Ecologia Evolutiva e Molecular

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286 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper Vimos anteriormente que nada em ecologia faz sentido, exceto à luz da evolução. Porém algumas áreas da ecologia são ainda mais evolutivas do que outras. Podemos ter que examinar interior dos para analisarmos os detalhes dos genes que eles carregam, ou para reconhecer explicitamente papel crucial e recíproco que as espécies desempenham na evolução umas das outras. 8.1 Introdução No Capítulo 2, montamos o cenário para o restante deste livro ao ilustrar- mos como modificando levemente a famosa frase de Dobzhansky "nada em ecologia faz sentido, exceto à luz da evolução". Porém, a evolução faz mais do que sustentar a ecologia (e todo o resto da biologia). Há diversas áreas na ecologia onde a adaptação evolutiva através da seleção natural exer- ce um papel tão importante que a expressão "ecologia evolutiva" é geral- mente usada para descrevê-las. Em diversos capítulos anteriores, portanto, tópicos de ecologia evolutiva foram, de forma bastante natural, tratados como sendo partes integrais de questões ecológicas mais amplas. No Ca- pítulo 3, analisamos a natureza e a importância de defesas que evoluíram para proteger plantas e presas de seus predadores. No Capítulo 5, vimos como padrões nas histórias de vida tabelas de crescimento, reprodução e assim por diante podem ser entendidos somente em relação aos padrões correspondentes nos hábitats nos quais os mesmos evoluíram. No Capítulo 6, avaliamos a competição interespecífica como uma força-motriz evolutiva, gerando padrões na coexistência e exclusão de espécies competidoras. E no Capítulo 7, discutimos "forrageamento ótimo": a evolução de estratégias de comportamento que maximizam a aptidão do predador e, assim, mol- dam as suas interações dinâmicas com a sua presa. Esta, naturalmente, não é uma coleção exaustiva de tópicos em ecologia evolutiva. No presente capítulo, portanto, abordamos muitos outros (embora a lista final continue pouco exaustiva). Enfocamos especialmente a coevolução: pares de espécies agindo como forças motrizes recíprocas na evolução umas das outras. A questão da "corrida armamentista" coevolutiva entre predado- res e suas presas é abordada na Seção 8.3, com particular ênfase em interações hospedeiro-patógeno: cada adaptação na presa que a torna resistente ou evi- ta ataques de um predador e que provoca, então, uma adaptação corres- pondente neste, que aperfeiçoa sua capacidade de sobrepujar aquelas defesas. Contudo, nem todas as interações coevolutivas são antagônicas. Muitos pares de espécies são "mutualistas": ambas as partes são beneficiadas, de maneira no mínimo equilibrada, pelas interações nas quais tomam parte. Alguns dos mu- tualismos mais importantes polinização, corais e fixação de nitrogênio, por exemplo são discutidos na Seção 8.4. Iniciamos, porém, não com interações entre espécies mas com aspectos da diferenciação evolutiva dentro e entre espécies, particularmente aqueles detectáveis através de técnicas modernas desenvolvidas pela genética molecular e, desse modo, geralmente descritas como aspectos de "ecologia molecular".Fundamentos em Ecologia 287 8.2 Ecologia molecular: diferenciação intra e interespecífica Na maior parte do tempo, é inteiramente apropriado que os ecólogos falem sobre "populações" ou "espécies" como se estas fossem entidades singulares e homogêneas: por exemplo, podemos falar sobre "a distribuição dos elefantes asiáticos", sem mencionarmos nada sobre se a espécie poderia ser diferencia- da em raças ou subgrupos distintos, que é realmente o caso (Figura 8.1). Porém, para alguns objetivos, conhecimento sobre quanta diferenciação há dentro da espécie, ou entre uma espécie e outra, é crucial para um en- tendimento sobre sua dinâmica, e em última análise, para o manejo daquela dinâmica. Seria uma população específica derivada principalmente da prole nascida localmente, ou de imigrantes de outra população distinguível? Onde exatamente termina a distribuição de uma dada espécie e começa a de outra espécie intimamente relacionada? Em casos como este, ser capaz de determi- nar, em várias escalas, quem é mais intimamente relacionado a quem (e quem difere bastante de quem) pode ser essencial. A nossa capacidade para fazermos isso depende da resolução com a qual a necessidade podemos distinguir indivíduos uns dos outros e até mesmo determinarmos de saber quem é de onde vieram ou quem foram seus pais. No passado, isso era e fre- mais intimamente quentemente impossível: a confiança em marcadores visuais simples signifi- relacionado a quem cava que todos indivíduos de uma espécie geralmente pareciam similares, e mesmo membros de espécies intimamente relacionadas em geral podiam somente ser distinguidas por taxonomistas experientes investigando junto ao microscópio detalhes da genitália masculina. Agora, porém, marca- dores genéticos moleculares (embora ainda requerendo especialistas e equi- pamentos caros) têm aumentado a resolução na qual podemos distinguir Figura 8.1 Distribuição de dois "cla- dos" distintos do elefante Nepal asiático, Elephas maximus China (grupos com histórias evo- lutivas distintas a partir de Mianmar sua origem comum), re- Mar Arábico velada somente por uma análise de marcadores Tailândia moleculares. Estes clados coexistem em diversas N áreas, embora suas dife- Sri Lanka renciações sugiram um ADAPTADA DE FLEISCHER ET 2001 grau de independência Oceano Malásia em sua dinâmica, mesmo quando eles coexistem. Clado A Indonésia (Sumatra) Clado B Java288 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper populações e mesmo indivíduos, e têm então melhorado bastante a nossa capacidade para abordarmos estes tipos de questões. Por isso, no Quadro 8.1, iniciamos com um breve apanhado sobre alguns dos mais importantes dentre esses marcadores moleculares e seus usos. 8.1 ASPECTOS QUANTITATIVOS Marcadores moleculares Este não é lugar para um curso intensivo ção provavelmente determinará resultado. nem em biologia molecular nem em métodos Uma mutação desfavorável (a grande maioria laboratoriais usados para extrair, amplificar, em regiões importantes do DNA) será rapi- separar e analisar marcadores moleculares. damente perdida, pois organismo mutante Apesar disso, será útil fazer algumas conside- é menos apto do que seus semelhantes. Por- rações sobre a sua natureza e propriedades- tanto, indivíduos diferirão relativamente -chave e introduzir alguns termos técnicos pouco em tais regiões e, se diferirem, a dis- e abreviações que permeiam nesta área. Os tinção muito provavelmente refletirá variação estudos mais recentes em ecologia têm usa- "adaptativa": variantes diferentes sendo fa- do DNA de um tipo ou outro para identifica- vorecidas em indivíduos distintos, talvez de- ção molecular. Precisamos, no mínimo, estar vido ao local em que eles vivem. conscientes que uma dada extensão de DNA Porém, há também regiões de DNA é caracterizada pela sequência de bases das que parecem não codificar partes importan- quais a mesma é composta, adenina (A), ci- tes de enzimas ou exercer nenhuma outra tosina (C), guanina (G) e timina (T), e que em função onde a sequência precisa é crucial. fitas duplas de DNA, estas bases se ligam A variação nessas regiões é, portanto, tida umas às outras em pares de bases comple- como "neutra", e mutações podem ali se mentares: A-T e G-C. acumular no decorrer do tempo. Imagine duas proles de um único cruzamento. Elas Escolhendo um marcador molecular serão muito similares geneticamente. Mas A base para todos OS usos de marcadores imagine agora que cada uma, literalmente, moleculares em ecologia é fato de que OS siga seu próprio rumo. À medida que cada indivíduos podem ser diferenciados uns dos geração passa e mutações se acumulam, as outros em maior ou menor grau como resul- linhagens derivadas delas se tornarão cada tado da variação genética entre eles. A fonte vez mais divergentes naquelas regiões de elementar desta variação é a mutação na se- seus genomas onde a variação é neutra, e quência de bases, a qual, naturalmente, ocor- por sua vez, as linhagens derivadas daquelas re independentemente de suas consequên- linhagens divergirão. Uma fotografia tirada cias para organismo em questão. Então, no futuro deverá nos permitir determinar, que acontece à mutação e ao organismo mu- de forma geral, quem divergiu mais recen- tante, depende essencialmente do equilíbrio temente, e quais grupos sequer divergiram, entre seleção e "deriva genética" (mudanças embora a nossa capacidade para fazer isso não direcionais e aleatórias na frequência dos dependa da taxa de mutação na região do genes de geração em geração). Se a mutação DNA de interesse: muito lenta, e OS indiví- ocorre em uma região do DNA que é impor- duos tenderão todos a se parecerem; mui- tante porque, digamos, ela codifica uma parte to rápida, e indivíduos tenderão a serem crucial de uma enzima essencial, então a sele- tão singulares que suas relações com outrosFundamentos em Ecologia 289 serão difíceis de discernir. Os marcadores DNA nuclear e mitocondrial moleculares são, portanto, escolhidos, ide- Principalmente no passado, muitos estudos almente, de tal modo que a taxa de muta- não usavam DNA nuclear (herdado igual- ção corresponda à questão abordada. Um mente de ambos os pais e, portando, có- estudo sobre a diferenciação entre gerbilos, digo para a grande maioria das funções de vivendo em diferentes sistemas de túneis um organismo), mas as sequências relativa- na mesma população local, deve usar uma mente curtas de DNA mitocondrial (mtDNA), região do DNA onde a taxa de mutação é encontrado nas mitocôndrias do citoplasma alta (muita divergência de geração para ge- de cada uma das células de um organismo. ração); já um estudo visando traçar as rotas As principais vantagens do mtDNA são que, de colonização dos ursos-pardos por toda a quase sempre, mesmo é herdado somente Europa, nos 10.000-12.000 anos desde a últi- da mãe (que fornece citoplasma do fu- ma glaciação, deve usar uma região onde a sionado) e não sofre recombinação. Assim, as taxa de mutação é relativamente baixa. linhagens podem ser traçadas mais claramen- te de geração para geração. Também, a taxa Reação em cadeia da polimerase (PCR*) de mutação é mais alta do que em regiões Por razões práticas, a maioria dos estudos dificadoras do DNA nuclear, permitindo uma em ecologia molecular, tendo extraído resolução mais fina na diferenciação. Por outro DNA do organismo em questão, usa a PCR lado, mtDNA oferece somente um pequeno para amplificar a quantidade de material- número de alvos, e sua herdabilidade materna alvo, de tal maneira que haja suficiente significa que, quando tipos distintos se encon- para a análise. Portanto, pela capacidade tram numa população, é impossível saber se de utilizar amostras pequenas, esta técnica quaisquer indivíduos são resultantes de cru- revolucionou nosso poder de amostrar in- zamentos entre aqueles tipos. Portanto, cada divíduos de maneira "não usando vez mais estudos têm enfocado regiões do amostras de sangue, pelo ou cabelo, fezes DNA nuclear, embora frequentemente em ou asas. De forma muito simplificada, a PCR ralelo com análises de genes de mtDNA, com- requer "primers" que flanqueiem a sequên- binando as vantagens de ambos. cia específica de DNA a ser amplificada. Na PCR, hoje totalmente automatizada, a fita Microssatélites dupla de DNA original é desnaturada em fitas simples, primers se ligam às fitas se- Dentro do genoma nuclear, sequências que paradas, e uma enzima, a DNA polimerase, codificam proteínas (i.e., genes) não são as copia a sequência entre OS primers. Esta sé- únicas regiões utilizadas pelos especialistas rie de reações é, após, repetida 30-40 vezes, em biologia molecular. Microssatélites, por e, desde que processo de amplificação exemplo, são regiões de DNA nas quais as mesmas duas, três ou quatro bases são re- repetida seja exponencial, uma quantidade originalmente pequena do DNA-alvo, em petidas muitas vezes, precedidas e seguidas na sequência por regiões flanqueadoras que meio a outras sequências indesejadas, torna- identificam exclusivamente cada microssaté- se uma quantidade suficientemente grande lite (Figura 8.2a). A variabilidade provém do de material-alvo para ser submetido à análi- fato de que número de "repetições" pode se. Observe, contudo, que oculta em meio a variar, com as extensões dos microssatélites esta breve descrição está a necessidade de de DNA sendo medidas pela velocidade à identificação não apenas das regiões-alvo do qual mesmos se movem num meio semi- DNA informativas, mas também dos primers sólido (um "gel"), sob a influência de uma cor- que as caracterizam. rente elétrica (eletroforese). Os microssatéli- tes podem ser altamente polimórficos dentro * N. de T. Em inglês, lê-se polymerase chain reac- de uma população. Desse modo, um painel tion (PCR). de microssatélites para uma espécie apro-290 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper priadamente "escolhida" pode permitir que neutra ou ao menos sujeita em menor grau a cada indivíduo em uma população seja iden- restrições seletivas mais fracas), e é com base tificado eficientemente de maneira exclusiva nisso que indivíduos e populações podem ser (uma "impressão digital" de DNA), tornando identificados. microssatélites especialmente apropriados em escalas mais finas de diferenciação. Polimorfismos de extensão de fragmentos de restrição (PEFR) Sequenciamento Contudo, principalmente no passado, muitas À medida que genes nucleares ou mitocon- vezes foram usadas enzimas "endonucleases driais são especificados, tendo sido escolhi- de restrição" que cortam DNA em sítios de da, extraída e amplificada a região-alvo de reconhecimento específicos situados ao lon- uma amostra de indivíduos, é necessário ter go de sua extensão e, assim, dividem uma alguma base para distinguir indivíduos fita de DNA original em fragmentos. Os indi- uns dos outros, determinando quem é mais víduos diferem, como resultado de mutações similar a quem, e assim por diante. Progressi- em grande parte neutras, nos locais desses vamente, à medida que a automação se aper- sítios, e, assim, eles diferem igualmente nos feiçoa, e custos diminuem, as sequências comprimentos dos fragmentos gerados, sen- completas dos genes estão sendo determina- do esses comprimentos monitorados por ele- das. Como foi anteriormente mencionado, as troforese. Essa variação, dentro de uma po- regiões de um mesmo gene diferem em rela- pulação, é conhecida como polimorfismos de ção à sua importância funcional (Figura 8.2b). extensão de fragmentos de restrição (PEFR), e Algumas regiões são "conservadas" de indi- há, portanto, polimorfismos distintos para en- víduo para indivíduo, de população para po- zimas de restrição diferentes (porque OS seus pulação, e frequentemente de espécie para sítios de restrição diferem). Assim, amostras espécie. Essas são (ou presumivelmente são) podem estar sujeitas a uma série de enzimas, as regiões de maior importância funcional, e e OS indivíduos mais diferenciados diferirão não desempenham efetivamente qualquer no maior número de PEFRs. A sua desvanta- papel na diferenciação. Porém, há outras re- gem, naturalmente, é que método utiliza giões onde é observada muito mais variação somente uma pequena parte da variação na (e que pode ser presumivelmente, portanto, sequência subjacente. Figura 8.2 (a) Alelo 1, qual tem 10 repetições (a) Um "loco", aqui, se refere à localização de uma região na sequência completa do Um "alelo" é a variante específica região flanqueadora microssatélite região flanqueadora que existe naquele loco numa situação Alelo 2, o qual tem 8 repetições específica. Lembre que aquela sequência é de duas fitas de DNA, entre as quais as ..CGTAACGCTATTGCACACACACACACACACGGTACGGCCTACT. bases estão pareadas: G com e A com T. (b) Esta figura mostra dois alelos contrastan- Indivíduo 1 tes em um loco de microssatélite, com sua Indivíduo 2 Indivíduo 3 seqüência de bases repetidas (de diferen- Indivíduo 4 CGTAACGCTATTGCGCCTAGCGAGAAAGTCATGCCGGATGA. tes comprimentos) nas duas fitas de DNA Indivíduo 5 CGTAACGCTATTGCGCCTTACGATAACGTCATGCCGGATGA. (vermelho) e em regiões flanqueadoras exatamente similares em ambas as extremidades (preto). (b) Esta figura, por outro lado, mostra a seqüên- cia de bases em apenas uma fita de DNA de um gene hipotético (i.e., uma sequência de DNA codifica- dora de uma proteína) de cinco indivíduos. Observe contraste entre as regiões conservadas (invariáveis) em ambas as extremidades, em preto, e uma região variável em vermelho em direção ao centro. A dife- renciação entre indivíduos claramente depende desta região variável.Fundamentos em Ecologia 291 8.2.1 Diferenciação intraespecífia Os albatrozes, aves marinhas de ampla distribuição e com a maior enverga- albatrozes dura de asas dentre as aves hoje existentes, alcançaram status de em virtude de sua aparição em poemas e estórias. Porém, entre as 21 espécies normalmente reconhecidas, 19 são consideradas como "ameaçadas" de ex- tinção e as outras duas como "quase ameaçadas". albatroz-de-sobrancelha foi recentemente separado pelos taxonomistas em duas espécies: Thalassarche impavida, encontrada somente na Ilha Campbell, entre a Nova Zelândia e a Antártica, e T. melanophris, com populações reprodutivas em outros locais na subantártica, incluindo as Ilhas Malvinas, Geórgia do Sul e Chile (Figura 8.3a). o albatroz-de-cabeça-cinza (T. chrysostoma), similar em tamanho, também se reproduz em um certo número de ilhas subantárticas, incluindo a Geórgia do Sul. albatroz-de-sobrancelha permanece geralmente associado a sistemas da plataforma costeira, enquanto albatrozes-de-cabeça-cinza são muito mais "oceânicos" em seus territórios de forrageio, mas imagina-se que ambos, como todas as espécies de albatroz, retornem para muito perto de seus locais de nascimento para acasalar (filopatria natal). Com os números em todos os sítios declinando de ano para ano, portanto, as questões surgem: "Quão co- nectadas ou separadas estão estas populações? Esforços de conservação de- vem ser dirigidos ao que atualmente é percebido como sendo a espécie como um todo, ou a populações reprodutivas específicas?" Estas questões foram abordadas, em ambas as espécies, por um estudo que usou tanto sequências de mtDNA e um painel de sete microssatélites (Burg & Croxall, 2001). Os resultados mais claros foram obtidos em rela- ção ao mtDNA (Figura 8.3b,c), porém aqueles obtidos com microssatélites apresentaram mesmo resultado. Para a espécie albatroz-de-sobrancelha (Figura 8.b), dados moleculares confirmaram a visão dos taxonomistas de que T. impavida era uma espécie distinta, mas também demonstraram haver intercruzamento entre esta espécie e T. melanophris na ilha Campbell e a efetiva produção de híbridos entre estas duas espécies naquele local. De forma mais surpreendente, estes dados também demonstraram que as Ilhas Malvinas suportam uma população reprodutiva de T. melanophris que é bas- tante separada de uma população efetivamente indivisível partilhada por Diego Ramirez (Chile), Geórgia do Sul e Ilha Kerguelen (apesar da filopatria natal para estes três sítios). Por outro lado, os mais amplamente distribuídos albatrozes-de-cabeça-cinza, de todos seus cinco sítios, aparentemente repre- sentaram uma única população reprodutiva (Figura 8.3c) mais uma vez, apesar de sua filopatria natal. Do ponto de vista de conservação, todavia, a conclusão mais importante marcadores relaciona-se a T. melanophris. Enquanto previamente a relativa estabilidade da moleculares na grande população das Ilhas Malvinas foi considerada um seguro contra a vul- conservação nerabilidade real da espécie a extinção, agora, à luz desses dados moleculares, a população das Ilhas Malvinas deve ser considerada até certo ponto separada do resto da espécie, que em si está muito mais ameaçada de extinção do que previamente se pensava. (Um papel mais ativo e imediato de marcadores mo- leculares em termos práticos para a conservação é descrito no Quadro 8.2.)292 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper (a) Campbell Antártida Diego Ramirez Ilha Kerguelen Malvinas Geórgia do Sul Marion (b) T. melanophris (Falkland) (c) M DR DR BI FI DR K BI DR FI K E M DR A DR M FI T. impavida C DR BI DR M FI G M FI F K K BI K M iC BI B C BI iC DR K BI BI mC BI M C M BI M BI DR M M BI DR A iC BI BI BI mC iC iC BI iC D mC K DR iC mC C iC mC K BI BI DR T. melanophris (Diego/South Georgia/Kerguelen) Figura 8.3 Diferenciação populacional em albatrozes: (Thalassarche melanophris e T. impavida) e albatroz-de-cabeça-cinza (T. chrysostoma). (a) Distribuição dos sítios subantárticos dos quais as amostras foram retiradas. (b) Relações entre 73 albatrozes-de-sobrancelha na sequência de bases em um sítio focal variável em seu mtDNA. Onde indivíduos de mesmo sítio partilharam exatamente a mesma sequência, aqueles indivíduos foram identificados com uma letra-código (A, B, etc.) e colocados em uma elipse proporcional em tamanho ao nú- mero de indivíduos. Indivíduos que não caíram nestes grupos, por terem sequências exclusivas dentro do conjunto de dados, são identificados da seguinte forma: BI, Geórgia do Sul, DR, Diego Ramirez (Chile), Ilhas Malvinas, K, Ilha Kerguelen (todos T. melanophris); mC, T. melanophris da Ilha Campbell; e iC, T. impavida da Ilha Campbell. Os traços perpendiculares representam número de diferenças de bases entre os indivíduos (ou grupos) unidos pelas linhas. As amostras se dividem em três "grupos": T. impavida, T. melanophris das Ilhas Malvinas e T. melano- phris de todos os outros sítios. Observe, contudo, que agrupamento não é perfeito como é normal, da mesma forma que a separação entre as populações e que alguns dos T. melanophris encontrados na Ilha Campbell foram identificados como híbridos T. melanophris-T. impavida. (c) Relações entre 50 albatrozes-de-cabeça-cinza na sequência de bases em um sítio focal variável em seus mtDNA. A codificação é a mesma como em (b), exceto que Mé Ilha Marion e Cé Campbell. Nenhum grupo separado é discernível neste caso.Fundamentos em Ecologia 293 8.2 ECONSIDERAÇÕES ATUAIS Análise forense das origens do nosso alimento Como discutiremos de maneira mais apro- seria perfeitamente eficaz. Porém, na reali- fundada no Capítulo 12, há um conflito cada dade, a pesca ilegal está fadada a ocorrer vez mais frequente entre a exploração de e não pode ser necessariamente reprimida populações naturais como uma fonte neces- simplesmente apanhando-se infratores sária de alimentos e a conservação dessas "no ato". Uma alternativa, então, ou ao me- mesmas populações, ambas como um fim nos outra arma no arsenal dos gestores, é em si mesmas e de tal modo que as futu- ser capaz de identificar peixes como ten- ras gerações tenham algo para comer. No do sido obtidos ilegalmente em outra parte Canadá, por exemplo, salmão do Pacífi- da cadeia entre a pesca e consumo. Mar- CO é coletado por um grande número de cadores moleculares tornam isso possível. pescas esportivas e comerciais (industriais), Por exemplo, as 10 espécies de salmão cada qual manejada à sua própria maneira do Pacífico, Oncorhynchus spp., podem numa tentativa de garantir sua viabilidade ser eficazmente distinguidas umas das ou- continuada. Assim, por exemplo, uma pesca tras através de perfis de PEFR de genes- pode ser interrompida completamente em -alvo nucleares (Withler et al, 2004). Alguns períodos em que OS peixes de outras fon- resultados da aplicação de tais análises tes estão prontamente disponíveis, a fim de em casos de posse ilegal de salmão são permitir a reprodução e a recuperação do mostrados na Tabela 8.1. caso 2, por estoque. Apesar disso, ameaças a sustenta- exemplo, envolveu um chefe de cozinha bilidade são bastante reais: 2002 presenciou descontente denunciando um proprietário a primeira designação de um estoque de às autoridades. Um peixe foi identificado salmão canadense, salmão coho do Rio como salmão coho kisutch), qual, por Fraser Interior, como "em perigo", e muitas não ter mostrado sinais de congelamento, outras requerem proteção cuidadosa. não poderia ser proveniente da coleta le- Em um mundo ideal, a fiscalização e, gal de anos anteriores. proprietário foi portanto, manejo de diferentes pescas devidamente multado. Tabela 8.1 Identificação das espécies de amostras de salmão obtidas por oficiais de pescas no Canadá, por acreditar- se que material tenha sido obtido ilegalmente. CASO (ANO) TECIDOS RESULTADO RESULTADO LEGAL MULTA (U$) 1 (1995) Sangue/escamas/limo Coho Condenação 1.500 dos contêineres 2 (1998) Músculo Chum Condenação 1.800 Chinook Coho 3 (1998) Músculo Coho Condenação ? 4 (1999) Músculo Atlântico Sem acusação Coho 5 (2000) Músculo Coho Declarado culpado 7.500 6 (2000) Músculo Sockeye Condenação 1.000 ADAPTADA DE WITHER ET AL, 2004294 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper Além disso, análises baseadas extensiva- que você acha do nível das multas impos- mente em microssatélites, com sua apurada tas? De que forma a gravidade de crimes escala de resolução, são capazes, mesmo como este se compara à daquela de outros dentro de uma espécie, de restringir uma crimes: roubo de rua ou a posse de drogas amostra a um rio específico se não com ilegais para uso pessoal? Deveriam aquelas certeza, ao menos com uma probabilidade pessoas condenadas serem punidas propor- bastante alta. Alguns resultados dessas aná- cionalmente ao dano econômico que elas po- lises são mostrados na Tabela 8.2. No caso 2, deriam estar causando a essas pescas especí- por exemplo, salmão sockeye, nerka, foi ficas, ou suas multas poderiam ser vistas como identificado em uma análise de 50 latas de um sinal enviado para todos aqueles que ig- salmão, e réu, multado em U$ 15.000, mos- noram a necessidade de restringir a atividade trou ter em sua posse 100.000 latas com um em populações exploradas porém vulneráveis "valor de mercado" de U$300.000-400.000. e conservá-las para gerações futuras? Tabela 8.2 Identificação das espécies de amostras de salmão obtidas por oficiais de pescas no Canadá, por acreditar-se que material tenha sido obtido ilegalmente. FI&T refere-se aos tributários do Fraser Interior e Thompson. CASO (ANO) TECIDOS RESULTADO RESULTADO LEGAL MULTA (U$) 1 (1998) Sockeye 96,5% Fraser; 96,5% FI&T Declarado culpado 2.000 (1999) Sockeye 100% Fraser; 100% FI&T Condenação 15.000 3 (1999) Chinook 91,4% Fraser Sem condenação, sob apelo 4 (2000) Sockeye 100% Fraser; 100% FI&T Declarado culpado 8.000 5 (2001) Sockeye 97,8% Fraser; 97,8% FI&T Declarado culpado 3.000 ADAPTADA DE WITHER ET AL, 2004 8.2.3 Diferenciação entre espécies: lobo-vermelho espécie ou híbrido? Questões em conservação vêm à tona novamente quando mudamos nosso foco da diferenciação intraespecífica para a diferenciação interespecífica. lobo-vermelho (Canis rufus) teve uma ampla distribuição no sudeste dos EUA (Figura 8.4a), porém, em meados da década de 1970, quando tal distribuição foi reduzida a uma única população no leste do Texas, Serviço de Vida Ani- mal e Peixes dos EUA (US Fish and Wildlife Service) instituiu um programa emergencial para salvá-la da extinção. Quatorze indivíduos foram resgatados de seus refúgios finais e reproduzidos em cativeiro, visando subsequente rein- trodução na natureza. Nos EUA como um todo, lobo-vermelho coexiste com duas outras espécies bastante próximas, lobo-cinzento (C. lupus) e coiote (C. latrans). Análises tradicionais, baseadas em atributos morfológicos, identificaram lobo-vermelho como uma espécie genuína e diferenciada, in- termediária de diversas maneiras entre lobo-cinzento e o coiote (Nowak, 1979). Contudo, como veremos adiante, marcadores moleculares sugerem fortemente que 0 lobo-vermelho é um híbrido surgido do cruzamento en- tre lobos-cinzentos e coiotes. Muitas questões, portanto, se autossugerem (Wayne, 1996), incluindo: "O status de conservação do lobo-vermelho e a quantidade de dinheiro gasto para a sua conservação devem ser reduzidos se houver o reconhecimento de que o mesmo é 'somente' um híbrido e não umaFundamentos em Ecologia 295 espécie completa?" E serão desastrosas as tentativas de salvar lobo-vermelho pela reintrodução, de qualquer forma, devido à "introgressão" movimento de genes dos lobos-cinzentos ou coiotes para pool gênico do lobo-vermelho como resultado de intercruzamento? Embora para uma amostra relativamente pequena, os primeiros marcado- mtDNA res moleculares usados para estimar grau de isolamento genético dos lobos- vermelhos em relação aos lobos-cinzentos e coiotes, foram de mtDNA tanto genótipos de fragmentos de restrição (PEFR* ver Quadro 8.1) quanto varia- ção de sequências dentro do gene do citocromo b. A partir da análise do sítio de restrição feita em capturas atuais (Figura 8.4b), torna-se claro, primeiro, que as amostras do lobo-cinzento e do coiote eram muito diferentes umas das ou- tras, contudo, fica claro, também, que todas as amostras de lobos-vermelhos cativos se ajustaram consistentemente dentro do agrupamento dos genótipos dos coiotes. E quando a análise de sequência foi feita em peles de lobos-verme- lhos de museu oriundas de diversos locais, e a um número de lobos-cinzentos e coiotes contemporâneos (Figura 8.4c), estes dois mostraram agrupamentos separados para lobos-cinzentos e coiotes, e, nesta nova situação, que lobos- vermelhos tinham genótipos de lobo-cinzento ou de coiotes. Assim, status do lobo-vermelho como uma espécie separada foi questionada seriamente, e sua origem como um híbrido entre lobo-cinzento e coiote foi posteriormente confirmada pela observação de introgressão contemporânea comum de genes de coiote em populações de lobo-cinzento por toda a região da fronteira EUA- Canadá, onde contato recente (os últimos 100 anos) tem sido feito à medida que os coiotes moveram-se para norte (Lehmann et al., 1991). Investigações de microssatélites no DNA nuclear esclareceram posterior- microssatélites mente a história do lobo-vermelho (Roy et al., 1994). Em primeiro lugar, estu- nucleares dos na fronteira EUA-Canadá confirmaram a alta frequência, nos dias atuais, de introgressão do coiote em pools gênicos de lobo-cinzento (Figura 8.4d). Em segundo lugar, uma análise de 40 lobos-vermelhos cativos revelou que cada um dos 53 alelos dos microssatélites que eles carregavam também foi encon- trado em coiotes. Espécimes de lobo-vermelho de museu, igualmente, não conseguiram revelar alelos específicos de lobos-vermelhos, e de fato, as amos- tras históricas e contemporâneas de lobos-vermelhos foram bastante simila- res entre si. Finalmente, de forma geral, amostras de lobo-vermelho, como amostras contemporâneas de lobos-cinzentos na zona de hibridação, parecem intermediárias entre coiotes e lobos-cinzentos não hibridados (Figura 8.4d). Tudo isto depõe a favor de lobo-vermelho ter suas origens na hibridação entre lobos-cinzentos e coiotes, com subsequente hibridação com coiotes, à medida que os lobos-cinzentos se tornaram raros no sudeste dos EUA. Em resposta às nossas questões originais, então, (i) lobo-vermelho pa- rece, em última análise, ser uma espécie híbrida em vez de uma espécie dis- tinta com uma origem ancestral, e (ii) qualquer programa de reintrodução claramente corre risco de falhar como resultado de introgressão de coiotes, requerendo densidades suficientes de lobos-vermelhos para minimizar esta * N. de T. Polimorfismos de extensão de fragmentos de restrição (RFLP= Restriction Fragment Length Polymorphisms).296 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper Figura 8.4 (a) (a) A amplitude geográfica (bor- IA dô claro) do lobo-vermelho, Ca- NE OH IL IN nis rufus, nos EUA ao redor de WV VA KS MO 1700, e dentro daquela a área KY NC menor delimitada mostrando TN OK AR SC a sua distribuição no sudeste GA do Texas ao redor de 1970. MS AL (b) "Árvore filogenética" dos TX LA genótipos de sítios de restrição (PEFRs) de mt DNA do coiote 1970 e do lobo-vermelho. Numa ár- vore filogenética, os tipos mais similares (mais intimamente re- lacionados) estão situados mais (b) Cinzento-1 (c) próximos entre si, então ligados ao tipo mais similar em relação Coiote-1 aos primeiros, e assim por dian- Coiote-5 Vermelho-ARK2 te, sendo que os comprimentos Coiote-11 Vermelho-MO das linhas horizontais repre- Coiote-21 Coiote-22 sentam grau de diferença. A Coiote-30 Colote-14 árvore está "enraizada" (para Colote-13 contextualizar) pela inclusão de Coiote-20 Vermelho-CAP um lobo-cinzento (Cinzento-1). Vermelho-ARK1 Os números referem-se a dife- Colote-25 rentes indivíduos. A seta indica Coiote-32/Vermelho Cinzento-1 único genótipo partilhado Coiote-8 Cinzento-4 pelos oito lobos-vermelhos Coiote-3 Vermelho-LA cativos que foram amostrados, Vermelho-OK que é, claramente, apenas uma Colote-20 Vermelho-TX parte do "grupo" coiote. (c) Cinzento-MEX Coiote-26 Chacal-Dourado Árvore filogenética construída sob princípios similares, mas (d) 1,0 Lobos de Lobo vermelho Minnesota baseada em sequências do gene do citocromo b no mtD- 0,5 California Maine Lobos de Washington NA. Amostras de museu do Alberta 0 N. Quebec S. Quebec lobo-vermelho são de Arkansas Coiotes (ARK), Missouri (MO), Loui- -0,5 Territórios Dimensão Norte siana (LA), Oklahoma (OK) e Vancouver -1,0 Texas (TX); CAP refere-se a um Lobos-cinzentos lobo-vermelho cativo; e MEX -1,5 não hibridados (a-c) ADAPTADA DE WAYNE & JENKS, 1991; (d) ADAPTADA DE ROY ET AL, 1994 refere-se a um lobo-cinzento do -2,0 México. A árvore está enraiza- Chacal-dourado -2,5 da pela inclusão de dados de -1,2 -1,0 -0,8 -0,6 -0,4 -0,2 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 sequências do chacal-dourado Dimensão 2 (C. aureus). Os genótipos de lobos-vermelhos são claramente partes dos grupos coiote ou lobo-cinzento. (d) Relações entre várias populações de coiote, lobo-cinzento, e lobo-vermelho em 10 locos de microssatélites de DNA nuclear, demonstradas por uma análi- se que condensa os dados desses 10 locos em duas dimensões. Os detalhes desta análise não são importantes aqui, à medida que se pode observar que as populações mais similares estão mais próximas entre si na figura. Há dois grupos: coiotes e lobos-cinzentos de populações nas quais não há nenhuma hibridação com coiotes. Lobos verme- lhos, e as populações de lobos-cinzentos de Minnesota e sul de Quebec onde há hibridação com coiotes, situam-se entre estes dois grupos. contexto, novamente, é fornecido pela localização do chacal-dourado.Fundamentos em Ecologia 297 possibilidade, e talvez até mesmo barreiras para o contato entre as "espécies" (Fredrickson & Hedrick, 2006). Contudo, se o status biológico e as dificulda- des práticas se combinam para abalar e tornar até mesmo indesejável a rein- trodução do lobo-vermelho, esta não é simplesmente uma questão científica. A percepção e a opinião públicas (neste caso considerando a importância da conservação do lobo-vermelho) devem ser também levadas em consideração. Observações similares aplicam-se à maior parte dos temas sobre conservação, especialmente quando recursos públicos estão envolvidos. Uma abordagem em ecologia molecular tem sido imensamente informativa porém informa- ção pode às vezes deixar turvas ao invés de clarear as águas. 8.3 Corridas armamentistas evolutivas Agora, mudamos nosso foco da evolução ao nível molecular para a evolução ao nível de interações entre espécies, iniciando com aquelas nas quais as espé- cies estão "em oposição" umas com as outras. Seguindo alguns fundamentos gerais, nos voltamos primeiro para interações entre os insetos e as plantas que eles comem (Seção 8.3.2) e, após, para aquelas entre parasitos e seus hospe- deiros (Seção 8.3.3). 8.3.1 Coevolução A dinâmica de pares consumidor-recurso (ver Capítulo 7) está ligada à dinâ- mica de teias inteiras de espécies que interagem (ver Capítulo 9), através do quão especializados ou generalizados os consumidores são. Os generalistas mantêm as espécies de uma comunidade reunidas em extensas redes intera- tivas. Os especialistas separam as comunidades em compartimentos isolados ou semi-isolados. A coevolução exerce uma parte vital na determinação de quão especializados ou generalizados são consumidores em particular. Não é surpreendente, como vimos no Capítulo 3, que muitos organismos tenham desenvolvido defesas que reduzem a chance de um encontro com um consumidor ou aumentam a chance de sobreviver a tais encontros. Porém, a interação não acaba necessariamente aí. Um recurso alimentar com melhor de- fesa (a "presa") por si só exerce uma pressão de seleção sobre consumidores para sobrepujar aquela defesa. Um consumidor que consegue fazê-lo provavel- mente investiu tanto em responder àquela defesa quanto em se opor a outras, e estará um passo à frente de seus competidores, e, assim, é provável que se torne relativamente especializado naquele tipo de presa a qual está então sob pressão específica para se defender contra aquele consumidor específico, e as- sim por diante. Uma interação continuada pode, portanto, ser visualizada, na qual a evolução tanto do consumidor quanto da presa depende fundamental- mente da evolução um do outro. Isto é que Ehrlich e Raven (1964) chamaram de "corrida armamentista" coevolutiva, a qual, em sua forma mais extrema, apresenta um coadaptado par de espécies entrelaçadas em perpétua luta. De fato, o que é inaceitável para a maioria dos animais pode ser a dieta que mata escolhida, até mesmo a única, de outros. Por ter desenvolvido resistência às de- um cura outroFundamentos em Ecologia 299 (a) 5,3 Figura 8.5 Combinando dados de uma ampla gama de estu- 3,3 dos publicados, insetos herbívoros foram dividi- Toxicidade dos em três grupos: 1, especialistas (alimentando-se 1,3 de uma ou duas famílias de plantas); 2, "oligófagos" (3-9 famílias); e 3, generalistas (mais de nove famí- -0,7 lias). Os compostos químicos foram divididos em -2,7 dois grupos: (a) os que são encontrados nos hospe- 1 2 3 deiros normais de especialistas e oligófagos, e (b) que não são. A "toxicidade" é medida a partir das (b) 9 taxas de mortalidade de insetos numa escala padro- 7 ADAPTADA DE CORNELL & 2003 8 nizada, já que muitos estudos foram combinados. (a) 5 É aparente que insetos mais especializados sofreram 3 menor mortalidade quando expostos a compostos químicos que provocaram uma resposta coevolutiva 1 dos herbívoros especialistas. (b) É aparente que mais -1 insetos generalistas sofreram menor mortalidade -3 quando expostos a compostos químicos que não 1 2 3 Grupo de especialidade provocaram uma resposta coevolutiva dos herbívo- ros especialistas. P 0,005 em ambos os casos. e novidades suficientes para gerar uma epidemia e mortalidade amplamente distribuída em populações humanas relativamente resistentes a cepas previa- mente circulantes. Nenhuma cepa foi mais devastadora a até momento em que escrevemos que a epidemia mundial (pandemia) de gripe espanhola que se seguiu à Primeira Guerra Mundial em 1918/19 e matou 20 milhões de pessoas muito mais do que as que morreram na própria guerra. As doenças humanas também fornecem exemplos de variação na resistência dos hospe- deiros. Quando os nativos americanos das planícies canadenses foram assenta- dos forçosamente em reservas na década de 1880, sua taxa de mortes devido à tuberculose (TB*) inicialmente explodiu, e então diminuiu aos poucos (Figura 8.6). Fatores ambientais (dieta inadequada, superlotação, desmoralização es- piritual) tiveram, sem dúvida, um papel nisso, porém a variação na resistência foi provavelmente também significativa. Na maioria dos casos, a taxa de mor- talidade entre os nativos americanos foi 20 vezes a das populações de colonos europeus do entorno, que viviam em condições similares, mas tinham sido expostos anteriormente à TB. Algumas famílias nativas tiveram uma taxa de mortalidade relativamente baixa na epidemia de 1880, e muitos dos sobre- viventes da epidemia de 1930 eram descendentes destas famílias (Ferguson, 1933; Dobson & Carper, 1996). Pode parecer evidente que parasitos em uma população selecionam a evo- lução de hospedeiros mais resistentes, os quais, por sua vez, selecionam para- sitos mais infecciosos: uma clássica corrida armamentista. De fato, processo não é necessariamente tão linear, embora haja exemplos em que hospedeiros e parasitos direcionam a evolução uns dos outros. Um exemplo disso envolve o coelho e o vírus do mixoma, causador da mixomatose. vírus se originou no tapiti sul-americano Sylvilagus brasiliensis, no qual ele causa uma doença * N. de T. Abreviação de tubercle bacillus.298 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper fesas de uma presa, um consumidor tem acesso a um recurso indisponível para a maioria das outras espécies (ou todas). Por exemplo, a leguminosa tropical Dioclea metacarpa é tóxica para quase todas as espécies de insetos porque con- tém um aminoácido não proteico, a L-canavanina, qual aqueles insetos incor- poram (letalmente) em suas proteínas no lugar da arginina. Porém uma espécie de besouro da família Bruchidae (Caryedes brasiliensis) desenvolveu uma enzima modificada que distingue L-canavanina de arginina, e as larvas desses besouros se alimentam exclusivamente de D. metacarpa (Rosenthal et al., 1976). 8.3.2 Corridas armamentistas inseto-planta Na Seção 3.4.2, discutimos como ataques por herbívoros selecionam com- postos químicos de defesa das plantas. Também vimos que estes podem ser divididos em compostos químicos "qualitativos" que são venenosos, podem matar em pequenas doses e tendem a ser induzidos por ataques de herbívoros, e compostos químicos "quantitativos" que reduzem a digestão, baseiam-se em um acúmulo de efeitos danosos e tendem a ser produzidos de forma consti- tutiva (i.e., o tempo todo). Estes compostos selecionarão adaptações em her- bívoros que podem sobrepujá-los. Parece provável, contudo, que compostos químicos tóxicos, em virtude de sua especificidade, sejam fundamento de uma corrida armamentista, requerendo uma resposta igualmente específica de um herbívoro; já compostos que tornam as plantas geralmente indigeríveis são muito mais de sobrepujar através de qualquer adaptação "direcionada" (Cornell & Hawkins, 2003). Simplificando: plantas que investem em toxinas es- tão mais propensas a estarem envolvidas em corridas armamentistas com seus herbívoros (como besouro e a leguminosa descritos acima) do que aquelas que investem em compostos químicos "quantitativos". especialistas estão Podemos buscar evidências para a hipótese de corrida armamentista de mais propensos toxinas quando consideramos que herbívoros especialistas, por estarem en- a corridas gajados em suas corridas armamentistas coevolutivas, em geral alcançam armamentistas melhor performance do que os generalistas, quando se deparam com compos- tos químicos tóxicos de suas plantas; por outro lado, os generalistas, tendo investido em sobrepujar uma ampla variedade de compostos químicos, têm melhor performance do que os especialistas quando se deparam com compos- tos que não provocaram respostas coevolutivas. Tal evidência é fornecida pela análise de uma ampla variedade de conjunto de dados para insetos herbívoros nutridos por dietas artificiais com compostos químicos adicionados (892 com- binações de inseto-composto químico; Figura 8.5). 8.3.3 Coevolução de parasitas e seus hospedeiros A associação íntima entre parasitos e seus hospedeiros os torna especialmente propensos a corridas armamentistas coevolutivas. De fato, a especialização pode ir além daquela entre espécies. Dentro de espécies, é comum haver um alto grau de variação genética na virulência de parasitos e/ou na resistência ou imunidade de hospedeiros. Por exemplo, à medida que nos tornamos tal- vez mais conscientes, uma nova cepa do vírus influenza desenvolve virulência300 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper Figura 8.6 100 A taxa de mortalidade devido à tuberculose em 90 três gerações de nativos americanos das Planícies 80 Canadenses, após seu assentamento forçado em reservas. 70 Mortes por 1000 indivíduos 60 50 40 30 20 10 ADAPTADA DE FERGUSSON, 1933; DOBSON & CARPER, 1996 0 1881 1886 1901 1907 1926 1930 Ano branda que apenas raramente mata o hospedeiro. o vírus sul-americano, con- tudo, é geralmente fatal quando infecta 0 coelho europeu Oryctolagus cunicu- lus. Em um dos maiores exemplos de controle biológico de pragas, o vírus do mixoma foi introduzido na Austrália na década de 1950 para controlar coelho europeu, o qual se tornou uma praga de áreas de pastagem. A doença se espalhou rapidamente em 1950/51, e as populações de coelho foram mui- to reduzidas em mais de 90% em alguns locais. Ao mesmo tempo, o vírus foi introduzido na Inglaterra e na França, e lá também provocou grandes re- duções nas populações de coelhos. As mudanças evolutivas que ocorreram então na Austrália foram seguidas em detalhe por Fenner e colaboradores, que tiveram a brilhante antevisão de estabelecer cepas genéticas basais, tanto dos coelhos quanto dos vírus (Fenner, 1983). Eles usaram estas para medir mudanças subsequentes na virulência do vírus e a resistência do hospedeiro, à medida que os mesmos evoluíram no campo. Quando foi inicialmente introduzida na Austrália, a doença matou mais do que 99% dos coelhos infectados. Esta "mortalidade de casos" caiu para 90% dentro de 1 ano e posteriormente declinou. A virulência de iso- lados de vírus foi graduada de acordo com tempo de sobrevivência do hospedeiro e a mortalidade de casos dos coelhos-controle. o vírus origi- nal, altamente virulento, recebeu grau I, e matou > 99% dos coelhos de laboratório infectados. Já em 1952, a maior parte dos isolados de vírus do campo foi de graus menos virulentos, III e IV. Ao mesmo tempo, a popu- lação de coelhos no campo aumentou em resistência. Quando injetadas com cepa padrão de grau III, amostras de campo tiveram mortalidade de casos de cerca de 90% em 1950/51; em apenas 8 anos depois a mortalidade declinou para menos de 30% (Figura 8.7). Esta evolução da resistência é fácil de entender: coelhos resistentes são obviamente favorecidos pela seleção natural na presença do vírus do mixo- ma. caso do vírus, contudo, é mais sutil. contraste entre a virulência do vírus no coelho europeu e sua falta de virulência no hospedeiro americano com qual mesmo coevoluiu combinado com a atenuação de sua vi-Fundamentos em Ecologia 301 (a) Austrália (b) Figura 8.7 100 1950-51 (a) Percentagens nas quais vários graus do vírus do mixoma foram 0 100 1952-55 1953 encontrados em populações sel- vagens de coelhos na Austrália, 0 1955-58 em diferentes períodos de 1951 a 1981. grau I é mais virulento. 1959-63 1962 DE FENNER, DE MAY & ANDERSON, 1983 (Adaptada de Fenner, 1983.) (b) Proporções (%) Dados similares para populações 1964-66 selvagens de coelhos na Bretanha de 1953-1980. 1967-69 1970-74 1975 100 100 1975-81 1976-80 0 III IV V III IV V Grau de virulência rulência na Austrália e na Europa após a sua introdução ajusta-se a uma visão comumente sustentada de que os parasitos evoluem para tornarem-se benignos em relação aos seus hospedeiros, para impedir parasito de eli- minar o seu hospedeiro e assim eliminar o seu hábitat. Esta visão, contudo, é completamente errada. Os parasitos favorecidos pela seleção natural são aqueles com maior valor adaptativo (em termos gerais, a maior taxa repro- dutiva). Às vezes, isto é obtido através de um declínio na virulência, mas outras vezes não. No vírus do mixoma, um declínio inicial na virulência foi de fato favorecido porém declínios posteriores não foram. vírus do mixoma se origina no sangue e é transmitido de hospedei- ro para hospedeiro por insetos-vetores hematófagos. Nos primeiros 20 anos após a introdução na Austrália, os principais vetores foram mosquitos, os quais se alimentam somente em hospedeiros vivos. o problema para vírus grau I e II é que eles matam o hospedeiro tão rapidamente que há somen- te um tempo muito curto no qual mosquito pode transmiti-los. A trans- missão efetiva pode ser possível em densidades de hospedeiros muito altas, mas tão logo as densidades declinam, ela se torna impossibilitada. Portanto, houve seleção contra os graus I e II e a favor de graus menos virulentos, ori- ginando períodos mais longos de infecciosidade nos hospedeiros. No outro extremo da escala de virulência, contudo, a transmissão do grau V do vírus pelos mosquitos é improvável, porque os primeiros produzem muito poucas partículas infecciosas. A situação complicou-se no final da década de 1960 quando um vetor alternativo da doença, a pulga dos coelhos Spilopsyllus cuniculi (o principal vetor na Inglaterra), foi introduzido na Austrália, apa- rentemente favorecendo cepas mais virulentas do que as favorecidas pelos mosquitos. De forma geral, contudo, tem havido seleção no sistema coe- lho-mixomatose não para redução na virulência em si, mas para aumento na transmissibilidade (e, portanto, aumento na aptidão) a qual neste sistema é maximizada em graus intermediários de virulência.302 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper bactéria e Em outros casos, a coevolução hospedeiro-parasito é mais claramente an- bacteriófago tagônica: aumento de resistência do hospedeiro e aumento na infecciosidade do parasito. Um exemplo clássico é a interação entre plantas agrícolas e seus patógenos (Burdon, 1987), embora neste caso os hospedeiros resistentes sejam frequentemente introduzidos pela intervenção humana. Pode haver inclusive correspondência de gene para gene, com um alelo de virulência específico no patógeno selecionando um alelo de resistência no hospedeiro, que, por sua vez, seleciona outros alelos que não o alelo original do patógeno, e assim por diante. De fato, estes processos detalhados têm se mostrado de serem observa- dos, mas isto tem sido feito com um sistema formado pela bactéria Pseudomonas fluorescens e seu parasito viral, bacteriófago (ou fago) SBW2502, onde tal evo- lução é relativamente fácil de observar porque os tempos de geração são bastan- te curtos. Mudanças tanto no hospedeiro quanto no parasito foram monitora- das à medida que 12 populações coexistentes replicadas de bactéria e fago foram transferidas de um frasco de cultura para outro. É visível que a bactéria em geral tornou-se mais resistente ao fago, ao mesmo tempo que o fago, na maioria dos casos, tornou-se mais infeccioso em relação à bactéria: cada um foi sendo guiado pela evolução direcional de uma corrida armamentista (Figura 8.8). Isto fica evidente, contudo, apenas porque cada cepa bacteriana (de um dos 12 pares de réplicas) foi testada em relação a todas as 12 cepas do fago, e cada cepa do fago foi testada em relação a todas as cepas bacterianas, e resis- tências e infecciosidades médias foram calculadas. Quando, ao final do ex- perimento (Tabela 8.3), a resistência de cada cepa bacteriana foi testada em relação a cada cepa de fago de cada vez, ficou claro que as bactérias eram quase sempre mais resistentes (e em geral completamente resistentes) à cepa do fago com a qual elas coevoluíram. Assim, não há dúvidas de que os proble- mas específicos causados por cepas específicas do fago provocaram respostas coevolutivas igualmente específicas em parte das cepas bacterianas. Figura 8.8 (a) 1,0 (a) Ao longo do período evolutivo (1 "transfe- 0,8 rência" 8 gerações bacterianas), a resistência bacteriana ao fago aumentou em cada uma das símbolos). A resistência "média" foi a média calcu- Resistência média 0,6 12 réplicas bacterianas (designadas por diferentes 0,4 lada para 12 isolados de fagos nos respectivos 0,2 períodos de tempo. (b) Similarmente, a infecciosi- 0 dade aumentou (a "média" foi calculada para as 0 10 20 30 40 50 doze réplicas bacterianas). (b) 0,8 0,6 média 0,4 0,2 0 0 10 20 30 40 50 Número de transferênciasFundamentos em Ecologia 303 Tabela 8.3 Para cada uma de 12 réplicas (B1-B12) e suas 12 réplicas de fagos respectivas dados na tabela são a proporção de bactérias resistentes ao fago ao final de um período de coevolução (50 transferências 400 ge- rações bacterianas). Pares coevolutivos são mostrados ao longo da diagonal em negrito. Observe que as cepas bacterianas são geralmente mais resistentes à cepa do fago com a qual elas coevoluíram. RÉPLICAS BACTERIANAS RÉPLICAS DO FAGO B1 B2 B4 B5 B6 B7 B8 B9 B10 B11 B12 0,8 0,9 1 1 1 1 1 1 0,85 0,85 0,75 0,65 0,1 1 0,3 1 0,85 0,25 1 1 0,85 0,9 0,8 0,65 0,75 0,75 1 1 1 0,9 1 1 0,85 0,9 0,9 0,65 $4 0,15 0,9 0,8 1 0,85 0,6 0,6 1 0,85 1 0,85 0,35 $5 0,25 0,9 1 1 1 0,9 1 0,8 0,85 1 0,8 0,65 ADAPTADA DE BUCKLING & RAINEY, 2002 0,2 1 0,85 0,8 0,75 0,8 0,85 0,9 0,85 0,75 0,45 0,25 $7 0,2 0,75 0,6 1 0,4 0,45 1 0,9 0,85 1 0,75 0,35 0 0,95 0,55 0,95 0,35 0,25 0,8 1 0,85 1 0,7 0,25 0 0,7 0,55 0,45 0,7 0,35 1 1 0,85 1 0,5 0,1 0 0,7 0,9 0,7 0,55 0,9 1 1 0,7 1 0,5 0,4 0 0,5 0,9 0,75 0,7 1 1 0,95 0,75 1 1 0,35 0 0,15 0 0,1 0,65 0,35 1 1 0,7 0,8 0,85 0,4 8.4 Interações mutualísticas Nenhuma espécie vive em isolamento, mas em geral a associação com outras simbiose e espécies é especialmente próxima: para muitos organismos, hábitat que eles mutualismo ocupam é um indivíduo de uma outra espécie. Parasitos vivem dentro das ca- vidades do corpo ou mesmo das células de seus hospedeiros, bactérias fixado- ras de nitrogênio em nódulos nas raízes de plantas leguminosas, e assim por diante. Simbiose ("viver junto") é termo cunhado para tais associações estreitas entre espécies, nas quais um "simbionte" ocupa um hábitat forneci- do por um "hospedeiro". De fato, porém, parasitos são geralmente excluídos desta categoria de simbiontes, a qual está reservada para interações onde haja ao menos a sugestão de um mutualismo. Uma relação mutualística é simples- mente aquela na qual organismos de espécies diferentes interagem para seu beneficio mútuo. Um mutualismo, portanto, não necessita envolver estreita associação fisica: mutualistas não precisam ser simbiontes. Por exemplo, mui- tas plantas dispersam as suas sementes ao oferecerem uma recompensa para aves ou mamíferos na forma de frutos carnosos comestíveis, e muitas plantas asseguram a polinização eficiente oferecendo néctar de suas flores para inse- tos visitantes. Estas são interações mutualísticas, mas não são simbioses. Seria errado, contudo, ver interações mutualísticas simplesmente como mutualismo: relações livres de conflito, das quais nada além de coisas boas fluem para am- exploração recíproca, bos os parceiros. Em vez disso, pensamento evolutivo atual vê mutualismos não uma parceria como casos de exploração recíproca onde, pelo contrário, cada parceiro é um confortável beneficiário líquido (Herre & West, 1997). Os mutualismos em si foram em geral negligenciados no passado, em com- paração a outros tipos de interações, ainda que mutualistas componham a maior304 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper parte da biomassa mundial. Quase todas as plantas que dominam campos, vege- tações arbustivas e florestas têm raízes que apresentam uma relação mutualística íntima com fungos. A maioria dos corais depende das algas unicelulares dentro de suas células, diversas plantas com flor necessitam de seus insetos polinizado- res, e muitos animais carregam comunidades de micro-organismos dentro de seus tratos digestórios, os quais são necessários para a sua digestão eficiente. A parte que complementa esta seção está organizada como uma progres- são. Iniciamos com mutualismos nos quais nenhuma simbiose íntima está en- volvida; em vez disso, a associação é em grande parte comportamental: cada parceiro se comporta de tal maneira que confira um benefício líquido para outro. Na seção 8.4.4, quando discutimos mutualismos entre animais e a microbiota que vive em seus tratos digestórios, abordaremos associações mais próximas (um parceiro vivendo dentro do outro); nas Seções 8.4.5 e 8.4.6, exa- minaremos simbioses ainda mais nas quais um parceiro penetra entre ou dentro das células do outro. 8.4.1 Protetores mutualísticos peixes limpadores Peixes "limpadores", dos quais ao menos 45 espécies foram identificadas, e clientes alimentam-se de ectoparasitos, bactérias e tecido morto da superficie do corpo de peixes "clientes". Na verdade, os limpadores geralmente mantêm territórios com "postos de limpeza" que seus clientes visitam e visitam ge- ralmente mais quando carregam muitos parasitos. Os limpadores adquirem uma fonte de alimento e os clientes são protegidos de infecções. Na verdade, não tem sido sempre fácil estabelecer que os clientes se beneficiam, mas experimentos junto à Ilha Lizard na Grande Barreira de Corais da Austrália foram capazes de fazê-lo em relação ao peixe-limpador, Labroides dimidiatus, o qual come isópodes gnatídeos parasitos de seu peixe cliente, Hemigymnus melapterus. Os clientes tiveram significativamente (3,8 vezes) mais parasitos 12 dias após os limpadores terem sido excluídos de cercados em forma de gaiolas (Figura 8.9a); porém, mesmo em pouco tempo (até 1 dia), embora a remoção dos limpadores (que só se alimentam durante o dia) não ter tido qualquer efeito quando a checagem foi feita ao amanhecer (Figura 8.9b), a mesma levou à ocorrência significativa (4,5 vezes) de mais parasitos após forrageio no dia que se seguiu (Figura 8.9c). mutualismos formiga- A ideia de que há relações mutualísticas "protetoras" entre plantas e for- -planta... migas foi lançada por Belt (1874), após observar comportamento de formi- gas agressivas em espécies de Acacia com acúleos intumescidos na América Central. Por exemplo, a acácia chifre-de-touro (Acacia cornigera) produz acú- leos que são usados por sua formiga associada, Pseudomyrmex ferruginea, como sítio de nidificação (Figura 8.10b); as suas folhas apresentam em suas pontas "corpos Beltianos" ricos em proteínas (Figura 8.10a) os quais as formi- gas coletam e usam como alimento; e ocorrem nectários secretores de açúcar sobre suas partes vegetativas que também atraem as formigas. As formigas, de sua parte, protegem estas pequenas árvores de competidores cortando ati- vamente os ramos de outras espécies e também protegendo-as de herbívoros até mesmo herbívoros grandes (vertebrados) podem ser rechaçados.Fundamentos em Ecologia 305 1,0 Figura 8.9 0,8 peixe limpador realmente limpa seus 0,6 clientes. número médio de parasitos gnati- 0,4 deos por cliente (Hemigymnus melapterus), por peixe por peixe (b) por peixe (a) 0.2 em cinco recifes, de três dos quais os 0,0 limpadores (Labroides dimidiatus) foram 1,0 removidos experimentalmente. (a) Em um 0,8 experimento de longa duração, clientes 0,6 sem limpadores tiveram mais parasitas após 0,4 12 dias (F = 17,6, P 0,02). (b) Em um expe- 0,2 rimento de curta duração, os clientes sem 0,0 limpadores não tiveram significativamente mais parasitos ao amanhecer após 12 horas 1,0 0,8 (F = 1,8, P = 0,21), presumivelmente porque limpadores não forragearam à noite. 0,6 (c) Contudo, a diferença foi significativa 0,4 ADAPTADA DE GRUTTER, 1999 0,2 após mais 12 horas de luz do dia (F 11,6, 0,0 P 0,04). Barras são erros-padrão. 1 2 3 4 5 Recife Peixe limpador Sem peixe limpador De fato, os mutualismos formiga-planta parecem ter evoluído diversas ...mas as plantas se vezes (até mesmo repetidamente na mesma família de plantas); e nectários beneficiam? estão presentes em partes vegetativas de plantas de, no mínimo, 39 famílias e em diversas comunidades ao redor do mundo. Não é fácil estabelecer seu papel preciso. Eles de fato atraem formigas, às vezes em vasto número, porém experimentos cuidadosamente delineados e controlados são necessários para mostrar que as plantas em si se beneficiam, tal como um estudo da árvore (a) (b) Figura 8.10 Estruturas da acácia chifre- de-touro (Acacia cornigera) que atraem a sua formiga mu- tualista. (a) Corpos beltianos ricos em proteína nas pontas (a) © MICHAEL OXFORD SCIENTIFIC FILMS dos folíolos. (b) Acúleos usados pelas formigas como sítios de nidificação. (b) © C. P. HICKMAN, VISUALS UNLIMITED306 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper amazônica de dossel Tachigali myrmecophyla, a qual abriga a formiga-aguilho- ada Pseudomyrmex concolor em estruturas ocas especializadas (Figura 8.11). As formigas foram removidas de plantas selecionadas. Estas então produziram 4,3 vezes mais insetos fitófagos do que as plantas-controle e sofreram muito mais herbivoria, de tal forma as folhas de plantas que carregavam uma popu- lação de formigas viveram mais do que duas vezes mais tempo do que aquelas de plantas não ocupadas e quase 1,8 vez mais tempo do que as plantas cujas formigas tinham sido deliberadamente removidas. 8.4.2 A cultura de grãos ou a pecuária agricultura humana Ao menos em termos de extensão geográfica, alguns dos mutualismos mais drásticos são aqueles da agricultura humana. Indivíduos de trigo, cevada, aveia, milho e arroz, e as áreas que estas culturas ocupam, excedem grandemente o que estaria presente se elas não tivessem sido cultivadas. o aumento na popula- ção humana desde o tempo dos caçadores-coletores mostra, de certa forma, a vantagem recíproca para o Homo sapiens. Mesmo sem testar experimentalmen- te, podemos imaginar o efeito que a extinção dos humanos teria sobre a popu- lação mundial de plantas de arroz ou o efeito da extinção das plantas de arroz sobre a população humana. Comentários similares se aplicam à domesticação dos bovinos e ovinos, e de outros mamíferos. afídeos criados por Mutualismos "agrícolas" similares têm sido desenvolvidos por sociedades formigas: eles pagam de cupins e especialmente de formigas: por exemplo, os agricultores podem um preço? proteger os indivíduos que exploram de competidores e predadores e podem até mesmo movê-las ou manejá-las. As formigas, por exemplo, criam várias espécies de afideos (homópteros) em troca de secreções ricas em açúcar ou melada. Os "rebanhos" de afideos se beneficiam através de taxas de mortalida- (a) Folhas de cima Folhas de baixo (b) 3,0 3,0 100 2,5 2,5 80 Nivel de herbivoria 2,0 2,0 1,5 1,5 Longevidade da folha (meses) 60 40 1,0 1,0 20 0,5 0,5 0,0 0,0 S N J M M J N J S N J M M J S N J Controle Experimento Não ocupada ADAPTADA DE FONSECA, 1994 1988 1989 1990 1988 1989 1990 (20) (22) (17) Data Data Tratamentos Figura 8.11 (a) Intensidade de herbivoria foliar (baseada na proporção cumulativa de área removida) em plantas de Tachigali myrmecophyla naturalmente ocupada pela formiga Pseudomyrmex concolor n 22) e em plantas das quais as formigas foram experimentalmente removidas (o, n = 23). As folhas de baixo foram aquelas presentes no início do experimento, e as de cima foram aquelas que emergiram subsequentemente. (b) Longevidade de fo- lhas em plantas de T. myrmecophyla ocupadas por P. concolor (controle) cujas formigas foram removidas para experimento ou naturalmente não existiam.Fundamentos em Ecologia 307 de mais baixas causadas por predadores, taxas de forrageio e excreção mais ele- vadas, e formação de colônias; porém, seria errado imaginar que esta seja uma relação confortável com nada além de benefícios para ambos os lados: os afide- os estão sendo manipulados há um custo em ser registrado do outro lado do balanço patrimonial? Esta questão tem sido abordada em relação a colônias do afideo Tuberculatus quercicola cuidados pela espécie de formiga Formica yessen- sis* da ilha de Hokkaido, norte do Japão (Figura 8.12). Como era esperado, na presença de predadores, as colônias de afideos sobreviveram significativamen- te por mais tempo quando cuidadas por formigas do que quando as formigas foram excluídas utilizando-se um repelente específico para formigas, colocado na base de árvores de carvalho sobre as quais os afideos viviam (Figura 8.12a). Contudo, também houve custos para os afideos: em um ambiente do qual os predadores foram excluídos, e os efeitos do cuidado das formigas em relação aos afideos pôde ser visto isoladamente, afideos cuidados por formigas tiveram um crescimento pior e foram menos fecundos do que aqueles onde tanto as formigas quanto os predadores foram excluídos (Figura 8.12b). 8.4.3 A dispersão de sementes e pólen Diversas espécies de plantas usam animais para dispersarem as suas sementes dispersão de e pólen. Aproximadamente 10% de todas as plantas com flor possuem semen- sementes tes ou frutos que produzem ganchos, tricomas e colas que os aderem à pelos, cerdas ou penas de qualquer animal que entre em contato com eles. Eles são frequentemente uma irritação para animal, que em geral se limpa e os re- move sempre que possível, mas normalmente após carregá-los por alguma distância. Nesses casos, benefício é para a planta (a qual investiu recursos em mecanismos de aderência) e não há nenhuma recompensa para animal. (a) 0,50 15 1,0 14 0,8 Formigas presentes 0,48 ADAPTADA DE YAO ET 2000 Taxa de 0,6 Comprimento médio do fêmur (b) do terceiro par de patas (mm) Número médio de embriões 13 0,46 0,4 Formigas 12 0,2 0,44 11 0,42 10 0 2 4 6 8 10 14 18 22 26 30 1 1 2 2 1 1 2 2 Dias após início dos experimentos Estação Estação Figura 8.12 (a) Colônias do afídeo Tuberculatus quercicola excluídas da presença de formigas foram mais suscetíveis de se tornarem extintas do que aquelas acompanhadas por formigas 15,9, P308 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper frutos Bastante diferentes são os verdadeiros mutualismos entre as plantas su- periores e as aves e outros animais que se alimentam de frutos carnosos e dispersam sementes. Naturalmente, para a relação ser mutualística, é essen- cial que o animal digira somente o fruto carnoso e não as sementes, que deve permanecer viável quando regurgitada ou defecada. Defesas espessas e fortes que protegem os embriões das plantas são comumente partes do preço pago pela planta para a dispersão por consumidores de frutos. polinização Diversos tipos diferentes de animais têm entrado em conexões de polini- zação com plantas com flor, incluindo beija-flores, morcegos e até mesmo pe- quenos roedores e marsupiais (Figura 8.13). A maioria das flores polinizadas por animais oferece néctar, pólen ou ambos como uma recompensa para seus vi- sitantes. néctar floral parece não ter nenhum valor para a planta, além o de ser um atrativo para animais e representa um custo para a planta, pois os carboidra- tos do néctar poderiam ter sido usados no crescimento ou em alguma outra ati- vidade. Presumivelmente, a evolução de flores especializadas e envolvimento de polinizadores animais têm sido favorecidos, pois um animal pode ser capaz de reconhecer e distinguir diferentes flores e, assim levar pólen para flores distintas da mesma espécie, mas não para flores de outras espécies. A transferência passiva de pólen, por exemplo, pelo vento ou pela água, não discrimina desta maneira e é, portanto, muito mais ineficiente. Por outro lado, onde os vetores e as flores são muito especializados, como é caso em muitas orquídeas, virtualmente nenhum pólen é perdido nem mesmo em flores de outras espécies. insetos polinizadores: Os polinizadores por excelência são, sem dúvida, os insetos. pólen é um de generalistas a recurso alimentar rico em nutrientes e, nas flores mais simples polinizadas por especialistas insetos, o pólen é oferecido em abundância e livremente exposto para todos. Para a polinização, as plantas dependem que os insetos não sejam completa- mente eficientes no consumo do pólen, carregando de planta para planta o seu alimento não consumido. Em flores mais complexas, o néctar (uma solução de açúcares) é produzido como uma recompensa adicional ou alternativa. Nas mais simples dentre estas, os nectários são desprotegidos, porém, com o au- mento da especialização, nectários são envoltos por estruturas que restrin- gem acesso ao néctar a apenas poucas espécies visitantes. Esta variação pode ser vista dentro da família Ranunculaceae. Na flor simples de Ranunculus ficaria, os nectários são expostos a todos os visitantes, porém, na flor mais especializa- da de R. bulbosus, há uma tampa sobre o nectário, e em Aquilegia os nectários desenvolveram-se em longos tubos e somente visitantes com longas probós- cides (línguas) podem alcançar néctar. Nectários desprotegidos apresentam a vantagem de um pronto suprimento dos polinizadores, mas, por não serem especializados, esses polinizadores transferem grande parte do pólen para flo- res de outras espécies. Nectários protegidos têm a vantagem da transferência eficiente do pólen por especialistas para outras flores da mesma espécie, porém dependem da ocorrência de um número suficiente desses especialistas. Charles Darwin (1859) reconheceu que um nectário longo, como em Aquilegia, forçava um inseto polinizador ao contato próximo com 0 pólen na boca do nectário. A seleção natural pode então ter favorecido nectários ainda mais longos e, como uma reação evolutiva, as línguas do polinizador seriam selecionadas para o aumento no seu comprimento: coevolução recíproca.Fundamentos em Ecologia 309 (a) Figura 8.13 Polinizadores. (a) Abelha (Apis mellifera) so- bre flores de framboesa. (b) Papa-açúcar-do- -Cabo (Promerops cafer) forrageando sobre Protea eximia. (b) NATURAL VISIONS AV AV_0258_0004 Nilsson (1988) deliberadamente encurtou os nectários da orquídea de tubos longos Platanthera e mostrou que as flores produziram muito menos semen- tes - presumivelmente porque polinizador não foi forçado a ficar numa po- sição que maximizaria a eficiência na polinização. 8.4.4 Habitantes mutualistas de tratos digestórios A maior parte dos mutualismos discutidos até agora dependem de padrões de comportamento, onde nenhuma das espécies vive "dentro" de sua parceira.310 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper Em muitos outros mutualismos, um dos parceiros é um eucarioto unicelular ou bactéria que é integrada quase permanentemente na cavidade do corpo ou mesmo nas células de seu parceiro multicelular. A microbiota que ocupa partes dos canais alimentares de vários animais é constituída pelos simbiontes extracelulares melhor conhecidos. trato digestório dos papel crucial dos micróbios na digestão da celulose pelos vertebrados vertebrados herbívoros tem sido apreciado há muito tempo, porém agora é aparente que os tratos gastrintestinais de todos os vertebrados são habitados por uma mi- crobiota mutualística. Protozoários e fungos estão comumente presentes, mas os principais contribuintes para esses processos de "fermentação" são as bactérias. Sua diversidade é maior em regiões do trato digestório onde pH é relativamente neutro, e o tempo de retenção do alimento é relativamente longo. Em pequenos mamíferos (p. ex., roedores, coelhos, lebres), o ceco é a principal câmara de fermentação, enquanto em grandes mamíferos não rumi- nantes, tais como os cavalos, o cólon é o sítio principal. Em ruminantes, como gado bovino e as ovelhas, e em cangurus e outros marsupiais, a fermentação ocorre em estômagos especializados (ver Figura 3.24). A base do mutualismo é bastante direta. Os micróbios recebem um flu- constante de substratos para crescimento na forma do alimento que foi consumido, mastigado e parcialmente homogeneizado. Eles vivem dentro de uma câmara na qual o pH e, nos endotermos, a temperatura são regulados e as condições anaeróbias são mantidas. Os hospedeiros vertebrados, especial- mente os herbívoros, recebem nutrição do alimento que, sob outras condi- ções seria indigerível. As bactérias produzem ácidos graxos de cadeias curtas (AGCCs) por fermentação da celulose e amidos da dieta do hospedeiro e dos carboidratos endógenos contidos no muco do hospedeiro e células epiteliais desprendidas. Os AGCCs são frequentemente uma fonte principal de ener- gia para o hospedeiro: por exemplo, eles fornecem mais do que 60% das exi- gências energéticas de manutenção para gado e 29-79% das exigências para ovelhas (Stevens & Hume, 1998). Os micróbios também convertem compos- tos nitrogenados (aminoácidos que escapam da absorção no intestino médio, uréia que seria de outra forma excretada pelo hospedeiro, muco e células des- prendidas) em amônia e proteína microbiana, conservando nitrogênio e água; e eles sintetizam vitaminas B. A proteína microbiana é útil para hospedeiro se puder ser digerida no intestino, pelos fermentadores do trato gastrintesti- nal superior e, pela posterior coprofagia (consumo de suas próprias fezes), nos fermentadores do intestino posterior -, porém a amônia não é geralmente utilizável e pode até mesmo ser tóxica para o hospedeiro. 8.4.5 Micorrizas A maioria das plantas superiores não possui raízes, elas possuem micorrizas mutualismos estreitos entre fungos e tecidos da raiz. Plantas de apenas umas poucas famílias, tais como Cruciferae, são exceções. De maneira geral, as redes fúngicas em micorrizas capturam nutrientes do solo, os quais elas transportam para as plantas em troca de carbono. Muitas espécies de plantas podem viver sem seus fungos micorrízicos em solos onde água e nutrientesFundamentos em Ecologia 311 não são limitantes; no mundo rigoroso das comunidades vegetais naturais, contudo, as simbioses, se não estritamente obrigatórias, são antes "ecologica- mente isto é, necessárias para que os indivíduos sobrevivam na natureza (Buscot et al., 2000). Em geral, três tipos principais de micorrizas são reconhecidos. Micorrizas arbusculares são encontradas em aproximadamente dois terços de todas as espécies de plantas, incluindo a maioria das espécies não lenhosas e árvores tropicais. Fungos ectomicorrízicos formam simbioses com diversas árvores e arbustos, dominando as florestas temperadas e boreais e também algumas florestas pluviais tropicais. Finalmente, micorrizas ericoides são encontradas nas espécies vegetais dominantes de urzais*. Em ectomicorrizas (ECMs), as raízes infectadas estão geralmente con- ectomicorrizas centradas na camada de serrapilheira do solo. Os fungos formam uma bainha de espessura variável ao redor das raízes. De lá, as hifas irradiam em direção à camada de serrapilheira, extraindo nutrientes e água, bem como produzindo grandes corpos que liberam numerosos esporos levados pelo ven- to. micélio do fungo também se estende internamente a partir da bainha, penetrando entre as células do córtex da raiz, propiciando contato íntimo de célula a célula com o hospedeiro. o micélio estabelece também uma interface com a grande área superficial, para a troca de produtos da fotossíntese, água do solo e nutrientes entre a planta hospedeira e seu parceiro fungo. Os fungos ECM são eficientes na extração de suprimentos esparsos e des- contínuos de fósforo e especialmente nitrogênio da camada de serrapilheira da floresta. carbono flui da planta para fungo, principalmente na forma de açúcares simples de hexoses: glicose e frutose. consumo destes pelo fungo pode representar até 30% da taxa líquida da produção de fotossintatos pela planta. As plantas, contudo, geralmente têm quantidades limitadas de nitrogê- nio à sua disposição, pois há baixas taxas de mineralização na serrapilheira flo- restal (conversão de formas orgânicas para inorgânicas), e nitrogênio inor- gânico em si é disponibilizado principalmente na forma de amônia. Portanto, é crucial para as árvores da floresta que os fungos ECM possam ter acesso ao nitrogênio orgânico diretamente através de degradação enzimática, e usem amônio como fonte preferencial de nitrogênio inorgânico. Todavia, a ideia de que esta relação entre fungo e suas plantas hospedeiras é de exploração mú- tua em vez de "confortável" é enfatizada por seu grau de resposta a circuns- tâncias mutáveis. o crescimento de ECM está diretamente relacionado à taxa de fluxo de hexoses pela planta. Porém, quando a disponibilidade direta de ni- trato para as plantas é alta, naturalmente ou através de suplementação, o me- tabolismo vegetal é desviado da produção de hexoses (e exportação) e dirigido para a síntese de aminoácidos. Como consequência, os ECM se degradam: as plantas parecem suportar tanto ECM quanto elas parecem necessitar. Micorrizas arbusculares (MAs) não formam uma bainha, mas penetram micorrizas no interior das raízes do hospedeiro. As raízes tornam-se infectadas por micé- arbusculares * N. de T. Em inglês, este tipo de vegetação é chamado de heathland. Urzal é um tipo de vegetação arbustiva que ocorre em solos pobres em diferentes regiões do mundo, sendo dominado por diferentes espécies de Ericaceae, tais como Calluna vulgaris e Erica spp.312 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper lio presente no solo ou de tubos germinativos que se desenvolvem de esporos assexuados, os quais são bastante grandes e produzidos em pequeno número: um contraste notável com os fungos ECM. Inicialmente, 0 fungo cresce entre as células do hospedeiro, mas, após, as penetra e forma um "arbúsculo" intra- celular finamente ramificado. uma gama de Tem havido uma tendência em enfatizar a facilitação da absorção de fósforo benefícios? como o principal para as plantas das simbioses MA (o fósforo é um elemento bastante imóvel no solo, sendo, portanto, frequentemente limitante ao crescimento vegetal). Porém, a realidade parece ser mais complexa do que isso, com demonstrados, igualmente, na absorção de nitrogênio, proteção contra patógenos e herbívoros, bem como resistência a metais tóxicos (Newsham et al., 1995). Certamente, há casos em que o influxo de fósforo é fortemente rela- cionado ao grau de colonização de raízes por fungos MA. Isso tem sido mostrado para a campainha (Hyacinthoides non-scripta), à medida que a colonização progri- de durante a sua fase de crescimento subterrâneo de agosto a fevereiro para a sua fase fotossintética aérea posterior (Figura 8.14a). De fato, indivíduos da campai- nha cultivados sem fungos MA são incapazes de absorver fósforo utilizando seu sistema de raízes pobremente ramificado (Merryweather & Fitter, 1995). Por outro lado, um conjunto de experimentos analisou o crescimento da gramínea anual Vulpia ciliata ssp. ambigua (Figura 8.14b), nos quais plântu- las de Vulpia foram cultivadas com um fungo MA (Glomus sp.), com fungo patogênico Fusarium oxysporum, com ambos, e sem qualquer um dos dois. o crescimento não foi incrementado por Glomus sozinho, porém foi prejudicado (a) 2 60 50 1 40 Percentagem do comprimento de raiz colonizado por fungos MA (b) 0 Influxo de P (pmol 300 30 -1 20 -2 Comprimento médio da raiz (cm) 200 10 100 o Set 1 Dez 1 Mar 1 Jun 1 -Fus -Fus +Fus +Fus Data -Glm +Glm +Glm Figura 8.14 Curvas ajustadas para a taxa de influxo de fósforo (linha tracejada, eixo esquerdo) e a colonização das raízes por fungos micorrízicos arbusculares (MA) (linha contínua, eixo direito) na campainha (Hyacinthoides non-scripta), ao longo de uma única estação de crescimento. A absorção de fósforo parece estar fortemente ligada à coloniza- ção da raiz pelos fungos. (b) Efeitos de uma combinação fatorial de Fusarium oxysporum (Fus, um fungo pato- gênico) e um fungo MA, Glomus sp. (Glm) sobre o crescimento (comprimento da raiz) de plantas de Vulpia. Os valores são médias de 16 réplicas por tratamento; as barras são erros-padrão; o asterisco significa uma diferença significativa (PFundamentos em Ecologia 313 por F. oxysporum na ausência de Glomus. Quando ambos estavam presentes, o crescimento retornou a níveis normais. Claramente, a micorriza não be- neficiou a economia do fósforo da gramínea, porém a protegeu dos efeitos danosos do patógeno. A diferença-chave parece ser que V. ciliata, diferentemente de Hyacinthoides isto depende das non-scripta, apresenta um sistema de raízes altamente ramificado (Newsham et espécies al., 1995). Plantas com raízes finamente ramificadas têm pouca necessidade de captura suplementar de fósforo, mas o desenvolvimento daquela mesma arqui- tetura de raiz fornece múltiplos pontos de entrada para fitopatógenos. Em tais casos, as simbioses MA, portanto, provavelmente evoluíram com uma ênfase na proteção vegetal. Por outro lado, sistemas radicais com poucos meristemas late- rais e crescendo ativamente são relativamente invulneráveis ao ataque de pató- genos, mas são forrageadores ruins em relação ao fósforo. Neste caso, simbioses MA provavelmente evoluíram com uma ênfase na captação de fósforo. 8.4.6 Fixação de nitrogênio atmosférico em plantas mutualísticas A incapacidade da maioria das plantas e dos animais de fixarem nitrogênio at- mosférico é um dos grandes quebra-cabeças no processo de evolução, pois ni- trogênio tem suprimento limitado em diversos hábitats. Contudo, a capacidade de fixar nitrogênio é amplamente distribuída, embora de forma irregular, tanto entre as eubactérias (bactérias "verdadeiras") quanto entre as Archaea (Archae- bacteria), e muitas destas têm participado de mutualismos estreitos com distin- tos grupos de eucariotos. As mais bem conhecidas, devido à grande importância das culturas de leguminosas para a agricultura, são os rizóbios, que fixam nitro- gênio nos nódulos das raízes da maioria das leguminosas e em apenas uma não leguminosa, Parasponia (um membro da família Ulmaceae, olmeiros). estabelecimento do enlace entre rizóbios e leguminosas ocorre através mutualismos de uma série de passos recíprocos. As bactérias ocorrem em estado livre no solo de rizóbios e e são estimuladas a se multiplicarem através de exsudados das raízes e células leguminosas: vários que delas se desprenderam à medida que estas se desenvolvem. Numa situação passos para um enlace típica, uma colônia bacteriana se desenvolve sobre pelo da raiz, qual então começa a se enrolar e é penetrado pelas bactérias. hospedeiro responde esta- belecendo uma parede que envolve as bactérias e forma um "filamento de in- qual cresce dentro do córtex da raiz do hospedeiro, e dentro da qual rizóbios se proliferam. Os rizóbios no filamento de infecção não podem fixar nitrogênio, mas alguns são liberados dentro das células do hospedeiro em um "nódulo" em desenvolvimento, onde, circundado por uma membrana polibac- teroide derivada do hospedeiro, eles se diferenciam em "bacteroides" que po- dem fixar nitrogênio. Enquanto isso, um sistema vascular especial se desenvol- ve no hospedeiro, suprindo produtos da fotossíntese para tecido do nódulo e transportando compostos de nitrogênio fixado para outras partes da planta. Os custos e deste mutualismo precisam ser considerados com cui- custos e benefícios dado. Do ponto de vista da planta, precisamos comparar custos energéticos dos mutualismos com de processos alternativos pelos quais suprimentos de nitrogênio fixado poderiam rizóbios ser obtidos. A rota para a maioria das plantas é direta do solo na forma de nitrato314 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper ou íons amônio. A rota metabolicamente mais barata é uso de íons amônio, mas na maioria dos solos esses íons são rapidamente convertidos em nitratos pela atividade microbiana (nitrificação). custo energético de reduzir nitrato do solo a amônia é de, aproximadamente, 12 moles de trifosfato de adenosina (ATP, a moeda de energia da célula) por mol de amônia formada. processo mutua- lístico (incluindo custos de manutenção dos bacteroides) é energicamente um pouco mais caro para a planta: cerca de 13,5 moles de ATP. Contudo, devemos também acrescentar os custos de formação e manutenção dos nódulos, quais podem ser aproximadamente 12% da produção fotossintética total da planta. É isto que torna a fixação de nitrogênio energeticamente ineficiente. Contudo, a energia pode ser muito mais prontamente disponibilizada para as plantas verdes do que nitrogênio. Uma mercadoria rara e valiosa (nitrogênio fixado) comprada com uma moeda barata (energia) pode não ser um mau negócio. Por outro lado, quando uma leguminosa nodulada é suprida com nitratos (i.e., quando nitrato não é uma mercadoria rara), a fixação de nitrogênio declina rapidamente. competição Por outro lado, os mutualismos de rizóbios e leguminosas (e outros mutu- interespecífica: uma alismos de fixação de nitrogênio) não devem ser vistos como interações isoladas clássica "série de entre bactérias e suas próprias plantas hospedeiras. Na natureza, as legumino- substituição" sas normalmente formam comunidades mistas em associação com não legumi- nosas. Estas são competidoras potenciais com as leguminosas pelo nitrogênio fixado (nitratos e íons amônio no solo). A leguminosa nodulada evita esta com- petição pelo seu acesso a esta fonte singular de nitrogênio. É neste contexto ecológico que os mutualismos de fixação adquirem a sua principal vantagem. Onde nitrogênio é abundante, contudo, os custos energéticos da fixação de nitrogênio em geral põem as plantas em desvantagem competitiva. A Figura 8.15, por exemplo, mostra os resultados de um experimento clás- sico no qual indivíduos de soja (Glycine uma leguminosa) foram cultiva- dos em mistura com Paspalum, uma gramínea. As misturas receberam nitro- gênio mineral, ou foram inoculadas com Rhizobium, ou receberam ambos. experimento foi delineado como uma "série de a qual permite comparar o crescimento de populações puras da gramínea e da leguminosa com suas performances na presença uma da outra. Nos cultivos exclusivos de soja, o rendimento aumentou muito substancialmente ou pela inoculação com Rhizobium ou pela aplicação de fertilizante nitrogenado, ou quando receberam ambos. As leguminosas podem usar ambas as fontes de nitrogênio como subs- titutas uma da outra. A gramínea, contudo, respondeu apenas ao fertilizante. Portanto, quando as espécies competiram na presença exclusiva de Rhizobium, a leguminosa contribuiu muito mais para o rendimento total do que a gra- mínea: ao longo de uma sucessão de gerações, a leguminosa teria excluído competitivamente a gramínea. Quando as plantas competiram em solos su- plementados com fertilizante nitrogenado, contudo, independentemente da presença de Rhizobium, foi a gramínea que teve uma contribuição maior: em longo prazo, esta teria excluído competitivamente a leguminosa. balanço oscilante Muito claramente, então, é em ambientes deficientes em nitrogênio que entre fixadores e as leguminosas noduladas têm uma grande vantagem sobre outras espécies. não fixadores de Porém, sua atividade aumenta nível de nitrogênio fixado no ambiente. Após nitrogênio a morte, as leguminosas aumentam nível de nitrogênio do solo numa escalaFundamentos em Ecologia 315 -R-N +R-N -R+N +N 50 40 30 ADAPTADA DE DE WIT ET 1966 Peso seco por (g) 20 10 0 2 P 4 0 2 P 4 0 2 P 4 0 2 P 4 8 G 4 0 8 G 4 0 8 G 4 8 G 4 0 Figura 8.15 Crescimento da soja (Glycine max, G, o) e de uma gramínea (Paspalum, P, cultivados so- zinhos e em associações com e sem fertilizantes nitrogenados (N) e com e sem inoculação com Rhizobium fixadores de nitrogênio (R). As plantas foram cultivadas em vasos contendo 0-4 indivíduos da gramínea junto com 0-8 indivíduos de Glycine. Assim, movendo-se da esquerda para a direita sobre eixo horizontal, os tratamentos são zero Paspalum (OP) e 8 Glycine (8G), 1P com 6G, 2P com 4G, 3P com 2G e, finalmente, 4P com A escala vertical em cada figura mostra a massa de plantas das duas espécies em cada contêiner. -R-N, sem Rhizobium e sem fertilizante; +R-N, inoculação com Rhizobium, mas sem fertilizante; -R+N, sem Rhizobium, mas fertilizante nitrogenado foi aplicado; +R+N, inoculação com Rhizobium e suprido com fertilizante nitrogenado. Quando as duas espécies competiram na presença de Rhizobium fixador de nitrogênio e sem fertilizante, a soja (com suas relações mutualísticas com Rhizobium) teve melhor performance, mas na presença de fertilizante ni- trogenado (com ou sem Rhizobium) a gramínea teve melhor performance do que a soja. bastante localizada, com um retardo de 6-12 meses, à medida que se decom- põem. Desse modo, sua vantagem é perdida elas melhoraram ambiente dos seus competidores, e o crescimento de gramíneas associadas será favo- recido nestas manchas localizadas. Portanto, organismos com capacidade de fixar nitrogênio atmosférico podem ser considerados como sendo localmente suicidas. Esta é uma razão pela qual é tão cultivar lavouras repetidas so- mente com leguminosas em práticas agrícolas, sem que gramíneas daninhas agressivas invadam o ambiente enriquecido em nitrogênio. Isto pode também explicar por que leguminosas herbáceas ou arbóreas geralmente não formam comunidades dominantes na natureza. Os animais pastejadores, por outro lado, continuamente removem a fo- lhagem das gramíneas, e 0 teor de nitrogênio de uma mancha de gramíneas pode novamente declinar a um nível no qual a leguminosa tem novamente uma vantagem competitiva. Em uma leguminosa estolonífera, tal como o trevo-branco, a planta está continuamente "vagando" através do gramado, deixando atrás de si manchas dominadas por gramíneas, enquanto invade e enriquece com nitrogênio novas manchas onde o teor de nitrogênio se tornou baixo. A leguminosa simbionte em tal comunidade direciona não apenas sua economia de nitrogênio, mas também alguns dos ciclos que ocorrem dentro de seu mosaico (Cain et al., 1995). Terminamos esta seção, então, com um tema recorrente. Para entender a ecologia de pares mutualísticos, devemos olhar para a comunidade maior da qual as espécies em questão são partes.316 Colin R. Townsend, Michael Begon e John L. Harper RESUMO Ecologia molecular: diferenciação to em corridas armamentistas com seus intra e interespecífica herbívoros do que aquelas que investem em Na maior parte do tempo, é totalmente compostos químicos mais "quantitativos" apropriado que ecólogos falem sobre (redutores de digestão). "populações" ou "espécies" como se es- A associação íntima entre parasitos e tas fossem entidades singulares e homogê- seus hospedeiros tornam particularmen- neas. Porém, para alguns objetivos, saber te suscetíveis a corridas armamentistas quanta diferenciação há dentro de uma evolutivas. Contudo, processo não é ne- espécie, ou entre uma espécie e outra, é cessariamente tão linear, como é ilustrado crucial para entendimento e, em última pelo caso do vírus do mixoma e coelho análise, manejo de sua dinâmica. Os di- europeu. A evolução da resistência no coe- ferentes tipos de marcadores genéticos lho é fácil de entender, porém parasitos moleculares têm aumentado muito a reso- favorecidos pela seleção natural são aque- lução na qual podemos distinguir popula- les com as maiores taxas reprodutivas. No ções e até mesmo indivíduos. vírus do mixoma, isto ocorre em níveis inter- Estudos com albatrozes ilustram como, mediários de virulência devido ao aumento mesmo dentro de uma espécie de impor- de transmissibilidade. tância para a conservação, populações Em outros casos, a coevolução hospe- separadas, ainda mais ameaçadas de ex- deiro-parasito é mais propriamente anta- tinção, podem estar ocultas; enquanto gônica: aumento na resistência no hospe- estudos sobre salmão ilustram como os deiro e na infecciosidade no parasito. Com marcadores moleculares podem ser usados bactérias e seus vírus, este processo pode para detectar, e processar pescadores ile- ser observado em ação, já que tempos gais. Os marcadores moleculares também de geração são bastante curtos. têm mostrado, por exemplo, que uma "es- pécie" ameaçada, lobo-vermelho, pode Interações mutualísticas de fato ser um híbrido entre duas outras Nenhuma espécie vive em isolamento, mas espécies relativamente comuns, com impli- muitas vezes a associação com outras espé- cações tanto para a conveniência quanto cies é particularmente próxima: para muitos para a viabilidade de sua conservação. organismos, hábitat que estes ocupam é um indivíduo de outra espécie uma sim- Corridas armamentistas evolutivas biose. Uma relação mutualística é aquela em Uma fonte de recursos mais bem defendi- que organismos de diferentes espécies inte- da exerce uma pressão de seleção sobre ragem para seu benefício mútuo. pensa- consumidores para sobrepujar aquela mento evolutivo atual vê mutualismos como defesa. Um consumidor que consegue fazê- casos de exploração recíproca, onde, não lo estará um passo à frente de seus compe- obstante, cada parceiro é um beneficiário tidores e, assim, provavelmente se tornará líquido. Ainda que constituam a maior parte especializado naquele tipo de presa. Isso a da biomassa mundial, mutualismos foram colocará, então, sob pressão específica para negligenciados no passado em comparação se defender contra aquele consumidor, e a outros tipos de interação. assim por diante: uma "corrida armamentis- Pares de espécies de diversos táxons ta" coevolutiva. As plantas que investem em participam de associações mutualísticas, nas toxinas são mais suscetíveis ao envolvimen- quais uma espécie protege a outra de pre-Fundamentos em Ecologia 317 dadores ou competidores, mas tem acesso e especialmente nitrogênio da camada de privilegiado a um recurso alimentar prove- serrapilheira da floresta. carbono flui da niente da espécie protegida. planta para fungo (principalmente hexo- Alguns dos mutualismos mais drásticos ses). Contudo, crescimento da ECM está são aqueles da agricultura humana, porém diretamente relacionado à taxa de fluxo mutualismos "agrícolas" similares se de- dos açúcares da planta. Quando a dispo- senvolveram em sociedades de cupins e nibilidade direta de nitrato para a planta especialmente de formigas. As formigas é alta, metabolismo da planta é desvia- cultivam diversas espécies de afídeos em do da produção de hexoses. Como con- troca de secreções ricas em açúcar da me- sequência, a ECM se degrada: as plantas lada. Os benefícios dos afídeos são as me- parecem suportar ECM tanto quanto pare- nores taxas de mortalidade; mas há tam- cem precisar dela. Micorrizas arbusculares bém custos: onde seus predadores são (MAs) penetram no interior das raízes do excluídos experimentalmente, afídeos hospedeiro. Tem havido uma tendência têm crescimento prejudicado na presença de enfatizar a facilitação da absorção de de formigas. fósforo como principal benefício para as Muitas espécies de plantas usam ani- plantas das simbioses MA, mas têm sido mais para dispersarem as suas sementes e demonstrados benefício, igualmente, na pólen, e muitos diferentes tipos de animais absorção de nitrogênio, proteção contra mantêm contatos de polinização com plan- tas com flor. Os polinizadores por excelên- patógenos e herbívoros, e resistência a metais tóxicos. cia, contudo, são insetos. Os tratos gastrintestinais de todos A capacidade de fixar nitrogênio é am- vertebrados são habitados por uma micro- plamente distribuída tanto entre eubacté- biota mutualística. Os micróbios recebem rias e Archaebacteria, e muitas destas têm um fluxo constante de substratos para O participado de mutualismos íntimos com crescimento na forma de alimento que foi distintos grupos de eucariotos. As mais comido, e eles vivem dentro de uma câmara bem conhecidas são rizóbios, quais na qual pH e, em endotermos, a tempera- fixam nitrogênio nos nódulos de raízes da tura são regulados e condições anaeróbias maioria das leguminosas. A fixação de ni- são mantidas. Os hospedeiros vertebrados trogênio é muitas vezes energeticamente recebem nutrição do alimento que, do con- ineficiente, porém a energia pode estar trário, seria literalmente indigerível. muito mais prontamente disponível para as A maior parte das plantas superiores plantas verdes do que nitrogênio. Por ou- não possui raízes, elas possuem micorri- tro lado, quando uma leguminosa nodulada zas mutualismos estreitos entre fungos e é suprida com nitratos, a fixação de nitrogê- tecidos da raiz. Em ectomicorrizas (ECMs), nio declina rapidamente. Os mutualismos fungos formam uma bainha de espes- de rizóbios e leguminosas (como outros sura variável ao redor das raízes. Esses mutualismos de fixação de nitrogênio) de- fungos são eficientes na extração de supri- vem ser vistos no contexto de competição mentos esparsos e irregulares de fósforo entre leguminosas e não leguminosas.