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Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 75 Lenita Jacob Oliveira† Samuel Roggia José Roberto Salvadori Crébio José Ávila Paulo Marçal Fernandes Charles Martins de Oliveira INSETOS QUE ATACAM RAÍZES E NÓDULOS DA SOJA 1. INTRODUÇÃO Diversas espécies de insetos pertencentes, principalmente, às ordens Lepidoptera, Coleoptera, Hemiptera, Isoptera e Diptera são mencionadas na literatura internacional como pragas de raízes e de nódulos em soja [Glycine max (L.) Merrill]. No Brasil, como pragas tipicamente rizófagas e de hábito subterrâneo, destacam-se os complexos de corós (Coleoptera: Melolonthidae, Scarabaeidae) e de percevejos-da-raiz (Hemiptera: Cydnidae), como problemas de grande importância econômica na cultura da soja. Outras larvas de coleópteros são referidas alimentando-se das raízes ou dos nódulos da soja, como por exemplo, curculionídeos-das-raízes † Lenita Jacob Oliveira – autora falecida em dezembro de 2008. Capítulo 2 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga76 (Curculionidae: Naupactini), larvas-arame (Elateridae), falsa-larva- arame (Tenebrionidae) e larva-alfinete (Chrysomelidae), causando danos eventuais e pouco expressivos. Como pragas de importância secundária ou potencial, seja pela incidência geograficamente restrita, seja pelo caráter espo- rádico de ocorrência, podem ser citadas a cochonilha-da-raiz (Hemiptera: Pseudococcidae) e a mosca-da-semente (Diptera: Anthomyiidae), ambas com hábitos subterrâneos. No início da década de 1990, larvas de cerambicídeos foram observadas atacando soja no Município de Rolândia, no Paraná, desta- cando como sinal característico da presença da praga plantas com a parte subterrânea dos caules cortados em bisel. Na safra 2003/04, foi constatado, pela primeira vez na cultura da soja, o ataque da larva do cerambicídeo Mysteria darwini (Lameere, 1902), no Rio Grande do Sul (SALVADORI; PEREIRA, 2007). Geralmente, os insetos fitófagos associados às raízes da soja e/ou ao solo onde esta é cultivada apresentam hábitos alimentares pouco específicos. Muitas espécies são polífagas e apresentam ciclo biológico relativamente longo. Essas caracte- rísticas fazem com que a ocorrência desses insetos ultrapasse os limites da cultura da soja e adquira importância em outras culturas dos sistemas de produção. 2. CORÓS (COLEOPTERA: SCARABAEOIDEA) O complexo de corós inclui várias espécies, cuja predo- minância varia de região para região. No Brasil, são conhecidas mais de 1.000 espécies de Melolonthidae cujas larvas se desen- volvem no solo, porém considera-se que menos de 1% dessas esteja associada a danos a culturas agrícolas (MORÓN, 2004). No sentido mais amplo, os termos coró, bicho-bolo ou pão-de- galinha constituem uma denominação vulgar para as larvas (formas jovens) de alguns insetos da ordem Coleoptera que pertencem à Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 77 superfamília Lamellicornia ou Scarabaeoidea. Na fase adulta, esses besouros são conhecidos popularmente por escaravelhos (SAL VA- DORI; OLIVEIRA, 2001). Os Scarabaeoidea apresentam classifica- ção controversa, mas, segundo Endrödi (1966), divide-se em cinco famílias: Melolonthidae, Sacarabaeidae, Trogidae, Passalidae e Lucanidae. Essa classificação será adotada no presente capítulo. A maioria das espécies de corós que ocorrem no sistema de produção de soja é neotropical e sua predominância e seu status como praga variam de acordo com a região. No Brasil, espécies dos gêneros Liogenys e Plectris ocorrem em diversos estados (MORÓN, 2004). Algumas espécies de Phyllophaga têm ampla distribuição, enquanto outras ocorrem de forma mais loca- lizada. Espécies de Phyllophaga têm sido relatadas nas Américas do Norte, Central e do Sul, bem como no Leste e no Sul da Ásia, nas Ilhas do Pacífico e do Oceano Índico e na Índia Ocidental (MORÓN, 2004). Nas Américas, ocorrem 861 espécies do gênero Phyllophaga (EVANS; SMITH, 2007), e, no Brasil, são registradas 31 espécies (MORÓN, 2004; MORÓN; ROJAS, 2001). Nos agroecossistemas brasileiros, a família Melolonthidae (sensu Endrödi, 1966) é uma das mais comuns em lavouras de soja, podendo ser encontrados, principalmente, gêneros de três subfamílias: Melolonthinae (ex: Phyllophaga, Liogenys e Plectris), Dynastinae (ex: Cyclocephala, Diloboderus e Bothynus) e Rutelinae (ex. Anomala). Nessas subfamílias, as larvas podem ser fitófagas ou saprófagas, obrigatórias ou facultativas. As larvas de Rutelinae e Dynastinae se alimentam de material em decomposição e raramente de raízes; as larvas de Melolonthinae se alimentam de raízes, bulbos, tubérculos e de material em decomposição (OLIVEIRA et al., 2003). Algumas espécies de Melolonthidae podem mudar o hábito alimentar durante o desenvolvimento da larva, comportando-se como saprófagas no primeiro ínstar e passando a consumir Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga78 raízes cada vez mais fibrosas e caules subterrâneos nos últimos ínstares, comportando-se, assim, como estritamente rizófagas. Exemplo disso são as larvas do dinastíneo Diloboderus abderus (Sturm, 1826), inicialmente saprófagas, mas que podem se tornar pragas rizófagas importantes a partir do segundo ínstar (SILVA; LOECK, 1996). Outras espécies mudam a estratégia de alimentação con- forme o recurso disponível e são classificadas como faculta- tivas. Por exemplo, se ovos de alguns Dynastinae são colocados em solos ricos em matéria orgânica, suas larvas se desenvolvem completamente como saprófagas. Mas, se as larvas iniciam seu desenvolvimento em solo pobre em húmus e com grande oferta de raízes, elas comportam-se como rizófagas durante os três ínstares larvais (MORÓN, 2001). Assim, dentro do complexo de corós que ocorrem em lavouras de soja, há tanto espécies benéficas (decom- positoras) quanto espécies potencialmente pragas (rizófagas). Corós são larvas tipicamente escarabeiformes ou melolon- toides, brancas, com três pares de pernas torácicas. Em geral, as espécies associadas à soja não ultrapassam 35 mm de compri- mento, no último ínstar; vivem no solo, onde podem ou não construir galerias permanentes. A coloração da cabeça depende da espécie, mas, em geral, varia de marrom amarelado a aver- melhado, e o arranjo de cerdas no último segmento abdominal (ráster) é, geralmente, característico da espécie. Os adultos são besouros ovalados, geralmente marrom-avermelhados ou quase pretos, com 12 mm a 20 mm de comprimento, conforme a espécie. Os ovos são brancos, inicialmente elípticos; com o tempo aumentam de volume e ficam arredondados, em razão da absorção de água e do desenvolvimento embrionário (OLIVEIRA, 2007; OLIVEIRA et al., 1997; SALVADORI; OLIVEIRA, 2001). Em áreas de semeadura direta são comuns espécies que abrem galerias (túneis) no solo, cujas larvas podem atingir 50 mm Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 79 de comprimento. Essas são predominantemente saprófagas, mas, em situações adversas (estiagem prolongada, falta de palha), algumas espécies podem atacar as plantas de soja. A ocorrência de espécies de corós benéficos, tais como Bothynus medon (Germar, 1824), Bothynus striatellus Fairmaire, 1878 e Heterogomphus aidoneus (Perty, 1830), que constroem galerias permanentes no solo, contribui para o aumento da capacidade de infiltração de água, bem como para a decomposição da matéria orgânica, já que incorporam a palhada no perfil do solo, espe- cialmente em lavouras instaladas com semeadura direta. O coró- das-pastagens, D. abderus, apesar de causar danos em diversas culturas e apresentar riscos para a soja semeada no cedo, entre setembro e outubro, desempenha um papel benéfico na aber- tura de galerias no solo (SALVADORI; OLIVEIRA, 2001; SILVA; SALVADORI, 2004). Os danos de corós-praga em soja são causados peloconsumo de raízes pelas larvas, ocorrendo tanto em sistema de semeadura direta quanto no preparo convencional do solo, mas nem sempre a densidade populacional provoca perdas econô- micas. Em muitas áreas severamente infestadas, a população entra em equilíbrio após duas ou três safras subsequentes, devido ao aumento da incidência de inimigos naturais. Os danos na soja e em outras culturas anuais são causados por larvas, principalmente, a partir do final do segundo ínstar, quando se alimentam preferencialmente das raízes secundá- rias. Entretanto, quando a planta é atacada no início de seu desenvolvimento por larvas maiores que 15 mm, estas podem atacar também a raiz principal da planta. A intensidade dos danos depende do estádio de desenvolvimento das plantas e do seu sistema radicular, bem como da densidade e da idade das larvas por ocasião do ataque. O dano ocorre porque a planta sofre redução da sua capacidade de absorver água e nutrientes, Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga80 ingredientes essenciais para o seu desenvolvimento e sua repro- dução. Plantas de mesma idade, em áreas com densidades de larvas semelhantes, mas submetidas a diferentes condições ambientais, podem tolerar diferentemente o ataque dessa praga. Os prejuízos na produção de grãos podem ser intensificados em condições de estresses em solos com baixa fertilidade, com camadas adensadas ou sob condições de déficit hídrico em épocas críticas para a cultura, como é a fase de enchimento de grãos (OLIVEIRA, 2007; OLIVEIRA et al., 1997; SALVADORI; OLIVEIRA, 2001). Os corós podem consumir raízes de soja desde a plântula até a maturação dos grãos, mas as plantas são mais sensíveis quando o ataque ocorre nos primeiros trinta dias após a emer- gência (SALVADORI; OLIVEIRA, 2001). Assim, lavouras de soja semeadas mais tarde sofrem prejuízos maiores, se esse período crítico coincidir com a presença de larvas maiores, como ocorre com algumas espécies de corós cujo desenvolvimento larval ocorre no período primavera-verão (OLIVEIRA, 2007; OLIVEIRA et al., 1997). Em muitos casos, dependendo da época de semeadura da soja em relação ao período de revoada dos adultos de corós, as larvas se desenvolvem na soja sem causar danos significativos, mas causam sérios prejuízos nas culturas subsequentes, espe- cialmente em safrinha (segunda safra) de milho (Zea mays L.), cultivos de trigo (Triticum aestivum L.) e girassol (Helianthus annuus L.). Principalmente, quando o desenvolvimento inicial das plantas coincide com a presença de larvas de terceiro ínstar (SALVADORI; OLIVEIRA, 2001). Os sintomas de ataque de corós são percebidos pela presença de plantas apresentando inicialmente desenvolvimento retardado, amarelecimento, murcha, evoluindo para a morte das plantas (Figura 1) (OLIVEIRA, 2007; OLIVEIRA et al., 1997). Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 81 Esses sintomas ocorrem em reboleiras que são distribuídas irre- gularmente na lavoura. Isso acontece porque o inseto possui distribuição agregada, decorrente do comportamento do adulto na época de acasalamento e de oviposição no solo. Quando o ataque é mais tardio, as plantas sobrevivem, mas o tamanho dos legumes e dos grãos pode diminuir, determinando perdas na produção (OLIVEIRA et al., 1997; OLIVEIRA; HOFFMANN- CAMPO, 1991). A importância econômica de corós em soja é regionali- zada ou até mesmo pontual. Porém, em alguns casos, os corós podem causar perda total da produção na área infestada (ÁVILA; GOMEZ, 2001). Em média, as perdas de produção em lavouras de soja atacadas por corós variam de 20% a 70% (OLIVEIRA et al., 2004). Figura 1. Sintomas de ataque de corós em soja. A rq ui vo E m br ap a S oj a Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga82 2.1. Phyllophaga cuyabana (Moser, 1918) (Coleoptera: Melolonthidae) Distribuição geográfica e estacional O coró-da-soja, P. cuyabana, é nativo do Brasil, com ampla distribuição geográfica. Como praga de soja, tem ocorrido, princi- palmente, no Oeste e Centro-Oeste do Paraná, Mato Grosso do Sul, Mato Grosso e Goiás (ÁVILA; GOMEZ, 2001; CORSO et al., 1991; NUNES JÚNIOR et al., 2000; OLIVEIRA et al., 1991; SALVADORI; OLIVEIRA, 2001). Apresenta ciclo anual (univoltino), ou seja, o ciclo bioló- gico completo tem a duração de um ano. Essa espécie apresenta duração das fases de desenvolvimento muito variáveis, porém ocorre em épocas bem definidas ao longo do ano, com o período de atividade alimentar da larva coincidindo com o período de cultivo da soja e início do cultivo de milho safrinha (segunda safra) (OLIVEIRA, 1997; OLIVEIRA et al., 1992; SANTOS, 1992). Plantas hospedeiras O gênero Phyllophaga está associado, principalmente, às dicotiledôneas, porém há referências desse gênero em monoco- tiledôneas e gimnospermas (MORÓN, 1986). As larvas de P. cuyabana consomem, principalmente, raízes secundárias de espécies vegetais cultivadas, como soja, milho, feijão (Phaseolus vulgaris L.), girassol, crotalária (Crotalaria juncea L.) e nabo forrageiro (Raphanus sativus L.), bem como espécies de plantas espontâneas como maria-mole [Senecio brasiliensis (Spreng.) Less.]. Cereais de inverno, como trigo e aveia (Avena sp.), também podem ser atacados, desde que seu cultivo coin- cida com a presença de larvas ativas no solo (OLIVEIRA et al., 2004). Algumas culturas, como o algodão (Gossypium hirsutum L.) e Crotalaria spectabilis Roth, são prejudiciais às larvas de P. cuya- bana, podendo causar a morte destas, quando as raízes são inge- ridas no início da fase larval do inseto (OLIVEIRA, 1997). Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 83 Aspectos bioecológicos A duração das diferentes fases do ciclo biológico de P. cuya- bana (Figura 2) é muito variável, porém com ocorrência em épocas bem definidas ao longo do ano. No Paraná, a emergência dos adultos dessa espécie ocorre a partir do segundo decêndio de outubro. Os adultos emergem e permanecem no interior do solo, dentro de câmaras construídas pelas larvas, por um período que varia de 7 a 16 dias até completar a sua maturação sexual (OLIVEIRA et al., 1996). Em seguida, realizam revoadas com finalidade de acasalamento. Figura 2. Ciclo biológico de Phyllophaga cuyabana. Fonte: Oliveira et al. (1996). G .L .M . R os a Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga84 Um dos fatores que determinam o início das revoadas é o clima. No Paraná, as revoadas de P. cuyabana se iniciam no final de outubro, geralmente após uma chuva e podem ocorrer até o início de dezembro, com pico em meados de novembro (OLIVEIRA et al., 1997). No Mato Grosso do Sul, as revoadas de P. cuyabana ocorrem de setembro a novembro, com pico de atividade em outubro. A revoada ocorre, geralmente, logo após o crepúsculo e a atividade de voo dura de 30 a 60 minutos, com a maioria dos adultos saindo do solo em dias alternados (OLIVEIRA, 1997; OLIVEIRA et al., 1992; SANTOS, 1992). Ao saírem do solo, as fêmeas realizam voos curtos e, em seguida, pousam em qual- quer substrato acima da superfície, principalmente em plantas, preferindo a parte superior. Em seguida, adotam posição de chamamento e liberam um feromônio sexual. Os compostos phenol 1 e p-cresol 2 foram identificados como componentes do feromônio liberado pelas fêmeas de P. cuyabana (OLIVEIRA, 1998; ZARBIN et al., 2007). Atraídos pelo feromônio, os machos sobrevoam o local onde as fêmeas se agregam, localizam uma possível parceira e realizam um rápido ritual de corte, que pode ou não resultar em cópula. Nessa espécie, a cópula dura em média 83,9 ± 4,2 minutos (OLIVEIRA, 1997; SANTOS, 1992). Cerca de cinco horas após o início da revoada, os adultos retornam ao solo, permanecendo entre 5 cm e 15 cm de profundi-dade (OLIVEIRA, 1997; OLIVEIRA et al., 1992, SANTOS, 1992). Para P. cuyabana, o período de revoadas dura cerca de 12 dias, e os machos saem do solo, em média, 10 vezes, e as fêmeas saem apenas oito vezes durante esse tempo. Os acasalamentos ocorrem desde o primeiro dia de voo e a primeira oviposição, em geral, ocorre após uma ou duas cópulas (OLIVEIRA et al., 1996). Quanto à atratividade de adultos de P. cuyabana pela luz, Santos (1992) observou que a luz amarela foi a mais atrativa. Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 85 Dentre os seis comprimentos de ondas testados, a luz amarela atraiu 37,2% dos machos e 16,2% das fêmeas. A duração da fase adulta pode variar de sete a 99 dias e a longevidade dos adultos, em média, é de 26,1 ± 1,6 dias, para aqueles que se acasalaram pelo menos uma vez, e de 44,7 ± 4,7 dias, para os que permaneceram isolados e não acasalaram. A capacidade reprodutiva dessa espécie é baixa e, em laboratório, o número médio de ovos é 17,6 ovos/fêmea, embora algumas fêmeas possam colocar até 40 ovos. Em laboratório, os períodos de pré-oviposição e de oviposição duram, em média, 6,2 ± 0,4 e 6,7 ± 0,6 dias, respectivamente (OLIVEIRA et al., 1996). Fêmeas de P. cuyabana que se alimentam na fase adulta tendem a colocar maior número de ovos (OLIVEIRA, 1997). No campo, foram observadas fêmeas consumindo folhas de soja e outras espécies vegetais, tais como milho, girassol, Crotalaria spp., Cinamonum sp., S. brasiliensis e outras plantas invasoras durante e após a cópula (OLIVEIRA, 1997). Os ovos de P. cuyabana são colocados no solo, geralmente na camada superficial (3 cm a 10 cm). No estado do Paraná, podem ser observados desde o início de novembro até o final de dezembro (OLIVEIRA et al., 1992, 1997; SANTOS, 1992). O período de incubação médio, em laboratório, é de 13,8 ± 0,4 dias, a 25 ºC (OLIVEIRA et al., 1996). No campo, as larvas de primeiro ínstar de P. cuyabana ocorrem de novembro a janeiro, as de segundo de dezembro a fevereiro e as de terceiro ínstar a partir do final de janeiro até abril. O terceiro estádio larval de P. cuyabana é dividido em um período quando as larvas se alimentam vorazmente de raízes e em outro de inatividade, quando permanecem em diapausa dentro de câmaras no solo. Na região Centro-Oeste do Paraná, as larvas de terceiro ínstar ativas são encontradas no campo desde o início de novembro até o final de abril; larvas em Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga86 diapausa podem ser observadas de meados de março até o início de novembro e são caracterizadas por baixa mobilidade, turgidez e coloração esbranquiçada do abdômen, em razão do acúmulo de lipídios e da ausência de alimentação (OLIVEIRA et al., 1992, 1997; SANTOS, 1992). Em laboratório, todo o período larval dura em média 255,8 ± 7,4 dias e, durante a fase ativa, o primeiro, segundo e terceiro ínstares duram 26,9 ± 0,3; 34,4 ± 1,0 e 80,8 ± 1,5 dias, respectivamente (OLIVEIRA et al., 1996). Conforme a fase de desenvolvimento, esse inseto explora diferentes profundidades do solo. As larvas de primeiro ínstar podem ser encontradas a até 30 cm, mas tendem a se concentrar entre 5 cm e 10 cm de profundidade. À medida que se desen- volvem, vão se distribuindo mais uniformemente no perfil do solo e ocupando camadas mais profundas. No final do segundo e durante o terceiro ínstar, podem atingir 30 cm de profundidade, embora se concentrem entre 5 cm e 15 cm. As larvas em diapausa e as pupas ocorrem sempre abaixo de 5 cm de profundidade, predo- minando entre 15 cm e 30 cm, mas podem atingir profundidades superiores a 40 cm (OLIVEIRA et al., 1997; SANTOS, 1992). Ao término do período de inatividade, as larvas em diapausa apresentam um achatamento da parte terminal do abdômen, carac- terizando a fase pré-pupal, que, em laboratório, dura, em média, 8,3 ± 0,2 dias (OLIVEIRA et al., 1996). Na região Centro-Oeste e Oeste do Paraná, as pupas são encontradas, em câmaras, a partir do segundo decêndio de setembro até o início de novembro (OLIVEIRA et al., 1997; SANTOS, 1992). Em laboratório, a fase pupal dura em média 25,4 ± 0,5 dias (OLIVEIRA et al.,1996). 2.2. Phyllophaga capillata (Blanchard, 1850) (Coleoptera: Melolonthidae) Distribuição geográfica e estacional O coró-da-soja-do-cerrado, P. capillata, tem sido rela- tado provocando danos em soja no Distrito Federal e em Goiás Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 87 (OLIVEIRA, 2007; OLIVEIRA et al., 2007a). Em Pernambuco, foi registrado em área de Mata Atlântica (MOURA et al., 2003), mas nenhuma associação dessa espécie como praga agrícola foi relatada (OLIVEIRA, 2007). Na região central do Brasil (Distrito Federal e Goiás), a espécie P. capillata é univoltina apresentando uma geração por ano. Todos os estágios de desenvolvimento (ovo, larva, pupa e adulto) ocorrem no solo, sendo que apenas os adultos aban- donam o solo, durante o período de revoada, para o acasala- mento. O ciclo biológico do coró-da-soja-do-cerrado parece estar sincronizado com a semeadura da soja. As fases ativas do inseto (larvas) ocorrem a partir do início da estação chuvosa (outubro) e permanecem se alimentando continuamente das raízes da soja até o final das chuvas (março). A partir de março/abril, as larvas cessam a alimentação, transformam-se, posteriormente, em pupa e depois em adultos, que darão início a um novo ciclo na próxima estação chuvosa (OLIVEIRA, 2007, 2008) (Figura 3). Figura 3. Ciclo biológico de Phyllophaga capillata. Fonte: Oliveira (2007, 2008). C .M . O liv ei ra Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga88 Plantas hospedeiras Para as larvas de P. capillata, a soja tem sido o único hospedeiro observado na região central do Brasil (OLIVEIRA, 2007, 2008). No Distrito Federal, têm sido verificados danos ocasionados por corós em mandioca (Manihot esculenta Crantz). A espécie que ataca a mandioca foi identificada como perten- cente ao gênero Phyllophaga e parece ser muito próxima de P. capillata, contudo há ainda a necessidade de confirmação taxonômica (OLIVEIRA et al., 2007b). Em estudos de monitoramento por meio de armadilhas lumi- nosas, tem sido verificada a presença de adultos de P. capillata em diversos ambientes agrícolas, como em áreas de produção de hortaliças, por exemplo. Na safra 2011/2012, em áreas com a cultura do milho em Goiás, também foram coletadas larvas dessa espécie (C.M. Oliveira, dados não publicados). Nesses casos, porém, não se constataram danos provocados por P. capillata. Os adultos de P. capillata já foram registrados se alimentando de folhas de Euphorbia heterophylla L. (leiteiro), Sonchus olera- ceus (L.) (serralha) e soja. Entretanto, a área foliar consumida foi pequena. Esse fato evidencia que o potencial de dano da alimen- tação dos adultos na cultura da soja é baixo (OLIVEIRA, 2007). Aspectos bioecológicos Com a chegada das primeiras chuvas, que, na porção central do Brasil, iniciam-se nos meses de setembro/outubro, ocorre o início das revoadas de adultos de P. capillata. Os besouros deixam o solo logo após o crepúsculo e iniciam suas atividades na busca de um parceiro para a cópula. As fêmeas procuram algum tipo de suporte onde possam subir e liberar o feromônio sexual para atrair os machos. Durante as revoadas, o número de espécimes é extre- mamente alto, e os adultos em cópula ocupam quase comple- tamente todo e qualquer tipo de vegetação que exista na área. As revoadas duram cerca de 40 dias, contudo cerca de 90% da Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 89 população sai nos 10 primeiros dias (OLIVEIRA, 2007; OLIVEIRA et al., 2007a). Após cópula, as fêmeas iniciam a postura. A maioria dos ovos pode ser encontrada em até 10 cm de profundidade. No campo, os ovos são encontradosentre outubro e novembro. As larvas de primeiro ínstar são observadas nos meses de novembro e dezembro, e as de segundo ínstar em dezembro e janeiro. As larvas de terceiro ínstar são encontradas no campo a partir de dezembro e alimentam-se ativamente de raízes de soja até o mês de março, sendo este ínstar o mais voraz e capaz de causar os maiores danos. Observa-se em dezembro uma sobreposição dos ínstares no campo, sendo possível encontrar larvas em todos os estádios de desenvolvimento. A distribuição das larvas no perfil do solo é variável, porém a maioria dos espécimes pode ser encontrada em até 20 cm ou 30 cm de profundidade. Após alimentarem-se continuamente, as larvas de terceiro ínstar, a partir do mês de abril, cessam a alimentação e constroem uma câmara pupal de cerca de 3 cm de comprimento, onde entram em diapausa (OLIVEIRA, 2007, 2008). Na câmara pupal, a larva de terceiro ínstar, em diapausa, permanece até o mês de junho e, a partir de julho, transfor- mam-se em pupa. Em setembro, ocorre a emergência dos adultos que sairão do solo para o acasalamento e a dispersão com as primeira chuvas (outubro/novembro), iniciando um novo ciclo (OLIVEIRA, 2007). Os ovos de P. capillata apresentam formato elíptico e com o desenvolvimento embrionário tornam-se praticamente esfé- ricos em função da absorção de água. Medem cerca de 2,3 mm de diâmetro e possuem coloração branco-amarelada. A postura ocorre no solo dentro de uma pequena câmara construída pela fêmea. O período de incubação, estimado em laboratório, foi de cerca de 15 dias (OLIVEIRA, 2007, 2008). Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga90 O estágio larval do coró-da-soja-do-cerrado, que inclui três ínstares, representa cerca de 80% de todo o ciclo biológico da espécie. As larvas de primeiro estádio medem aproximada- mente 1,1 cm de comprimento. Nos segundo e terceiro está- dios, as larvas apresentam as mesmas características morfo- lógicas do primeiro, contudo observa-se aumento significativo em tamanho, medindo, ao final de cada fase, aproximada- mente 2,1 cm e 3,7 cm de comprimento, respectivamente. Nas larvas, é possível observar, através do tegumento, a presença de solo em seu interior, que é ingerido junto com as raízes, o que confere a essa região coloração mais escura. Observa-se a presença de nove pares de espiráculos (estruturas respiratórias) de coloração alaranjada, e o corpo da larva é coberto por cerdas, que, na região terminal ventral (ráster), apresentam disposição característica, sendo esse um caráter de valor taxonômico. Em P. capillata, o ráster apresenta palidia longitudinal, com os palidium ligeiramente convergentes nas extremidades, com cerca de 2 mm de comprimento e separados por cerca de 0,5 mm na porção central (Figura 4a). Cada palidium apresenta de 22 a 23 pali retos, largos na base e agudos apicalmente, dirigidos perpendicularmente para a séptula (OLIVEIRA, 2007, 2008). O ráster de P. cuyabana (Figura 4b) e Phyllophaga triticophaga Morón e Salvadori, 1998 (Figura 4c) se assemelham ao de P. capillata por apresentarem palidia longitudinal na porção central do seu ráster. Porém, comparativamente a P. capillata, em P. cuyabana a palidia forma um desenho mais côncavo e em P. triticophaga mais retilíneo. Em D. abderus (Figura 4d) as cerdas são bem distribuídas no ráster, não ocorrendo as fileiras de cerdas obser- vadas nas espécies de Phyllophaga. A pupa em P. capillata é do tipo livre ou exarata de colo- ração marrom-caramelo. Nessa fase, já é possível observar o dimor- fismo sexual. As pupas que darão origem a machos apresentam os Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 91 tubérculos antenais maiores em relação à fêmea. Além disso, os machos apresentam no nono segmento abdominal uma projeção na região esternal, que é chamada “ampola genital” (MORÓN, 1986). As pupas medem aproximadamente 2,2 cm (OLIVEIRA, 2007, 2008). Os adultos de P. capillata são besouros que apresentam élitros (asas anteriores) de coloração castanha. O protórax, a cabeça e as pernas são mais escuros e de coloração marrom- avermelhada. O abdômen apresenta coloração amarelada. Todo o corpo do inseto é coberto por pelos branco-amarelados, que são mais densos na região ventral do tórax. O dimorfismo sexual pode ser observado pelo comprimento das lamelas das antenas, que são comparativamente maiores nos machos. As fêmeas e os machos apresentam corpo ligeiramente alongado, Figura 4. Detalhe do ráster de diferentes escarabeídeos: Phyllophaga capillata (a), P. cuyabana (b), P. triticophaga (c), Diloboderus abderus (d). C .M . O liv ei ra P .R .V .S . P er ei ra P .R .V .S . P er ei ra P .R .V .S . P er ei ra (a) (b) (c) (d) Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga92 aproximadamente do mesmo tamanho, e medem cerca de 1,8 cm de comprimento e 0,9 cm de largura. A identificação segura da espécie é baseada principalmente na morfologia da genitália masculina (OLIVEIRA, 2007, 2008). 2.3. Phyllophaga triticophaga Morón e Salvadori, 1998 (Coleoptera: Melolonthidae) Distribuição geográfica e estacional O coró-do-trigo, P. triticophaga, predomina no Rio Grande do Sul (SALVADORI; OLIVEIRA, 2001). A espécie é praga impor- tante em cereais de inverno, mas pode atacar soja, causando danos às plantas logo após a sua emergência, em lavouras semeadas no cedo, em setembro-outubro (SALVADORI; SILVA, 2004). O coró-do-trigo apresenta ciclo bianual, ou seja, possui uma geração a cada dois anos (SALVADORI, 2000). Os ovos e as larvas ativas são encontrados no campo de novembro a outubro do primeiro ano, e as larvas em diapausa, pupas e adultos são encontrados de novembro a outubro do segundo ano. Plantas hospedeiras As larvas de P. triticophaga se alimentam de culturas de inverno, como aveia, cevada (Hordeum vulgare L.), triticale (x Triticosecale Witt. ex. A. Camus), centeio (Secale cereale L.), trigo-mourisco (Fagopyrum esculentum Moench), canola (Brassica napus L.), tremoço (Lupinus sp.), azevém (Lolium multiflorum Lam.) e ervilhaca (Vicia sp.). O coró-do-trigo ataca também culturas de verão, como soja e milho, além de gramas de jardim e de plantas daninhas, como língua-de-vaca (Rumex obtusifolius L.) e gorga (Spergula arvensis L.) (SALVADORI; SILVA, 2004). Aspectos bioecológicos O coró-do-trigo, P. triticophaga, ocorre tanto no sistema de plantio direto quanto em sistema convencional de preparo solo. As larvas vivem muito próximas à superfície do solo, geralmente Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 93 até 10 cm de profundidade, aprofundando-se um pouco mais nos períodos mais frios e secos. Não constroem galerias, sendo favorecidas por solos não compactados ou desestruturados (SALVADORI, 2000). O ciclo biológico dessa espécie se completa em aproxi- madamente 24 meses (Figura 5). Os ovos são encontrados no solo nos meses de novembro a dezembro (ano 1). As larvas de primeiro e segundo ínstar são observadas a partir de dezembro/ janeiro e, apesar de sua ocorrência coincidir com o cultivo da soja, não apresentam potencial de dano significativo pelo seu consumo reduzido. Desde o outono (março/abril) até o início da primavera (outubro/novembro) (ano 2), ocorrem larvas de terceiro ínstar que apresentam potencial de dano. A partir de outubro/ novembro (ano 2) até janeiro/fevereiro (ano 3), são encontradas larvas de terceiro ínstar em diapausa. De janeiro a abril (ano 3), ocorrem as pupas. Os adultos são observados no solo a partir de março (ano 3), os quais revoam em outubro (ano 3), para acasa- lamento e dispersão (SALVADORI; SILVA, 2004). Figura 5. Ciclo biológicode Phyllophaga triticophaga. Fonte: Salvadori e Pereira (2006). Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga94 Os ovos dessa espécie apresentam coloração branca e medem de 2 mm a 3 mm. A postura é realizada a pouca profun- didade e os ovos são colocados de forma isolada. As larvas recém-eclodidas medem cerca de 0,5 cm e podem atingir até 4 cm no final do terceiro ínstar. As pupas são exaratas de colo- ração amarela. Os adultos são besouros de cerca de 1,8 cm de comprimento e 0,8 cm de largura, de coloração marrom- avermelhada brilhante com pelos dourados na lateral do tórax (SALVADORI, 2000; SALVADORI; SILVA, 2004). Em função do ciclo bianual dessa espécie, no Rio Grande do Sul, há alternância de anos com e sem danos nas culturas de inverno (SALVADORI, 2000). Uma parcela muito pequena da população não acompanha esse padrão, e já foram detectadas algumas subpopulações com ciclo invertido (SALVADORI; SILVA, 2004). Essa espécie apresenta riscos de danos na fase inicial de lavouras de soja semeadas em setembro-outubro (SALVADORI; SILVA, 2004). Os níveis populacionais de controle para a cultura da soja ainda não foram determinados. 2.4. Diloboderus abderus (Sturm, 1826) (Coleoptera: Melolonthidae) Distribuição geográfica e estacional Entre os corós de galeria que podem atacar a soja, desta- ca-se o coró-das-pastagens, D. abderus, que ocorre mais frequen- temente no extremo sul do País, na Argentina e no Uruguai (SILVA; SALVADORI, 2004). No Rio Grande do Sul e em Santa Catarina, D. abderus é uma espécie univoltina. A fase de ovo ocorre de janeiro a abril, as larvas são encontradas no solo de fevereiro a novembro, as pupas de outubro a dezembro, e os adultos ocorrem em campo de novembro a abril (SILVA; LOECK, 1996). Plantas hospedeiras O coró-das-pastagens, D. abderus, é considerado praga importante na cultura de trigo, sendo também citado como Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 95 praga de pastagens, aveia, batata (Solanum tuberosum L.), cana-de-açúcar (Saccharum officinarum L.), centeio, cevada, canola, girassol, linho (Linum usitatissimum L.), milho, soja, sorgo (Sorghum sp.), trigo, alface (Lactuca sativa L.), beterraba (Beta vulgaris L.), couve/repolho (Brassica oleracea L.), alfafa (Medicago sativa L.), azevém, trevo-branco (Trifolium repens L.) e gramados (SALVADORI; OLIVEIRA, 2001; SILVA; SALVADORI, 2004). Aspectos bioecológicos Os adultos de D. abderus não se alimentam e, durante o período reprodutivo, têm hábitos crepusculares, saindo do solo em dias alternados. O pico de coleta de fêmeas ocorre por volta das 20 h. Os machos não voam e, em geral, saem do solo um pouco antes das fêmeas, aguardando-as para a cópula nas proximidades do orifício de entrada das galerias. A fêmea voa após a cópula, buscando local para oviposição, com preferência por locais com presença de palha, cobertura vegetal ou esterco, bem como solos não lavrados; os ovos são colocados em uma galeria na qual a fêmea armazenou palha (SILVA; LOECK, 1996, SILVA; SALVADORI, 2004). O período de incubação de D. abderus foi estimado em 12 dias, sendo a viabilidade média variável de 77% a 88% (SILVA; LOECK, 1996). Em média, são encontrados cerca de 2,5 ovos/ninho, sendo a razão sexual nessa espécie de 50% (SILVA; LOECK, 1996). Durante o inverno, as larvas alimentam-se inicialmente da palha, no ninho de oviposição e, a partir da metade do primeiro ínstar, iniciam o consumo de raízes e plântulas. Até o segundo ínstar, as larvas ocorrem em grupos na mesma galeria. As de ter ceiro ínstar são solitárias e tendem a se aprofundar mais no solo. Até 20 cm de profundidade no solo, são encontradas 65% das larvas e até 30 cm são encontradas 95% delas (SILVA; GRÜTZMACHER, 1996; SILVA; LOECK, 1996; SILVA; SALVADORI, 2004). Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga96 Larvas de D. abderus podem proporcionar benefícios ao solo (aeração, ciclagem de nutrientes, incorporação de nutrientes) (GASSEN, 1999); entretanto, isso só ocorre após danos severos, principalmente para as culturas agrícolas de inverno (SALVADORI; OLIVEIRA, 2001). Comumente, essa espécie causa poucos pre - juízos à soja, uma vez que nos estados do Rio Grande do Sul e de Santa Catarina, quando a soja é semeada, já passou a fase de maior consumo de raízes desse coró. Entretanto, riscos podem estar presentes para a soja semeada em setembro e outubro (SALVADORI; OLIVEIRA, 2001; SILVA; SALVADORI, 2004). No final do terceiro ínstar larval, o inseto entra em diapausa, permanecendo no interior de câmaras no solo, sem se alimentar. Nesta fase, os insetos apresentam coloração mais esbranqui- çada e tegumento mais espesso (SILVA; LOECK, 1996). No interior dessas câmaras, ocorre a fase de pupa, com duração estimada de 28 dias (SILVA; LOECK, 1996). Os adultos, então, emergem, copulam e dão continuidade ao ciclo vital do inseto. Os adultos de D. abderus são besouros escuros, quase pretos, com aproximadamente 2,5 cm de comprimento (SALVADORI; OLIVEIRA, 2001) e dimorfismo sexual evidente, com os machos apresentando chifres no pronoto (SILVA, 1995). 2.5. Liogenys fuscus, Blanchard, 1850 (Coleoptera: Melolonthidae) Distribuição geográfica e estacional O coró L. fuscus tem sido registrado em cultivos agrí- colas nos estados de Mato Grosso, Mato Grosso do Sul e Goiás (COSTA el al., 2004a; RODRIGUES et al., 2008; VIVAN et al., 2007). A espécie L. fuscus é univoltina. Em Mato Grosso do Sul, as revoadas foram observadas de agosto/setembro a dezembro, com pico em setembro/outubro, sendo que o período de oviposição Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 97 ocorre nos meses de setembro a outubro (RODRIGUES et al., 2008). Não existem informações a respeito da distribuição das fases biológicas do inseto em campo. Plantas hospedeiras O coró L. fuscus foi relatado associado a várias plantas hospedeiras, como soja, milho, feijão e diversas plantas dani- nhas, tais como capim-colonião (Panicum maximum Jacq.), capim- colchão (Digitaria horizontalis Willd.), timbete (Cenchrus echinatus L.) e apaga-fogo (Alternanthera ficoidea (L.) Sm) (COSTA et al., 2004a, 2004c, 2006). Aspectos bioecológicos Por ocasião da revoada dos adultos, testes com armadilhas luminosas demonstraram que lâmpadas de luz negra capturaram mais adultos (52%) de L. fuscus em relação a lâmpadas gro-lux (31%), luz do dia (11%) e BLB (5%) (COSTA et al., 2004b). A revoada dos adultos ocorre entre as 20 h 30 e 1 h 30 (BARBOSA et al., 2006a), com maior número de espécimes coletados entre 19 h e 22 h (RODRIGUES et al., 2008). Nesses horá- rios, foi observado que machos e fêmeas apresentam um padrão comportamental de esfregar o terceiro par de pernas no seu próprio abdômen. Além disso, as fêmeas esfregavam as pernas do último par uma na outra. Provavelmente, esse comporta- mento esteja relacionado à liberação de feromônio, pois a cópula ocorreu logo após a manifestação desse comportamento e durou em média 30 minutos (BARBOSA et al., 2006a). A dissecação de fêmeas durante a época de reprodução mostrou que cada uma carrega em média 8,3 ovos. Os ovos são depositados no solo individualmente ou agrupados em câmaras, possuem dimensões de 1,5 mm x 1,0 mm, têm coloração branca e, quando estão próximos da eclosão, adquirem cor amarela (BARBOSA et al., 2006a). Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga98 Em condições de laboratório, observou-se que o período embrionário de L. fuscus durou 14,3 dias. O primeiro e o segundo ínstares larvais duraram 28,5 e 48,8, respectivamente. O terceiro ínstar larval ativo durou 68,2 dias, e a fase inativa, 120,2 dias. A fase de pupa durou em média 27,5 dias, e os adultos apresen- taram longevidade média de 23,6 dias (RODRIGUES et al., 2008). 2.6.Outros corós que atacam soja 2.6.1. Plectris pexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Melolonthidae) O coró P. pexa tem sido relatado atacando soja mais frequentemente no Norte do Paraná e no Sudoeste de São Paulo (OLIVEIRA, 2005; OLIVEIRA et al., 2004). No Norte do Paraná, pupas de P. pexa são encontradas no solo a partir de agosto, e adultos, a partir de setembro. As revoadas de adultos geral- mente começam após as primeiras chuvas da primavera e se intensificam em outubro, ocorrendo normalmente até novembro. Larvas ativas ocorreram durante todo o ano. As larvas de primeiro ínstar ocorrem de meados de setembro até o final de outubro. Larvas de segundo ínstar ocorrem de meados de outubro até o final de janeiro, e as de terceiro ínstar passam a predominar no campo a partir do terceiro decêndio de novembro, representando 100% das larvas coletadas em fevereiro (OLIVEIRA et al., 2004). Segundo estudos realizados por Oliveira e Farias (2007), o maior número de larvas de P. pexa (25/m) no solo ocorreu em novembro, nos meses mais frios (maio a agosto). O número de larvas até 30 cm de profundidade variou de 2,9 a 4,0 por metro. Larvas foram encontradas em profundidades maiores que 10 cm durante todo o ano, exceto em dezembro, quando a temperatura na camada mais superficial (0 cm a 5 cm) ultrapassou 29 oC. Na camada mais profunda (21 cm a 30 cm), também ocorreram larvas durante todo o ano, mas, de janeiro a abril e em julho, a proporção de indivíduos nessa camada foi sempre inferior a Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 99 14%. Ao longo do ano, 54% a 75% das larvas ocorreram na camada intermediária (11 cm a 20 cm de profundidade), exceto nos meses de março (45,4%), julho (48,2%) e agosto (37,5%). As amostragens para estimar a densidade populacional de larvas de P. pexa no solo, especialmente no período de setembro a abril, na região Norte do Paraná, podem ser feitas, escavando até 20 cm de profundidade (OLIVEIRA; FARIAS, 2007). 2.6.2. Demodema brevitarsis (Blanchard, 1850) (Coleoptera: Melolonthidae) A ocorrência do coró-sulino-da-soja, D. brevitarsis, como praga na cultura, está, até o momento, restrita a certas áreas no Norte do Rio Grande do Sul (SALVADORI et al., 2006). Larvas de D. brevitarsis têm sido observadas alimentando-se em raízes de soja, de milho, de trigo, de cevada e de aveia (SALVADORI et al., 2006). Danos expressivos são causados tanto pela morte de plantas ainda pequenas, em decorrência da completa destruição do sistema radicular, quanto pela diminuição do potencial produ- tivo de plantas que sobreviveram ao ataque (SALVADORI et al., 2006). O ataque dessa espécie tem sido constatado em soja nos meses de dezembro a fevereiro, no Rio Grande do Sul. 2.6.3. Anomala spp. (Coleoptera: Melolonthidae) Adultos de Anomala spp. têm sido observados em lavouras de soja em Goiás (BELLIZZI et al., 2006a). Em Mato Grosso do Sul, Anomala testaceipennis Blanchard, 1856, é facilmente coletado à noite em armadilhas luminosas (PUKER et al., 2006a, 2006b). Essa espécie possui duas gerações ao longo do ano, efetuando uma revoada em agosto, momento quando ocorrem as posturas e inicia-se o desenvolvimento dos imaturos que completam o ciclo em dezembro. Uma nova revoada ocorre de dezembro a fevereiro e, a partir dela, se forma uma segunda geração, que completa o ciclo em julho e agosto (PUKER et al., 2006a). Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga100 Adultos de A. testaceipennis apresentam atividade e são coletados em armadilha luminosa ao longo de todo o período noturno (de 18 h a 6 h), exceto em períodos chuvosos, em que os insetos não apresentam atividade de voo. Durante o período de revoadas, os machos e fêmeas apresentaram comportamento de esfregar o terceiro par de pernas no seu próprio abdômen; suspeita-se que esse comportamento esteja relacionado à libe- ração de feromônio. Esse comportamento dura de 20 a 60 mi- nutos, é interrompido por 5 a 15 minutos, e o comportamento inicial é retomado; esse ciclo se repete de seis a oito vezes para cada inseto, ao longo da noite (PUKER et al., 2006a). Para A. testaceipennis, a fecundidade é de aproximada- mente 6,5 ovos por fêmea, e o período embrionário dura 13,2 dias. Os dois primeiros ínstares larvais têm duração de 24,2 e 19,9 dias, respectivamente. A fase ativa do terceiro ínstar dura 34,2 dias, e a fase inativa (pré-pupa) dura 10,9 dias. O período pupal dura 9,6 dias, e a longevidade dos adultos é de 7,8 dias (PUKER et al., 2006a). Adultos de Anomala spp. consomem folhas de soja dei xando-as, de maneira bastante singular, com aspecto rendi- lhado, restando apenas as nervuras (BELLIZZI et al., 2006a; CUNHA et al., 2008). Todavia, o seu potencial de dano às raízes de soja é pouco conhecido. Ocorrem em reboleiras de aproximadamente 50 m2, onde podem ser encontrados cerca de 300 insetos por metro se alimentando das folhas da parte mediana e superior da planta. Os adultos são de hábito noturno, iniciando suas atividades após o anoitecer (entre 18 h e 19 h). Durante o dia, permanecem escondidos no solo, escavando uma pequena galeria onde ficam abrigados. Estima-se que a intensidade de desfolha seja superior a 80% na reboleira atacada, porém, como o ataque é concentrado, atinge apenas uma pequena parcela da lavoura (CUNHA et al., 2008). Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 101 2.6.4. Cyclocephala forsteri Endrodi, 1963 (Coleoptera: Melolonthidae) A ocorrência de C. forsteri tem sido relatada, principal- mente, na região Sul do Estado de Mato Grosso do Sul (ÁVILA; SANTOS, 2009b). As larvas de primeiro ínstar ocorrem prin- cipalmente em novembro, podendo se prolongar até fevereiro; as de segundo ínstar ocorrem de dezembro a março, e as de terceiro ínstar, de março a julho. As pupas são encontradas no período de julho a outubro, e os adultos emergem de outubro a dezembro. A oviposição é realizada no solo de novembro a janeiro (ÁVILA; SANTOS, 2009b). Apesar de parte da fase larval de C. forsteri coincidir com o período de cultivo da soja, o poten- cial de dano desse inseto na cultura ainda precisa ser estudado (SANTOS et al., 2007). Durante o período de cultivo da soja, ocorrem larvas principalmente de primeiro e segundo ínstar, que representam baixo potencial de dano à cultura. 3. PERCEVEJOS DE RAIZ (HEMIPTERA: CyDNIDAE) O complexo de percevejos de raiz se destaca entre as pragas de hábito subterrâneo que atacam a cultura da soja, especialmente no Cerrado brasileiro. Percevejo-castanho ou percevejo-castanho- da-raiz (Figura 6) é o nome comum que designa várias espécies de percevejos de coloração castanha da família Cydnidae, subfamília Cephalocteinae, que habitam o solo. No Brasil, já foram registradas pelo menos cinco espécies desse grupo, sendo elas Atarsocoris giselleae (Carvalho, 1952), Scaptocoris buckupi Becker, 1967, Scaptocoris carvalhoi Becker, 1967, Scaptocoris castanea Perty, 1833, Scaptocoris minor Berg, 1894 (BECKER, 1967; GRAZIA et al., 2004). As espécies mais comuns em soja, no Brasil, são as de per- cevejo-castanho, pertencentes ao gênero Scaptocoris. Percevejos- pretos do gênero Cyrtomenus também ocorrem, mas, geralmente, em baixas densidades populacionais (WORKSHOP...,1999). Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga102 O gênero Scaptocoris é caracterizado pelo ápice do clípeo não recortado, pelo peritrema recobrindo o ostíolo odorífero e pelos tarsos anteriores e medianos presentes ou representados pela inserção tarsal (GRAZIA et al., 2004). Grazia et al. (2004) determi- naram que S. carvalhoi é o nome válido e Atarsocoris brachiariae Becker, 1996 é seu sinônimo júnior. A identificação das espécies que ocorrem em soja deve ser feita com base em um conjunto de caracteres, tais como: forma do clípeo (não alargado, poucoalar- gado, nitidamente alargado, ápice com mais de duas vezes e meia a largura da base), presença/ausência de tarsos desenvolvidos e padrão de distribuição das cerdas na tíbia II (distribuídas pela super- fície mais ou menos uniformemente ou tíbia II com área glabra) (OLIVEIRA et al., 2005c). Em S. castanea, a tíbia tem uma área longitudinal aplanada, sem cerdas e os tarsos estão presentes nas tíbias anteriores e médias; o clípeo não é alargado em direção ao ápice e o bordo é arredondado (BECKER, 1996). Em S. carvalhoi e S. buckupi, os tarsos anteriores, geralmente, não são observados a olho nu ou em microscopia de luz, mas sempre apresentam local de inserção tarsal nas tíbias anteriores, que são nitidamente perceptíveis Figura 6. Adulto de percevejo-castanho-da-raiz. A .A . do s S an to s Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 103 em microscopia eletrônica de varredura (GRAZIA et al., 2004). Uma das diferenças entre essas duas espécies é o formato do clípeo: em S. carvalhoi, é bem alargado na extremidade (BECKER, 1996, nota: S. carvalhoi = A. brachiariae) e, em S. buckupi, é mais estreito, com margens laterais quase paralelas, e o clípeo e jugas são quase iguais em comprimento. Outra diferença é que S. carvalhoi não tem os tarsos I e II (apenas áreas de implantação ou prototarsos). Em S. buckupi, os tarsos I e II estão presentes, mas às vezes quebram e, então, não são vistos. O dimorfismo sexual é facilmente percebido em S. castanea, S. carvalhoi e S. buckupi, verificando-se nas fêmeas as placas genitais e nos machos o pigóforo, parâmeros e décimo segmento abdominal; detalhes das genitálias de machos e fêmeas dessas espécies são descritos por Nardi (2005), que também observou a ocorrência de indivíduos de asas curtas (braquípteros) e asas longas (macrópteros), em uma mesma população de S. carvalhoi. Os adultos macrópteros demonstraram maior capacidade de loco- moção que os braquípteros. Estes predominaram no interior do solo durante todo o ano, enquanto os macrópteros ocorreram somente na época da revoada, ou seja, no início das chuvas, após longo período seco. Além disso, 100% dos indivíduos cole- tados em revoada foram macrópteros, sugerindo serem esses os responsáveis pela dispersão e colonização de novas áreas (BENTO; NARDI, 2006; NARDI et al., 2006). O polimorfismo alar em Scaptocorini já havia sido relatado por Becker (1996), que comenta a variabilidade do caráter comprimento do hemié- litro de S. carvalhoi (= A. brachiariae), classificando-o em três tipos, conforme deixa a descoberto (curto), cobre parcialmente (mediano) ou cobre totalmente (longo) o pigóforo, nos machos, ou o conjunto de placas genitais, nas fêmeas. Em função da proxi- midade dos dois primeiros tipos, sugeriu o agrupamento em duas categorias de asas “curtas” e “longas”. Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga104 A presença de percevejo-castanho na lavoura é facilmente reconhecível pelo odor forte e característico que ninfas e adultos exalam, durante a movimentação do solo em áreas infestadas. Quando expostos à superfície, esses percevejos emitem também um som estridente (FERNANDES et al., 2004). Em Scaptocoris, esses sons são produzidos por meio da fricção de uma estru- tura estridulatória das asas posteriores e da lima, situada na base ventral do abdome (DRAŠLAR; GOGALA, 1976; GOGALA, 2005, citados por Nardi, 2005). A morfologia dessa estrutura e os sons emitidos são diferentes entre as espécies e os sexos, sugerindo que esses sinais estejam relacionados com a comuni- cação intraespecífica e com o isolamento reprodutivo das espé- cies (CŎKL et al., 2006; NARDI, 2005). Machos e fêmeas de S. castanea e de S. carvalhoi também emitem sinais estridulatórios quando estão nas raízes da soja. O aparato estridulatório é diferente nas duas espécies quanto ao comprimento e número de dentes. Os sinais transmitidos através do solo ou da folha de soja são atenuados em relação aos transmitidos através do caule da soja (CŎKL et al., 2006). Em áreas de soja com alta infestação do percevejo- castanho, são observadas reboleiras de diferentes tamanhos, com plantas apresentando-se menos desenvolvidas e amare- ladas. Os percevejos causam danos pela retirada de seiva das raízes e há suspeitas de que possam injetar saliva tóxica, levando ao enfraquecimento e até à morte das plantas. A sucção de seiva pelos adultos de percevejo-castanho e, prin- cipalmente pelas ninfas, não é contínua. Nas amostragens de solo, observa-se que apenas uma pequena parte dos insetos presentes encontra-se sugando ou próxima de raízes. A maioria é encontrada em câmaras no solo, onde podem ficar sem se alimentar por longos períodos. Em laboratório, observou-se a sobrevivência de ninfas e adultos por cerca de 60 dias, em potes Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 105 plásticos com solo levemente umedecido, sem qualquer fonte de alimento (FERNANDES et al., 2004). Embora existam alguns relatos de perdas de até 100% em áreas com algodão e soja provocadas por S. castanea, pouco se sabe sobre a capacidade real de danos de populações de adultos e ninfas destes insetos nas principais culturas (FERNANDES et al., 2004). O nível de dano econômico do percevejo-castanho em soja ainda não foi estabelecido, mas, nas condições mais frequentes do Cerrado, têm sido observadas perdas de rendi- mento na produção de soja a partir da densidade de 25 a 40 percevejos por metro de fileira de plantas (OLIVEIRA et al., 2000c). Acima de 200-300 percevejos por metro, pode haver perda total da cultura, dependendo do estádio de desenvolvi- mento da planta e da fertilidade do solo. Distribuição geográfica e estacional O complexo de percevejo-castanho tem ampla distribui ção geográfica na região Neotropical. No Brasil, há registro de ocor- rência desse grupo de Norte a Sul (AM, RO, TO, PI, PE, BA, MT, GO, MS, MG, RJ, SP, PR, SC e RS). Entretanto, a ocorrência de danos econômicos em lavouras e pastagens tem sido mais signi- ficativa em regiões de Cerrado (WORKSHOP...,1999). Em soja, o percevejo-castanho é citado como praga desde a década de 80 (PRADO et al., 1986a), mas foi a partir de meados dos anos 90 que danos econômicos em lavouras dessa cultura passaram a ser registrados com mais frequência, principalmente nos estados de Goiás (FERNANDES et al., 1999), Mato Grosso do Sul (ÁVILA, 2005a), Mato Grosso, Minas Gerais (Triângulo Mineiro) e, em menor grau, em algumas regiões de São Paulo e nas regiões Norte e Noroeste do Paraná (OLIVEIRA et al., 2005c) (Tabela 1). Apresentam duas gerações por ano, e a distribuição esta- cional das gerações está relacionada aos períodos de excesso e déficit hídrico no solo (SALES JÚNIOR; MEDEIROS, 2001). Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga106 Plantas hospedeiras Os percevejos-castanhos são polífagos, e tanto as ninfas quanto os adultos se alimentam de raízes de plantas de diversas famílias. Essa praga foi constatada, pela primeira vez, em São Paulo, em pastagem, e, aparentemente, o inseto foi se adaptando a diversas plantas cultivadas (PUZZI; ANDRADE, 1957). Existe registro de percevejo-castanho associado a cultivos agrícolas, pastagens e diversas plantas daninhas (Tabela 2). O percevejo- castanho foi registrado inclusive em raízes de espécies conside- radas planta-inseticida como o nim Azadirachta indica A. Juss. (MATIAS et al., 2011). Aspectos bioecológicos A ocorrência de percevejo-castanho tem sido registrada com mais frequência em solos arenosos (ALVARENGA et al., 2006; OLIVEIRA, 2003; PICANÇO et al., 1999), mas infesta- ções também foram observadas em solos argilosos. Ataques de percevejo-castanho em culturas anuais foram registrados, tanto em sistema de semeadura direta, quanto em manejo convencional Tabela1. Ocorrência de espécies de percevejo-castanho em soja no Brasil. Espécie Local de ocorrência Scaptocoris castanea Mato Grosso (Sapezal, Campo Verde)1 (Alto Garça)2 Mato Grosso do Sul (São Gabriel do Oeste, Maracaju, Água Clara)1 Goiás (Mineiros, Jataí, Rio Verde)1 São Paulo (Taciba, Florínea, Cândido Mota)1 Paraná (Cafeara, Cornélio Procópio)1 Scaptocoris carvalhoi Goiás (Aurilândia, Paraúna, Mineiros)1 Mato Grosso (Alto Garça)2 Mato Grosso do Sul (região Norte)1 Minas Gerais3 Scaptocoris buckupi Paraná (Cafeara)1 Fonte: 1Oliveira et al. (2005c), 2Sosa-Goméz et al. (2007), 3Alvarenga et al. (2006). Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 107 Tabela 2. Plantas hospedeiras de percevejo-castanho. Família Nome comum Nome científico Planta cultivada Arecaceae Coco-da-baía Cocos nucifera L. Girassol Helianthus annuus L. Euphorbiaceae Mandioca Manihot esculenta Crantz Fabaceae Alfafa Medicago sativa L. Amendoim Arachis hypogaea L. Ervilha Pisum sativum L. Feijão Phaseolus vulgaris L. Soja Glycine max (L.) Merrill Tremoço Lupinus sp. Malvaceae Algodão Gossypium hirsutum L. Musaceae Banana Musa sp. Myrtaceae Eucalipto Eucalyptus sp. Poaceae Arroz Oryza sativa L. Cana-de-açúcar Saccharum officinarum L. Milheto Pennisetum sp. Milho Zea mays L. Sorgo Sorghum sp. Trigo Triticum aestivum L. Rubiaceae Café Coffea sp. Solanaceae Batata Solanum tuberosum L. Fumo Nicotiana tabacum L. Pimenta Capsicum sp. Pimentão Capsicum annum L. Tomate Solanum lycopersicum L. Portulacaceae Beldroega Portulaca oleracea L. Continua... Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga108 do solo (WORKSHOP..., 1999). Estudos conduzidos com várias espécies de percevejo-castanho mostraram que ninfas e adultos encontram-se normalmente nas camadas superficiais do solo no período chuvoso, aprofundando-se nas épocas mais secas do ano (NARDI et al., 2007; OLIVEIRA, 2003; OLIVEIRA; MALAGUIDO, 2004; SOUSA, 2002). Em Mato Grosso, as revoadas de S. carvalhoi estão ligadas, geralmente, à ocorrência de tempo nublado e de chuvas. O período de revoada inicia em outubro, com as primeiras chuvas, e se estende até meados de maio. Após esse período, esse comportamento não é observado. Durante a revoada, desde a saída do solo até a chegada em uma nova área, não ocorre cópula, sugerindo que o voo destina-se à dispersão dos adultos (SALES JÚNIOR; MEDEIROS, 2001). Em Goiás, as revoadas de percevejo-castanho são observadas principalmente no período Tabela 2. Conclusão. Família Nome comum Nome científico Pastagem Poaceae Andropogom Andropogon spp. Braquiária Brachiaria brizantha (A.Rich.) Stapf Braquiária Brachiaria decumbens Stapf. Braquiária Brachiaria humidicola (Rendle) Schweick Capim colonião Panicum maximum Jacq. Capim-açu Andropogon minarum (Nees) Kunth Grama-bermudas Cynodon dactylon (L.) Pers. Planta daninha Asteraceae Maria-mole Senecio brasiliensis (Spreng.) Less. Portulacaceae Beldroega Portulaca oleracea L. Fonte: Amaral e Villar (1999), Fernandes et al. (2004), Lis et al. (2000), Nakano e Telles (1997), Nardi et al. (2007), Oliveira (2003), Prado et al. (1986a, 1986b), Puzzi e Andrade (1957), Raga e Siloto (1999), Siloto e Raga (1999), Workshop... (1999). Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 109 chuvoso, que ocorre de novembro a março, o que coincide com o período em que adultos destes insetos são encontrados no solo (FERNANDES et al., 2004). O acasalamento é observado no interior do solo, com adultos de S. castanea em cópula em até 1,5 m de profundidade, em lavouras de soja. No Mato Grosso, os ovos de S. castanea foram observados a partir de dezembro, com maior frequência em janeiro/fevereiro, e as revoadas de dispersão de adultos foram mais frequentes e intensas durante os meses de fevereiro a março (OLIVEIRA et al., 2000c). Em áreas de pastagem, Sales Júnior e Medeiros (2001) encontraram adultos de S. carvalhoi copulando em profundidade de até 1,82 m. Em pastagens de B. decumbens na região de Rondonó- polis-MT, S. carvalhoi (= A. brachiariae) apresenta duas gera- ções por ano (SALES JÚNIOR; MEDEIROS, 2001). Os ovos depo- sitados pelas fêmeas nos meses de janeiro a maio, com maior proporção em fevereiro, originam os adultos da primeira geração entre maio e outubro, com pico populacional em junho. Os adultos da primeira geração depositam ovos entre junho e novembro; com maior número de ovos em agosto, originam a segunda geração de adultos entre os meses de novembro a abril, com outro pico popu- lacional em janeiro. Os indivíduos da primeira geração tornam- se adultos no período de déficit hídrico no solo, que ocorre na época seca (maio a outubro). Nesta ocasião, não realizam revo- adas e aprofundam-se no perfil do solo. Ao contrário, os indiví- duos da segunda geração tornam-se adultos no período de exce- dente hídrico (novembro a abril). É neste período que acontecem as revoadas para dispersão, que são iniciadas com as primeiras chuvas de outubro e finalizadas com as últimas chuvas de maio (MEDEIROS, 2000; SALES JÚNIOR; MEDEIROS, 2001). O tempo de desenvolvimento médio de ovo a adulto dessa espécie é 170,7 dias (136 a 210 dias). A duração do período Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga110 ninfal é em média 144,6 dias, com duração mínima de 114 e máxima de 176 dias. A longevidade média dos adultos é de 165,0 dias (104 a 196 dias) e o período de pré-oviposição dura, em média, 18,2 dias (11 a 24 dias). O período de oviposição varia de 37 a 112 dias, com duração média de 84,1 dias. As ninfas e os adultos são encontrados em maiores concentrações nas épocas de deficiência hídrica e excedente hídrico no solo, respectiva- mente (MEDEIROS, 2000; SALES JÚNIOR; MEDEIROS, 2001). Em Mato Grosso, a espécie S. castanea apresenta as maiores densidades de adultos no solo de novembro a janeiro, com pico em dezembro, coincidindo com o período mais chuvoso (OLIVEIRA; MALAGUIDO, 2004). O número de adultos supera o de ninfas no período de dezembro a abril. As ninfas de último ínstar são mais abundantes de junho a outubro. Adultos e ninfas de todos os está- dios são encontrados em até 1,2 m de profundidade. Entretanto, durante todo o ano, 77% dos indivíduos se localizam até 60 cm de profundidade no solo. De maio a outubro, mais de 60% dos indiví- duos estão concentrados abaixo de 30 cm no perfil do solo. Em Cândido Mota-SP, de julho a setembro, só foram obser- vados percevejos até 70 cm de profundidade, e, em média, 60% dos indivíduos estavam concentrados entre 30 cm e 60 cm de profundidade. Nessa região, os adultos foram mais abundantes que as ninfas, apenas em maio. Em Mato Grosso do Sul, em áreas de cultivo de milho, soja e algodão, a maior proporção de ninfas de Scaptocoris spp. ocorre em janeiro e a menor em setembro, verificando o inverso para os adultos (ÁVILA, 2005c). A densidade populacional do inseto no solo (imaturos e adultos) é maior no período de setembro a fevereiro. Neste período, os insetos são encontrados predominantemente nos primeiros 45 cm do solo. O autor observou também que nos períodos mais secos do ano uma maior quantidade dos insetos é encontrada nas camadas mais profundas do solo. Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 111 4. OUTROS INSETOS QUE ATACAM AS RAÍZES 4.1. Pseudococcus sp. e Dysmicoccus brevipes (Cockerell, 1893) (Hemiptera: Pseudococcidae) As cochonilhas, Pseudococcus sp. (TONET et al., 2000) e D. brevipes (SOSA-GÓMEZ et al., 2006), são citadas em soja, comumente, em baixas densidades populacionais. Usualmente são encontradas nas raízes e, às vezes, nas hastes e folhas. Cochonilhas são frequentemente observadas alimentando-se do colo de plantas desoja em plantio direto em Mato Grosso do Sul (ÁVILA, 2005a) e no Paraná. Surtos de cochonilhas da raiz têm sido observados em soja no RS, PR, MS e GO. A cochonilha-branca-da-raiz, D. brevipes, também chamada de cochonilha-farinhosa-do-abacaxi, passa por três estádios ninfais antes de alcançar a fase adulta. As fêmeas adultas são convexas, têm o corpo de cor rosada com filamentos laterais serosos longos, que se projetam para fora do perímetro do corpo. Cada fêmea pode produzir uma progênie de 240 indivíduos. Sua longevidade varia entre 50 e 110 dias, com média de 90 dias. Os machos passam por quatro estádios de desenvolvimento até alcançar a fase adulta, quando são alados e de vida livre (SOSA- GÓMEZ et al., 2006). Ninfas e adultos das cochonilhas sugam raízes, causando danos às plantas. Acredita-se que tanto a sucção da seiva como a injeção de toxinas nas plantas, por meio da saliva, podem contribuir para a injúria. Quando as densidades populacionais são elevadas, podem causar atraso no desenvolvimento da planta, formando reboleiras amareladas nas lavouras. Em geral, o ataque é localizado e, raramente, resulta em prejuízo econômico. Este inseto apresenta infestações restritas a poucas plantas, que evidenciam sintomas de amarelecimento, murcha e mal desen- volvimento em situações de estresse hídrico, passando desaper- cebido em situações normais (TONET et al., 2000). Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga112 O desenvolvimento de D. brevipes geralmente é restrito a pequenas áreas e é beneficiado por períodos de estiagem e pela presença de plantas daninhas na área, como guanxuma (Sida rhombifolia L.), picão preto (Bidens pilosa L.) e outras. Algumas espécies de formigas associam-se às cochonilhas, construindo uma proteção com solo ou restos culturais em torno das colô- nias, o que dificulta o ataque de predadores e a desidratação das cochonilhas (TONET el al., 2000). Alta infestação de Pseudococcus sp. na soja em Passo Fundo-RS foram observadas, com efeito negativo dessa praga na massa seca da parte aérea, no número de vagens e no peso de grãos de soja. Isto tem se repetido com alguma frequência, porém em áreas restritas. Embora se possa afirmar que esse pseudococcídeo pertença à mesma família de D. brevipes, ainda se desconhece a espécie e sua relação com a cochonilha-branca- da-raiz (SALVADORI; PEREIRA, 2005). Pseudococcus sp. tem ocorrido na parte aérea. Aparece em manchas dentro de uma mesma lavoura, instalando-se na face inferior das folhas e nas partes inferiores da haste (baixeiro). Com a evolução da colônia, estabelecem-se praticamente em toda a planta, inclusive na região do colo. Seus danos podem ser severos, ao ponto de matar ou comprometer o crescimento e a produção das plantas. Em determinações em nível de lavoura, avaliando-se plantas sob intensa infestação natural, estimaram-se perdas de até 80% no peso de grãos (SALVADORI; PEREIRA, 2005). Observações de campo evidenciam que o controle via pulve- rização com inseticidas, devido à dificuldade de atingir adultos e ninfas, apresenta baixa eficiência. Lavouras de soja conduzidas em áreas onde havia café (Coffea arabica L.) ou citros (Citrus spp.) podem apresentar infestações maiores de cochonilhas (OLIVEIRA et al., 2005d). O manejo adequado de plantas daninhas hospe- deiras reduz a probabilidade de ocorrência de altas densidades de cochonilha nas lavouras. Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 113 4.2. Pantomorus spp. e Naupactus spp. (Coleoptera: Curculionidae) Os curculionídeos da tribo Naupactini podem causar danos em culturas como soja, feijão, citros, alfafa, erva-mate (Ilex para- guariensis St. Hilaire), pastagens e espécies florestais nativas (GUEDES, 2005). Os adultos se alimentam de folhas sem causar danos expressivos. As larvas, também conhecidas como gorgu- lhos-da-raiz ou gorgulhos-do-solo, são ápodas, apresentam corpo branco e peças bucais escuras e consomem raízes. O período mais crítico de ataque de curculionídios-das-raízes em soja ocorre nas quatro primeiras semanas após a semeadura (LANTERI, 1994; TONET et al., 2000). No Rio Grande do Sul, a frequência de constatação desses insetos na cultura da soja ainda é pequena, embora crescente ao longo dos anos (SILVA et al., 2005). Em soja, ocorrem várias espécies dos gêneros Pantomorus e Naupactus, cujas larvas frequentemente são confundidas com outras pragas que vivem no solo ou consomem raízes (SILVA et al., 2005). A identificação de curculionídeos-das-raízes é reali- zada com base principalmente em características dos adultos, apesar de existirem chaves para imaturos (LANTERI, 1994). Para identificar as espécies de Naupactini encontradas em soja em Santa Maria-RS, Kuss et al. (2007) analisaram os seguintes aspectos dos adultos: grau de convexidade dos olhos, dentí- culos e curvatura das tíbias, presença ou ausência de escamas, forma do pronoto e coloração do inseto. Nesse levantamento, foram encontradas as seguintes espécies associadas à parte aérea da soja: Naupactus leucoloma Boheman, 1840, N. cervinus Boheman, 1840, N. purpureoviolasceus Hustache, 1947, N. pere- grinus (Bu chanan, 1939), N. ambiguus Boheman, 1840, e Pantomorus viridisquamosus (Boheman, 1859). No entanto, em Restinga Seca-RS, utilizando gaiolas de emergência, Bortolotto (2008) observou apenas a espécie N. purpureoviolasceus. Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga114 Comumente, as larvas vivem próximas à superfície do solo, aprofundando-se em épocas de seca (SALVADORI, 1999). Estudando a flutuação populacional de curculionídeos-das- raízes, na safra 2006/07, em Restinga Seca-RS, Bortolotto (2008) observou que, de 24 de novembro a 26 de dezembro, as larvas ocorreram em baixa densidade no solo (cerca de 2 insetos/m2) e estiveram localizadas de 0 a 10 cm de profun- didade. Neste período, foram encontradas larvas de tamanhos médio e grande (terceiro a quinto ínstar), ou seja, nos ínstares em que a atividade alimentar é mais intensa. O pico populacional (cerca de 16 larvas/m2) foi observado em 13 de janeiro, com predominância de larvas de primeiro e segundo ínstares; neste período, o número de insetos encon- trados de 0 a 10 cm foi equivalente ao encontrado de 10 a 20 cm. Nas datas posteriores, até 22 de março, cerca de dois terços dos insetos foram encontrados em até 10 cm de profun- didade, exceto em 15 de fevereiro, quando a umidade do solo foi baixa e apenas um terço das larvas foi encontrado de 0 a 10 cm de profundidade e dois terços de 10 a 20 cm. Ao longo do ano, as maiores densidades de larvas no solo foram observadas de janeiro a agosto, e 74% dos insetos foram encontrados até 10 cm de profundidade no solo. A fase de pupa foi observada de agosto até o início de outubro, com duração aproximada de quatro semanas, e os adultos emergiram entre outubro e janeiro. Em Santa Maria-RS, onde a diversidade de espécies foi maior (n= 6), Bortolotto (2008) observou maior densidade de adultos em fevereiro/março, amos- trados na parte aérea das plantas de soja, e tanto adultos como larvas apresentam distribuição agregada na lavoura. O método mais utilizado para o controle desses curculio- nídeos em citros é o uso de inseticidas (GUEDES, 2005). Em soja, raramente esse inseto necessita de controle, mas Link e Busanello (1982) observaram que a utilização de inseticida Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 115 granulado no solo reduziu o número de plantas mortas pelas larvas de N. purpureoviolaceus em lavoura de soja. 4.3. Conoderus spp. (Coleoptera: Elateridae) As verdadeiras larvas-arame são formas jovens de besouros elaterídeos. Os adultos, quando colocados de costas, dão um esta- lido com o corpo e se colocam novamente na posição normal. Das diversas espécies existentes, Conoderus scalaris(Germar, 1824) e C. stigmosus (Germar, 1839) parecem ser as mais comuns. Possuem ciclo longo, provavelmente com uma geração anual. As larvas são subterrâneas, de cor amarelada e apresentam corpo rígido, cilíndrico ou ligeiramente achatado, com até 3 cm de compri- mento. Consomem sementes, raízes e base do caule de plantas. Têm maior importância como praga em batata, mas ocasional- mente podem causar danos em cereais e leguminosas, logo após a emergência de plântulas (GASSEN, 1989; SALVADORI, 1999). 4.4. Diabrotica speciosa (Germar, 1824) (Coleoptera: Chrysomelidae) As larvas-alfinete podem ser eventualmente encontradas atacando raízes ou os nódulos de rizóbios, localizados nas raízes de soja. Larvas de D. speciosa podem danificar plântulas de soja, especialmente quando o cultivo precedente ou adjacente é o feijoeiro. Por outro lado, larvas de Cerotoma spp. podem atacar os nódulos da soja durante os estádios iniciais de desenvolvi- mento da cultura. O dano aos nódulos pode reduzir a eficiência da fixação biológica de nitrogênio pela planta. 5. MANEJO INTEGRADO DAS PRAGAS QUE ATACAM AS RAÍZES E NÓDULOS DA SOJA A maioria das pragas de raiz é polífaga e, no sistema de produção de soja, ocorrem várias situações que devem ser consi- deradas, tais como: pragas comuns a duas ou mais culturas do Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga116 sistema; pragas que são favorecidas por uma cultura anterior, aumentando os danos na soja; pragas que se desenvolvem em soja e cujos danos serão mais intensos na cultura subsequente. Embora o ciclo das espécies de corós que ocorrem no sistema de produção de soja se inicie nesta cultura, muitas vezes os danos só aparecem no cultivo subsequente, especialmente em cultivo de safrinha (segunda safra) ou de inverno, quando há coincidência de plantas nos estádios iniciais de desenvolvimento (menos tolerantes) e larvas de terceiro ínstar (mais vorazes). No Brasil Central, entretanto, os danos são observados estri- tamente em soja, no cultivo de verão, não havendo danos em outras culturas na safrinha ou no inverno. Para o manejo das pragas de raiz da soja, é fundamental considerar o sistema de produção, durante todo o ano, obser- vando suas inter-relações com outras culturas associadas, como milho, sorgo, algodão, milheto, girassol, feijão, trigo e outros. Outro aspecto a ser considerado é que os hábitos subterrâneos das pragas de raiz dificultam o manejo e praticamente invia- bilizam o uso de medidas curativas para a maioria delas, uma vez que os inseticidas, quando aplicados na parte aérea, não se translocam para as raízes, onde se encontram os insetos. O uso de técnicas preventivas e de medidas de evasão hospe- deira deve ser feito com base no conhecimento da biologia e da ecologia da praga e da cultura (ÁVILA; SANTOS, 2009a). O planejamento e a escolha das técnicas de manejo de pragas rizófagas em soja devem começar na safra anterior, mapeando áreas com sintomas de danos (murcha, amarelecimento, redução de cres- cimento, morte de plantas), incluindo análises das safras e culturas anteriores, bem como das características do solo no local. Também devem ser realizadas amostragens de solo antes da semeadura da soja, visando avaliar as espécies de pragas presentes, o seu nível populacional e o seu estádio de desenvolvimento. A partir dessa Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 117 análise, o manejo de pragas de solo no sistema de produção de soja, deve ser feito associando várias táticas que possam contribuir para o equilíbrio da comunidade edáfica, a redução populacional das espécies-pragas e aumento da tolerância das plantas (OLIVEIRA, 2007; OLIVEIRA et al., 1997; SALVADORI; OLIVEIRA, 2001). Entre as técnicas que podem ser utilizadas, atualmente, para manejo de diferentes pragas, estão: manipulação de época de semeadura, introdução de espécies não hospedeiras ou hospe- deiras não preferenciais no esquema de rotação/sucessão com a soja, preparo do solo com implementos adequados em áreas de cultivo convencional, inseticida aplicado à semente ou em pulverização no sulco de semeadura (ÁVILA; SANTOS, 2009a), favorecimento do crescimento radicular e aumento da tolerância da planta aos danos (ex: inoculação com rizóbio, correção de fertilidade e acidez do solo). Outras opções, como entomopa- tógenos, bactérias rizosféricas, feromônios e coleta massal de adultos por meio de armadilhas luminosas estão sendo inves- tigadas por várias instituições e poderão, no futuro, ser incor- poradas ao manejo de pragas de raízes da soja. O feromônio de P. cuyabana, já sintetizado e testado em condições de campo, ainda não está disponível comercialmente, mas poderá se consti- tuir no futuro numa importante ferramenta para o monitoramento de adultos dessa espécie, especialmente antes da implantação da cultura da soja (ZARBIN et al., 2007). 5.1. Técnicas para o manejo de corós O ciclo biológico da maioria das espécies de corós em soja e a previsibilidade da época de aparecimento dos adultos e, portanto, da geração futura, favorece a adoção de métodos culturais, como manipulação da época de semeadura, rotação de culturas e manejo do solo e do agroecossistema, bem como o tratamento químico no momento da semeadura. O conjunto dessas técnicas inte- gradas pode permitir a convivência da cultura com a praga. Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga118 O dano causado por corós à produção de soja é indireto, em razão da ingestão de raízes. Assim, além de técnicas específicas de controle, qualquer medida que favoreça o desenvolvimento radicular da planta, aumentará também seu grau de tolerância ao ataque desses insetos. Várias medidas podem ser tomadas, desta- cando-se: i) dar preferência a culturas e a cultivares de soja com desenvolvimento radicular rápido e que tenham maior massa de raiz; ii) inocular as sementes com bactérias fixadoras de nitrogênio; iii) evitar a formação de camadas adensadas no solo; e iv) corrigir a fertilidade e a acidez do solo (OLIVEIRA et al., 1997, 2004). Nesse sentido, alguns estudos foram realizados para inves- tigar o efeito de bactérias promotoras do desenvolvimento radi- cular sobre a tolerância da soja aos danos causados por corós (P. cuyabana, P. pexa e Liogenys sp.), em condições normais de precipitação ou de déficit hídrico. Os resultados obtidos eviden- ciaram que essa poderá vir a ser uma opção interessante para o manejo integrado dos corós em soja (OLIVEIRA et al., 2004). Para auxiliar na escolha das técnicas a serem utilizadas no manejo de corós é interessante que as áreas infestadas sejam monitoradas. As reboleiras, onde houve ataque severo de corós, devem ser mapeadas por ocasião da colheita. Na safra seguinte, antes da semeadura da soja ou outra cultura suscetível, é conve- niente fazer um levantamento populacional aleatório dentro dessas áreas demarcadas, por meio de amostragens de solo de 0,50 m de comprimento por 0,20 m a 0,25 m de largura, até pelo menos 30 cm de profundidade, anotando-se o estádio e o número de insetos encontrados, bem como a profundidade de sua localização. O nível de controle ou limiar de ação é variável para esse tipo de inseto em soja e depende de fatores como a fertili- dade do solo e a ocorrência de veranicos. Porém, esses parâme- tros que determinam a necessidade de controle não estão devi- damente definidos para essa praga. Entretanto, presume-se que Insetos que atacam raízes e nódulos da soja 119 o dano observado na soja será proporcional à densidade popula- cional e ao tamanho das larvas presentes por ocasião da semea- dura. Potencialmente, P. cuyabana na densidade de duas a três larvas menores que 1,5 cm por amostra ou de 0,3 a uma larva maior que 1,5 cm por amostra, no momento da semeadura pode causar danos significativos
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