferos e variáveis ambientais,
correlacionados com a pluviosidade, nitrito, temperatura da água, nitrogênio orgânico, nitrato e temperatura do ar. Houve flutuações na
abundância dos rotíferos um mês após oscilações na abundância do fitoplâncton. A maior parte das correlações entre as abundâncias de
espécies de rotíferos e do fitoplâncton foi positiva. Alguns táxons como Filinia longiseta, Keratella lenzi e K. cochlearis apresentaram
variação temporal definida e semelhante a outros reservatórios eutróficos. A ausência de padrões claros de distribuição em algumas
espécies foi atribuída a hidrodinâmica do reservatório, o qual foi construído recentemente, e as condições climáticas adversas durante o
período de estudo, como as chuvas intensas no inverno.
PALAVRAS-CHAVE. Abastecimento, eutrofização, Cyanobacteria.
Os reservatórios apresentam características
intermediárias entre rios e lagos, espacialmente definidas
em uma sequência horizontal (zonas lótica, de transição
e lacustre) (THORNTON, 1990). Entretanto, em sistemas
pequenos, rasos e com elevado tempo de residência, a
zonação longitudinal é ausente, pois a coluna d’água
sofre ação direta do vento e de outras turbulências como
precipitações, as quais criam condições homogêneas e/
ou isotérmicas em praticamente todo o corpo d’água
(NASELLI-FLORES & BARONE, 2003).
O uso e ocupação desordenada do solo em áreas
de mananciais têm contribuído para o aumento de
nutrientes como nitrogênio e fósforo, resultando em um
aumento excessivo da produção primária (STRAŠKRABA &
TUNDISI, 1999). Este processo, conhecido como
eutrofização, tem comprometido a qualidade da água em
muitos reservatórios artificiais, principalmente os de
abastecimento público (RAMÍREZ-GARCÍA et al., 2002).
Em reservatórios oligo/mesotróficos, as algas
palatáveis para a maioria do zooplâncton como
Bacillariophyceae e Chlorophyceae (RIETZLER et al., 2002;
BONECKER & AOYAGUI, 2005), geralmente dominam e seu
crescimento populacional pode ser controlado pelo
zooplâncton (FERNANDES et al., 2005). Por outro lado, em
ambientes eutrofizados o zooplâncton é caracterizado por
pequenos filtradores e o consumo do fitoplâncton é
ineficiente não suprimindo as florações de Cyanobacteria
(SERAFIM-JÚNIOR et al., 2005). Para a região tropical, existem
234
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 100(3):233-241, 30 de setembro de 2010
SERAFIM-JÚNIOR et al.
resultados contraditórios sobre os efeitos das
Cyanobacteria sobre o zooplâncton (FERRÃO-FILHO et al.,
2000, 2003; ROCHA et al., 2002).
Entre os estudos que enfocam a comunidade
zooplanctônica em reservatórios eutrofizados, BRANCO
& SENNA (1996) e BRANCO & CAVALCANTI (1999)
encontraram elevadas densidades do zooplâncton no
lago Paranoá, Brasília, em condições eutróficas. PINTO-
COELHO (1998) observou aumento da biomassa de
algumas espécies de Cladocera no reservatório da
Pampulha, MG, com o aumento de trofia. MATSUMURA-
TUNDISI & TUNDISI (2005) verificaram a dominância de
organismos de pequeno porte, como rotíferos e formas
imaturas de copépodes no reservatório de Barra Bonita
(rio Tietê, SP). SENDACZ et al. (2006) compararam a
abundância e biomassa zooplanctônica em reservatórios
de diferentes graus tróficos próximo à cidade de São
Paulo e constataram que a eutrofização estimulou a
dominância de uma espécie de rotífero sobre as demais
dentro da comunidade.
No estado do Paraná, SERAFIM-JÚNIOR et al. (2005),
LANSAC-TÔHA et al. (2005) e BINI et al. (2008) observaram
elevadas densidades zooplanctônicas no reservatório
do Iraí, Região Metropolitana de Curitiba, PR. BONECKER
et al. (2007) também verificou resultado similar, ao
estudarem a biomassa do zooplâncton neste e nos
reservatórios de Segredo e Mourão, também no Paraná.
PERBICHE-NEVES et al. (2007) analisaram a estrutura e o
conteúdo estomacal de copépodes adultos também no
reservatório do Iraí, constatando a ingestão de espécies
fitoplanctônicas dominantes.
Na comunidade zooplanctônica, os rotíferos
apresentam altas taxas de crescimento populacional,
relevantes na ciclagem de nutrientes e no fluxo de energia
no meio aquático (LOPES et al., 1997). Alterações nos
seus padrões de abundânciae riqueza podem refletir em
outros níveis da cadeia trófica aquática (SERAFIM-JÚNIOR
et al., 2005).
Alguns estudos têm destacado a importância dos
rotíferos como indicadores do grau de trofia em ambientes
de água doce (GANNON & STEMBERGER, 1978; SOUSA et al.,
2008). As características morfométricas e hidrológicas do
reservatório do Iraí favorecem a floração de microalgas,
principalmente de Cyanophyceae, comprometendo a
qualidade da água para abastecimento público.
A partir deste pressuposto, procurou-se avaliar a
influência de algumas variáveis abióticas e bióticas sobre
alguns atributos ecológicos dos rotíferos no reservatório
do Iraí. Procurou-se testar se esse grupo sofre alterações
sazonais associadas às características hidrodinâmicas
do reservatório e se as espécies estabelecidas estão
diretamente associadas com as espécies de fitoplâncton
dominantes.
MATERIAL E MÉTODOS
O estudo foi desenvolvido no reservatório do Iraí,
localizado na zona intermediária do rio Iraí, bacia do
altíssimo rio Iguaçu, zona leste da cidade de Curitiba
(25º25’49’’S, 49º06’40’’O) (Fig. 1). A área do reservatório
possui 14 km2, com um volume de água de 58 x 106 m3,
média de profundidade de 4 m e um elevado tempo de
residência (300 - 450 dias).
Os principais tributários do reservatório são os
rios Curralinho, Cerrado, Cangüiri e Timbú. O último rio
apresenta elevadas cargas de nitrogênio e fósforo,
aproximadamente 90% do total (ANDREOLI & CARNEIRO,
2005). Desde o enchimento do reservatório em 2001,
ocorreram florações sucessivas de Cyanobacteria dos
gêneros Anabaena, Microcystis e Cylindrospermopsis.
No período estudado, o reservatório foi classificado como
eutrófico e hipertrófico (FERNANDES et al., 2005).
As amostragens foram realizadas mensalmente, de
março/2002 a julho/2003, em seis pontos de coleta no
reservatório e um a jusante da barragem (Fig. 1; Tab. I).
Em cada estação foram filtrados 200 l de água da sub-
superfície (devido à baixa profundidade do reservatório)
com uso de moto-bomba em uma rede de plâncton cônica
com 64 µm de abertura de malha.
As amostras foram preservadas em formol 4%
tamponado com carbonato de cálcio. Em laboratório, a
identificação foi baseada em KOSTE (1978), NOGRADY (1993) e
JOSÉ DE PAGGI (1995). Nas análises quantitativas, um mínimo
de 200 indivíduos por amostra foi contado, em subamostras
de 1 ml em câmara tipo Sedgewick-Rafter. A abundância foi
estimada em indivíduos por metro cúbico. Alguns atributos
ecológicos foram calculados, tais como número de táxons,
frequência de ocorrência, abundância total e relativa.
Dados de parâmetros físicos-químicos (ANDREOLI
& CARNEIRO, 2005; BOLLMAN et al., 2005; SANEPAR, 2006) e
biológicos (composição, abundância e biomassa do
fitoplâncton - FERNANDES et al., 2005) foram obtidos de
amostras coletadas simultaneamente ao zooplâncton. As
seguintes variáveis limnológicas foram utilizadas: fósforo
total, nitrogênio orgânico, nitrito, nitrato, pH, sólidos
dissolvidos totais, oxigênio dissolvido, temperatura,
turbidez, condutividade, transparência da água com uso
do disco de Secchi e clorofila-a (Tab. II). Dados
pluviométricos mensais foram obtidos da base histórica
do instituto tecnológico Simepar, para a cidade de Pinhais.
Após verificar a normalidade (teste de Shapiro-Wilk)
dos dados transformados (log x+1) de riqueza e
abundância total dos rotíferos, utilizou-se ANOVA “two-
way” para identificar diferenças espaciais e sazonais, com
teste de Tukey (post-hoc) para identificar os grupos.
Análise de correspondência canônica (ACC) foi utilizada
para correlacionar a abundância dos rotíferos com
variáveis físicas e químicas. Correlação de Pearson foi
Figura 1. Localização do reservatório do Iraí, PR, e dos sete pontos
de amostragem.
235
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 100(3):233-241, 30 de setembro de 2010
Variação espaço-temporal de Rotifera em um reservatório eutrofizado...
aplicada entre a abundância das espécies de rotíferos e
do fitoplâncton. A ANOVA e a correlação de Pearson foram
realizadas com o programa Statistica v 6.0 (STATSOFT, 2002),
e a ACC no programa “R for Windows” (R PROJECT FOR
STATISTICAL COMPUTING, 2007).
RESULTADOS
Foram registrados 51 táxons distribuídos em 16
famílias (Tab. III), com dominância de Brachionidae,
Conochilidae e Synchaetidae. Por outro lado,
Trichotriidae, Euchlanidae e Notommatidae apresentaram
as menores frequências. A abundância de Rotifera no
reservatório do Iraí mostrou-se elevada, com valores
máximos registrados nos períodos chuvosos. De todos
os táxons identificados, 23 apresentaram média superior
a 1.000 ind/m-3. Entre os táxons com maior frequência de
ocorrência, Keratella cochlearis Gosse, 1851, Polyarthra
vulgaris Carlin, 1943, Keratella lenzi (Hauer, 1953),
Polyarthra remata (Skorikov, 1896) e Ploesoma truncatum
(Levander, 1894) apresentaram as maiores abundâncias
médias e desvio-padrão (Tab. III).
As espécies K. cochleraris, K. lenzi, Filinia
longiseta (Ehrenberg, 1834), Brachionus mirus var.
reductus (Koste, 1972) e Conochilus coenobasis
Skorikov, 1914, ocorreram em maiores densidades no mês
de março/02 (final do período chuvoso). Por outro lado,
P. vulgaris, P. remata, P. truncatum e Ptygura sp.,
mostraram-se abundantes no mês de setembro/02 (final
do período de estiagem). Outros táxons dominantes, como
Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908), Ascomorpha
saltans Bartsch, 1870 e Collotheca sp., registraram seus
picos de abundância no período de estiagem (Fig. 2).
A ANOVA detectou diferença significativa para o
número de táxons (F=8,30; p>0,0001) e abundância total
(F=19,43; p>0,0001) entre os meses amostrados, mas não
entre os pontos (F=1,71; p=0,127 e F=1,68; p=0,134,
respectivamente). O teste de Tukey sugeriu que o número
de táxons foi maior no período chuvoso (março/02 e
janeiro/03) e menor no período de estiagem (junho e
setembro/02, e junho e julho/03). Nos demais meses
estudados, a variabilidade temporal observada para as
abundâncias foram menos evidentes (Fig. 3).
A ACC explicou 46% da relação entre a abundância
dos rotíferos e as variáveis ambientais (28% na primeira
variável canônica e 18% na segunda) (Fig. 4). As maiores
correlações da abundância dos rotíferos foram com a
pluviosidade (p=0,009), nitrito (p=0,006) e temperatura
da água (p=0,007), seguido do nitrogênio orgânico
(p=0,027), nitrato (p=0,032) e temperatura do ar (p=0,088).
Em ambas as variáveis canônicas os períodos seco e
chuvoso ficaram separados, caracterizados com variáveis
influenciadas por respectivos períodos. No período de
estiagem houve um aumento na concentração de nitrito
na água, associado com aumento da abundância de alguns
táxons como Collotheca sp., Conochilus dossuarius
(Hudson, 1875), Hexarthra mira (Hudson, 1871) e A.
saltans. Inversamente a este grupo, algumas variáveis
aumentaram de valores no período chuvoso, como
temperatura da água e do ar, nitrato e nitrogênio orgânico,
com aumento de abundância de alguns táxons das
famílias Brachionidae e Filiniidae. O pico de abundância
em setembro/02 de P. truncatum, P. remata, P. vulgaris,
Ptygura sp. e Lecane cf. hornemanni (Fig. 2) relacionou-se
com o período chuvoso atípico no mês de setembro/02.
Não houve correlação significativa entre a
abundância total dos rotíferos e a do fitoplâncton. Porém,
notou-se que o aumento de algas em agosto/02 pode ter
contribuído junto a pluviosidade, com o aumento na
densidade dos rotíferos no mês de setembro/02, seguido
de decréscimo em outubro/02. Houve aumento do
fitoplâncton em dezembro/02 e os rotíferos
corresponderam com aumento em janeiro e fevereiro/03,
com decréscimo a partir de abril até julho/03 (Fig. 5).
As Cyanophyceae que dominaram no período estudado
foram Microcystis aeruginosa, Cylindrospermopsis
raciborskii, Anabaena solitaria e Aphanocapsa
delicatissima. Dentre os rotíferos, 33 táxons apresentaram
correlação significativa com as principais espécies do
fitoplâncton (14 selecionadas), sendo a maior parte positiva.
Na tabela IV constam somente as altamente significativas.
Brachionuscaudatus personatus Ahlstrm, 1940, Hexarthra
intermedia braziliensis (Hauer 1953), Trichocerca pusilla
(Lauterborn, 1898), C. dossuarius e K. bostoniensis
apresentaram o maior número de correlações significativas
(seis), seguido de K. lenzi, K. tropica (Apstein, 1907),
Platyonus patulus var. macranthus (Daday, 1905) (cinco).
Entre o fitoplâncton, Elakothotrix sp. apresentou o maior
número de correlações significativas (13), seguido de
Scenedesmus sp. e Tetrastrum sp. (12), Aulacoseira
granulata var. angustissima e Closteriopsis sp. (11) e
Trachelomas volvocina (10) (Tab. IV).
Tabela I. Localização e média da profundidade nos pontos de amostragem no reservatório do Iraí, PR, de março de 2002 a julho de 2003.
Estações de amostragem Localização Média da profundidade (m)
1 A jusante da barragem 2
2 – 3 – 4 Eixo da barragem 8
5 – 6 – 7 Corpo central do reservatório (5 e 7 próximo dos rios tributários) 3
Tabela II. Valores médios, desvio-padrão (D.P.), mínimos e máximos entre estações e meses amostrados, das variáveis físicas, químicas e
biológicas utilizadas (Clor (µg L-1), clorofila-a; Cond (µS cm-1), condutividade; Nitra (mg L-1), nitrato; Nitri (mg L-1), nitrito; NOrg (mg L-1),
nitrogênio orgânico; OD (mg L-1), oxigênio dissolvido; PTot (mg L-1), fósforo total; Secc (m), transparência da água através de Disco de
Secchi; STD (mg L-1), sólidos totais dissolvidos; Temp (ºC), temperatura; Turb (NTU), turbidez).
PTo t NOrg Nitri Nitra pH STD OD Temp Turb Cond Secc Clor
Média 0,10 1,51 0,17 0,76 7,25 56,00 6,95 22,50 19,00 46,00 0,74 35,00
D P 0,05 1,20 0,17 0,36 1,37 15,35 1,87 3,70 8,50 3,50 0,15 23,00
Max 0,21 4,90 0,50 1,27 9,70 98,00 11,40 27,40 39,00 54,00 1,00 90,86
Mín 0,00 0,65 0,00 0,25 5,60 35,00 3,10 15,00 7,10 41,00 0,05 5,30
236
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 100(3):233-241, 30 de setembro de 2010
SERAFIM-JÚNIOR et al.
Tabela III. Famílias e espécies de Rotifera registradas em sete estações de amostragem no reservatório do Iraí, PR, de março de 2002 a
julho de 2003, com suas respectivas abundâncias médias (± desvio-padrão) (ind.m-3), valores mínimo e máximo (ind.m-3), e abreviaturas
para interpretação de figuras posteriores.
 Táxons Abundância Abrev.
Média±DP Mín-Máx.
Classe Monogononta
Collothecidae Collotheca sp. 6,088±5,659 0-28,105 Cosp
Conochilidae Conochilus coenobasis Skorikov, 1914 4,878±5,442 0-38,735 Cocoe
C. dossuarius (Hudson, 1875) 914±2,527 0-20,740 Codos
C. unicornis Rousselet, 1892 879±1,506 0-6,950
Filiniidae Filinia longiseta (Ehrenberg, 1834) 4,170±10,254 0-65,880 Flon
F. opoliensis (Zacharias, 1898) 2,119±5,047 0-31,600 Fopo
F. terminals (Plate, 1886) 18±113 0-1,050
Floscularidae Ptygura sp. 8,373±14,173 0-77,330 Ptysp
Hexarthridae Hexarthra intermedia braziliensis (Hauer 1953) 2,210±9,328 0-88,455 Hbra
H. mira mira (Hudson, 1871) 1,184±3,060 0-15,564 Hmira
Brachionidae Brachionus calyciflorus Pallas, 1766 372±1,027 0-7,035
B. caudatus personatus Ahlstrm, 1940 476±1,783 0-14,432 Bpers
B. dolabratus dolabratus (Harring, 1915) 3,364±13,916 0-115,592 Bdol
B. falcatus falcatus Zacharias, 1898 945±4,540 0-42,842 Bfal
B. mirus var. reductus (Koste, 1972) 3,563±12,309 0-121,320 Bred
Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) 5,279±14,182 0-121,085 Kbost
Keratella americana Carlin, 1943 2,778±8,772 0-83,658 Kame
K. cochlearis Gosse, 1851 23,279±78,607 0-826,579 Kcoc
K. lenzi (Hauer, 1953) 11,179±20,953 0-91,708 Klen
K. tropica (Apstein, 1907) 116±393 0-3,383 Ktro
Platyias quadricornis quadricornis (Ehrenberg, 1832) 6±39 0-325
Platyonus patulus var. macranthus (Daday, 1905) 316±1,475 0-10,496 Pmacra
Colurellidae Lepadella patella (O. F. Müller, 1786) 32±80 0-400 Lepat
Euchlanidae Dipleuchlanis propatula (Gosse, 1886) 4±39 0-420
Euchlanis dilatata Ehrenberg, 1832 3±31 0-325
Gastropodidae Ascomorpha ovalis (Bergendal, 1892) 913±2,699 0-20,025 Aova
A. saltans Bartsch, 1870 5,545±223,52 0-226,215 Asal
Gastropus hyptopus Ehrenberg, 1838 1837±4758 0-38220
Lecanidae Lecane bulla (Gosse, 1851) 390±935 0-6729 Lbul
L. cornuta (Müller, 1786) 50±374 0-3600
L. curvicornis (Murray, 1913) 100±325 0-2,100 Lcur
L. cf. hornemanni 344±1,716 0-15,440 Lhorn
L. ludwigi f. ladicaudata (Herrick, 1885) 2±23 0-250
L. luna (O. F. Müller, 1776) 8±62 0-620
L. lunaris (Ehrenberg, 1832) 19±76 0-385 Llun
Mytilinidae Mytilina bisulcata (Lucks, 1912) 3±32 0-350
M. ventralis (Ehrenberg, 1832) 58±228 0-1,865
Notommatidae Cephalodella gibba (Ehrenberg, 1838) 10±54 0-415
Notommata sp. 4±32 0-350
Proalidae Proales sp. 3,375±6,556 0-36,045
Synchaetidae Ploesoma truncatum (Levander, 1894) 7,618±36,061 0-272,340 Ptrun
Polyarthra remata (Skorikov, 1896) 10,213±33,990 0-239,525 Prem
P. vulgaris Carlin, 1943 16,491±45,761 0-313,200 Pvul
Synchaeta pectinata Ehrenberg, 1834 1,545±4,546 0-41,504 Spec
Trichocercidae Trichocerca bicristata (Gosse, 1887) 29±195 0-2,020
T. capucina Wierzejski & Zacharias, 1893 2,111±3,903 0-20,790
T. cylindrica chattoni De Beauchamp, 1907 1,846±5,012 0-38,115 Tcha
T. pusilla (Lauterborn, 1898) 3,316±13,432 0-140,387 Tpus
T. similis grandis (Hauer, 1965) 192±515 0-3,936 Tsim
Trichotriidae Trichotria tetractis (Ehrenberg, 1830) 11±84 0-730
Classe Digononta
 Bdelloidea 284±556 0-3,640 Bdsp
237
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 100(3):233-241, 30 de setembro de 2010
Variação espaço-temporal de Rotifera em um reservatório eutrofizado...
Figura 2. Abundância média entre os pontos de amostragem para os doze táxons com maiores valores, entre março/2002 e julho/2003.
Legendas para os táxons vide tabela III.
N
ú
m
er
o
d
e
tá
x
o
n
s
A
b
u
n
d
ân
ci
a
to
ta
l
(I
n
d
.
m
x
1
0
)
-3
3
M
ar
/0
2
M
ai Ju
l
S
et
Ja
n
/0
3
M
ar
M
ai
Ju
l
N
o
v
M
ar
/0
2
M
ai Ju
l
S
et
Ja
n
/0
3
M
ar
M
ai
Ju
l
N
o
v
0
5
10
15
20
25
30
0
300
400
500
600
700
800
200
100
Figura 3. Número de táxons e da abundância total de organismos (média±erro padrão) no período de amostragem entre março/2002 e
julho/2003. Letras correspondem a grupos identificados no teste de Tukey (p>0,05).
238
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 100(3):233-241, 30 de setembro de 2010
SERAFIM-JÚNIOR et al.
DISCUSSÃO
O número de espécies de rotíferos registradas nesse
estudo (52) é relevante quando comparado a outros
realizados em reservatórios brasileiros (LANSAC-TÔHA et
al., 2005). Estes números podem ser atribuídos a maior
amplitude e frequencia amostral, envolvendo 17 meses
de amostragem em sete pontos de coleta. Em estudo
desenvolvido ao longo de 12 meses em três estações de
amostragem, MATSUMURA-TUNDISI & TUNDISI (2005)
encontraram apenas 32 espécies de rotíferos em um
reservatório eutrófico (Barra Bonita, rio Tietê, SP). A baixa
riqueza obtida por estes autores pode ter ocorrido devido
à localização dos pontos de amostragem estarem restritos
à zona intermediária do reservatório, limitando a
observação de espécies tipicamente lóticas ou lênticas.
NOGUEIRA (2001), analisando diferentes compartimentos
Figura 5. Variação temporal da abundância média dos rotíferos e do
fitoplâncton nas amostragens no reservatório do Iraí, PR, entre
março/2002 e julho/2003.
C
e
ls
.
m
L
-1
In
d
.
m
-3
Fitoplâncton total
Rotifera total
Figura 4. Análise de correspondência canônica entre a abundância dos rotíferos e as variáveis ambientais. Foram excluídas espécies com
baixas correlações, distribuídas no centro do gráfico. Estão destacadas as espécies que tiveram sua variação sazonal associada com a
pluviosidade em setembro (Rotíferos, vide tabela III; variáveis físicas e químicas: Nitra, nitrato; Nitri, nitrito; NOrg, nitrogênio orgânico;
Pluvio, pluviosidade; Temp Ag, temperatura da água; Temp Ar, temperatura do ar).
NOrg
Nitri
Nitra
Temp Ag
Temp Ar
V
2
:
1
8
%
c
V 1: 28%c
Pluvio
Tabela IV. Correlações de Pearson altamente significativas (p<0,001) entre a abundância de espécies de Rotifera e do fitoplâncton no
reservatório do Iraí, PR, de março de 2002 a julho de 2003 (espécies de Rotifera,vide tabela III; espécies fitoplanctônicas: Asol,
Anabaena solitaria; Clsp, Closteriopsis sp.; Cyfil, Cyanobacteria filamentosa não identificada; Elsp, Elakothotrix sp.; Peum, Peridinium
umbonatum).
Fitoplâncton Rotifera
Asol Bred
Clsp Bpers, Hbra, Hmira, Kame, Kcoc, Ktro, Pmacra, Spec, Tpus
Cyfil Bdol, Bfal
Elsp Bpers, Hbra, Tpus
Peum Codos
239
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 100(3):233-241, 30 de setembro de 2010
Variação espaço-temporal de Rotifera em um reservatório eutrofizado...
do reservatório de Jurumirim, SP, identificou 48 espécies
em nove pontos de coleta amostrados trimestralmente ao
longo de um ano.
A dominância de espécies das famílias Brachionidae,
Lecanidae e Trichocercidae tem sido observada em rios e
lagos tropicais (PAGGI & JOSÉ DE PAGGI, 1990; SERAFIM-JÚNIOR
et al., 2003). Espécies do gênero Brachionus Pallas, 1766
tem sido apontadas por vários autores como bioindicadoras
do processo de eutrofização (GANNON & STEMBERGER, 1978;
SLÁDECEK, 1983; BËRZINŠ & PEJLER, 1989; PONTIN & LANGLEY,
1993). Lecanidae pode dominar regiões limnéticas com
maior estabilidade na coluna d’água (PEJLER, 1995). No
reservatório do Iraí, Lecanidae e Trichocercidae
apresentaram uma distribuição espacial mais homogenea.
Alguns rotíferos observados no presente estudo
têm ampla distribuição geográfica, tais como Brachionus
calyciflorus Pallas, 1766, B. falcatus falcatus Zacharias,
1898, F. longiseta, K. cochlearis, Lecane bulla (Gosse,
1851), L. cornuta (Müller, 1786), P. quadricornis
quadricornis (Ehrenberg, 1832) e P. vulgaris. Espécies
neotropicais também foram registradas, como B.
dolabratus dolabratus (Harring, 1915), P. patulus var.
macracanthus, K. americana Carlin, 1943 e K. tropica
(BONECKER et al., 1994; NUNES et al., 1996). Filinia
longiseta, B. dolabratus, B. calyciflorus e B. falcatus
ocorrem em ambientes eutrofizados, pois conseguem
desenvolver grandes populações com florações de algas
Cyanophyceae e déficit de oxigênio (SLÁDECEK, 1983).
No leste da Espanha, DE MANUEL & ARMENGOL (1993)
encontraram elevadas abundâncias de K. tropica, F.
opoliensis (Zacharias, 1898) e T. similis grandis (Haver,
1965) em reservatórios eutróficos.
GANNON & STEMBERG (1978) sugerem o uso de
espécies de rotíferos como indicadoras da qualidade da
água. No presente estudo, entre os rotíferos com potencial
para indicação de eutrofização, foram observados
Brachionus havanensis Rousselet, 1911, B. calyciflorus
Pallas, 1766, B. angularis Gosse, 1851, B. caudatus
personatus Ahlstrm, 1940, Keratella cochlearis e Filinia
longiseta. Na Inglaterra, PONTIN & LANGLEY (1993),
também utilizaram os rotíferos para classificar alguns
ambientes aquáticos, sendo Keratella cochlearis tecta
(Gosse, 1851) considerada indicadora de condições
eutróficas. Trichotria tetractis (Ehrenberg, 1830) e
Euchlanis dilatata Ehrenberg, 1830 indicadoras de águas
neutras a alcalinas, ricas em macrófitas.
BËRZINŠ & PEJLER (1989), estudando 585 ambientes
na Suécia, apresentam um ranking de espécies de rotíferos
relacionadas às concentrações de fósforo total,
condutividade e sólidos em suspensão. Conochilus
unicornis Rousselet, 1892 e Ascomorpha ovalis
(Bergendal, 1892) foram relacionadas a ambientes mais
oligotróficos e Keratella cochlearis tecta e Filinia
longiseta estiveram relacionadas a ambientes eutróficos.
Algumas espécies como Polyarthra vulgaris, Keratella
cochlearis e Synchaeta pectinata Ehrenberg, 1834
estiveram relacionadas a ambientes mesotróficos.
Embora não tenha sido observada variação espacial
significativa para a riqueza e a abundância dos rotíferos,
provavelmente estes atributos foram influenciados pela
dinâmica dos ventos predominantes no reservatório, o
qual influenciou o fitoplâncton com um acúmulo de
Cyanobacteria na região da barragem (FERNANDES et al.,
2005), e também para microcrustáceos planctônicos
(PERBICHE-NEVES et al., 2007).
No ponto a jusante do reservatório (ponto 1) a
composição e abundância foram similares à encontrada
na zona central da barragem (ponto 3). O vertedouro de
superfície favorece a exportação dos rotíferos a jusante,
pois estes tendem a se concentrar nas camadas mais
superficiais da água mais continuamente durante o dia,
conforme verificado em estudos de migração vertical do
zooplâncton em reservatórios no Brasil (PANARELLI et al.,
2001).
As variações sazonais no número de táxons e na
abundância total dos rotíferos foram evidenciadas pela
ACC, cujo resultado sugere a influência da pluviosidade
e temperatura da água nesses atributos. Houve maior
riqueza de táxons no período chuvoso, relacionada às
elevadas temperaturas da água, pluviosidade, nitrito, entre
outras, refletindo no aumento de produtividade e maior
disponibilidade de alimento. Por outro lado, menores
abundâncias foram verificadas em geral no período seco,
quando foram registradas baixas temperaturas.
Resultados semelhantes foram verificados por BONECKER
et al. (2001) e NOGUEIRA (2001) em reservatórios tropicais
no Brasil. No presente estudo, no entanto, ocorreram
chuvas atípicas no final do inverno (setembro), o qual
possivelmente foi o principal fator que influenciou o
aumento da abundância de algumas espécies de rotíferos,
após elevação da abundância do fitoplâncton total no
mês anterior (agosto).
Mesmo em períodos distintos, observou-se a co-
ocorrência de algumas espécies, como verificado por
LOPES et al. (1997). Keratella cochlearis foi comum no
verão e P. vulgaris no final do inverno. Ambos possuem
velocidades natatórias diferentes (SAUNDERS-DAVIES,
1989), explorando ambientes que apresentam diferentes
fluxos de água (MATSUMURA-TUNDISI et al., 1990).
Kellicotia bostoniensis apresentou o mesmo padrão
observado por LOPES et al. (1997) no reservatório de
Segredo (rio Iguaçu, PR), registrando maiores densidades
nos meses de inverno.
Foi observado aumento da abundância dos
rotíferos em resposta à florações de algas (principalmente
M. aeruginosa, C. raciborskii, A. solitaria e A.
delicatissima), no verão e entre o inverno e primavera.
Um decréscimo populacional do grupo em resposta à
diminuição na abundância do fitoplâncton também foi
observado. Entre o fitoplâncton, a classe Cyanobacteria
dominou em todos os períodos, e Chlorococcaceae e
Bacillariophyceae apresentaram menores densidades
(FERNANDES et al., 2005). Para o zooplâncton, as
Cyanophyceae, Chlorococcaceae e Bacillariophyceae
foram consideradas mais palatáveis por RIETZLER et al.
(2002), FERRÃO-FILHO et al. (2000) e PERBICHE-NEVES et al.
(2007). BONECKER & AOYAGUI (2005) encontraram em um
reservatório na região central do Brasil, relações positivas
de Brachionus calyciflorus com o bacterioplâncton, e de
Keratella americana com Bacillariophyceae, e negativa
de P. vulgaris com o bacterioplâncton.
Segundo SLÁDECEK (1983), bactérias, pequenas
algas, flagelados e detritos são os principais itens
alimentares dos rotíferos. Em águas poluídas as partículas
240
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 100(3):233-241, 30 de setembro de 2010
SERAFIM-JÚNIOR et al.
suspensas sólidas e colóides, derivados das bactérias
decompositoras de material orgânico, servem de alimento
para espécies planctônicas dos gêneros Keratella Bory
de St. Vicent, 1822, Kellicottia Ahlstrom, 1958, Filinia
Bory de St. Vicent, 1824, Hexarthra Schmarda, 1854,
Conochilus Ehrenberg, 1884 e espécies sésseis do gênero
Collotheca Harring, 1913, as quais filtram pequenas
partículas de até 10 µm.
Pode-se verificar ampla variabilidade alimentar dos
rotíferos estudados, devido ao elevado número de
correlações positivas com diversas espécies de
fitoplâncton, sendo esse o motivo para a seleção de
correlações superiores a ±0,85. As maiores correlações
foram obtidas em relação às algas de menor tamanho,
mais favoráveis ao desenvolvimento dos rotíferos.
Agradecimentos. À SANEPAR e FINEP pelo
financiamento do estudo; Pontifícia Universidade Católica do
Paraná pela infra-estrutura disponibilizada para realizar as análises
do material coletado e ao Instituto Tecnológico Simepar por ceder
os dados pluviométricosda cidade de Pinhais.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ANDREOLI, C. V. & CARNEIRO, C. 2005. Gestão integrada de
mananciais de abastecimento eutrofizados . Curitiba,
Editora Gráfica Capital. 500p.
BËRZINŠ, B. & PEJLER, B. 1989. Rotifers occurence and trophic
degree. Hydrobiologia 182:171-180.
BINI, L. M.; SILVA, L. C. F. DA; VELHO, L. F. M.; BONECKER, C. C. &
LANSAC-TÔHA, F. A. 2008. Zooplankton assemblages
concordance patterns in Brazilian Reservoirs. Hydrobiologia
598:247-255.
BOLLMANN, H. A.; CARNEIRO, C. & PEGORINI, E. S. 2005. Qualidade da
água e dinâmica de nutrientes. In: ANDREOLI, C. V. & CARNEIRO,
C. eds. Gestão integrada de manaciais de abastecimento
eutrofizados. Curitiba, Editora Gráfica Capital. p.83-119.
BONECKER, C. C. & AOYAGUI, A. S. M. 2005. Relationships between
rotifers, phytoplankton and bacterioplankton in the Corumbá
reservoir, Goiás State, Brazil. Hydrobiologia 546:415-421.
BONECKER, C. C.; LANSAC-TOHA, F. A. & STAUB, A. 1994. Qualitative
study of rotifers in different environments of the high Paraná
River floodplain (MS), Brazil. Revista UNIMAR 3:1-16.
BONECKER C. C.; LANSAC-TÔHA, F. A.; VELHO, L. F. M. & ROSSA, D. C.
2001. The temporal distribution patterns of copepods in
Corumbá reservoir, State of Goiás, Brazil. Hydrobiologia
453/454:375-384.
BONECKER, C. C.; NAGAE, M.; BLETTER, M. C. M.; VELHO, L. F. M. &
LANSAC-TÔHA, F. A. 2007. Zooplankton biomass in tropical
reservoirs in Southern Brazil. Hydrobiologia 579:115-123.
BRANCO, C. W. C & CAVALCANTI, C. G. B. 1999. A ecologia das
comunidades planctônicas no lago Paranoá. In: HENRY, R. ed.
Ecologia de reservatórios: estrutura, função e aspectos
sociais. Botucatu, FAPESP/FUNDIBIO. p.575-595.
BRANCO, C. W. C. & SENNA, P. A. C. 1996. Relations among
heterotrophic bacteria, chlorophyll-a, total phytoplankton, total
zooplankton and physical and chemical features in the Paranoá
reservoir, Brasília, Brazil. Hydrobiologia 337:171-181.
DE MANUEL, J. & ARMENGOL, J. 1993. Rotifer Assemblages: a
contribution to the typology of Spanish Reservoirs.
Hydrobiologia 255/256:421-428.
FERNANDES, L. F.; WOSIACK, A. C; PACHECO, C. V.; DOMINGUES, L. &
LAGOS, P. D. 2005. Cianobactérias e Cianotoxinas. In: ANDREOLI,
C. V. & CARNEIRO, C. eds. Gestão integrada de mananciais
de abastecimento eutrofizados. Curitiba, Editora Gráfica
Capital. p.367-388.
FERRÃO-FILHO, A. S.; ARCIFA, M. S. & FILETO, C. 2003. Resource
limitation and food quality for cladocerans in a tropical
Brazilian lake. Hydrobiologia 491:201-210.
FERRÃO-FILHO, A. S.; AZEVEDO, S. M. F. O. & DE MOTT, W. R. 2000.
Effects of toxic and non-toxic cyanobacteria on the life
history of tropical and temperate cladocerans. Freshwater
Biology 45:1-19.
GANNON, J. E. & STEMBERGER R. S. 1978. Zooplankton (especially
crustaceans and rotifers) as indicators of water quality.
Transactions of the American Microscopical Society
97(1):16-35.
JOSÉ-DE-PAGGI, S. 1995. Rotifera. In: LOPRETTO, E. C. & TELL, G.
eds. Ecossistemas de aguas continentales. Metodologias
para su estúdio 2. La Plata, Ediciones Sur. p.643-667.
KOSTE, W. 1978. Rotatoria. Stuttgart, Gebrüder Bosntraeget.
673p.
LANSAC-TÔHA, F. A.; BONECKER, C. C. & VELHO, L. F. M. 2005.
Estrutura da Comunidade Zooplanctônica em Reservatórios.
In: RODRIGUES, L.; THOMAZ, S. M.; AGOSTINHO, A. A. & GOMES, L.
C. eds. Biocenoses em reservatórios: padrões espaciais
e temporais. São Carlos, Rima. p.115-127.
LOPES, R. M.; LANSAC-TÔHA, F. A.; VALE, R. & SERAFIM-JÚNIOR, M.
1997. Comunidade zooplanctônica do Reservatório de Segredo.
In: AGOSTINHO, A. A. & GOMES, L. C. eds. Reservatório de
Segredo: bases ecológicas para o manejo. Maringá, Eduem.
p.39-60.
MÄEMETS, A. 1983. Rotifers as indicators of lake types in Estonia.
Hydrobiologia 104:357-361.
MATSUMURA-TUNDISI, T.; LEITÃO, S. N.; AGUENA, L. S. & MIYAHARA, J.
1990. Eutrofização da Represa de Barra Bonita: Estrutura e
organização da comunidade de Rotifera. Revista Brasileira
Biologia 50(4):923-935.
MATSUMURA-TUNDISI, T. & TUNDISI, J. G. 2005. Plankton richness
in a eutrophic reservoir (Barra Bonita Reservoir, SP, Brazil).
Hydrobiologia 542:367-378.
NASELLI-FLORES, L. & BARONE, R. 2003. Steady-state assemblages in
a Meditarranean hyperthophic reservoir. The role of
Microcystis ecomorphological variability in a maintaining an
apparent equilibrium. Hydrobiologia 502:133-143.
NOGRADY, T. 1993. Rotifera: biology, ecology and sistematics.
The Hauge, Academic. 142p.
NOGUEIRA, M. G. 2001. Zooplankton composition, dominance
and abundance as indicators of environmental
compartimentalization in Jurumirim Reservoir (Paranapanema
River), São Paulo, Brazil. Hydrobiologia 455:1-18.
NUNES, M. A.; LANSAC-TÔHA, F. A.; BONECKER, C. C.; ROBERTO, M. C.
& RODRIGUES, L. 1996. Composição e abundância do
zooplâncton de duas lagoas do horto florestal Dr. Luiz Teixeira
Mendes, Maringá, Paraná. Acta Limnológica Brasiliensia
8:207-219.
PAGGI, J. C. & JOSÉ DE PAGGI, S. 1990. Zooplâncton de ambientes
lóticos e lênticos do Rio Paraná médio. Acta Limnológica
Brasiliensia 3:685-719.
PANARELLI, E. A.; NOGUEIRA, M. G. & HENRY, R. 2001. Short-term
variability of copepod abundance in Jurumirim Reservoir, São
Paulo, Brazil. Brazilian Journal Biology 61(4):557-598.
PEJLER, B. 1995. Relation to habitat in rotifers. Hydrobiologia
313:267-278.
PERBICHE-NEVES, G.; SERAFIM-JÚNIOR, M.; GHIDINI, A. R. & BRITO, L.
2007. Spatial and temporal distribution of Copepoda
(Cyclopoida and Calanoida) of an eutrophic reservoir in the
basin of upper Iguaçu River, Paraná, Brazil. Acta Limnológica
Brasiliensia 19(4):393-406.
PINTO-COELHO, R. M. 1998. Effects of eutrophication on seasonal
patterns of mesozooplankton in a tropical reservoir: a 4-year study
in Pampulha Lake, Brazil. Freshwater Biology 40:159-173.
PONTIN, R. M. & LANGLEY, J. M. 1993. The use of rotifer
communities to provide a preliminary national classification
of small water bodies in England. Hydrobiologia 255/
256:411-419.
R PROJECT FOR STATISTICAL COMPUTING. 2007. R Project for Statistical
Computing. Disponível em: <http://www.R-project.org>.
Acesso em: 10.10.2007.
RAMÍREZ-GARCÍA, P.; NANDINI, S.; SARMA, S. S. S.; VALDERRAMA, R.;
CUESTA, I. & HURTADO, M. D. 2002. Seasonal variations of
zooplankton abundance in the freshwater reservoir Valle de
Bravo (México). Hydrobiologia 467:99-108.
RIETZLER, A. C; MATSUMURA-TUNDISI, T. & TUNDISI, J. G. 2002. Life
cycle, feeding and adaptive strategy implications on on the
241
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 100(3):233-241, 30 de setembro de 2010
Variação espaço-temporal de Rotifera em um reservatório eutrofizado...
Recebido em abril de 2009. Aceito em agosto de 2010. ISSN 0073-4721
Artigo disponível em: www.scielo.br/isz
co-occurence of Argyrodiaptomus furcatus and Notodiaptomus
iheringi in Lobo-Broa Reservoir (SP, Brazil). Brazilian
Journal of Biology 62:93-105.
ROCHA, M. I. A.; BRANCO, C. W. C.; SAMPAIO, G. F.; GÔMARA, G. A. &
DE FILLIPO, R. 2002. Spatial and temporal variation of
limnological features, Microcytis aeruginosa and zooplankton
in an eutrophic reservoir (Funil Reservoir, Rio de Janeiro).
Acta Limnologica Brasiliensia 14(3):71-86.
SANEPAR (Companhia de Saneamento do Paraná). 2006. Projeto
interdisciplinar de Pesquisas sobre eutrofização de
águas. Disponível em: <http://www.sanepar.com.br/sanepar/
gecip/forum.nsf>. Acesso em:15.04.2006.
SAUNDERS-DAVIES, A. P. 1989. Horizontal distributions of the
planktonic rotifers Keratella cochlearis (Bory de st. Vincent)
and Polyarthra vulgaris (Carlin) in a small eutrophic lake.
Hidrobiologia 186/187:153-156.
SENDACZ, S.; CALEFFI, S. & SANTOS-SOARES, J. 2006. Zooplankton
biomass of reservoirs in different trophic conditions in the
state of São Paulo, Brazil. Brazilian Journal Biology
66(1B):337-350.
SERAFIM-JÚNIOR, M.; BONECKER, C. C.; ROSSA, D. C. & TÔHA, F. A. L.
2003. Rotifers of the upper Paraná river floodplain: additions
to the ckecklist. Brazilian Journal of Biology 63(2):207-
212.
SERAFIM-JÚNIOR, M.; GHIDINI, A. R.; NEVES, G. P. & BRITO, L. 2005.
Comunidade Zooplanctônica.In: ANDREOLI, C. V. & CARNEIRO,
C. eds. Gestão integrada de mananciais de
abastecimento eutrofizados . Curitiba, Editora Gráfica
Capital. p.406-434.
SLÁDECK, V. 1983. Rotifers as indicators of water quality.
Hydrobiologia 100:169-201.
SOUSA, W.; ATTAYDE, J. L.; ROCHA, E. S. & ESKINAZI-SANT’ANNA, E.
M. 2008. The response of zooplankton assemblages to
variations in the water quality of four man-made lakes in
semi-arid northeastern Brazil. Journal Plankton Research
30(6):699-708.
STAT SOFT INC. 2002. Statistica (data analysis software
system), version 6.0. Stat Soft Incorporation. Disponível
em: <http://www.statsoft.com>.
STRAŠKRABA, M. & TUNDISI, J. G. 1999. Reservoir ecosystem
functioning: theory and application. In: TUNDISI, J. G. &
STRAŠKRABA, M. eds. Theoretical reservoir ecology and its
applications. São Carlos, International Institute of Ecology/
Brazilian Academy of Sciences. Backahuys. p.565-583.
THORNTON, W. K. 1990. Perspectives on reservoir limnology. In:
THORNTON, K. W.; KIMMEL, B. L. & PAYNE, E. F. eds. Reservoir
limnology: ecological perspectives. New York, John Wiley
& Sons. p.1-13.
<<
 /ASCII85EncodePages false
 /AllowTransparency false
 /AutoPositionEPSFiles true
 /AutoRotatePages /All
 /Binding /Left
 /CalGrayProfile (Dot Gain 20%)
 /CalRGBProfile (sRGB IEC61966-2.1)
 /CalCMYKProfile (U.S. Web Coated \050SWOP\051 v2)
 /sRGBProfile (sRGB IEC61966-2.1)
 /CannotEmbedFontPolicy /Warning
 /CompatibilityLevel 1.4
 /CompressObjects /Tags
 /CompressPages true
 /ConvertImagesToIndexed true
 /PassThroughJPEGImages true
 /CreateJDFFile false
 /CreateJobTicket false
 /DefaultRenderingIntent /Default
 /DetectBlends true
 /DetectCurves 0.0000
 /ColorConversionStrategy /LeaveColorUnchanged
 /DoThumbnails false
 /EmbedAllFonts true
 /EmbedOpenType false
 /ParseICCProfilesInComments true
 /EmbedJobOptions true
 /DSCReportingLevel 0
 /EmitDSCWarnings false
 /EndPage -1
 /ImageMemory 1048576
 /LockDistillerParams false
 /MaxSubsetPct 100
 /Optimize true
 /OPM 1
 /ParseDSCComments true
 /ParseDSCCommentsForDocInfo true
 /PreserveCopyPage true
 /PreserveDICMYKValues true
 /PreserveEPSInfo true
 /PreserveFlatness true
 /PreserveHalftoneInfo false
 /PreserveOPIComments false
 /PreserveOverprintSettings true
 /StartPage 1
 /SubsetFonts true
 /TransferFunctionInfo /Apply
 /UCRandBGInfo /Preserve
 /UsePrologue false
 /ColorSettingsFile ()
 /AlwaysEmbed [ true
 ]
 /NeverEmbed [ true
 ]
 /AntiAliasColorImages false
 /CropColorImages true
 /ColorImageMinResolution 300
 /ColorImageMinResolutionPolicy /OK
 /DownsampleColorImages true
 /ColorImageDownsampleType /Bicubic
 /ColorImageResolution 300
 /ColorImageDepth -1
 /ColorImageMinDownsampleDepth 1
 /ColorImageDownsampleThreshold 1.50000
 /EncodeColorImages true
 /ColorImageFilter /DCTEncode
 /AutoFilterColorImages true
 /ColorImageAutoFilterStrategy /JPEG
 /ColorACSImageDict <<
 /QFactor 0.15
 /HSamples [1 1 1 1] /VSamples [1 1 1 1]
 >>
 /ColorImageDict <<
 /QFactor 0.15
 /HSamples [1 1 1 1] /VSamples [1 1 1 1]
 >>
 /JPEG2000ColorACSImageDict <<
 /TileWidth 256
 /TileHeight 256
 /Quality 30
 >>
 /JPEG2000ColorImageDict <<
 /TileWidth 256
 /TileHeight 256
 /Quality 30
 >>
 /AntiAliasGrayImages false
 /CropGrayImages true
 /GrayImageMinResolution 300
 /GrayImageMinResolutionPolicy /OK
 /DownsampleGrayImages true
 /GrayImageDownsampleType /Bicubic
 /GrayImageResolution 300
 /GrayImageDepth -1
 /GrayImageMinDownsampleDepth 2
 /GrayImageDownsampleThreshold 1.50000
 /EncodeGrayImages true
 /GrayImageFilter /DCTEncode
 /AutoFilterGrayImages true
 /GrayImageAutoFilterStrategy /JPEG
 /GrayACSImageDict <<
 /QFactor 0.15
 /HSamples [1 1 1 1] /VSamples [1 1 1 1]
 >>
 /GrayImageDict <<
 /QFactor 0.15
 /HSamples [1 1 1 1] /VSamples [1 1 1 1]
 >>
 /JPEG2000GrayACSImageDict <<
 /TileWidth 256
 /TileHeight 256
 /Quality 30
 >>
 /JPEG2000GrayImageDict <<
 /TileWidth 256
 /TileHeight 256
 /Quality 30
 >>
 /AntiAliasMonoImages false
 /CropMonoImages true
 /MonoImageMinResolution 1200
 /MonoImageMinResolutionPolicy /OK
 /DownsampleMonoImages true
 /MonoImageDownsampleType /Bicubic
 /MonoImageResolution 1200
 /MonoImageDepth -1
 /MonoImageDownsampleThreshold 1.50000
 /EncodeMonoImages true
 /MonoImageFilter /CCITTFaxEncode
 /MonoImageDict <<
 /K -1
 >>
 /AllowPSXObjects false
 /CheckCompliance [
 /None
 ]
 /PDFX1aCheck false
 /PDFX3Check false
 /PDFXCompliantPDFOnly false
 /PDFXNoTrimBoxError true
 /PDFXTrimBoxToMediaBoxOffset [
 0.00000
 0.00000
 0.00000
 0.00000
 ]
 /PDFXSetBleedBoxToMediaBox true
 /PDFXBleedBoxToTrimBoxOffset [
 0.00000
 0.00000
 0.00000
 0.00000
 ]
 /PDFXOutputIntentProfile ()
 /PDFXOutputConditionIdentifier ()
 /PDFXOutputCondition ()
 /PDFXRegistryName ()
 /PDFXTrapped /False
 /Description <<
 /CHS <FEFF4f7f75288fd94e9b8bbe5b9a521b5efa7684002000500044004600206587686353ef901a8fc7684c976262535370673a548c002000700072006f006f00660065007200208fdb884c9ad88d2891cf62535370300260a853ef4ee54f7f75280020004100630072006f0062006100740020548c002000410064006f00620065002000520065006100640065007200200035002e003000204ee553ca66f49ad87248672c676562535f00521b5efa768400200050004400460020658768633002>
 /CHT <FEFF4f7f752890194e9b8a2d7f6e5efa7acb7684002000410064006f006200650020005000440046002065874ef653ef5728684c9762537088686a5f548c002000700072006f006f00660065007200204e0a73725f979ad854c18cea7684521753706548679c300260a853ef4ee54f7f75280020004100630072006f0062006100740020548c002000410064006f00620065002000520065006100640065007200200035002e003000204ee553ca66f49ad87248672c4f86958b555f5df25efa7acb76840020005000440046002065874ef63002>
 /DAN <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>
 /DEU <FEFF00560065007200770065006e00640065006e0020005300690065002000640069006500730065002000450069006e007300740065006c006c0075006e00670065006e0020007a0075006d002000450072007300740065006c006c0065006e00200076006f006e002000410064006f006200650020005000440046002d0044006f006b0075006d0065006e00740065006e002c00200076006f006e002000640065006e0065006e002000530069006500200068006f00630068007700650072007400690067006500200044007200750063006b006500200061007500660020004400650073006b0074006f0070002d0044007200750063006b00650072006e00200075006e0064002000500072006f006f0066002d00470065007200e400740065006e002000650072007a0065007500670065006e0020006d00f60063006800740065006e002e002000450072007300740065006c006c007400650020005000440046002d0044006f006b0075006d0065006e007400650020006b00f6006e006e0065006e0020006d006900740020004100630072006f00620061007400200075006e0064002000410064006f00620065002000520065006100640065007200200035002e00300020006f0064006500720020006800f600680065007200200067006500f600660066006e00650074002000770065007200640065006e002e>
 /ESP <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>/FRA <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>
 /ITA <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>
 /JPN <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>
 /KOR <FEFFc7740020c124c815c7440020c0acc6a9d558c5ec0020b370c2a4d06cd0d10020d504b9b0d1300020bc0f0020ad50c815ae30c5d0c11c0020ace0d488c9c8b85c0020c778c1c4d560002000410064006f0062006500200050004400460020bb38c11cb97c0020c791c131d569b2c8b2e4002e0020c774b807ac8c0020c791c131b41c00200050004400460020bb38c11cb2940020004100630072006f0062006100740020bc0f002000410064006f00620065002000520065006100640065007200200035002e00300020c774c0c1c5d0c11c0020c5f40020c2180020c788c2b5b2c8b2e4002e>
 /NLD (Gebruik deze instellingen om Adobe PDF-documenten te maken voor kwaliteitsafdrukken op desktopprinters en proofers. De gemaakte PDF-documenten kunnen worden geopend met Acrobat en Adobe Reader 5.0 en hoger.)
 /NOR <FEFF004200720075006b00200064006900730073006500200069006e006e007300740069006c006c0069006e00670065006e0065002000740069006c002000e50020006f0070007000720065007400740065002000410064006f006200650020005000440046002d0064006f006b0075006d0065006e00740065007200200066006f00720020007500740073006b00720069006600740020006100760020006800f800790020006b00760061006c00690074006500740020007000e500200062006f007200640073006b0072006900760065007200200065006c006c00650072002000700072006f006f006600650072002e0020005000440046002d0064006f006b0075006d0065006e00740065006e00650020006b0061006e002000e50070006e00650073002000690020004100630072006f00620061007400200065006c006c00650072002000410064006f00620065002000520065006100640065007200200035002e003000200065006c006c00650072002000730065006e006500720065002e>
 /SUO <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>
 /SVE <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>
 /ENU (Use these settings to create Adobe PDF documents for quality printing on desktop printers and proofers. Created PDF documents can be opened with Acrobat and Adobe Reader 5.0 and later.)
 /PTB <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>
 >>
 /Namespace [
 (Adobe)
 (Common)
 (1.0)
 ]
 /OtherNamespaces [
 <<
 /AsReaderSpreads false
 /CropImagesToFrames true
 /ErrorControl /WarnAndContinue
 /FlattenerIgnoreSpreadOverrides false
 /IncludeGuidesGrids false
 /IncludeNonPrinting false
 /IncludeSlug false
 /Namespace [
 (Adobe)
 (InDesign)
 (4.0)
 ]
 /OmitPlacedBitmaps false
 /OmitPlacedEPS false
 /OmitPlacedPDF false
 /SimulateOverprint /Legacy
 >>
 <<
 /AddBleedMarks false
 /AddColorBars false
 /AddCropMarks false
 /AddPageInfo false
 /AddRegMarks false
 /ConvertColors /NoConversion
 /DestinationProfileName ()
 /DestinationProfileSelector /NA
 /Downsample16BitImages true
 /FlattenerPreset <<
 /PresetSelector /MediumResolution
 >>
 /FormElements false
 /GenerateStructure true
 /IncludeBookmarks false
 /IncludeHyperlinks false
 /IncludeInteractive false
 /IncludeLayers false
 /IncludeProfiles true
 /MultimediaHandling /UseObjectSettings
 /Namespace [
 (Adobe)
 (CreativeSuite)
 (2.0)
 ]
 /PDFXOutputIntentProfileSelector /NA/PreserveEditing true
 /UntaggedCMYKHandling /LeaveUntagged
 /UntaggedRGBHandling /LeaveUntagged
 /UseDocumentBleed false
 >>
 ]
>> setdistillerparams
<<
 /HWResolution [2400 2400]
 /PageSize [612.000 792.000]
>> setpagedevice