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◗ Introdução Em julho de 1978, com o apoio da Organização das Nações Unidas para Ali- mentação e Agricultura (FAO) e da Universidade da Califórnia, Berkeley, EUA, a Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa), por meio do Centro Nacional de Pesquisa de Trigo (Embrapa Trigo), localizado em Passo Fundo, RS, ini- ciou um projeto para controlar biologicamente os pulgões de trigo. Desde os últi- mos anos da década de 60 os pulgões vinham causando grandes prejuízos à triticultura nacional, e o uso de inseticidas químicos para o combate da praga cres- cera até atingir proporções econômica, social e ecologicamente inaceitáveis. Este capítulo tem como objetivo dar maior divulgação a esse projeto, que cons- titui um notável e bem-sucedido exemplo de controle biológico de pragas em cul- CONTROLE BIOLÓGICO DOS PULGÕES DO TRIGO Introdução 427 Pulgões do trigo 428 Inimigos naturais dos pulgões 429 O problema 430 A solução proposta 432 Alvos, agentes e meta do projeto 434 Introdução de inimigos naturais 435 Produção dos parasitóides 436 Liberação dos parasitóides 438 Situação pós-introdução dos parasitóides 439 Estabelecimento dos parasitóides introduzidos 439 Parasitismo 440 População de pulgões 441 Uso de aficidas químicos 442 Considerações finais 443 427 ◗ JOSÉ ROBERTO SALVADORI Embrapa Trigo, 99001-970, Passo Fundo, RS ◗ LUIZ ANTONIO B. DE SALLES Embrapa Clima Temperado, 96001-970, Pelotas, RS � � � � � � � 26 CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 427 turas anuais. Trata-se de um trabalho de compilação a partir de informações já exis- tentes na literatura e do resgate de outras ainda não publicadas. Procurou-se tam- bém, por meio das referências bibliográficas e da citação nominal, atribuir o devido mérito aos entomologistas da Embrapa Trigo e de outras instituições que participa- ram diretamente no projeto. ◗ Pulgões do trigo Os pulgões ou afídeos (Hemiptera, Aphididae) que atacam a cultura de trigo ocasionam danos diretos, pela sucção de seiva, e indiretos, pela transmissão de fito- patógenos, especialmente o vírus do nanismo amarelo da cevada. Dependendo da espécie, pode haver danos em decorrência da saliva toxicogênica dos pulgões. Os pulgões de trigo são insetos de corpo pequeno (em torno de 2,5 mm de comprimento), piriforme e mole, de coloração geral verde, com tonalidades claras e escuras. Possuem aparelho bucal do tipo sugador, antenas relativamente longas e filiformes e dois processos abdominais alongados e típicos, denominados sifúnculos ou cornículos. Apresentam desenvolvimento paurometabólico e períodos de desenvolvimento, longevidade, taxa de reprodução e sobrevivência que variam com a espécie e com fatores bióticos (qualidade do alimento, inimigos naturais etc.) e abióticos (chuva, temperatura etc.). São altamente prolíficos e, em nosso meio, se reproduzem por partenogênese telítoca. Localizam-se em diferentes órgãos da planta de trigo (raízes, colmos, folhas e espigas), onde se alimentam e formam colô- nias constituídas por ninfas de diferentes ínstares e por fêmeas adultas, ápteras e aladas. Estas últimas são as formas de disseminação que surgem em condições de competição por alimento e por espaço físico. Em amplo levantamento realizado de 1967 a 1972, no sul do Brasil, Caetano (1973) constatou a ocorrência de dez espécies de pulgões em trigo, sendo cinco as mais comuns: Metopolophium dirhodum (Walker), o pulgão-da-folha-do-trigo; Schi- zaphis graminum (Rondani), o pulgão-verde-dos-cereais; Sitobion avenae (Fabricius), o pulgão-da-espiga-do-trigo; Rhopalosiphum padi (Linnaeus), o pulgão-da-aveia; e Rhopalosiphum rufiabdominale (Sasaki), o pulgão-da-raiz-do-trigo. Em trigo, a ocorrência de S. graminum fora citada por inúmeros autores (Rei- niger, 1941; Costa, 1944; Bertels, 1956; Ludwig, 1967; Redaelli, 1957; Corseuil, 1958) como única ou principal espécie de pulgão. R. pseudavenae havia sido obser- vado em gramíneas, no Rio Grande do Sul (Biezanko & Baucke, 1948), possivel- mente confundido com R. padi (Bertels, 1973; Caetano, 1973). R. rufiabdominale foi constatado em trigo, no Rio Grande do Sul, por Fagundes (1970) e Rhopalosiphum maidis (Fitch), o pulgão-do-milho, incluído mais recentemente no rol das pragas de trigo (Corseuil & Cruz, 1973; Pimenta & Smith, 1976; Zúñiga, 1982; Gassen, 1984). Do ponto de vista econômico, as espécies mais importantes são M. dirhodum, S. ave- nae e S. graminum (Salvadori, 1990). As espécies M. dirhodum e S. avenae foram constatadas na América do Sul em 1966, no Chile (Zúñiga, 1967; Lara & Zúñiga, 1969), em de um fenômeno de dis- persão mundial e ressurgimento destas em diferentes continentes (Baranyovits, 1973; Salles et al., 1979). No Brasil, onde entraram em 1967 (Caetano, 1973), já a partir do fim da década de 60 e durante a maior parte da de 70, constituíram as principais pragas da cultura de trigo na região Sul. Em 1968, a população de M. dirhodum em trigo superou a de S. graminum em Pelotas, RS (Bertels, 1970; Fehn, 1970), e em 1969 e 1970 foi a espécie predomi- nante nos trigais de diversos municípios da região produtora (Planalto e Missões) C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S428 CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 428 do Rio Grande do Sul (Fagundes, 1971). Em 1971, S. avenae foi constatado em níveis alarmantes em praticamente todo o estado (Fagundes, 1972; Fehn, 1974). Nos anos que se seguiram, inúmeros autores registraram a presença generalizada de ambas as espécies, causando danos expressivos à cultura de trigo tanto no Rio Grande do Sul (Caetano et al., 1973; Caetano et al., 1975; Fehn & Bertels, 1975; Netto et al., 1975; Eichler et al., 1976; Eichler & Nardi, 1976; Eichler et al., 1977a,b,c) como no Paraná (Pimenta & Smith, 1976). ◗ Inimigos naturais dos pulgões Os pulgões servem de alimento a um grande número de animais, especialmen- te de insetos entomófagos, e estão sujeitos a doenças causadas por microrganismos. Entre os inimigos naturais dos pulgões destacam-se microimenópteros parasitos (parasitóides) primários, das famílias Aphidiidae e Aphelinidae, insetos predadores das famílias Coccinellidae, Syrphidae, Ceccidomyiidae, Chrysopidae e Anthocori- dae e fungos entomógenos da ordem Entomophthorales (Hagen & van den Bosch, 1968). No Brasil, considerando-se a situação até meados da década de 70, são escas- sas as referências sobre inimigos naturais de pulgões na cultura de trigo. Entre os parasitóides foram citados os afídeos Aphidius sp., Aphidius platensis (Brethes), Aphi- dius brasiliensis, Aphidius testaceipes (Cresson) e Diaeretus sp. (Reiniger, 1941; Costa, 1944; Corseuil, 1958; Silva et al., 1968). O único parasito de M. dirhodum e S. ave- nae encontrado por Pimenta & Smith (1976), em 1974, foi Lysiphlebus testaceipes (Cresson). Segundo Zúñiga (1982), nessas citações, A. platensis e A. testaceipes cor- respondem a Aphidius colemani Vierek e a L. testaceipes, respectivamente. A espécie Diaeretiella rapae (McIntosh), constatada por Zúñiga (1982) parasitando S. grami- num e R. padi em trigo, havia sido citada como parasitóide de pulgões em outras culturas (Silva et al., 1968). Entre os predadores de pulgões de trigo no Brasil, Pimenta & Smith (1976) encontraram na bibliografia revisada os coccinelídeos Azya luteipes Mulsant, Cyclo- neda sanguinea (L.) e Eriopis connexa (Germar) e os sirfídeos Allograpta exotica (Wied- mann) e Pseudodorus clavatus (F.), este último citado como Baccha clavata (Fabr.). Mais recentemente, foi registrada a ocorrência dos sirfídeos A. obliqua Say e Toxo- merus sp. e do crisopídeo Chrysopa sp., no Paraná (Pimenta & Smith, 1976). Gassen (1986) e Gassen & Tambasco (1983) acrescentaram à relação dos predadores os coccinelídeos Hippodamia convergens Guérin Mèneville, Coccinellina pulchella (Mul- sant), Coccinellina ancoralis (Germar), Coleomegilla quadrifasciata (Schoenherr), Olla abdominalis (Say), Olla v-nigrum (Mulsant), Scymnus sp. e Hyperaspis sp., além de Chrysoperla externa (Hagen)(Chrysopidae), Nabis capsiformis Germar (Nabidae), Orius sp. (Anthocoridae) e de aracnídeos, todos comuns nas lavouras de trigo do Rio Grande do Sul. A incidência de entomopatógenos sobre pulgões em trigo foi registrada na lite- ratura brasileira apenas na década de 70, com a citação de Entomophthora sp. (Pimenta & Smith, 1976). Posteriormente, foram referidas as espécies de fungos Coniodiobolus obscurus, Entomophthora planchoniana, E. neoaphidis, E. sphaerosperma, Erynia neoaphidis e Zoophthora radicans (Zúñiga, 1982; Gassen & Tambasco, 1983; Gassen, 1986). Antes da ocorrência de M. dirhodum e de S. avenae no Brasil, os registros sobre os inimigos naturais dos pulgões de trigo referiam-se a S. graminum e se restringiam à citação de ocorrência, sem maior aprofundamento sobre a questão de sua eficiência 429C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D O S P U L G Õ E S D O T R I G O CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 429 na supressão das populações da praga (Reiniger, 1941; Costa, 1944; Bertels, 1956; Corseuil, 1958). Já com a presença dessas duas novas espécies de pulgões, no Rio Grande do Sul, Kober (1972) considerou insignificante o controle biológico dos pul- gões na cultura de trigo, havendo necessidade de controle químico para evitar as per- das, que podiam ser até totais. Da mesma forma, no sul do Paraná, em 1974, Pimenta & Smith (1976) registraram altas populações de M. dirhodum e de S. avenae e nível muito baixo de parasitismo (Figura 26.1), além de uma expressiva, porém tardia, incidência do entomopatógeno Entomophthora sp. Constataram, ainda, que os preda- dores, apesar da abundância de sirfídeos antes do pico populacional de pulgões, tam- bém não conseguiram evitar os prejuízos causados pelos pulgões à produção. C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S430 FIGURA 26.1 Níveis populacionais dos pulgões Metopolophium dirhodum e Sitobion avenae e de parasitismo em trigo (valores médios em dois locais, no sul do Paraná, em 1974) (Pimenta & Smith, 1976) ◗ O problema A invasão dos pulgões M. dirhodum e S. avenae ocorrida no cone sul da Améri- ca do Sul na década de 60 foi acompanhada, no Brasil, por uma excepcional expan- são da área de cultivo de trigo (Figura 26.2). De 1962 a 1976, a área cresceu 1.363%, atingindo 3,5 milhões de hectares, dos quais 50,0% no Rio Grande do Sul e 42,1%, no Paraná (Ocepar, 1990). Nativas da Europa e da Ásia (Bertels, 1970; Gassen, 1984; Tambasco, 1984), essas espécies de pulgões chegaram ao Brasil livres de seus inimigos naturais das regiões de origem. A conjugação desse fator com a disponibilidade de hospedeiros levou a uma grande explosão populacional e a ampla dispersão dessas espécies no extremo sul do país. CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 430 Nos anos 70, os pulgões constituíram as principais pragas de trigo no Brasil (Salles et al., 1979; Embrapa, 1993). S. graminum predominava nas regiões tritíco- las de clima relativamente mais quente e seco, como no norte do Paraná e em lati- tudes inferiores. No extremo sul, S. graminum tinha importância esporádica, em anos de pouco frio e de pouca chuva ou em áreas de temperatura relativamente mais alta, como no vale do rio Uruguai e na região das Missões, no Rio Grande do Sul (Salvadori, 1990). Por outro lado, M. dirhodum e S. avenae ocorriam em surtos, provocando expressivos danos, do Rio Grande do Sul ao sul do Paraná. Caetano (1973) estimou que os danos causados pelos pulgões à produção de trigo no sul do Brasil foram superiores a 20% no período 1967-1972. Na região do planalto gaúcho, as popula- ções de pulgões atingiram níveis alarmantes, ocasionando drásticas reduções na produtividade de trigo. Em ensaios de controle químico conduzidos em Passo Fundo, RS, a redução do rendimento de trigo devido aos pulgões atingiu, na média de cinco experimentos em cada ano, 88% em 1974 (Caetano et al., 1975; Netto et al., 1975; Eichler et al., 1976) e 56% em 1976 (Eichler et al., 1977a, b, c). No Rio Grande do Sul, até 1977, as maiores populações ocorreram em 1971 e 1974 (Cae- tano & Caetano, 1978), atingindo níveis médios próximos a 300 pulgões/planta em 1974 (Netto et al., 1975; Eichler et al., 1976). Ainda nesse estado, em 1971, Kober (1972) registrou a ocorrência de 150 indivíduos de S. avenae/espiga. No Paraná, em 1974, Pimenta & Smith (1976) assinalaram picos populacionais de 255,3 pul- gões/planta, considerando M. dirhodum e S. avenae em conjunto; para cada espécie, observaram picos de 183,7 e 167,4 pulgões/planta, respectivamente. Nesse período, diante da existência de um claro desequilíbrio biológico, carac- terizado pela ocorrência, por anos seguidos, de elevadas e extensivas infestações de 431C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D O S P U L G Õ E S D O T R I G O FIGURA 26.2 Evolução da área de cultivo de trigo no Brasil, no período de 1962 a 1976 (Ocepar, 1990). CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 431 pulgões, generalizou-se o uso de inseticidas químicos para evitar prejuízos à triticul- tura. Durante cerca de oito anos, praticamente toda a área tritícola do Rio Grande do Sul recebeu aplicações anuais de aficidas químicos. Em levantamento realizado pela Embrapa Trigo, foi constatado que em 98,6% das lavouras de trigo dos estados do Rio Grande do Sul e do Paraná foram feitas uma ou mais aplicações de insetici- das em 1977 (Ambrosi, 1987). Kober (1972) relata que era preciso efetuar duas ou três aplicações de inseticidas para o controle dos pulgões de trigo no Rio Grande do Sul na grande infestação de 1971. Em muitos casos, necessitavam-se três ou quatro aplicações de inseticidas para controle efetivo dos pulgões (Rosa, 1988; Salvadori, 1990). De maneira conservadora, estima-se que, na maioria dos casos, o controle químico era aplicado duas vezes por safra em uma mesma lavoura (Zúñiga, 1982). O uso intensivo do controle químico, com produtos que atingiam não só pul- gões, como também seus escassos inimigos naturais endêmicos, gerou um círculo vicioso, tornando a produção de trigo completamente dependente do emprego de inseticidas. Considerando-se uma área média superior a 1,5 milhão de hectares cul- tivados com trigo, apenas no Rio Grande do Sul, no período de 1970 a 1979 (Toma- sini, 1980), não é difícil estimar o volume de inseticidas aplicado em trigo, bem como inferir os efeitos paralelos no ambiente e na saúde pública. Não bastasse isso, as apli- cações eram realizadas sem critérios e, em muitos casos, por pessoas despreparadas. ◗ A solução proposta Denominado Controle Biológico dos Pulgões de Trigo, o projeto teve suas prin- cipais ações implementadas em 1978 e desenvolvidas até 1982. Depois disso, ativi- dades tiveram continuidade até 1992, com produção e distribuição de parasitóides. O projeto contou com apoio decisivo da FAO, por meio dos projetos TCP- BRA/8908 e FAO/BRA/69/535, propiciando aquisição de equipamentos, treinamen- tos e consultoria técnica. Diversos especialistas e instituições estiveram envolvidos diretamente no projeto, em diferentes épocas e com distintas atribuições (Tabela 26.1). Metodologicamente, o projeto seguiu, em linhas gerais, o esquema descrito por van den Bosch & Messenger (1973), com introdução, criação massal e libera- ção de inimigos naturais, caracterizando o chamado método clássico de controle biológico (Figura 26.3) (Capítulo 1). O projeto se inseriu, em um contexto mais amplo, no Programa de Controle Integrado dos Pulgões de Trigo, liderado pela Embrapa Trigo. Assim, paralelamente ao projeto de controle biológico, foram rea- lizados outros estudos abrangendo biologia, dinâmica populacional, danos e seleti- vidade de inseticidas aos inimigos naturais dos pulgões de trigo, visando desenvolver tecnologias de manejo dessas pragas que revertessem o quadro de desequilíbrio existente na cultura de trigo. Esse manejo enfatizou o controle bioló- gico, por meio da introdução de novos inimigos naturais e de medidas complemen- tares de preservação destes e das espéciesjá existentes. TABELA 26.1 ESPECIALISTAS PARTICIPANTES DO PROJETO DE CONTROLE BIOLÓGICO DOS PULGÕES DE TRIGO, PERÍODO 1978-1992, EMBRAPA TRIGO Nome (Instituição, País) Participação Baumgaerter, J. (FAO, Suíça) Consultor, jun.-ago. 1978 Carl, K.P. (CIBIC, Suíça) Colaborador (introduções), 1979 (continua) C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S432 CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 432 TABELA 26.1 (continuação) ESPECIALISTAS PARTICIPANTES DO PROJETO DE CONTROLE BIOLÓGICO DOS PULGÕES DE TRIGO, PERÍODO 1978-1992, EMBRAPA TRIGO Nome (Instituição, País) Participação Coulson, J.R. (EPL/USDA, França) Colaborador (introduções), 1979 Coutinot, D. (EPL/USDA, França) Colaborador (introduções), 1979 Drea, J.J. (EPL/USDA, França) Colaborador (introduções), 1979 Drea, P. (EPL/USDA, França) Colaborador (introduções), 1979 Gassen, D.N. (Embrapa Trigo, Brasil) Membro da equipe, 1981-1986 Gonzales, R.H. (FAO, Chile) Consultor, nov. 1979 Gruber, F.F. (EPL/USDA, França) Colaborador (introduções), 1979 Gutierrez, A.P. (Univ. Califórnia/FAO, EUA) Consultor, dez. 1977 e set.-dez. 1978 Harpaz, I. (Univ. Jerusalém, Israel) Colaborador (introduções), 1978-1979 Luchini, F. (Embrapa Trigo, Brasil) Membro da equipe, 1978-1979 Salles, L.A.B. de (Embrapa Trigo, Brasil) Coordenador e membro da equipe, 1978-1981 Salvadori, J.R. (Embrapa Trigo, Brasil) Membro da equipe, 1990-1992 Smith, R. (Imperial College, Inglaterra) Colaborador (introduções), 1979 Spencer, N.R. (BCW/USDA, Itália) Colaborador (introduções), 1979 Star, P. (Checoslováquia) Assessor técnico, dez. 1978 Susuki, H. (INIA/La Cruz, Chile) Colaborador (introduções), 1978-1979 Tambasco, F.J. (Embrapa Trigo, Brasil) Membro da equipe, 1979-1989 van den Bosch, R. (Univ. Califórnia, EUA) Assessor técnico, jul. 1978 Zúñiga, E.S. (FAO/Embrapa Trigo, Chile) Consultor, jul.-ago.1978, e membro da equipe, 1978-1980 433C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D O S P U L G Õ E S D O T R I G O FIGURA 26.3 Fluxograma de ações seguido no projeto de Controle Biológico dos Pulgões do Trigo, Embrapa Trigo CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 433 Alvos, agentes e meta do projeto Os principais alvos do projeto foram as espécies de pulgões M. dirhodum e S. avenae (Figura 26.4, ver encarte colorido na página 17-E). Apesar de algumas espécies de predadores também terem sido introduzidas, considerou-se que o esforço para introdução de agentes de controle biológico deveria se concentrar em parasitóides, na medida em que seriam o melhor complemento do espectro de predadores, ento- mopatógenos e mesmo parasitóides já existentes no país. Os parasitóides dos pulgões são microimenópteros, principalmente das famílias Aphelinidae e Aphidiidae. São vespas de tamanho diminuto (aproximadamente 2 mm de comprimento) que ovipositam dentro do corpo dos pulgões; do ovo eclode a larva, que se alimenta do conteúdo interno do pulgão, onde também pupa, levan- do o hospedeiro à morte cerca de uma semana após a oviposição. O exoesqueleto do afídeo morto adquire aspecto característico, sendo denominado múmia (Figura 26.4, ver encarte colorido na página 17-E e Figura 26.5). A capacidade de postura, e por conseguinte de parasitismo, varia com a espécie de parasitóide, mas em geral fica em torno de 300 ovos/fêmea. Cada múmia dá origem a uma vespinha. C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S434 FIGURA 26.5 Modo de ação e ciclo do parasitismo de microimenópteros em pulgões CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 434 A meta estabelecida no projeto foi a de atingir níveis de parasitismo que con- tribuíssem com 10 a 15% de mortalidade dos pulgões (Zúñiga, 1982). Introdução de inimigos naturais No início, os parasitóides foram trazidos principalmente de países da Europa e do Oriente Médio, regiões de origem dos pulgões do trigo. Grande parte das coletas e remessas para o Brasil foram realizadas pelo European Parasite Laboratory (EPL), de Sèvres, França, e por um laboratório similar na Itália, ambos do Departamento de Agricultura dos EUA (USDA). Nessas regiões, houve coletas em junho/julho de 1978, diretamente pelo coordenador do projeto, L.A.B. de Salles, e pelo consultor A.P. Gutierrez. Adicionalmente, introduções foram realizadas a partir do Chile, por meio do Insetário da Estação Experimental La Cruz /INIA. A primeira introdução de parasitóides no Brasil aconteceu em 29 de agosto de 1978, pelo aeroporto internacional Salgado Filho, em Porto Alegre, RS, constituí- da de Aphidius sp., Praon sp., Ephedrus plagiator Nees e Aphelinus asychis (Walker). Em cada introdução, amostras das populações das espécies de parasitóides coletadas eram criadas isoladamente por raça, biótipo ou origem (local, hospedei- ro) no local de coleta e depois remetidas para o Brasil, por avião. Acondicionavam- se os parasitóides, em geral na fase de pupa, separadamente (raça, biótipo, origem etc.) em frascos ou caixas especiais, junto com uma unidade resfriadora, acompa- nhados de histórico completo de cada amostra. O material recebido era aberto e mantido em observação em sala de quarentena na Embrapa Trigo. Os adultos de uma mesma população, obtidos na quarentena, eram examinados e colocados em gaiolas para acasalamento e criação sobre pulgões. Ainda na quarentena, faziam-se observações sobre comportamento e biologia dos parasitóides. As espécies de parasitóides introduzidas no Brasil, pelo projeto da Embrapa Trigo, no período 1978-1980, constam na Tabela 26.2, juntamente com dados sobre a origem dos parasitóides, com base nas relações apresentadas pela Salles (1979) e por Gassen & Tambasco (1983). Além dos parasitóides, foram introduzidas as espécies de predadores (Coleop- tera, Coccinellidae) Hippodamia convergens Kirby e Coccinella septempunctata Lin- naeus, procedentes dos EUA e de Israel, respectivamente. TABELA 26.2 PARASITÓIDES INTRODUZIDOS NO PAÍS DE 1978 A 80, PELO PROJETO DE CONTROLE BIOLÓGICO DOS PULGÕES DE TRIGO, EMBRAPA TRIGO Espécie Hospedeiro 1 Procedência Hymenoptera, Aphelinidae Aphelinus abdominalis Md Chile Aphelinus asychis Md, Sa França Aphelinus flavipes Sg França Aphelinus varipes Sg, Md Hungria, França Hymenoptera, Aphidiidae Aphidius colemani Md, Sa França, Israel Aphidius ervi Sa, Md, Ak, Mc, Ap França, Checoslováquia Aphidius pascuorum Sg França Aphidius picipes Sg Checoslováquia, Itália, Hungria Aphidius rhopalosiphi Sa, Md, Sg Chile, Checoslováquia, França (continua) 435C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D O S P U L G Õ E S D O T R I G O CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 435 TABELA 26.2 (continuação) PARASITÓIDES INTRODUZIDOS NO PAÍS DE 1978 A 80, PELO PROJETO DE CONTROLE BIOLÓGICO DOS PULGÕES DE TRIGO, EMBRAPA TRIGO Espécie Hospedeiro 1 Procedência Aphidius uzbekistanicus Md, Sa Itália Ephedrus plagiator Sa, Md França, Checoslováquia Lysiphlebus testaceipes Sg Chile Praon gallicum Md França Praon volucre Md França, Checoslováquia, Espanha 1 Pulgões hospedeiros em que os parasitóides foram coletados nos países de origem. Ap = Acyrthosiphon pisum; Ak = A. kondoi; Mc = Macrosiphum carnosum; Md = Metopolophium dirhodum; Sa = Sitobion avenae; Sg = Schizaphis graminum. Fontes: Salles (1979) e Gassen & Tambasco (1983). Produção dos parasitóides A infra-estrutura básica para produção de parasitóides constava de um insetá- rio com oito câmaras climatizadas, uma casa de vegetação de 64 m2 com sistemas de controle térmico e um telado com cerca de 300 m2. O insetário era dividido em duas alas, cada uma com quatro câmaras, sem comunicação entre si (ala dos pul- gões e ala dos parasitóides), onde eram criadas, separadamente por espécie, as matrizes de pulgões e de parasitóides. Cada câmara do insetário media 15 m2 e con- tinha um conjunto central de prateleiras metálicas que acomodava 18 gaiolas de criação (Salles, 1979). Na casa de vegetação, tambémem gaiolas, realizava-se a criação massal tanto de pulgões como de parasitóides. No telado, produziam-se, em vasos de 2 litros de capacidade, plantas de trigo da cultivar IAC 5-Maringá (plantas eretas e resistentes ao acamamento), em solo esterilizado. Quando atingiam cerca de 20 cm de altura as plantas, cultivadas na densidade de aproximadamente 10 plantas/vaso, estavam prontas para serem usadas como substrato para a produção de pulgões que, por sua vez, seriam utilizados na produção de parasitóides. Cada gaiola continha 15 vasos de trigo e procurava-se produzir um número sempre superior a 3.000 pulgões por gaio- la. O número de parasitóides produzidos por gaiola variava em função da espécie, do hospedeiro etc., entre 1.000 e 4.500 múmias. Em média, produziam-se 2.000 múmias por gaiola, com aproveitamento da metade do número inicial de pulgões. Dessa forma, existiam três linhas de produção paralelas (de plantas, de pul- gões e de parasitóides), em um processo que constava das seguintes fases (Figura 26.6): (a) plantio semanal de vasos com trigo; (b) criação das plantas no telado; (c) infestação das plantas com pulgões, para multiplicação; (d) inoculação dos parasitóides adultos nas gaiolas onde os pulgões se multiplicavam; e (e) coleta de múmias (pulgões mortos contendo a larva madura ou a pupa do parasitóide) (Sal- les, 1979). A duração do processo, que variava com a espécie de parasitóide, per- mitia a coleta de múmias a cada 7 a 10 dias (espécies de Aphidius) ou a cada 10 a 15 dias (espécies de Ephedrus e Praon). Cerca de dois dias após o início da mumi- ficação, nas gaiolas de criação massal, as folhas das plantas contendo múmias eram cortadas e colocadas em baldes plásticos, fechados com tela de tecido e mantidos à temperatura ambiente até o momento da liberação em campo. Sobre o tecido de cobertura dos baldes colocavam-se filetes de mel para a alimentação dos adultos que fossem emergindo. Caso não ocorresse a liberação dos parasitóides dentro de 24 horas, o material era estocado, por até cinco dias, à temperatura de 12 a 15ºC (Salles, 1979). Nessa oportunidade, cerca de 100 múmias eram separadas e colo- C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S436 CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 436 cadas em uma gaiola do tipo vidro de lampião. Assim que aproximadamente metade dos adultos tivesse emergido, esse material era utilizado para “parasitação” de novas gaiolas de pulgões. No insetário, as condições ambientais para criação dos pulgões e dos parasitói- des eram entre 22 e 24ºC de temperatura, umidade relativa do ar superior a 60% (geralmente de 70 a 80%) e fotofase de 14 horas. Como hospedeiros, utilizavam- se, rotineiramente, M. dirhodum e S. avenae e, eventualmente, S. graminum (Salles, 1979; Zúñiga, 1982). Algumas espécies de parasitóides, como Praon volucre (Hali- day), E. plagiator e Aphidius ervi Haliday, foram criadas sobre o pulgão A. pisum, em plantas de fava (Vicia faba), a 24-26ºC (Embrapa, 1982). A intensidade luminosa exigida para o normal desenvolvimento das plantas era garantida por quatro lâm- padas fluorescentes (40 W, luz do dia) colocadas sobre cada gaiola. 437C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D O S P U L G Õ E S D O T R I G O FIGURA 26.6 Representação esquemática do processo de produção e distribuição de parasitóides do projeto de Controle Biológico dos Pulgões de Trigo, Embrapa Trigo CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 437 Liberação dos parasitóides No início do projeto, principalmente nos anos de 1978, 1979 e 1980, as libe- rações foram sistemáticas e dirigidas, concentradas na região do planalto sul-rio- grandense, principalmente nos municípios de Carazinho, Colorado, Cruz Alta, Espumoso, Ijuí, Marau, Não-Me-Toque, Palmeira das Missões, Panambi, Passo Fundo, Sarandi e Tapera. Em 1980, a liberação no Rio Grande do Sul foi estendida às regiões do Vale do Uruguai, Campanha, Depressão Central e Missões, abrangen- do toda a região tritícola. Nesse período, e em 1981, também foram realizadas libe- rações esporádicas em diversas localidades abrangendo os estados do Rio Grande do Sul, Santa Catarina, Paraná e Mato Grosso do Sul e a Argentina (Salles, 1979; Embrapa, 1982; Tambasco, 1990). A Tabela 26.3 contém o número de espécies de parasitóides distribuídas de 1978 a 1980. As liberações dirigidas, realizadas diretamente pelo pessoal da Embrapa Trigo, foram realizadas em áreas com trigo de 2 a 3 hectares, previamente selecionadas (Salles, 1979). Os principais requisitos dessas áreas eram existência de proteção natural contra ventos, proximidade de matos e de outras vegetações nativas e garantia do agricultor de que não receberiam aplicação de inseticidas (Zúñiga, 1982). Procedia-se à liberação quando a lavoura de trigo apresentava densidade mínima de três pulgões por afilho. Consistia na retirada da tela que fechava os bal- des para saída dos adultos já emergidos e na distribuição das folhas com múmias pela área. A área era, então, demarcada com estacas, para posterior avaliação. TABELA 26.3 NÚMERO APROXIMADO DE ESPÉCIES DE PARASITÓIDES LIBERADAS PELA EMBRAPA TRIGO DE 1978 A 1980, NO PROJETO DE CONTROLE BIOLÓGICO DOS PULGÕES DE TRIGO, EMBRAPA TRIGO. Espécie 1978 1979 1980 Total Aphelinus abdominalis 160 70 – 230 Aphelinus asychis – 30.925 24.450 55.375 Aphelinus varipes – 70 – 70 Aphidius colemani – 10.860 245.705 256.565 Aphidius ervi 700 8.785 63.650 73.135 Aphidius picipes – 26.098 13.200 39.298 Aphidius rhopalosiphi 86.889 7.450 139.020 233.359 Aphidius spp. 24.800 27.195 152.435 204.430 Aphidius uzbekistanicus – 65.065 – 65.065 Ephedrus plagiator 34.750 33.840 213.185 281.775 Praon gallicum – 16.460 63.490 79.950 Praon volucre 22.162 24.760 75.900 122.822 Praon spp. – – 30.470 30.470 Total 169.461 251.578 1.021.505 1.442.544 Fontes: Salles (1979), Embrapa (1982) e Zúñiga (1982). De 1982 até 1992, as liberações tiveram continuidade principalmente pela dis- tribuição, sem custo, para agricultores, organizações de agricultores (cooperativas, clubes, sindicatos etc.), secretarias municipais de agricultura, agentes de assistência técnica públicos e privados etc., os quais, devidamente orientados, faziam a libera- ção. Para distribuição, acondicionava-se o material (folhas de trigo com múmias) em caixas de papelão, que eram entregues em mãos ou despachadas por via terres- tre (ônibus, transportadora etc.) ou pelo serviço de correio (Figura 26.6). Até 1987, C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S438 CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 438 a produção se concentrou nas espécies A. asychis, A. colemani, A. ervi, Aphidius rho- palosiphi De Stefani, Aphidius uzbekistanicus Luzhetzki, E. plagiator, L. testaceipes, Praon gallicum Star e P. volucre, restringindo-se, de 1987 a 1992, a A. asychis, Aphi- dius spp., E. plagiator e Praon spp. A Tabela 26.4 apresenta a quantidade de parasitóides produzidos na Embrapa Trigo em todo o período abrangido pelo projeto. Além desses, cerca de 344.080 parasitóides das nove espécies criadas em maior quantidade em Passo Fundo até 1987 foram produzidos na Embrapa, no Centro de Pesquisa Agropecuária do Oeste, em Dourados, MS, e liberados naquela região em 1981 e 1982 (Salvadori et al., 1982, 1983). TABELA 26.4 NÚMERO APROXIMADO DE PARASITÓIDES PRODUZIDOS NA EMBRAPA TRIGO E LIBERADOS NO PROJETO DE CONTROLE BIOLÓGICO DOS PULGÕES DE TRIGO (X 1.000), EMBRAPA TRIGO Local Ano Total RS SC PR MS GO SP Argentina 1978 179,2 2,3 16,2 – – – – 197,7 1979 264,2 2,6 – – – – – 266,8 1980 994,3 – 28,2 – – – – 1.022,5 1981 966,3 0,5 197,9 99,1 – – 1,1 1.264,9 1982 592,2 – 668,6 16,5 – – 0,9 1.278,2 1983 1.762,4 60,8 26,0 – 5,4 – – 1.854,6 1984 2.354,8 33,5 613,3 7,0 – 100,2 – 3.108,8 1985 2.012,7 69,2 827,0 4,2 – 30,0 – 2.943,1 1986 2.282,7 56,0 1.376,5 26,0 24,0 357,0 – 4.122,2 1987 1.290,0 – 398,5 – – – – 1.688,5 1988 707,5 – 60,5 8,5– 21,5 – 798,0 1989 400,0 – 15,0 – – – – 415,0 1990 863,9 78,5 105,7 20,0 – 1,2 – 1.069,3 1991 237,5 – – – – – – 237,5 1992 129,5 – – – – – – 129,5 Total 15.037,2 303,4 4.333,4 181,3 29,4 509,9 2,0 20.396,6 Fontes: Salles (1979), Embrapa (1982), Tambasco (1990) e Zúñiga (1982). ◗ Situação pós-introdução dos parasitóides Estabelecimento dos parasitóides introduzidos De acordo com estudos realizados por Zúñiga (1982), em 1979 a taxa de recu- peração das espécies introduzidas foi baixa devido, muito provavelmente, ao pequeno número de indivíduos até então liberados. A partir do ano seguinte, porém, foi verificada a ampla disseminação das espécies A. rhopalosiphi, A. uzbekis- tanicus e P. volucre no planalto médio do estado do Rio Grande do Sul, atingindo locais onde não houve liberação. A. rhopalosiphi e A. uzbekistanicus disseminaram-se praticamente em todo o Rio Grande do Sul e também no Paraná. Foi comprovada a dispersão de A. uzbekistanicus a 400 km ao sul do planalto médio gaúcho, espécie que, provavelmente, atingiu locais mais distantes, pois foi recuperada no Paraguai, na primavera de 1980. O autor considerou essas três espécies estabelecidas, 439C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D O S P U L G Õ E S D O T R I G O CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 439 enquanto Aphidius ervi (biótipo Morioka), E. plagiator e P. gallicum, por terem sido recuperadas em menor número, não se estabeleceram de forma definitiva. O estabelecimento de espécies exóticas em um agroecossistema depende, em grande parte, da capacidade de sua adaptação para superar períodos críticos, prin- cipalmente quanto ao clima e à disponibilidade de hospedeiros. Zúñiga (1982) constatou que os parasitóides introduzidos que conseguiram se estabelecer apresentaram mecanismos de adaptação que lhes permitiram sobrevi- ver e parasitar com sucesso hospedeiros associados a culturas anuais, como os pul- gões de trigo. Observou que A. rhopalosiphi apresentou amplo espectro de hospedeiros em pulgões graminícolas, tanto em plantas cultivadas como em plan- tas espontâneas, diapausa a partir do final da primavera, quando começam a escassear os hospedeiros nos cereais de inverno, quiescência invernal para resistir a baixas temperaturas e parasitação de alatóides de S. avenae, o que permite a dis- seminação por meio de alados, na primavera. Verificou que P. volucre demonstrou adaptação e dispersão progressiva. Antes de invadir as culturas de trigo e de ceva- da, multiplicou-se intensamente sobre S. avenae em aveia; além dos principais pul- gões de cereais, utilizou hospedeiros associados a outras plantas não-gramíneas, cultivadas ou não, como Acyrthosiphon kondoi Shinji e Aphidius smithi (Sharma & Subba Rao) em alfafa e Macrosiphum rosae (L.) em roseira, no verão. Em laborató- rio, multiplicou-se em Uroleucon sonchi (L.) e Hyperomyzus lactucae (L.), afídeos que atacam Sonchus spp. (serralha), que faz parte da vegetação espontânea. Finalmen- te, o autor constatou que A. uzbekistanicus apresentou em pulgões graminícolas, principalmente S. avenae, excepcional poder de adaptação, dispersão e efetividade. Esse resultado foi devido, em boa parte, à facilidade dessa espécie em parasitar pulgões alatóides em aveia, cevada e trigo, desde o outono até a primavera, quan- do se intensificam as migrações. Além disso, a presença em gramíneas espontâ- neas na beira de estradas, nas bordas de lavoura e no meio urbano, aliada à capacidade de entrar em diapausa no verão, compensou a grande especialização hospedeira. Parasitismo O parasitismo por espécies endêmicas nos pulgões de trigo, que já era baixo antes do projeto, assim se manteve, principalmente em S. avenae e M. dirhodum, após as introduções (Zúñiga, 1982). Em 1974, Pimenta & Smith (1976) haviam registrado índices máximos de pulgões mumificados de 8,4% em S. avenae e de 4,8% em M. dirhodum. Zúñiga (1982), avaliando os resultados da introdução de parasitóides, verificou que, apesar de ser maior em S. avenae do que em M. dirhodum e de variar com o local, o parasitismo foi aumentando gradualmente após as introduções (Figura 26.7). Também registrou aumento na diversidade de espécies de parasitóides e do espectro de ínstares dos hospedeiros parasitados. Por exemplo, em 1981, em Marau, RS, o parasitismo global foi de 41,8% em S. avenae e de 18,2% de M. dirho- dum. Em Espumoso, RS, esses índices foram de 16,1% e 21,3%, respectivamente, em 1980. Tais valores, na medida em que abrangem todos os ínstares e tipos mor- fológicos dos pulgões, estão diluídos em relação aos índices máximos observados. Considerando-se apenas os indivíduos mais importantes em termos de reprodução e migração, os níveis de parasitismo foram maiores. Em Espumoso, o parasitismo em S. avenae atingiu, em 1980, 61,9%, 46,4% e 55,6% e, em 1981, 63,6%, 44,4% e 30,0%, nos indivíduos ápteros de quarto ínstar, adultos ápteros e adultos alados, respectivamente, e em M. dirhodum, em 1980, 64,3%, 16,7% e 25,0% nesses mes- C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S440 CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 440 mos tipos morfológicos. Elevados e crescentes níveis de parasitismo também foram registrados por Tambasco (1984) nos anos de 1980 a 1983 (Figura 26.8). Além dos aspectos quantitativos do parasitismo, outros fatores complementa- res foram constatados, atuando adicionalmente à ação direta dos parasitóides sobre seus hospedeiros na cultura de trigo. De acordo com Zúñiga (1982), os parasitóides introduzidos agiram nos locais de sobrevivência e de multiplicação dos pulgões na vegetação espontânea e em outras culturas. Por outro lado, o hiperparasitismo foi baixo e não prejudicou significativamente a ação dos parasitóides. Outro aspecto qualitativo do parasitismo foi a evolução do sincronismo na relação parasitói- des–hospedeiros, com o parasitismo se manifestando precocemente, já nos primei- ros pulgões infestantes no outono e no inverno (Zúñiga, 1982; Tambasco, 1984). População de pulgões Os níveis populacionais de M. dirhodum e S. avenae extremamente elevados na década de 70 foram drasticamente reduzidos nos anos 80. De 1979 a 1981, nos locais acompanhados por Zúñiga (1982), na região do planalto gaúcho, mesmo em condições climaticamente favoráveis (temperaturas amenas, ausência de geadas freqüentes e de alta pluviosidade) à ocorrência de sur- tos populacionais de pulgões e de carência de afidopatógenos e de predadores, a incidência de pulgões foi baixa. A densidade máxima encontrada variou de 6,4 a 15,0 pulgões/afilho, no caso de S. avenae, e de 4,7 a 9,0 pulgões/afilho, no caso de M. dirhodum. Os índices de parasitismo em 1980 e 1981 foram suficientes para manter as densidades de S. avenae e M. dirhodum muito abaixo dos níveis de danos econômicos (Zúñiga, 1982). A baixa incidência de pulgões em trigo foi confirmada por Tambasco (1984) nos anos de 1980 a 1983, em Passo Fundo, RS (Figura 26.8). Nessas quatro safras não houve resposta ao controle químico de pulgões em termos de rendimento de grãos da cultura de trigo, em contraste com o que ocorrera nos anos 70. Em Cruz 441C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D O S P U L G Õ E S D O T R I G O FIGURA 26.7 Índices máximos de parasitismo no pulgão Sitobion avenae por parasitóides introduzidos, em quatro locais no Rio Grande do Sul (três com liberação em 1979 e um local-testemunha, sem liberação) (Zúñiga, 1982) CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 441 Alta, RS, em 1983, Silva (1984) e Silva & Ruedell (1984) não encontraram respos- ta ao controle químico dos pulgões de trigo quanto a rendimento de grãos. Os níveis populacionais máximos encontrados por esses autores foram 8,7 e 5,1 pul- gões/afilho, respectivamente. Uso de aficidas químicos Mesmo não sendo uma medida direta do controle biológico e embora outras causas possam estar envolvidas, foi extremamente significativa a gradual diminui- ção do uso de aficidas químicos na cultura de trigo no sul do país. C O N T R O L E BI O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S442 FIGURA 26.8 Níveis populacionais dos pulgões Metopolophium dirhodum e Sitobion avenae e seu respectivo parasitismo em trigo, em Passo Fundo, RS (Tambasco, 1984) CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 442 Resultados de levantamento realizado pela Embrapa Trigo, com a colaboração do Banco do Brasil-CTRIN e Emater-RS (Ambrosi, 1987), indicaram que o núme- ro de lavouras de trigo onde foi aplicado o controle químico diminuiu de pratica- mente 99% em 1977 para menos de 5% em 1981 no Rio Grande do Sul (Figura 26.9). Essa situação se mantém até hoje, pois apenas eventualmente, em áreas ou anos de clima atipicamente quente e seco, ocorrem casos de necessidade de usar aficidas em trigo. Na maioria dos casos, porém, a espécie predominante de pulgão tem sido S. graminum, a qual não era alvo preferencial do projeto e não foi contro- lada eficientemente pelos parasitóides introduzidos. Pelo mesmo motivo, no Para- ná, a utilização de inseticidas foi reduzida, mas não nos mesmos níveis dos verificados no Rio Grande do Sul. 443C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D O S P U L G Õ E S D O T R I G O FIGURA 26.9 Uso de inseticidas em trigo no Rio Grande do Sul, no período de 1977 a 1985 (Ambrosi, 1987) ◗ Considerações finais Sem dúvida, o diferencial de maior impacto entre a situação anterior ao pro- jeto de Controle Biológico dos Pulgões de Trigo e a atual está no volume de inseti- cidas utilizado. O projeto foi concebido dentro de uma ação mais ampla, o manejo integrado dos pulgões de trigo, com o propósito de reverter o quadro caótico do uso de inse- ticidas na cultura. Dessa maneira, diversas ações com o mesmo objetivo foram implementadas concomitantemente, mesmo porque havia a necessidade de não expor os inimigos naturais exóticos a aplicações sistemáticas e intensivas de inseti- cidas, bem como de quebrar o círculo vicioso que impedia os próprios agentes de controle biológico endêmicos de contribuírem para frear os surtos de pulgões. Assim, sustentada na expectativa de eficiência dos parasitóides introduzidos e em CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 443 conhecimentos de bioecologia e de níveis de danos econômicos da praga, assim como no impacto negativo do uso de inseticidas e da queima da palha de cereais de inverno sobre o complexo de inimigos naturais dos pulgões, foi difundida a filoso- fia do manejo integrado de pragas e da conscientização sobre o uso criterioso e racional do controle químico. Tudo indica que foi todo esse processo conjunto, incluindo o estabelecimento dos parasitóides introduzidos, que levou à diminuição do uso de inseticidas. Além disso, constatou-se que a continuidade da distribuição de vespinhas para liberação entre agricultores, que se prolongou até 1992, mesmo depois do estabelecimento e da multiplicação natural de algumas espécies no agroecossistema, exercia, em geral, importante efeito psicológico e motivador. Mesmo sem necessidade de novas liberações, os agricultores se sentiam mais seguros na decisão de não usar insetici- das, desde que vespinhas fornecidas pela Embrapa Trigo fossem distribuídas em sua propriedade. Embora seja difícil definir a parcela de contribuição de cada fator envolvido, é evidente que os parasitóides introduzidos superaram em muito os 10-15% de mortalidade adicional de pulgões que eram deles esperados. As mais eloqüentes evidências disso são: (a) o estabelecimento de espécies, diversificando o espectro de parasitóides; (b) a adaptação de espécies de parasitóides por meio de mecanis- mos de sobrevivência a períodos climaticamente críticos e de carência de hospe- deiros; (c) o crescimento dos índices de parasitismo; e (d) a diminuição dos níveis populacionais dos pulgões M. dirhodum e S. avenae e dos danos por eles causados em trigo. A inquestionável redução do uso de inseticidas para o controle dos pulgões de trigo, mesmo que os parasitóides não sejam os únicos responsáveis diretos, permi- te estimar o impacto econômico de todo o processo. A área média anual de culti- vo de trigo no país, no período de 1977 a 1996, foi de 2,6 milhões de hectares (Ferreira Filho et al., 1998) e o custo atual da operação de controle, incluindo mão-de-obra, inseticida e combustível do trator, é de 8,54 dólares/ha (I. Ambrosi, comunicação pessoal). Considerando-se, de maneira conservadora, que o resulta- do do projeto tenha alcançado 1 milhão de hectares e que, nessa área, o uso de inseticidas tenha caído de duas aplicações em toda a área para uma em apenas 10% dela, a economia de recursos financeiros seria da ordem de 16,23 milhões de dólares/ano. Do ponto de vista da saúde pública e de ambiente, levando-se em conta que em cada aplicação teria sido gasto 0,45 litro de inseticida por hectare, o impacto seria aquele decorrente da não-utilização de cerca de 855 mil litros de inseticidas. Agradecimentos Aos técnicos e laboratoristas que, com muito trabalho e dedicação, deram o suporte necessário e qualificado ao projeto; ao pesquisador Ottoni de Souza Rosa, chefe da Embrapa Trigo quando do início do projeto, pelo apoio e entusiamo; aos colegas Antônio Roberto M. de Medeiros, Dirceu N. Gassen, Irineu Lorini e Ivo Ambrosi, pela revisão dos originais; aos colegas Egídio Sbrissa, pelo auxílio no resgate da informação não escrita, Liciane T.D. Bonatto, pela confecção dos gráfi- cos e desenhos, Maria Regina Martins, pela revisão das referências bibliográficas, e Tânia M. Tonello, pela digitação; aos engenheiros agrônomos, pesquisadores, extensionistas, técnicos agrícolas e triticultores que acreditaram, adotaram e se tornaram adeptos do controle biológico. C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S444 CONTROBIOLOG•Cap.26 21/5/02 8:52 AM Page 444 ◗ Referências bibliográficas Ambrosi, I. (org.). 1987. Avaliação dos impactos sociais e econômicos das tecnologias gera- das pelo Centro Nacional de Pesquisa de Trigo. Passo Fundo, Embrapa, CNPT, 38p. (Documentos, 3) Baranyovits, F. 1973. Monitoring aphid flight. Outlook Agr. 7: 102-109. Bertels, A. 1956. Entomologia agrícola sul-brasileira. Brasília, Ministério da Agricultura, 458p. (Série Didática, 16) Bertels, A. 1970. Pragas do trigo no campo e seu combate. Pesq. Agr. Bras. 5: 81-89. Bertels, A. 1973. Revisão de afídeos no Rio Grande do Sul. Pelotas, Ipeas, 64p. (Boletim Téc- nico, 84). Biezanko, C.M. & O. Baucke. 1948. 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