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2189
Vários autores investigaram a relação entre 
variáveis climáticas e dengue, muitas vezes usando 
análises de séries temporais para descrever tendências 
temporais, identificar padrões e até mesmo fazer 
previsões. As variáveis utilizadas nesses estudos 
foram temperatura, precipitação, umidade relativa, 
velocidade do vento e El Niño Oscilação Sul (ENSO) 
2,3,4,5,6,7,8. Estudos também avaliaram a relação da 
dengue com variáveis sociodemográficas e ambientais 
no município do Rio de Janeiro, Brasil, com o objetivo 
de examinar o efeito de fatores sazonais e anuais 
sobre aumentos e reduções de casos de dengue, 
bem como fazer previsões 9,10,11,12.
A dengue é uma doença febril aguda causada por ar 
bovírus (vírus transmitidos por artrópodes) da família 
Flavi viridae, tendo como vetor a fêmea do mosquito 
culicídeo Aedes aegypti . Os países tropicais são os 
mais afetados devido às suas condições ambientais, 
climáticas e sociais. O clima é um fator importante na 
distribuição temporal e espacial de doenças 
transmitidas por vetores, como a dengue. Estudos de 
variáveis climáticas podem melhorar o conhecimento 
e a previsão da sazonalidade epidêmica 1, pois a 
relação vetor-clima é tão importante quanto a interação 
vetor-homem.
Dengue; Clima; Distribuição Temporal
Oswaldo Gonçalves Cruz 2 
A dengue, uma doença reemergente, é uma das mais 
importantes doenças virais transmitidas pelos dedos 
dos mosquitos. O clima é considerado um fator 
importante na distribuição temporal e espacial das 
doenças transmitidas por vetores. Este estudo 
examinou o efeito de fatores sazonais e a relação 
entre variáveis climáticas e risco de dengue na cidade 
do Rio de Janeiro, Brasil, de 2001 a 2009. Foram 
utilizados modelos lineares generalizados, com 
distribuições de Poisson e binomial negativa. O modelo 
com melhor ajuste foi o de “temperatura mínima” e 
“precipitação”, ambos defasados em um mês, 
controlados por “ano”. Nesse modelo, um aumento de 
1°C na temperatura mínima de um mês levou a um 
aumento de 45% nos casos de dengue no mês 
seguinte, enquanto um aumento de 10 milímetros na 
precipitação levou a um aumento de 6% nos casos de 
dengue no mês seguinte. . A transmissão da dengue 
envolve muitos fatores: embora ainda não totalmente 
compreendido, o clima é um fator crítico, pois facilita 
a análise do risco de epidemias.
Aline Araújo Nobre 2 
A incidência de dengue varia com as condições 
climáticas e está associada ao aumento da temperatura
Adriana Fagundes Gomes 1 
2 Programa de Computação 
Científica, Fundação 
Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, 
Brasil. 
1 Escola Nacional de Saúde 
Pública Sergio Arouca, 
Fundação Oswaldo Cruz, Rio 
de Janeiro, Brasil. 
Correspondência 
DE Gomes
Pública Sergio Arouca, 
Fundação Oswaldo Cruz. 
Escola Nacional de Saúde 
Rua Jorge Lossio 246, quadra 
2, apto. 05, Rio de Janeiro, RJ 
25961-265, Brasil. 
afagundesgomes@gmail.com
Cad. Saúde Pública, Rio de Janeiro, 28(11):2189-2197, nov, 2012 
Análise temporal da relação entre dengue e 
variáveis meteorológicas na cidade do Rio 
de Janeiro, Brasil, 2001-2009
Análise temporal da relação entre dengue e 
variáveis meteorológicas na cidade do Rio de 
Janeiro, Brasil, no período de 2001 a 2009 
ARTIGO ARTICLE 
IntroduçãoAbstrato
Machine Translated by Google
Metodologia
Resultados
Cad. Saúde Pública, Rio de Janeiro, 28(11):2189-2197, nov, 2012 
temperatura e pluviosidade 13. Tais condições favorecem 
o aumento do número de criadouros disponíveis, bem 
como o desenvolvimento do vetor, aumentando assim a 
probabilidade de interação vetor-humano (e 
consequentemente humano-vírus). De acordo com vários 
estudos, a temperatura tem um impacto no tamanho da 
população, período de maturação, atividade de sucção 
de sangue e taxa de sobrevivência de Ae. aegypti 
14,15,16,17. A relação com a precipitação depende das 
características locais e se os criadouros são mantidos 
predominantemente pela chuva 3.
O estudo seguiu um delineamento ecológico analítico com 
o objetivo de avaliar a relação entre o risco de dengue e 
as variáveis climáticas “temperatura” e “precipitação” no 
município do Rio de Janeiro. O Rio de Janeiro está 
localizado no sudeste do Brasil a 23°04'10” de latitude sul 
e 43°47'40” de longitude oeste. A cidade tem população 
estimada em 6.093.472 habitantes e área de 1.224,56 
km2. O clima é tropical atlântico, caracterizado por 
temperatura média anual de 23°C e estreita amplitude 
térmica. A precipitação média anual é de cerca de 1.000 
mm, com mais chuvas de dezembro a março.
Espera-se que a dengue seja um importante problema 
de saúde pública por muitos anos, devido ao crescimento 
e movimentação da população, desenvolvimento urbano 
desordenado, abastecimento de água deficiente e 
descarte inadequado de lixo público, proliferação de 
criadouros de vetores e falta de uma vacina eficaz 18,19. 
Os programas de prevenção da doença concentram-se no 
desenvolvimento de sistemas de intervenção precoce. 
Tais sistemas requerem parâmetros que possam prever o 
risco de epidemias. O modelo climático oferece vantagens, 
por ser um sistema de baixo custo baseado na coleta de 
dados meteorológicos. O presente estudo teve como 
objetivo examinar o efeito de fatores sazonais e como
Os dados de temperatura foram obtidos do Centro de 
Previsão do Tempo do Instituto Nacional de Pesquisas 
Espaciais (INPE), que extrai seus dados de quatro 
estações de monitoramento, das quais apenas uma foi 
utilizada, pois oferece dados completos para o período de 
estudos.
As notificações mensais dos casos de dengue por 
bairro de residência estão disponíveis no portal da 
Secretaria Municipal de Saúde do Rio de Janeiro (SMS-
RJ).
as variáveis climáticas “temperatura” e “precipitação” 
foram relacionadas ao risco de dengue na cidade do Rio 
de Janeiro de 2001 a 2009.
2190 Gomes AF et al.
As análises foram realizadas usando o programa R, 
versão 2.10.1 (The R Foundation for Statistical Computing, 
Viena, Áustria; http://www.r-project.org). Os modelos foram 
comparados com o Akaike Information Criterion (AIC), que 
é amplamente utilizado para comparar modelos aninhados 
e não aninhados. Este critério é calculado
O efeito das variáveis climáticas sobre o número de 
casos notificados foi avaliado por meio de modelos 
lineares generalizados 21, com função de ligação 
logarítmica para Poisson e distribuição binomial negativa. 
As séries temporais são caracterizadas por uma seqüência 
de dados obtidos em intervalos de tempo iguais.
usando o log verossimilhança penalizado pelo número de 
parâmetros no modelo. Para modelos com o mesmo 
conjunto de dados, o melhor modelo é aquele com menor 
AIC 22.
Os dados aqui utilizados referem-se a meses, que não 
possuem o mesmo número de dias, de forma que foi 
empregado um offset na multiplicação da população pelo 
número de dias do mês. O ajuste do modelo foi avaliado 
por autocorrelaçãoe teste de normalidade dos resíduos.
Os dados pluviométricos, disponíveis no portal da 
Secretaria Municipal de Obras (Secretaria Municipal de 
Obras), foram retirados do
32 estações de monitoramento (Figura 1). Para este 
estudo, os casos foram agregados espacialmente, ou seja, 
todos os casos em todos os bairros foram totalizados por 
mês de 2001 a 2009.
A análise exploratória dos dados foi realizada por 
meio de boxplots, histogramas, decomposição de séries 
temporais e gráficos de autocorrelação. A variável de 
resultado foi o número de casos de dengue e as variáveis 
independentes foram a precipitação média mensal nas 32 
estações e as temperaturas média, mínima e máxima 
mensal. Após análise exploratória, foram avaliados pontos 
de corte para temperatura média usando modelos aditivos 
generalizados 20. Observou-se que o risco de dengue 
aumentou até 26°C. Segundo a literatura, a temperatura 
ótima do mosquito é de 22°C a 26°C, a partir da qual 
foram utilizadas as seguintes variáveis: proporção de dias 
no mês com temperatura média inferior a 22°C, proporção 
de dias no mês com temperatura média temperatura de 
22°C a 26°C e proporção de dias no mês com temperatura 
média acima de 26°C.
Os únicos anos não epidêmicos durante o período do 
estudo foram 2003 a 2005. O maior número de casos 
ocorreu durante a epidemia de 2001-2002, atingindo 
52.861 em março de 2002. A Figura 2 mostra a série 
temporal para as variáveis: número de casos de dengue; 
temperaturas média, máxima e mínima; precipitação; e 
proporções de dias no mês com temperatura média abaixo 
de 22°C, de 22°C a 26°C e acima de 26°C.
Machine Translated by Google
Com base nessa análise inicial, todos os modelos 
continham a variável precipitação e, em seguida, 
avaliou-se a inclusão de variáveis relacionadas à 
temperatura. A análise dos resíduos dos modelos 
mostrou que persistiu uma estrutura temporal; assim, 
um efeito anual foi incorporado ao modelo. A introdução 
dessa variável melhorou a autocorrelação dos resíduos 
e o ajuste do modelo.
As temperaturas médias anuais para o período foram 
de 24°C para temperatura média mensal, 21°C para 
temperatura mínima mensal e 29°C para temperatura 
máxima mensal. A precipitação mensal acumulada no 
período variou de 6 a 371mm.
Como os dados apresentam superdispersão (média 
amostral de 3.108 e variância amostral de 84.695.150), 
a comparação do AIC dos modelos mostrou que a 
distribuição binomial negativa foi uma escolha melhor 
do que a distribuição de Poisson. Os modelos foram 
inicialmente ajustados com apenas uma variável; 
nestes, a variável “proporção de dias com temperatura 
de 22°C a 26°C” não foi significativa, mesmo defasada, 
enquanto a precipitação só foi significativa em relação 
ao número de casos quando defasada em um mês. As 
demais variáveis foram significativas com defasagens 
de até dois meses.
A análise da distribuição dos casos mostrou que a 
maioria dos casos se concentrou na primeira metade do
ano, principalmente nos meses de março, abril e maio, 
evidenciando a conhecida sazonalidade da dengue.
A Tabela 1 mostra o risco relativo estimado (RR), 
intervalos de confiança de 95% (IC95%) e AIC para os 
modelos ajustados. O RR para a variável “precipitação” 
varia pouco entre os modelos. Quanto ao critério AIC 
para comparação de modelos, o modelo com melhor 
ajuste foi aquele que (após controlar a variável “ano”) 
utilizou as variáveis “temperatura mínima” e 
“precipitação”, ambas defasadas em um mês. Nesse 
modelo, um aumento de um grau na temperatura em 
um mês levou a um aumento de 45% nos casos de 
dengue no mês seguinte, enquanto um aumento de 10 
mm na precipitação levou a um aumento de 6% nos 
casos de dengue no mês seguinte. Modelos com as 
variáveis “média
Estação de monitoramento de temperatura
EM Estações de monitoramento de chuva
S
Cad. Saúde Pública, Rio de Janeiro, 28(11):2189-2197, nov, 2012 
N
E 
RELAÇÃO ENTRE DENGUE E VARIÁVEIS METEOROLÓGICAS 2191
figura 1
Mapa da cidade do Rio de Janeiro, Brasil, mostrando estações de monitoramento de chuva (•) e estações de monitoramento de temperatura (ÿ).
Rio de Janeiro 
Machine Translated by Google
20
60
2d) Proporção de dias com temperatura média de 22°C a 26°C
2006
2008
10.000
2010
2002
100
2b) Proporção de dias com temperatura média abaixo de 22°C
2008
60
2f) Proporção de dias com temperatura média acima de 26°C
2006
2004
20
2010
2002
60
30.000
35
2008
2010
2002
2004
20
100
25
2008
0
2004
80
2010
2002
2006
0
200
40
80
2010
2002
0
40
2004
2006
0
50.000
2c) Temperatura máxima, média e mínima (°C)
2004
300
2010
2008
0
40
2006
20
30
2e) Precipitação (mm)
2004
2008
0
Cad. Saúde Pública, Rio de Janeiro, 28(11):2189-2197, nov, 2012 
2a) Casos de dengue
2006
80
2002
Discussão
Figura 2
Série temporal do número de casos de dengue e variáveis meteorológicas na cidade do Rio de Janeiro, Brasil, 2001-2009.
2192 Gomes AF et al.
estimar o número de casos de dengue no ano seguinte.
A Figura 4 mostra a série temporal dos casos de dengue 
e a série estimada pelo Modelo 1, que conseguiu detectar 
os anos epidêmicos, embora subestimando as grandes 
epidemias e superando
temperatura” e “temperatura máxima” apresentaram 
resultados semelhantes.
A Figura 3 mostra os coeficientes da variável “ano” 
no Modelo 1: 2002 e 2008 foram os únicos anos em que o 
efeito foi maior do que em 2001, tomado como linha de 
base. Foram os anos do período estudado com mais 
casos, mas essa variável não foi estatisticamente 
significativa.
Vários estudos relataram associação positiva entre 
temperatura mínima defasada em um mês e incidência de 
dengue 3,4,12,23,24.
A temperatura mínima é, portanto, um fator limitante crítico 
no desenvolvimento e manutenção da população de 
vetores. Replicação do vírus
Machine Translated by Google
1.5840,867-0,921
Precipitação 1.006
1.008
1.452
1.068-1.115
0,894
Proporção de dias com temperatura > 26°C
1
1.003-1.010
1.092
Temperatura mínima
1.007
CI de 95%
1.568
Proporção de dias com temperatura < 22°C
2
AIC
Precipitação
1.338-1.576
Modelos/variáveis defasados em 1 mês
1.577
1.005-1.011
3
RR
1.003-1.009
não significativo
Significativo
e os períodos de maturação no inseto (período 
extrínseco) são encurtados pelo aumento da 
temperatura 25,26,27, enquanto a diminuição do 
tempo de incubação do vírus aumenta a probabilidade 
de que o vetor viva o suficiente para transmitir o 
vírus, aumentando significativamente a magnitude 
das epidemias . Estudos têm demonstrado que o Ae. 
aegypti, vetor da dengue nas Américas, deixa de se 
alimentar quando a temperatura cai abaixo de 17°C, 
e que o vírus não é amplificado no vetor quando a temperatura cai abaixo
18°C, enquanto a temperatura limite de sobrevivência 
para o vírus da dengue foi estimada em 11,9°C 
25,28,29. Assim, em temperaturas muito baixas, o 
vírus se desenvolve mais lentamente e o mosquito 
não vive o suficiente parase tornar infeccioso e 
transmitir o vírus 30. Assim, a análise de temperaturas 
mínimas permite um melhor entendimento das 
epidemias de dengue. Este estudo mostrou um 
coeficiente pequeno (mas significativo) para a relação 
entre casos de dengue e precipitação. Estudos
-1
0
-4
-2
Cad. Saúde Pública, Rio de Janeiro, 28(11):2189-2197, nov, 2012 
-3
Risco relativo (RR), intervalos de confiança de 95% (IC95%) e Critério de Informação de Akaike (AIC) dos modelos propostos para a relação 
entre transmissão de dengue e variáveis meteorológicas. Rio de Janeiro, Brasil, 2001-2009.
Figura 3
Nota: todos os modelos foram controlados por variáveis indicativas do ano.
tabela 1
Coefi cientes estimados das variáveis que indicam o ano no Modelo 1.
RELAÇÃO ENTRE DENGUE E VARIÁVEIS METEOROLÓGICAS 2193
Machine Translated by Google
10.000
Meses (2001-2009)
0
80
30.000
100
20.000
Cad. Saúde Pública, Rio de Janeiro, 28(11):2189-2197, nov, 2012 
50.000
40 60
40.000
0
casos de dengue
Equipado
20
casos
Figura 4
Série temporal de casos de dengue e séries estimadas pelo Modelo 1.
embora o presente estudo enfatize o impacto do clima, 
outras abordagens além das condições socioambientais 
devem ser consideradas. Uma limitação deste estudo foi 
o uso de casos notificados de dengue, que não representam 
o total de casos de dengue. Esses números podem 
subestimar a incidência real 34,35. Outra limitação foi a 
falta de informações confiáveis em cada período de tempo 
sobre as taxas de incidência específicas para cada sorotipo 
(entre os sorotipos circulantes) 36. Alguns autores afirmam 
que a entrada de um novo sorotipo em uma população 
não imune acarreta um risco de ex epidemias explosivas, 
ainda que a sucessão de sorotipos possa resultar em 
epidemias com casos mais graves 10,18,37. O papel das 
populações humanas expostas, o efeito da imunidade ao 
vírus na população de risco e a infestação pelo mosquito 
vetor são fatores decisivos para a manutenção do vírus 
em circulação.
na literatura sobre a correlação entre pluviosidade e 
dengue são contraditórios, pois a relação depende das 
características locais 3,31.
De acordo com o Modelo 2, que incorpora temperatura 
acima de 26°C, um aumento unitário na proporção de dias 
no mês em que a temperatura média está acima de 26°C 
leva a um aumento de 9,2% nos casos de dengue no mês 
seguinte. Esse resultado era esperado, pois estudos 
encontraram associação entre risco de dengue e 
temperaturas acima de 26°C, com temperaturas a partir 
de 21°C
Um estudo de Honório et al. 32 em três bairros da 
cidade do Rio de Janeiro mostra que a temperatura do ar 
de 22°C a 24°C tem um impacto positivo no desenvolvimento 
de Ae. aegypti, enquanto temperaturas acima de 24°C não 
produzem efeito evidente. No presente estudo, essa faixa 
de temperatura foi incorporada à variável “proporção de 
dias no mês com temperatura média de 24°C a 26°C”, o 
que não foi estatisticamente significativo.
2194 Gomes AF et al.
A análise do Modelo 3 mostra que um aumento unitário 
na proporção de dias no mês em que a temperatura média 
cai abaixo de 22°C levou a uma redução de 11% no 
número de casos de dengue no mês seguinte, corroborando 
relatos de outros autores, pois a taxa de alimentação do 
vetor diminui em temperaturas mais baixas (assim como a 
taxa de transmissão viral, conseqüentemente) 31,32.
a 29°C favorecendo o desenvolvimento de Ae. aegypti, e 
de 22°C a 30°C, a longevidade e fertilidade dos adultos 
2,33.
A complexidade da dinâmica de transmissão da 
dengue tem motivado estudos sobre diversos fatores que 
contribuem para a circulação do vírus. al
Machine Translated by Google
ContribuintesResumo 
fortes. Este estudo propôs um modelo para 
examinar a série temporal da dengue em que a 
temperatura média, máxima e mínima e a 
precipitação foram associadas estatisticamente 
com o número de casos, enquanto a temperatura 
mínima de um mês provou ser o fator explicativo 
mais forte para o número de casos de dengue.
A transmissão da dengue envolve inúmeros 
fatores, entre eles o impacto do clima, cujo papel 
ainda não é totalmente compreendido. Elucidar 
o papel do clima é fundamental, pois facilita a 
análise do risco de epidemias e auxilia na eficácia preventiva
Cad. Saúde Pública, Rio de Janeiro, 28(11):2189-2197, nov, 2012 
A dengue é doença reemergente e uma das mais im 
portantes doenças virais transmitida por mosquito. O 
clima é considerado um fator relevante na distribui 
ção temporal e espacial das doenças transmitidas por 
vetores. O objetivo deste trabalho foi estudar o efeito 
de fatores sazonais e a relação entre as variáveis 
climá ticas e o risco de dengue, na cidade do Rio de 
Janeiro, Brasil, entre 2001 e 2009. Foram utilizados 
modelos lineares generalizados, com distribuição 
Poisson e binomial negativa. O modelo com melhor 
ajuste foi o controlado por variáveis indicadoras do 
ano, que apresentou as variáveis temperatura mínima 
e preci pitação, ambas com defasagem de um mês. 
Nesse mo delo, o aumento de um grau na temperatura 
mínima em um mês leva ao aumento de 45% no 
número de ca sos de dengue no mês seguinte, 
enquanto o aumento em 10 milímetros na precipitação 
leva ao aumento de 6% no número de casos de dengue 
no mês seguinte. A transmissão da dengue está 
relacionada a muitos fato res; o impacto do clima, 
apesar de ainda não ser bem entendido, é apontado 
como crítico ao facilitar análise de risco de epidemias. 
AF Gomes participou da análise e interpretação dos 
dados e redigiu o artigo. AA Nobre colaborou na 
interpretação dos dados e revisão crítica do manuscrito. 
OG Cruz contribuiu com a revisão crítica do manuscrito.
Dengue; Clima; Distribuição Temporal 
Conclusão
RELAÇÃO ENTRE DENGUE E VARIÁVEIS METEOROLÓGICAS 2195
Machine Translated by Google
20. Madeira SN. Modelos aditivos generalizados: uma introdução
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