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MORCEGOS EM MANGUEZAL – ANÁLISE DE UMA ASSEMBLÉIA E COMPILAÇÃO DE DADOS DISPONÍVEIS NO BRASIL ELIZABETE CAPTIVO LOURENÇO, LUCIANA DE MORAES COSTA, JÚLIA LINS LUZ, RENAN MEDEIROS DIAS E CARLOS EDUARDO LUSTOSA ESBÉRARD Resumo: O manguezal é um ecossistema da Mata Atlântica que ocupa regiões costeiras tipicamente inundadas pelas marés e poucos são os estudos de morcegos neste ecossistema. O objetivo deste trabalho foi realizar uma comparação da riqueza e abundância das espécies de morcegos coletadas em um manguezal e no seu entorno, na Ilha da Marambaia, estado do Rio de janeiro, e apresentar a listagem atual de morcegos encontrados neste ecossistema para o Brasil, através de uma compilação de dados. Foram utilizadas redes de neblina, abertas sobre a superfície da água e no entorno, as redes foram abertas em trilha e quintal de residência. Foram capturadas 22 espécies sobre a água e 16 espécies no entorno do manguezal, totalizando 23 espécies. Doze espécies capturadas constituem registros inéditos para manguezais, totalizando 37 espécies registradas para os manguezais do Brasil. Os resultados demonstram que a eficiência de captura e a diversidade são altas sendo, portanto, relevante a inclusão deste ecossistema em futuros inventários de morcegos. Palavras-chaves: Corpos d’água. Guildas de forrageamento. Ilha da Marambaia. Morcegos insetívoros. Similaridade. Abstract: Bats in mangrove - Analysis of an assembly and compilation of data available in Brazil. The mangrove ecosystem occupies Atlantic coastal regions typically flooded by tides and few studies with bats are available in this ecosystem. The aim of this study was to compare richness and bats abundance collected in one mangrove and its surrounding, in Ilha da Marambaia, state of Rio de Janeiro, and to present an actual bat list found in this ecosystem in Brazil, by data compilation. Mist nets were used, opened over water and surroundings, opened in trails and yard of residence. Twenty- two species were captured on mangrove nets and 16 species in surrounding ambient, resulting in 23 species. Twelve species caught in this work are new records for mangrove, totalizing 37 species recorded for the Brazilian mangroves. The results show that the capture efficiency and diversity in mangrove are high, and therefore captures efforts in this ecosystem are relevant for future bat inventories. Key-words: Foraging guilds. Marambaia Island. Water bodies. Insectivorous bats. Similarity. Introdução Entre os ecossistemas brasileiros menos amostrados para morcegos destacam-se as restingas (OPREA et al., 2009; LUZ et al., 2009) e os manguezais (ALMEIDA et al., 2007; CRUZ et al., 2007; ANDRADE et al., 2008; COSTA 2009; LOURENÇO et al., no prelo). Mesmo para outros grupos de mamíferos, são poucos os trabalhos que tratam da associação destes com os manguezais (FERNANDES & AGUIAR, 1993; FERNANDES, 2000; ANDRADE & FERNANDES, 2005; CRUZ et al., 2007; ANDRADE et al., 2008). O manguezal é um ecossistema da Mata Atlântica que ocupa regiões costeiras tipicamente inundadas pelas marés, podendo ser caracterizado pela mistura de água doce e oceânica. Este ecossistema ocorre sob condições ambientais específicas, tendo sua distribuição determinada por condições climáticas, regime e amplitude de marés, topografia da zona costeira, e natureza físico-química dos sedimentos e das águas estuarinas (VANNUCI, 1999). Uma recente revisão mundial da fauna de vertebrados em manguezais demonstrou que os mamíferos representam uma pequena parcela dessa fauna – 7,5% de 1.467 espécies (FERNANDES, 2000). Quatorze espécies de morcegos foram listadas, sem a inclusão de qualquer espécie neotropical (MCKENZIE & ROFLE, 1986; FERNANDES, 2000). No entanto, uma espécie de 2 E.C.Lourenço et al. morcego brasileira já foi citada para o ambiente de manguezal, Noctilio leporinus (Linnaeus, 1756) (BORDIGNON, 2006). Entre os mamíferos brasileiros encontrados no manguezal, destacam-se os marsupiais Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758, Philander opossum Linnaeus, 1758 e Micoureus demerarae (Thomas, 1905), os primatas, Cebus apella (Linnaeus, 1758) e Saimiri sciureus (Linnaeus, 1758), os carnívoros, como Procyon cancrivorus (Cuvier, 1798) e Panthera onca Linnaeus, 1758 e os ungulados, como Mazama americana (Erxleben, 1777). Um dos motivos para os manguezais serem pouco atraentes para pesquisadores de morcegos pode ser a dificuldade na amostragem em ambientes alagados, principalmente quando sujeito a um regime de marés. Mas é conhecida a maior eficiência de captura de morcegos de hábitos insetívoros sobre a água (TUTTLE, 1976; KUNZ & KURTA, 1988; BOWLES et al., 1990; ADAMS & SIMMONS, 2002; ESBÉRARD, 2003; MACSWINEY et al., 2007; COSTA, 2009; LOURENÇO et al., no prelo). Amostragens nesse ecossistema são de primordial importância para o conhecimento devido aos constantes processos de degradação ao qual esse ecossistema é submetido pela ocupação humana. O objetivo deste trabalho foi realizar uma comparação da riqueza e abundância das espécies e das guildas de forrageamento de morcegos coletadas em um manguezal e no seu entorno, na Ilha da Marambaia, Estado do Rio de janeiro. Além disto, foi realizada uma compilação dos trabalhos sobre morcegos capturados em manguezais no Brasil e apresentada uma listagem das espécies ligadas a este ecossistema. Metodologia Para a compilação de uma lista de espécies de morcegos presentes no ecossistema de manguezal foi realizado extenso levantamento bibliográfico, incluindo artigos publicados, dissertações de mestrado e teses de doutorado. Registros pontuais de ocorrência e estudos investigando aspectos da biologia de morcegos, sem produzir listagem local de espécies, não foram considerados quando as espécies abordadas já estavam inclusas em listagens obtidas em outros estudos referentes às mesmas áreas. A Ilha da Marambaia está localizada na Baía de Sepetiba, litoral sul do Estado do Rio de Janeiro (23° 04’ S e 043° 53’ W) (Fig.1A). A Ilha possui 42 km², e liga-se ao continente por uma faixa de areia de cerca de 40 km de extensão, denominada Restinga da Marambaia (MENEZES et al., 2005). O conjunto formado pela ilha e pela restinga é uma formação alongada no sentido norte-sul até o continente, da qual é separada por um estreito canal. O relevo varia entre baixada e morros com afloramentos rochosos, apresentando como ponto mais elevado o Pico da Marambaia com 641 m (CONDE et al., 2005). O clima da região é classificado como tropical chuvoso, sendo julho o mês mais frio do ano na região (média de 16,8 °C) e fevereiro o mais quente (média de 32,3 °C). De novembro a março a pluviosidade média é superior a 100 mm. Aproximadamente 37% da precipitação média anual (1.240 mm) ocorrem no verão, sendo fevereiro o mês mais chuvoso e julho o mês mais seco (MATTOS, 2005). A Ilha da Marambaia resguarda remanescentes florestais, abrangendo áreas de Mata Atlântica, associadas a trechos de manguezais e restingas que compõem um mosaico vegetacional. A vegetação dominante é a mata secundária, que é o resultado da regeneração após desmatamento para aproveitamento agrícola (MENEZES et al., 2005). Durante a época colonial, a ilha sofreu uma forte ocupação humana, com intensas atividades 3Morcegos em manguezal agropecuárias (PEREIRA et al., 1990). A Restinga e a Ilha da Marambaia compreendem hoje uma região de uso restrito a atividades militares. A Ilha da Marambaia é considerada área de alta prioridade para conservação de mamíferos levando em consideração a riqueza, o endemismo e o isolamento (MAURY, 2002). As coletas ocorreram em um riacho (23° 03’ 55" S e 043° 59’ 26" W), que desemboca na Praia Grande, na face oeste da Ilha da Marambaia, voltada para o continente (Fig.1B). Ambas as margens do riacho apresentam espécies vegetais típicas de manguezal, como Avicenia schueriana Stapf & Leechman, Laguncularia racemosa(L.) Gaerten e Rhizophora mangle L. (Fig.1C). O entorno desse ambiente caracteriza-se pela vegetação de restinga, com predominância de espécies das famílias Bromeliaceae e Cactaceae, com a presença de espécies arbóreas exóticas, como amendoeiras Terminalia catappa L. (Combretaceae), mangueira Mangifera indica L., cajazeiros Spondias sp., cajueiros Anacardium occidentale L. (Anacardiaceae), pitangueiras Eugenia uniflora L. (Myrtaceae) e bananeiras Musa sp. (Musaceae) (Fig.1D). Nesse ambiente, observam-se residências (distantes 10 m ou mais do manguezal) de quilombolas que sobrevivem através da pesca. As capturas foram classificadas quanto ao tipo de ambiente em duas áreas: (i) manguezal, quando as redes de neblina foram armadas sobre a superfície da água e entre a vegetação de manguezal e (ii) entorno, onde as redes foram armadas em trilha de acesso de uma residência (cerca de 30 m de extensão) e no quintal de uma residência distante cerca de 30 m do canal. Figura 1. (A) Localização da área de estudo, no Estado do Rio de Janeiro; (B) detalhe da Ilha da Marambaia, localização do manguezal em 1; (C) visão geral do manguezal e (D) área do entorno. 4 E.C.Lourenço et al. Entre janeiro de 2007 e maio de 2009, foram realizadas 15 noites de coleta a intervalos variáveis (30 ou mais dias), agendadas independentemente da fase do ciclo lunar (ESBÉRARD, 2007; COSTA, 2009). Os exemplares de morcegos foram capturados utilizando redes de neblina (9,0 x 2,5 m e malha 19 x 19 mm). As redes permaneceram abertas do pôr-do-sol até o amanhecer, exceto nas três primeiras noites de coleta, onde as redes permaneceram abertas até as 00h 00min. Isso devido, principalmente, às condições adversas encontrada pela equipe, como chuva intensa. O esforço de coleta foi calculado considerando cada rede aberta por uma hora como uma unidade amostral (= 1 rede-hora, MARTINS et al., 2006). Parte dos dados aqui apresentados foram publicados por LOURENÇO et al., (no prelo) como parte da listagem de espécies da Ilha da Marambaia e apresentados em COSTA (2009), em uma análise da riqueza de espécies insetívoras coletadas sobre coleções de água. As redes armadas sobre o espelho d’água fechavam todo o canal, de modo a capturar os indivíduos que voassem a até 2,5 m de altura acima da água. As redes tiveram a altura corrigida com a variação da maré, sempre que necessário. Foram utilizadas de quatro a oito redes sobre a água, totalizando 77 redes e 863 rede-hora. A área ao redor do manguezal foi amostrada em 13 noites de coleta, utilizando de duas a sete redes totalizando 52 redes e 544,5 rede-hora. Os animais capturados foram marcados através do uso de coleiras plásticas com numeração individual (ESBÉRARD & DAEMON, 1999) e soltos no mesmo local, exceto por dois exemplares de cada espécie, que foram tombados como material testemunho na coleção de referência do Laboratório de Diversidade de Morcegos, atualmente depositada na Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (Processo número 1755/89 IBAMA-DF) (Anexo 1). Os morcegos foram identificados em campo através de chaves de identificação (principalmente VIZOTTO & TADDEI, 1973; MARQUES-AGUIAR, 1994; GREGORIN & TADDEI, 2002) e confirmadas, quando necessário, por especialistas. A nomenclatura das espécies seguiu SIMMONS (2005). Para as análises entre as duas áreas (manguezal e entorno) foram calculados a riqueza de Margalef e o índice de Simpson (MAGURRAN, 1988) e para análise da similaridade qualitativa das espécies foi utilizado o índice de Jaccard e a distância de similaridade de Bray-Curtis que se baseia nas abundâncias das espécies (MCCUNE & GRACE, 2002). Sendo o esforço de coleta diferente entre os dois ambientes, a abundância das espécies de morcegos foi considerada como a eficiência de captura, sendo multiplicada por 1.000, quando necessário para diminuir as casas decimais (capturas/rede-hora*1.000). Foram elaboradas curvas de acumulação de espécies, para o manguezal e para área do entorno, utilizando o esforço de coleta e capturas em redes, sendo, que essa última foi realizada também a curva aleatorizada (1.000 iterações), utilizando o programa EcoSim for Windows 7.0 (GOTELLI & ENTSMINGER, 2009). A curva de rerefação para os dois ambientes, com o intervalo de confiança (95%), também foi realizada. Foi realizada uma NMDS (análise de escalonamento multidimensional não-métrica) que resulta em uma representação espacial dos dados e pode facilitar uma interpretação e revelar padrões que diferenciem as assembléias de morcegos das duas áreas (MCCUNE & GRACE, 2002). As espécies foram inseridas nas respectivas guildas de forrageamento segundo KALKO et al. (1996) para comparação da abundância e riqueza das guildas entre o manguezal e área do entorno. O teste de Qui-quadrado (p < 0,05) foi realizado para verificar as possíveis diferenças na abundância das espécies e na abundância das guildas de forrageamento entre os dois ambientes (MAGURRAN, 1988). 5Morcegos em manguezal Resultados e Discussão Poucos trabalhos citam assembléias de morcegos em manguezais no Brasil. ALMEIDA et al., (2007) comparam a atividade de espécies entre diferentes ambientes usando detectores de morcegos, sem produzir uma listagem. CRUZ et al., (2007) e ANDRADE et al., (2008) comparam as listagens de morcegos obtidas em diferentes localidades na região nordeste e norte do Brasil, respectivamente nos estados do Maranhão e Pará. Parte dos dados aqui apresentados já foi objeto de publicação e listam 22 espécies no manguezal analisado detalhadamente neste trabalho (Lourenço et al., no prelo). A compilação de espécies de morcegos capturadas em todas essas contribuições demonstra que 37 espécies podem ser capturadas neste ecossistema (Tab.1). Doze espécies capturadas neste trabalho constituem registros inéditos para manguezal. A lista atual de espécies com capturas em manguezal no Brasil incluem uma espécie de hábito hematófago, uma piscívora, três onívoras, duas nectarívoras, três frugívoras de sub-bosque, dez frugívoras de dossel, cinco insetívoras de áreas abertas, seis insetívoras de áreas fechadas e seis catadoras. Tabela 1. Espécies de morcegos e respectivas guildas (sensu Kalko et al., 1996) capturadas no manguezal e entorno da Ilha da Marambaia, no manguezal do Maranhão (MA) e do Pará (PA). ESTE TRABALHO OUTROS TAXA GUILDA MANGUEZAL ENTORNO ILHA DA MARAMBAIA MA PA FAMÍLIA EMBALLONURIDAE Rhynchonycteris naso (Wied-Neuwied, 1820) Iaf x Saccopteryx leptura (Swchreber, 1774) Iaf x FAMÍLIA PHYLLOSTOMIDAE Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810) Hem x x x x Diaemus youngi (Jentink, 1893) Hem x Diphylla ecaudata (Spix, 1823) Hem x Anoura caudifer (E. Geoffroy, 1818)* Nec x x x Anoura geoffroyi Gray, 1838 Nec x Glossophaga soricina (Pallas, 1766) Nec x x x Lonchophylla bokermanni Sazima, Vizotto & Taddei, 1983 Nec x Micronycteris megalotis (Gray, 1842) Cat x x x x Micronycteris schmidtorum Sanborn, 1935 Cat x Mimon crenulatum (E. Geoffroy, 1803) Cat x Phylloderma stenops Peters, 1865 Oni x Phyllostomus discolor Wagner, 1843 Oni x Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) Oni x x Tonatia bidens (Spix, 1823)* Cat x x x Tonatia saurophylla Koopman & Wiliams, 1951 Cat x Trachops cirrhosus (Spix, 1823) Cat x x x x Carollia brevicauda (Schinz, 1821) Fsb x Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) Fsb x x x x x Continua 6 E.C.Lourenço et al. Conclusão ESTE TRABALHO OUTROS TAXA GUILDA MANGUEZAL ENTORNO ILHA DA MARAMBAIA MA PA Artibeus cinereus (gervais, 1856) Fdo x x Artibeus fimbriatus Gray, 1838* Fdo x x x Artibeus lituratus (Olfers, 1818) Fdo x x x x Artibeus obscurus (Schinz, 1821) Fdo x x x x Artibeus planirostris (Spix, 1823) Fdo x x x x x Chirodermadoriae Thomas, 1891 Fdo x x Chiroderma villosum Peters, 1960 Fdo x x Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy, 1810)* Fdo x x x Platyrrhinus recifinus (Thomas, 1901) Fdo x Pygoderma bilabiatum (Wagner, 1843) Fdo x Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) Fsb x x x x Uroderma bilobatum Peters, 1866 Fdo x Uroderma magnirostrum Davis, 1968 Fdo x Vampyressa pusilla (Wagner, 1843) Fdo x Vampyrodes caraccioli (Thomas, 1889)* Fdo x x FAMÍLIA NOCTILIONIDAE Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758) Pis x x x x x FAMÍLIA MOLOSSIDAE Cynomops abrasus (Temminck, 1827)* Iaa x x Molossus molossus (Pallas, 1766) Iaa x x x x Molossus rufus E. Geoffroy, 1805* Iaa x x x Nyctinomops laticaudatus (E.Geoffroy, 1805)* Iaa x x Nyctinomops macrotis (Gray, 1840)* Iaa x x FAMÍLIA VESPERTILIONIDAE Eptesicus brasiliensis (Desmarest, 1819) Iaf x x Lasiurus blossevillii (Lesson & Grnot, 1826)* Iaf x x Lasiurus ega (Gervais, 1856)* Iaf x x Myotis albescens (E. Geoffroy, 1806) Iaf x Myotis nigricans (Schinz, 1821)* Iaf x x Myotis riparius Handley, 1960 Iaf x TOTAL DE ESPÉCIES 22 16 36 12 18 Iaf – insetivoros de áreas fechadas, Hem – hematófagos, Nec – nectarívoros, Oni – onívoros, Cat – catadores, Fdo – frugívoros de dossel, Fsb – frugivoros de sub-bosque, Iaa – insetívoros de áreas abertas. * Espécies que constituem registro inédito de ocorrência em manguezal. Fontes: COSTA & PERACCHI (2005); LOURENÇO et al., (no prelo); CRUZ et al., (2007); ANDRADE et al., (2008). 7Morcegos em manguezal Na área estudada foram amostradas 23 espécies de morcegos, 22 espécies sobre a água e 16 espécies no entorno do manguezal (Tab.1). Sete espécies mostraram-se exclusivas ao manguezal, Cynomops abrasus (Temminck, 1827), Lasiurus ega (Gervais, 1856), Lasiurus blossevillii (Lesson & Grnot, 1826), Nyctinomops laticaudatus (E.Geoffroy, 1805), Nyctinomops macrotis (Gray, 1840), Myotis nigricans (Schinz, 1821), Vampyrodes caraccioli (Thomas, 1889), e apenas Chiroderma doriae Thomas, 1891 foi capturada exclusivamente no entorno. A riqueza total neste estudo corresponde a 63,9% das espécies registradas para a Ilha da Marambaia (COSTA & PERACCHI, 2005; LOURENÇO et al., no prelo). A riqueza estimada (Margalef) foi similar nas duas áreas da Ilha da Marambaia amostradas neste trabalho (C j = 3,37 para o manguezal e Cj = 3,36 para o entorno) e o índice de diversidade de Simpson foi de D S = 0,69 para o manguezal e D S = 0,86 para o entorno. A similaridade entre as espécies de morcegos nos dois ambientes amostrados, segundo o Índice de Jaccard foi de 65,2%, e a distância de similaridade de Bray-Curtis foi de 36,5%. Considerando a proximidade das áreas amostradas (30 a 50 m) uma similaridade tão baixa não seria esperada. CRUZ et al., (2007) compararam os ambientes de capoeira, mangue, várzea e mata de terra firme e obtiveram elevadas similaridades e diversidade entre todos os ambientes, exceto no manguezal. ANDRADE et al., (2008) compararam as assembléias de morcegos nos ambientes de manguezal e terra firme e encontraram diversidades similares e similaridade qualitativa de 64,3%. Corpos d’água com diferentes características podem influenciar a composição de espécies de morcegos (GRINDALL et al., 1999; CIEHANOWSKI, 2002; COSTA, 2009). Maiores atividades de forrageamento são encontradas sobre a superfície de águas calmas comparando com águas mais turbulentas (COCKRUM & CROSS, 1964; FRENCKELL & BARCLEY, 1987; RUSS & MONTGOMERY, 2002; CIEHANOWSKI, 2002), e podem variar com a presença e tipo da vegetação encontrada na área ao redor (RACEY, 1998; CIEHANOWSKI, 2002; ALMEIDA et al., 2007). O padrão observado na NMDS (stress = 0,11 – Fig.2) demonstra uma tendência de isolamento das espécies insetívoras, que obtiveram valores positivos no segundo eixo e nota-se que as espécies frugívoras tendem a se posicionar no meio do gráfico. Tal fato demonstra que as espécies podem ser ordenadas quanto ao seu hábito alimentar e suas abundâncias nos dois ambientes. As curvas de acumulação de espécies mostram uma Figura 2. NMDS usando a distância de Bray-Curtis para as 23 espécies de morcegos capturadas no manguezal e entorno. Os pontos brancos diferenciam as espécies que não apresentam hábitos alimentares insetívoros ou frugívoros. (PIS) Piscivoro, (CAT) Catadores, (NEC) Nectarívoros, (HEM) Hematófago. 8 E.C.Lourenço et al. tendência de estabilização no manguezal. No entanto, no entorno sugere que o número de espécies continuará aumentando com a continuação das coletas. A rarefação demonstra que o entorno deve se mostrar mais rico em espécies que a área de manguezal (Fig.3). Figura 3. Curvas de acumulação de espécies de morcegos para manguezal (pontos em preto) e entorno (pontos em cinza) na Ilha da Marambaia. (A) Acumulação de espécies por esforço de captura em rede-hora; (B) acumulação de espécies por número de capturas (pontos) e aleatorização (linhas); (C) rarefação com intervalo de confiança (95%) no manguezal (linhas em preto) e entorno (linhas em cinza). 9Morcegos em manguezal A abundância total no manguezal foi de 511 capturas e no entorno foi de 87 capturas, resultando em uma eficiência de captura no manguezal de 0,59 capturas/rede-hora e na área do entorno de 0,15 capturas/rede-hora. A eficiência de captura em manguezal no Pará foi similar a de outros ambientes, com 0,22 capturas/rede-hora (ANDRADE et al., 2008). A diferença na eficiência de captura entre os dois ambientes considerados neste trabalho foi causada principalmente pela concentração local de Molossus molossus (Pallas, 1766). As espécies mais abundantes no manguezal foram M. molossus, com 53,2% das capturas e Artibeus lituratus (Olfers, 1818), com 8,4%. Na área do entorno do manguezal as espécies mais abundante foram Artibeus obscurus (Schinz, 1821) com 24,1% das capturas e A. lituratus com 19,5%. A abundância de 10 espécies de morcegos diferiu significativamente entre as duas áreas, das quais seis insetívoras, uma piscívora e três frugívoras, todas mais frequentes no manguezal (Tab.2). CAPTURAS CAPTURAS/REDE-HORA*1000 QUI-QUADRADO ESPÉCIES MANGUEZAL ENTORNO MANGUEZAL ENTORNO Χ2 p < 0,05 Molossus molossus 272 1 315,18 1,84 269,01 * Nyctinomops laticaudatus 37 - 42,87 - 37,00 * Noctilio leporinus 22 2 25,49 3,68 16,67 * Artibeus lituratus 43 17 49,83 31,25 11,27 * Molossus rufus 13 1 15,06 1,84 10,29 * Platyrrhinus lineatus 10 2 11,59 3,68 5,33 * Vampyrodes caraccioli 5 - 5,79 - 5,00 * Artibeus planirostris 26 13 30,13 23,9 4,33 * Cynomops abrasus 4 - 4,63 - 4,00 * Myotis nigricans 4 - 4,63 - 4,00 * Artibeus obscurus 35 21 40,56 38,6 3,50 Tonatia bidens 9 3 10,43 5,51 3,00 Artibeus fimbriatus 10 4 11,59 7,35 2,57 Nyctinomops macrotis 2 - 2,32 - 2,00 Anoura caudifer 3 7 3,48 12,87 1,60 Chiroderma doriae - 1 - 1,84 1,00 Lasiurus blossevillii 1 - 1,16 - 1,00 Lasiurus ega 1 - 1,16 - 1,00 Desmodus rotundus 3 5 3,48 9,19 0,50 Carollia perspicillata 4 3 4,63 5,51 0,14 Micronycteris megalotis 1 1 1,16 1,84 - Sturnira lilium 5 5 5,79 9,19 - Trachops cirrhosus 1 1 1,16 1,84 - Tabela 2. Abundância e eficiência de espécies de morcegos e valores de Qui-quadrado no manguezal e no entorno na Ilha da Marambaia. 10 E.C.Lourenço et al. Não foram encontradas diferenças na abundância entre os dois ambientes para 13 espécies, entretanto, oito espécies foram representadas por cinco ou menos indivíduos na amostra total. Estas devem ter sua abundância considerada com cuidado devido à raridade nesta amostra. Dentre as espécies que apresentaram diferença nas abundâncias apenas Anoura caudifer e Desmodus rotundus apresentaram maior abundânciana área do entorno. Espécies frugívoras tiveram maior abundância no manguezal, o que não era esperado, já que a área ao redor apresentava árvores frutíferas que poderiam servir como alimento para essas espécies e as espécies de manguezal não são tão atrativas. As espécies insetívoras também apresentaram elevada abundância no manguezal comparada à área do entorno (Tab.2). A maior abundância de espécies insetívoras no manguezal pode ser devido à necessidade de ingestão de água e forrageio. A ingestão de água é importante para os morcegos, em especial dos insetívoros, devido à dieta rica em proteínas e a alta taxa de evaporação (MCNAB, 1982). Essas espécies são conhecidas por se alimentarem acima da água (TUTTLE, 1976; RACEY, 1998; CIEHANOWSKI, 2002; ADAMS & SIMMNONS, 2002; MACSWINEY et al., 2007), devido, principalmente, a alta densidade de insetos nesses locais (FENTON & BELL, 1979; FENTON et al., 1983; FRECKELL & BARCLAY, 1987). A guilda de onívoros, representada na Ilha da Marambaia unicamente pela espécie Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) (COSTA & PERACCHI, 2005; PERACCHI & NOGUEIRA, 2008; LOURENÇO et al., no prelo) não foi encontrada no manguezal e na área do entorno. A guilda de insetívoros de áreas fechadas não foi encontrada no entorno do manguezal. No manguezal, a guilda com maior riqueza foi a de frugívoros de dossel com seis espécies, seguida pela de insetívoros de áreas abertas com cinco espécies. A guilda dos insetívoros de áreas abertas foi a mais abundante no manguezal, com 64,19% das capturas, seguida pelos frugívoros de dossel, com 25,24%. No entorno, a maior riqueza encontrada foi de frugívoros de dossel com seis espécies, seguida pela guilda de catadores com três espécies. Levando em consideração a abundância, no entorno a guilda mais abundante foi a dos frugívoros de dossel, com 66,67% das capturas, seguida pela de frugívoros de sub-bosque com 9,20%. Foi encontrada diferença significativa entre as duas áreas nas guildas de frugívoros de dossel, insetívoros de áreas abertas, insetívoros de áreas fechadas e piscívoros (Tab.3). O fato de o manguezal apresentar baixa diversidade de espécies vegetais pode diminuir a oferta de itens vegetais para muitas espécies, principalmente as frugívoras (FERNANDES, 2000). Porém a maior riqueza encontrada, mesmo sobre a superfície da água, foi de espécies frugívoras. Tal fato é corroborado com os dados de análises semelhantes no Maranhão e Pará, com maior riqueza de frugívoros no manguezal (CRUZ et al., 2007; ANDRADE et al., 2008). Essas espécies de morcegos podem utilizar esses ambientes para ingestão de água (RACEY, 1998; CIEHANOWSKI, 2002, MACSWINEY et al., 2007) ou até como passagem durante os deslocamentos noturnos (HUTCHINGS & SAENGER, 1987; FERNANDES, 2000). O manguezal na Ilha da Marambaia apresentou uma elevada riqueza de espécies insetívoras, inclusive com espécies que não são encontradas usualmente em listagens realizadas no Estado do Rio de Janeiro com redes de neblina, como L. ega, L. blossevillii e C. abrasus (e.g. PERACCHI & ALBUQUERQUE, 1971; ESBÉRARD, 2004; ESBÉRARD & BERGALLO, 2005). Espécies insetívoras não são facilmente capturadas por esse método, principalmente, por voarem a alturas maiores que as redes (KUNZ & KURTA, 1988; FINFLEY, 1993). No entanto, é conhecido que o uso de redes sobre água pode aumentar a eficiência de captura dessas espécies (TUTTLE, 1976; VOSS & EMMONS, 1996; BOWLES et al., 1990; SIMMONS & VOSS, 1998; ADAMS & SIMMONS, 2002; ESBÉRARD, 2003; MACSWINEY et al., 2007). 11Morcegos em manguezal Neste manguezal do sudeste do Brasil, 22 espécies foram confirmadas por captura em redes armadas sobre a água e entre vegetação de manguezal, das quais 12 ainda inéditas para este ecossistema (59,5% das espécies já registradas em manguezal). A elevada riqueza de espécies e predominância de espécies frugívoras é similar ao observado por outros autores em trabalhos já publicados no Maranhão (CRUZ et al., 2007) e no Pará (ANDRADE et al., 2008). Visto ser a vegetação típica de manguezal pouco atrativa, este fato demonstra que muitas espécies [62% das espécies já coletadas na Ilha da Marambaia (LOURENÇO et al., no prelo)] podem usar este ambiente para forrageio e passagem. Neste trabalho e no Pará (ANDRADE et al., 2008), como esperado, um elevado número de espécies insetívoras foi amostrado. Poucos trabalhos já amostraram a assembléia de morcegos em manguezais, mas os resultados deste trabalho e de anteriores demonstram que a eficiência de captura é alta e pode ser obtida diversidade elevada, sendo, portanto, relevante sua inclusão em futuros inventários faunísticos. Agradecimentos Ao Centro de Adestramento da Ilha da Marambaia; A D. Dias (Laboratório de Mastozoologia - UFRuralRJ) pela confirmação da identificação do material testemunho; H.R. Silva que permitiu a utilização do mapa da Ilha da Marambaia; A.P.F. Carvalho, A. Fernandes, D.S. França, G. Peixoto, L.A.C. Gomes pela assistência no campo; E.C. Lourenço agradece a bolsa PIBIC/CNPq/ UFRuralRJ; L.M. Costa e E.C. Lourenço a bolsa de mestrado da CAPES; J.L. Luz a bolsa de Doutorado do CNPq; C.E.L. Esbérard agradece ao CNPq a bolsa de produtividade em pesquisa (processo 301061/2007-6) e a FAPERJ a bolsa de Jovem Cientista do Nosso Estado. A FAPERJ e ao CNPq que financiaram o trabalho em campo (processos E-16/170.449/07 e 471983/2007-1). O trabalho foi autorizado por licença permanente de coleta SISBIO/IBAMA (número 10356-1).Ta b e la 3 . R iq u e za e a b u n d â n ci a d a s g u il d a s fo rr a g e a m e n to d e m o rc e g o s, e m m a n g u e za l e á re a d o e n to rn o e p a ra t o d a a I lh a d a M a ra m b a ia e Q u i- q u a d ra d o d a s a b u n d â n ci a s (p < 0 ,0 5 ). R IQ U E ZA D E E S P É C IE S C A P T U R A S Q U I- Q U A D R A D O G U IL D A D E F O R R A G E A M E N T O M A N G U E ZA L E N T O R N O IL H A D A M A R A M B A IA M A N G U E ZA L E N T O R N O Χ 2 p < 0 ,0 5 C a ta d o re s 3 3 3 1 1 5 2 ,2 5 F ru g ív o ro s d e d o ss e l 6 6 1 0 1 2 9 5 8 2 6 ,9 6 * F ru g ív o ro s d e s u b -b o sq u e 2 2 3 9 8 0 ,0 6 H e m a tó fa g o s 1 1 3 3 5 0 ,5 0 In se tí v o ro s d e á re a s a b e rt a s 5 2 5 3 2 8 2 3 2 2 ,0 5 * In se tí v o ro s d e á re a s fe ch a d a s 3 0 6 6 0 6 ,0 0 * N e ct a rí v o ro s 1 1 4 3 7 1 ,6 0 O n ív o ro s - - 1 0 0 - P is cí v o ro 1 1 1 2 2 2 1 6 ,6 7 * T o ta l 2 2 1 6 3 6 5 1 1 8 7 12 E.C.Lourenço et al. Referências ADAMS, R.A. & SIMMONS, J.A., 2002. Directionality of drinking passes by bats at water holes: is there cooperation? Acta Chiropterologica, 4:195-199. ALMEIDA, H.; DITCHIFIELD, A. & TOKUMARU, R.S., 2007. 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