SOja-FBN-Nov-14-Essencial-COmplementar

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INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 1
INTERNATIONAL PLANT NUTRITION INSTITUTE - BRASIL
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Desenvolver e promover informações científicas sobre 
o manejo responsável dos nutrientes das plantas para o 
benefício da família humana
MISSÃO
1 Engenheiro Agrônomo, Dr., Professor Associado, Departamento de Produção Vegetal, Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, ESALQ/USP, 
Piracicaba, SP; e-mail: gil.camara@usp.br
Abreviações: Ca = cálcio; Co = cobalto; FBN = fixação biológica de nitrogênio; K = potássio; MAPA = Ministério da Agricultura, Pecuária e Abasteci-
mento; Mg = magnésio; Mo = molibdênio; N = nitrogênio; N2 = nitrogênio molecular; Ni = níquel; TCD = tipo de crescimento determinado; TCI = tipo de 
crescimento indeterminado; TIS = tratamento industrial de sementes; UFC = unidades formadoras de colônia.
FIXAÇÃO BIOLÓGICA DE NITROGÊNIO EM SOJA
Gil Miguel de Sousa Câmara1
INFORMAÇÕES
AGRONÔMICAS
No 147 SETEMBRO/2014
ISSN 2311-5904
INTRODUÇÃO
Nos últimos 30 anos, a produção brasileira de grãos, em especial a da cultura da soja, vivenciou ganhos de produtividade agrícola fundamentados no desen-
volvimento e na aplicação de tecnologias, predominantemente 
nacionais, destacando-se as áreas de conhecimento sobre melho-
ramento genético, ciência do solo – com ênfase na fertilidade e 
nutrição das plantas –, agricultura de precisão e tecnologias focadas 
no manejo fitotécnico da cultura.
Acompanhando essa evolução, a pesquisa pública nacional 
descobriu e selecionou novas estirpes de bactérias com elevada 
capacidade de Fixação Biológica de Nitrogênio (FBN), inclusive 
para outras culturas de importância econômica, enquanto, parale-
lamente, a indústria nacional de inoculantes diversificou e desen-
volveu novos produtos, mais eficazes quanto ao estabelecimento 
de simbiose entre a soja e os rizóbios.
Recentemente, têm surgido questionamentos quanto à capaci-
dade da FBN em atender às exigências em nitrogênio (N) para altas 
produtividades agrícolas da cultura da soja no Brasil, induzindo-se ao 
raciocínio errôneo de que a soja deve receber adubação nitrogenada 
mineral suplementar, visando suprir a suposta deficiência do sistema 
simbionte. Mas isto é ainda mais questionável. Será que essa suposta 
deficiência da FBN não é resultado de várias e complexas interações, 
ora atuando isoladamente, ora em conjunto, tais como deficiências 
dos ambientes de produção, dos sistemas de produção, hídrica, de 
manejo, de falta de tempo para inocular devido à dimensão da escala 
de plantio e até mesmo, deficiência de conhecimento?
Essas dúvidas e considerações pertinentes são objeto de 
análise deste artigo, cujo desenvolvimento considera a revisão e a 
recordação de importantes fundamentos relativos à planta de soja 
e à FBN, que servirão de base para outras discussões.
A PLANTA DE SOJA
A soja [Glycine max (L.) Merrill], pertencente à família 
Fabaceae (Leguminosae), é uma planta de ciclo anual, porte herbá-
ceo a sublenhoso, cuja parte aérea é constituída de um caule prin-
cipal ou haste principal, com ausência ou presença de ramificações 
primárias, raramente secundárias. Quando jovem, observam-se, da 
base para o ápice da haste principal, as seguintes estruturas vegeta-
tivas: um par de cotilédones inseridos de forma oposta, seguido de 
um par de unifólios, também de inserção oposta, que são sucedidos 
por folhas trifolioladas com inserção simples e alterna, em número 
variável, de acordo com o cultivar. Nas ramificações vegetativas a 
planta emite exclusivamente folhas trifolioladas. Todas as estruturas 
vegetativas encontram-se inseridas nas regiões dos nós (CÂMARA 
e HEIFFIG, 2000).
A mudança da fase vegetativa para a reprodutiva ocorre como 
resposta da planta a estímulos do ambiente, iniciando-se pelo flores-
cimento, seguido da formação das vagens, que precede a visualização 
do desenvolvimento das sementes. Estas estruturas reprodutivas 
ocorrem, predominantemente, em nós de folhas trifolioladas.
Quanto ao crescimento, existem dois tipos básicos de plan-
tas de soja: as com tipo de crescimento determinado (TCD), que 
paralisam por completo o crescimento vegetativo com o início do 
florescimento, e as com tipo de crescimento indeterminado (TCI) 
 2 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS
NOTA DOS EDITORES
Todos os artigos publicados no Informações Agronômicas estão disponíveis 
em formato pdf no website do IPNI Brasil: <http://brasil.ipni.net>
Opiniões e conclusões expressas pelos autores nos artigos não re�etem 
necessariamente as mesmas do IPNI ou dos editores deste jornal.
N0 147 SETEMBRO/2014
CONTEÚDO 
Fixação biológica do nitrogênio em soja
Gil Miguel de Sousa Câmara .....................................................................1
Papel fisiológico do níquel: essencialidade e toxidez em plantas 
André Rodrigues dos Reis, Bruna Wurr Rodak, Fernando Ferrari Putti, 
Milton Ferreira de Moraes .......................................................................10
Divulgando a Pesquisa ...........................................................................21
IPNI em Destaque ..................................................................................22
Painel Agronômico .................................................................................24
Cursos, Simpósios e outros Eventos .....................................................25
Publicações Recentes .............................................................................26
Lançamentos Recentes do IPNI ............................................................27
Ponto de Vista .........................................................................................28
FOTO DESTAQUE
Publicação trimestral gratuita do International Plant 
Nutrition Institute (IPNI), Programa Brasil. O jornal 
publica artigos técnico-científicos elaborados pela 
comunidade científica nacional e internacional visando 
o manejo responsável dos nutrientes das plantas.
COMISSÃO EDITORIAL
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ISSN 2311-5904
Dr. Victor Hugo Alvarez Venegas, vencedor do Prêmio IPNI Brasil - Pesquisador 
Sênior - Edição 2014, acompanhado do Dr. Alfredo Scheid Lopes, vencedor do 
Prêmio em 2013.
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 3
que, a partir do início do florescimento, continuam o crescimento 
vegetativo simultaneamente ao desenvolvimento dos estádios 
reprodutivos de floração, frutificação e início da granação.
A parte subterrânea da planta de soja é constituídapor um 
sistema radicular do tipo pivotante, que apresenta uma raiz prin-
cipal com ausência de ramificações nos primeiros 3 cm abaixo da 
superfície do solo, a partir dos quais se observa um ponto de intensa 
ramificação de raízes, denominado coroa radicular. As ramificações 
da raiz principal podem chegar até a 5ª ordem, originando um sistema 
radicular intensamente profuso e ramificado, que atinge profundida-
des de 1,5 m a 2,0 m.
A soja, como Fabácea, também é uma planta nodulífera, 
pois as raízes, além de exercerem as funções normais (ancoragem 
física, absorção de água e elementos minerais em solução), podem 
estabelecer relação simbiótica com espécies de bactérias capazes de 
fixar o nitrogênio molecular (N2) presente no ar do solo.
BACTÉRIAS FIXADORAS DE N2 EM SOJA 
Bradyrhizobium é um dos gêneros que abrigam espécies 
de bactérias fixadoras de N2, que vivem em simbiose com vegetais 
superiores. São bactérias Gram-negativas, que se movimentam por 
apenas um flagelo polar ou subpolar, possuem crescimento lento 
e não são autotróficas, demandando carbono de outros compostos 
orgânicos e, desta forma, vivem saprofiticamente no solo como 
organismos de vida livre ou em simbiose muito específica com 
vegetais superiores. Atualmente, no Brasil, as estirpes bacteria-
nas recomendadas para a inoculação da soja são SEMIA 5079 e 
SEMIA 5080, da espécie Bradyrhizobium japonicum, e SEMIA 
587 e SEMIA 5019, pertencentes à espécie Bradyrhizobium elkanii 
(MENDES et al., 2014).
A NODULAÇÃO DAS RAÍZES DE SOJA
A soja e os bradirrizóbios que a nodulam não são naturais 
no Brasil, existindo ampla variabilidade genotípica quanto à capa-
cidade de estabelecimento do sistema simbionte entre a planta e 
as bactérias (MULLER, 1981b; DESTRO, SEDIYAMA, GOMES, 
1990). Além disso, não há obrigatoriedade quanto ao estabeleci-
mento da simbiose entre os dois organismos, principalmente se o 
ambiente em que se encontram não apresenta limitações quanto à 
disponibilidade de nitrogênio (N).
No solo, estimuladas por substâncias orgânicas exsudadas 
pelas raízes da soja, as bactérias se multiplicam na rizosfera da 
planta, entrando em contato com diversos pelos radiculares. Simul-
taneamente, ocorre a adesão das bactérias à epiderme dos pelos 
absorventes, quando, então, sinais moleculares são estabelecidos 
entre planta hospedeira e bactéria. Esses sinais moleculares ativam 
os genes “nod” da nodulação da bactéria, determinando a infecção 
das raízes e a consequente formação dos nódulos. Tais substâncias 
pertencem à classe dos compostos fenólicos e dos flavonoides (VAR-
GAS e HUNGRIA, 1997; MERCANTE, GOI, FRANCO, 2002; 
BORTOLAN et al., 2009). Em seguida, ocorre o encurvamento da 
parede celular dos pelos absorventes colonizados pelas bactérias, 
caracterizando uma estrutura denominada cordão de infecção, que 
adentra as células epidérmicas da raiz. As bactérias continuam 
sua multiplicação no interior dos cordões de infecção, que vão, 
gradativamente, infeccionando células radiculares, atravessando as 
primeiras camadas do parênquima cortical, podendo atingir até o 
endoderma ou camadas mais profundas, como o periciclo da raiz. 
No parênquima cortical da raiz, devido à presença de cordões de 
infecção, células tetraploides multiplicam-se, originando os pri-
mórdios do nódulo. A ação de reguladores de crescimento do grupo 
das auxinas e das citocininas transforma as células tetraploides em 
meristemáticas, aumentando a capacidade de multiplicação celular. 
Em consequência, formam-se os nódulos radiculares, cujo interior é 
totalmente ocupado por células bacterianas, com forma diferente da 
original, motivo pelo qual são chamadas de bacteroides (MÜLLER, 
1981b; HUNGRIA, VARGAS, ARAUJO, 1997a).
Os nódulos bacterianos provenientes da inoculação ocorrem 
mais intensamente na coroa da raiz, concentrando-se mais na raiz 
principal do que nas raízes secundárias.
FISIOLOGIA DA FIXAÇÃO DO N2 NA SOJA
A funcionalidade da fixação do N2 é garantida pelo estabe-
lecimento de um eficiente sistema vascular no interior do nódulo, 
que supre as bactérias fixadoras com nutrientes. A nutrição básica 
desses microrganismos constitui-se da fosforilação oxidativa dos 
produtos elaborados nas folhas pelo processo da fotossíntese (saca-
rose, glicose e ácidos orgânicos), liberando carbono e energia para 
as bactérias. Estas, por sua vez, fixam o N2, o qual, por meio da ação 
da enzima nitrogenase, é reduzido à amônia (NH3). Em seguida, a 
amônia é reduzida a amônio (NH4
+) em função da abundância dos 
íons H+ no interior das células bacterianas, sendo assimilado em 
formas de N orgânico, principalmente na forma de ureídos, cuja 
origem é proveniente da ação da glutamina sintetase e da glutamato 
sintase. A presença do níquel (Ni) é essencial para que a enzima 
hidrogenase execute o reprocessamento do H2 no interior do nódulo, 
pois na redução do H+ em H2 pode haver competição pelos elétrons 
da nitrogenase. Cerca de 90% do N total presente na seiva do xilema 
da soja é translocado na forma de ureídos em direção à parte aérea 
da planta, onde passa a participar do metabolismo nitrogenado da 
soja (MÜLLER, 1981a e 1981b; VARGAS e HUNGRIA, 1997).
Para sua atividade, os bacteróides precisam de: a) N2 como 
matéria-prima; b) produtos da fotossíntese, que são desdobrados na 
presença de oxigênio (O2) para formar adenosina-trifosfato (ATP), 
gerando a energia necessária para a redução do N2; c) nitrogenase, 
como sistema enzimático que reduz N2 a NH3; d) um sistema doador 
de elétrons e, e) um substrato receptor da amônia produzida para 
sua posterior incorporação ao metabolismo nitrogenado da planta na 
forma de ureído (MÜLLER, 1981b; VARGAS e HUNGRIA, 1997).
A produção de ATP por meio da fosforilação oxidativa 
fundamenta-se na respiração aeróbia dos bacteróides. Portanto, 
há necessidade da entrada de O2, presente na atmosfera do solo, 
no interior dos nódulos radiculares. A substância leghemoglobina, 
constatável somente no sistema simbionte, tem a função de introdu-
zir o O2 no sistema, ao mesmo tempo em que regula a concentração 
de O2 no interior do nódulo, evitando o seu excesso, pois a enzima 
nitrogenase é irreversivelmente inativada pelo O2. Por volta de 
duas e três semanas após o início da formação dos nódulos tem-se, 
respectivamente, a formação da leghemoglobina, constatada pela 
coloração interna rósea, e a plena atividade fixadora do N2. 
Os elétrons são utilizados, junto com o ATP, para reduzir o 
N2 a NH3. Estes elétrons também são provenientes do desdobra-
mento de vários compostos produzidos pela fotossíntese (MÜL-
LER, 1981a e 1981b). Primeiramente, passam por um sistema de 
ferridoxina antes de chegar à nitrogenase, enzima-chave de todo o 
processo de fixação, constituída por dois componentes: molibdato- 
ferro-proteína e ferro-proteína. Juntos, os dois componentes cata-
lizam a redução do N2 a NH3.
A reação geral da FBN é assim representada:
N2 + 8 e
- + 8 H+ + 16 ATP 2 NH3 + H2 + 16 ADP + 16 Pi (1)
 4 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
A redução de N2 a NH3 pela nitrogenase é uma reação forte-
mente endergônica, consumindo, portanto, muita energia. Para a redu-
ção de uma molécula de N2 são necessários 8 elétrons e 16 moléculas 
de ATP, enquanto a assimilação de nitrato requer 12 moléculas de ATP.
Os parâmetros número de nódulos e massa seca de nódulos 
têm apresentado correlação positiva com a avaliação da nodulação 
radicular em soja e respectiva estimativa da fixação biológica do 
N2, razão pela qual suas determinações são imprescindíveis em 
experimentos agronômicos de campo, que se propõem a avaliar o 
efeito do N mineral em soja.
FENOLOGIA E NODULAÇÃO
A variação da nodulação em função do crescimento e do 
desenvolvimento fenológico da soja é apresentada na Figura 1 e 
na Figura 2, respectivamente para número e massa seca total de 
nódulos, coletados em 10 plantas. As mensurações foram repetidas 
quatro vezes em cada estádio fenológico. Essas figuras apresentam 
osvalores médios observados em dois anos agrícolas consecutivos 
(2000/2001 e 2001/2002), nos quais o cultivar de soja MG/BR-46 
(Conquista), com tipo de crescimento determinado, foi cultivado em 
solo Nitossolo Vermelho eutrófico muito argiloso (Piracicaba, SP), 
sem ocorrência de deficiência hídrica e com armazenamento de água, 
em ambos os anos e durante o ciclo total do cultivar, acima de 65 mm.
A Figura 3 mostra o acúmulo total de N ao longo do ciclo 
fenológico de um cultivar de soja com TCI, utilizado por Ritchie 
et al. (1994) para descrever e ilustrar a fenologia da soja, divulgada 
inicialmente por Fher e Caviness (1977).
Figura 1. Variação da nodulação durante o ciclo fenológico da soja, cv. 
Conquista, expressa como número total de nódulos em raízes 
de 10 plantas. Média de dois anos agrícolas.
Fonte: Câmara (2014).
Figura 2. Variação da nodulação durante o ciclo fenológico da soja, 
cv. Conquista, expressa como massa seca total (g) de nódulos 
em raízes de 10 plantas. Média de dois anos agrícolas.
Fonte: Câmara (2014).
Figura 3. Acúmulo total de nitrogênio em diferentes partes da planta de soja. 
Fonte: Ritchie et al. (1994).
Fenologicamente, os primeiros nódulos radiculares na soja 
iniciam-se a partir das infecções da raiz principal e suas ramifica-
ções primárias, tornando-se visíveis a partir de 10 a 15 dias após a 
emergência das plantas (estádios V1 a V2), dependendo da boa 
especificidade entre o cultivar de soja e a estirpe de bactéria, 
além de condições favoráveis de ambiente e manejo (CÂMARA, 
2000). 
Durante a fase vegetativa, a nodulação é estimulada pelo 
crescimento simultâneo da área foliar da planta. Iniciada a fase 
reprodutiva, o surgimento de novos drenos fisiológicos, junto com 
a área foliar em fase final de expansão, passa a regular a intensidade 
da nodulação e da FBN no sistema radicular.
De início, os nódulos são de tamanho reduzido e em pequeno 
número, pois, nos estádios iniciais de desenvolvimento, a planta 
demanda pouco N, fornecido pelas reservas cotiledonares e pela 
incipiente absorção radicular, utilizado juntamente com outros 
nutrientes para a formação de um mínimo de parte aérea autônoma 
em fotossíntese, com um sistema radicular minimamente capaz de 
absorver água e nutrientes, com os primeiros nódulos visíveis e 
funcionais.
A partir da expansão do 3º ou 4º trifólio (V4 a V5) a nodu-
lação aumenta em intensidade, acompanhando o incremento de 
matéria seca da parte aérea e de raízes, que também se reflete 
em intensificação do crescimento do número e da massa seca de 
nódulos (Figura 1, Figura 2 e Figura 3). Esse incremento na nodu-
lação atinge um primeiro pico no pleno florescimento das plantas 
(estádios R1 e R2), em resposta ao primeiro pico de atividade 
fotossintética, observado por ocasião do início do florescimento 
(DORNHOFF e SHIBLES, 1970; KOLLER, NYQUIST, CHO-
RUSH, 1986).
Com esse incremento de fotossíntese, a soja aumenta a taxa 
de fixação de CO2, disponibilizando mais carbono para atender a 
alta demanda energética da carga de flores do estádio R2. Parte 
desse carbono é translocada até as raízes e nódulos, estimulando a 
nodulação em número e em massa e resultando em maior quantidade 
de N2 fixado. Estabelece-se uma nova relação C/N na parte aérea, 
destinada ao pegamento de flores e de vagens.
Grãos
Vagens
Colmos
Pecíolos
Folhas
Folhas e 
pecíolos caídos
Legenda
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 5
Parte do N proveniente desse primeiro pico de nodulação 
agrega-se ao N já assimilado durante os estádios vegetativos e que 
se encontra armazenado nos tecidos da haste principal e de suas 
ramificações. Provavelmente, essa reserva é prontamente remobi-
lizada das estruturas vegetativas para as reprodutivas, dispensando 
momentaneamente (estádios R3 e R4) altas atividades de fotossín-
tese e de FBN (Figura 1 e Figura 2).
O decréscimo das curvas de nodulação em número e em 
massa seca de nódulos após o florescimento da soja vem sendo 
interpretado erroneamente como deficiência de N devido à com-
petição entre flores, frutos, raízes e nódulos, dando margem à 
recomendações desnecessárias de adubação nitrogenada mineral nos 
estádios reprodutivos da frutificação ou no início da granação das 
vagens de soja. Provavelmente, este seja um dos fatos que explica 
a ausência e, às vezes, a ocorrência de baixíssima resposta da soja 
à adubação nitrogenada mineral foliar aplicada em estádios repro-
dutivos, avaliada recentemente em muitos experimentos realizados 
em diferentes ambientes de produção no Brasil.
À medida que a frutificação evolui, incrementa-se a atividade 
fotossintética e um novo pico é atingido entre os estádios R5.1 e 
R5.2, correspondentes ao início da formação das sementes. Nessa 
fase, é alta a demanda por energia e nutrientes, refletindo-se em 
intensa translocação de fotoassimilados e de nutrientes das folhas 
para as sementes, assim como também se intensifica a remobi-
lização (Figura 3) das reservas contidas na haste principal e nas 
ramificações. Mais carbono é fixado por meio de um segundo pico 
de fotossíntese entre os estádios R4 e R5.1, e parte deste é enviado 
às raízes, refletindo-se em um segundo pico de nodulação e FBN 
entre os estádios R5.1 e R5.3 (Figura 1 e Figura 2).
Tabela 1. Produtividade agrícola de grãos de soja, cultivar BMX Ativa, precoce com TCD, em função da aplicação de nitrogênio (ureia) na forma 
granulada ou foliar. Safra 2012/13. Guarapuava, PR, Fundação Agrária de Pesquisa Agropecuária – FAPA, 2013.
Tratamentos Dose de N(kg ha-1) Modo de aplicação
Estádio
fenológico
Produtividade agrícola
(kg ha-1) (sc ha-1)1
T1 0 - - 6.326 a 105,4
T2 100 Cobertura via solo V5 5.988 a 99,8
T3 200 Cobertura via solo V5 6.167 a 102,8
T4 100 Cobertura via solo R1 5.888 a 98,1
T5 200 Cobertura via solo R1 6.103 a 101,7
T6 100 Cobertura via solo R5.3 6.283 a 104,7
T7 200 Cobertura via solo R5.3 6.475 a 107,9
T8 5 Via foliar R1 6.260 a 104,3
T9 10 Via foliar R1 6.004 a 100,0
T10 5 Via foliar R5.3 6.179 a 103,0
T11 10 Via foliar R5.3 6.211 a 103,5
Média - - - 6.171 102,9
1 Produtividade agrícola expressa em sacas de 60 kg de grãos.
Fonte: Fontoura e Barth (2013), adaptada pelo autor.
Todo esse esforço fisiológico visa assegurar nutrição e 
energia para a intensa atividade metabólica de biossíntese de 
óleo e de proteína nas sementes em formação. Quantitativamente, 
Hardy e Havelka (1976) consideram que cerca de 90% do N são 
fixados durante os estádios reprodutivos da soja. Após o segundo 
pico de fotossíntese e de FBN, ambas as atividades se reduzem, 
à medida que a fenologia evolui para os estádios da maturidade 
fisiológica (R7), com senescência foliar crescente, e para a matu-
ridade de campo (R8), com total abscisão foliar. Simultânea e 
gradativamente vai diminuindo o número de nódulos novos e em 
franca atividade, aumentando a quantidade de nódulos verdes, 
velhos e mortos.
Ao longo do ciclo da soja ocorre uma constante formação e 
renovação de nódulos no sistema radicular, o que torna o fenômeno 
extremamente dinâmico e responsivo a diferentes fatores do meio.
A fotossíntese e a FBN são processos fisiológicos inter-
dependentes e muito bem regulados pela planta de soja, sendo 
influenciadas por fatores ambientais e de manejo. A FBN em soja 
opera por demanda e as Figuras 1, 2 e 3 ajudam a compreender 
melhor a intrínseca relação entre a parte aérea e o sistema radicular 
nodulado da soja.
As considerações apresentadas neste item também podem 
ser úteis para a compreensão dos resultados apresentados na 
Tabela 1, referentes a um dos experimentos feitos em rede nacio-
nal sobre adubação nitrogenada em soja e muito bem conduzido 
no ano agrícola 2012/2013 no município de Guarapuava, PR, em 
ambiente de produção para alta produtividade de soja (Latossolo 
Bruno alumínico), cujos resultados da análise de fertilidade são 
apresentados na Tabela 2 (FONTOURA e BARTH, 2013).
Tabela 2. Análise química do solo à profundidade de 0 a 20 cm, relativa ao localde condução de experimento sobre adubação nitrogenada mineral em 
soja, na safra 2012/2013. Guarapuava, PR, FAPA – Fundação Agrária de Pesquisa Agropecuária, 2013.
P1 Matéria orgânica pH H + Al Al K Ca Mg SB CTC V m
(mg dm-3) (g dm-3) (CaCl2) - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - (cmolc dm
-3) - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - (%) - - - -
5 42,90 5,30 6,21 0 0,24 4,77 3,17 8,18 14,39 57 0
1 Extrator Mehlich.
Fonte: Fontoura e Barth (2013).
 6 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
Tabela 3. Ganhos de produtividade agrícola de grãos de soja, cultivar BRS 
133, obtidos com a reinoculação das sementes com inoculantes 
turfosos e líquidos.
Tratamento Rendimento de grãos
Valor de 
referência
(kg/ha) (%)
Controle 1 (sem inoculação) 3.007 a 100,0
Controle 2 (Inoculante turfoso IAC) 3.289 a 109,4
Quatro inoculantes turfosos comerciais 
(média) 3.365 a 111,9
Dois inoculantes líquidos comerciais 
(média) 3.274 a 108,9
Média de sete inoculantes 3.328 110,7
Fonte: Câmara (2000).
Em todos os tratamentos, as sementes foram inoculadas 
convencionalmente. Observa-se a ausência total de resposta à adu-
bação nitrogenada mineral via solo ou via foliar, tanto no início (V5) 
quanto nos estádios reprodutivos de início do florescimento (R1 
com primeiro pico de fotossíntese e de FBN) e de média granação 
das vagens (R5.3 com segundo pico de fotossíntese e de FBN).
INOCULAÇÃO DAS SEMENTES DE SOJA: UMA EXCELENTE 
PRÁTICA AGRÍCOLA
Câmara (2000) define inoculação como “a operação agrícola 
manual ou mecanizada, realizada previamente à semeadura da 
cultura, por meio da qual se possibilita, via inoculante (veículo), o 
contato físico entre a bactéria fixadora do N2 e a planta hospedeira 
(semente), com o objetivo de se estabelecer o processo simbionte 
da fixação biológica do nitrogênio atmosférico no sistema radicular 
da soja”. Uma boa inoculação só é obtida quando a superfície da 
semente é recoberta integralmente pelas partículas do inoculante 
turfoso ou pelo filme de inoculante líquido.
Além de veículo, o inoculante atua como meio de sobrevivên-
cia das bactérias. Preferencialmente, deve conter duas das estirpes 
recomendadas para o Brasil e o número mínimo de 1,0 x 109 células 
bacterianas viáveis ou unidades formadoras de colônias (UFC) por 
g ou mL de inoculante, até o prazo final de validade do produto, 
para formulação sólida (turfoso) ou líquida, respectivamente. Esta 
concentração equivale à quantidade mínima de inoculante que deve 
ser misturada a uma saca de 50 kg de sementes de soja, para propor-
cionar, pelo menos, 1.200.000 UFC por semente de soja inoculada.
Para garantir os direitos do consumidor, a embalagem comer-
cial de um inoculante deve apresentar as seguintes informações: 
a) número do registro do produto no Ministério da Agricultura, 
Pecuária e Abastecimento – MAPA; b) garantia do inoculante, isto é, 
concentração de UFC por g ou mL presentes no produto; c) estirpes 
de bactérias presentes no inoculante; d) dosagem recomendada e 
procedimentos básicos de inoculação; e) prazo de validade, isto é, 
período no qual o produto deve manter a concentração de células 
de bradirrizóbios nos limites de garantia.
Atualmente, em função do histórico do solo em relação à 
produção de soja, pode-se utilizar dois procedimentos distintos 
quanto à recomendação das doses de inoculante:
1. Reinoculação ou inoculação de manutenção: indicada 
para solos com histórico de cultivo de soja. Refere-se à prática anual 
da inoculação com o objetivo de manter no solo um nível satisfató-
rio de população bacteriana. A dose recomendada para inoculação 
de manutenção é aquela que atenda ao mínimo de 1.200.000 UFC 
por semente de soja inoculada. Justifica-se a recomendação desta 
prática com base nos seguintes aspectos:
a) Durante as entressafras de soja ocorre competição entre 
as espécies de bactérias fixadoras do N2 e outros microrganismos 
nativos da área agrícola (bactérias e fungos), pelos fatores de cresci-
mento (energia + nutrientes) presentes no solo da área de produção.
b) Entre os períodos de cultivo da soja (abril a outubro de 
cada ano) o solo agrícola passa por diferentes regimes térmicos e 
hídricos, aos quais os microrganismos nativos estão muito mais 
adaptados do que as bactérias fixadoras de N2, fazendo com que a 
população e a eficiência desta diminuam, face à competição descrita 
no item anterior.
c) Essa prática, cientificamente comprovada no Brasil, 
tem se revertido em ganhos de produtividade agrícola de grãos de 
soja entre 4% e 15%, com média de 8% (HUNGRIA, VARGAS, 
CAMPO, 1997b).
Na Tabela 3 encontram-se valores médios para ganhos de 
produtividade agrícola de grãos de soja, com diferentes inoculantes 
aplicados via reinoculação das sementes do cultivar BRS 133, em 
um Nitossolo Vermelho eutrófico muito argiloso, com histórico de 
5 anos de cultivo com soja, pH (CaCl2) = 5,0; M.O. = 25 g dm
-3; 
Presina = 6,0 mg dm
-3; K, Ca e Mg = 2,8, 34 e 16 mmolc dm
-3, res-
pectivamente; Al = 2,0 mmolc dm
-3 e V = 53% (CÂMARA, 2000).
2. Inoculação de correção: recomendada para áreas de 
fronteira agrícola ou para solos já cultivados, porém, nunca com 
a cultura da soja. Refere-se ao uso de maiores quantidades de 
inoculante durante a operação de inoculação, de maneira que um 
excesso de população de bactérias é adicionado ao solo agrícola 
para garantir boa nodulação das raízes na primeira cultura de soja. 
A dose recomendada para inoculação de base ou corretiva é, pelo 
menos, o dobro daquela que atenda ao mínimo de 1.200.000 UFC 
por semente de soja.
Antes de se pensar na dose de inoculante a ser utilizada, 
deve-se atentar para os procedimentos básicos relativos ao ambiente 
de inoculação e à operação em si, os quais, se forem negligenciados, 
levarão à perda da eficiência e das vantagens da FBN.
A operação de inoculação deve ser devidamente dimensio-
nada, de maneira que as embalagens de inoculantes sejam abertas 
no dia da semeadura e, proporcionalmente, ao consumo diário de 
sementes para atender a área a ser semeada, evitando-se desperdícios.
O ambiente de inoculação deve ser ventilado e sombreado para 
que as bactérias não sofram rápida desidratação e nem sejam mor-
tas pela radiação solar direta. Convém aguardar de 15 a 20 minutos 
para equalizar a umidade das sementes tratadas e inoculadas com a 
umidade do ambiente, antes de colocá-las nos depósitos de sementes 
da semeadora. Não colocar o inoculante sobre as sementes dentro 
das caixas da semeadora. 
Com exceção do sistema orgânico de produção de soja, o 
tratamento químico de sementes é rotina no Brasil, aplicando-se fun-
gicidas, inseticidas e soluções contendo os micronutrientes cobalto 
(Co) e molibdênio (Mo). Mais recentemente, tem aumentado o uso 
de substâncias biorreguladoras. Seja qual for a sequência de trata-
mento químico, a inoculação sempre deve ser a última operação e, 
se possível, em dose dobrada, para amenizar os efeitos deletérios 
que algumas substâncias químicas exercem sobre a população das 
bactérias inoculadas.
Atualmente, cerca de 70% das operações de tratamento 
e inoculação de sementes são realizadas nas fazendas. As outras 
30% têm sido feitas por empresas e cooperativas, como tratamento 
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 7
industrial de sementes (TIS), com tendência para a inversão dessas 
posições nos próximos cinco anos. Nas fazendas de menor escala 
de produção, essas operações são realizadas predominantemente no 
tambor com eixo fora de centro (10 a 12 sacas de 50 kg por hora); 
nas de média escala, na máquina de tratamento de sementes ou na 
betoneira (50 a 70 sacas de 50 kg por hora), e nas de grande escala 
ocorre a compra de sementes com TIS.
3. Inoculação no sulco de semeadura: visa reduzir a ação 
deletéria do tratamento de sementes, trabalhando-se com equipa-
mento montado no mesmo chassi da semeadora, constituído de 
tanque para inoculante líquido, bomba pressurizadora, mangueiras 
e pontas de orifício circularpara jato contínuo, com volume de 
aplicação não inferior a 50 L ha-1. A dose de manutenção deve ser, 
no mínimo, de 3,6 milhões de células por semente e o dobro desse 
valor para a inoculação de primeiro ano.
FATORES QUE INTERFEREM NA NODULAÇÃO E NA 
FIXAÇÃO BIOLÓGICA DE NITROGÊNIO
Os seguintes fatores podem interferir na nodulação e na 
FBN em soja:
• Qualidade, transporte e armazenamento do inoculante. 
• Ambiente e operação da inoculação.
• Tratamento químico das sementes.
• Inoculação no sulco de semeadura – não há controle eletrô-
nico quanto à adequada de aplicação. Limpeza e manutenção do equi-
pamento, velocidade de semeadura e solo úmido favorecem esta prática.
• Fotossíntese – toda a funcionalidade do nódulo e a res-
pectiva fixação biológica do N2 dependem do adequado suprimento 
dos produtos da fotossíntese elaborados pelas folhas, uma vez 
que o nódulo não possui ampla capacidade armazenadora desses 
produtos. Assim, todo e qualquer fator que interfira negativamente 
na atividade fotossintética da planta determinará reduções nas 
taxas de FBN, destacando-se: excesso de radiação solar difusa; 
sombreamento de plantas daninhas; autossombreamento promo-
vido por excesso de população de plantas; temperaturas elevadas, 
aumentando a fotorrespiração das plantas, a redução da área foliar 
por ação de pragas e doenças, entre outros.
• Temperatura – desde a semeadura até a máxima nodulação 
das raízes de soja, o sistema solo-planta-atmosfera deve ter à sua 
disposição boa distribuição de chuvas e regime térmico favorável. 
Durante o desenvolvimento da cultura, temperaturas adequadas em 
presença de umidade disponível no solo promovem o metabolismo 
normal da planta, a turgescência celular e foliar, a abertura dos 
estômatos, a fixação do CO2 e, consequentemente, o fornecimento 
de energia para os bacteróides no interior dos nódulos. Temperatu-
ras elevadas no ambiente, principalmente as noturnas, aumentam 
a taxa respiratória e exaurem as reservas da planta, reduzindo a 
disponibilidade de produtos da fotossíntese para a FBN.
• Umidade do solo – solos úmidos amenizam as tempera-
turas, possibilitando maior sobrevivência das bactérias no solo, 
enquanto a nodulação não se estabelece nas raízes da planta. A defi-
ciência hídrica determina o fechamento dos estômatos, reduzindo 
a atividade fotossintética da soja. Logo, compromete seriamente a 
nodulação e a FBN, principalmente se ocorrer na fase reprodutiva 
da cultura. Por outro lado, solos encharcados, com deficiência de 
oxigênio para as raízes, prejudicam a absorção de água e nutrien-
tes pela planta, reduzindo a fotossíntese e a produção de produtos 
orgânicos. Durante ou após o encharcamento do solo observa-se a 
presença de nódulos internamente esverdeados.
• Solos bem preparados ou a adoção do sistema de plan-
tio direto permite a rápida germinação e emergência da cultura, 
favorecendo a nodulação precoce das raízes. A “semeadura no pó” 
é prejudicial às sementes inoculadas, pois o solo seco e quente é 
ambiente altamente letal para os bradirrizóbios.
• Calagem – o solo deve estar livre de acidez média a alta, 
pois o melhor desempenho da fixação ocorre na faixa de pH(CaCl2) 
de 5,0 a 6,0. Isto é possível por meio da calagem bem dimensionada 
e incorporada que, além de corrigir a acidez do solo, fornece cálcio 
(Ca) para o crescimento radicular, magnésio (Mg) para a molécula 
de clorofila e a produção de fotoassimilados, melhorando ainda, 
a absorção de fósforo (ATP) e de potássio (K), necessários para 
a translocação interna dos fotoassimilados na planta. A calagem 
melhora as condições químicas do solo, aumentando a taxa de 
mineralização de matéria orgânica, proporcionando a elevação 
do pH e da fertilidade, resultando em aumento da produtividade 
agrícola de grãos de soja. Dependendo do teor de matéria orgânica 
do solo e dos níveis da calagem, a mineralização da matéria orgâ-
nica, disponibilizando maior quantidade de N, pode resultar em 
ausência de resposta tanto para a inoculação das sementes quanto 
para a adubação mineral nitrogenada. A intensa mineralização da 
matéria orgânica aumenta, momentaneamente, o aporte de N no 
solo, que pode resultar em atraso da nodulação nos estádios iniciais 
vegetativos da soja, principalmente em lavouras de 1º ano. Isto 
não significa que a FBN encontra-se deficiente e tão pouco esteja 
faltando N para a cultura. Com a progressão do consumo de N, a 
nodulação ativa se estabelece, tornando-se visível às vésperas ou 
durante o florescimento. Solos muito ácidos, mal corrigidos em 
fertilidade ou com problemas de excesso de calagem apresentam 
problemas de deficiência nutricional, principalmente de micronu-
trientes, refletindo-se diretamente em perda de eficiência da FBN 
(Tabela 4).
NITROGÊNIO MINERAL NA SOJA
O teor de N no solo também pode interferir na nodulação das 
raízes e na fixação simbiótica do N2. Com relação ao uso de fertili-
zantes nitrogenados minerais na adubação da soja, deve-se considerar 
que tanto a forma amoniacal como a nítrica (que é reduzida à forma 
amoniacal) são prontamente solúveis e disponíveis para a absorção 
radicular por fluxo de massa, enquanto o estabelecimento dos pri-
meiros nódulos nas raízes de soja demanda algum tempo e muita 
energia por parte da planta. Assim, dependendo da dose, o fertilizante 
nitrogenado pode atrasar o início da nodulação das raízes.
A amônia produzida pela nitrogenase no interior do nódulo 
apresenta efeito autorregulador da própria atividade enzimática. 
Quantidades adicionais de ureia e nitratos podem interferir nesse 
efeito autorregulador, uma vez que no interior das células são 
transformados em amônia.
Outro fato a considerar é a redução na nodulação das raízes 
devida aos compostos nitrogenados incorporados ao solo e próxi-
mos à rizosfera da planta, prejudicando a formação dos cordões de 
infecção bacteriana (MÜLLER, 1981b).
O aumento da adoção do sistema de plantio direto no país 
tem ocasionado algumas situações nas quais, aparentemente, a adu-
bação mineral nitrogenada da soja se faz necessária. Principalmente 
nos casos em que o volume de palha é mais acentuado (após cultura 
de milho ou sorgo safrinha ou milheto).
Se as condições de clima favorecem a lenta decomposição 
da matéria orgânica bruta, a elevada relação C/N na palha (de 60:1 
a 80:1, ou mais) logo no início da cultura da soja proporciona forte 
 8 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
imobilização do N do solo por parte dos microrganismos decompo-
sitores da matéria orgânica. Como o processo simbiótico responde 
por cerca de 72% a 94% da acumulação total de N pela cultura, surge 
um temporário e leve quadro de deficiência nitrogenada, que tende 
a desaparecer tão logo o sistema simbionte se estabeleça. Em tais 
casos, é recomendável dobrar a dose de inoculação. A adição de N 
mineral favorecerá muito mais a palha em processo de decompo-
sição proveniente da safra anterior do que a palha adicionada mais 
recentemente ao sistema.
Devido à elevada eficiência do sistema biológico de fixação 
simbiótica do N2 e também ao seu reduzido custo, não se justifica a 
recomendação de adubação nitrogenada mineral na cultura da soja. 
Entretanto, por questão de preço reduzido, vem aumentando o uso 
de fertilizantes com baixas concentrações de N em sua composição. 
Neste caso, a recomendação da dose de adubação com esses ferti-
lizantes deve respeitar o limite máximo de 20 kg de N por hectare.
AMBIENTES E SISTEMAS DE PRODUÇÃO COM SOJA E A 
FIXAÇÃO BIOLÓGICA DE NITROGÊNIO
No panorama atual da agricultura de grãos no Brasil, a cul-
tura da soja ocupa 30 milhões de hectares como cultura de primeira 
safra (primavera/verão), em diferentes ambientes de produção, onde 
há interações entre genótipo, clima e solo. Em algumas regiões, 
contempladas com boas chuvas no início da estação da primavera, 
ocorre predominância do sistema de produção no qual os agricul-
tores antecipam a semeadura da soja para a primeira semana de 
outubro. Simultaneamentea esse fato, eles vêm concentrando, cada 
vez mais, a base genética da monocultura da soja em cultivares com 
durações de ciclos muito semelhantes, preferencialmente precoces 
e, se possível, superprecoces. Essa estratégia, de alto risco, visa 
assegurar a semeadura da cultura de 2ª safra dentro das melhores 
condições de clima da região, principalmente para a cultura do milho 
(semeadura em janeiro) ou para a do algodão (dezembro/janeiro), 
neste caso, mais especificamente no estado do Mato Grosso.
A antecipação da data de semeadura fez com que a janela de 
plantio se estreitasse, aumentando a pressão de escala sobre as ações 
operacionais. Estas, por sua vez, acabam sendo priorizadas perante 
as boas práticas agrícolas pertinentes ao pré-plantio e ao plantio, que 
vêm deixando de ser utilizadas por boa parte dos agricultores, como 
por exemplo: manejo varietal com diferentes grupos de maturação, 
calagem com incorporação do corretivo ao solo, inoculação das 
sementes e adubação fosfatada de base no sulco de semeadura.
Essas sucessões de culturas (soja x milho, soja x algodão) 
tem sido realizadas mais como semeadura direta do que propria-
mente plantio direto. No Centro-Oeste do Brasil é baixa a frequência 
de uso de uma clássica rotação de culturas, envolvendo rodízio 
anual entre as culturas geradoras de receitas na mesma área durante 
a primavera/verão (1ª safra). Durante o verão/outono (2ª safra), 
também não é comum o rodízio na mesma área, entre diferentes 
espécies de leguminosas e ou de gramíneas formadoras de palha.
Outro fato agravante é a dificuldade de se manter a palha 
sobre o terreno durante os meses de março a outubro, devido às 
temperaturas relativamente elevadas nessa época, normalmente 
associadas a períodos prolongados de estiagem, resultando em cober-
tura do solo com palha muito aquém do mínimo de 70%, preconizado 
como cobertura da classe de um plantio direto. Limita-se, portanto, o 
aumento e a manutenção de bons teores de matéria orgânica no solo.
Ultimamente, na adubação das grandes culturas de grãos, 
tem aumentado a prática da aplicação de corretivos (Ca e Mg) e fer-
tilizantes (N, P, K e S) em superfície (a lanço), sobre o solo em área 
total, assim como a aplicação da maior parte dos micronutrientes e de 
alguns macros, preferencialmente, via foliar, em diferentes momentos 
fenológicos da soja. Entretanto, amostragens de solo estratificadas 
em profundidade têm revelado gradientes de fertilidade no perfil 
antrópico do solo, identificando-se nitidamente uma camada muito 
fértil nos primeiros 5 cm, que decai a níveis baixos a muito baixos 
de fertilidade até os 20 cm. Nota-se, também, um gradiente de acidez 
que compromete o crescimento radicular em profundidade.
A atual expansão da cultura da soja tem ocorrido em solos de 
textura mais arenosa ou franco-arenosa, caracterizando ambientes 
de produção mais restritivos para altas produtividades agrícolas de 
soja, milho e algodão.
As informações sobre a quantidade de N fixada por hectare 
através do sistema biológico são muito variáveis na bibliografia, 
Tabela 4. Nutrientes minerais, funções e consequências das deficiências para a FBN.
Nutriente Funções Efeitos da deficiência do elemento
Fósforo Diretamente relacionado à produção e consumo de energia (ATP) Redução da nodulação e da FBN, induzindo à deficiência de N
Potássio Ativador de várias enzimas na fotossíntese e respiração Redução na massa seca dos nódulos com redução na FBN
Cálcio Crescimento radicular e atuação em proteínas mensageiras de 
sinais químicos
Redução da nodulação devido à redução na superfície radicular
Magnésio Constituinte da clorofila, tem relação direta com a fotossíntese e 
a ATP na fosforilação oxidativa no interior do nódulo
Deficiência de N induzida por redução da FBN
Enxofre Constituinte de metabólitos secundários que atuam nos fatores de 
nodulação (Nod) da soja
Atraso e redução na nodulação das raízes
Boro Divisão celular Diminuição no tamanho dos nódulos
Cobalto Componente da cobalamina (B12), precursora da leghemoglobina Atraso do início e diminuição da nodulação
Cobre Ainda não compreendidas Redução na FBN
Ferro Constituinte da ferro-proteína da nitrogenase e da leghemoglobina Atraso do início, diminuição da nodulação e redução da FBN
Molibdênio Constituinte da molibdato-ferro-proteína da nitrogenase Nodulação pouco efetiva e deficiência de N
Níquel Constituinte de enzimas da planta (urease) e requerido nos nódulos 
para reprocessamento do hidrogênio (hidrogenase)
Atraso do início da nodulação e redução da FBN
Zinco Atua na síntese da leghemoglobina Redução do número e tamanho dos nódulos
Fonte: Marschner (1995).
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 9
em função das diferenças existentes entre os experimentos realizados 
sobre o assunto, das diferentes metodologias de análise e quantifica-
ção do N e das próprias condições da planta (diferentes cultivares), 
de estirpes utilizadas e de ambientes de produção e ações de manejo.
Com os recentes avanços da genética e do melhoramento de 
plantas e de microrganismos, associados à melhoria das tecnologias 
de produção, a FBN em ambientes favoráveis ao sistema simbionte 
tem revelado valores entre 72% e 94% do N total requerido pela 
cultura, fixando até 300 kg de N por hectare (HUNGRIA et al., 
2005). Normalmente, esses valores não consideram o N contido 
nas raízes, caule e demais órgãos vegetativos, estimando-se que 
somente na parte vegetativa estejam cerca de 50% da quantidade 
do N contido nos grãos. Segundo Morse (1950), citado por Müller 
(1981b), uma produtividade agrícola teórica de grãos da ordem de 
6.000 kg ha-1 necessitaria de 360 a 420 kg ha-1 de N, considerando-se 
respectivamente, 37% e 42% de proteína nas sementes. Entretanto, 
considerando-se os 50% contidos nas partes vegetativas, deve-se 
adicionar, respectivamente, 180 a 210 kg ha-1 de N, resultando 
nas necessidades totais de 540 a 630 kg de N ha-1 para atender as 
exigências de uma elevada produtividade de grãos.
O cálculo teórico realizado por Morse, em 1950, não é exa-
gerado, ao se comparar os seus resultados com os atuais valores de 
produtividade de grãos (Tabela 1 e Tabela 5), obtidos em pesquisas 
de campo bem conduzidas. Deve-se considerar que, em recentes 
safras nacionais de soja, algumas lavouras comerciais conduzidas 
com boas práticas agrícolas e em ambientes de produção favoráveis 
têm produzido acima de 6.000 kg ha-1, com reinoculação das semen-
tes ou inoculação no sulco de semeadura e sem adição de N mineral.
Considerando-se que a FBN supre de 70% a 95% das neces-
sidades nutricionais de N, constata-se que, em condições de campo, 
o sistema simbionte não consegue atender às exigências totais de N, 
de maneira que 5% a 30% deverão ser supridos pelo solo e, prin-
cipalmente, pela matéria orgânica. Essa situação não condiciona a 
necessidade de se adubar a cultura da soja com N mineral, mas sim, 
a adoção, nos sistemas de produção, de tecnologias de produção que 
levem em consideração a rotação de culturas, visando-se a conserva-
ção do solo, da água e da matéria orgânica, pois a soja, além de operar 
a FBN a seu favor, também é muito eficiente no aproveitamento do 
N proveniente da mineralização da matéria orgânica, principalmente 
quando participa de sistemas de produção com rotação de culturas 
produtoras de grande palhada ou de restos culturais.
Esta questão é fundamental e primordial, ao se considerar os 
fatos apresentados anteriormente em relação às condições tropicais 
do Brasil como produtor de soja. No atual ritmo de pressão opera-
cional, a inoculação das sementes tem maior chance de permanecer 
como boa prática agrícola, através da inoculação dos sulcos ou 
por meio do TIS, desde que se obtenha um novo inoculante capaz 
de garantir a sobrevida dos bradirrizóbios, pelo menos durante os 
primeiros 30 dias após o tratamento industrial das sementes.
Finalmente, chama-se a atenção para o fato de que a deficiên-
cia de nodulação e de FBN pode representar duassituações distintas: 
a) Interação positiva entre ambiente e sistema de produção, 
na qual, temporariamente, a nodulação e a FBN não sejam neces-
sárias e sem que haja deficiência de N na soja, e 
b) Interação negativa entre ambiente e sistema de produção, 
na qual ambas não consigam se estabelecer. Nesta última situação 
encaixa-se perfeitamente a Lei do Mínimo de Liebig e cabe ao 
produtor ou técnico diagnosticar qual o fator, entre os descritos 
neste artigo, encontra-se limitando a eficiência da fixação biológica 
de N na cultura da soja.
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VARGAS, M. A. T.; HUNGRIA, M. Fixação biológica do nitrogênio em soja. In: VARGAS, M. A. T.; 
HUNGRIA, M. (Ed.) Biologia dos solos de cerrados. Planaltina: EMBRAPA-CPAC, 1997. p. 295-360.
Tabela 5. Quantidades de N, P, K, Ca, Mg e S absorvidas e exportadas pelo 
cultivar de soja BRS 360 RR1. Média de duas safras2. Londrina, PR.
Partes da 
planta
N P K Ca Mg S
 - - - - - - - - - - - - (kg t-1) - - - - - - - - - - - - - - - - -
Grãos 65,0 5,83 20,04 3,2 2,8 3,0
Restos culturais 17,0 1,5 14,0 12,8 7,2 1,5
Total 82,0 7,3 34,0 16,0 10,0 4,5
Exportação (%) 80 80 58 20 28 66
Total lavoura5 - - - - - - - - - - - - (kg ha-1) - - - - - - - - - - - - - - - -
3.150 kg ha-1 258,3 23,0 107,1 50,4 31,5 14,2
6.000 kg ha-1 492,0 43,8 204,0 96,0 60,0 27,0
1 Cultivar precoce (grupo de maturação 6.2) com tipo de crescimento 
indeterminado.
2 Safra 2010/11: produtividade agrícola de grãos = 3.300 kg ha-1.
 Safra 2011/12: produtividade agrícola de grãos = 3.000 kg ha-1.
3 Valor correspondente à exportação de 13 kg ha-1 de P2O5 em cada tonelada 
de grãos produzida.
4 Valor correspondente à exportação de 25 kg ha-1 de K2O em cada tonelada 
de grãos produzida.
5 Valores calculados pelo autor do artigo com base na produtividade agrícola 
média de duas safras = 3.150 kg ha-1.
Fonte: Oliveira et al. (2014).
 10 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
PAPEL FISIOLÓGICO DO NÍQUEL:
ESSENCIALIDADE E TOXIDEZ EM PLANTAS
André Rodrigues dos Reis1
Bruna Wurr Rodak2
1 Professor Assistente Doutor do Curso de Engenharia de Biossistemas, Universidade Estadual Paulista-UNESP, Campus de Tupã, SP; email: 
andrereis@tupa.unesp.br
2 Doutoranda em Ciências do Solo, Universidade Federal de Lavras, Lavras, MG.
3 Doutorando em Irrigação e Drenagem, Faculdade de Ciências Agronômicas, Universidade Estadual Paulista-UNESP, Campus de Botucatu, SP.
4 Professor Assistente Doutor do Curso de Agronomia, Universidade Federal do Mato Grosso, Barra do Garças, MT.
Abreviações: ASE = área superficial específica; B = boro; CTC = capacidade de troca catiônica; Ca = cálcio; Co = cobalto; Cu = cobre; Fe = ferro; 
GSH = glutationa; GSSG = glutationa dissulfeto; Mg = magnésio; Mn = manganês; MOS = matéria orgânica do solo; MS = matéria seca; N = nitrogênio; 
NADPH = nicotiamida-adenina-dinucleótido-fosfato; Ni = níquel; P = fósforo; SiBCS = Sistema Brasileiro de Classificação dos Solos; Zn = zinco.
Fernando Ferrari Putti3
Milton Ferreira de Moraes4
NÍQUEL NO SOLO
O metal de transição níquel (Ni) é o vigésimo terceiro elemento mais abundante na crostra terrestre, com teor médio de 20 mg kg-1. A concentração total 
de Ni nos solos varia de 4 a 2.000 mg kg-1, com valor médio de 
29 mg kg-1 (KABATA-PENDIAS e PENDIAS, 2011). Entretanto, 
solos derivados de rochas ultramáficas, ricas em minerais do grupo 
serpentina, podem apresentar concentrações de até 7.100 mg kg-1 
(BROOKS, 1987). Em pesquisas sobre o teor Ni em solos naturais 
de várias partes do mundo, Massoura et al. (2006) observaram teores 
altos, variando de 500 a 12.000 mg kg-1, em amostras de material 
geológico derivado de serpentina e peridotito, ambos constituintes 
de rochas ultramáficas.
Levantamentos dos teores totais em solos brasileiros ainda 
são escassos, sendo quantificados valores variando de < 0,014 a 
1.167,52 mg kg-1 de Ni (ROVERS; CAMARGO; VALADARES, 
1983; MINEROPAR, 2005a, 2005b; LICHT et al., 2006; MELO 
et al., 2007; CAIRES, 2009; BIONDI, 2010; PAYE et al., 2010; 
SANTOS, 2011; BUSCHLE, 2013). Entretanto, Reeves et al. (2007) 
verificaram,em amostras de solos ultramáficos da região central 
de Goiás, principalmente no município de Niquelândia, valores 
extremamente elevados, de 618 a 14.390 mg kg-1.
Os teores de Ni nos solos apresentam elevada variabilidade 
e são altamente dependentes da composição do material de origem, 
com destaque, de maneira geral, para as classes Cambissolos e 
Calcisols (calcários, sem correspondência no Sistema Brasileiro 
de Classificação dos Solos – SiBCS).
Os teores disponíveis correspondem a 0,001% dos teores totais 
(UREN, 1992), na maior parte das vezes, segundo Vanselow (1966), 
com teores abaixo de 1 mg dm-3 de Ni. Em solos brasileiros, estudos 
isolados na Bahia, Goiás, Maranhão, Mato Grosso, Rio Grande do 
Sul e São Paulo mostraram teores disponíveis variando de < 0,013 a 
1,4 mg dm-3, extraídos em DTPA, < 0,1 a 0,27 mg dm-3, em Mehlich-1, 
e teor médio de 0,35 mg dm-3, em Mehlich-3 (ROVERS; CAMARGO; 
VALADARES, 1983; MELO et al., 2007; RODAK, 2014). O estado 
no qual os estudos estão mais adiantados em relação à disponibilidade 
de Ni é o Paraná, onde amostras do horizonte B de toda extensão 
do estado foram analisadas (Tabela 1), constatando-se teores de 
< 0,013 a 0,19 e < 0,1 a 0,54 mg dm-3 em DTPA e Mehlich-1, respec-
tivamente (RODAK, 2014). Amostras superficiais de solos naturais e 
Tabela 1. Teores disponíveis de níquel obtidos com os extratores DTPA e Mehlich-1 em solos naturais e agrícolas do estado do Paraná.
Localização Profundidade(cm)
DTPA Mehlich-1
Solo1Médio Variação Médio Variação
Mínimo Máximo Mínimo Máximo
 - - - - - - - - - - - - - - - - - - - (mg dm-3) - - - - - - - - - - - - - - - - - - - 
Paraná Horizonte B 0,035 < 0,013 0,19 0,14 < 0,1 0,54 -
Ampére 0-20 0,74 - - 1,33 - - Latossolo Vermelho distroférrico típico
Diamante do Sul 0-20 0,65 - - 1,1 - - Neossolo Regolítico eutrófico típico
Iporã 0-20 - < 0,013 0,13 - < 0,1 0,24 Latossolo Vermelho distrófico típico
Londrina 0-20 0,45 - - 0,75 - - Latossolo Vermelho distroférrico típico
Palotina 0-20 - 0,15 0,16 - 0,33 0,37 Latossolo Vermelho Eutroférrico típico
Paranavaí 0-20 0,11 - - 0,2 - - Argissolo Vermelho distrófico latossólico
Ponta Grossa 0-20 0,08 - - 0,11 - - Cambissolo Háplico alumínico típico
Umuarama 0-20 0,09 - - 0,15 - - Argissolo Vermelho distrófico arênico
1 Embrapa Solos (2006).
Fonte: Adaptada de Rodak (2014).
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 11
agrícolas em áreas pontuais do Paraná também foram estudadas e os 
teores variaram de < 0,013 a 0,74 e < 0,1 a 1,33 mg dm-3 em DTPA 
e Mehlich-1, respectivamente (RODAK, 2014). Ressalta-se que os 
maiores teores, para ambos os extratores, ocorreram em solos deri-
vados de derrames de rochas basálticas, que são rochas ultrabásicas 
ricas em Ni, evidenciando, mais uma vez, a relação direta com o 
material de origem. 
Diversos fatores podem afetar os teores de Ni disponíveis 
no solo, como classe textural, matéria orgânica do solo (MOS), 
óxidos de ferro (Fe) e manganês (Mn), pH, reações de complexa-
ção e competições pelos sítios de adsorção (KABATA-PENDIAS 
e PENDIAS, 2011).
De maneira geral, os horizontes superficiais do solo apre-
sentam maior disponibilidade de Ni, fato que ocorre, em parte, 
devido à presença de MOS, a qual forma complexos estáveis e 
solúveis com o elemento (UREN, 1992). Entretanto, o conteúdo 
de Ni na MOS é considerado baixo. Estudos de Cheshire et al. 
(1977) com metais-traço, entre eles o Ni, constataram que ape-
nas 0,59 mg kg-1 e 0,57 mg kg-1 do total de 35 mg kg-1 de Ni no 
solo encontrava-se na fração de ácidos húmicos e fúlvicos, o que 
representa apenas 1,7% e 1,6% dos teores totais, respectivamente, 
ou seja, valores inferiores a 4%. Ressalta-se que o papel da MOS é 
mais efetivo quando são efetuadas aplicações de resíduos ao solo, 
como lodo de esgoto – material rico em metais pesados, incluindo 
Ni (SAUVé; HENDERSHOT; ALLEN, 2000; SMITH, 2009). 
Os teores totais de Ni, por outro lado, não apresentam com-
portamento definido em profundidade, podendo diminuir, aumentar, 
manter-se ou mesmo variar. Rovers et al. (1983) sugerem que tais 
teores acompanham as variações dos teores de Fe no perfil.
A classe textural do solo é fator importante no comportamento 
do Ni, pois os teores de argila se relacionam positivamente com os de 
Ni, porém, a relação é negativa com a fração areia. As partículas mais 
finas têm concentrações mais altas de Ni devido à maior área superficial 
específica (ASE) e maior quantidade de cargas negativas na superfície, 
ou seja, maior capacidade de troca catiônica (CTC) (BETTINELLI 
et al., 2000; SENWO e TAzISONG, 2004; CARIDAD-CANCELA; 
PAz-GONzÁLEz; ABREU, 2005; RAjAIE et al., 2008). Portanto, 
o aumento do teor de Ni com a diminuição do diâmetro das frações 
do solo indica que o comportamento desse nutriente é governado por 
processos de adsorção, principalmente com os óxidos de Fe e Mn, 
que apresentam alta capacidade de reter o Ni (MASSOURA et al., 
2006; HARMSEN, 2007; QUANTIN et al., 2008; RAJAIE; KARI-
MIAN; YASREBI, 2008; ALVES et al., 2011). Desse modo, o Ni 
no solo encontra-se principalmente na forma mineral, o que explica, 
provavelmente, sua baixa mobilidade e disponibilidade.
Entretanto, o fator que mais afeta o comportamento do Ni 
no solo é o pH, pois são variáveis inversamente proporcionais. Tra-
balho de Siebielec e Chaney (2006) constatou redução dos teores 
disponíveis de Ni, ou seja, maior adsorção, com o aumento do pH, 
com reduções drásticas da disponibilidade do elemento em pH acima 
de 6,5. Em estudo semelhante, Ponizovsky et al. (2008) analisaram 
dez solos ácidos da União Européia, com pH na faixa de 3,6 a 6,7, 
e verificaram que a disponibilidade de Ni foi menor em maiores 
valores de pH, com deslocamento de cálcio (Ca), magnésio (Mg) e 
sódio (Na) para a solução em proporções semelhantes à da adsorção 
de Ni. Ressalta-se que o aumento dos teores disponíveis de Ni em 
decorrência da redução do pH ou da influência de outros fatores, como 
por exemplo a adubação, pode levar a uma competição direta pelos 
sítios de reação do solo com outros cátions, principalmente Fe, cobre 
(Cu) e zinco (zn), que apresentam similaridades químicas com o Ni, 
como valência e raio iônico hidratado (UREN, 1992).
NÍQUEL NA PLANTA
A primeira constatação da essencialidade do Ni para os seres 
vivos foi realizada por Dixon et al. (1975), quando demonstraram 
que a enzima urease apresentava dois átomos de Ni na sua com-
posição estrutural. A essencialidade do Ni nas plantas superiores 
foi evidenciada por Eskew, Welch e Cary (1983), cultivando soja 
(Glycine max L. Merrill) em solução nutritiva, a qual apresentou 
necrose na extremidade dos folíolos devido ao acúmulo de ureia em 
concentrações tóxicas, consequência da baixa atividade da urease 
decorrente da deficiência de Ni (Figura 1). Trabalhos posteriores 
de Eskew, Welch e Norvell (1984) e Brown, Welch e Cary (1987), 
com feijão (Vigna unguiculata L.) e cevada (Hordeum vulgare L.), 
confirmaram a essencialidade do Ni, e ele foi inserido na lista de 
micronutrientes após os pesquisadores verificarem que as sementes 
das plantas de cevada cultivadas em solução nutritiva com ausência 
de Ni, após três gerações, eram inviáveis e não germinavam adequa-
damente. Posteriormente, outras funções do Ni nas plantas também 
foram constatadas: na produção de etileno (SMITH e WOOD-
BURN, 1984), na resistência das plantas a doenças (GRAHAM, 
WELCH, WALKER, 1985), na germinação de sementes (BROWN; 
WELCH; CARY, 1987), como componente estrutural da enzima 
hidrogenase (EVANS et al., 1987) e na conservação pós-colheita 
de frutos (ZHENG et al., 2006).
Figura 1. Sintomatologia de deficiência de níquel em trifólios de soja 
(Glycine max L. Merrill) cultivadas em condições controladas.
Fonte: Eskew et al. (1983).
O Ni é absorvido pelas plantas preferencialmente como 
cátion divalente (Ni2+), também sendo absorvido na forma de 
quelatos com compostos orgânicos e metalóforos. Ressalta-se que 
o mecanismo de contato preferencial desse micronutrientecom o 
sistema radicular ainda não foi elucidado. Após entrar em contato 
com o sistema radicular, o Ni é absorvido, principalmente, por 
processo ativo, em canais não específicos, bem como por difusão 
passiva (YUSUF et al., 2011). A forma e o processo de absorção 
predominante depende dos teores de Ni no solo e, sobretudo, do 
efeito do pH sobre sua disponibilidade. Por exemplo, plantas de 
Lathyrus sativus L. absorveram maior quantidade de Ni até pH 5,0, 
e à medida que os valores de pH foram aumentando ocorreu redução 
da absorção, principalmente com valores ≥ 8,0 (PANDAA et al., 
2007). Kabata-Pendias e Pendias (2011) mostraram claramente 
esse comportamento em estudos realizados com diferentes espécies 
vegetais (Figura 2). Yusuf et al. (2011) observaram que a absorção 
de Ni também pode ocorrer pelas folhas, quando radioisótopos de 
63Ni foram aplicados em folhas de girassol (Helianthus annus L.) e 
 12 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
Figura 3. Distribuição do níquel nas plantas. Mais de 50% do elemento 
ficam retidos nas raízes e 80% do total retido na raiz ficam 
localizados no cilindro vascular. O níquel no caule e nas folhas 
encontra-se principalmente nos vacúolos, paredes celulares 
e tricomas epidermais associados a quelantes, tais como: ni-
cotianamina (NA), histidina (His), citrato, ácidos orgânicos e 
proteínas com várias funções importantes, incluindo permeases, 
metalotioneinas (MT), metalochaperonas e proteínas YS1-like 
(YSLs).
Abreviações na figura: parede celular (CW), cloroplastos (Chl), 
córtex (Co), citoplasma (Cp), endoderme (En), tricoma epitelial 
(Ep), epiderme abaxial (LEp), núcleo (N), parênquima paliçádico 
(PP), floema (P), feixes vasculares (Pi), raízes pelíferas (Rh), 
parênquima esponjoso (SP), epiderme adaxial (UEp), vacúolos 
(Va), cilindro vascular (VC), xilema (X).
Fonte: Chen, Huang e Liu (2009).
Ni2+
Quelante
Folha
Raiz
aproximadamente 36% do elemento foi translocado para os demais 
órgãos. Tendência similar foi observada também em folhas de aveia 
(Avena sativa L.), soja e tomate (Lycopersicon lycopersicum L.) 
pulverizadas com solução de sais de Ni.
Após a absorção, o Ni é transportado no xilema na forma 
iônica, em decorrência da transpiração das plantas, sendo o trans-
porte facilitado com a formação de quelatos com ácidos orgânicos, 
tais como citrato, malato e peptídios (WHITE, 2012), bem como 
com aminoácidos, com destaque para a histidina (KRAMER et al., 
1996), resultando em maior mobilidade do elemento no xilema 
(WHITE, 2012). Sem a formação de quelatos, o movimento do Ni 
é severamente retardado devido à elevada CTC na parede celular 
do xilema. O mecanismo de absorção e redistribuição de Ni nas 
plantas está ilustrado na Figura 3. 
Em estudos iniciais, o Ni foi considerado um elemento imó-
vel ou parcialmente móvel no floema, porém, Cataldo, Garland, Wil-
dung (1978), estudando o comportamento do Ni em plantas de soja, 
constataram que o micronutriente apresentava elevada mobilidade 
ao verificar que, no estádio de senescência, aproximadamente 70% 
do Ni presente nas folhas tinham sido remobilizados para as semen-
tes. Em estudo similar com plantas de trigo (Triticum aestivum L.), 
Page e Feller (2005) observaram que, após a absorção, o Ni diminuiu 
rapidamente nas partes mais velhas das raízes, redistribuindo-se para 
as partes recém-formadas do sistema radicular e, posteriormente, 
acumulou-se temporariamente nas folhas em desenvolvimento. 
Estes estudos sugerem que o Ni é redistribuído, ou seja, apresenta 
alta mobilidade no tecido vegetal, com tendência a acumular-se nos 
órgãos em desenvolvimento, bem como nas sementes.
Figura 2. Teores de níquel em plantas em função dos teores no solo. (a) folhas 
de Alyssum sp., acumuladora de Ni; (b) folhas de A. montanum, 
não acumuladora de Ni; (c) folhas de trigo (Triticum aestivum L.); 
(d) grãos de cevada (Hordeum vulgare L.); (e) raízes de cenoura 
(Daucus carota L.); (f) raízes de rabanete (Raphanus sativus L.). 
Influência do pH do solo sobre os teores de Ni em (g) grãos de 
aveia (Avena sativa L.). (*Os teores no solo, folhas e raízes são 
dados em potência de dez).
Fonte: Adaptada de Kabata-Pendias e Pendias (2011).
*
*
Plantas cultivadas em solos não contaminados apresentaram 
teores foliares que variam entre 0,05 e 5 mg kg-1 de Ni (BROOKS, 
1980; WELCH, 1981). Teores adequados para o suprimento das plan-
tas variam de 0,01 a 10 mg kg-1 (GERENDÁS et al., 1999; BROWN; 
WELCH; CARY, 1987), apresentando grande amplitude de variação 
se comparados aos demais nutrientes essenciais. Essas variações 
estão relacionadas, principalmente, com as diferenças na absorção, 
transporte e redistribuição de Ni entre espécies vegetais ou mesmo 
entre genótipos/cultivares (REBAFKA; SCHULz; MARSCHNER, 
1990), bem como com os teores disponíveis no solo. Os teores ade-
quados para germinação de sementes de cevada, e que proporcionam 
melhor desenvolvimento de aveia, cevada, trigo, tomate, arroz (Oryza 
sativa L.) e abobrinha (Cucurbita pepo L.), são de aproximadamente 
100 ng g-1 MS (BROWN; WELCH; CARY, 1987; GERENDAS e 
SATTELMACHER, 1997). Na Tabela 2 é apresentado um resumo 
dos estudos sobre o teores de Ni nas plantas cultivadas.
Há espécies, entretanto, que toleram níveis excepcional-
mente altos de Ni no substrato e no tecido, sem que ocorra toxidez 
– as hiperacumuladoras. Estima-se que um grande número de 
plantas, aproximadamente 317 taxons e 37 famílias, com destaque 
para os gêneros botânicos Alyssum e Thlaspi (Brassicaceae), pode 
acumular teores maiores que 1.000 mg kg-1 de Ni na matéria seca 
(MS) (KUPPER et al., 2001; POLLARD et al., 2002). Entre as 
plantas estudadas em solos ricos em Ni na região central de Goiás, 
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 13
principalmente do município de Niquelândia, verificou-se cerca de 
40 espécies hiperacumuladoras, apresentando teores entre 7 e 
10.610 mg kg-1 de MS (REEVES et al., 2007). Teores foliares 
excessivos/tóxicos ocorrem geralmente entre 10 e 50 mg kg-1 de 
Ni para espécies não acumuladoras (WELCH, 1981).
SINTOMATOLOGIA DA DEFICIÊNCIA E TOXIDEZ 
DE NÍQUEL EM PLANTAS
Sintomas foliares e dossel da planta
Os sintomas peculiares da deficiência de Ni nas folhas 
de pecã (Carya illinoinensis) e de algumas outras plantas são 
denominados vulgarmente “orelha-de-rato”, pois a ponta das 
folhas novas apresentam manchas escuras em formato 
arredondado, o que lhes confere um aspecto parecido 
com o da orelha de um rato (WOOD; REILLY; NYE-
zEPIR, 2004a; 2004b; 2006) (Figura 4), entretanto, a 
deficiência em condições de cultivo a campo, até o pre-
sente momento, foram relatadas apenas para duas espécies 
vegetais: pecã (WOOD; REILLY; NYEzEPIR, 2006) e 
Betula nigra (RUTER, 2005). Vários trabalhos descrevem 
o sintoma de deficiência de Ni como a formação da orelha 
de rato das folhas, mas outros sintomas morfológicos ainda 
são desconhecidos (WORLEY, 1979; GRAUKE; MORRIS; 
KOWALCzUK, 1983; WOOD e REILLY, 2007).
Wood, Reilly e Nyezepir (2004a, 2004b, 2006) 
iden tificaram pela primeira vez a deficiência de Ni em 
condições de campo nos pomares de pecã dos Estados 
Unidos. Em trabalhos posteriores foram verificadas res-
postas visíveis das plantas ao fornecimento de Ni, quando 
os teores disponíveis no solo eram de 0,2 e 0,7 mg dm-3 
(Figura 5). Segundo os autores, condições do solo como baixo 
teor disponível de Ni, excesso de fósforo (P), Cu e zn, estiagens 
prolongadas, pH do solo acima de 6,5, doses excessivas ou tardias 
de nitrogênio (N), calagem excessiva e presença de nematoides 
podem afetar a disponibilidade de Ni e provocar deficiência. Os 
sintomas em Betula nigra foram semelhantes aos verificados em 
plantas de pecã, nas quais os caules apresentavam entrenós mais 
curtos, com folhas pequenas, enrugadas, em alguns casos com 
coloração verde-escuro, em formato arredondado e com margens 
necróticas (RUTER, 2005).
Estudando o efeito do Ni sobre o metabolismo do N, em 
solução nutritiva, Khoshgoftarmanesh,Hosseinib e Afyunia (2011) 
verificaram necrose nas extremidades das folhas de alface (Lactuca 
sativa L.). De acordo com os autores, os sintomas são devido ao 
acúmulo de ureia no tecido vegetal, decorrente da deficiência de Ni.
Basicamente, os principais sintomas visuais da deficiência 
de Ni são:
1) Clorose 
O sintoma inicial da deficiência de Ni é a palidez ou amare-
lecimento das folhas durante o crescimento foliar ou crescimento 
precoce do dossel das plantas. Essa clorose pálida tende a ser 
uniforme na folha. Esse sintoma visual de clorose não é um bom 
parâmetro para avaliar a deficiência de Ni, pois a deficiência de 
outros nutrientes, como enxofre e ferro, também causa clorose foliar. 
Figura 5. À direita, sintomatologia da deficiência de níquel em galhos 
de pecã (Carya illinoinensis); à esquerda, galhos submetidos a 
uma aplicação de 100 mg L-1 de sulfato de Ni (NiSO4.6H2O), 
via foliar, sem sintomas de deficiência.
Fonte: Wood, Reilly e Nyezepir (2004a; 2004b).
Tabela 2. Teores de níquel em plantas alimentícias cultivadas.
Planta Variação Média
 - - - - - (mg kg-1) - - - - -
Soja (Glycine max L. Merrill), folhas 0,08-0,62 -
Soja, grãos 0,39-2,09 -
Trigo (Triticum aestivum L.), grãos 0,17-0,67 0,34
Cevada (Hordeum vulgare L.), grãos 0,10-0,67 0,41
Aveia (Avena sativa L.), grãos 0,20-8,0 1,28
Ervilha (Pisum sativum L.) e 
feijão (Phaseolus vulgaris L.), sementes
0,2-0,25 -
Couve (Brassica oleracea L.), folhas 0,6-3,3 1,03
Cenoura (Daucus carota L.), raízes 0,26-0,98 -
Cebola (Allium cepa L.), bulbos 0,59-0,4 -
Tomate (Lycopersicon lycopersicum L.), 
frutos
0,43-0,48 -
Pepino (Cucumis sativus L.), frutos 1,3-2,0 -
Batata (Solanum tuberosum L.), tubérculos 0,29-1,0 -
Maça (Pyrus malus L.), frutos - 0,06
Laranja (Citrus sinensis L. Osbeck), frutos - 0,39
Avelã (Corylus avellana L.) e pecã (Carya 
illinoinensis), frutos
1,6-1,7 -
Cacau (Theobroma cacao L.), em pó 5-10 -
Fonte: Adaptada de Kabata-Pendias e Pendias (2011).
Figura 4. Sintomatologia da deficiência de níquel em pecã (Carya illinoinensis) 
cultivada em condições de campo na Costa do Golfo e nas Planícies 
Costeiras dos estados da Georgia e Flórida (Estados Unidos), denomi-
nada, popularmente, orelha-de-rato.
Fonte: Wood, Reilly e Nyezepir (2006). 
 14 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
2) Redução do tamanho e formato alterado da folha 
O indicador visual mais claro e apurado para detectar a 
deficiência de Ni nas folhas são a redução do tamanho foliar e 
o embotamento das pontas das folhas ou folíolos (Figura 4). A 
intensidade do embotamento da ponta das folhas ou folíolos varia 
de acordo com a intensidade da severidade da deficiência de Ni. 
O ápice foliar apresenta característica morfológica obtusa. 
Em folhas de pecã, a região apical de folhas normais com formato 
agudo torna-se obtusa (Figura 4). Esse embotamento abrupto da 
região apical de folhas ou folíolos (geralmente folhas fisiologi-
camente mais velhas) em certos ramos pode ocorrer de maneira 
uniforme no dossel das plantas. Em casos claros de deficiência 
severa de Ni, em condições de campo, o aparecimento da orelha- 
de-rato ocorre mais frequentemente no topo do dossel. No campo 
experimental do Departamento de Agronomia, nos Estados Uni-
dos, teores foliares de pecã abaixo de 0,85 mg kg-1 promoveram 
disfunção morfológica e acarretaram na formação da orelha-de-rato 
(NYCzEPIR; WOOD; REILLY, 2006).
A redução da superfície foliar diminui proporcionalmente 
com o aumento da deficiência foliar de Ni. Essa redução varia entre 
10% e 75% em árvores adultas. Essas folhas deficientes tendem a 
aumentar no topo do dossel das plantas (WOOD e REILLY, 2007). 
3) Região verde-escuro nas pontas foliares
Folhas deficientes em Ni apresentam região verde-escuro 
na parte apical da folha, como demonstrado na Figura 4. Essa 
característica é muito comum aparecer após poucas semanas da 
emissão das folhas ou folíolos, o que torna muito claro o sintoma 
visual característico da deficiência de Ni.
4) Necrose apical foliar
A deficiência severa de Ni provoca necrose na região apical 
das folhas, como ilustrado na Figura 4. A região necrosada da folha 
tende a aumentar com a idade e a proporção da deficiência. Aparen-
temente, a região das células mortas é consequência do acúmulo de 
ureia (ácidos láctico e oxálicos), devido à baixa atividade da enzima 
urease. A deficiência de Ni é mais pronunciada na região meriste-
mática ou nas regiões de crescimento da folha. Essas características 
são excelentes indicadoras da deficiência de Ni nas plantas. 
5) Curvatura e enrugamento da região apical foliar
A região de expansão celular nas margens foliares é redu-
zida ao ponto de curvar e aparecer o enrugamento da região apical 
(Figura 4). Folhas afetadas são mais finas e flexíveis e tendem ser 
quebradiças. Esse sintoma também é um bom indicador da defi-
ciência de Ni em plantas lenhosas.
6) Ausência do desenvolvimento laminar
Em folhas ou folíolos severamente deficientes, o desenvol-
vimento laminar é completamente interrompido e apresenta arranjo 
vascular reduzido e desprovido de lâminas internervais. Em casos 
extremos, a área foliar pode ser extremamente reduzida ou nula e 
isso ocorre principalmente nos primeiros anos de implantação da 
cultura. Essa redução foliar ocorre concomitantemente com o alon-
gamento anormal e afinamento das gemas. Ambas as características 
são bons indicadores da deficiência de Ni. 
A HISTÓRIA DA ORELHA-DE-RATO E A RELAÇÃO 
COM A DEFICIÊNCIA DE NÍQUEL EM PLANTAS
O primeiro relato da orelha-de-rato foi feito por Marz (1918). 
Inicialmente, foi encontrada em árvores de quintais e viveiros na 
Flórida, Mississipi e na Georgia. Na época, a desordem morfoló-
gica foi atribuída a injúrias do frio e alguns anos depois atribuída a 
doenças provocadas por patógenos (DEMARE, 1926). Na década 
de 1930, a orelha-de-rato foi observada em pomares de pecã e 
Gammon e Sharpe (1956) suspeitavam que o problema era causado 
por deficiência de Mn, no entanto, aplicações via solo ou foliar de 
elemento não erradicaram a orelha-de-rato. 
Durante a formação de pomares de pecã na Costa do Golfo 
na Georgia, a severidade da orelha-de-rato era tão grande que muitas 
plantas morreram (WOOD; REILLY; NYEzEPIR, 2004a). Muitas 
plantas foram replantadas e mesmo assim morreram, o que provocou 
um problema econômico na época. A sintomatologia descrita por 
Wood, Reilly e Nyezepir (2004a) indicava a deficiência de algum 
micronutriente ou o desbalanceamento entre os micronutrientes 
como a causa principal da orelha-de-rato. Aplicações de Cu durante 
o transplantio corrigiam os sintomas de orelha-de-rato de um ano 
agrícola para o outro, mas os mesmos sintomas apareciam no ano 
seguinte. Aplicações foliares de Cu não tinha nenhum efeito sobre 
os sintomas da orelha-de-rato (WOOD; REILLY; NYEzEPIR, 
2004b). Wood, Reilly e Nyezepir (2004a) também observaram 
uma forte correlação entre Cu e zn na incidência da severidade da 
orelha-de-rato. Cátions divalentes, como zn, Cu e Ni, presentes 
na solução do solo, usam o mesmo canal de íons para entrada no 
sistema radicular de plantas (KOCHIAN, 1991), o que acarretou 
a ideia da possibilidade da orelha-de-rato estar relacionada ao Ni. 
Finalmente, em 2004, a equipe do Dr. Bruce Wood relatou que a 
principal causa da orelha-de-rato em pecã era a deficiência de Ni 
(WOOD; REILLY; NYEzEPIR, 2004c). Pulverizações foliares 
com 100 mg L-1 (na forma de NiSO4.6H2O) foram suficientes para 
erradicar a orelha-de-rato (Figura 5). Após a aplicação de Ni, as 
folhas de pecã voltaram a se desenvolver normalmente. De acordo 
com os autores, a aplicação foliar de Ni não apresentou fitotoxici-
dade visual nas folhas. O Ni absorvido pelas folhas foi acumulado 
em regiões de reserva da planta e posteriormente translocado para 
regiões dormentes, brotos e meristemas apicais. A quantidade de 
Ni translocado na planta foi suficiente para corrigir os sintomas de 
deficiência e eliminar a orelha-de-rato.