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Artigo de revisão
Tropical Conservation Science 
Volume 12: 1-21
! The Author (s) 2019 Article Reuse 
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1940082919877479 
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Uma revisão do conhecimento atual de 
Zamiaceae, com ênfase em ZamiaDa 
américa do sul
Rosane Segalla1,2 , Francismeire Jane Telles3, Fábio Pinheiro4e Patr-
ıcia Morellato2
Resumo
Zamiaceae, uma família da antiga ordem Cycadales, está distribuída nas regiões tropicais e subtropicais do Velho e do Novo Mundo. 
Aqui, apresentamos uma revisão sistemática de Zamiaceae com ênfase emZamia espécies da América do Sul. Nosso objetivo é (a) 
estabelecer o conhecimento atual, (b) identificar lacunas de pesquisa, e (c) indicar direções para estudos futuros, discutindo a 
ecologia e a conservação das espécies sul-americanas. A pesquisa recuperou 508 artigos, classificados em 11 tópicos de pesquisa: 
taxonomia e sistemática, morfologia, bioquímica, genética, filogeografia, ecologia de populações, biologia reprodutiva, interações 
ecológicas, propagação de plantas, conservação e revisões. O número de publicações dobrou no século 21, principalmente com foco 
na genética (n ¼60), taxonomia e sistemática (n¼ 52), morfologia(n¼ 36), interações ecológicas (n¼30), e um interesse crescente na 
ecologia populacional (n¼29) e conservação(n¼ 32). Os estudos estão concentrados na América do Norte e Central (54% de todos os 
estudos) com apenas 6% (29) abordando espécies da América do Sul.Zamia. No geral, estudos apontam o papel fundamental dos 
polinizadores na promoção do fluxo gênico por meio da dispersão do pólen entre as populações de Zamiaceae. Portanto, é 
necessário investigar a história natural, ecologia, biologia reprodutiva, genética e filogeografia, especialmente para as espécies da 
América do Sul. Além disso, a implantação de coleções in situ e ex situ e bancos de germoplasma vinculados a jardins botânicos são 
essenciais para a conservação e restabelecimento das populações locais de populações criticamente ameaçadas de extinção.Zamia 
espécies na América do Sul. Concomitantemente, sugerimos estudos que modelem a distribuição deZamia espécies em cenários 
futuros de mudanças climáticas.
Palavras-chave
sistema reprodutivo, interações ecológicas, conservação de cicadáceas, dispersão de sementes, filogeografia
Introdução
A família Zamiaceae, juntamente com Cycadaceae e 
Stangeriaceae, formam um grupo monofilético pertencente 
à ordem Cycadales, uma linhagem antiga de plantas 
vasculares (Donaldson, Dehgan, Vovides, & Tang, 2003; 
Grobbelaar, 2002; Norstog & Nicholls, 1997; Walters, 
Osborne, & Decker, 2004). Embora Cycadales ocupe uma 
posição filogenética chave entre as plantas terrestres atuais, 
exibindo características que fazem a transição entre plantas 
vasculares sem sementes e plantas com sementes mais 
derivadas, os aspectos ecológicos e reprodutivos das 
espécies de Zamiaceae ainda são pouco explorados (Krieg, 
Watkins, Chambers, & Husby, 2017), especialmente no 
gêneroZamia da América do Sul. Compreensão deZamia 
evolução, incluindo a evolução das estratégias reprodutivas 
e interações mutualísticas (Tang, Xu, et al., 2018; Vovides, 
2000), são fundamentais para a sua conservação.
1Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de Mato Grosso, 
Cáceres, Brasil
2Departamento de Botânica, Laborato - rio de Fenologia, Instituto de
Biociências, Universidade Estadual Paulista UNESP, Rio Claro, Brasil
3Programa de Po- s-Graduaç ~ ao em Ecologia e Conservaç ~ ao de Recursos
Naturais, Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia, Brasil
4Departamento de Biologia Vegetal, Instituto de Biologia, Universidade 
Estadual de Campinas, Campinas, Brasil
Recebido em 31 de janeiro de 2019; Aceito em 30 de agosto de 2019
Autor correspondente:
Rosane Segalla, Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de Mato 
Grosso, Campus Cáceres, Avenida dos Ramires, s / n, CEP: 78200-000, MT, 
Brasil.
Email: rosane.segalla@cas.ifmt.edu.br
Creative Commons Não Comercial CC BY-NC: Este artigo é distribuído sob os termos da Licença Creative Commons Atribuição-Não 
Comercial 4.0 (http://www.creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0/) que permite o uso não comercial uso, reprodução e dis-
tributação do trabalho sem permissão adicional, desde que o trabalho original seja atribuído conforme especificado nas páginas SAGE e Open Access (https: // us. 
sagepub.com/en-us/nam/open-access-at-sage).
Traduzido do Inglês para o Português - www.onlinedoctranslator.com
https://orcid.org/0000-0002-2821-687X
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2 Ciência da Conservação Tropical
Zamiaceae é composta por sete gêneros e 235 espécies, 
de acordo com a análise cladística de Stevenson (1990) e 
classificação formal de Stevenson (1992):Ceratozamia 
Brongniart (31), Dioon Lindley (16),Encephalartos Lehmann 
(65), Lepidozamia Regel (2),Macrozamia Miquel (41), 
Microcycas (Miq.) A. DC. (1), eZamia L. (80) (Calonje, 
Stevenson, & Osborne, 2019), que são distribuídos por toda 
a África, Américas, Austrália e Grandes Antilhas (Donaldson 
et al., 2003; Stevenson, 2004a; Taylor, Haynes, Stevenson, 
Holzman , & Mendieta, 2012; Walters et al., 2004). Nas 
Américas, as espécies de Zamiaceae ocorrem desde o nível 
do mar até uma altitude de 2.500 m, em solos calcários bem 
drenados e diferentes tipos de habitat, como florestas 
tropicais, savanas, dunas, pântanos e desertos (Lopez-
Gallego, 2015; Stevenson, 2004a ; Whitelock, 2002). A maior 
diversidade de espécies é encontrada nos gêneros.
Ceratozamia, Dioon, e Zamia, todos endêmicos para o Novo 
Mundo (Lopez-Gallego, 2015; Stevenson et al., 2003; 
Stevenson, 2004a; Taylor et al., 2012; Walters et al., 2004). 
Daqueles,Zamia é considerado o gênero mais diverso das 
cicadáceas existentes em termos de ecologia e morfologia 
(Calonje, Stevenson, et al., 2019; Norstog & Nicholls, 1997). 
MuitosZamia as populações sofrem com a perda de habitat 
e frequentemente ocorrem em populações pequenas e 
disjuntas (Calonje, Meerow, et al., 2019; Mankga & 
Yessoufou, 2017; Stevenson, 1993; Walters et al., 2004).
Informações relativas Zamia populações (estrutura, 
dinâmica, interações, etc.) são escassas e uma das 
explicações é o difícil acesso às populações, dada a sua 
distribuição remota, dificultando as pesquisas e ações de 
conservação das espécies, embora muitas estejam 
ameaçadas de extinção e ocorram fora de áreas protegidas 
(Calonje, Stevenson, et al., 2019; Donaldson, 2003; Lopez-
Gallego, 2015; Mankga & Yessoufou, 2017; Stevenson et al., 
2003). A maioria das áreas ondeZamia espécies que ocorrem 
na América do Sul também são consideradas focos de 
biodiversidade (Stevenson et al., 2003). Nesta revisão, 
objetivamos reunir informações sobre a família Zamiaceae a 
partir de um levantamento sistemático de estudos em 
diferentes bancos de dados. Nós nos concentramos 
principalmente na ecologia e biologia reprodutiva deZamia, 
especialmente as espécies da América do Sul. Nosso objetivo 
é (a) estabelecer o conhecimento atual, (b) identificar 
lacunas de pesquisa, e (c) indicar direções para estudos 
futuros, enfatizando a ecologia e conservação das espécies 
subestimadas da América do Sul.Zamia, no âmbito da 
revisão da literatura de Zamiaceae.
Cycads e a International Union for Conservation of Nature 
usando o mesmo termo. Publicações indexadas (DOI, ISSN e 
ISBN), bem como os papéis clássicos e monografias relevantes 
não indexados (listados em Arquivos em Suplemento de Dados - 
FDS) foram incluídos nesta revisão. Dados não publicados foram 
incluídos apenas se dos autores desta revisão. Após a 
compilação, realizamos uma classificação sistemática dos 
estudos,resumindo os temas mais importantes apontados em 
cada artigo revisado, resultando em 11 tópicos de pesquisa: 
taxonomia e sistemática, morfologia, bioquímica (composição 
bioquímica), genética, filogeografia, ecologia populacional, 
reprodutiva biologia, interações ecológicas (mutualismo e 
antagonismo), propagação de plantas, conservação e revisões. 
Após a classificação, para cada estudo, extraímos as seguintes 
informações: ano de publicação, região geográfica (região 
principal ou área de distribuição local), espécie em estudo e, se 
aplicável, o tipo de interação (mutualismo / antagonismo / 
outro) e agente de interação (nome da espécie em interação). 
Todos os estudos pesquisados e informações adicionais podem 
ser encontrados no FDS.
Considerando o pequeno número de publicações na 
América do Sul (FDS) e a fim de mostrar a distribuição atual 
da Zamia nesta região em diferentes tipos de vegetação, de 
acordo com a classificação de Olson et al. (2001), criamos 
um mapa de distribuição deZamia espécies usando os dados 
disponíveis no Global Biodiversity Information Facility (2019), 
SpeciesLink (2018), e publicações apresentando 
coordenadas geográficas ou indicações de localidades das 
espécies (Segalla & Calonje, 2019). A classificação de Olson 
foi extraída de http://www.worldwildlife.org/publications/ 
terrestrialecoregions-of-the-world) e a manipulação de 
dados geoespaciais foi feita usando QGIS (http // qgis.osgeo. 
Org). Para identificar as lacunas de conhecimento e orientar 
esforços futuros, também compilamos informações deZamia 
espécies da América do Sul, incluindo seu status de 
conservação de acordo com a União Internacional para 
Conservação da Natureza (IUCN; Calonje, Stevenson, et al., 
2019 na Lista Mundial de Cycads — http: //
www.cycadlist.org, 2013-2019, e Lista Vermelha de Espécies 
Ameaçadas - IUCN 2010-2019 em https://
www.iucnredlist.org) e possíveis causas para o declínio da 
população.
O conhecimento de Zamiaceae ao longo do tempo, 
tópico de pesquisa, espécies e continentes
Revisamos 508 estudos que abordaram Zamiaceae de acordo 
com nossos critérios de revisão (FDS). O primeiro estudo data de 
1897 (Webber, 1897), descrevendo a dinâmica do tubo polínico 
deZamia integrifolia Lf (Webber, 1897). Este estudo foi 
acompanhado por publicações esparsas até a década de 1980, 
totalizando 34 artigos, a maioria relacionados à morfologia (n¼ 
12), propagação (n¼ 5) e bioquímica
Método de revisão
Pesquisamos nos bancos de dados da Web of Science e do 
Google Scholar usando o termo Zamia * para compilar 
estudos sobre Zamiaceae e Zamia até junho de 2018. 
Também pesquisamos The Cycad Society, The World List of
http://www.worldwildlife.org/publications/ terrestrial-ecoregions-of-the-world
http://www.worldwildlife.org/publications/ terrestrial-ecoregions-of-the-world
http//qgis.osgeo.org
http//qgis.osgeo.org
http://www.cycadlist.org
https://www.iucnredlist.org
Segalla et al. 3
Figura 1. Resumo da revisão Zamiaceae. (a) Número de publicações revisadas por década, entre 1871 e junho de 2018. (b) Número de 
publicações pesquisadas de acordo com os tópicos de pesquisa definidos na revisão: taxonomia e sistemática, morfologia, composição 
bioquímica, genética, filogeografia, ecologia populacional, biologia reprodutiva , interações ecológicas, propagação de plantas, conservação e 
revisões.
(n¼4) de Zamiaceae. Agrupamos os estudos em cinco 
períodos, sendo o primeiro de 1891 a 1980 (Figura 1 (a)). A 
partir da década de 1980, a pesquisa sobre Zamiaceae 
mostrou um aumento significativo (n¼70) focando 
principalmente em taxonomia e sistemática (n¼15), 
interações ecológicas (n¼12), e um número semelhante de 
estudos em morfologia (n¼13). Do período de 1991 a 2000 (
n¼ 76), os pesquisadores mantiveram seu interesse em 
taxonomia e sistemática (n¼12) e interações ecológicas (n¼ 
12), mas agora também se ramificou na genética (n¼ 11), 
com bioquímica, morfologia, ecologia populacional e 
propagação com números semelhantes de publicações (seis 
a nove estudos). O número de publicações dobrou após o 
século 21 (n¼328), com pesquisas enfocando genética (n¼ 
60), taxonomia e sistemática (n¼ 52), comentários (n¼41), 
morfologia (n¼ 36), interações ecológicas (n¼30), e um 
interesse surpreendentemente crescente na ecologia 
populacional (n¼29) e conservação (n¼32) (Figura 1 (a) e (b)).
Nossa revisão revelou que ao longo das décadas, os 
seguintes tópicos de pesquisa predominaram, com mais 
de 30 publicações sobre cada um: interações ecológicas (
n¼ 57), comentários (n¼ 49), ecologia populacional (n¼ 
45), conservação (n¼ 36), e propagação (n¼ 32) (Figura 1 
(b), FDS). Taxonomia e sistemática, genética e
Os tópicos de pesquisa em morfologia tiveram mais de 60 
publicações cada, indicando que a maioria dos estudos sobre 
Zamiaceae tem um aspecto mais descritivo / comparativo. Os 
tópicos de pesquisa menos estudados foram biologia 
reprodutiva (n¼25), bioquímica (n¼23), e filogeografia (n¼ 11). 
Atualmente, um enfoque multidisciplinar combinando dados 
morfológicos, anatômicos e moleculares tem sido utilizado para 
abordar questões relacionadas aos processos de especiação, 
considerando também as condições climáticas e a biogeografia 
das espécies, conforme descrito para os gêneros.Ceratozamia
(Vovides, Stevenson, Pérez-Farrera, Lo - pez, &
Avendan~ o, 2016) e Dioon (Vovides et al., 2018). O grande 
número de revisões e estudos enfocando taxonomia e 
sistemática, morfologia e genética podem estar ligados à 
existência de centros de pesquisa que contêm grandes 
herbários com importantes coleções de cicadáceas, como 
o Instituto Nacional de Botânico da África do Sul (África 
do Sul), o Montgomery Botanical Center em Miami (EUA) 
e Nong Nooch Tropical Garden (Tailândia) (Walters, 
2003). No entanto, trabalho taxonômico adicional é 
necessário para resolver questões taxonômicas de 
espécies do Brasil, Venezuela e Colômbia (Calonje, 
Meerow, et al., 2019). O aumento gradual de estudos 
com foco em ecologia e conservação populacional é
4 Ciência da Conservação Tropical
Figura 2. Número de espécies por gênero (barra preta), número de espécies estudadas (cinza claro) e de estudos por espécie (cinza escuro) na família 
Zamiaceae.
muito provavelmente devido à crescente destruição de 
habitats adequados para as populações de cicadáceas em 
todo o mundo, um fator notável desde o início do século 21. 
Finalmente, o número reduzido de estudos abordando 
biologia reprodutiva, bioquímica e filogeografia poderia ser 
explicado pelo fato de esses tópicos de pesquisa serem mais 
caros em tempo e recursos, exigindo extenso trabalho de 
campo ou análises tecnológicas caras nem sempre 
acessíveis, especialmente até recentemente no Novo 
Mundo.
Considerando a diversidade de espécies, os gêneros de 
Zamiaceae mais estudados são Zamia, Encephalartos, 
Ceratozamia, Dioon, e Macrozamia (Figura 2). A maioria dos 
estudos concentra-se em morfologia e genética (FDS). 
Apesar do número de estudos, as informações ainda são 
escassas, principalmente paraZamia e Encephalartos (FDS). 
Além disso,Microcycas e Lepidozamia possuem poucas 
espécies e, portanto, estudos levantados (Figura 2, FDS). A 
maioria dos estudos de Zamiaceae estão concentrados no 
continente norte-americano (n¼273), correspondendo a 54% 
de todos os estudos encontrados em nossa pesquisa, 
seguido pela África(n¼73; 14%), Austrália (n¼54; 11%), 
América do Sul(n¼31; 6%), Europa (n¼23; 5%) e Ásia (n¼ 14; 
3%). Os 7% restantes (n¼40) correspondem a comentários. 
Os estudos identificados como originários da América do 
Norte e da Europa são classificados como tal devido à 
afiliação dos autores principais. É interessante notar que, 
embora as espécies não ocorram naturalmente nessas 
áreas, uma parte considerável dos estudos tem sido feita 
por pesquisadores dessas regiões.
Em relação às espécies do Novo Mundo, a grande 
maioria dos estudos foi realizada na América do Norte 
e Central (FDS). México, o país com mais
estudos em Zamiaceae, detéma maior diversidade de 
cicadáceas nos Neotrópicos com uma alta porcentagem de 
espécies endêmicas (Lopez-Gallego, 2015; Nicolalde-Morejo- n et al.,
2014; Vovides et al., 2003). Das 62 espécies de cicadáceas 
encontradas no México, 58 são endêmicas (Calonje, 
Stevenson, et al., 2019), das quaisZamia furfuracea Lf, Dioon 
eduleLindl., E Ceratozamia mexicana Brongn. são os mais 
estudados (Nicolalde-Morejo - n et al., 2014). México é
também uma exceção em relação aos planos de ação para a 
conservação. O país tem desenvolvido ações de conservação local 
com base em coleções nacionais, jardins botânicos, investindo no 
uso sustentável de espécies de cicadáceas por meio de programas 
educacionais (Donaldson, 2003; Lázaro-Zermen ~ o, González-
Espinosa, Mendoza, & Mart-ınez-Ramos, 2011; Pérez-Farrera, 
Quintana-Ascencio, Salvatierra, & Vovides, 2000; Pérez-Farrera & 
Vovides, 2006; Vovides, Iglesias, Luna, & Balcázar, 2013; Vite, 
Pulido & Vázquez, 2013). Seguindo este exemplo, a Austrália e a 
África do Sul também aumentaram o número de estudos 
relacionados com cicadácea (FDS). Esses estudos e esforços são 
necessários na América do Sul. No entanto, devido às inúmeras 
fronteiras políticas através da distribuição geográfica das 
cicadáceas nas Américas, os esforços de pesquisa têm evoluído 
lentamente (Terry et al., 2012).
Em Zamiaceae, Zamia é o gênero com maior número de 
espécies (80), das quais 30 são encontradas em toda a 
América do Sul (Figura 3). Apesar de muitas espécies terem 
sido bem estudadas, outras ainda requerem pesquisa básica 
(Tabela 1). A taxa de perda de habitat aumentou mais rápido 
do que os dados de distribuição de espécies são atualizados, 
dando a impressão errada de que as populações estão 
estáveis quando na verdade os números estão diminuindo 
rapidamente e estão em perigo. Além disso, a natureza 
disjunta das populações torna difícil avaliar sua dinâmica ou
Segalla et al. 5
Figura 3. Distribuição geográfica das 30 espécies de Zamiaceae da América do Sul considerando os diferentes tipos de vegetação onde 
ocorrem.
estabilidade em diferentes cenários sem extenso trabalho 
de campo. Esta é uma limitação crítica na América do Sul 
(Donaldson et al., 2003; Stevenson, 1993). As 30 espécies de
Zamia que ocorrem na América do Sul estão distribuídas 
entre Brasil, Colômbia, Equador, Peru e Venezuela (Calonje, 
Stevenson, et al., 2019). A Colômbia tem 21 espécies de
Zamia com populações em todas as regiões biogeográficas 
(Lopez-Gallego, 2015). Cerca de 62% dessas espécies são 
consideradas endêmicas da América do Sul e estão 
distribuídas nos elementos florísticos do Choco. -,
montane, R-ıo Magdalena Valley e Amazonian Basin 
(Lopez-Gallego, 2015; Stevenson, 2004b). Brasil e Bolívia 
possuem espécies que habitam os ecossistemas da Bacia 
Amazônica, Cerrado (Cerrado) e o
áreas de transição entre os dois (Segalla & Calonje, 2019). Para 
espécies que afetam regiões semelhantes, mas cruzam 
fronteiras geográficas, esforços de pesquisa e planos conjuntos 
de conservação devem ser estabelecidos entre os países.
Biologia Reprodutiva e Interações 
Ecológicas em Zamiaceae
A maioria dos estudos com foco em interações ecológicas 
envolvem Ceratozamia, Dioon, e Zamia. Assim, nos 
concentramos nesses gêneros. Aspectos básicos da morfologia 
das estruturas reprodutivas, comuns a todas as cicadáceas, 
foram revisados anteriormente em outro lugar (Stevenson, 
1993; Stevenson, 2004a; Terry et al., 2012).
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8 Ciência da Conservação Tropical
Figura 4. Linha do tempo dos principais estudos considerando a biologia reprodutiva de Zamiaceae.
Interações Mutualísticas: Plantas-Polinizadores 2009). Essa ideia foi refutada apenas na década de 1980 
com os estudos experimentais clássicos de Norstog, 
Stevenson e Niklas (1986); Tang (1987); Norstog e 
Fawcett (1989); Vovides (1991); e Tang (1993) 
confirmando que besouros dos gênerosPharaxonotha
A polinização de diferentes espécies de Zamiaceae parece 
ser mediada por insetos específicos do hospedeiro, 
normalmente Coleoptera e Thysanoptera (Franz & Skelley, 
2008; Tang, Skelley, & Pérez-Farrera, 2018; Terry et al., 2004; 
Terry, Forster, Moore, Roemer, & Machin, 2008; Valencia-
Montoya et al., 2017). Preparamos uma linha do tempo dos 
principais estudos que abordam a biologia da polinização de 
espécies de Zamiaceae (Figura 4). Historicamente, a 
polinização de Zamiaceae foi atribuída exclusivamente à 
anemofilia. Tal como acontece com outras gimnospermas, o 
vento foi considerado o único agente facilitador da 
polinização (Terry, Roe, Tang, & Marler,
(Curculionoidea: Erotylidae) e Rhopalotria
(Curculionoidea: Belidae) são os polinizadores de diferentes 
espécies de Zamia. Tais estudos estimularam novas pesquisas 
experimentais, corroborando a polinização de insetos emZamia 
espécies. Na verdade, pesquisas sobre polinização publicadas 
após esses primeiros estudos frequentemente relatam besouros 
como polinizadores de Zamiaceae, bem como de angiospermas 
basais (Ollerton, 2017), sugerindo um processo evolutivo
Segalla et al. 9
entre cicadáceas e besouros agindo como polinizadores 
(Walters et al., 2004).
Pharaxonotha tem sido comumente descrito como um 
agente mutualístico de Zamia e também foi encontrado em 
estróbilos de espécies de outros gêneros, comoCeratozamia, 
Dioon, e Microcycas (Chaves e Genaro, 2005; Franz e Skelley, 
2008). Recentemente, uma nova espécie dePharaxonotha 
Reitter (Coleoptera: Erotylidae) foi encontrado habitando o 
estróbilo masculino de Zamia boliviana (Brongn.) A.DC. da 
América do Sul central (Skelley & Segalla, 2019), e uma nova 
espécie do gêneroCeratophila Tang, Skelley e Pérez-Farrera 
(Erotylidae: Pharaxonothinae) foram descritos habitando 
estróbilos machos de Ceratozamia no México (Tang, Xu, et 
al., 2018). Pesquisas de coleópteros que habitam o estróbilo 
de outros gêneros cicadáceas no Novo Mundo, incluindo
Dioon, Microcycas, e Zamia, indique aquilo Ceratophila está 
restrito a Ceratozamia, o único hospedeiro conhecido desses 
besouros (Tang, Xu, et al., 2018). A existência e a natureza 
das interações de insetos com espécies de cicadáceas da 
América do Sul, especialmente no que se refere à ecologia e 
biologia reprodutiva, ainda precisam de amplo esforço de 
investigação.
Análises filogenéticas moleculares e morfológicas de 
besouros presentes em cicadáceas do Novo Mundo 
sugerem que o tipo de polinizador pode impactar a 
estrutura genética da população de suas espécies 
hospedeiras (Tang, Skelley, et al., 2018). As novas 
descobertas indicam que esta é uma via de pesquisa 
frutífera (Tang, Skelley, et al., 2018), aplicável principalmente 
à conservação de cicadáceas sul-americanas. Nas regiões 
tropicais, o tamanho e a vida útil do estróbilo são curtos, 
limitando a atratividade de visitantes que possuem longos 
períodos reprodutivos e atua como uma barreira para a 
colonização de certas espécies (Terry et al., 2012). 
Estrategicamente, essa característica promove maior 
atividade dos besouros para se deslocarem de uma planta 
para outra, favorecendo a dispersão do pólen em distâncias 
maiores (Terry et al., 2012).
escala, a dispersão de sementes atua localmente, determinando a 
estrutura das populações (Cabrera-Toledo, González-Astorga, & 
Flores-Vázquez, 2012). A Tabela 2 resume os estudos que abordam 
os agentes de dispersão de sementes em espécies de Zamiaceae e 
mostra que, em geral, os mecanismos de dispersão de sementes 
precisam ser investigados para a maioria das espécies.
A relação entre dispersão e recrutamento ainda é pouco 
entendida para a maioria das espécies de Zamiaceae. Gregory e 
Chemnick (2004) observaram que emDioonespécies a maioria das 
sementes que germinam perto da planta-mãe não sobrevivem. 
Segundo esses autores, a sobrevivência das mudas é determinada 
pelo período de armazenamento das sementes e pela profundidade 
de soterramento, pois as sementes enterradas mais profundamente 
no solo têm maior probabilidade de evitar a predação e germinar 
com sucesso. O recrutamento de sementes próximo à planta-mãe 
também sugere quea dispersão de sementes por animais não é tão 
eficaz (Pérez-Farrera et al., 2000). Por exemplo,Ceratozamia 
matudae Lundell interage muito pouco com predadores e 
dispersores devido ao grande tamanho de suas sementes (2–3 cm 
de diâmetro) e devido à sua alta concentração de neurotoxinas 
(Pérez-Farrera et al., 2000). oC. matudaeas plantas são normalmente 
encontradas em áreas com topografia íngreme (Pérez-Farrera et al., 
2000) e a gravidade pode ser responsável pela limitada dispersão 
local de sementes (Jones, 1993). Potenciais diferenças nas distâncias 
de dispersão de pólen ou sementes entre habitats de floresta nativa 
e degradada, como emZamia Fairchildiana LD Go
- as populações de mez são difíceis
culto a avaliar, dado o conhecimento limitado de sua 
biologia de polinização e dispersão (Lopez-Gallego & O'Neil, 
2010). Outras relações com espécies deZamia, como 
associações oportunistas com formigas como agente de 
remoção de sarcotesta fresca (Lázaro-Zermen~ o et al., 2011), também são
importantes como mantenedores de serviços ecológicos, 
mas são mal compreendidos. A dispersão de sementes e 
outros aspectos da história natural deZamia espécies, assim 
como outras ao redor do mundo, requerem mais pesquisas 
(Lopez-Gallego, 2015).
Interações antagonistas: herbívoros e 
predadores de sementes
Interações Mutualísticas: Dispersores e 
Consumidores de Semente
Zamia As espécies, como muitas outras espécies de plantas, 
produzem uma variedade de substâncias tóxicas secundárias 
(aleloquímicos) para se defenderem de antagonistas, 
principalmente herbívoros. Flavonas diméricas, 
metilazoglucosídeos cíaseína contendo nitrogênio, 
macrozamina e várias neocassinas estão entre os aleloquímicos 
mais importantes e palatáveis apenas para algumas espécies 
animais (Brenner, Stevenson, & Twigg, 2003; Prado, 2011; 
Schneider, Wink, Sporer, & Lounibos, 2002). A Tabela 3 resume 
os estudos que abordam as interações antagonistas, como 
herbivoria e predação, em Zamiaceae do Novo Mundo. Em 
geral, os estudos indicam que existe uma alta dependência dos 
animais da planta hospedeira (Tabela 3). No entanto, os 
mecanismos envolvidos no
A dispersão de sementes por animais é uma relação mútua 
facultativa relevante para o fluxo gênico e manutenção de 
espécies de plantas. Pássaros, roedores e provavelmente muitos 
outros animais dispersam sementes de cicadácea ingerindo a 
sarcotesta e deixando cair a camada rochosa e seu conteúdo 
para longe da planta-mãe (Hill & Osborne, 2001; Taylor & 
Holzman, 2012), mas esses eventos precisam ser melhores 
estudado em espécies de Zamiaceae (Lopez-Gallego, 2015). A 
dispersão das sementes mantém a estrutura genética local das 
espécies ainda mais do que a dispersão do pólen (Dow & Ashley, 
1996; Dyer, 2007; Ortego, Bonal, & Mun~ oz, 2010). Embora
a dispersão do pólen pode promover alta diversidade em uma escala global
10 Ciência da Conservação Tropical
Mesa 2. Compilação de estudos sobre dispersão e predação de sementes em diferentes espécies da família Zamiaceae.
Geográfico
região / paísTaxa de Zamiaceae Dispersores de sementes e predadores Fonte
Ceratozamia matudae Lundell Peromyscus mexicanus
(Saussure, 1860);
Pecari tajacu Linnaeus, 1758 
Peccaries (Tayassuidae)
México Pérez-Farrera et al. (2000)
Ceratozamia mirandae Vovides,
Pérez-Farr. & Iglesias
Dioon edule Lindl.
Dioon merolae De Luca,
Sabato e Vázq.Torres
México Pérez-Farrera et al. (2006)
P. mexicanus
P. mexicanus
México
México
Vovides et al. (2003) 
Lázaro-Zerme ~ no,
González-Espinosa,
Mendoza, e
Mart-ınez-Ramos (2011)
Chemnick (2013)
Ekué et al. (2008) Snow e 
Walter (2007) Hall e Walter 
(2013) Burbidge e Whelan 
(1982)
Dioon spinulosum Dyer ex Eichler
Encephalartos barteri subsp. Barteri 
Macrozamia Lúcida LAS Johnson
Macrozamia miquelii (F. Muell.) A.DC.
Macrozamia riedlei (Gaudich.)
CA Gardner
Zamia amblifilídia DW Stev.
Pássaros, quatis e roedores
Grandes mamíferos e grandes pássaros 
voadoresTrichosurus Vulpecula, Rattus 
fuscipes Trichosurus vulpecula
Pássaros, papagaios e marsupiais
México
Benin / África
Queensland, Austrália
Queensland, Austrália
Austrália Ocidental
Mamíferos pequenos e médios Porto Rico Negron-Ortiz e
Breckon (1989)
Ir- mez (1993)Zamia Fairchildiana LD Go - mez Saltator spp. (Cardinalidae),
Ramphocelus passerinii
Bonaparte, 1831
Dasyprocta punctata Gray, 1842 
Mockingbird (Mimidae)
Costa Rica
Zamia lindenii Regel ex André
Zamia Pumila EU.
Equador
Flórida / EUA
Lindstro€m (2010)
Eckenwalder (1980)
Observação. São fornecidas espécies de interação, região geográfica de estudo e referências.
a interação entre os agentes antagonistas e as substâncias 
químicas não é totalmente compreendida (Prado, 2014).
As interações de antagonistas com Lepidoptera e 
Coleoptera foram observadas para muitas espécies de 
Zamiaceae. Por exemplo, borboletas do gêneroEumaeus
(Lepidoptera: Lycaenidae) são herbívoros cíclicos 
obrigatórios que consomem partes vegetativas e 
reprodutivas de muitas Zamiaceae neotropicais (Figura 5 
(a) - (c)), enquanto besouros (Coleoptera: Chrysomelidae 
e Aulacoscelinae) agem como predadores (Cascante-Mar-
ın & Araya, 2012; Castillo-Guevara & Rico-Gray, 2002; 
Contreras-Medina et al., 2003; Koi & Daniels, 2015; Pérez-
Farrera & Vovides, 2004; Prado et al., 2011; Ruiz-Garc-ıa 
et al., 2015; Taylor et al., 2008). Esses estudos são 
limitados, no entanto, e fornecem apenas breves 
descrições das interações observadas.
As diferentes adaptações necessárias para superar a 
toxicidade das cicadáceas não se restringem apenas à 
herbivoria ou predação, mas também aos possíveis ganhos do 
inseto com o uso de metabólitos secundários da planta (Prado, 
2011). Os traços aposemáticos deEumaeus larvas que se 
alimentam de Zamia espécies, sugerem uma longa associação 
evolutiva onde os insetos são tolerantes às defesas da planta 
enquanto exploram os recursos livres de competição (Castillo-
Guevara & Rico-Gray, 2002; Schoonhoven, van Loon, & Dicke, 
2005). Prado, Rubio-Mendez,
Yan~ ez-Espinosa e Bede (2016) recomendam estudos sobre 
os ciclos de vida de plantas e herbívoros para avaliar a 
preferência, o desempenho e os níveis de dano ao longo de 
diferentes estágios ontogenéticos entre indivíduos do sexo 
masculino e feminino.
Estudos biogeográficos como estratégia de conservação para 
espécies de Zamia
A variabilidade é um requisito básico para a sobrevivência da 
planta e evolução adaptativa. Populações geneticamente 
relacionadas apresentam maiores graus de endogamia, o que 
traz consequências negativas para as gerações futuras (Linhart, 
2014). A transferência de genes entre as populações é ainda 
mais importante devido ao declínio das populações de 
polinizadores, aumento na perda e fragmentação de habitat e 
mudanças na distribuição de espécies devido à mudança 
climática (Gutiérrez-Ortega, Yamamoto, et al., 2018b; Liu, 
Compton, Peng, Zhang, & Chen, 2015). De fato, vários estudos 
detectaram baixa diversidade genética e altos níveis de 
endogamia em Zamiaceae, particularmente nas espécies 
australianas deMacrozamia (Sharma, Jones, Forster, & Young, 
1998; Sharma et al., 1999, 2004). Estudos de variação genética e 
estrutura em populações de cicadáceas deram resultados 
variáveis, principalmente em asiáticosCycas espécies (revisado 
por Liu et al., 2015), que
Segalla et al. 11
Tabela 3. Compilação de estudos (1870–2019) Referente às interações antagônicas que envolvem as espécies de Zamiaceae do Novo Mundo.
Zamiaceae
Comportamento de
o agente
Geográfico
regiãoAgente Gênero Taxa Fonte
Aulacoscelis appendiculata
(Cox & Windsor, 1999), 
(Coleoptera:
Chrysomelidae)
Aulacaspis yasumatsui
(Hemiptera:
Sternorrhyncha:
Diaspididae)
Zamia Zamia elegantissima
Schutzman, Vovides &
RS Adams
Predação Panamá Prado, Ledezma, Cubilla-Rios,
Bede e Windsor (2011)
Dioon Dioon califanoi De Luca
& Sabato
Parasitismo México Howard et al. (1999)
Dioon edule Lindl.
Dioon merolae De Luca,
Sabato e Vázq.Torres
Dioon spinulosum Tintureiro
ex Eichler
Dioontomasellii De Luca,
Sabato e Vázq.Torres
Dioon rzedowskii De Luca De
Luca, A. Moretti, A. Moretti, 
Sabato, Sabato & 
Vázq.Torres & Vázq.T
Microcycas calocoma (Miq.)
A.DC.
Dioon edule Lindl.
Parasitismo
Parasitismo
México
México
Howard et al. (1999) 
Howard et al. (1999)
Parasitismo México Howard et al. (1999)
Parasitismo México Howard et al. (1999)
Parasitismo México Howard et al. (1999)
Microcycas Parasitismo Cuba Howard et al. (1999)
Aulacoscelis vogti (Monro- s,
1959), (Coleoptera:
Orsodacnidae)
Eumaeus atala (Poey, 1832),
(Lepidoptera: Lycaenidae)
Eumaeus childrenae (G. Gray,
1832),
(Lepidoptera: Lycaenidae)
Dioon Predação México Prado et al. (2011)
Zamia Zamia integrifolia Lf Herbivoria Flórida Schneider et al. (2002)
Zamia Zamia fischeri Miq. Herbivoria México Contreras-Medina, Ruiz-
Jiménez e Vega (2003)
Zamia cremnophila Vovides,
Schutzman, & Dehgan
Ceratozamia matudae Lundell
Herbivoria México Jiménez-Pérez et al. (2017)
Ceratozamia Herbivoria México Pérez-Farrera e
Vovides (2004)
Lázaro-Zerme ~ no et al. (2011)E. childrenae Dioon Dioon merolae De Luca,
Sabato e Vázq.Torres
Zamia Fairchildiana EU.
D. Go- mez
Herbivoria México
Eumaeus godartii (Boisduval,
1870),
Lepidoptera: Lycaenidae)
Zamia Herbivoria Costa Rica Lopez-Gallego (2007)
Zamia skinneri Warsz. ex
A. Dietr.
Zamia acuminata Oerst.
ex Dyer
Zamia stevensonii AS Taylor
& Holzman
Zamia incógnita A. Lindstr.
& Idárraga
Herbivoria Panamá Taylor, Haynes e
Holzman (2008)
Cascante-Mar-ın e
Araya (2012)
Taylor e Holzman (2012);
Prado et al. (2014) 
Lopez-Gallego (2015);
Valencia-Montoya
et al. (2017)
Clark et al. (1992)
Herbivoria Costa Rica
Herbivoria Panamá
Herbivoria Colômbia
Eumaeus minyas (Hübner,
1809),
(Lepidoptera: Lycaenidae)
Zamia Zamia Neurophyllidia
DW Stev.
Herbivoria Costa Rica
Zamia Loddigesii Miq. Herbivoria México Castillo-Guevara e Rico-
Gray (2002)
González (2004)Zamia encephalartoides
DW Stev.
Zamia Boliviana
(Brongn.) A.DC.
Herbivoria Colômbia
Herbivoria Brasil Segalla e Morellato (2019)
(contínuo)
12 Ciência da Conservação Tropical
Tabela 3. Contínuo.
Zamiaceae
Comportamento de
o agente
Geográfico
regiãoAgente Gênero Taxa Fonte
Eumaeus toxea (Godart, 1824)
(Lepidoptera: Lycaenidae)
Zamia Zamia poeppigiana Mart.
E Eichler
Herbivoria México Ruiz-Garc-ıa, Méndez-Pérez,
Velasco-Garc-ıa, Sánchez-de 
la Vega e Rivera-
Nava (2015)
Lindstro€m (2010)
Calonje et al. (2010)
Eumaeus sp.
Eumaeus sp.
Zamia
Zamia
Zamia lindenii Regel ex André
Zamia pyrophylla Calonje, D.
W. Stev. & A. Lindstr.Zamia 
huilensis Calonje, HE
Esquivel & DW Stev.
Zamia nana A. Lindstr.,
Calonje, DW Stev. & AS 
Taylor
Ceratozamia subroseophylla
Mart.-Dom-ınguez e
Nic.-Mor.
Ceratozamia huastecorum
Avenda ~ não, Vovides &
Cast.-Campos
Zamia boliviana (Brongn.)
A.DC.
Herbivoria
Herbivoria
Equador
Colômbia
Eumaeus sp. Zamia Herbivoria Colômbia Calonje et al. (2012)
Eumaeus sp. Herbivoria Panamá Lindstro€m et al. (2013)
Eumaeus sp. Ceratozamia Herbivoria México Mart-ınez-Dom-ınguez
et al. (2016)
Janbechynea elongata
(Coleoptera: Polyphaga: 
Orsodacnidae)
Janbechynea paradoxa
(Monro- s, 1953),
(Coleoptera:
Chrysomelidae)
Seirarctia echo (JE Smith,
1797),
(Lepidoptera: Erebidae)
Ceratozamia Herbivoria México Reyes-Ortiz et al. (2016)
Zamia Predação Bolívia Prado et al. (2011)
Zamia Pumila EU. Herbivoria EUA negro- n-Ortiz e
Gorchov (2000)
Observação. São apresentados os agentes interagentes (espécie animal-planta), comportamento, região geográfica do estudo e referências.
pode estar relacionado à sua ocorrência em ilhas (Keppel, Lee, & 
Hodgskiss, 2002) e em paisagens naturalmente fragmentadas, 
pois isso pode facilitar o movimento do pólen e das sementes 
em algumas espécies, mas não em outras (Xiao, Ge, Gong, Hao, 
& Zheng, 2004; Xiao et al., 2005).
Em geral, cicadáceas evoluíram sob condições locais 
limitantes e muitas populações são criticamente pequenas, 
conforme descrito por Silva, Donaldson, Reeves e Hedderson 
(2012) para Latifrons Encephalartos (Lehmann). Os altos níveis 
de diversidade genética dentroE. latifrons, apesar da estrutura 
genética fraca, sugere que as subpopulações remanescentes 
são remanescentes da população pânmica original com altos 
níveis de fluxo gênico (Silva et al., 2012). Esses padrões podem 
ser estendidos a outras espécies de cicadáceas que tinham 
distribuição de espécies originalmente pequena (Silva et al., 
2012). Na verdade, os estudos genéticos podem esclarecer 
muitas questões demográficas em Zamiaceae, explicando o 
papel relativo do pólen e da dispersão de sementes em manter 
a integridade genética e coesão deZamia populações, e como 
essas espécies lidam com oscilações demográficas, como efeitos 
fundadores, gargalos e deriva genética. A investigação desses 
assuntos informa os tomadores de decisão sobre quais 
populações provavelmente são mais importantes para as 
iniciativas de conservação, e quais
os procedimentos de gestão são os mais adequados para 
manter seu potencial evolutivo (Frankham, 2010; González-
Astorga, Vovides, Cruz-Angon, Octavio-Aguilar, & Iglesias, 2005; 
González-Astorga, Vovides, Ferrer, & Iglesias, 2003; Cabrera-
Toledo et al., 2010). As técnicas genéticas são importantes 
ferramentas de conservação quando associadas a outras 
informações biológicas, ecológicas e biogeográficas (Miyaki & 
Alves, 2006). Recentemente, o número de análises filogenéticas 
com Zamiaceae aumentou (Gutiérrez-Ortega, Kajita, & Molina-
Freaner, 2014; Gutiérrez-Ortega, Jimenez-Cedillo, et al., 2018a; 
Gutiérrez-Ortega, Yamamoto, et al., 2018b ), oferecendo uma 
quantidade sem precedentes de dados moleculares. Essas 
inferências filogenéticas irão aprofundar nossa compreensão 
sobre a evolução do conservadorismo de nicho, características 
morfológicas associadas a estratégias reprodutivas específicas e 
taxas de especiação, conforme observado em outros grupos de 
plantas (Cardoso-Gustavson et al., 2018; Vasconcelos et al., 
2019). Uma vez que as cicadáceas representam uma linhagem 
antiga de plantas com sementes, novas evidências sobre os 
mecanismos de diversificação obtidos usando múltiplas 
abordagens forneceriam uma estrutura sólida para a 
compreensão da evolução das plantas e das vias de especiação 
e também contribuiriam para a conservação desta.
Segalla et al. 13
Figura 5. Interações ecológicas com Zamiaceae: (a) Larvas de Eumaeus sp. noZ. huilensis; (b) Larvas de Eumaeus sp. noZ. incognita; (c) Larvas 
de Eumaeus sp. noC. mirandae; (d) Pupas de Eumaeus sp. noZ. incognita; (e) Pupas de Eumaeus sp. noZ. manicata; (f) Eumaeus sp. adulto em
Z. encephalartoides; e (g) Atta sp. (Formicidae), larvas deEumaeus sp. ePharaxonotha sp. em estróbilos de pólen deZ. incognita. Créditos das 
fotos: (a) e (f) —Machael Calonje; (b), (d) e (g) - Arturo Aristizabal; (c) —Chip Jones; e (e) —Cristina Lopez-Gallego. Fonte: Calonje, Stevenson, et 
al. (2019). Licença: CC BY-NC-SA 4.0.
grupo de plantas carismático, mas ameaçado (Gutiérrez-
Ortega, Yamamoto, et al., 2018b).
A polinização cruzada, obrigatória em espécies dióicas 
(Canuto, Alves-Ferreira, & Côrtes, 2014), beneficia as populações 
de plantas de várias maneiras, principalmente pelo aumento da 
diversidade genética (Nybom, Weising, & Rotter, 2014). Contudo,
Zamia as populações podem ser afetadas negativamente 
considerando seu sistema reprodutivo dióico, sofrendo pressões 
bióticas (presença de polinizadores e dispersores) e abióticas 
(relacionadas à perda e fragmentação de habitat), o que pode 
impedir o fluxo gênico entre as populações (Barrett, 2010; 
Donaldson, 2003; Laidlaw & Forster, 2012; Liu et al., 2015). 
Geralmente,Zamia espécies criticamente ameaçadas (Tabela 1), 
com menos de 250 indivíduos adultos, são encontradas em 
pequenos fragmentos isolados (Stevenson, Vovides, & 
Chemnick, 2003). Isso é particularmente problemático porque 
(a) todas as espécies são dióicas, (b) as plantas isoladas 
raramente se reproduzem e (c) a polinização depende de 
vetores especializados, como sucesso reprodutivo 
determinando a persistência das populações de plantas, 
aumentando as chances de extinção quando em desvantagem 
reprodutiva (Donaldson et al., 2003; Mora, Yán~ ez-Espinosa, Flores,
& Nava-Zárate, 2013; Stevenson et al., 2003). Estudos sugerem 
que diferenças ambientais como resultado de distúrbios 
antrópicos em habitats florestais deZ. fairchildiana pode afetar 
significativamente a história de vida de subpopulações, 
particularmente sua taxa de crescimento e alocação para 
fecundidade, e a disponibilidade de parceiros para uma fêmea 
em uma determinada estação reprodutiva (Lopez-Gallego & 
O'Neil, 2010). Calonje et al. (2011) enfatizar
Desafios e perspectivas, com ênfase em 
Zamia Da américa do sul
Não somente Zamia espécies tendem a ser raras em seus 
habitats (baixa abundância e distribuição geográfica restrita) em 
comparação com outras espécies de plantas tropicais (Lopez-
Gallego, 2015), mas também são principalmente endêmicas, 
com populações crescendo principalmente em áreas remotas 
com acesso restrito (Calonje , Meerow, et al., 2019; Stevenson, 
1993). Embora a maioria dessas áreas de distribuição sejam 
consideradas focos de biodiversidade, muitas populações de
Zamia ocorrem fora das áreas protegidas (Donaldson, 2003; 
Mankga & Yessoufou, 2017; Skelley & Segalla, 2019). Mudanças 
no uso da terra, superexploração de populações de plantas 
como ornamentais, redução ou perda de polinizadores e outros 
interatores devido a inseticidas e herbicidas são algumas das 
ameaças enfrentadas pelas populações (González, 2004; Lopez-
Gallego, 2015; Taylor et al., 2012). Para preservar os múltiplos 
aspectos dos focos de biodiversidade, uma abordagem 
biogeográfica, associada ao estado atual de conservação das 
espécies, dinâmica populacional e ecologia (Lopez-Gallego, 
2015; Mankga & Yessoufou, 2017) é necessária. No entanto, a 
implementação de tais estudos ainda representa um desafio 
para as cicadáceas sul-americanas (Schutzman, 2004).
14 Ciência da Conservação Tropical
a importância de compreender a biologia reprodutiva de 
cicadáceas e técnicas de propagação, armazenamento e 
viabilidade de pólen, polinização manual, armazenamento de 
sementes e germinação, a fim de aumentar a disponibilidade 
dessas plantas raras e reduzir a demanda por plantas coletadas 
em áreas silvestres em áreas onde eles são econômica e 
culturalmente relevantes.
Apesar dos atuais cenários políticos e ambientais de 
muitos países onde Zamia espécies ocorrem na América do 
Sul, as ações e estratégias de conservação devem ser 
integradas em um plano de ação mais amplo através das 
fronteiras, envolvendo os países e sub-regiões para facilitar 
melhores resultados para a conservação, não apenas de 
suas cicadáceas, mas também da flora neotropical e das 
interações a elas associadas. Com exceção da Colômbia, que 
desenvolveu recentemente um plano de ação para a 
conservação das cicadáceas, as espécies remanescentes de
Zamia nos países da América do Sul faltam planos de 
conservação em seus territórios. Países como Colômbia e 
Brasil sofrem constantes conflitos agrários e econômicos, 
causando modificações irreversíveis de habitats de muitas 
espécies de cicadáceas (Lopez-Gallego, 2015; Segalla & 
Calonje, 2019; Skelley & Segalla, 2019). Iniciativas como o 
Programa Nacional de Cycads do México são recomendadas 
na América do Sul. Este projeto propõe prioridades como 
conservação ex situ e in situ, manejo sustentável, educação 
etnobotânica e aplicação da lei para a conservação das 
espécies de Zamiaceae. Um subcomitê especial foi 
estabelecido e as cicadáceas foram listadas, entre outras 
espécies de flora e fauna ameaçadas, como uma prioridade 
de conservação nacional (Lillo et al., 2000). Essas políticas e 
ações são muito importantes para pequenas populações 
endêmicas e podem ajudar no estabelecimento de 
santuários ou áreas protegidas com um grande número de 
indivíduos adultos e habitats menos perturbados (González-
Astorga et al., 2005). Especialistas em Cycad no Novo 
Mundo, especialmente na América do Sul, têm o desafio de 
implementar ações de conservação para proteger as 
espécies de Cycads em um cenário marcado por uma 
grande extensão geográfica de seus territórios (Calonje, 
Meerow, et al., 2019), sociocultural e conflitos econômicos, 
dificuldades de acesso a populações remotas, associadas à 
falta de incentivos governamentais e financiamento para 
pesquisas. Mais esforços devem ser feitos para preservar as 
populações sul-americanas e igualmente suas interações 
com outros organismos (Lopez-Gallego, 2015; Walters et al., 
2004; Mankga & Yessoufou,
região, América Central e América do Sul). No entanto, apesar 
da importância dessas espécies para a biodiversidade e a 
manutenção de interações ecológicas (Franz & Skelley, 2008; 
Segalla & Calonje, 2019; Skelley & Segalla, 2019; Tang, Xu, et al., 
2018; Valencia-Montoya et al. ., 2017), seu valor intrínseco para a 
ciência e a sociedade e o declínio contínuo de espécies 
especialmente Lepidoptera, Hymenoptera e Coleoptera 
(Sánchez-Bayo & Wyckhuys, 2019), não temos o conhecimento 
básico para muitas espécies de cicadáceas, especialmente 
quando se considera o gêneroZamia Na América do Sul. Como 
uma tentativa de direcionar pesquisas futuras comZamia 
espécies no continente sul-americano, listamos os tópicos que 
consideramos mais importantes, a fim de contribuir não só para 
a aquisição de informações básicas, mas também em campos 
aplicados como restauração e conservação de cicadáceas nesta 
região.
1. Distribuição de espécies - registros de estudos 
florísticos, mapeamento da distribuição atual de 
espécies e modelagem de ocorrência de espécies 
levando em consideração fatores ambientais e 
antrópicos, dados climáticos atuais e cenários futuros. 
Esses modelos podem ser úteis para entender como 
as condições ambientais influenciam a ocorrência e 
abundância deZamia espécies e podem prever e 
indicar adequação ambiental para ações de 
conservação. Suporte e recomendações para estudos 
dessa natureza podem ser encontrados em: Rodr-
ıguez, Brotons, Bustamante e Seoane (2007); Pearson 
(2007); Feeley e Silman (2010); Guisan et al. (2013); 
Velazco, Galv ~ ao, Villalobos e Marco Ju- nior (2017); e Gomes et al. (2018).
Outros estudos aplicados a planos de conservação de 
cicadáceas podem ser encontrados em: Lillo et al. 
(2000); Vovides, Pérez-Farrera e Iglesias (2010); Lopez-
Gallego, Calonje e Idárraga-Piedrah-ıta (2011); Lopez-
Gallego (2015); e Mistry, Schmidt, Eloy e Bilbao (2018) 
Vite, Pulido & Vázquez (2013).
2. Monitoramento populacional - para entender 
melhor a dinâmica populacional, incluindo os 
efeitos potenciais de curto e longo prazo das 
modificações do habitat na história de vida e 
distribuição espacial, variação genética, proporção 
sexual, fenologia e a relação com fatores abióticos. 
Os estudos comMacrozamia Riedlei(Gaudich.) CA 
Gardner (Ornduff, 1985, 1991);Zamia skinneri 
Warsz. ex A. Dietr. (Clark e Clark, 1987);
Encephalartos transvenosus Stapf e Burtt Davy 
(Grobbelaar, Meyer, & Burchmore, 1989);
Ceratozamia matudai (Pérez-Farrera & Vovides, 
2004); C. mirandae Vovides, Pérez-Farr. & Iglesias 
(Pérez-Farrera et al., 2006);Macrozamia 
macdonnellii(F.Muell. Ex miq.) A.DC, Preece, Duguid 
e Albrecht (2007); Z. fairchildiana (LopezGallego & 
O'Neil, 2010, 2014); Z. fairchildiana (Lopez-Gallego, 
2013); Dioon edule (Mora et al., 2013); Z. furfuracea(Octavio-Aguilar, Iglesias-Andreu,
Observações Finais
Esta revisão mostrou que o número de estudos envolvendo 
espécies da família Zamiaceae tem aumentado ao longo das 
décadas, principalmente dentro dos gêneros. Encephalartos
(África), Lepidozamia e Macrozamia (Austrália),Dioon (
Honduras e México), e Zamia (Istmo
Segalla et al. 15
Cáceres-González, & Galván-Hernández, 2017); e com
Z. portoricensis Urb. (Lazcano-Lara & Ackerman, 2018) 
são bons modelos a seguir para estudos futuros 
relacionados a esses tópicos e oferecem insights úteis 
para estratégias de conservação.3. Ecologia reprodutiva - estudos detalhados de mecanismos 
de polinização, maturação de estruturas reprodutivas, 
ecologia de germinação de sementes, recrutamento de 
plântulas e a relação entre a temperatura do estróbilo e a 
atratividade para os polinizadores. Estudos envolvendo 
odor de cone, termogênese e polinizadores cicadáceas 
quanto aEncephalartos (Suinyuy, Donaldson, & Johnson, 
2013a, 2013b, 2015) e Macrozamia do Velho Mundo 
(Terry et al., 2004; Terry, Roemer, Walter, & Booth, 2014; 
Terry, Roemer, Booth, Moore, & Walter, 2016) e Zamia do 
Novo Mundo (Valencia-Montoya et al., 2017) são 
recomendados para cicadáceas da América do Sul. 
Outros estudos sobre a percepção do sinal químico e 
cognição dos polinizadores de besouro, juntamente com 
os esforços para resolver a filogenia detalhada das 
cicadáceas e seus polinizadores associados, irão melhorar 
nossa compreensão do mutualismo de cicadinsetos 
(Suinyuy et al., 2015).
4. Investigação das interações ecológicas de diferentes espécies, 
incluindo os níveis de especialização de cada organismo 
interagente, bem como o impacto na aptidão dos indivíduos, 
com consequências para as gerações futuras. Os planos de 
conservação precisam garantir a existência contínua de 
interações-chave com simbiontes, polinizadores e agentes de 
dispersão, mas é igualmente importante conservar 
cicadáceas porque elas têm uma função-chave nas histórias 
de vida de outros organismos (Walters et al., 2004) . Uma vez 
que esses processos são descobertos, os dados resultantes 
provavelmente terão um impacto significativo sobretaxa 
conservação.
5. O uso de marcadores genéticos para estimar os níveis de 
troca gênica com base no pólen e na dispersão de sementes, 
a fim de avaliar o papel dos polinizadores e frugívoros na 
manutenção da diversidade genética; detectar processos 
demográficos, como eventos fundadores e gargalos, e 
estimar a importância das forças evolutivas, como deriva, 
fluxo gênico e seleção na formação dos padrões atuais de 
estrutura genética e diversidade observados em populações 
naturais, conforme recomendado por Gutiérrez-Ortega, 
Jimenez- Cedillo, et al. (2018a) e Gutiérrez-Ortega, 
Yamamoto, et al., (2018b).
6. O estabelecimento de coleções ex situ e o monitoramento 
da reprodução e germinação / propagação das espécies 
após distúrbios, tanto naturais quanto induzidos pelo 
homem, conforme indicado por Vovides et al. (2010); 
Calonje et al. (2011); Vovides et al. (2013); Griffith et al. 
(2015); e Griffith et al. (2017) paraZamia espécies. A 
implementação de coleções in situ e ex situ e bancos de 
germoplasma vinculados a jardins botânicos são úteis 
para promover a valorização das espécies tropicais.
cicadáceas e podem estimular pesquisas científicas e 
educacionais voltadas à conservação do grupo.
Agradecimentos
RS agradece ao Instituto Federal de Educação, Ciência e 
Tecnologia de Mato Grosso, por permitir o desenvolvimento 
da tese de doutorado do “Programa de Po - s-graduaç ~ ao em
Biologia Vegetal, UNESP — Rio Claro. ” Os autores agradecem a 
revisão de três revisores anônimos e de Paul E. Skelley, Wynand 
Van Eeden e Carine Smith, pois eles aprimoram 
substancialmente este manuscrito.
Declaração de conflito de interesses
O (s) autor (es) não declararam (em) nenhum potencial conflito de 
interesse com relação à pesquisa, autoria e / ou publicação deste 
artigo.
Financiamento
O (s) autor (es) divulgaram o recebimento do seguinte apoio 
financeiro para a pesquisa, autoria e / ou publicação deste 
artigo: PM recebe bolsa de produtividade em pesquisa do CNPq 
(311820 / 2018-2). Este trabalho teve o apoio do Conselho 
Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), 
da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo 
(FAPESP) e da Coordenação de Pessoal de Nível Superior 
(CAPES). A FJT agradece a CAPES pela bolsa de pós-doutorado 
CAPES (PNPD-1659767), no “Programa de Po - s-Graduaç ~ ao em
Ecologia e Conservação de Recursos Naturais ”, Universidade 
Federal de Uberlândia (UFU). FP recebeu bolsa de produtividade 
em pesquisa do CNPq (CNPq-300927 / 2016-9).
ORCID iD
Rosane Segalla https://orcid.org/0000-0002-2821-687X
Material suplementar
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Referências
Barrett, S. (2010). Compreendendo a diversidade reprodutiva das plantas.
Transações filosóficas B, 365, 99–109.
Brenner, ED, Stevenson, DW, & Twigg, RW (2003).
Cycads: inovações evolutivas e o papel das neurotoxinas derivadas de 
plantas. Trends in Plant Science, 8 (9), 446–452. Burbidge, AH, Whelan, 
RJ (1982). Dispersão de sementes em uma cicadácea,
Macrozamia riedlei. Australian Journal of Ecology. 7,63–67. 
Cabrera-Toledo, D., González-Astorga, J., & Flores-Vázquez,
JC (2012). Estrutura genética espacial em escala fina em duas 
espécies de cicadáceas mexicanasDioon caputoi e Dioon 
merolae(Zamiaceae, Cycadales): Implicações para a 
conservação.Sistemática Bioquímica e Ecologia, 40, 43–48. 
doi: 10.1016 / j.bse.2011.09.004
Cabrera-Toledo, D., González-Astorga, J., Nicolalde-
Morejo- n, F., Vergara-Silva, F., & Vovides, AP (2010).
Níveis de diversidade de alozimas em dois congêneres Dioon spp.
https://orcid.org/0000-0002-2821-687X
https://orcid.org/0000-0002-2821-687X
http://10.6084/m9.figshare.9758885
16 Ciência da Conservação Tropical
(Zamiaceae, Cycadales) com raridades contrastantes. Plant 
Systematics and Evolution, 290, 115-125. Caldero
- n-Sáenz, E., & Stevenson, D.Wm. (2003). Una Nueva
especie de Zamia L. (Zamiaceae) de los Andes da 
Colômbia e clave atualizada para as espécies do gênero 
na Colômbia. Rev. Acad. Colomb. Cienc. 27 (105), 485–490. 
Calonje, M., Stevenson, DWm, Calonje, C., Ramos, YA,
Lindstro€m, A. (2010). Uma nova espécie deZamia de choco -,
Colômbia (Cycadales, Zamiaceae). Brittonia, 62 (1), 80–85. 
Calonje, M., Esquivel, HE, Morales, G., Mora-Lizcano,
YA, & Stevenson, D. (2012). Uma nova espécie 
arborescente de Zamia (Cycadales, Zamiaceae) do 
Departamento de Huila, Cordilheira Oriental da 
Colômbia.Caldasia, 34 (2), 283–290.
Calonje, M., Kay, J., & Griffith, MP (2011). Propagação de
coleções cicadáceas de sementes: Biologia reprodutiva 
aplicada para a conservação. The Journal of Botanic Garden 
Horticulture, 9, 77–96.
Calonje, M., Lopez-Gallego, C., & Castro, J. (2018). Zamia
paucifoliolata, uma nova espécie de Zamia (Zamiaceae, 
Cycadales) do Valle del Cauca, Colômbia. Phytotaxa. 385 (
2): 085–093. doi: org / 10.11646 / phytotaxa.385.2.4. 
Calonje, M., Meerow, AW, Griffith, MP, Salas-Leiva, D.,
Vovides, AP, Coiro, M., & Francisco-Ortega, J. (2019). Uma 
filogenia em árvore de espécies calibradas pelo tempo do gênero 
cicadácea do Novo MundoZamiaL. (Zamiaceae, Cycadales).
International Journal of Plant Sciences, 180 (4), 286-314. doi: 
10.1086 / 702642
Calonje, M., Stevenson, DW, & Osborne, R. (2019). o
Lista Mundial de Cycads, edição online [Internet]. 2013– 
2019. http://www.cycadlist.org (acessado em 20 de março de 
2019). Cardoso-Gustavson, P., Saka, MN, Pessoa, EM, Palma-
Silva, C., & Pinheiro, F. (2018). As transições unidirecionais no 
ganho e perda de néctar sugerem que o engano alimentar é uma 
estratégia evolucionária estável emEpidendrum (Orchidaceae): 
insights de evidências anatômicas e moleculares. Biologia 
vegetal BMC, 18 (1), 179. doi: 10.1186 / s12870-018-1398-y 
Canuto, JZ, Alves-Ferreira, A., & Côrtes, MC (2014).
Genética nos estudos com polinizaç ~ ao [Genética em 
estudos de polinização]. Em AR Rech, K. Agostini, PE Oliveira, 
& IC Machado (Eds.),Biologia da polinizaça ~ o (pp. 439–460). 
Rio de Janeiro, Brasil: Projeto Cultural.
Cascante-Mar-ın, A., & Araya, GV (2012). El fo - sil viviente
Zamia acuminata (Zamiaceae) y la mariposa Eumaeus 
godartii (Lepidoptera: Lycaenidae) en El Rodeo [O fóssil 
vivo Zamia acuminata (Zamiaceae) e a borboleta 
Eumaeus godartii (Lepidoptera: Lycaenidae) em El 
Rodeo]. Brenesia, 77, 351–356.
Castillo-Guevara, C., & Rico-Gray, V. (2002). Está cimassimem
Eumaeus minyas (Lepidoptera: Lycaenidae) um dissuasor de 
predadores? Interciencia, 27 (9), 465–470.
Chemnick, J. (2013). oDioon de Oaxaca. Cactus e
Succulent Journal, 85, 19–27.
Chaves, R., & Genaro, JA (2005). Uma nova espécie de
Pharaxonotha (Coleoptera: Erotylidae), provável polinizador da 
cicadácea cubana, ameaçada de extinção, Microcycas calocoma
(Zamiaceae.). Insecta Mundi, 19 (3), 143-150.
Clark, DA e Clark, DB (1987). Temporal e ambiental
padrões mentais de reprodução em Zamia skinneri, uma
floresta tropical Cycad. Journal of Ecology, 75 (1), 135–
149. doi: 10.2307 / 2260540
Clark, DB, Clark, DA, Grayum, MH (1992). Folha
demografia de uma cicadácea da floresta tropical 
neotropical, Zamia skinneri (Zamiaceae). American Journal of 
Botany. 79 (1), 28–33.
Contreras-Medina, R., Ruiz-Jiménez, CA, & Luna-Veja, I.
(2003). Lagartas deEumaeus childrenae (Lepidoptera: 
Lycaenidae) se alimentando de duas espécies de cicadáceas 
(Zamiaceae) na região de Huasteca, México. Revista de 
Biologia Tropical, 51 (1), 201–203.
Donaldson, JS (2003). Visão geral regional: África. Em JS
Donaldson (Ed.), Cycads: levantamento de status e plano de 
ação de conservação (pp. 48–53). Gland, Suíça: IUCN / SSC 
Cycad Specialist Group.
Donaldson, JS, Dehgan, B., Vovides, AP, & Tang, W.
(2003). Cycads no comércio e uso sustentável de populações 
de cycads. Em JS Donaldson (Ed.),Cycads: levantamento de 
status e plano de ação de conservação (pp. 39–47). Gland, 
Suíça: IUCN / SSC Cycad Specialist Group.
Dow, BD e Ashley, MV (1996). Análise de microssatélites de
dispersão de sementes e parentesco de mudas de carvalho, Quercus 
macrocarpa. Ecologia Molecular, 5, 615–627.
Dyer, RJ (2007). Poderes de discernimento: desafios para compreender
processos de dispersão em pé em populações naturais.
Molecular Ecology, 16, 4881–4882.
Eckenwalder, JE (1980). Dispersão da Cycad das Índias Ocidentais,
Zamia Pumila EU. Biotropica. 12,79–
80. Ekué, MRM, Gailing, O., Ho €Ischer, D., Sinsin, B., &
Finkeldey, R. (2008). Genética populacional da cicadácea
Encephalartos barteri ssp. Barteri (Zamiaceae) no Benin com 
notas sobre a morfologia dos folhetos e implicações para a 
conservação. Belgian Journal of Botany. 141 (1), 78–94. 
Feeley, KJ, & Silman, MR (2010). Modelando as respostas
de espécies de plantas andinas e amazônicas às mudanças climáticas: 
os efeitos dos erros de georreferenciamento e a importância da 
filtragem de dados. Journal of Biogeography, 37, 733–740. doi: 
10.1111 / j.1365-2699.2009.02240.x
Frankham, R. (2010). Onde estamos em genética da conservação
e para onde precisamos ir? Conservation Genetics, 11 (2), 
661–663.
Franz, NM e Skelley, PE (2008). Pharaxonotha porto-
phylla (Coleoptera: Erotylidae), nova espécie e polinizador de 
Zamia (Zamiaceae) em Porto Rico. Caribbean Journal of 
Science, 44 (3), 321-333.
Global Biodiversity Information Facility. (2019).Livre e aberto
acesso aos dados de biodiversidade. Obtido em https: // www. 
gbif.org/
- mez, LDP (1993). Pássaros como dispersores de sementes de curto 
alcanceZamia Fairchildiana no sudoeste da Costa Rica. Revista de 
Biologia Tropical. 41,905–906.
Gomes, VHF, IJff, SD, Raes, N., Amaral, IL, Salomão,
RP, de Souza Coelho, L.,. . . Ópez, DC et al. (2018). Modelagem de 
distribuição de espécies: modelos contrastantes apenas de presença 
com dados de abundância de plotagem.Relatórios científicos, 8 (1), 
1003. doi: 10.1038 / s41598-017-18927-1
González, D., Vovides, AP, & Bárcenas, C. (2008).
Relações filogenéticas do gênero neotropical Dioon
(Cycadales, Zamiaceae) com base em núcleo e cloroplasto
Ir
http://www.cycadlist.org
https://www.gbif.org/
https://www.gbif.org/
Segalla et al. 17
Dados da sequência de DNA. Botânica Sistemática, 33 (2), 229-236. 
doi: 10.1600 / 036364408784571699
González-Astorga, J., Vergara-Silva, F., Vovides, AP,
Nicolalde-Morejo- n, F., Cabrara-Toledo, D., & Pérez-
Farrera, MA (2008). Diversidade e estrutura genética de 
três espécies deDioon Lindl. (Zamiaceae, Cycadales) da 
costa do Pacífico no México.Biological Journal of the 
Linnean Society, 94, 765–776.
González F. 2004. Herbivor-ıa en una gimnosperma endémica
de Colombia, Zamia encephalartoides (Zamiaceae) por 
parte de Eumaeus (Lepidoptera: Lycaenidae). Revista de 
la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Fisicas y 
Naturales. 28 (7), 233–244.
González-Astorga, J., Vovides, AP, Cruz-Angon, A.,
Octavio-Aguilar, P., & Iglesias, C. (2005). Variação de alozimas 
nas três populações existentes da cicadácea estreitamente 
endêmicaDioon angustifolium Miq. (Zamiaceae) do Nordeste 
do México.Annals of Botany, 95, 999–1007. doi: 10.1093 / 
aob / mci106
González-Astorga, J., Vovides, AP, Ferrer, MM, &
Iglesias, C. (2003). Genética populacional deDioon edule
Lindl. (Zamiaceae, Cycadales): implicações biogeográficas 
e evolutivas.Biological Journal of the Linnean Society, 80, 
457–467.
Gregory, TJ, & Chemnick, J. (2004). Hipóteses sobre a relação
relação entre biogeografia e especiação em Dioon
(Zamiaceae). Em T. Walters & R. Osborne (Eds.),Conceitos 
e recomendações de classificação do Cycad (pp. 137–148). 
Wallingford, Inglaterra: CAB International.
Griffith, MP, Calonje, M., Meerrow, AW, Francisco-
Ortega, J., Knowles, L., Aguilar, R.,. . . Magellan, TM (2017). Os mesmos 
protocolos ex situ darão resultados semelhantes para espécies 
intimamente relacionadas?Biodiversidade e Conservação, 26,2951–
2966. doi: 10.1007 / s10531-017-1400-2
Griffith, MP, Calonje, M., Meerow, AW, Tut, F., Kramer,
AT, Hird, A.,. . . Husby, CE (2015). Uma coleção de cicadáceas de 
jardim botânico pode capturar a diversidade genética em uma 
população selvagem?International Journal of Plant Sciences, 176 (
1), 1–10. doi: 10.1086 / 678466
Grobbelaar, N. (2002). Cycads: Com referência especial ao
espécies da África Austral. Pretória, África do Sul: Publicado 
pelo autor.
Grobbelaar, N., Meyer, JJM, & Burchmore, J. (1989).
Proporção de cone e sexo de Encephalartos transvenosus na 
Reserva Natural Modjadji. South African Journal of Botany, 55 (1), 
79–82.
Guisan, A., Tingley, R., Baumgartner, JB, Naujokaitis-
Lewis, I., Sutcliffe, PR, Tulloch, AI,. . . Buckley, YM (2013). 
Prevendo distribuições de espécies para decisões de 
conservação.Ecology Letters, 16, 1424–1435.
doi: 10.1111 / ele.12189
Gutiérrez-Ortega, JS, Jimenez-Cedillo, K., Pérez-Farrera, M.
A., Vovides, AP, Mart-ınez, JF, Molina-Freaner, F.,. . . Kajita, T. 
(2018a). Considerando os processos evolutivos na conservação 
das cicadáceas: Identificação de unidades evolutivamente 
significativas dentroDioon sonorense (Zamiaceae) no noroeste 
do México. Conservation Genetics, 19 (5), 1069-1081. doi: 
10.1007 / s10592-018-1079-2
Gutiérrez-Ortega, JS, Yamamoto, T., Vovides, AP, Pérez-
Farrera, MA, Mart-inez, JF, Molina-Freaner, F.,. . . Kajita, T. (2018b). 
Aridificação como impulsionadora da biodiversidade: Um estudo 
de caso para o gênero cycad Dioon (Zamiaceae).Annals of 
Botany, 121, 47–60. doi: 10.1093 / aob / mcx123 Gutiérrez-
Ortega, JS, Kajita, T., & Molina-Freaner, FE
(2014). Genética de conservação de uma cicadácea ameaçada,
Dioon sonorense (Zamiaceae): Implicações da variação do DNA 
do cloroplasto. Ciências botânicas, 92 (3), 441–451. Hall, JA, & 
Walter, GH (2013). Dispersão de sementes do
Cycad australiano Macrozamia miquelii (Zamiaceae): As cicadáceas 
estão dispersas pela megafauna como plantas “formadoras de 
bosques”?American Journal of Botany. 100,1127–1136.
Hill, KD, & Osborne, R. (2001). Cycads of Australia. leste
Roseville, NSW: Kangaroo Press.
Howard, FW, Hamon, A., Mclaughlin, M., Weissling, T,
Yang, S. (1999). Aulacaspis yasumatsui (Hemiptera: 
Sternorrhyncha: Diaspididae), uma praga de inseto escama de 
cicadáceas recentemente introduzida na Flórida. The Florida 
Entomologist. 82 (1), 14–27.
IUCN: União Internacional para a Conservação da Natureza. vermelho
lista de espécies ameaçadas versão 2017-3. Obtido em http://
www.iucnredlist.org
Jiménez-Pérez, NC, Moguel-Ordo - n~ ez, EJ, Hernández-
Jiménez,AO, Cruz, MP (2017). Primer Registro deEumaeus 
childrenae sobre la C-ıcada Microendémica Zamia 
cremnophila (Zamiaceae) em Tabasco, México. Nota científica 
do entomologista do sudoeste. 42 (2), 609–612.
Jones, DL (1993). Cycads do mundo. Sydney, Austrália:
Reed Publishers.
Keppel, G., Lee, S.-W., & Hodgskiss, PD (2002). Provas
para o longo isolamento entre as populações de uma Cycad do 
Pacífico: Diversidade genética e diferenciação em Cycas 
seemannii A. Br. (Cycadaceae).Journal of Heredity, 93 (2), 133–
139. Koi, S., & Daniels, J. (2015). História de vida nova e revisada do
Florida HairstreakEumaeus atala(Lepidoptera:
Lycaenidae) com notas sobre o seu estado de conservação atual.
Flórida Entomologista, 98 (4), 1134–1147.
doi: 10.1653 / 024.098.0418
Krieg, C., Watkins, JE, Chambers, S., & Husby, CE (2017).
Diferenças específicas do sexo em características funcionais e aquisição de 
recursos em cinco espécies de cicadáceas. Plantas AoB, 9 (plx013), 1–10. 
doi: 10.1093 / aobpla / plx013
Laidlaw, MJ, & Forster, PI (2012). Previsões climáticas
acelerar declínio para ameaçado Macrozamia cicadáceas de 
Queensland. Austrália. Biologia, 1,880–894. doi: 10.3390 / 
biology1030880
Lazcano-Lara, JC e Ackerman, JD (2018). Melhor no
companhia de machos próximos: sucesso feminino na cycad 
ameaçada,Zamia portoricensis. PeerJ, 6, e5252.
doi: 10.7717 / peerj.5252
Lázaro-Zermen~ o, JM, González-Espinosa, M., Mendoza, A., & 
Mart-ınez-Ramos, M. (2011). Historia natural deDioon 
merolae (Zamiaceae) em Chiapas, México. Ciências 
botânicas, 90 (1), 73–87.
Lillo, JC, Provencio, E., Ruiz de Velasco, FR, Dom-ınguez,
LL, Vásquez-Torres, M., Vovides, AP,. . . Lo - pez, HM
(2000). Projeto para a proteção, conservação e 
recuperação da família Zamiaceae (Cycadales) do México.
http://www.iucnredlist.org
18 Ciência da Conservação Tropical
Programa Nacional de Cycadas. Obtido em https: // doc 
player.es/13601753-Julia-carabias-lillo-secretaria-de-
medioambiente-recursos-naturales-y-pesca.html
Lindstro€m, AJ (2010). Taxonomia, nomenclatura, biogeografia, 
morfologia, ecologia, etnobotânica e estado de conservação de
Zamia lindenii Regel ex André. Boletim informativo Cycad. 33,
8-11.
Lindstro€m, AJ, Calonje, M., Stevenson, D., Taylor, ASB (2013). 
Esclarecimento deZamia acuminata e um novo Zamia
espécies da Província de Coclé, Panamá. Phytotaxa. 98 (
2), 27-42.
Linhart, Y. (2014). Polinização e dispersão de plantas.Ecologia e
o ambiente, 89-117. doi: 10.1007 / 978-1-4614-7501-9_21 
Linhart, Y. (2014). Polinização e dispersão de plantas. Ecologia
e o meio ambiente, 89-117. RK Monson (ed.), The Plant 
Sciences 8. doi 10.1007 / 978-1-4614-7501-9_21
Liu, M., Compton, SG, Peng, F.-E., Zhang, J., & Chen, X.-
Y. (2015). Movimentos de genes entre populações: os polinizadores são 
mais eficazes na transferência de seus próprios marcadores genéticos ou 
de marcadores genéticos?Proceedings of the Royal Society B, 282,1-9. doi: 
10.1098 / rspb.2015.0290
Lopez-Gallego, C. (2007). Zamia fairchildiana na Costa Rica
monitoramento populacional de longo prazo. Montgomery Botanical 
News. 4-5.
Lopez-Gallego, C. (2013). Interação genótipo por ambiente
ções para o estabelecimento de mudas em habitats de floresta nativa 
e degradada em uma cicadácea de vida longa. The Botanical Review, 
79, 542–558. doi: 10.1007 / s12229-013-9124-9
Lopez-Gallego, C. (2015). Plan de accio-n para la conservacio-n
de las Zamias de Colombia [Plano de ação para a 
conservação das Zamias da Colômbia]. Bogotá DC, 
Colômbia: Ministerio de Ambiente y Desarrollo, 
Sostenible; Universidad de Antioquia.
Lopez-Gallego, C., Calonje, M., & Idárraga-Piedrah-ıta, A.
(2011). Avaliação da conservação e plano de ação para uma 
Cycad colombiana ameaçada. Relatório final.Prêmio 
Conservacionista do Futuro. Projeto 130609, 37.
Lopez-Gallego, C., & O'Neil, P. (2010). Variação da história de vida
seguindo a degradação do habitat associada a diferentes estruturas 
genéticas espaciais em escalas finas em uma cicadácea de floresta tropical. 
Ecologia da População, 52, 191–201. doi: 10.1007 / s10144-009-0171-3 
Lopez-Gallego, C., & O'Neil, P. (2014). Variação genética e
a resposta potencial à seleção de caracteres foliares após a 
degradação do habitat em uma cicadácea de vida longa. Ecologia 
Evolutiva, 28,775–791. doi: 10.1007 / s10144-009-0171-3 Mart-ınez-
Dom-ınguez, L., Nicolalde-Morejo - n, F., Vergara-
Silva, F. (2016). Taxonomia integrativa de cicadáceas mexicanas: 
biogeografia, morfologia e código de barras de DNA corroboram 
uma nova espécie simpátrica emCeratozamia (Zamiaceae).
Phytotaxa. 268 (1): 25–45.
Mankga, LT e Yessoufou, K. (2017). Fatores que impulsionam o
declínio global da diversidade de cicadáceas. Plantas AoB, 9 (4). doi: 
10.1093 / aobpla / plx022
Mistry, J., Schmidt, IB, Eloy, L., & Bilbao, B. (2018). Novo
perspectivas no manejo do fogo nas savanas sul-americanas: 
a importância da governança intercultural. Ambio, 48 (2), 
172-179. doi: 10.1007 / s13280-018-1054-7 Miyaki, CY, & 
Alves, M. (2006).Técnicas genéticas aplicadas
à conservaça ~ o [Técnicas genéticas aplicadas à conservação].
Em CFD Rocha (Ed.), Biologia da conservaça ~ o — 
Essências (pp. 437–458). S ~ ao Carlos, Brasil: Rima. Mora, 
R., Yán ~ ez-Espinosa, L., Flores, J., & Nava-Zárate, N.
(2013). Strobili e produção de sementes deDioon edule
(Zamiaceae) em uma população com baixa densidade de 
mudas em San Luis Potos-ı. México. Tropical Conservation 
Science, 6 (2), 268-282.
Nicolalde-Morejo- n, F., González-Astorga, J., Vergara-Silva,
F., Stevenson, DW, Rojas-Soto, O., & Medina-Villarreal, A. 
(2014). Biodiversidad de Zamiaceae en México 
[Biodiversidade de Zamiaceae no México].Revista 
Mexicana de Biodiversidad, 85 (S114 – S125), 114–125. 
doi: 10.7550 / rmb.38114
negro- n-Ortiz, V., & Breckon., GJ (1989). Uma nota sobre a 
dispersão deZamia (Zamiaceae) em Porto Rico. Sciences-New 
York. 25,86–98.
Negron-Ortiz, V., Gorchov, DL (2000). Efeitos da temporada de incêndios
e herbivoria pós-fogo na cicadácea Zamia Pumila
(Zamiaceae) na savana de pinheiros, Everglades National 
Park, Flórida. International Journal of Plant Sciences. 161 (
4), 659–669.
Norstog, KJ, Stevenson, DW e Niklas, KJ (1986). o
papel dos besouros na polinização de Zamia furfuracea L. fil. 
(Zamiaceae).Biotropica, 18 (4), 300–306.
Norstog, KJ, & Fawcett, P. (1989). Simbiose inseto-cicadácea e
sua relação com a polinização de Zamia furfuracea (Zamiaceae) 
por Rhopalotria mollis (Curculionidae). American Journal of 
Botany, 76 (9), 1380–1394.
Norstog, KJ, & Nicholls, TJ (1997). A biologia do
cicadáceas. Ithaca, NY: Cornell University Press. Nybom, H., 
Weising, K., & Rotter, B. (2014). Dedo de DNA
impressão em botânica: passado, presente, futuro. Genética 
investigativa, 5 (1), 1–35. doi: 10.1186 / 2041-2223-5-1 Octavio-
Aguilar, P., Iglesias-Andreu, LG, Cáceres-González,
FFND, & Galván-Hernández, DM (2017). Estrutura genética em 
escala fina de Zamia furfuracea: variação com os estágios do 
ciclo de vida.International Journal of Plant Sciences, 178 (1), 57–
66. doi: 10.1086 / 689200
Ollerton, J. (2017). Diversidade de polinizadores: Distribuição, ecologia
função cal e conservação. Revisão anual da ecologia.
Evolução e Sistemática, 48, 353–376.
Olson, DM, Dinerstein, E., Wikramanayake, ED, Burgess,
ND, Powell, GVN, Underwood, EC, D'Amico, JA, Itoua, I., 
Strand, HE, Morrison, JC, Loucks, CJ, Allnutt, TF, Ricketts, 
TH, Kura, Y., Lamoreux, JF, Wettengel, WW, Hedao, P., 
Kassem, & KR (2001). Ecorregiões terrestres do mundo: 
um novo mapa da vida na Terra.Biociência, 51 (11), 933–
938.
Ornduff, R. (1985). Razões sexuais tendenciosas por machos na cicadácea
Macrozamia riedlei (Zamiaceae). Boletim do Torrey 
Botanical Club, 112 (4), 393–397. doi: 10.2307 / 299600 
Ornduff, R. (1991). Fenologia de cone da cicadácea
Macrozamia Riedlei ao longo de um intervalo de cinco 
anos. Boletim do Torrey Botanical Club, 118 (1), 6-11. doi: 
10.2307 / 2996969
Ortego, J., Bonal, R., & Mun~ oz, A. (2010). Consequência genética