INTERAÇÕES TRITRÓFICAS NOS AGROECOSSISTEMAS

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ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 
 
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INTERAÇÕES TRITRÓFICAS NOS AGROECOSSISTEMAS 
 
 
Joilson Silva Lima1, Olienaide Ribeiro de Oliveira Pinto2, Thiago Barbosa 
Honorato3, José Glauber Moreira Melo4, Ciro de Miranda Pinto5 
 
1Doutorando em Agronomia/Fitotecnia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, 
Brasil. E-mail: joilsonagro@gmail.com 
2Doutoranda em Agronomia/Fitotecnia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, 
Brasil 
3Graduando em Agronomia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, Brasil 
4Doutorando em Agronomia/Fitotecnia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, 
Brasil 
5Professor da Universidade da Integração Internacional da Lusofonia Afro-
Brasileira/UNILAB, Redenção, Brasil 
Recebido em: 06/05/2013 – Aprovado em: 17/06/2013 – Publicado em: 01/07/2013 
 
 
RESUMO 
 
O sucesso da vida na Terra representa o sucesso das interações bióticas entre os 
organismos existentes. As interações ecológicas podem ser variáveis, tanto no tipo 
de organismos que se relacionam de alguma maneira, como nos resultados dessas 
interações. As relações entre três níveis tróficos são denominadas interações 
tritróficas e, ocorrem dentro de um ambiente físico e químico espacialmente 
diversificado e dinâmico, que incluem todas as várias interações de ataque e defesa 
entre níveis tróficos, bem como a inter e intra-específica interações dentro de cada 
nível trófico. Nos sistemas tritróficos, as interações são complexas e são mediadas 
de forma física, química ou semioquímica. O entendimento das interações tritróficas 
pode ser empregado como ferramenta para o aprimoramento dos programas de 
manejo integrado de pragas, na busca da conservação das relações entre os 
organismos pertencentes ao sistema trófico, conferindo maior dinâmica ao 
agroecossistema. Para que se mantenha a sanidade dos cultivos nos 
agroecossistemas, é necessário favorecer o equilíbrio natural das populações 
envolvidas diretamente nesse processo. As interações dinâmicas entre planta, 
insetos herbívoros, inimigos naturais e ambiente físico, precisam ser conhecidas e 
entendidas, sejam estas relações morfológicas, comportamentais ou fisiológicas, 
para melhorar a produção das culturas, uma vez que a atuação dos agentes de 
controle nas lavouras é um desafio para o futuro do controle biológico. O estudo das 
relações tritróficas deveria estar entre as primeiras etapas de programas de controle 
de pragas. No entanto, os potenciais benefícios dessas interações e sua aplicação 
nos sistemas agrícolas permanecem, em sua maioria, desconhecidos. A 
compreensão das interações tritróficas permite o favorecimento de parasitóides e 
predadores em estratégias de manejo integrado de pragas e deve ser utilizado como 
uma importante ferramenta para o aprimoramento dos programas de manejo 
integrado de pragas. 
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PALAVRAS-CHAVE: Compostos voláteis. Semioquímicos. Inimigos naturais. 
Manejo Integrado de Pragas. 
 
TRITROPHIC INTERACTIONS IN AGROECOSYSTEMS 
 
ABSTRACT 
 
The success of life on Earth represents the success of biotic interactions among 
organisms existing. The ecological interactions can be variable, both in the types of 
organisms that are related in some way, as the results of these interactions. The 
relationships among three trophic levels are called tritrophic interactions and occur 
within a physical and chemical environment spatially diverse and dynamic, which 
include all the various interactions of the attack and defense between trophic levels, 
as well as inter and intra-specific interactions within each trophic level. In tritrophic 
systems, the interactions are complex and are mediated form of physical, chemical or 
semiochemical. The understanding of tritrophic interactions should be used as a tool 
for the improvement of programs integrated pest management in the pursuit of 
conservation of relationships between organisms belonging to the trophic system, 
giving greater impetus to agroecosystem. To maintain the health of crops in 
agroecosystems, it is necessary to promote the natural balance of the populations 
directly involved in this process. The dynamic interactions between plants, 
herbivores, natural enemies, and physical environment must be known and 
understood, these relations are morphological, physiological or behavioral, to 
improve crop yields, since the activities of agents of control in crops is a challenge for 
the future of biocontrol. The study of tritrophic relations should be among the first 
steps in pest control programs. However, the potential benefits of these interactions 
and their application in agricultural systems remain mostly unknown. The 
understanding of tritrophic interactions allows favoring predators and parasitoids 
strategies in integrated pest management and should be used as an important tool 
for the improvement of programs for integrated pest management. 
KEYWORDS: Volatile compounds. Semiochemicals. Natural enemies. Integrated 
Pest Management. 
 
INTRODUÇÃO 
 
Nos últimos anos, tem crescido cada vez mais a ideia de que a conservação do 
ecossistema não deve focar-se apenas em certas espécies, populações ou 
comunidades, mas também na manutenção entre espécies e funções 
ecossistêmicas (BLÜTHGEN, 2012). O sucesso da vida na Terra representa, sem 
nenhuma dúvida, o sucesso das interações bióticas entre os organismos existentes. 
Tais interações estão presentes em todos os locais do planeta, seja no interior e/ou 
sobre vertebrados ou invertebrados, plantas, fungos ou microrganismos (DEL-
CLARO, 2012). Na natureza, esses seres vivos se relacionam ou interagem entre si 
e com o meio ambiente físico como o ar, o solo e a água, por exemplo, para 
promover a troca de energia e nutrientes por meio das relações tróficas, formando 
as cadeias tróficas, também denominadas de cadeia alimentar ou de alimento 
(AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005). 
Desde que a vida surgiu na terra, começaram a se estabelecer interações entre 
organismos (DEL-CLARO, 2012). Numa cadeia alimentar, os seres vivos 
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desempenham diferentes funções e ocupam diferentes níveis tróficos, por meio dos 
quais movem a energia e os nutrientes (AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005). As 
interações ecológicas podem ser extremamente variáveis, tanto no tipo de 
organismos que se relacionam de alguma maneira, como nos resultados dessas 
interações. Todas as relações são comuns, difundidas e, em sua maioria 
interconectadas (DEL-CLARO, 2012). Entretanto, interações de natureza 
desarmônica como a herbivoria, a predação, o parasitismo e a competição são de 
fundamental importância no equilíbrio natural das populações que pertencem a um 
determinado ecossistema. O mecanismo da densidade-dependente recíproca atua 
nessas relações de tal forma que sempre o número de indivíduos de uma população 
que ocupa um determinado hábitat é regulado por outra população, e vice-versa 
(AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005). 
Os diferentes agroecossistemas ou ecossistemas naturais são compostos por, 
no mínimo, três níveis tróficos que interagem entre si: plantas, herbívoros e inimigos 
naturais (OLIVEIRA et al., 2012), interagindo nas comunidades que estabelecem sua 
base na dependência de plantas vivas (DEL-CLARO, 2012), estas consideradas o 
primeiro nível trófico, sendo a base da cadeia, também denominadas de produtores 
(AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005). 
As relações entre três níveis tróficos são bastante complexas e envolvem 
mecanismos de regulação, devido à alta dependência ou susceptibilidade que 
exercem entre si (BARROS, 2007). Essas interações, denominadas relaçõestritróficas, ocorrem dentro de um ambiente físico e químico espacialmente 
diversificado e dinâmico e, incluem todas as várias interações de ataque e defesa 
entre níveis tróficos (incluindo relações morfológicas, comportamentais e 
fisiológicas), bem como a inter e intra-específicas interações dentro de cada nível 
trófico. Tais interações são muitas vezes estreitamente entrelaçadas e são 
interdependentes (MORAES et al., 2000). Devido a isso, alterações no habitat ou 
outras condições de vida das classes envolvidas podem provocar sérios 
desequilíbrios (BARROS, 2007). 
As interações tritróficas precisam ser compreendidas, pois, existem muitos 
fatores que afetam a complexidade do ecossistema (MENDES et al., 2012). O 
conhecimento e conservação das relações entre os organismos e um sistema 
tritrófico servem não somente para manter a dinâmica do ecossistema natural, como 
também para ser aproveitado economicamente pelo homem no controle de inseto-
praga em agroecossistemas (SANTOS, 2008). Dentro desse contexto, essa revisão 
procura relatar a importância das interações tritróficas entre plantas, herbívoros e 
inimigos naturais, no intuito de se conhecer os fatores que afetam a complexidade 
dessas relações. 
 
INTERAÇÕES TRITRÓFICAS 
 
A interação entre planta, pragas e inimigos naturais, forma uma estrutura 
complexa chamada interação tritrófica (AZEREDO et al., 2004). Os estudos de 
interações tritróficas entre plantas, seus herbívoros e os inimigos naturais 
(predadores e parasitóides) destes herbívoros, têm tido grandes avanços nos 
últimos 30 anos (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012). Estes estudos iniciaram em 1980 
com Peter Price e colaboradores, que observaram que em qualquer relação entre 
planta e herbívoro deve ser incluído o terceiro nível trófico (PRICE et al., 1980). 
Desde então têm surgido numerosos estudos sobre relações tritróficas entre plantas, 
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artrópodes herbívoros e inimigos naturais, este último também referido como 
carnívoros, que incluem predadores e parasitóides (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012). 
Para melhor entendimento dos agroecossistemas, é importante estudar as 
relações existentes entre as espécies e suas teias alimentares, que compõem um 
complexo de interações tróficas onde há interesse em interações tritróficas visando a 
utilização de patógenos, parasitóides e predadores, juntamente com a planta 
hospedeira/inseticida (KNAAK et al., 2009). 
As interações tritróficas podem ser derivadas de alguns fatores como o efeito 
direto da planta sobre a biologia ou comportamento do inimigo natural, devido a 
substâncias químicas ou características morfológicas presentes na planta e, 
também, do efeito da planta sobre a praga alterando-lhe o comportamento, o 
desenvolvimento e o tamanho, o que, indiretamente, também afeta a população dos 
inimigos naturais (SILVA, 2006; SANTOS et al., 2011). Estas interações entre os 
organismos ocorrem frequentemente acima e abaixo do solo e são mediadas, 
principalmente, por produtos químicos produzidos pelas plantas, que pode afetar 
positiva ou negativamente os inimigos naturais dos herbívoros (RODRÍGUEZ-
SAONA, 2012). CARVALHO et al., (2011) citam como exemplo de sistema tritrófico a 
relação entre plantas, membracídeos (Hemiptera: Membracidae) e formigas. Os 
membracídeos são herbívoros sugadores de seiva que excretam uma substância 
açucarada da qual as formigas se alimentam. Em troca, os membracídeos recebem 
proteção das formigas contra predadores e parasitóides. Entretanto, as plantas 
podem ser prejudicadas de maneira indireta pela proteção dos membracídeos pelas 
formigas, pois a atividade das formigas pode aumentar os níveis de herbivoria e 
consequentemente, a transmissão de doenças virais através das probóscides dos 
hemípteros. 
Nos sistemas tritróficos, as interações são complexas (SILVA et al., 2012) e 
são mediadas de forma física, química ou semioquímica. Todas as interações 
apresentam importância relevante nas relações tróficas (OLIVEIRA et al., 2012). As 
plantas podem ser atrativas ou benéficas a alguns inimigos naturais de herbívoros, 
mas também podem ser tóxicas ou prejudiciais a esses. Assim, as interações 
tritróficas podem identificar esses mecanismos de modo a poder manipulá-los, 
podendo ser devidamente utilizados nas práticas de manejo de insetos-praga, uma 
vez que se torna importante a preservação de inimigos naturais dos insetos, que são 
também os controladores das populações da praga, o que irá ampliar no controle e 
reduzir o uso de inseticidas nas culturas agrícolas (KNAAK et al., 2009). 
 
IMPORTÂNCIA DO ESTUDO DAS INTERAÇÕES TRITRÓFICAS 
 
De acordo com NASCIMENTO (2011) as plantas e os insetos mantêm uma 
relação de mútua dependência, principalmente em aspectos relacionados à busca 
de alimentos e reprodução. As plantas fornecem alimentos, abrigo e locais para a 
reprodução dos insetos. Em contrapartida, as abelhas, vespas, borboletas, 
mariposas e moscas são alguns exemplos de insetos que contribuem com os 
processos reprodutivos das plantas atuando como agentes polinizadores, 
favorecendo a fecundação cruzada e incrementando a diversidade genética de 
várias espécies vegetais. Juntos, eles formam os dois maiores grupos de 
organismos que ocupam diferentes habitats. Esses indivíduos fazem parte de um 
sistema complexo e interdependente com outros organismos, de tal maneira que a 
dinâmica de todos é afetada mutuamente (SILVA et al., 2012). Neste sentido, no 
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entanto, vale resaltar que o entendimento e a conservação das relações entre os 
organismos pertencentes a um sistema tritrófico (planta, herbívoro, inimigo natural) 
não servem apenas para manter a dinâmica do ecossistema natural, devendo 
também ser aproveitada economicamente pelo homem no controle biológico de 
insetos-pragas em agroecossistemas (SANTOS, 2008; NASCIMENTO, 2011). 
A agricultura tem promovido a transformação dos ecossistemas naturais 
estáveis em ecossistemas artificiais instáveis, também chamado de 
agroecossistemas, nos quais as características de auto-regulação inerentes às 
comunidades naturais são perdidas em função das perturbações também inerentes 
ao processo produtivo, e assim, requerendo intervenção humana constante 
(AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005). Estes agroecossistemas consistem em 
complexas relações tróficas entre plantas hospedeiras, herbívoros e seus inimigos 
naturais (ARAB & BENTO, 2006). Assim, o estudo das relações tritróficas é de 
grande importância para o entendimento e conhecimento básico da biodiversidade, 
permitindo as tomadas de decisões sobre o emprego de inimigos naturais para o 
controle mais eficiente das pragas (ANDORNO et al., 2007). 
O entendimento das interações tritróficas deve ser empregado como 
ferramenta para o aprimoramento dos programas de manejo integrado de pragas 
(SILVA et al., 2012), buscando conservar as relações entre os organismos 
pertencentes ao sistema trófico, conferindo maior dinâmica ao agroecossistema, 
evitando que as pragas atinjam níveis altos, que venham a provocar danos à 
produção agrícola (FREITAS et al., 2007). Portanto, para que se mantenha a 
sanidade dos cultivos nos agroecossistemas, é necessário favorecer o equilíbrio 
natural das populações envolvidas diretamente nesse processo. Nesse contexto, as 
interações dinâmicas entre planta, insetos herbívoros, inimigos naturais e ambiente 
físico, fazendo parte desse processo, precisam ser conhecidas e entendidas 
(AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005), sejam estas relações morfológicas, 
comportamentais ou fisiológicas. 
 
ASPECTOS IMPORTANTES RELACIONADOS A INTERAÇÕES TRITRÓFICAS 
 
Diversos estudos têm examinado diferentes possibilidades de integração 
tritróficaentre plantas, pragas e seus inimigos naturais (SILVA et al., 2012). De 
acordo com SANTOS (2008), a interação entre predador e parasitóide num sistema 
tritrófico é de fundamental importância, visto que, pode haver influência negativa do 
ponto de vista do uso do mesmo recurso entre esses dois organismos. O bicho-
mineiro-do-cafeeiro (Leucoptera coffeella) que é uma presa relacionada a oito 
espécies de parasitóides e três espécies de vespas predadoras. As vespas 
predadoras alimentam-se das lagartas do bicho-mineiro e, quando as mesmas estão 
parasitadas, a população de parasitóide é influenciada negativamente pela ação das 
vespas predadoras (SANTOS, 2008). Os compostos do metabolismo secundário são 
responsáveis por mediar interações entre esses organismos e são denominados 
semioquímicos (TRIGO et al., 2012). E estes podem ser divididos em aleloquímicos 
e feromônios. Os aleloquímicos atuam de forma interespecífica, enquanto os 
feromônios atuam intraespecificamente. Os aleloquímicos são de maior interesse 
nas relações tritróficas entre inimigos naturais, artrópodes herbívoros e plantas. 
Estes compostos foram colocados em três classes: alomônios, que conferem uma 
vantagem adaptativa ao organismo produtos; cairomônios, que confere uma 
vantagem adaptativa ao organismo receptor e; sinomônios, que favorece tanto o 
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receptor como o emissor. 
As propriedades das plantas podem afetar os herbívoros e também os inimigos 
naturais, podendo influenciar nas interações de insetos-praga e seus predadores 
e/ou parasitóides (BATISTA, 2011; NASCIMENTO, 2011). Características 
morfológicas e fisiológicas das plantas atuam na interação entre estas e os demais 
níveis tróficos. A presença de pelos, tricomas, o teor de nitrogênio, água e outros 
nutrientes, bem como a presença de substâncias do metabolismo secundário podem 
afetar o crescimento, a sobrevivência e a reprodução de insetos herbívoros e de 
seus inimigos naturais (NASCIMENTO, 2011). Segundo MATOS et al., (2006) estas 
características físicas e químicas podem funcionar como mecanismo de defesa das 
plantas ao ataque de herbívoros, afetando diretamente o desempenho dos 
herbívoros (defesa direta) ou auxiliando no recrutamento de inimigos naturais 
desses herbívoros (defesa indireta). As defesas induzidas por herbivoria podem 
variar qualitativa e quantitativamente de acordo com a espécie do herbívoro que 
realiza a injúria na planta, a presença de diferentes espécies de herbívoros em uma 
mesma planta, o tipo de hábito alimentar (mastigador ou sugador) do inseto, o 
estágio fisiológico e a espécie da planta hospedeira (LOPES et al., 2012). 
A utilização dos mecanismos de defesa indireta pelas plantas ocorre 
comumente na natureza e representa um componente importante da dinâmica 
populacional (PRICE, 1980), agindo sobre os herbívoros por promover a efetividade 
dos seus inimigos naturais, componentes do terceiro nível trófico. A ação desses 
mecanismos sobre os inimigos naturais pode se dar através da liberação de 
compostos voláteis, que os atraem para as plantas, ou pela presença de estruturas 
morfológicas nas plantas que favoreçam sua presença e manutenção (MATOS et al., 
2006; KNAAK et al., 2009). FERRY et al., (2004) citado por BERLITZ & FIUZA, 
2005) também identificam diferentes estratégias de defesa das plantas a seus 
predadores. Dentre essas, pode-se citar mecanismos de defesa endógenos e 
moleculares, sinalização das plantas e a produção de substâncias voláteis. Estes 
compostos voláteis, que na maioria das vezes são substâncias relacionadas à 
defesa, provenientes do metabolismo secundário das plantas (PRICE, 1980) podem 
ser usados como sinal pelos inimigos naturais de herbívoros para localizar seu 
hospedeiro ou presa (MORAES et al., 2000), atuando como alomônios, cairomônios 
ou sinomônios, dependendo do contexto ecológico (CAVALCANTI et al., 2000). 
 
COMPOSTOS VOLÁTEIS E INTERAÇÕES TRITRÓFICAS 
 
Os primeiros estudos que demonstraram a habilidade das plantas em produzir 
compostos voláteis por danos de um herbívoro e sua atração a inimigos naturais 
foram realizados com ácaros e seus predadores (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012). 
Essas substâncias apresentam-se em quantidades variáveis, de acordo com os 
diferentes estágios de vida das plantas, as quais podem variar ainda, segundo a 
localização, grau, tempo e tipo da injúria (CAVALCANTI et al., 2000). Hoje, é 
amplamente aceito que estes compostos orgânicos secundários podem atrair 
artrópodes predadores e/ou repelir herbívoros e, assim, servir como meio de 
resistência de plantas (NASCIMENTO, 2011). A liberação destes voláteis, também 
conhecidos como compostos orgânicos voláteis (COV), ocorre não somente em 
resposta aos danos causados aos tecidos das plantas, mas ela é também, 
especificamente, iniciada pela exposição às secreções salivares dos herbívoros 
(MORAES et al., 2000), induzida pela alimentação do inseto, sendo uma resposta 
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mediada por um hormônio na planta, o ácido jasmônico, e que, na maioria das 
vezes, relacionam-se a defesa do vegetal (NASCIMENTO, 2011). Uma simples 
injúria mecânica das folhas ativa o sistema de defesa das plantas, provocando a 
liberação de voláteis, os quais muitas vezes não são necessariamente indicadores 
específicos da presença de herbívoros (CAVALCANTI et al., 2000). 
Alguns compostos voláteis são armazenados nos tecidos vegetais e liberados 
no momento em que o dano ocorre; outros são induzidos pelo dano causado pelo 
herbívoro e são, geralmente, liberados, não apenas pelo tecido lesado, mas também 
pelas folhas não atacadas. Desse modo, o dano causado em algumas folhas resulta 
na resposta sistêmica e na liberação de compostos voláteis por toda a planta 
(MORAES et al., 2000; FRIZZAS & OLIVEIRA, 2006). Dentre os compostos voláteis 
induzidos por herbivoria e emitidos pelas plantas, os terpenos são os mais 
expressivos e abundantes. Onde a resposta ao dano ocasionado por um inseto nas 
plantas desencadeia cascatas bioquímicas, as quais podem alterar a expressão de 
genes envolvidos na resposta a tal dano (MOREIRA, 2010). 
O metabolismo da planta está continuamente processando compostos 
secundários (DEL-CLARO, 2012). Entretanto, condições ambientais como 
intensidade luminosa, umidade do solo, umidade do ar, temperatura e a nutrição das 
plantas são fatores abióticos atuantes sobre as plantas que podem estimular ou 
reduzir a produção de voláteis, dependendo da intensidade de cada fator. Sendo 
que a liberação desses compostos voláteis pela planta é estimulada pela herbivoria, 
e a indução da produção desses voláteis atrativos aos inimigos naturais varia 
conforme as espécies e os genótipos de plantas (OLIVEIRA et al., 2012). A 
presença desses compostos no ambiente é muito importante para muitos 
predadores e parasitóides de herbívoros, pois servem como um sinal de um 
ambiente onde o recurso (presa ou hospedeiro) pode estar disponível (DEL-CLARO, 
2012). 
Com relação aos compostos voláteis induzidos pelos insetos herbívoros, além 
de facilmente detectáveis e de serem indicadores seguros da presença de 
herbívoros, podem ainda, transmitir informação específica, que permite aos 
parasitóides discriminarem a longa distância, espécies de herbívoros muito próximos 
(MORAES et al., 2000). Muitos predadores e parasitóides respondem aos odores 
das plantas, mas esses odores não são um sinal confiável da presença do 
hospedeiro. Os odores liberados pelos herbívoros são sinais muito mais confiáveis, 
mas devido à seleção nos herbívoros, para serem pouco detectáveis, eles estão 
presentes em quantidades muito pequenas no ambiente (TRIGO et al., 2012). 
Diferentes cultivares ou variedades de plantaspodem apresentar variações na 
composição dos compostos secundários relacionados à sua defesa e dos voláteis 
liberados após a herbivoria. Assim, parasitóides, principalmente os especialistas, 
podem identificar estas diferenças na qualidade das plantas consumidas por seus 
hospedeiros e escolher aqueles com melhores condições para o desenvolvimento da 
sua descendência. De maneira semelhante, a escolha de uma planta hospedeira 
para oviposição por parte de um herbívoro geralmente é feita com base na qualidade 
da mesma para o desenvolvimento dos descendentes (BATISTA, 2011). 
Ao longo do tempo, os herbívoros têm coevoluído com as plantas hospedeiras 
através de adaptações, como a excreção ou transformação dos compostos de 
defesa contra herbivoria, ou ainda sequestro e uso dos mesmos como defesa contra 
os seus inimigos naturais (BATISTA, 2011). Esses compostos secundários das 
plantas podem influenciar insetos em diferentes níveis tróficos de formas distintas, 
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onde os herbívoros especialistas em plantas tóxicas podem utilizar os compostos 
produzidos por elas em benefício próprio. Além disso, os predadores e parasitóides 
dos herbívoros podem utilizar sinais químicos da planta para localizar áreas de 
forrageio com alta probabilidade de encontrar a presa. As plantas também podem 
interagir entre elas por meio de sinais químicos e essa interação pode afetar os 
herbívoros e os inimigos naturais desses herbívoros. Dessa forma, as defesas das 
plantas podem afetar a comunidade de herbívoros e os inimigos naturais presentes 
nessa planta (TRIGO et al., 2012). Entretanto, utilização de defesa química pelas 
plantas tem um custo energético e não havendo mais a presença do herbívoro, não 
se justifica continuarem liberando voláteis para a atração dos predadores 
(CAVALCANTI et al., 2000). 
O estado nutricional das plantas exerce grande influência na relação com 
herbívoros e predadores e parasitóides. O conteúdo bioquímico das plantas pode 
resultar em presas com características nutricionais baixas ou tóxicas. Essa 
característica pode aumentar a mortalidade, reduzir as taxas de desenvolvimento e 
crescimento, diminui a fecundidade dos inimigos naturais (SANTOS, 2008). Parte do 
sucesso de um herbívoro relaciona-se à menor mortalidade por inimigos naturais, 
quando se desenvolve em plantas ou partes das plantas onde estão menos sujeitos 
ao ataque dos mesmos. Variações constitutivas e induzidas pela herbivoria nas 
plantas podem afetar a resposta de herbívoros ao parasitismo, a capacidade dos 
mesmos encapsularem ovos dos parasitóides e, dessa forma, estão diretamente 
relacionadas ao desempenho do herbívoro na planta (BATISTA, 2011). 
A identificação e manipulação de compostos químicos que mediam atividades 
entre plantas, herbívoros e inimigos naturais oferecem uma gama de oportunidades 
para o desenvolvimento de estratégias de controle de pragas que sejam menos 
agressivas ao meio ambiente. A utilização de voláteis de plantas no manejo 
integrado de pragas é uma estratégia adicional e ecologicamente sustentável no 
controle de pragas (ARAB & BENTO, 2006). Entretanto, é necessário um 
conhecimento profundo dos diferentes voláteis induzidos e como eles são regulados. 
O conhecimento destes voláteis é importante para o desenvolvimento de programas 
de controle biológico bem sucedidos, visto que sua manipulação poderia melhorar o 
controle biológico no campo. Essa técnica envolve a possibilidade de utilização de 
iscas como atraentes de organismos benéficos, e a manipulação dos processos 
bioquímicos que induzem e regulam as defesas em plantas. A determinação dos 
mecanismos responsáveis pela defesa indireta de plantas resultará em avanços 
significativos no controle biológico de pragas (ARAB & BENTO, 2006). 
As plantas são os mais importantes meios de comunicação nas interações 
tritróficas, uma vez que seus odores têm papel fundamental na organização dos 
indivíduos nos agroecossistemas (VENDRAMIN, 2002 citado por KNAAK et al., 
2009). Segundo KNAAK et al., (2009), a complexidade química das plantas pode 
manipular os fenótipos dos herbívoros e consequentemente de seus inimigos 
naturais. Quando é inserida uma certa quantidade de inimigos naturais ou 
removendo-se determinadas espécies de um agroecossistema, uma grande 
quantidade de interações indiretas pode ser esperada. Essas interações podem ser 
positivas ou negativas ao controle biológico, sendo necessário dar importância aos 
níveis de interações entre as espécies (VENZON et al., 2001 citado por KNAAK et 
al., 2009). 
Segundo FRIZZAS & OLIVEIRA (2006) plantas de tabaco, algodão e milho 
produzem compostos voláteis em resposta ao dano causado por Heliothis virescens 
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e Helicoverpa zea, os quais atuam de forma distinta sobre o parasitóide Cardichiles 
nigriceps, visto que o parasitóide consegue discriminar entre os compostos 
produzidos por plantas atacadas pelo seu hospedeiro de plantas atacadas pelo 
inseto não-hospedeiro. De acordo com KNAAK et al., (2009), nas culturas da soja e 
do milho também podem ser observadas interações tritróficas. A cultura da soja é 
atacada pela largarta-da-soja (Anticarsia gemmatalis) que é combatida através da 
aplicação de vírus (Baculovirus anticarsia) e predada por Geocoris sp. No caso do 
milho, as lagartas de Spodoptera frugiperda podem ser parasitadas por 
Trichogramma sp. e controladas através do entomopatógeno Bacillus thuringiensis. 
DEQUECH et al., (2005) citado por KNAAK et al., (2009) também observaram 
interações tritróficas ao avaliarem lagartas de S. frugiperda parasitadas por 
Campoletis flavicincta e infectadas por B. thuringiensis. Em seus resultados o uso 
em conjunto dos componentes biológicos citados, aumentou a mortalidade do 
inseto-praga e diminuiu seu consumo de alimento. 
 
CARACTERÍSTICAS MORFOLÓGICAS DAS PLANTAS E INTERAÇÕES 
TRITRÓFICAS 
 
A coloração, o tamanho e o formato das folhas, bem como a arquitetura da 
planta, podem influenciar na formação do microclima junto à planta e, portanto, 
interferir na frequência de visitação de insetos às mesmas, interferindo nas relações 
tritróficas (CAVALCANTI et al., 2000). Mudanças na arquitetura da planta podem 
afetar indiretamente o terceiro nível trófico, podendo causar efeitos distintos na 
sobrevivência, no desenvolvimento, na morfologia e no tamanho dos inimigos 
naturais (FRIZZAS & OLIVIRA, 2006). Como exemplo pode-se citar o caso do 
algodoeiro, onde seus tricomas atuam como um dos fatores de resistência da planta 
a Aphis gossypii, esta característica morfológica também pode afetar os inimigos 
naturais da praga, reduzindo a eficiência dos agentes de controle e aumentando o 
tempo de procura pela presa (SANTOS et al., 2003). CAVALCANTI et al., (2000) 
também estudaram a interação tritrófica envolvendo o predador Podisus nigrispinus 
e cinco espécies de Eucalyptus injuriadas por lagartas de Thyrinteina arnobia. De 
acordo com os autores supracitados P. nigrispinus visitou mais plantas de E. pellita, 
as quais possuíam uma maior área foliar, do que de outras espécies, sendo a área 
da superfície foliar fator primário envolvido na interação, conferindo resistência à 
planta. Assim, a presença do herbívoro na planta induziu o maior número de visitas 
de inimigos naturais, sugerindo uma interação entre a planta hospedeira, o herbívoro 
e o predador dessa praga. 
O conhecimento da resposta do inimigo natural às características de 
resistência da planta é importante para o sucesso na integração controle biológico e 
cultivares resistentes a insetos em programas de manejo integrado de pragas 
(BARBOUR et al., 1997 citado por SANTOS et al., 2003) uma vez que algumas 
característicaspodem agir positivamente ou negativamente sobre os inimigos 
naturais, fazendo com que algumas espécies tenham preferência por residir em 
habitats com determinadas particularidades do que com outras (MATOS et al., 
2006), visto que interações entre características morfológicas das plantas (tricomas, 
pilosidade e domácias) e os agentes de controle biológico podem influenciar a 
habilidade desses organismos em suprimir populações de herbívoros. 
 
PLANTAS GENETICAMENTE MODIFICADAS E INTERAÇÕES TRITRÓFICAS 
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 
 
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Plantas geneticamente modificadas têm sido alvo de discussões devido sua 
interação com os organismos não-alvo, pois, no campo, essas culturas abrigam não 
somente os insetos praga, mas também outros artrópodes, como parasitóides e 
predadores, os quais desempenham importante papel na regulação das populações 
de herbívoros (FRIZZAS & OLIVEIRA, 2006). De acordo com FERNANDES (2003), 
o parasitismo natural por Trichogramma spp.. sobre ovos de S. frugiperda é 
semelhante para o milho transgênico e convencional. FRIZZAS (2003) também não 
verificou efeitos adversos do milho geneticamente modificado sobre as pragas não-
alvo e organismos benéficos. Entretanto, as larvas de S. frugiperda sobreviventes no 
milho Bt são preferencialmente atacadas por O. insidiosus e não apresentam efeito 
negativo sobre a sobrevivência e período de desenvolvimento das ninfas do 
predador (MENDES et al., 2009; MENDES et al., 2012). Assim, o aproveitamento e 
potencialização dessas características podem ser úteis dentro do manejo, uma vez 
que o predador poderá auxiliar no controle das lagartas sobreviventes, reduzindo a 
geração de adultos resistentes à toxina-Bt (MENDES et al., 2009). 
Esta nova tecnologia tem o potencial de alterar o controle biológico natural por 
meio de efeitos diretos e indiretos das plantas geneticamente modificadas no custo 
adaptativo comportamental ou ecológico dos inimigos naturais (FRIZZAS & 
OLIVEIRA, 2006). Segundo MENDES et al., (2012) os mecanismos pelos quais as 
plantas geneticamente modificadas, resistentes a insetos, afetam os inimigos 
naturais são complexos. As principais desvantagens na utilização dessas plantas 
são a redução da quantidade e da qualidade das presas ou dos hospedeiros e a 
ação da proteína sobre esses entomófagos. No entanto, entre as vantagens estão a 
redução da utilização de pesticidas, o aumento da disponibilidade de presas 
secundárias e a vulnerabilidade da presa-alvo, facilitando o ataque do inimigo 
natural. Assim, as relações tritróficas oriundas da utilização de plantas Bt podem 
variar do total sinergismo ao antagonismo, dependendo do agroecossistema em 
questão. 
Além de plantas geneticamente modificadas, outras características que 
conferem resistência às plantas são estudadas no contexto das relações tritróficas, 
MORAES et al., (2004) identificaram a influência de silício em plantas de trigo, no 
pulgão-verde (Schizaphis graminum) e seus inimigos naturais. Os dados desses 
autores mostram que a aplicação de silício na cultura aumentou a resistência das 
plantas de trigo diminuindo a preferência alimentar do pulgão-verde, não afetando 
seus inimigos naturais. Esse resultado pode estar relacionado à barreira mecânica 
proporcionada pela deposição de sílica na parede celular, como também ao 
aumento na síntese de compostos de defesa da planta. Através desses trabalhos 
nota-se a importância de novas pesquisas visando identificar relações tritróficas 
benéficas e eficientes que podem ser utilizadas junto às práticas de Manejo 
Integrado de Pragas (KNAAK et al., 2009). 
No estudo das interações tritróficas, a cobertura vegetal também é um aspecto 
importante, cujas características como tamanho (altura ou volume), a 
heterogeneidade (diversidade de estruturas nas plantas) e conectividade (grande 
número de conexões entre as partes das plantas) determinam maior ou menor 
aproximação entre as plantas, os herbívoros e inimigos naturais (SANTOS, 2008). A 
variação no efeito resultante do uso associado entre a resistência dos vegetais e dos 
predadores se deve ao fato de que existem as interações tritróficas envolvendo a 
planta, a praga e o inimigo natural (SANTOS et al., 2011), as quais devem ser 
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entendidas para melhorar a produção das culturas, uma vez que a atuação dos 
predadores nas lavouras é o desafio maior para o futuro do controle biológico 
(AZEREDO et al., 2004). 
 
CONSIDERAÇÕES FINAIS 
 
A proteção de plantas por inimigos naturais é bem documentada na literatura, 
tanto que os inimigos naturais são referidos como “guarda-costas” das plantas 
(MATOS, et al., 2006), entretanto, é necessário o entendimento da ação desses 
agentes e suas relações com plantas e pragas. Embora as relações tritróficas 
venham sendo intensamente estudadas, muitos mecanismos envolvidos nestas 
interações ainda permanecem inexplorados (MOREIRA, 2010), uma vez que os 
potenciais benefícios destas relações e sua aplicação nos sistemas agrícolas 
permanecem, em sua maioria, desconhecidos (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012). O 
estudo das relações tritróficas deveria estar entre as primeiras etapas de programas 
de controle de pragas, visto que a compreensão destas permite o favorecimento de 
parasitóides e predadores em estratégias de manejo integrado de pragas e deve ser 
utilizado como ferramenta para o aprimoramento dos programas de manejo 
integrado de pragas (SILVA et al., 2012). Mas, para que tal controle seja efetivado é 
de extrema importância o conhecimento e a conservação das relações entre os 
organismos pertencentes ao sistema tritrófico (FREITAS et al., 2007). 
 
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