Exigências térmicas e potencial de desenvolvimento dos parasitóides Telenomus

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An. Soc. Entomol. Brasil 26(3) 445Dezembro, 1997
Exigências Térmicas e Potencial de Desenvolvimento dos Parasitóides
Telenomus podisi Ashmead e Trissolcus brochymenae (Ashmead) em
ovos do Percevejo Predador Podisus nigrispinus (Dallas)
Jorge B. Torres1, Dirceu Pratissoli2 e José C. Zanuncio3
1Departamento de Agronomia e Fitossanidade, Universidade Federal Rural de Pernambuco,
Av. Dom Manoel de Medeiros, s/n, Dois Irmãos, 52171-900, Recife, PE.
2Clínica Fitossanitária, Centro Agropecuário da Universidade Federal do
Espírito Santo, 29500-000, Alegre, ES.
3Departamento de Biologia Animal, Universidade Federal de Viçosa,
36571-000, Viçosa, MG.
An. Soc. Entomol. Brasil 26(3): 445-453 (1997)
Thermal Requirements and Development of the Egg Parasitoids Telenomus podisi
Ashmead and Trissolcus brochymenae (Ashmead) on the Predator
Stinkbug Podisus nigrispinus (Dallas)
ABSTRACT - Development and viability of the egg parasitoids Telenomus
podisi Ashmead and Trissolcus brochymenae (Ashmead) (Hymenoptera:
Scelionidae) were studied at five constant temperatures ranging from 17°C to
32°C on its host, the predatory bug Podisus nigrispinus (Dallas) (Heteroptera:
Pentatomidae). Female development from egg to adult ranged from 10.8 days
(32°C) to 48.6 days (17°C) for T. podisi, and from 10.2 days (32°C) to 35.4
days (17°C) for T. brochymenae. Parasitism viability ranged from 89.0 to 92.7%
for T. brochymenae. However, T. podisi viability decreased in lower and higher
temperatures. Lower threshold temperatures for egg to adult female develop-
ment was estimated at 11.1°C for T. podisi and 9.5°C for T. brochymenae. Ther-
mal requirements for this period was 205.3 and 214.7 degree-days for T. podisi
and T. brochymenae, respectively. Number of generations per year of these
parasitoids and its host, considering the temperature conditions of eucalyptus
areas, were estimated to be 22.6, 23.9 and 10.2 for T. podisi, T. brochymenae
and P. nigrispinus, respectively. These results indicate that T. brochymenae is
better adapted to temperature variations than T. podisi, however, both species
can successfully parasitize P. nigrispinus.
KEY WORDS: Insecta, Scelionidae, predatory bug, biological control, tem-
perature.
RESUMO - O desenvolvimento e a viabilidade dos parasitóides de ovos
Telenomus podisi Ashmead e Trissolcus brochymenae (Ashmead) (Hymenop-
tera: Scelionidae) foram estudados em cinco temperaturas constantes de 17 a
32°C, em seu hospedeiro, o percevejo predador Podisus nigrispinus (Dallas)
(Heteroptera: Pentatomidae). A duração do período ovo-adulto das fêmeas foi
de 10,8 dias (32°C) a 48,6 dias (17°C) para T. podisi e de 10,2 dias (32°C) a
35,4 dias (17°C) para T. brochymenae. A viabilidade, em todas as temperaturas,
manteve-se entre 89,0 e 92,7% para T. brochymenae, com redução significativa
446
da viabilidade de T. podisi nas temperaturas extremas de 17 e 32°C. A temperatura
base e a constante térmica, para o desenvolvimento das fêmeas foram de 11,1°C
e 9,5°C e de 205,3 e 214,7 graus dias, para T. podisi e T. brochymenae,
respectivamente. O número de gerações por ano, para os parasitóides e o
hospedeiro, estimado com base nas temperaturas de áreas de cultivo de eucalipto,
foram de 22,6; 23,9 e 10,2, para T. podisi, T. brochymenae e P. nigrispinus,
respectivamente. Essas observações indicam que T. brochymenae é melhor
adaptado a variações de temperaturas que T. podisi, no entanto, as duas espécies
parasitam com sucesso P. nigrispinus.
PALAVRAS-CHAVE: Insecta, Scelionidae, percevejo predador, controle
biológico, temperatura.
O emprego de modelos matemáticos, para
previsão de ocorrência de pragas e de seus
inimigos naturais, é composto por vários
elementos, incluindo os climáticos e, em es-
pecial, a temperatura (Higley et al. 1986). Esta
afeta, diretamente, o desenvolvimento dos
insetos, sendo empregada para o cálculo de
graus-dia, na previsão de eventos biológicos,
controlados pelo acúmulo de calor (Miller
1992). Assim, entre muitos fatores afetando
os inimigos naturais, a adaptação térmica é
uma das mais fáceis de ser medida e é
essencial para o sucesso e estabelecimento
desses agentes (Frazer & McGregor 1992),
sendo que, através da constante térmica (K) e
da temperatura base (tb), pode-se manipular
a criação massal de inimigos naturais, com
previsão para suas liberações.
O percevejo predador Podisus nigrispinus
(Dallas) (Heteroptera: Pentatomidae), em
diversos agroecossistemas, é considerado
como importante no controle de lagartas
desfolhadoras e outros insetos, tanto quanto
sua ocorrência natural ou seu emprego em
liberações programadas (Zanuncio et al. 1994,
Torres et al. 1996a). Suas populações nos
agroecossistemas podem ser afetadas por
muitos fatores, como a disponibilidade de
presas (O’Neil & Stimac 1988) e a capacidade
de defesa (Tostowark 1972), por parasitóides
de ovos, que podem atingir níveis
significativos em relação aos demais fatores
de mortalidade de ovos (J.B. Torres, dados
não publicados) e, certamente, pela variação
da temperatura.
Os parasitóides de ovos Telenomus podisi
Ashmead e Trissolcus brochymenae
(Ashmead) (Hymenoptera: Scelionidae) têm
sido encontrados, em diversos agroecos-
sistemas, parasitando inúmeros Pentatomidae
(Barcelos et al. 1994, Corrêa-Ferreira &
Moscardi 1995, Torres et al. 1996b),
mostrando, de certo modo, sua adaptação a
diferentes hospedeiros e condições de clima.
Entre as espécies de ocorrência natural sobre
P. nigrispinus, T. podisi e T. brochymenae tem
se mostrado melhor adaptadas a este
hospedeiro, apresentando maiores taxas
líquida de reprodução e intrínsica de
crescimento do que outras espécies, como
Ooencyrtus sp. (Hymenoptera: Encyrtidae)
(Torres et al. 1996c).
Este trabalho objetivou estudar o
desenvolvimento e determinar as exigências
térmicas dos parasitóides de ovos T. podisi e
T. brochymenae. Também, estimar o número
provável de gerações desses parasitóides e do
percevejo predador e hospedeiro, baseado nas
condições de campo, onde têm sido realizadas
liberações do predador e constatadas a
ocorrência de parasitismo de ovos.
Material e Métodos
Obtenção dos Parasitóides. T. podisi e T.
brochymenae foram coletados em áreas de
Torres et al.
An. Soc. Entomol. Brasil 26(3) 447Dezembro, 1997
surto de lagartas desfolhadoras de eucalipto,
onde estavam sendo realizadas liberações do
predador P. nigrispinus (Torres et al. 1996b).
As colônias dos parasitóides foram mantidas
em laboratório, parasitando ovos de P.
nigrispinus, em tubos de ensaio de 2,5 x 10
cm, tampados com algodão e tendo mel de
abelha como alimento. Esses tubos foram
mantidos em suporte, na horizontal, em
câmaras a 25 ± 1°C, 65 ± 5% de UR e 14 h
de fotofase.
Determinação da Temperatura Base (tb) e
Constante Térmica (K). Foram utilizadas
duas cubas de vidro de 0,20 cm3 (uma para
cada espécie de parasitóide), tendo em cada
uma delas 25 posturas de P. nigrispinus, com
15 a 30 ovos de idade inferior a 24 h. As
posturas foram submetidas, durante seis horas,
ao parasitismo por fêmeas de T. podisi ou T.
brochymenae acasaladas e com um dia de
idade. Em seguida, as posturas parasitadas,
foram transferidas para tubos de ensaio de 2,5
x 10 cm e tranferidas para câmaras com
temperaturas de 17, 20, 25, 28 e 32°C,
mantendo-se cinco posturas por espécie de
parasitóide, para cada temperatura (re-
petições). Diariamente, as posturas foram
vistoriadas, para a remoção de ninfas do
predador, pois estas, no segundo estádio,
predam os demais ovos. Os ovos que não
deram origem a ninfas e tornaram-se escuros
foram computados, para o cálculo da via-
bilidade dos ovos parasitados.
O período ovo-adulto para machos e
fêmeas, razão sexual (número de fêmeas/
número de fêmeas + número de machos) e
viabilidade dos ovos parasitados (percen-
tagem de emergência) foram determinadas
para T. podisi e T. brochymenae, nas diferentes
temperaturas. A viabilidade dos ovos foi
calculado baseado no número de ovos con-
siderados parasitados, devido ao escu-
recimento dos mesmos com odesen-
volvimento dos parasitóides e a emergência
de adultos. Estes foram sexados, com auxílio
de microscópio estereoscópico, pelo
dimorfismo das antenas (Morril 1907).
A temperatura base (tb) e a constante
témica (K) dos parasitóides T. podisi e T.
brochymenae e P. nigrispinus foram
estimadas pela regressão linear simples y = a
+ b
t
, sendo y a duração, em dias, da oviposição
à emergência dos adultos nas respectivas
temperaturas t (°C). A tb foi obtida
extrapolando os valores da equação para o
ponto que corta o eixo x (tb = -a
1
/b
1
). O valor
de K foi estimado em relação à tb requerida
para completar o desenvolvimento, pelo valor
recíproco do coeficiente linear da equação (K
= 1/b
t
), de acordo com Campell et al. (1974).
Para o percevejo predador, foi considerado o
período de incubação dos ovos, da fase de
ninfa e de pré-oviposição, nas temperaturas
de 18, 20, 25, 30, 32 e 35°C (Didonet et al.
1996).
Estimativa do Número de Gerações. O
número provável de gerações, por mês e por
ano, para fêmeas de T. podisi e T.
brochymenae e de P. nigrispinus, foi
calculado baseando-se nas exigências
térmicas (tb e K) e das temperaturas médias
mensais e anuais de 1988 a 1993 (t
c
), em áreas
de reflorestamento com eucalipto no cerrado
de Minas Gerais, através da equação: NG =
{T/[k(t
c
 - tb)]}, onde T é o tempo considerado
em mês (30 dias) ou ano (365 dias) e os
demais parâmetros definidos anteriormente.
As temperaturas médias (t
c
), usadas para as
estimativas, foram obtidas considerando-se a
média ponderada entre as temperaturas
médias do dia e da noite, empregando-se para
esse cálculo a fotofase de 14 h, utilizada no
estudo de determinação da temperatura base
(tb) e constante térmica (K), em laboratório.
Os resultados de duração e viabilidade do
ciclo ovo-adulto, para machos e fêmeas, além
da razão sexual dos parasitóides, foram
submetidos à análise de variância, e as médias
comparadas pelo teste de Tukey, a 5% de
probabilidade.
Resultados e Discussão
A duração do período ovo-adulto (Tabela
1) decresceu com o aumento da temperatura
até 32°C (P < 0,05). Entretanto, observa-se
448
que este decréscimo foi menos acentuado de
25 a 32°C do que de 17 a 25°C (Figs. 1, 2),
para ambas as espécies de parasitóides. O
escurecimento dos ovos, proveniente do
desenvolvimento das larvas dos parasitóides
e empregado para avaliação da viabilidade,
Tabela 1. Duração média do ciclo (ovo-adulto), viabilidade e razão sexual de Telenomus
podisi e Trissolcus brochymenae, criados em ovos de Podisus nigrispinus, em diferentes
temperaturas.
Temperatura Duração Média (± DP)1 e Int. de Variação (dias) Viabilidade1 Razão
(°C) Fêmea Macho (%) Sexual1,2
Telenomus podisi
17 48,6 ± 6,2 a (45,0 - 58,0) 43,7 ± 1,5 a (43,0 - 45,0) 44,3 ± 26,9 b 0,85 a
20 21,8 ± 0,1 b (21,7 - 21,8) 20,0 ± 0,6 b (19,4 - 21,0) 95,2 ± 3,2 a 0,88 a
25 12,7 ± 0,6 c (12,0 - 13,5) 11,2 ± 0,4 c (11,0 - 12,0) 90,1 ± 10,5 a 0,86 a
28 11,6 ± 0,4 c (11,0 - 12,0) 9,9 ± 0,6 d (9,0 - 10,8) 91,1 ± 6,4 a 0,89 a
32 10,8 ± 0,6 c (10,0 - 11,7) 9,6 ± 0,6 d (9,0 - 10,0) 59,8 ± 18,7 b 0,87 a
Trissolcus brochymenae
17 35,4 ± 0,7 a (34,3 - 36,1) 31,8 ± 1,8 a (30,5 - 35,0) 92,7 ± 4,9 a 0,90 a
20 19,1 ± 0,1 b (19,0 - 19,7) 17,3 ± 0,3 b (17,0 - 17,8) 90,0 ± 9,4 a 0,88 a
25 13,0 ± 0,0 c (13,0 - 13,0) 12,0 ± 0,0 c (12,0 - 12,0) 89,0 ± 10,4 a 0,89 a
28 11,1 ± 0,2 d (11,0 - 11,5) 10,0 ± 0,0 d (10,0 - 10,0) 92,3 ± 7,2 a 0,89 a
32 10,2 ± 0,1 e (10,0 - 10,4) 9,0 ± 0,4 e (8,5 - 9,5) 89,3 ± 10,4 a 0,91a
1Médias ± Desvio Padrão seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem estatisticamente
pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.
2Razão Sexual = Fêmeas/Machos + Fêmeas.
Figura 1. Desenvolvimento de machos e fêmeas de Telenomus podisi em ovos de Podisus
nigrispinus, em diferentes temperaturas.
Torres et al.
An. Soc. Entomol. Brasil 26(3) 449Dezembro, 1997
foi observado entre 3 a 4 dias para as
temperaturas acima de 25°C, chegando a 15
dias a 17°C. Consequentemente, a 17°C, o
ciclo ovo-adulto apresentou maior variação
para T. podisi, com amplitude do período de
emergência de fêmeas e machos de 13 e 2 dias,
respectivamente, e de 1,8 e 4,5 dias para T.
brochymenae. No entanto, a 20, 25, 28 e 32°C,
esta amplitude foi de 0,1 a 1,7 dias para T.
podisi e de 0 a 0,7 dias para T. brochymenae.
O período ovo-adulto, para machos e
fêmeas de T. podisi, foi de 9,6 e 10,8 dias a
32°C e, de 43,7 e 48,6 dias a 17°C, enquanto
para T. brochymenae foi de 9,0 e 10,2 e de
31,8 e 35,4 dias, respectivamente (Tabela 1),
apresentando incremento de tempo de 0,8;
1,9; 11,0 e 37,8 dias para fêmeas de T. podisi
e de 0,9; 2,8; 8,9 e 25,2 dias para as de T.
brochymenae, caracterizando maior impacto
da redução de temperatura sobre a primeira
espécie. T. podisi exigiu 4,5 vezes mais tempo
(ovo-adulto) a 17°C e, apenas, 2,0 vezes mais
a 20°C, com redução mais suave, do tempo
requerido, a partir de 20°C (Fig. 1), enquanto
T. brochymenae exigiu 3,5 e 1,9 vezes, nas
mesmas temperaturas. T. brochymenae
apresentou homogeneidade no decréscimo do
tempo requerido, em todas as temperaturas,
como é observado nas curvas de velocidade e
duração de desenvolvimento dessa espécie
(Fig. 2), comparado a T. podisi (Fig. 1).
A viabilidade dos ovos parasitados
manteve-se entre 89,0 a 92,7%, sem diferença
significativa (P > 0,05) para T. brochymenae,
mas T. podisi apresentou redução significativa
(P < 0,05) nas temperaturas extremas de 17°C
(44,3%) e de 32°C (59,8%) (Tabela 1). A
temperatura de 17°C permitiu a obtenção de
adultos de T. podisi, mas teve impacto
significativo na sua emergência. Jubb &
Watson (1971) obtiveram resultados
semelhantes para Trissolcus utahensis
(Ashmead) a 15°C e Yeargan (1980) relatou
que nenhum macho de T. podisi emergiu a
Figura 2. Denvolvimento de machos e fêmeas de Trissolcus brochymenae em ovos de
Podisus nigrispinus, em diferentes temperaturas.
450
15,5°C, com somente 43,5% de emergência
de fêmeas. A viabilidade de T. podisi a 17°C
foi semelhante à obtida a 15°C por outros
pesquisadores, trabalhando com insetos de
clima temperado, indicando que esta espécie,
proveniente de região de cerrado, onde
ocorrem temperaturas mais elevadas, pode
estar adaptada às condições tropicais.
A razão sexual dos parasitóides não foi
afetada pela temperatura (P > 0,05), sendo
de 0,88 a 0,91 para T. brochymenae, variando
de um macho para 7,3 a 10,1 fêmeas e, entre
0,85 a 0,89 para T. podisi, com um macho
para 5,7 a 8,1 fêmeas (Tabela 1). Esses
resultados concordam com Waage (1982) para
outros scelionídeos coletados em campo,
parasitando ovos de tamanho semelhante e,
também, com Orr et al. (1986), em levan-
tamento de parasitóides de pentatomídeos,
em campos de soja, como Podisus
maculiventris (Say). Orr & Boethel (1990)
encontraram uma relação sexual de 1:4,4 para
T. podisi, próxima a obtida neste estudo. No
entanto, esses autores observaram uma relação
de 1:15,8 para Telenomus cristatus Johnson,
demonstrando haver grande variação deste
parâmetro, que pode estar relacionada às
condições de criação do parasitóide,
hospedeiro e influência da temperatura.
A relação entre temperatura e
desenvolvimento para T. brochymenae e T.
podisi foi semelhante à obtida com T.
euschisti (Ashmead) (Yeargan 1983),
Trissolcus oenone Dodd (James & Warren
1991) e Telenomus cristatus (Yeargan 1980),
as quais requerem um incremento térmico de
139 a 142 graus dias. T. podisi e T.
brochymenae desenvolveram-se de 17 a 32°C,
apresentando temperatura base (tb) de 11,1 e
10,4 e, de 9,5 e 9,9°C para fêmeas e machos,
respectivamente (Tabela 2). A constante
térmica foi de 205,3 e 177,6 e, de 214,7 e
189,2 graus dias, respectivamente, para
fêmeas e machos de T. podisi e T.
brochymenae (Tabela 2). Observou-se
pequena variação (< 1°C) entre as tb para
fêmeas e machos da mesma espécie,
entretanto, T. podisi apresentou tb maior que
T. brochymenae em 1,6 e 0,5°C, para fêmeas
e machos, consequentemente, menor
exigência em graus dias para completar o
ciclo. Assim, as variações na tb e K entre as
duas espéciesestudadas, bem como para
outras espécies, como T. oenone, que
apresentou tb de 12,4°C e K de 165,5 graus
dias (James & Warren 1991), podem ser
consideradas relativamente próximas, embora
essas pequenas diferenças de tb e K, podem
caracterizar melhor seus efeitos, quando
consideradas em estimativas de
desenvolvimento (número de gerações) por
um longo período, quando a temperatura pode
tornar-se fator limitante durante um
determinado tempo.
Cividanes & Figueiredo (1996), estudando
o desenvolvimento de T. podisi e T.
Tabela 2. Temperatura base (tb), constante térmica (K) e coeficiente de determinação (R2)
de machos e fêmeas de Telenomus podisi e Trissolcus brochymenae, criados em ovos de
Podisus nigrispinus, em condições de laboratório.
Parasitóides/Predador Sexo tb K Equações de R2
(°C) (GD)* Desenvolvimento
Telenomus podisi Fêmea 11,1 205,3 1/D = - 0,0540 + 0,00486T 92,12
Macho 10,4 177,6 1/D = - 0,0640 + 0,00617T 96,52
Trissolcus brochymenae Fêmea 9,5 214,7 1/D = - 0,0449 + 0,00473T 95,75
Macho 9,9 189,2 1/D = - 0,0522 + 0,00528T 97,12
* Graus-dias
Torres et al.
An. Soc. Entomol. Brasil 26(3) 451Dezembro, 1997
brochymenae parasitando o pentatomídeo
Piezodorus guildinii (Westwood), em
temperaturas de 21 a 30°C, observaram
viabilidade de 81,6 e 62,2% a 21°C e de 38,6
e 38,8% a 30°C, bem como tb de 11,2 e
14,1°C, respectivamente. Portanto, estes
resultados foram relativamente inferiores
quanto à viabilidade e superiores quanto as
tb, em relação aos obtidos sobre P. nigrispinus
no presente estudo (Tabelas 1 e 2). Isto pode
indicar P. nigrispinus como hospedeiro
potencial desses parasitóides, embora a
adequação do parasitóide ao hospedeiro
envolva vários fatores químicos e físicos
(Vinson 1985).
Avaliando-se temperaturas médias de
cinco anos, em três regiões de cerrado de
Minas Gerais com plantações de eucalipto e
liberações de P. nigrispinus, considerando as
exigências térmicas (tb) desse predador,
determinadas por Didonet et al. (1996), com
temperaturas de 18 a 35°C, estimou-se um
número de gerações de 10,2 por ano (Fig. 3A)
e de 0,6 a 1,1 por mês (Fig. 3B). Nessas
mesmas condições, podem ocorrer,
respectivamente, 22,6 e 23,9 gerações de T.
podisi e T. brochymenae, com variações
mensais de 1,3 a 2,2 e 1,1 a 2,3 entre os meses
mais frios e quentes do ano (Fig. 3B). O
número de gerações anuais de T. podisi e T.
brochymenae é, respectivamente, de 2,2 e 2,3
vezes maior que a de P. nigrispinus, o que
pode ser um dos fatores que permite a esses
parasitóides atingirem altas populações em
final de surto de lagartas (Torres et al. 1996b).
Nestas condições, P. nigrispinus apresenta
populações elevadas, permitindo a
manutenção da população dos parasitóides,
como observado para P. sculptus Distant e
os parasitóides de ovos Telenomus persimilis
Ashmead e Ooencyrtus submetallicus
(Howard) (Torres & Zanuncio, dados não
publicados), bem como para o complexo de
pentatomídeos associados à soja (Corrêa-
Ferreira & Moscardi 1995). A utilização de
vários hospedeiros predadores ou fitófagos e
Figura 3. Número médio provável de gerações por ano (A) e por mês (B) de Podisus
nigrispinus e de Telenomus podisi e Trissolcus brochymenae, em três áreas de reflorestamento
com eucalipto.
452
o rápido crescimento populacional, tornam
estes parasitóides agentes eficientes de
controle biológico.
A contínua variação de temperatura diurna
e noturna na região do cerrado, onde
dificilmente atinge nível inferior a tb para as
espécies estudadas, mas frequentemente
acima de 32°C (Tabela 2), pode resultar em
taxas de desenvolvimento superiores ou
viabilidade inferior as obtidas em laboratório,
especialmente para T. podisi. Entretanto, pelos
resultados obtidos, T. podisi, T. brochymenae
e P. nigrispinus potencialmente são capazes
de se desenvolverem durante todo o ano nas
condições de campo (Fig. 3), nessa região.
Portanto, o número de gerações desses
parasitóides indica que possuem grande
potencial de impacto sobre populações de P.
nigrispinus, mas, outras variáveis devem ser
consideradas. Estas podem incluir não
somente o potencial reprodutivo, mas também
a habilidade de procura e preferência de habi-
tat, afetando a resposta funcional e numérica
nas condições de campo, devido à
heterogeneidade das áreas com eucalipto,
comparado a ecossistemas agrícolas.
Agradecimentos
Ao CNPq e a CAPES pelos auxílios
concedidos e a M. G. Soares pelo auxílio na
manutenção das colônias de parasitóides e
predadores.
Literatura Citada
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