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Criação, multiplicação e manejo de abelhas nativas para a polinização agrícola no Brasil Breno M. Freitas Antonio Diego M. Bezerra 2024 Criação, multiplicação e manejo de abelhas nativas para a polinização agrícola no Brasil Breno M. Freitas Antonio Diego M. Bezerra DECLARAÇÃO Este livro foi produzido pelo Grupo de Pesquisas com Abelhas da Universidade Federal do Ceará, oficialmente denominado Interações abelha-planta para polinização e produção, e cadastrado no Diretório dos Grupos de Pesquisa do CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico). O livro resulta dos relatórios parciais e finais do Termo de Cooperação assinados entre a Bayer AG. (Alemanha) e a Universidade Federal do Ceará (Brasil) para apoio e execução do projeto “Criação, multiplicação e manejo de polinizadores nativos para a polinização agrícola no Brasil”. Toda a atenção foi dada para que apenas informações corretas à época da publicação, resultantes dos estudos científicos conduzidos no projeto, constassem dessa obra. No entanto, não podemos afirmar que sejam totalmente corretas sob quaisquer condições, especialmente considerando a grande extensão do Brasil, diferentes condições ecológicas e populações de abelhas envolvidas. Variações podem ocorrer e necessitar de estudos complementares locais. Todas as informações apresentadas nesse livro são gratuitas e para exclusivo uso público. Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) (Câmara Brasileira do Livro, CP, Brasil) Freitas, Breno M. ISBN 978-65-00-93197-6 1. Abelhas - Criação 2. Abelhas - Manejo 3. Abelhas - Produção 4. Agricultura 5. Meliponicultura 6. Polinizadores 24-192228 CDD-595.799 Criação, multiplicação e manejo de abelhas nativas para a polinização agrícola no Brasil / Breno M. Freitas, Antônio Diego M. Bezerra. -- Fortaleza, CE: Laboratório de abelhas, Universidade Federal do Ceará, 2024. Copyright © Abril de 2024 1° edição Foto da capa: cópula de Epanthidium tigrinum em flor de Aeschynomene sensitiva. Autora: Vitória Inna Mary de Sousa Muniz AGRADECIMENTOS Gostaríamos de expressar nossos agradecimentos a muitas pessoas, empresas e instituições cujos interesses pelas abelhas, a agricultura e a ciência os levaram a nos apoiar nos estudos e pesquisas que culminaram com as informações agora partilhadas neste livro. Assim, somos gratos aos produtores rurais e empresas agrícolas que foram nossos parceiros permitindo e apoiando a realização dos trabalhos em campo: Francisco Ximenes Braga, Sítio São Francisco (in memoriam) (Aquiraz – CE); Everardo Alves Moreira, Fazenda Boa Esperança (Apuiarés – CE); Francisco José Lemos, Sandoval Rodrigues de Araújo e Francisco de Assis Alves da Silva, Sítio São José (Maranguape – CE); Ulisses Duarte, Sítio Ouro Azul (Ubajara – CE); Adriano Albuquerque Cavalcante e Maria Layla da Silva Lima, empresa A2 Morangos, Sítio Taboca de Baixo (Tianguá – CE); Alberto Félix, empresa Fazenda Agropar, Poço Doce (Paracuru – CE); e José Luís de Sousa Maia, empresa Meri Pobo Agropecuária (Jaguaruana – CE). Também agradecemos à Bayer AG. (Alemanha) e à Universidade Federal do Ceará pelo Termo de Cooperação assinado entre as partes que viabilizou a execução do projeto, tanto no que diz respeito à participação de pesquisadores qualificados quanto na questão financeira. Nesse ponto, agradecemos imensamente os pesquisadores Dr. Christian Maus, Dra. Maria Tereza Almanza e Dra. Juliana Jaramillo (Bayer, Alemanha) e Claudia Quaglierini (Bayer, Brasil). Nossa gratidão também vai para o Dr. Gabriel Augusto Rodrigues Melo (UFPR) e Dra. Daniele Regina Parizotto (UFRPE) pela identificação dos exemplares de Megachile, Dra. Daniele Regina Parizotto (UFRPE) pela identificação dos exemplares de Dicranthidium, Dr. Carlos José Eincker Lamas (USP) pela identificação do espécime de Anthrax, e Dra. Favízia Freitas de Oliveira (UFBA) pela identificação dos espécimes de Scaptotrigona. Finalmente, expressamos nossa gratidão ao Conselho Nacional de Ciência e Tecnologia (CNPq) pela Bolsa de Produtividade em Pesquisa para o coordenador do projeto, Breno M. Freitas (CNPq: 308358/2019-8), à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e à Fundação Cearense de Apoio ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico (FUNCAP) por bolsas de iniciação científica e pós-graduação para parte dos demais autores. SUMÁRIO Prólogo Introdução Capítulo 1: Criação e manejo racionais da abelha coletora de óleo Centris (Heterocentris) analis para polinização agrícola Capítulo 2: Criação e manejo racionais da abelha coletora de resina Epanthidium tigrinum Capítulo 3: Criação e manejo racionais da abelha coletora de óleo Tetrapedia diversipes Capítulo 4: Criação e aspectos de manejo da abelha solitária Dicranthidium arenarium Capítulo 5: Criação e aspectos de manejo da abelha cortadora de folhas Megachile (Ptilosarus) cf. xanthura Capítulo 6: Criação e manejo racionais da abelha das orquídeas Euglossa cordata Capítulo 7: Criação racional e manejo das abelhas mamangavas de grande porte Xylocopa frontalis e Xylocopa grisescens para polinização em cultivos agrícolas Capítulo 8: Criação e multiplicação de colônias da abelha jandaíra (Melipona subnitida) para uso na polinização agrícola e outros fins Capítulo 9: Criação e multiplicação de colônias da abelha canudo (scaptotrigona aff. depilis) para a polinização agrícola assistida Capítulo 10: Criação racional e manejo de colônias da abelha jati (Plebeia flavocincta) e seu uso potencial para polinização de cultivos agrícolas Créditos das fotografias e vídeos 7 9 13 49 79 99 121 139 161 205 233 257 279 7 Prólogo A maior dificuldade na utilização de abelhas nativas para a polinização é o fornecimento quase inexistente dessas abelhas para este fim, o que impede seu uso em larga escala. No caso das abelhas sem ferrão, a única maneira atualmente para a aquisição de um número maior de colônias é através da sua captura na natureza, o que constitui um crime contra a vida selvagem segundo a legislação brasileira. Com relação às abelhas solitárias e parassociais, não há criadores estabelecidos, apesar das promissoras perspectivas de criação e propagação de algumas espécies em cativeiro. Assim, primeiro seria necessário desenvolver programas racionais de criação para a produção em maior número desses polinizadores, antes deles poderem ser utilizados comercialmente na polinização agrícola. A busca de novos polinizadores com potencial de criação e produção em massa para introdução em campos abertos e em ambientes protegidos é de extrema importância, não só para a agricultura e conservação dessas espécies, mas também para sua exploração econômica por meio do comércio de colônias e populações de abelhas nativas. Nesse intuito, concebeu-se em 2016 o projeto “Criação, multiplicação e manejo de polinizadores nativos para a polinização agrícola no Brasil” como um Termo de Cooperação assinado entre a Bayer AG. (Alemanha) e a Universidade Federal do Ceará (Brasil). O projeto foi iniciado em março de 2019 e concluído no início de 2024, e trabalhou construindo conhecimentos a partir da pequena base de informações sobre a criação de abelhas brasileiras disponíveis na literatura, estudos anteriores do próprio grupo de pesquisas da UFC com abelhas solitárias, e uma diversidade de novos estudos, séries de experimentos e observações. As onze espécies de abelhas estudadas foram selecionadas entre um número bem maior de candidatas, considerando aspectos importantes para o criatório e manejo, como nidificar acima do solo; serem gregárias ou aceitarem nidificar umas próximas das outras (ou serem sociais); serem ativas a maior parte do ano ou com várias gerações no ano; e, quando possível, serem espécies de ampla distribuição geográfica no país, para não se fazerem necessárias movimentações de colônias ou ninhos entre regiões, o que pode levarpara fora dos blocos de madeira e roem a cartolina ou o papel biodegradável que os compõem, obtendo acesso aos imaturos para devorá-los (Figura 20a,b). Na manhã seguinte, ao chegar ao local, o produtor encontra diversos ninhos-armadilha roídos, sendo possível visualizar as células de cria abertas e esvaziadas (Figura 20c). Em locais onde isso tenha ocorrido ou possa vir a ocorrer, uma maneira de prevenir ataques é instalar uma tela de arame ao redor do criatório (Figura 20d). É essencial, contudo, que o diâmetro dos espaços entre os fios de arame permita que as abelhas continuem indo e vindo do campo sem dificuldade, ao mesmo tempo impedindo a passagem dos roedores. Caso o diâmetro da tela seja pequeno demais, isto pode atrapalhar a movimentação das abelhas ao ponto de comprometer o criatório. Figura 20 – Ataque de roedor a criatório racional de Centris analis: a – ninhos-armadilha puxados para fora dos blocos de madeira; b – ninhos-armadilha roídos para acessar as células de crias; c – células abertas mostrando os restos de alimento, mas sem as larvas; d – criatório de C. analis telado para evitar ataques de roedores. Anfíbios como pequenas rãs podem agir como predadores oportunistas em criatórios racionais de C. analis caso encontrem sombra e reentrâncias onde possam se esconder e terem fácil acesso 40 às abelhas, especialmente enquanto elas fazem seu comportamento de girar fora do ninho quando retornam do campo ou quando estão construindo o opérculo finalizando o ninho. Para prevenir que anfíbios adentrem um criatório, é importante garantir que não haja espaços ou reentrâncias entre as tábuas de um bloco de madeira, ou entre duas colunas de blocos de madeira, onde as rãs possam se esconder (Figura 21a,b). Partes avariadas, como uma tábua cuja madeira envergou por causa da umidade, devem ser substituídas por novos. Ninhos-armadilha de diâmetros muito grandes também não devem ser oferecidos para a nidificação das abelhas, pois, além de serem evitados pelas fêmeas, permitem que rãs se escondam em seu interior (Figura 21c). Quando são encontradas em um criatório, basta que sejam capturadas e soltas em local adequado, longe do criatório. Figura 21 – Predadores oportunistas podem se abrigar no criatório racional de Centris analis atraídos pela abundância de abelhas: a,b – pequenas rãs abrigadas entre as tábuas de madeira dos blocos; c – rã escondida dentro de ninho-armadilha. Manejo racional de Centris analis para polinização agrícola Conforme visto anteriormente, as abelhas coletoras de óleo podem polinizar uma diversidade de espécies vegetais, porém na maioria das vezes só são lembradas como polinizadoras das plantas cujas flores produzem óleos. No entanto, podemos usar C. analis para polinizar ambos os grupos de plantas, embora a abordagem seja diferente para cada um deles. Aqui, nós falaremos primeiro sobre o manejo dessas abelhas para polinizar a acerola, por essa ser a principal planta com flores de óleo cultivada no mundo, ser altamente dependente das abelhas coletoras de óleo, e o Brasil ser o maior produtor mundial. A aceroleira é uma planta arbustiva tropical que desde que não lhe falte calor e água, florescerá várias vezes ao longo do ano, e assim, diferente da maioria das demais plantas cultivadas, demanda a presença constante dos polinizadores no plantio (Figura 22a). Dessa forma, em pequenos plantios, de poucos hectares, pode-se montar na borda do cultivo um abrigo com blocos de madeira e ninhos- 41 armadilha vazios para que as próprias abelhas locais os colonizem e se inicie um criatório de C. analis no local (Figura 22b). A existência dessas abelhas nos plantios de acerola é comum, no entanto devido à falta de recursos suficientes, principalmente locais para nidificação, o estabelecimento de populações maiores é impedido, e consequente há déficit de polinização no cultivo (Figura 22c). Assim, a disponibilização dos ninhos-armadilha suprindo essa deficiência permite que as abelhas cresçam a população para atingir números suficientes para atender a demanda de polinização da área e maximizar a produção de acerolas (Figura 22d). Em certos plantios, no entanto, essa população local é muito pequena e demandaria tempo para atingir os números necessários. Nesse caso, ninhos- armadilha finalizados, cujas crias estejam próximas de emergirem, devem ser trazidos de criatórios de C. analis e introduzidos nos blocos de madeira do abrigo preparado. Esse manejo acelera bastante o crescimento populacional das abelhas, e a quantidade de ninhos-armadilha e o número de introduções depende da necessidade do cultivo e disponibilidade deles. Uma vez estabelecidos nos abrigos, os ninhos-armadilha devem ser manejados conforme descrito no tópico anterior sobre manejo do criatório para assegurar que sempre haja espaço para as abelhas nidificarem e evitar os inimigos, predadores e parasitas. Figura 22 – Manejando Centris analis para a polinização de pequenas áreas de aceroleira (Malpighia emarginata D.C.): a – aceroleira com flores e frutos, a demanda por polinizadores é constante no clima tropical; b – ninhos-armadilha instalados na borda de um pequeno cultivo de acerolas para serem povoados por C. analis; c – Centris analis é nativa de boa parte do Brasil e ocorre espontaneamente nos plantios, mas a disponibilidade de locais para nidificar é essencial para desenvolver uma população adequada à demanda de polinização dos cultivos; d – ninhos-armadilha com baixa taxa de ocupação, nesse caso há a necessidade de trazer do criatório racional ninhos-armadilha com abelhas prestes a emergir. 42 Em plantios grandes, dezenas a centenas de hectares, sempre há déficit de polinização, especialmente nas áreas centrais dos talhões, longe das bordas do cultivo (Figura 23a). Nessas circunstâncias, o manejo descrito acima para áreas pequenas não é suficiente. É preciso a construção de vários abrigos cobrindo toda a área do cultivo, e a introdução de ninhos-armadilha já povoados é essencial pela necessidade de grande número de abelhas em pouco espaço de tempo (Figura 23b). Além disso, esses abrigos devem ser manejados como um criatório, visando a produção do maior número possível de abelhas. Para aumentar a eficiência da polinização, os ninhos-armadilha finalizados devem ser manejados fazendo o intercâmbio deles entre os abrigos à medida que a floração de alguns talhões diminui e outros estão prestes a entrar em florescimento (Figura 23c). Em talhões muito grandes só os abrigos fixos nas bordas não são suficientes, especialmente porque não propiciam uma distribuição uniforme das abelhas nas áreas. Assim, para contornar essa situação, é possível construir pequenos abrigos em uma estrutura mais simples com uma estaca, garrafas PET, ou qualquer outra recipiente semelhante em formato, e uma telha. Para isso, se corta o topo de uma garrafa PET, criando-se uma abertura onde antes estava seu gargalo. É importante que o comprimento da garrafa cortada esteja de acordo com aquele dos ninhos-armadilha que se deseja utilizar, para que estes não fiquem curtos demais ou se projetando para fora da proteção do recipiente. A seguir, se escurece as laterais da garrafa PET prendendo uma tira de cartolina por dentro ou por fora dela, para então colocar os ninhos-armadilha. Eles devem ser dispostos em quantidade suficiente para encher todo o espaço interior da garrafa, tendo as extremidades fechadas voltadas para o fundo desta, enquanto as frentes ficam viradas para a abertura cortada da garrafa (Figura 23d). Neste caso, os ninhos-armadilha recomendados são os canudos biodegradáveis. Essas garrafas PET ou outros recipientes preenchidos de ninhos-armadilha já povoados podem ser presas em uma estaca de madeira com o uso de presilhas de plástico, cordas ou outros materiais à disposição do produtor. Por fim, uma telha deve ser afixada no topo da estaca, com tamanho apropriado para proteger os ninhosdo sol e da chuva (Figura 23e). Essas estruturas devem ser distribuídas da maneira o mais uniforme possível nas áreas em início de florescimento e podem ser remanejadas facilmente entre as áreas de acordo com a flutuação das floradas e a necessidade maior ou menor de abelhas para a polinização. Esse recurso da introdução dos ninhos-armadilha em abrigos de garrafas PET também se adéqua bem quando o cultivo é feito em regiões de clima subtropical e existe uma época do ano com temperaturas mais frias e a planta não floresce. Assim, os ninhos-armadilha com abelhas prestes a emergirem podem ser introduzidas nas áreas somente durante esse período de florescimento e aqueles finalizados serem retirados de volta ao criatório ou incubatório no período em que as abelhas não são necessárias. 43 Figura 23 – Manejando Centris analis para a polinização de grandes áreas de aceroleira (Malpighia emarginata D.C.): a – o déficit de polinização natural cresce proporcionalmente ao tamanho das áreas cultivadas, quanto maiores as áreas, maior a necessidade de introduzir e manejar as abelhas C. analis; b – vários abrigos com ninhos-armadilha povoados com C. analis precisam ser instalados nas bordas de grandes áreas de cultivo de acerolas; c – os ninhos-armadilha precisam ser manejados intercambiando entre as áreas de acordo com a floração em cada uma delas; d,e – a confecção e distribuição de pequenos abrigos com ninhos-armadilha no meio de grandes talhões favorece a distribuição das abelhas e a polinização do cultivo. Em uma plantação de acerola, durante a florada, as fêmeas terão suas necessidades de óleo floral supridas pelo próprio cultivo, podendo coletá-lo tanto de botões florais como das flores abertas (Figura 24a). No entanto, em plantios pequenos ou regiões com floradas sazonais, onde há períodos sem ou com poucas flores, a oferta de óleo torna-se mais escassa e a presença de malpighiáceas silvestres e nativas como os muricizeiros (Byrsonima spp.) e outras no entorno dos cultivos são importantes para mitigar este problema (Figura 24b). Portanto é necessário manter essas plantas, e se possível, favorecer a multiplicação delas próximo aos plantios de acerola. É importante lembrar que o óleo é um recurso essencial para a nidificação de C. analis. As abelhas, no entanto, também precisam de pólen e néctar para reproduzir. Apesar delas poderem fazer uso do pólen das aceroleiras durante as floradas, é importante preservar espécies da mata nativa em torno dos cultivos para que as fêmeas de C. analis possam visitá-las para obter pólen 44 em épocas de escassez. Além disso, as flores da aceroleira não oferecem néctar aos seus polinizadores. Por isso, as abelhas necessitam procurá-lo nas flores de outras espécies vegetais, sendo impossível realizar esta tarefa se não houver plantas silvestres nas imediações do cultivo. No entanto, ao contrário das pequenas áreas de cultivo onde as plantas silvestres do entorno estão sempre próximas, no meio de grandes áreas as abelhas geralmente não têm onde coletar muito pólen, e especialmente néctar. Portanto, um manejo importante é identificar as plantas nativas usadas como fonte de pólen e néctar por C. analis naquela região e favorecer suas presenças tanto no entorno, como também dentro das áreas, como nas entrelinhas do cultivo, desde que não prejudiquem a cultura (Figura 24c). Plantas herbáceas anuais e de pequeno porte são excelentes fontes de pólen e néctar e já possuem um grande banco de sementes no solo, então basta não as eliminar ou espalhar suas sementes nas partes do plantio onde aparecem em menores quantidades ou não estão presentes (Figura 24d). Figura 24 – Fontes de recursos para as abelhas Centris analis durante o uso na polinização dirigida da aceroleira (Malpighia emarginata D.C.): a – Centris analis coleta o óleo e pólen das flores das aceroleiras; b – plantas silvestres com flores de óleo no entorno do cultivo, como esse murici (Byrsonima crassifolia L.), também podem fornecer óleo e pólen para as abelhas; c,d - é importante manter no entorno do cultivo e, se possível, entre as linhas, espécies vegetais visitadas por C. analis para obtenção de pólen e néctar. 45 Já no que diz respeito ao uso de C. analis na polinização de plantas cultivadas que não fornecem óleo (caju, caupi, tomate, etc.) a disponibilidade de pólen e néctar geralmente não constitui problema, pois essas plantas, e aquelas silvestres que crescem no entorno, costumam ser boas fontes de ambos (Figura 25a,b,c). No entanto, além do fator limitante da falta de locais para nidificação, comum também aos cultivos de plantas com flores de óleo mas que resolvemos com a introdução de ninhos-armadilha, a ausência de fontes de óleo se torna um segundo fator limitante. Por exemplo, abelhas coletoras de óleo são pouco comuns em plantios comerciais de cajueiro onde não há plantas fornecedoras desse recurso nas proximidades, mas são abundantes em cajueiros silvestres crescendo em dunas juntamente com muricis que atuam como fonte dos óleos que elas precisam (Freitas, 1995; Pereira; Freitas, 2002). Dessa forma, para polinizar cultivos de plantas cujas flores não produzem óleo usando C. analis, é necessário assegurar a presença de espécies vegetais fornecedoras desse recurso no entorno ou dentro do plantio. Mesmo assim, é preciso se assegurar que ambas as espécies (cultivada e fornecedora de óleo) floresçam ao mesmo tempo, caso contrário o problema continua. Uma boa alternativa seria o consórcio da cultura desejada com aceroleiras, conforme sugerido por Freitas e Pereira (2004) para o cajueiro, uma vez que a aceroleira pode florescer várias vezes ao ano, e ainda se pode induzir ou refrear o seu florescimento com o manejo da água (Figura 25d). Essa estratégia cria uma situação ideal para as abelhas com fontes de pólen, néctar e óleo, sem haver competição entre os cultivos uma vez que elas teriam que visitar ambos para obter todos os recursos necessários. Além disso, ambas as espécies vegetais produzem frutos de valor comercial (cash crops) e sendo bem polinizadas maximizam a rentabilidade do cultivo, sem falar no favorecimento da biodiversidade nas áreas agrícolas (Figura 25e,f). Portanto, as técnicas e manejos apresentados aqui permitem a criação sustentável de C. analis. Dessa forma, elas podem ser usadas na exploração comercial dessa abelha, e por ela estar ativa durante todo o ano na maior parte da sua área de ocorrência natural, e também apresentar ampla distribuição no Brasil, se apresenta como uma excelente opção para uso na polinização dirigida. Considerações finais Várias espécies de abelhas solitárias são utilizadas para polinização agrícola ao redor do mundo. Isso acontece porque suas características de nidificação e biologia reprodutiva, normalmente ajustadas a ambientes de clima temperado e com marcada sazonalidade, foram estudadas e se desenvolveram técnicas de criação e manejo para essas abelhas. Nas regiões tropicais, no entanto, isso não funciona para as abelhas locais, uma vez que elas apresentam estratégias reprodutivas diferentes. 46 No presente capítulo, nós apresentamos o resultado da adaptação para uma espécie de abelha tropical de uma técnica desenvolvida para abelhas de clima temperado (ninhos-armadilha), mas não somente isso. Trabalhamos com uma abelha coletora de óleo, exclusiva do Novo Mundo, e que demanda um criatório e manejo próprios, especialmente para o uso na polinização agrícola. Apesar das técnicas de criação e manejo terem sido desenvolvidas com C. analis, elas possuem potencial para uso com outras espécies de Centris que também nidifiquem acima do solo, em cavidades pré-existentes. Figura 25 – Manejando Centris analis para a polinização de culturas cujas flores não produzem óleo: a – feijão-caupi (Vigna unguiculata (L.) Walp.) e b – cajueiro (Anacardium occidentale L.) não possuem flores de óleo, mas podemser polinizadas por abelhas do gênero Centris; c – plantas silvestres como a jurubeba (Solanum paniculatum L.) são importantes fontes de recursos para as abelhas e devem ter a presença estimulada nas áreas de cultivo; d – o consórcio de culturas cujas flores não produzem óleo com a acerola (Malphigia emarginata D.C.) é uma boa alternativa para assegurar a fonte de óleo necessária às abelhas C. analis; e,f – o consórcio da acerola com o caju, dois cash crops, complementa o fornecimento dos recursos que C. analis necessita para polinizar adequadamente ambos os cultivos. 47 Referências AGUIAR, A. J. C.; MARTINS, C. F. Abelhas e vespas solitárias em ninhos-armadilha na Reserva Biológica Guaribas (Mamanguape, Paraíba, Brasil). Revista Brasileira de Zoologia, v. 19, p. 101- 116, 2002. ALONSO, J.D. S.; SILVA, J. F.; GARÓFALO, C. A. 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CAPÍTULO 2 CRIAÇÃO E MANEJO RACIONAIS DA ABELHA COLETORA DE RESINA Epanthidium tigrinum Abelha de resina Epanthidium tigrinum macho pousado em flor de cajueiro (Anacardium occidentale L.) 50 CRIAÇÃO E MANEJO RACIONAIS DA ABELHA COLETORA DE RESINA Epanthidium tigrinum Vitória Inna Mary de Sousa Muniz, Larysson Feitosa dos Santos, Pedro de Assis de Oliveira, David Rezende da Silveira, Thatila Ellinna Batista de Lima, Maria Marcelle Batista Amaro de Sousa, Francisco Deoclécio Guerra Paulino, Breno Magalhães Freitas Resumo Apesar da diversidade de abelhas do Brasil, poucas espécies são estudadas, e muito menos criadas, e quando o são, o foco tem sido dado às abelhas sociais, com pouco interesse demonstrado para abelhas solitárias. Epanthidium tigrinum(Schrottky, 1905), por exemplo, é uma abelha solitária da família Megachilidae limitada à área neotropical, mas que apresenta uma grande dispersão geográfica, sendo encontrada desde o Noroeste da América do Sul até o sul do Brasil, mostrando grande plasticidade em biomas tão diversos. São belas abelhas de pequeno porte e ausência de muitos pelos densos, mas se destacam pela coleta de resinas vegetais para a construção do ninho e carregarem o pólen das flores em uma estrutura de pelos na parte ventral do abdome. Além disso, aceitam bem ninhos-armadilha, são generalistas e têm sido apontadas como potenciais polinizadoras de espécies vegetais silvestres e cultivadas, especialmente das famílias botânicas Fabaceae, Asteraceae e Anacardiaceae. Assim, no presente capítulo, apresentaremos a criação e manejo de E. tigrinum que permitem desenvolver um criatório racional dessa abelha para polinização na agricultura. Palavras-chaves: abelhas coletoras de resina, criação de polinizadores, manejo de abelhas, manejo para polinização, polinização agrícola, reprodução de Epanthidium tigrinum. Introdução Atualmente há pouco mais de 20.000 espécies de abelhas conhecidas no mundo, e estima-se que mais de 30% delas dependem de recursos não florais para a construção de seus ninhos, os quais influenciam diretamente na criação bem-sucedida das crias. Dentre os materiais que as abelhas podem coletar no ambiente externo, a resina proveniente de plantas é bastante utilizada pelas duas maiores famílias de abelhas: Megachilidae (Anthidiini, Megachilini e Osmiini,) e Apidae (Apini, Euglossini e Meliponini) (Danforth; Minckley; Neff, 2019). As abelhas obtêm as resinas das plantas, por meio de ferimentos no caule e ramos, brotos jovens ou de glândulas produtoras de resina nas flores, e usam esse material na proteção de suas ninhadas em desenvolvimento no interior dos ninhos, além de protegerem os próprios ninhos de fatores ambientais e de parasitas e predadores (Tölke et al., 2020). 51 Dentre as abelhas que coletam resina, a tribo Anthidiini (Megachilidae) compreende cerca de 600 espécies distribuídas por todo o planeta. Apesar desse grande número de espécies, até recentemente os hábitos de nidificação de apenas 26 espécies de 12 gêneros haviam sido investigados (Parizotto; Melo, 2015). Destes, o gênero Epanthidium tem sido estudado mais profundamente (Marques, 2019; Gomes et al., 2020; Muniz et al., 2023). Este táxon apresenta cerca de 20 espécies neotropicais, que ocorrem do México até a Argentina (Parizotto; Melo, 2015) (Figura 1). Atualmente, pouco se sabe sobre quais plantas seriam fontes de resinas para as espécies de Epanthidium. As principais famílias de plantas produtoras de resina floral que são visitadas por abelhas são Clusiaceae e Euphorbiaceae, mas apenas plantas do gênero Dalechampia (Euphorbiaceae) são conhecidas como fontes de resina para abelhas do gênero Epanthidium, assim como para os demais membros de Anthidiini (Tölke et al., 2020). No entanto, é sabido que Epanthidium também utiliza espécies com flores de resina como fontes de outros recursos florais, como é o caso de Dalechampia scandens ((Kunth) Müll.Arg.) que é utilizada também como fonte de pólen (Muniz, 2021). As interações com plantas por parte das abelhas do gênero Epanthidium são bem conhecidas, em especial as da espécie Epanthidium tigrinum (Schrottky, 1905) que apresenta preferência por representantes das famílias Fabaceae e Asteraceae (Taura et al., 2007; Imperatriz-Fonseca et al., 2011; Gomes, 2016; Somavilla et al., 2018; Marques, 2019; Muniz, 2021). Dessa forma, seria possível aproveitar espécies do gênero Epanthidium para a polinização de plantas economicamente importantes pertencentes a essas famílias botânicas (Garófalo; Martins; Alves-Dos-Santos, 2004). Além disso, essas abelhas também visitam e podem polinizar espécies de outras famílias, como Anacardiaceae, por exemplo (Freitas et al., 2014). Por aceitar construir os ninhos em cavidades artificiais, não apresentar sazonalidade e produzir diversas gerações ao ano, além de ser amplamente distribuída geograficamente, E. tigrinum possui potencial de criação para a polinização agrícola (Marques, 2019; Gomes et al., 2020; Muniz et al., 2023). Elas são belas abelhas de coloração preta e linhas amarelas dispostas ao longo de seu corpo, possuem ainda porte pequeno e ausência de muitos pelos densos. Dessa forma, neste capítulo, serão expostos e explicados métodos de criação e manejo da abelha Epanthidium tigrinum em um sistema de criação organizado, baseado no ciclo de vida e aspectos da biologia de nidificação desta abelha solitária. 52 Figura 1 – Distribuição do gênero Epanthidium nas Américas e a área de ocorrência conhecida para a espécie Epanthidium tigrinum (Schrottky, 1905). Ninho-armadilha para Epanthidium tigrinum Como muitas das espécies de abelhas que fazem seus ninhos em cavidades pré-existentes acima do solo, E. tigrinum aceita e nidifica bem em ninhos-armadilha. Os ninhos-armadilha são estruturas artificiais em forma de tubos lineares, geralmente fechados em uma das extremidades com um material semelhante ao restante da estrutura ou com substâncias que garantam sua vedação. Ninhos-armadilha podem ser elaborados a partir de diversos materiais, incluindo bambu, cartolina, papel Kraft, plástico e madeira, entre outros. Aqui nos restringiremos a apresentar detalhes para a confecção dos ninhos-armadilha que visam atrair com êxito as fêmeas de E. tigrinum, contribuindo para a criação racional e o desenvolvimento eficaz de uma população local dessa espécie. Maiores detalhes sobre ninhos-armadilha podem ser obtidos em Silveira et al. (2024), capítulo 1 deste livro. Os ninhos-armadilha devem ser estruturas projetadas para simular as condições naturais preferidas pelas fêmeas de E. tigrinum para nidificação, estimulando-as a construir a quantidade desejada de células de cria, especialmente em áreas destinadas à polinização direcionada. Assim, apesar dos ninhos feitos de bambu de pequeno diâmetro ser bem aceito por E. tigrinum, se enfrenta desafios na padronização do manejo racional devido à irregularidade nas dimensões dos gomos do bambu. As fêmeas também demonstram aceitação para nidificar em canudos de plástico biodegradáveis, oferecendo a vantagem de se poder selecionar ninhos com comprimentos e diâmetros específicos 53 (Figura 2a). Entretanto, em ambientes e períodos de alta umidade, pode ocorrer o surgimento de fungos dentro dos ninhos devido a impermeabilidade das paredes de plástico. Para minimizar esse problema ao usar esses ninhos, recomenda-se providenciar pequenas perfurações ao longo do comprimento com agulhas ou alfinetes entomológicos. No entanto, é importante notar que essa prática não garante completamente a prevenção do surgimento de fungos. Tubos de cartolina confeccionados manualmente e canudos de papel biodegradáveis são as melhores alternativas para serem usados como ninhos-armadilha. Os tubos de cartolina são feitos cortando-se uma porção retangular de cartolina escura e enrolando-a em torno de um molde com o diâmetro interno pretendido, como um espeto de churrasco (Figura 2b). Tiras de fita adesiva transparente podem ser utilizadas para manter o tubo enrolado. A opção pela cor preta na elaboração dos ninhos faz parte das medidas adotadas para bloquear a passagem de luz. Uma alternativa mais conveniente nesse contexto é a utilização de canudos biodegradáveis de papel como ninhos-armadilha, os quais são aceitos por E. tigrinum e podem ser adquiridos em grande quantidade, já nas dimensões desejadas (Figura 2c). No entanto, a aceitação dos ninhos de canudos de papel biodegradável por essas abelhas ainda não é tão boa quanto a dos feitos manualmente de cartolina, e talvez por não se encontrar no mercado esses canudos com diâmetros tão pequenos como se consegue fazer com a cartolina (ver adiante as medidasdos ninhos-armadilha). Ninhos-armadilha feitos com cartolina, papel e canudos de plástico precisam ser posicionados em uma estrutura de madeira com orifícios para facilitar o manuseio. Essas estruturas são formadas por peças de madeira medindo 20 x 100 x 200 mm (altura x largura x comprimento) com 10 a 12 sulcos semicirculares escavados paralelamente nas bordas superior e inferior ao longo do comprimento de cada peça de madeira. Os sulcos devem ter um diâmetro 1mm maior do que os ninhos-armadilha. Essas peças de madeira são então colocadas umas sobre as outras formando blocos com orifícios onde os ninhos-armadilha são inseridos (veja Silveira et al., 2024 para detalhes) (Figura 2d). É crucial assegurar que a madeira utilizada seja segura para as abelhas e esteja livre de produtos químicos prejudiciais. Esses blocos de madeira simplificam o manejo devido ao seu design que possibilita a abertura dando acesso fácil aos ninhos-armadilha. Além disso, esse formato facilita a limpeza dos sulcos internos, prevenindo o acúmulo de sujeira e a presença de predadores. Os blocos de madeira podem funcionar como ninhos-armadilha autônomos, sem o uso dos tubos de cartolina, papel ou plástico biodegradável. No entanto, o manejo do criatório fica muito difícil, uma vez que os ninhos não podem ser manipulados, examinados ou realocados individualmente. Por esse motivo, é mais recomendável sempre usar os blocos de madeira em conjunto com os tubos de 54 cartolina pretos, de preferência, porque eles são mais aceitos por E. tigrinum e proporcionam um manejo simplificado (Figura 2e). Figura 2 – Ninhos-armadilha para o criatório da abelha coletora de resina Epanthidium tigrinum (Schrottky, 1905): a – ninho-armadilha de canudo de plástico biodegradável; b - ninho-armadilha feito a mão com cartolina preta e fita colante; c - ninho-armadilha de canudo de papel biodegradável; d – bloco de ninhos-armadilha formado pela sobreposição das tábuas de madeira com sulcos escavados; e - ninhos-armadilha de cartolina preta inseridos em blocos de madeira. É importante que os ninhos-armadilha possuam uma extremidade fechada. Essa prática impede que a abelha construa seu ninho fora do ninho-armadilha de cartolina, quando este é inserido dentro blocos de madeira. Além disso, economiza o tempo das fêmeas de E.tigrinum, pois, se avaliam a cavidade como suficientemente vedada, iniciam imediatamente a construção das células, embora construir uma parede inicial seja o padrão da espécie. Embora o ninho-armadilha possa ser vedado em 55 sua porção final com fita adesiva, é preferível o uso de cera de Apis mellifera ou resina de meliponíneos, pois são similares aos materiais que essas abelhas coletam naturalmente no campo. Finalmente, o comprimento e o diâmetro são elementos essenciais na produção de ninhos- armadilha, influenciando diversas variáveis reprodutivas em abelhas solitárias. Essas variáveis incluem o número total de células construídas, a taxa de mortalidade dos imaturos e a proporção de fêmeas e machos produzidos. Ademais, desempenham um papel direto na aceitação por parte das fêmeas (Drumond; Morato; Azevedo, 2023). Oferecer diâmetros inadequados aos ninhos-armadilha pode resultar na competição por cavidades com outras espécies de abelhas e vespas. Além disso, disponibilizar cavidades com diâmetros maiores demanda mais tempo e recursos das fêmeas para a construção dos ninhos, podendo gerar divergências no padrão de orientação das células dentro do ninho-armadilha, conforme já observado nessa espécie (Michener, 2007; Mello; Gaglianone, 2019; Muniz et al., 2023). Portanto, apesar das fêmeas de E. tigrinum poderem nidificar em cavidades com diâmetro variando de 3,5 a 10 mm, elas apresentam preferência pelo diâmetro de 4,5 mm, e o espaço efetivamente ocupado pelo ninho dessas abelhas tem um comprimento médio de 82,7 mm (Gomes et al., 2020; Muniz et al., 2023). Sendo assim, recomenda-se fornecer ninhos-armadilha de cartolina preta, com comprimento entre 100 e 120 mm e diâmetro de 4,5 mm inseridos nos blocos de madeira (Figura 2b,e). A criação racional de Epanthidium tigrinum O primeiro passo para iniciar uma criação racional de Epanthidium tigrinum é a escolha do local do criatório. Este local deve ser um fragmento de mata nativa ou outra área que possua fontes de néctar, pólen, resina e outros materiais necessários para a construção dos ninhos pelas fêmeas de E.tigrinum e estejam dentro do raio de voo da abelha, que varia aproximadamente de 350 a 600 metros (Gathmann; Tscharntke, 2002). Além da disponibilidade de recursos provenientes das plantas, é crucial garantir a presença de fontes de água limpa a uma distância não superior a 200 metros. Uma vez escolhido o local, se deve montar o abrigo onde o criatório será instalado. Para tanto, se deve fazer uma limpeza cuidadosa para preservar plantas herbáceas fornecedoras de recursos, ao mesmo tempo em que se evita o acesso de predadores e inimigos naturais aos ninhos. A partir de então, se monta o abrigo que é formado basicamente por uma ou duas bancadas retangulares feitas de madeira ou outro material resistente às intempéries. Essas bancadas são suportadas por quatro estacas de dimensões iguais, formando assim uma superfície de apoio. Essa superfície é destinada à 56 instalação dos blocos de madeira, nos quais os ninhos-armadilha de cartolina são inseridos (Figura 3a). O abrigo necessita ainda de um telhado inclinado acima do criatório racional, que proteja a bancada, os blocos de madeira e ninhos-armadilha do sol intenso e da chuva. Esse telhado pode ser sustentado pelas mesmas estacas de madeira que constituem as pernas da bancada. Pode-se ainda considerar a instalação de um beiral para evitar a entrada de água da chuva nos ninhos-armadilha ou blocos de nidificação. As bancadas do abrigo podem ser situadas a uma altura variando de 100 cm a 200 cm acima do solo; no entanto, recomenda-se uma altura aproximada de 130 cm (Figura 3a). Essa medida é adequada para elevar os ninhos-armadilha a uma distância segura de predadores no solo e proporcionar um manuseio confortável. Após a construção do abrigo, os blocos de madeira serão posicionados acima da bancada, servindo como suporte para a colocação dos ninhos-armadilha (Figura 3b). Figura 3 – Instalação do criatório racional da abelha coletora de resina Epanthidium tigrinum: a – abrigo simples de madeira com estacas, bancada e uma cobertura para proteção do sol e chuva; b – blocos de madeira com ninhos-armadilha colocados no abrigo para atraírem fêmeas de E. triginum em busca de local para nidificar Após devidamente instalados, os ninhos-armadilha devem ser povoados por fêmeas de E. trigrinum nativas da área que estejam em busca de local para nidificação (Figura 4a). As fêmeas avaliam diversas cavidades em relação a alguns aspectos como o tipo de cavidade, a proteção contra a luz, calor ou umidade excessivos e presença de parasitas e predadores, dentre outros (Gomes et al., 2020; Muniz et al., 2023). Como locais adequados e disponíveis são difíceis de encontrar na natureza, e os ninhos-armadilha são confeccionados para atender as necessidades dessas abelhas, se houver uma população de E.tigrinum no local onde o criatório foi instalado, logo as fêmeas iniciam a inspeção e colonização dos ninhos-armadilha (Figura 4b). 57 Figura 4 – Início da colonização dos ninhos-armadilha pela abelha coletora de resina Epanthidium tigrinum: a – abelha revoando em frente a bloco de madeira, atraída pelos ninhos-armadilha; b – Fêmea inspecionando ninho-armadilha. Quando uma fêmea escolhe um ninho-armadilha, ela começa a construção do ninho e parte para coletar materiais para o revestimento interno da primeira célula de cria (Figura 5). Esse revestimento pode ser composto por resina pura ou uma combinação de resina com outros materiais vegetais, ou até mesmo formados unicamente por material vegetal, comofibras, botões florais, tricomas, entre outros, obtidos de plantas nas proximidades do local de nidificação (Figura 6a,b,c,d). A escolha entre o uso exclusivo de resina ou a mistura de materiais depende da disponibilidade desse recurso nas proximidades; observa-se que as fêmeas optam pela mistura quando a resina não está tão abundantemente disponível (Chui; Keller; Leonhardt, 2022; Muniz et al., 2023). Em ocasiões específicas, as fêmeas podem coletar areia para a construção da parede inicial, que funciona como um tipo de tampão para selar o fundo do ninho (Figura 6e). Essa vedação dá segurança contra a invasão do ninho por predadores e parasitas que passariam despercebidos uma vez que a abelha entra e sai do ninho por sua outra extremidade. Assim, uma vez construída a primeira célula, ela não tem mais acesso ao fundo do ninho e não teria como perceber ou interceder em caso de invasão. Essas abelhas que fazem o tampão de areia certamente não acham que a vedação dessa extremidade feita com fita gomada ou cera de abelha seja segura o suficiente. No entanto, não observamos problemas com o uso desse material no criatório, e a maioria das abelhas E. trigrimum não se incomodam em construir um fundo de ninho tão reforçado. 58 Figura 5 – Abelha coletora de resina Epanthidium tigrinum com resina e outros recursos vegetais que ela coletou para fazer o revestimento interno de sua primeira célula de cria em ninho-armadilha de plástico. Figura 6 – Materiais e estratégias usados na construção dos ninhos pela abelha coletora de resina Epanthidium tigrinum: a – em um mesmo ninho, células construídas com a adição de pequenos seixos à resina (esquerda) e outras com adição de materiais vegetais, como tricomas, à resina (direita); b – apenas a primeira célula feita predominantemente de resina e as demais com a adição de pequenos seixos e tricomas à resina; c – todas as células construídas exclusivamente com resina; d - Células construídas com resina, mas as partições formadas por fragmentos vegetais; e – parede inicial formada por tampão de areia para selar o fundo ninho. 59 Ao regressar ao ninho com o material para a construção da célula nas mandíbulas, a abelha entra de frente e avança para o interior da cavidade, depositando o material de construção no fundo e manipulando-o com as mandíbulas e pernas anteriores. As abelhas podem coletar a resina e outros materiais vegetais, manipulando-os imediatamente ou depositando-os em forma de bolotas (no caso da resina) dentro do ninho, próximo à entrada, para posterior modelagem (Figura 7a,b). Essas bolotas de resina e outros materiais vegetais, dentro e fora do espaço ocupado pelas células, também podem ser usadas para a defesa e camuflagem do ninho (Muniz et al., 2023) (Figura 7c,d,e). Após utilizar ou armazenar todo o material coletado, a fêmea retorna ao campo para coletar mais, repetindo esse processo até completar as paredes da célula de cria. Observar a abelha carregando materiais de construção para o ninho é uma confirmação segura de que ela está iniciando um novo ninho (Figura 7b). Figura 7 – Construção do ninho pela abelha coletora de resina Epanthidium tigrinum: a – abelha retornando do campo carregando uma bolota de resina nas mandíbulas; b – porções de resina depositadas pela fêmea de E. tigrinum ao longo do seu ninho-armadilha de tubo plástico; c – detalhe do depósito de resina e outros materiais dentro do ninho; d,e – muitos fragmentos vegetais armazenados dentro do ninho. Depois de preparar a célula, a fêmea parte em viagens ao campo em busca de pólen nas flores. Ela então transporta esse recurso de volta ao ninho, mas não o leva nas pernas como a maioria das abelhas mais conhecidas faz, mas em uma estrutura formada por uma densa camada de pelos longos e rígidos localizados na parte ventral do seu abdome chamada escopa (Figura 8a,b). 60 Figura 8 – Transporte de pólen por Epanthidium tigrinum: a – detalhe da escopa ventral cheia de pólen; b – fêmea regressando ao ninho com pólen na escopa ventral. Ao retornar (Figura 9a), a abelha entra no ninho com a cabeça para dentro (Figura 9b) e sai com o abdômen para fora, mantendo o pólen nas escopas (Figura 9c). Em seguida, sem voar, ela gira na entrada do ninho com o abdômen para dentro, finalmente depositando o pólen na célula com as pernas posteriores (Figura 9d). Figura 9 – Chegada da fêmea de Epanthidium tigrinum ao ninho após forragear por pólen no campo: a – a abelha procura o local do seu ninho; b – ao encontrar, ela entra com a cabeça voltada para o seu interior; c – ela sai de costas, com o abdome voltado para fora e ainda com o pólen na escopa; d – sem levantar voo, a abelha faz voltas ao redor da entrada do ninho e entra novamente, só que desta vez como abdome voltado para o interior do ninho, e despeja o pólen no fundo da célula com a ajuda das pernas posteriores. 61 Após finalizar a coleta do pólen necessário para o aprovisionamento daquela célula, a abelha inicia a busca por néctar floral, que leva para o ninho dentro do seu papo. Ao retornar ao ninho, ela entra de cabeça para depositar o néctar sobre o pólen já armazenado, e repetindo esse processo até reunir a quantidade adequada. A partir desse ponto, o pólen e o néctar são mesclados e moldados em uma massa homogênea e bem líquida, sobre a qual a fêmea posiciona um único ovo, depois de retroceder até a entrada do ninho, girar o corpo e ingressar novamente com o abdômen voltado para dentro (Figura 10a). Imediatamente após a oviposição, a abelha fecha a célula com uma camada de resina, podendo adicionar fragmentos de plantas ou não. Essa camada, principalmente composta de resina, atua como uma parede divisória entre as células de cria. Esse procedimento é repetido de maneira sequencial nas células subsequentes, quantas vezes o espaço disponível e a quantidade de recursos no ambiente permitirem (Figura 10b). No entanto, em geral, E. tigrinum constrói de 1 a 10 células por ninho, com uma média de 5 células por ninho (Marques 2019; Gomes et al., 2020; Muniz et al., 2023). Figura 10 – Postura e número de células no ninho de Epanthidium tigrinum: a – ovo posto sobre a pastosa massa de pólen e néctar; b – sequência de células construídas no ninho em função do espaço disponível e recursos nas redondezas. Diferente de outras abelhas solitárias, em E. tigrinum as células mais velhas, localizadas próximas ao fundo do ninho, geralmente abrigam larvas machos, enquanto as mais recentes, próximas à entrada, abrigam larvas fêmeas. Isso talvez ocorra porque nessas abelhas o tempo de desenvolvimento dos indivíduos não difere entre os sexos. Porém, o número de crias de cada sexo é variável entre os ninhos, podendo inclusive ser todas fêmeas ou todas machos. Na maioria dos ninhos construídos por E tigrinum, é comum encontrar células vazias, denominadas de áreas vestibulares. Estas estão tipicamente localizadas após a última célula de cria construída, embora ocasionalmente possam estar posicionadas entre outras células (celúlas intercalares) ou mesmo antes da parede final do ninho. Em algumas situações, é possível identificar 62 mais de uma célula vazia no mesmo ninho, dispostas de várias maneiras (Figura 11a). As fêmeas de E.tigrinum concluem a elaboração dos ninhos ao coletar recursos para construir o opérculo, uma estrutura que veda a entrada do ninho, assegurando a proteção das células internas. O opérculo consiste predominantemente em resina, por vezes misturada com materiais vegetais e seixos (Figura 11b). As abelhas preferem construir o opérculo em momentos mais quentes, quando a resina se torna maleável e fácil de moldar. No entanto, com o tempo, ela adquire uma consistência rígida, quebradiça e dura. Essas propriedades a tornam um material ideal para a defesa dos ninhos. Após concluir o opérculo, a abelha finaliza a construção do ninho, um processo que demanda em torno de 12 dias, e segue para buscar uma novacavidade para nidificação. Esse padrão renova-se continuamente ao longo da vida da abelha, persistindo por toda a sua vida (Figura 11c). Figura 11 – Conclusão do ninho de Epanthidium tigrinum: a – variações no uso de áreas vestibulares (A.V.) e células intercalares (C.I.) próximas à entrada do ninho; b – ninho concluído fechado com opérculo de resina e material vegetal; c – fêmea idosa (veja o desgaste das asas) iniciando a construção de um novo ninho em um processo que se repetirá até a sua morte. 63 Enquanto isso, dentro do ninho que ela finalizou, as larvas nascem dos ovos após três dias da fêmea ter realizado a postura (Figura 12a). As larvas têm coloração branca e formato alongado e vão consumir toda a provisão alimentar depositada pela mãe em cada uma de suas células, passando por cinco estágios de crescimento e realizando a muda de suas cutículas após cada estágio, um processo conhecido como ecdise. Assim, elas atingem o tamanho adequado para a fase de pré-pupa, o último estágio larval (Gallo et al., 2002) (Figura 12b,c). Durante a etapa de pré-pupa, a larva cessa sua alimentação e inicia a tecer o casulo para entrar na fase de pupa, que é quando a abelha adulta começa a se formar e lentamente tornam-se discerníveis a cabeça, o tórax e o abdômen, permitindo a visualização dos olhos, pernas, asas, antenas e estruturas bucais. Durante esse período, os olhos e o corpo sofrem mudanças de coloração até o surgimento da abelha adulta, que ocorre após 39 a 41 dias, quando ela rompe a parede da célula de cria, abre o opérculo do ninho com as mandíbulas e sai para realizar o seu primeiro voo (Figura 12d). Figura 12 – Desenvolvimento de Epanthidium tigrinum de ovo a adulto: a – pequena larva sobre a massa de alimento logo após nascer do ovo; b – ninho com três células com ovo e crias em diferentes estágios de desenvolvimento; c – ninho com sete células e células com ovo a larva no estágio de pré-pupa; d – sequência de um macho de E. tigrinum emergindo do seu casulo como adulto. 64 As abelhas agora adultas dão início imediato a um novo ciclo na vida da espécie. Os machos e fêmeas, distinguíveis por elas apresentarem a escopa na parte ventral do abdome com extremidade arredondada enquanto eles não possuem escopa, mas apresentam as extremidades finais dos seus abdomes com projeções pontiagudas, já estão prontos para o acasalamento ao emergirem (Figura 13). Figura 13 – Diferenciação entre macho e fêmea em Epanthidium tigrinum: a – vista frontal de uma fêmea, com mandíbulas maiores do que as do macho e com três ou mais dentes; b – vista frontal de um macho com mandíbulas pequenas e menos dentes que a da fêmea; c – a fêmea possui escopa (densa camada de pelos longos e rígidos) cobrindo a maior parte ventral do abdome; d – o macho não possui escopa ventral, mas a porção terminal do abdome com projeções pontiagudas; e – macho em vista lateral com destaque para a porção final do abdome. Os machos então localizam nas proximidades do criatório, plantas floridas onde marcam e defendem pequenos territórios na espera por fêmeas a procura de alimento e outros recursos vegetais. Esse comportamento é conhecido como patrulha e envolve essencialmente a seleção de uma área com os recursos florais preferidos pelas fêmeas, onde eles procurarão por elas com o objetivo de acasalar. Os machos de E. tigrinum, quando pousados nas flores ou galhos, ocasionalmente adotam uma postura defensiva levantando as pernas anteriores e mantendo as mandíbulas abertas (Figura 14a). Os voos de patrulha seguem uma sequência que inclui postura de guarda em uma flor escolhida, patrulha, coleta de néctar, nova patrulha e novamente a postura de guarda na flor. Durante a patrulha, é possível avistar os machos também em ramos ou folhas, que marcam com feromônios para determinar 65 sua posse do território. Entre as espécies vegetais observadas com machos patrulhando em flores, ramos e folhas estão Aeschynomene sensitiva, Anacardium occidentale, Macroptilium bracteatum e Eichhornia paniculata. A cópula ocorre quando os machos, durante as patrulhas, identificam e abordam as fêmeas que estão coletando recursos nas flores. Durante o ato, o macho segura a fêmea pelos flancos do metassoma com as pernas médias e posteriores, mantendo-a imóvel dessa forma. Em seguida, o macho move seu corpo para trás, inclinando o metassoma para alinhar as genitálias e realiza rápidos movimentos abdominais, com duração de 10 a 25 segundos (Figura 14b). Esses eventos podem ocorrer várias vezes no mesmo dia, uma vez que os machos adotam esse comportamento durante todas as suas vidas, e as fêmeas nem sempre têm como evitar serem abordadas quando estão coletando recursos nas flores. Figura 14 – Patrulha e cópulas em Epanthidium tigrinum: a – macho a postos em seu território aguardando fêmeas; b – cópula enquanto a fêmea visita flor de Aeschynomene sensitiva. 66 Após o acasalamento, a fêmea necessita encontrar um local adequado para iniciar a construção do seu ninho, e a proximidade dos abrigos com os ninhos-armadilha disponíveis é importante para o crescimento populacional do criatório. Apesar de elas terem uma tendência de nidificarem próximo dos ninhos onde nasceram, se as plantas que usarão como fonte de recursos para construir e aprovisionar as células de cria estiverem fora de alcance dos ninhos-armadilha, elas buscarão locais mais próximos e a população de abelhas do criatório não crescerá, ao contrário, pode até diminuir. É preciso lembrar que o raio de voo dessas abelhas é de no máximo, uns 600m. Mas estando o criatório próximo dos recursos utilizados pelas abelhas, à medida que abelhas silvestres e aquelas já nascidas nos ninhos-armadilha nidificam, o criador pode observar vários indicativos de sucesso do estabelecimento do criatório: a presença de ninhos operculados (Figura 15a); abelhas dentro dos ninhos-armadilha com a cabeça para fora (Figura 15b); fêmeas em atividade de forrageio, trazendo recursos do campo (Figura 15c); e fêmeas procurando novas cavidades para nidificar, que podem ser identificadas ao observar as fêmeas entrando e saindo rapidamente de várias cavidades (Figura 15d). Figura 15 – Indicativos de sucesso do estabelecimento do criatório de Epanthidium tigrinum: a – ninhos finalizados e operculados; b – fêmea de guarda na entrada do ninho; c -abelha chegando do campo com recurso (resina) para o ninho; d – fêmeas inspecionando ou entrando e saindo dos ninhos-armadilha já ocupados. 67 Torna-se essencial então, realizar a vigilância periódica dos ninhos-armadilha e aplicação dos manejos necessários, com intervalos regulares, porém, evitando revisões excessivas para preservar o ciclo natural das abelhas. O monitoramento dos ninhos-armadilha pode ser conduzido semanal ou quinzenalmente, ajustando a frequência, especialmente durante a fase mais intensa de atividade das abelhas, que geralmente ocorre em períodos de baixa pluviosidade, logo após a estação chuvosa (Figura 16a). Na necessidade de observações dentro dos ninhos-armadilha, mas não destrutivas, pode-se fazê-lo com o auxílio de uma lanterna ou um otoscópio. Após o estabelecimento bem-sucedido do criatório, o produtor deve prestar atenção ao gerenciamento da oferta de ninhos-armadilha disponíveis. Isso envolve a substituição de ninhos antigos, que as abelhas deixam de usar por semanas, ou aqueles que foram ocupados por outras espécies de abelhas ou vespas, por novos ninhos. No entanto, é recomendável manter alguns ninhos desativados entre os novos para atrair as fêmeas. Os ninhos desativados podem ser identificados externamente pela presença do opérculo quebrado. Internamente, a verificação pode ser feita abrindo- os seccionalmente com uma tesoura ou estilete e observando resíduos de células sem conteúdo e lacre. Ninhos operculados, cujas abelhas adultas não emergiram após dez semanas, devem ter seu interior inspecionado da mesma maneira, umavez que esse fato indica que os indivíduos ali dentro provavelmente morreram, e o ninho precisa ser substituído. Ocasionalmente, as fêmeas retornam aos seus ninhos concluídos para verificar a integridade da parede do opérculo e, por vezes, coletam resina das paredes fechadas para a construção de novos ninhos (Figura 16b). Esse comportamento é visto com mais frequência quando elas têm dificuldade de encontrar fontes de resina próximo do criatório. Contudo, tal prática não é desejável para o criador, pois deixa os ninhos vulneráveis a inimigos naturais e parasitas. Além disso, as abelhas E. tigrinum podem pilhar resina dos ninhos de suas vizinhas, retardando muito o seu tempo de conclusão, sem falar nos atritos com as proprietárias. Para contornar essa situação, uma prática de manejo altamente recomendável é a cada visita ao criatório, o criador adicionar pequenas bolotas de resina, preferencialmente provenientes de meliponíneos, próximas aos blocos de nidificação (Figura 16c). Essa prática assegura que as abelhas encontrem facilmente esse valioso recurso, evitando competições desnecessárias entre as fêmeas e pilhagens dos ninhos (Figura 16d). Além disso, essa estratégia otimiza o tempo de construção dos ninhos, permitindo que as abelhas se dediquem a produzir mais células de crias e ninhos. Portanto, a oferta regular de resina é um manejo essencial para maximizar a eficiência das abelhas, e deve ser praticada sempre que se buscar desenvolver um criatório racional. 68 Durante as visitas ao criatório, é possível verificar se as fêmeas encontram dificuldades para localizar o abrigo ou seus próprios ninhos. Esse desafio se manifesta quando uma fêmea chega com recursos e se demora dando voltas ao redor e por trás do abrigo, procurando se localizar corretamente. Em seguida, não consegue identificar o seu ninho e entra em diversos outros até finalmente encontrar o seu. Essa situação pode ser prontamente solucionada ao adicionar padrões de cores aos blocos de madeira ou, mais facilmente, pistas visuais próximas aos ninhos-armadilha ou mesmo nos abrigos. Tais sinais visuais, representados por figuras geométricas coloridas, facilitarão a identificação dos ninhos e contribuirão para a eficiência do processo. Durante épocas menos propícias à nidificação de E. tigrinum, especialmente nos períodos chuvosos, os produtores podem observar a construção dos ninhos se estendendo por bem mais tempo Figura 16 – Manejo do criatório de Epanthidium tigrinum: a – revisões periódicas e adoção das medidas necessárias; b – fêmea de E. tigrinum pilhando resina de ninho já concluído; c – bolota de resina de meliponíneos ofertada para as abelhas E. tigrinum no criatório; d - fêmea de E. tigrinum coletando a resina ofertada no criatório. 69 do que a média. Embora a construção dos ninhos de E. tigrinum seja naturalmente um processo demorado, quando o criador perceber que já se passaram mais de 15 dias sem que a abelha tenha concluído aquele ninho, pode ser relevante avaliar o conteúdo desses ninhos. Nesse período, as fêmeas podem abandonar os ninhos sem construir o opérculo, embora muitos desses ninhos contenham células viáveis, mesmo que os ninhos não tenham sido totalmente fechados. Nesse caso, esses ninhos devem ser recolhidos e levados para que as crias terminem seu desenvolvimento em um local protegido, como um incubatório caseiro ou mesmo um B.O.D. com temperatura e umidade controladas. Epanthidium tigrinum, assim como outras abelhas, emprega estratégias de defesa para proteger tanto os adultos quanto o ninho com as crias. No âmbito comportamental, essas estratégias incluem a coleta de resina, que atua como uma barreira física e de camuflagem química. Além disso, a construção de células vestibulares e intercalares, mencionadas anteriormente, desempenha um papel na proteção do ninho, dificultando a entrada de cleptoparasitas que depositam seus ovos sobre as crias, representando uma ameaça ao desenvolvimento dos imaturos. No entanto, esse é um fator a ser considerado, pois está relacionada ao número total de células finais produzidas em um ninho (Muniz, 2021). Quanto maior o comprimento dessas células, menor será o número de células construídas, o que não é desejável, pois resulta na perda do potencial de produção de novas crias. Menos frequentemente, as fêmeas podem se defender ativamente de inimigos que tentam roubar o alimento larval, como formigas, colocando bolotas de resina nas saídas dos ninhos e no interior próximo às saídas. Isso resulta na captura desses inimigos pela resina, causando sua morte (Figura 17). Essas estratégias defensivas são consideradas eficazes até certo ponto, refletindo em baixas taxas de parasitismo e poucos ataques de inimigos naturais nas populações de E. tigrinum (Marques 2019; Gomes et al., 2020; Muniz et al,. 2023). Nas revisões regulares, um ponto muito importante é avaliar a integridade estrutural do criatório racional, uma vez que não podemos deixar tudo por conta das abelhas e os ninhos podem ser frequentemente ocupados ou ter suas larvas e adultos predados por artrópodes das classes Arachnida (aranhas) e Insecta (cupins, formigas, gafanhotos e grilos), além de cordados da classe Amphibia (pererecas), entre outros organismos. A seguir destacaremos rapidamente os inimigos naturais mais comuns encontrados nos criatórios de E. tigrinum e que devem ser controlados para o perfeito desenvolvimento do criatório. A presença de fungos nos criatórios de E. tigrinum pode ter impactos adversos na saúde das abelhas e na qualidade dos ninhos, podendo levar inclusive à mortalidade das crias e ao abandono dos ninhos. A identificação desses fungos pode ser realizada ao abrir os ninhos-armadilha, observando 70 qualquer crescimento anormal de esporos, manchas ou alterações na coloração do alimento larval ou da cria em desenvolvimento. As células afetadas por fungos também podem apresentar uma textura distinta. Adotar práticas adequadas de manejo, como controle da umidade e ventilação adequada, é fundamental para prevenir o crescimento excessivo de fungos nos criatórios. Figura 17 – Defesa de Epanthidium tigrinum contra invasores do ninho: a – fêmea colocando bolotas de resina pegajosa na entrada do ninho; b – proteção de resina para impedir a entrada de invasores; c – interior do acesso ao ninho todo pincelado de resina pegajosa. Os cupins e as formigas também atacam os criatórios de E. tigrinum buscando construir partes de seus próprios ninhos na estrutura física como estacas, cobertura, bancadas e, preferencialmente, nos blocos de madeira vazios. Durante esse processo, eles também atacam os ninhos-armadilha em busca de larvas, pupas e alimentos armazenados. Já as formigas, por sua vez, podem ser identificadas pela presença frequente nas proximidades dos ninhos e, ocasionalmente, dentro das cavidades, especialmente durante a noite. Observar a atividade das formigas ao redor do criatório é crucial para avaliar se representam um potencial ameaça. O controle tanto de cupins quanto formigas deve ser feito, quando necessário, sob orientação de um especialista e evitando o uso de pesticidas dentro e nas proximidades do criatório. Pererecas e outros anfíbios, como predadores, podem impactar adversamente o criatório de E. tigrinum, predando abelhas adultas e procurando larvas nos ninhos-armadilha. Sinais de danos nos ninhos e a presença desses animais nas proximidades indicam sua ação. Para minimizar o risco, adote medidas como manutenção de áreas verdes, barreiras físicas e práticas de manejo para evitar que se abriguem nas estruturas do criatório, especialmente entre as tábuas dos blocos de madeira. 71 Ao encontrar esses animais, eles devem ser recolhidos e soltos em áreas adequadas para as suas sobrevivências, mas distantes do criatório. Os parasitas internos dos ninhos de E. tigrinum, como abelhas do gênero Coelioxys sp., Hoplostelis sp., Mesocheirasp., vespas da familia Chalcididae e moscas do gênero Anthrax sp. representam uma ameaça potencial às populações da abelha. Esses parasitas geralmente depositam seus ovos nos ninhos-armadilha, onde as larvas se alimentam das provisões de alimentos das crias de E. tigrinum ou parasitam as próprias larvas. Para identificá-los, devem ser observados sinais como a presença de larvas e pupas estranhas nos ninhos, bem como a emergência de adultos que não sejam da espécie de abelha E. tigrinum. Além disso, danos nos ninhos e uma diminuição nas populações das abelhas podem indicar a presença desses parasitas, assim como a observação desses invasores voando ou pousados próximos aos ninhos-armadilha. Medidas preventivas, como a manutenção adequada do criatório, o monitoramento constante dos ninhos e a implementação de práticas de manejo eficazes, são cruciais para mitigar os impactos desses inimigos naturais. Manejo racional de Epanthidium tigrinum para polinização agrícola As abelhas E. tigrinum devem ser manejadas para polinização de cultivos agrícolas com flores pequenas, adequadas ao porte dessa abelha. Também devem ser usadas naquelas culturas que não são totalmente dependentes de polinizadores bióticos, mas se beneficiam com o trabalho complementar das abelhas (ex. feijão), ou caso sejam muito dependentes, haja outros polinizadores na área (nativos ou manejados) e E. tigrinum complementará esse serviço de polinização (Figura 18). Isso porque devido ao tamanho das populações dessa abelha e pequena quantidade de recursos que precisam para construir seus ninhos, nem sempre poderão visitar o número de flores ou fazer várias visitas por flor, necessária para assegurar uma boa produtividade em cultivos totalmente dependentes de polinizadores. O uso de E. tigrinum para polinização agrícola pode ser feito de três maneiras: instalando criatórios em cultivos de floradas longas, como o caju, por exemplo, que floresce por meses (Figura 19); introduzindo pequenos grupos de ninhos-armadilha já povoados em cultivos de floradas curtas, ou uma associação das duas anteriores quando os cultivos de floradas longas também cobrirem grandes áreas. Cada situação demandará manejos específicos. No primeiro caso, antes de instalar os criatórios racionais para a polinização do cultivo, é importante certificar-se da presença de abelhas E. tigrinum nas proximidades. Essa verificação pode ser realizada pela captura de espécimes, utilizando uma rede entomológica, enquanto visitam as flores dentro ou nos arredores do cultivo. Para uma identificação precisa, é recomendável consultar um especialista ou enviar os espécimes para uma instituição de pesquisa. 72 Figura 18 –Criatório de Epanthidium tigrinum instalado em plantio de feijão caupi (Vigna unguiculata) para complementar a polinização: a – cultivo com abrigos e ninhos ao fundo; b – detalhe das plantas e discrição das flores. Figura 19 –Epanthidium tigrinum polinizando flores de cajueiro (Anacardium occidentale L.): a – fêmea sugando néctar de flor; b – detalhe de E. tigrinum voando de flor em flor do cajueiro. Após confirmar a presença das abelhas na área de interesse, se deve instalar os abrigos com todos os cuidados apontados anteriormente sobre o criatório de E. tigrinum e aguardar que a população local encontre os ninhos-armadilha e inicie a colonização. Esse processo pode levar de alguns dias a semanas. Se a colonização natural dos criatórios estiver demorando demasiadamente, uma alternativa é recorrer à transferência de ninhos-armadilha já concluídos e com crias em desenvolvimento de outros criatórios que já possuam populações bem estabelecidas de E. tigrinum. Nesse caso, é recomendável escolher ninhos-armadilha que já contenham crias próximas a emergirem, com 30 a 40 dias de idade, e transportá-los para os abrigos onde as abelhas são necessárias. Além da introdução dos ninhos-armadilha, é importante adicionar resina próximo aos ninhos 73 pré-emergentes. Isso permite que as abelhas, ao emergirem, tenham acesso imediato a esse recurso, garantindo a colonização e a permanência na área. O produtor também pode incluir ninhos-armadilha desativados de E. tigrinum nos blocos como uma estratégia adicional para atrair as abelhas. Este manejo se baseia no fato de que as fêmeas são atraídas pelo odor associado aos ninhos. A inclusão desses ninhos desativados pode aumentar a probabilidade de colonização e a permanência das abelhas na área. A partir daí, se deve acompanhar o desenvolvimento dos criatórios com as revisões periódicas e cuidados já discutidos anteriormente. No segundo caso, quando se usa E. tigrinum em cultivos de floradas curtas e que as abelhas não são necessárias por longos períodos, se introduz logo ninhos-armadilha com abelhas prestes a emergir que podem ser dispostos de maneira mais simplificada no campo, dentro de garrafas PET cortadas e presas diretamente em árvores ou em outras estruturas preexistentes ou construídas que proporcionem conforto térmico e proteção contra condições climáticas adversas (para maiores detalhes ver Silveira et al., 2024, capítulo 1 deste livro). Para isso há a necessidade de criatórios que fornecerão os ninhos- armadilhas quando necessários. As estruturas com os ninhos-armadilha devem ser distribuídas nas bordas ou dentro do cultivo no início do florescimento e recolhidas ao final dele, quando aqueles que estiverem povoados podem ser levados de volta aos criatórios que os forneceram inicialmente. Na terceira situação dos cultivos de floradas longas em grandes áreas, além dos criatórios nas bordas do plantio é preciso distribuir as estruturas em garrafas com ninhos-armadilha da forma mais homogênea possível dentro do plantio. Isso visa assegurar que todas as plantas estejam dentro do raio de voo das abelhas que, como vimos anteriormente, varia de 350 a 600m do ninho. Recomenda-se que o estabelecimento dos criatórios, juntamente com a adição de ninhos- armadilha de outras áreas, e o uso das estruturas de garrafas, seja sempre feito durante a época em que o cultivo a ser polinizado está em sua fase inicial de florescimento, assim como durante o período em que os recursos preferidos pela espécie também estejam disponíveis. Essa estratégia visa aproveitar a presença intensificada dessas abelhas no campo, favorecendo a nidificação. A ampla disponibilidade de recursos durante esse intervalo contribuirá para a manutenção e o aumento das populações de fêmeas de E. tigrinum. Em todas as situações, os ninhos-armadilha devem ser acompanhados, e revisados no máximo semanalmente, enquanto estiverem no campo para polinização visando assegurar que tudo corra dentro do planejado. Deve-se atentar para a movimentação das abelhas, número de ninhos povoados, providenciar novos ninhos-armadilha quando necessário, remanejar blocos de madeira, estruturas de garrafas e ninhos-armadilha, controlar predadores e parasitas, etc. 74 Também se deve estar atento para dois aspectos fundamentais para o sucesso da polinização com essas abelhas; água e fontes de recursos (pólen, néctar, resinas, etc.). Apesar de E. tigrinum poder se hidratar através do consumo de néctar, a água desempenha um papel vital em processos metabólicos. Ela serve como meio de transporte de substâncias no organismo, contribui para a diluição de alimentos, participa na termorregulação do ninho e evita a dessecação larval. A demanda por água aumenta especialmente em dias quentes. Especialmente em regiões quentes, é essencial garantir a presença de fontes naturais de água limpa e de procedência conhecida, como açudes, riachos ou córregos, nas proximidades da plantação e dentro do raio de voo das abelhas. Se necessário, bebedouros simples podem ser instalados. Finalmente, as abelhas, como outros animais, requerem nutrientes para garantir a sua sobrevivência e o desenvolvimento ideal de suas crias. Para isso, dependem completamente dosrecursos florais que encontram. Epanthidium tigrinum é uma espécie generalista, o que significa que ela coleta pólen de diversas espécies vegetais, proporcionando um equilíbrio nutricional adequado para o desenvolvimento saudável de suas crias. Essa espécie coleta pólen de várias famílias botânicas, embora sua interação seja mais frequente com espécies das famílias Asteraceae, Fabaceae e Malphigiaceae (Figura 20), tanto em ambientes naturais quanto em ambientes modificados pela ação humana (Gomes, 2016; Marques, 2019; Muniz, 2021). Figura 20 – Epanthidium tigrinum é generalista, mas visita plantas das famílias Asteraceae e Fabaceae com mais frequência que espécies de outras famílias botânicas: a – em flor de Centratherum punctatum (Cass.); b – Aeschynomene sensitiva (Sw.); c – Tephrosia purpurea ((L.) Pers.) 75 Ao introduzir essas abelhas em cultivos para polinização, é importante saber que recursos aquelas culturas oferecem às abelhas E. tigrinum. Muitas vezes, a planta cultivada produz tanto pólen quanto néctar, mas apenas um deles é procurado pela abelha que busca o outro recurso em outras espécies vegetais. Mesmo quando tanto o pólen quanto o néctar das flores do próprio cultivo possam ser coletados durante a florada, é vantajoso preservar as espécies da mata nativa ao redor da área cultivada e as herbáceas entre as linhas do cultivo. Além disso, essas abelhas precisam de resinas para construir seus ninhos. É sabido que as abelhas E. tigrinum coletam resina exclusivamente das Euphorbiaceae, especialmente de plantas do gênero Dalechampia (Figura 21), mas também podem coletar resina de ferimentos nos caules de plantas pertencentes às famílias Anacardiaceae, Arecaceae, Mimosaceae (subfamília) e Myrtaceae. Portanto, a conservação da diversidade florística nos cultivos e entorno permite que as fêmeas de E. tigrinum tenham opções alimentares e resina garantindo a manutenção das populações dessas abelhas nos ninhos-armadilha, e seus serviços de polinização nos cultivos. Figura 21 – O gênero Dalechampia constitui a principal fonte de resinas para Epanthidium tigrinum: a – pseudanto (inflorescência) de D. scandens cuja subinflorescência estaminada possui as bractéolas resiníferas; b – fêmea de E. tigrinum coletando resina em flor de D. scandens. Considerações finais Apesar de pouco estudadas, as abelhas solitárias brasileiras possuem bom potencial para o criatório e uso como polinizadoras agrícolas. Aqui, apresentamos o que aprendemos com Epanthidium tigrinum, uma abelha solitária de pequeno porte e, que apesar de sua beleza, na maioria das vezes passa despercebida por criadores e agricultores apesar de sua presença constante nas flores de nossas plantas silvestres e cultivadas. Embora ainda haja muito para se estudar sobre essa espécie, as informações apresentadas nesse capítulo já permitem criar e manejar essas abelhas de uma forma controlada e racional, estimular o crescimento populacional e introduzi-las em áreas cultivadas para polinização. Esperamos que novas pesquisas possam somar informações às contidas aqui para aumentar o conhecimento sobre E. tigrinum e despertar o interesse da população em geral sobre essa e outras abelhas solitárias. 76 Referências CHUI, S.X.; KELLER, A.; LEONHARDT, S.D. Functional resin use in solitary bees. Ecological Entomology, v. 47, p. 115-136, 2022. DANFORTH, B.N.; MINCKLEY, R.L.; NEFF, J.L. The solitary bees: biology, evolution, conservation. Princeton: Princeton University Press, 2019. DRUMOND, P.M.; MORATO, E.F.; AZEVEDO, G.G. Uso de ninhos-armadilhas no manejo e conservação de abelhas Centris Fabricius, 1804 (Apidae, Centridini). In: RESENDE, H.C.; WERNECK, H.A. (Org.). Estudos sobre abelhas e vespas brasileiras: uma homenagem ao Professor Lucio Campos. Florestal: Universidade Federal de Viçosa, 2023. p. 77-87 FREITAS, B.M. et al. 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Apesar de possuir alta dependência de plantas cujas flores produzem o óleo floral utilizado na alimentação das crias e construção dos ninhos, essa abelha visita uma diversidade de espécies vegetais, tendo potencial de ser usada na polinização de plantas hortícolas e em pequenos espaços como sítios, praças e escolas. No entanto, há poucas informações disponíveis sobre T. diversipes. Neste capítulo apresentamos métodos de criação e técnicas de manejo dessa abelha que permitem o desenvolvimentoa resultados indesejados como a competição por recursos, hibridização e transmissão de doenças para as espécies locais. As espécies solitárias e parassociais, para as quais não existem criadores estabelecidos, foram abordadas com o foco de definir técnicas de criação e manejo que possibilitem o estabelecimento de um criatório bem-sucedido por parte de quem venha a se interessar. Em relação às abelhas sem ferrão, já detentoras de adeptos e muitos especialistas na sua criação e manejo, e com literatura disponível sobre esse assunto, foram estudadas técnicas que possibilitassem a multiplicação mais rápida e em maior número das colônias de abelhas, um dos principais entraves para o pleno desenvolvimento da atividade e disponibilidade dessas espécies para a polinização agrícola. Os resultados desse projeto são apresentados aqui em dez capítulos, cada um abordando o criatório e manejo racionais de uma espécie de abelha visando principalmente o seu uso na polinização 8 agrícola, mas também servindo para os esforços de conservação, multiplicação de populações e reintrodução de espécies ameaçadas. Todos os capítulos foram escritos pelos pesquisadores do Grupo de Pesquisas com Abelhas da UFC, são ricamente ilustrados e, a maioria deles, apresenta links para vídeos demonstrativos do que está sendo descrito. Os vídeos podem ser acessados nas versões (Português e Inglês) online do livro apenas clicando no link apresentado. Para os leitores das versões impressas, será preciso digitar o link no navegador do celular, tablet, notebook ou computador de mesa. Os artigos científicos, dissertações e teses oriundas desse projeto, já publicados ou em fase de preparação, abordam o detalhamento dos estudos e análises realizadas. Este livro, no entanto, apesar de resultante de investigações científicas e trazer informações certamente válidas e interessantes para os leitores desse meio, apresenta uma linguagem informal e objetiva, que algumas vezes não está perfeitamente correta do ponto de vista técnico, mas escrita assim visando ser acessível a todos os públicos, especialmente os produtores rurais e criadores de abelhas, com o objetivo que todos compreendam e possam replicar as formas de criar as espécies de seus interesses. A oferta de abelhas criadas racionalmente certamente expandirá a possibilidade do uso da polinização dirigida nas mais diversas culturas agrícolas, ajudará nos esforços de conservação e aliviará a pressão sobre as populações silvestres desses insetos, algo de fundamental importância nesse momento de incertezas que vivemos devido às rápidas mudanças climáticas já em curso. 9 Introdução Os animais são responsáveis por polinizar de 84 a 88% de todas as plantas com flores, representando 5-8% da produção agrícola atual, avaliada em até US$ 780,8 bilhões anuais (IPBES, 2016; Bartholomee et al., 2020; Ollerton; Winfree; Tarrant, 2011; Rader et al., 2020; Stanley; Msweli; Johnson, 2020). Entre todos os polinizadores animais, os insetos sozinhos foram estimados como responsáveis por 9,5% do valor total da produção agrícola mundial que é utilizada diretamente para consumo humano (Gallai et al., 2009). Vale ressaltar que a maior parte desse valor atribuído à polinização de insetos se refere às abelhas, pois aproximadamente 73% das espécies vegetais cultivadas do mundo dependem deste grupo de insetos para a produção de frutas e/ou sementes (FAO, 2004; Klein et al., 2007; Ricketts et al., 2008; Saunders, 2018). Mas apesar da existência de mais de 20.000 espécies de abelhas descritas no planeta, poucas delas são manejadas comercialmente com a finalidade de polinização de agrícola, seja em ambiente aberto ou em ambiente protegido (Magalhães; Freitas 2013; IPBES, 2016). A demanda por polinizadores em campo aberto já é bem conhecida, mas o cultivo em casas de vegetação é um dos segmentos de mais rápido crescimento na agricultura global, passando de 150.000 ha em 1980 para 489.214 ha em 2016, tendo aumentado 339.214 ha, ou 226% da área cultivada em apenas 33 anos (Wittwer; Castilla 1995; Hickman, 2017). Dados mais recentes da Organização das Nações Unidas para a Alimentação e a Agricultura (FAO) estimam a existência de uma área de 9,5 milhões de hectares de casas de cultivo protegido em 2021, com uma taxa de crescimento anual de 5,6% entre 2000 e 2021 (FAO, 2022). Este enorme crescimento de cultivo protegido tem gerado uma forte demanda por polinizadores manejáveis que possam ser introduzidos em casas de vegetação durante o período de floração das culturas. Embora haja um mercado global próspero para a criação e aluguel de abelhas para a polinização, ele é focado principalmente em algumas espécies de abelhas sociais, como Apis mellifera, e algumas espécies pertencentes ao gênero Bombus. Estes polinizadores são geralmente preferidos devido à facilidade de serem adquiridos e por ter um histórico bem conhecido de criação e manejo em colmeias feitas pelo homem, embora nem sempre sejam os mais adequados para todas as espécies de plantas cultivadas, nem para os diferentes ambientes nos quais a cultura é estabelecida (IPBES, 2016). Falando sobre o Brasil, essas abelhas já usadas comercialmente não são nativas do país e a introdução de espécies exóticas pode promover tanto a competição quanto a hibridação com espécies nativas, trazendo novas doenças e parasitas, bem como os impactos negativos ao equilíbrio do ecossistema local (Freitas et al., 2009; Gianinni et al., 2015). De qualquer forma, a dependência em um pequeno número de espécies polinizadoras é bastante preocupante porque torna a polinização agrícola vulnerável aos efeitos de pragas, doenças e políticas que afetam negativamente a população desses polinizadores, como se viu recentemente com o problema da Desordem do Colapso das Colônias (DCC) em Apis mellifera. Além disso, muitos estudos científicos demonstraram a eficácia de várias outras espécies de abelhas, tanto sociais quanto solitárias, na polinização e, portanto, no aumento da produtividade de diversas culturas (Cavalcante 10 et al., 2012; Magalhães; Freitas, 2013; Milfont et al., 2013). Entre as espécies de abelhas nativas do Brasil com potencial de criação, algumas espécies solitárias, parassociais e sociais destacam-se por estarem adaptadas às condições ecológicas locais, e por terem provado ser polinizadores tanto ou mais eficientes que as abelhas exóticas acima mencionadas, tanto em campos abertos como em ambientes protegidos (Pereira; Freitas, 2002; Freitas; Pereira, 2004, Silva et al., 2005). O uso de abelhas solitárias e parassociais para polinização é menos comum e geralmente restrito a especializações morfológica e comportamental de certas flores e de certas espécies de abelhas. Mesmo assim, vale a pena notar o uso potencial dessas espécies solitárias na polinização de culturas com grandes mercados no Brasil, como o maracujazeiro (Passiflora edulis Sims.), orquídeas, a acerola (Malpighia emarginata D.C.), o tomate (Solanum lycopersicum L.), o caju (Anacardium occidentale L.), entre outros (Freitas, 1997a, b; Oliveira Filho; Freitas, 2003; Magalhães; Freitas, 2013; Klein et al., 2020). No Brasil, as abelhas sociais nativas com potencial para o criatório e aluguel para polinização são as abelhas sem ferrão (meliponíneos), mundialmente conhecidas por sua docilidade, e algumas espécies endêmicas pertencentes ao gênero Bombus, que apesar de sua natureza agressiva merecem ser estudadas para uso na polinização (Cruz et al., 2005; Alves; Freitas, 2006; Jaffé et al., 2015; Oliveira; Cavalcante; Freitas, 2015). Neste livro, apresentamos técnicas de criação e manejo racionais de onze espécies de abelhas nativas do Brasil. Esperamos que as informações aqui contidas venham contribuir para promover o criatório e a conservação dessas espécies, bem como reduzir os déficits de polinização da agricultura brasileira. Referências bibliográficas ALVES, J.E.; FREITAS, B.M. Comportamento dede criatórios racionais para o seu uso tanto na polinização agrícola, como na educação ambiental, e podem propiciar estudos mais aprofundados sobre espécies cultivadas beneficiadas pela polinização realizada por T. diversipes. Palavras-chaves: abelha solitária, comportamento de nidificação, criação de abelhas, manejo de abelhas, potencial polinizador, tribo Tetrapediini Introdução As angiospermas possuem um sistema de recompensa para atrair a visitação de polinizadores às suas flores que é baseado na oferta de uma diversidade de recursos buscados por esses seres vivos tais como, locais para nidificação, material para construção do ninho, recursos alimentares e até mesmo essências florais usadas como matéria prima para atrativos sexuais (Machado, 2004). No final da década de 1960, Vogel (1969) descreveu pela primeira vez as estruturas florais especializadas (elaióforos) de um certo grupo de plantas que secreta óleo em suas flores e a relação muito particular que determinadas espécies de abelhas possuem com essas “flores de óleo”. Dessa forma, estas abelhas ficaram conhecidas como abelhas coletoras de óleo. As abelhas coletoras de óleo são exclusivamente solitárias e pertencem a duas famílias de abelhas atualmente reconhecidas: Apidae e Melittidae, e diversas tribos dessas famílias, como Centridini, Ctenoplectrini, Tapinotaspidini, Tetrapediini, Macropis e Rediviva (Carneiro; Machado, 2023). Essas abelhas possuem alta dependência dos óleos florais para sua sobrevivência já que as 81 fêmeas o utilizam tanto como alimento para as suas crias quanto para a construção de determinadas estruturas internas do ninho e, portanto, apresentam estruturas corporais específicas para coletá-los. A tribo Tetrapediini é composta por abelhas restritas às regiões tropicais das Américas e possui somente dois gêneros: Coelioxoides e Tetrapedia (Alves-dos-Santos; Melo; Rozen, 2002). O primeiro é constituído por abelhas cleptoparasitas, que costumam invadir ninhos de Tetrapedia reproduzindo às custas do trabalho das espécies desse gênero. O segundo gênero, Tetrapedia, é composto por 28 espécies e apresenta registros apenas em parte da América Latina (Figura 1). Uma dessas espécies é Tetrapedia diversipes (Klug, 1810), objeto deste capítulo, que pode ser encontrada na porção leste da América do Sul, desde parte da região norte do Brasil até Missiones, no norte da Argentina (Moure; Melo, 2023) (Figura 1). Figura 1 – Distribuição do gênero Tetrapedia na América Latina e da espécie Tetrapedia diversipes ocupando boa parte do território brasileiro. Tetrapedia diversipes apresenta como aspectos físicos mais marcantes, a coloração preta brilhante, cerdas volumosas e amareladas ou alaranjadas no último par de pernas (denominadas de escopas) e asas levemente maiores que o comprimento de seu corpo. Sua aparência se assemelha muito à abelha arapuá ou irapuá (Trigona spinipes, Fabricius 1793) e algumas espécies do gênero Scaptotrigona (canudo, tubuna, madaguari preta), podendo ser facilmente confundida quando obervada sem a devida atenção (Figura 2). No entanto, vale destacar que essas outras espécies são abelhas sociais sem ferrão e não coletam óleo, possuindo estruturas corporais diferentes de T. 82 diversipes. O comportamento de voo de T. diversipes também é bem característico, sendo facilmente diferenciado das demais, com movimentos suaves e lentos que facilitam a observação. Figura 2 - Comparativo entre: a - Tetrapedia diversipes (Klug, 1810); b - Scaptotrigona depilis (Moure, 1942) e; c - Trigona spinipes (Fabricius, 1793). Tetrapedia diversipes possui uma adaptação morfológica nas pernas traseiras e dianteiras para realizar a coleta do óleo floral e conseguir manipulá-lo e transportá-lo. Tal adaptação foi descrita por Alves-dos-Santos et al. (2007) como sendo um conjunto de cerdas nas pernas dianteiras utilizadas para raspar as glândulas produtoras do óleo floral (elaióforos), enquanto nas pernas traseiras encontra- se a escopa, uma estrutura formada por cerdas longas e quase inflexíveis usada principalmente para transportar o óleo. Com essas estruturas a abelha consegue coletar o óleo tanto pelas cerdas das pernas dianteiras, utilizando essas pernas para movê-lo e armazená-lo nas escopas, como também diretamente pela própria escopa. Ela repete o procedimento até preencher toda a capacidade da escopa, quando então retorna para o ninho com sua carga de óleo. Ninho-armadilha para Tetrapedia diversipes Tetrapedia diversipes, como muitas outras espécies de abelhas solitárias, nidifica em cavidades aéreas pré-existentes e ninhos desativados de outros insetos. Isso facilita sua atração para ninhos 83 artificiais construídos com diferentes materiais, sendo esta uma prática sugerida para a criação e manejo desta espécie. Os ninhos artificiais ou ninhos-armadilha e seus suportes de tábuas de madeira usados para o criatório de T. diversipes são similares àqueles descritos para outras abelhas solitárias (ver Silveira et al., 2024 e Muniz et al., 2024, capítulos 1 e 2 respectivamente deste livro), com as devidas alterações de medidas em função das preferências da abelha. Sendo assim, os ninhos-armadilha utilizados são canudos de plástico, adquiridos no mercado, ou de cartolina preta, confeccionados manualmente. Embora T. diversipes apresente uma grande flexibilidade no que diz respeito às cavidades nas quais nidifica e, portanto, também nos diâmetros e comprimento dos ninhos-armadilha, havendo relatos de utilização de ninhos-armadilha com diâmetros de 3 a 10 mm (Alves-dos-Santos; Melo; Rozen, 2002; Camillo, 2005; Cavalcante et al., 2019), nossos estudos sugerem 5 mm como a medida ideal pois além de serem mais fáceis de confeccionar do que aqueles de medidas menores, também evita a rejeição dos ninhos-armadilha por parte das abelhas que não aceitam esses diâmetros muito pequenos. Por outro lado, os diâmetros maiores que 5 mm aumentam a competição com outros insetos e artrópodes e demandam um maior esforço da abelha na coleta de recursos para construir o ninho, em detrimento da construção de um maior número de células (Figura 3). No que diz respeito ao comprimento, Santos et al. (2020) sugerem que o melhor comprimento do ninho para ser utilizado seria de 15 a 20 cm, pois essas medidas levariam a diminuição da mortalidade e atrairiam mais abelhas, além do fato das abelhas conseguirem construir as células e deixar um espaço vestibular (distância entre a abertura do ninho-armadilha e a parede da última célula construída) para proteger de predadores. No entanto, nas condições tropicais dos nossos estudos, ninhos-armadilha a partir de 10 cm de comprimento são bem aceitos e não identificamos problemas de mortalidade. Devido a grande distribuição geográfica dessa espécie, o criador deve verificar quais medidas dos ninhos-armadilha apresentam melhores desempenhos em sua região (Figura 3). Os ninhos-armadilha são então colocados em tábuas de madeira com furos cujos diâmetros são um pouco maiores (6mm) que os dos próprios ninhos-armadilhas, e essas tábuas de madeira sobrepostas formando blocos para a criação das abelhas (Figura 3). Esses blocos podem ser expandidos tanto verticalmente com várias tábuas de altura, desde que se mantenham estáveis, quanto também horizontalmente ao serem colocados lado a lado, dependendo de quantos ninhos-armadilha o criador pretende instalar. É importante numerar os ninhos-armadilha individualmente para facilitar as futuras revisões e práticas de manejo. 84 Figura 3 –Criatório de Tetrapedia diversipes: a – ninho-armadilha de cartolina preta e tábua de madeira com furos e ninhos-armadilha encaixados neles; b - ninho-armadilha de cartolina preta e tábuas de madeira sobrepostas formando blocos de nidificação; c – várias tábuas de madeira com ninhos-armadilha sobrepostas expandindo verticalmente o bloco de nidificação; d - ninho-armadilha de cartolinapreta e tábua de madeira (à frente) e bloco de nidificação (ao fundo). Criação e manejo racionais de Tetrapedia diversipes O criatório é iniciado com a escolha de um local adequado para T. diversipes. Como toda abelha depende de pólen e néctar, é importante que haja uma diversidade de espécies vegetais cujo florescimento sucessivo cubram a maior parte do ano. Além disso, devido essas abelhas serem totalmente dependentes de óleos florais para reproduzirem, e por não haver qualquer substituto viável para esse recurso, é fundamental a existência de plantas com “flores de óleo” na área, como espécies das famílias Malpighiaceae e Krameriaceae. Após a escolha do local, se deve construir um abrigo para os blocos de nidificação contendo os ninhos-armadilha que se pretende instalar. Esse abrigo deve ser grande o suficiente para comportar todos os blocos, além de protegê-los do sol e da chuva. Em seguida, os blocos de nidificação com os ninhos-armadilha devem ser colocados no abrigo e aguardar o povoamento pelas abelhas (Figura 4). Não há maneiras de atrair ou induzir que as abelhas ocupem os ninhos-armadilha, além da disponibilização de cavidades (ninhos-armadilha), essas cavidades terem o diâmetro e comprimento que elas preferem, e instalar o criatório o mais próximo possível da vegetação com os recursos que elas precisam. 85 Figura 4 – Abrigo bem localizado junto à mata, contendo os blocos de nidificação com os ninhos-armadilha em criatório racional de Tetrapedia diversipes. A abelha T. diversipes constrói seus ninhos em cavidades preexistentes, geralmente de forma linear. Portanto, quando ela encontra uma cavidade adequada, como são os ninhos-armadilha, começa a construir o seu ninho imediatamente. Por ser uma abelha solitária, é somente ela quem realiza todas as atividades internas e externas ao ninho, tais como a coleta de recursos, construção das células de cria e defesa contra possíveis invasores. A construção do ninho começa pela coleta de óleo floral para revestimento das paredes internas do ninho-armadilha (Figura 5a,b). Tal comportamento tem por finalidade principal a impermeabilização do mesmo. Após o revestimento ser concluído, a abelha inicia a construção da célula com uma mistura de areia e óleo, começando-a pelo fundo do ninho (Figura 5c,d). Finalizando este trabalho, ela inicia a coleta e transporte dos recursos alimentares que usará para aprovisionar a célula, que são principalmente pólen e óleo floral (Figura 6). Mas ainda que seja denominada como coletora de óleo, néctar também pode ser utilizado, misturado com o óleo, como alimento energético (Figura 7a). Após acumular a quantidade de alimento suficiente necessária para o desenvolvimento da cria até a fase adulta, a abelha põe seu ovo sobre a massa de pólen, óleo e néctar, e finaliza a célula construindo com areia e óleo a partição que separa esta célula da próxima (Figura 7b,c). Ela repete esse processo de construção de células até terminar a última célula daquele ninho, quando então pode construir uma ou duas células vazias, chamadas de células ou espaços vestibulares. Para finalizar ninho, a abelha fecha-o com um opérculo construído com uma mistura de areia e óleo (Figura 7d). O tempo para construção do ninho varia de três e quinze dias, dependendo do número de células feitas. 86 Figura 5 – Tetrapedia diversipes coletando e transportando recursos para construir o ninho: a – coleta de óleo em flor de murici (Byrsonima crassifolia); b – transporte do óleo nas escopas das pernas traseiras em direção ao ninho; c – coleta de areia para construir o fundo do ninho, paredes e partições das células; d – abelha chegando ao ninho com areia nas escopas. Figura 6 – Tetrapedia diversipes transportando pólen para aprovisionar célula de cria no ninho: a – chegada ao ninho- armadilha com pólen nas escopas das pernas traseiras; b – pouso no ninho-armadilha; c- alinhamento do corpo com a entrada do ninho; d – abelha começa a entrar no ninho com as pernas traseiras esticadas para trás; e – à medida que entra no ninho, a abelha estica e junta mais as pernas traseiras com a carga de pólen; f – abelha já completamente dentro do ninho. 87 Figura 7 – Tetrapedia diversipes coletando recursos e trabalhando no ninho: a – abelha coletando néctar em flor de Aloysia virgata; b – fêmea terminando de aprovisionar a primeira célula do ninho; c – momento logo após a postura do ovo sobre o alimento larval; d – Tetrapedia diversipes fechando o ninho concluído. Terminado aquele ninho, a abelha pode iniciar imediatamente a construção de um novo ninho ou morrer, caso tenha completado o seu ciclo de vida. Enquanto isso, as larvas nascidas dos ovos postos em cada célula se alimentarão da massa de pólen, óleo e néctar (ver vídeo mostrando esse comportamento em: https://abre.ai/tetrapedialarva) até chegar a fase de pré-pupa, quando então se preparam para realizar a metamorfose para abelha adulta (Figura 8). Contando a partir da finalização do ninho, de acordo com nossos estudos feitos em condições tropicais, o tempo para emergência da primeira cria é de aproximadamente 40 dias. No entanto, esse período pode se estender até 140 dias, dependendo da existência de diapausa (dormência que ocorre em alguns insetos que, devido a estímulos ambientais, pode pausar ou retardar o desenvolvimento da cria), comum em parte da área de ocorrência desta espécie. 88 Figura 8 – Ninho de Tetrapedia diversipes em criatório racional aberto para mostrar as pupas que se desenvolvem sem tecer casulo. Também podem ser vistas as fezes produzidas pelas larvas durante o período alimentar (seta branca), as partições feitas com areia entre as células (setas vermelhas) e parte do alimento larval não consumido de uma célula (seta amarela). Outro comportamento observado em alguns locais é a nidificação sazonal da espécie, quando em certos períodos do ano a abelha pode “desaparecer” por completo, porém retorna à atividade quando o ambiente se torna mais favorável. Isso pode ocorrer devido à falta de recursos florais presentes no ambiente, portanto é interessante que, ao iniciar uma criação de abelhas, o local possua diversidade de flora para que a abelha tenha alimento durante todo o ano. Após o primeiro povoamento, agora é necessário manter um manejo regular para aumentar o número de abelhas nos ninhos, evitar inimigos naturais e prosperar a população do local. Para isso, se deve fazer revisões regulares, no máximo semanais, para acompanhar as atividades das abelhas de busca por ninhos-armadilha, forrageio e nidificação, manter as instalações limpas, observar a presença de ataques de cupins e controlar a quantidade de outros insetos que possam também usar os ninhos-armadilha como vespas e outras espécies de abelhas solitárias (Figura 9). Por ter flexibilidade na aceitação dos diâmetros dos ninhos-armadilha, T. diversipes está suscetível a enfrentar competição com abelhas de outras espécies como Centris analis, outra abelha coletora de óleo, Epanthidium triginum e algumas espécies de vespas como Trypoxylon sp. e Podium sp. também são atraídas pelos locais de nidificação (Figura 10). O controle dessas vespas é um cuidado 89 a se tomar, pois se multiplicam rapidamente e podem acabar se tornando maioria nos blocos de nidificação. Uma forma para evitar problemas é a realocação dos ninhos identificados como de vespas, que podem ser facilmente reconhecidos já que seus opérculos (parede construída na entrada do ninho para fechá-lo) são construídos com areia e são completamente retos, enquanto o de T. diversipes é construído com uma mistura de areia e óleo e possui um formato mais arredondado (côncavo) como uma meia lua (Figura 11a). No caso de C. analis, a ocupação de alguns ninhos-armadilha pode ser até interessante, pois essas abelhas coletam grandes quantidades de óleos para construir seus ninhos (Figura 11b), e T. diversipes é mestre em pilhar esseóleo após C. analis iniciar o fechamento do ninho ou concluí-lo (Figura 11c,d. veja vídeo desse comportamento em: https://abre.ai/tetrapilha). A competição, no entanto, pode ser contornada usando ninhos-armadilha do diâmetro adequado para T. diversipes e assegurando abundância deles, sendo então importante sempre garantir uma oferta de vários ninhos-armadilha nos blocos de nidificação. Figura 9 – Revisão do criatório racional de Tetrapedia diversipes: a – observar as condições gerais do abrigo, blocos de nidificação etc.; b – verificar a presença de fêmeas em busca de ninhos-armadilha para nidificar; c – acompanhar o trabalho de aprovisionamento dos ninhos; d – avaliar a movimentação do criatório para conhecer o tamanho da população de abelhas. 90 A limpeza consiste em retirar as fezes das crias que emergem e a poeira que se acumula no local, e ela deve ser feita para que formigas, aranhas e outros inimigos não sejam atraídos para a estrutura dos blocos de nidificação. Como T. diversipes faz ninho usando óleo e areia, e suas larvas não tecem casulos, não é necessário retirar ninhos que já foram utilizados porque a espécie os reutiliza, tanto por abelhas emergidas daquele próprio ninho como por outras. Porém, caso os ninhos fiquem muito velhos as abelhas naturalmente irão rejeitá-los, logo a troca periódica de ninhos é recomendada. É importante manter sempre ninhos-armadilha em bom estado disponíveis para que abelhas em busca de cavidades para nidificar possam se sentir compelidas a escolhê-los para construir seus ninhos. Figura 10 – Competição por ninhos-armadilha em criatório racional de Tetrapedia diversipes: a – abelha coletora de óleo Centris analis investigando ninhos-armadilha do criatório racional de T. diversipes, mas o diâmetro é pequeno demais para ela; b – fêmea de T. diversipes retornando ao ninho-armadilha em canudo de maior diâmetro para encontrá-lo ocupado por uma fêmea de C. analis; c - Tetrapedia diversipes tentando retirar fêmea de C. analis que se apossou do seu ninho; d – Fêmea de T. diversipes de guarda na entrada do ninho para defende-lo de invasores. 91 Figura 11 – Ocupação dos ninhos-armadilha por outros inquilinos em criatório racional de Tetrapedia diversipes: a – diferença entre ninho de vespa concluído (esquerda) e de T. diversipes (direita); b – diferença entre ninho de Centris analis fechado (esquerda) e de T. diversipes (direita); c – duas fêmeas de T. diversipes pilhando óleo de ninho de C. analis ainda em processo de fechamento; d – Tetrapedia diversipes pilhando óleo já seco do tampão de ninho concluído de C. analis. Caso se utilize ninhos de cartolina é possível abri-los para observar dentro e ter informações sobre o estágio de desenvolvimento das crias. Quando se passa muito tempo com um ninho fechado sem nenhuma abelha emergir, o criador pode tentar abrir o ninho, com cuidado, para verificar a situação. Se por algum motivo for necessário retirar o ninho em construção do bloco de nidificação, atentar-se para o local de onde foi retirado para que a abelha consiga achá-lo após sua devolução porque colocar o ninho em outro local fará com que a abelha não consiga mais encontrá-lo. Outro ponto importante é não estressar a abelha, evitando movimentações constantes e desnecessárias ao redor dos ninhos. Tetrapedia diversipes é uma abelha muito tímida, e caso ela se sinta ameaçada ou estressada poderá desistir da construção do ninho nos blocos de nidificação. Mesmo ela sendo uma abelha tranquila, não se deve agir de forma agressiva e agitada. Para a expansão do criatório, seja no mesmo local ou em outro, se deve proceder como feito para uma instalação inicial e é possível acelerar a colonização transferindo para o novo local alguns 92 ninhos-armadilha concluídos cujas abelhas estejam próximas de emergir (Figura 12). Porém, vale destacar que apesar das abelhas emergidas poderem reutilizar os próprios ninhos de onde nasceram, em caso de retirada de ninhos fechados do seu local de origem e/ou abundância de locais para nidificação, a abelha provavelmente escolherá aleatoriamente o próximo local para construir seu ninho, sendo importante então ter ninhos-armadilha novos disponíveis para escolherem. Figura 12 – Indivíduos de Tetrapedia diversipes emergidos de ninho-armadilha mantido em incubatório à parte dos blocos de nidificação. O saco de filó envolvendo a entrada do ninho assegura que nestes casos que as abelhas emergem antes do esperado, elas permaneçam confinadas até o criador coletar as informações necessárias e liberá-las onde pretende que construam seus ninhos. Tetrapedia diversipes possui uma série de potenciais inimigos naturais cujas presenças nos criatórios racionais devem ser monitoradas e providências adequadas tomadas quando necessário. A presença de algum deles ou todos, depende do local onde o criatório está sendo feito. Em algumas regiões encontram-se comumente as espécies de abelhas cleptoparasitas do gênero Coelioxoides, que são caracterizadas por atacar especificamente o gênero Tetrapedia, mas essas não foram observadas em nossos estudos. No entanto, inimigos naturais como moscas do gênero Anthrax sp., vespas do gênero Leucospis sp., abelhas cleptoparasitas do gênero Coelioxys sp. e formigas predadoras foram vistos próximos aos ninhos e as vezes atacando os ninhos de T. diversipes, porém sem consequências mais graves para o criatório (Figura 13a,b). No caso de muitas perdas de ninhos para esses inimigos, o criador deve intervir literalmente coletando esses indivíduos enquanto rondam os ninhos. 93 Outro inimigo comum da T. diversipes são os fungos, observados como a maior causa da mortalidade dentro dos ninhos. Isso acontece porque nos períodos quentes e chuvosos, os recursos coletados pelas abelhas, como o pólen e o néctar, possuem excesso de umidade, favorecendo a proliferação dos fungos quando são armazenados no interior escuro das células do ninho. Contra esses inimigos, só o que podemos fazer é tentar escolher um local bem seco, ventilado e fresco para construir o criatório, evitando ao máximo a umidade e altas temperaturas, que são as condições propícias para a proliferação dos fungos. No entanto, nem todos os seres vistos dentro ou fora do ninho são prejudiciais às abelhas. Em certas situações observa-se dentro das células de cria e em abelhas adultas a presença de ácaros do gênero Roubikia (Figura 13c). Cordeiro et al. (2011) mostraram que a presença destes ácaros no ninho leva a ausência de fungos, diminuindo a mortalidade sem causar danos à espécie hospedeira (veja vídeo de ácaros em pupa de T. diversipes em: https://abre.ai/tetraacaro). De maneira semelhante, aranhas saltadoras cinzas também são vistas caçando nos blocos de nidificação, mas raramente conseguem capturar alguma abelha. Por outro lado, são eficientes predadoras de cupins e moscas, inclusive aquelas do gênero Anthrax citada anteriormente (Figura 13d). Figura 13 – Inimigos e parceiros em criatório racional de Tetrapedia diversipes: a – vespa Leucospis sp. sondando ninhos para parasitar; b – abelha cleptoparasita Coelioxys sp. aguardando oportunidade para invadir um ninho (seta); c – adulto de T. diversipes com muitos ácaros Roubikia sp. em seu tórax (seta); d – aranha saltadora capturando uma mosca Anthrax sp. parasita de larvas de T. diversipes. 94 Potencial de Tetrapedia diversipes como polinizadora Tetrapedia diversipes é uma abelha de hábitos alimentares generalista, visitando uma diversidade de espécies vegetais em busca de três recursos principais; pólen, néctar e óleo floral. Embora nem toda visita signifique necessariamente que a abelha está polinizando aquela flor, o fato de visitá-la indica a abelha como um polinizador em potencial. Na verdade, estudos dessa espécie como polinizadora são raros, havendo mais relatos da sua visitação às flores ou do pólen de certas espécies encontrado no alimento larval ou fezes das larvas,demonstrando que aquela espécie foi visitada pela abelha. Assim, Menezes et al. (2012), Neves et al. (2014), Rocha-Filho e Garófalo (2015) e Cavalcante et al. (2023) em suas análises encontraram de forma consistente pólen de Ludwigia sp., Capixingui (Croton floribundus Spreng.) e Dalechampia pentaphylla (Lam.) utilizado para alimentação da cria em diferentes épocas do ano, e nós também observamos a coleta de néctar em Aloysia virgata ((Ruiz & Pav.) Juss.) e Portulaca grandiflora (L.) mostrando a preferência da abelha por essas espécies (Figura 14a,b). Considerando plantas de importância econômica, principalmente as cultivadas, T. diversipes visita as flores de espinafre (Spinacia oleraceae L.), maçaranduba (Manilkara huberi (Ducke) Chevalier), gergelim (Sesamum indicum L.), tomate (Solanum lycopersicum L.), ora-pro-nobis (Pereskia grandifolia Mill.) e fontes de óleos como acerola (Malpighia emarginata DC.) e murici (Byrsonima crassifolia L.) (Maués, 2007; Siqueira-Neto; Oliveira; Schlindwein, 2007; Santos; Nascimento, 2011; Neves et al., 2014; Klein et al., 2020; Cavalcante et al., 2023) (Figura 14c). No entanto, a presença de uma grande área de produção agrícola de café próxima a um local de nidificação de T. diversipes não atraiu a abelha, demonstrando que ela não visita as flores dessa cultura (Rocha- Filho; Garófalo, 2015). Figura 14 – Fontes de recursos para Tetrapedia diversipes: a – coleta de néctar em Portulaca grandiflora; b – coleta de pólen em Ludwigia leptocarpa; c – coleta de óleo no murici (Byrsonima crassifolia). 95 Pensando no uso dirigido de T. diversipes para polinização agrícola, além das espécies vegetais acima mencionadas, o raio do voo curto, comportamento de forrageio lento e percorrendo todo o interior da flor, e tipos e tamanhos das flores visitadas, sugerem que essa espécie de abelha é mais apropriada para polinizar flores com pétalas bem abertas e rasas, como o morango (Fragraria x ananassa Duch.), pimentão (Capsicum annuum L.), pimentas (Capsicum spp.) dentre outras, como também para produção de sementes em cenoura (Daucus carota L.), manjericão (Ocimum basilicum L.), alface (Lactuca sativa L.) e outras plantas hortícolas. Os espaços ideais seriam as áreas de pequeno tamanho, tipo hortas e pomares. O fato de ser uma abelha discreta, dócil e cujos ninhos-armadilha podem ser distribuídos no plantio sem causar problemas favorece o seu uso. Com técnicas de criação e manejo estabelecidas, há agora a necessidade de testar essa abelha na polinização dessas culturas onde seu uso é promissor. Considerações finais A abelha Tetrapedia diversipes é uma espécie interessante para se considerar na polinização agrícola no Brasil. Ela possui ampla distribuição no país; aceita bem os ninhos-armadilhas e as técnicas de criação e manejo; está ativa a maior parte do ano, especialmente nas regiões mais quentes; e é poliléctica, ou seja, possui uma dieta relativamente diversificada o que a potencializa como polinizadora de várias espécies vegetais. No entanto, não se deve considerar essa espécie para polinização de culturas de grandes áreas devido às limitações populacionais de uma espécie solitária e a limitação imposta pela dependência de fontes de óleos florais. Porém, ela se adequa perfeitamente para cultivos hortícolas e pequenas áreas em sítios, parques e escolas, por exemplo. Com as técnicas de criação e manejo agora apresentadas aqui, é possível testar essa abelha com diversas dessas culturas e identificar aquelas nas quais T. diversipes se mostra um polinizador eficiente. Referências ALVES-DOS-SANTOS, I.; MELO, G. A. R.; ROZEN, J. G. Biology and immature stages of the bee tribe Tetrapediini (Hymenoptera: Apidae). American Museum Novitates, v. 3377, p. 1-45, 2002. ALVES-DOS-SANTOS, I.; MACHADO, I.C.; GAGLIANONE, M.C. História Natural das abelhas coletoras de óleo. Oecologia Brasiliensis, v. 11, p. 544-557, 2007. CAMILLO, E. Nesting biology of four Tetrapedia species in trap-nests (Hymenoptera: Apidae: Tetrapediini). Revista de Biología Tropical, v. 53, p. 175-186, 2005. 96 CARNEIRO, L. T.; MACHADO, I. C. Oil flowers and related oil-collecting bees: a 50-year timeline of knowledge and future directions. 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As fêmeas dessa abelha utilizam cavidades pré-existentes para construir seus ninhos possibilitando seu estudo através da técnica de ninhos-armadilha, demostrando sua potencialidade no manejo agrícola. Neste capítulo abordamos detalhes sobre o comportamento da fêmea durante a fase de nidificação, materiais utilizados na construção dos ninhos, inimigos naturais associados, técnicas de criação e manejo e algumas espécies vegetais de preferência dessa abelha, bem como seu potencial como polinizador. Palavras-chaves: abelhas de pequeno porte, biologia reprodutiva, comportamento de nidificação, criação de abelhas, manejo de abelhas, potencial polinizador. Introdução Os Anthidiini são um grupo grande, formado por 677 espécies de abelhas com ampla distribuição geográfica, ocorrendo em todo o mundo. Dessas espécies, 339 divididas em 38 gêneros ocorrem nos Neotrópicos (Costa; Gonçalves, 2019; Urban; Moure; Melo, 2022). Dentre os gêneros neotropicais está Dicranthidium, que originalmente foi descrito por Griswold e Michener (1988) como subgênero de Hypanthidioides, tendo posteriormente sua classificação revisada por Urban (1992) que conferiu a Hypanthidioides uma única espécie, passando a considerar Dicranthidium como gênero. Dicranthidium Moure & Urban é composta por oito espécies descritas, das quais seis ocorrem no Brasil. Dentre elas está Dicranthidium arenarium (Ducke, 1907), com ocorrência registrada principalmente na região Nordeste (Bahia, Ceará, Maranhão, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Rio Grande do Norte), cujo bioma predominante é a Caatinga. Há também registros dela em outras regiões como no Norte (Pará, Tocantins), Centro-oeste (Goiás, Mato Grosso) Sudeste (Minas Gerais) e Sul (Paraná) (Urban; Moure; Melo, 2022; Species-link, 2023) (Figura 1). 101 Figura 1 - Distribuição geográfica do gênero Dicranthidium e da espécie D. arenarium. As abelhas dessa espécie têm comportamento solitário, medem cerca de 5mm de comprimento e possuem o hábito de nidificar em cavidades preexistentes, tais como madeira, paredes e galhos, ou podem aproveitar galerias de outros insetos como, por exemplo, ninhos abandonados de vespas (Figura 2a,b). Embora essa característica de nidificar em cavidades preexistentes permita a utilização de ninhos-armadilha como substrato de nidificação, o que possibilita o estudo da bionomia e ciclo biológico dessa abelha, informações a esse respeito são escassas na literatura. Esse conhecimento é importante para o desenvolvimento de técnicas de criação e manejo tanto para a manutenção dessa espécie no ambiente como para avaliar sua introdução como polinizador em cultivos agrícolas. Figura 2 - Locais de nidificação de Dicranthidium arenarium: a - em cavidade preexistente em madeira; b - ninho abandonado de vespa. 102 Ninho-armadilha para Dicranthidium arenarium A disponibilidade de cavidades naturais para a nidificação de D. arenarium é variável no ambiente natural, e a espécie enfrenta concorrência de outros insetos que fazem uso desse mesmo recurso, como vespas e outras abelhas solitárias. Portanto, em um criatório racional se deve buscar meios para oferecer cavidades adequadas, que facilitem a nidificação por essa abelha, e que possam ser reunidas em um mesmo local para permitir o manejo pelo criador. A solução para isso é o uso de ninhos-armadilha, pois eles contribuem para aumentar a oferta de locais de nidificação, minimizando o efeito da concorrência por cavidades. Além disso, os ninhos- armadilha podem ser feitos com diâmetros proporcionais ao tamanho corporal da abelha, o que tende a diminuir a competição com outros insetos e a quantidade de recurso que a abelha precisa coletar para confeccionar o seu ninho. Embora os ninhos-armadilha para criar D. arenarium não difiram muito daqueles utilizados para outras espécies de abelhas solitárias (ver maiores detalhes em Silveira et al. 2024, capítulo 1 deste livro), eles apresentam algumas particularidades devido ao diminuto tamanho dessa abelha, as quais detalhamos aqui. Os ninhos-armadilha para nidificação de D. arenarium devem ser fabricados a mão, pelo criador, pois infelizmente não se encontra facilmente no mercado canudos com o diâmetro tão pequeno necessário para essas abelhas. Eles são feitos em papel cartolina de cor preta, mas também podem ser de plástico transparente quando se pretende observar o comportamento da abelha no interior do ninho (Figura 3). A confecção dos ninhos-armadilha é realizada utilizando um canudo de madeira de formato cilíndrico como molde e envolvendo a cartolina preta ou o plástico ao seu redor. Após moldado o ninho-armadilha, fita gomada, com cerca de 1 cm de largura, é adicionado em cada ponta para garantir uma melhor fixação do ninho-armadilha no bloco de madeira, conforme veremos adiante (Figura 3). Ambos os modelos de ninhos-armadilha medem 10 cm de comprimento e 3 mm de diâmetro, tendo uma das extremidades fechada com cera de meliponíneos (Figura 3). Figura 3 – Ninhos-armadilha de cartolina preta e plástico transparente para nidificação de Dicranthidium arenarium. Destaque para a fita gomada adicionada externamente em cada extremidade e o fundo do ninho fechado com cera de meliponíneos. 103 Ao contrário de ninhos-armadilha para espécies de abelhas solitárias de maior porte, que são inseridos em blocos formados por tábuas de madeira com sulcos longitudinais ao longo das bordas superiores e inferiores (ver Silveira et al., 2024, capítulo 1 deste livro), os ninhos-armadilha para D. arenarium são dispostos em blocos de confecção mais simples, formados por seis grossas tábuas de madeira sobrepostas, contendo 10 orifícios com 5 mm de diâmetro (Figura 4). Essa diferença se dá pelo maior facilidade de manejar e prevenir danos aos finos ninhos-armadilha para D. arenarium inserindo e puxando das cavidades com uma pinça. Como o ninho-armadilha possui o diâmetro de apenas 3 mm, a folga que se forma entre ele e a cavidade do bloco é fechado com a inserção de pequenos pedaços de esponja, fazendo com que fique imóvel dentro do bloco apesar dos movimentos da abelha dentro do ninho. Figura 4 – Blocos formados por seis grossas tábuas de madeira sobrepostas para inserir os ninhos-armadilha. Criação e manejo racionais de Dicranthidium arenarium O criatório começa com a escolha do local, e isso é fundamental para o sucesso da criação. Como a grande maioria das espécies de abelhas, D. arenarium necessita de pólen e néctar para se alimentar e aprovisionar suas células de crias, e como algumas outras, também precisa de resinas e outros recursos vegetais para a construção do ninho. No entanto, diferente da maioria, seu pequeno tamanho só permite que forrageiem dentro de um raio de até 60 m de distância do ninho. Essa informação é de suma importância porque criatórios instalados a distâncias maiores do que essa das fontes de recursos para as abelhas estão destinados ao fracasso. Felizmente, registramos D. arenarium visitando com frequência as floresde 45 espécies vegetais silvestres pertencentes a 24 famílias botânicas (Figura 5), o que pode caracterizar essa abelha como polilética. Sendo assim, desde que o criatório seja instalado próximo a áreas com vegetação 104 nativa, as abelhas não devem ter problema em conseguir os recursos alimentares e para construção que necessitam. Nossos estudos apontaram algumas famílias botânicas como detentoras do maior número espécies vegetais visitadas, sugerindo uma preferência local por D. arenarium. As famílias que observamos mais espécies visitadas são Asteraceae (Centratherum punctatum Cass., Emilia sonchifolia (L.) DC., Sphagneticola trilobata (L.) Pruski, Tridax procumbens L., Praxelis clematidia (Griseb.) R.M. King & H. Rob, Eclipta prostrata (L.) L., Eleutheranthera ruderalis (Sw.) Sch.Bip.), Lamiaceae (Marsypianthes chamaedrys (Vahl) Kuntze, Ocimum gratissimum L., Origanum majorana (L.) H. Karst., Marsypianthes hyptoides Mart. ex Benth.), Malvaceae (Sida sp., Waltheria indica L.; Malvastrum coromandelianum (L.) Garcke, Melochia pyramidata L.) e Rubiaceae (Borreria spinosa Cham. & Schltdl, Borreria verticillata (L.) G. Mey., Richardia grandiflora (Cham. & Schtdl.) Steud)). Provavelmente as flores dessas plantas são importantes fontes alimentares para a manutenção dessa abelha no ambiente. No entanto, é possível que essa grande visitação se deva apenas a uma maior representação dessas famílias na área e que em outras localidades, outras espécies vegetais venham a ser mais visitadas. Portanto, o criador precisa verificar a ocorrência dessas espécies onde ele pretende instalar o criatório ou identificar as outras plantas visitadas por D. arenarium na sua região. Uma vez seguro que as abelhas não terão problemas com os recursos que precisam, o criador deve montar um abrigo com bancada para colocar os blocos de madeira contendo os ninhos-armadilha. Esse abrigo deve ser colocado o mais próximo possível das fontes de alimento e outros recursos e possuir uma cobertura contra o sol e a chuva diretos sobre os blocos de madeira e ninhos-armadilha, pois o calor ou umidades excessivas podem impedir a nidificação pelas abelhas, levá-las a abandonar os ninhos ou causar morte das crias por excesso de temperatura ou ataque de fungos. Após a instalação do abrigo, os blocos de madeira com os ninhos-armadilha inseridos devem ser colocados sobre as bancadas e aguardar a colonização por D. arenarium. Como essas abelhas são comuns no ambiente, e os ninhos-armadilha feitos sob medida para atraí-las, logo deve haver indivíduos inspecionando-os e em pouco tempo iniciando a colonização. Cuidado deve ser tomado para que os ninhos-armadilha estejam sempre limpos e sem outros artrópodes se alojando neles ou entre as tábuas dos blocos de madeira, pois as abelhas são de pequeno porte e presas potenciais de uma série de predadores. Isso as torna muito desconfiadas e situações que considerem perigosas pode fazê-las rejeitar os ninhos-armadilha como local para nidificar. 105 Figura 5 - Algumas espécies de plantas visitadas por Dicranthidium arenarium para coleta de pólen ou néctar: (a) Centratherum punctatum Cass.; (b) Eclipta prostrata (L.) L.; (c) Emilia sonchifolia (L.) DC.; (d) Sphagneticola trilobata (L.) Pruski; (e) Tridax procumbens L.; (f) Tecoma stans (L.) Kunth; (g) Dalechampia scandens L.; (h) Euphorbia hyssopifolia L.; (i) Fabaceae (Papilionoideae); (j) Hydrolea spinosa L.; (k) Marsypianthes chamaedrys (Vahl) Kuntze; (l) Ocimum gratissimum L.; (m) Sida sp.; (n) Sida santaremensis Mont.; (o) Boerhavia coccínea Mill; (p) Ludwigia sp.; (q) Oxalis divaricava Mart. ex Zucc; (r) Scoparia dulcis L.; (s) Antigonon leptopus Hook. & Arn; (t) Lippia alba - (Mill.) N.E.Br. ex Britton & P.Wilson; (u) Portulaca umbraticola Kunth; (v) Talinum fruticosum (Jacq.) Willd; (w) Borreria spinosa Cham. & Schltdl; (x) Richardia grandiflora (Cham. & Schtdl.) Steud); (y) Aloysia virgata (Ruiz & Pav.) Juss 106 Quando uma fêmea de D. arenarium escolhe um ninho-armadilha, ela imediatamente inicia a construção do seu ninho dentro dele. Para isso, a abelha vai a campo inicialmente em busca de resinas vegetais, que utilizam como matéria prima. Esse recurso é transportado para o ninho pela mandíbula em pequenas porções, e armazenadas no interior do ninho para a utilização no revestimento, nas estruturas das células de cria e tampões de fechamento do ninho. Este por sua vez é ornamentado com grãos de areia, lascas de madeira e outros materiais, como, por exemplo, teia de aranha. Como as resinas possuem ação antimicrobiana, seu uso também pode ser associado à proteção para as crias contra patógenos e possíveis invasores (Wcislo; Cane, 1996; Wang et al., 2012). A principal fonte de resina para D. arenarium são espécies do gênero Dalechampia. As resinas secretadas pelas flores dessas plantas possuem consistência mais liquidas e podem ser manuseadas nesse estado por um período maior pela abelha. Dicranthidium arenarium é uma espécie que depende de materiais como a resina para construção de seus ninhos, dessa forma, a presença dessa abelha tende a se tornar limitada às áreas que disponham desse recurso, fator que pode interferir no aumento/ incremento populacional. Portanto, como as fontes de pólen e néctar abordadas anteriormente, é importante estabelecer estratégias de manejos baseados na disponibilidade de plantas que forneçam resina durante todo o ano. Em nossos estudos, D. arenarium era facilmente observada coletando pólen e resina florais de Dalechampia scandens (Figura 6). Depois de armazenar certa quantidade de resina no ninho, a fêmea utiliza essa reserva para construir a primeira partição de célula de cria no fundo do ninho e em seguida começa as viagens de coleta para pólen, néctar e/ou pólen e néctar. O pólen coletado é transportado para o ninho em uma estrutura formada por pelos abdominais longos e rígidos denominada de escopa ventral. Uma vez de volta ao ninho, a abelha se posiciona com a cabeça voltada para a entrada e utiliza as pernas posteriores para descarregar o pólen no interior da célula. O néctar coletado é depositado sobre a massa de pólen (Figura 7a), no entanto, dependendo da sua concentração, é possível que antes de depositá-lo sobre a massa de pólen, a abelha o desidrate. A desidratação do néctar pode ocorrer tanto durante a viagem de coleta, quando a fêmea pousa por alguns instantes sobre uma folha e faz movimentos abrindo e fechando as mandíbulas e movimentando a glossa (língua da abelha) expondo gotas do néctar ao ar, quanto quando já está de volta ninho e se posiciona na entrada deste (veja vídeo desse comportamento em https://abre.ai/nectardesidratando). Após completar o aprovisionamento da célula de cria a abelha então oviposita sobre a massa de pólen e néctar (Figura 7b) e fecha a célula, repetindo em seguida todos os processos construindo de uma a oito células até que o ninho esteja concluído. Nesse momento, a fêmea fecha então definitivamente o ninho. Levando em média quatro dias para construir uma célula, D. arenarium gasta de quatro a 32 dias para concluir um ninho. 107 Figura 6 – Fêmea de Dicranthidium arenarium com bolota de resina entre as mandíbulas coletada das bractéolas resiníferas em subinflorescência estaminada de Dalechampia scandens (imagem maior), e D. arenarium em visita a pseudanto (inflorescência) de D. scandens. Figura 7 – Aprovisionamento e postura de Dicranthidium arenarium em criatório racional: a – fêmea depositando o néctar sobre massa de pólen em ninho-armadilha de plástico transparente; b – ovo depositado sobre massa de pólen e néctar. 108 O fechamento do ninho se inicia de dentro para fora. A abelha constrói uma parte do tampão com a resina armazenada no ninho e em seguida ela finaliza o tampão de fechamento de fora para dentro adornando, na maioria das vezes, com grãos de areia (Figura 8a,b; veja vídeo desse comportamento em https://abre.ai/dicranfechando).Figura 8 – Fechamento do ninho de Dicranthidium arenarium em criatório racional: a – fêmea do lado de fora do ninho finalizando o tampão final; b – ninho fechado com resina, tecido vegetal e grãos de areia. Após a finalização, os ninhos-armadilha devem ser retirados dos blocos de madeira para evitar ataques de inimigos naturais e levados para locais protegidos até a emergência dos adultos. Ao remover os ninhos-armadilha concluídos, outros novos devem ser colocados para substituí-los visando manter a disponibilidade das cavidades de nidificação para outras D. arenarium, otimizando assim o manejo. A substituição deve ser imediata, porque os blocos de madeira nunca devem ficar sem ninhos-armadilha. Isso impede que alguma abelha, vespa ou outro inseto inicie a construção de ninhos usando resina, barro ou algum outro material e bloqueie o orifício, não sendo possível depois inserir um ninho-armadilha ou mesmo desobstruir a cavidade devido ao seu pequeno diâmetro. Nas condições tropicais onde nossos estudos foram conduzidos, as fêmeas de D. arenarium saem para o campo, em dias ensolarados, por volta de 8h20min, quando a temperatura ambiente está por volta do 30ºC, e permanecem ativas até as 16h quando encerram suas atividades, com a temperatura caindo novamente abaixo dos 30ºC. Por serem diminutas, solitárias e pecilotérmicas (regulam a temperatura do corpo com a temperatura do ambiente), essas abelhas dependem totalmente das condições ambientais para atingirem temperaturas corporais necessárias para desempenharem suas atividades diárias. Portanto, esses horários podem variar em outras localidades. 109 Um ponto fundamental no criatório dessas abelhas são as revisões (Figura 9). Devido ao curto ciclo de vida de apenas algumas semanas, elas devem ter um acompanhamento frequente por parte do criador e o manejo adequado deve ser aplicado imediatamente sempre que necessário, como trocar os ninhos-armadilha, combater predadores e parasitas e ofertar resina e cera para elas. Figura 9 – Revisão do criatório racional de Dicranthidium arenarium. Note o uso da pinça para remover o ninho-armadilha de plástico transparente de dentro do bloco de madeira, e abelha lá dentro. A imagem propicia ter a real dimensão do tamanho de D. arenarium em comparação com a mão humana. Dentre os diversos manejos do criatório de D. arenarium, três se mostram fundamentais: a permanente disponibilidade de ninhos-armadilha, a oferta de resina e cera para as abelhas e o combate a predadores e inimigos. O primeiro deve-se ao fato de que as fêmeas dessa espécie, em condições de baixa oferta de locais de nidificação, costumam usurpar ninhos de outras abelhas (Figura 10). Esse 110 comportamento é comum na natureza onde nem sempre há disponibilidade de ninhos próximo das fontes de alimento. O manejo adequado de manter sempre ninhos-armadilha vazios e limpos, prontos para serem ocupados, evita esse tipo de problema no criatório racional. Figura 10 – Larvas retiradas do interior das células de um ninho silvestre usurpado por outra fêmea de Dicranthidium arenarium. O segundo aspecto de manejo importante, a oferta de resina e cera, vem em função de que D. arenarium também pode apresentar o comportamento de saquear os ninhos de outras fêmeas da mesma espécie, as quais acabam por abandonar seus ninhos. O recurso saqueado com maior frequência é a resina, seguida do pólen já aprovisionado (veja vídeo desse comportamento em https://abre.ai/ dicranpilha). Isso se deve, provavelmente, à baixa disponibilidade desses recursos no ambiente, mas pode também ser devido à facilidade de encontrar esses recursos nos ninhos vizinhos do criatório. Dessa forma, o manejo de oferecer às abelhas fontes alternativas de materiais para construção dos ninhos, como a cera e a resina de meliponíneos, por exemplo, leva tanto à diminuição considerável dos saques como no número de ninhos abandonados. Elas coletam e armazenam esses recursos dentro do ninho (Figura 11a,b). A oferta tanto da cera como da resina ao redor dos locais de nidificação no criatório e no fechamento de uma das extremidades dos ninhos-armadilha é bem aceita pelas fêmeas de D. 111 arenarium. No entanto, a resina, por adquirir uma consistência mais rígida com o passar do tempo, e precisa ser substituída com maior frequência. Em contrapartida, a cera que permanece mais maleável para manipulação, pode ser utilizada por mais tempo. Outro fator que pode provocar a recolocação da cera/resina regularmente é a presença nas proximidades de outras espécies de abelhas que também façam uso desses materiais na construção de seus ninhos, e são atraídas pelos odores característicos que esses recursos possuem. Por esse motivo, tanto a cera quanto a resina, devem ser colocadas em pequenas porções nas laterais dos blocos, evitando-se colocá-las próximas da entrada dos ninhos de D. arenarium (Figura 11c,d). Figura 11 – Uso e oferta de recursos para construção de ninho em criatório racional de Dicranthidium arenarium: a – reserva de resina no ninho; b – reserva de pólen no ninho; c – abelha coletando cera ofertada; d – fêmea coletando resina de meliponíneo disponibilizada no criatório. 112 O terceiro ponto do manejo se deve a D. arenarium possuir uma série de inimigos naturais e a aproximação dos ninhos dessa abelha em um criatório racional pode facilitar a sua localização e ataque, com consequentes prejuízos desde a perda de células até de ninhos completos, em quantidades variáveis. Os inimigos naturais associados à prole de D. arenarium são a mosca-abelha Anthrax oedipus (Bombyliidae), a abelha cleptoparsita Austrostelis appendiculata (Megachilidae), a vespa parasitoide Melittobia sp (Eulophidae) e algumas espécies da família Formicidae. Anthrax oedipus (Fabricius, 1805) é uma espécie de Diptera cujo adulto é visto rondando os ninhos de D. arenarium aguardando a oportunidade quando a fêmea sai para o campo. Então a mosca põe seus ovos na entrada do ninho e as larvas migram para as células no seu interior onde vão se alimentar da larva da abelha. Embora não se tenha observado em detalhes o que acontece dentro dos ninhos, adultos de A. oedipus foram registrados emergindo destes ninhos, deixando claro que são parasitas dessas abelhas (Figura 12). Figura 12 – Indivíduo de mosca-abelha Anthrax oedipus morto logo após emergir do seu casulo em ninho parasitado de Dicranthidium arenarium. O gênero Austrostelis pertence à tribo Anthidiini sendo composto por dez espécies de abelhas pequenas medindo cerca de 4,0 a 8,5 mm de comprimento. Todas as abelhas desse gênero são cleptoparasitas obrigatórias, isso porque elas não constroem seus ninhos e não possuem estrutura morfológica necessária para a coleta de pólen necessitando parasitar células de cria de outros Anthidiini para garantir o desenvolvimento de sua prole (Parizotto; Urban; Melo, 2018). No Brasil 113 esse gênero é representado por oito espécies, dentre elas Austrostelis appendiculata (Ducke, 1910) que se assemelha a outras abelhas da tribo Anthidiini devido ao seu tamanho, a forma e cores das faixas do metassoma (Figura 13). O conhecimento sobre as possíveis espécies hospedeiras dessa abelha ainda é escasso na literatura, porém, D. arenarium demonstrou ser uma hospedeira potencial dessa cleptoparasita. Assim como outras abelhas cleptoparasitas elas patrulham os ninhos de D. arenarium e aproveitam o momento em que a fêmea fundadora se ausenta para invadir o ninho e depositar seu ovo na célula de cria onde seu descendente vai se desenvolver consumindo o alimento larval aprovisionado pela abelha hospedeira. Figura 13 – Semelhança de Austrostelis appendiculata (no centro) com outros Anthidiini: Epanthidium tigrinum à esquerda e Dicranthidium arenarium à direita. Pouco se sabe sobre o ciclo de vida e como essa cleptoparasita se comporta dentro dos ninhos de D. arenarium, sendo necessários mais estudos para entendera relação entre essas duas espécies. Em ninhos-armadilha ofertados com uma das extremidades seladas com cera de abelha sem ferrão é possível observar a presença de A. appendiculata escavando a cera utilizada (veja vídeo desse comportamento em https://abre.ai/dicranparasita) provavelmente esperando encontrar células de cria aprovisionadas. Embora a cera de abelha sem ferrão utilizada nos ninhos-armadilha seja uma 114 alternativa para atrair mais fêmeas de D. arenarium para os sítios de nidificação pode ser também um atrativo para essa cleptoparasita. As vespas parasitoides do gênero Melittobia medem cerca de 1,0 a 1,5 mm de comprimento e parasitam espécies de vespas e abelhas solitárias. A fêmea de Melittobia sp. ao ter acesso a célula hospedeira perfura o casulo atacando o imaturo no estágio de pré-pupa onde ela vai se alimentar da hemolinfa da cria e posteriormente depositar cerca de 4 a 12 ovos. Desses ovos vão surgir machos e dois tipos de fêmeas com morfologias diferentes, uma com asa enrugada que também oviposita, mas assim como os machos não saem da célula hospedeira e a outra com asas longas que pode sair da célula que está para colonizar outras células (Matthews et al., 2009). Por ter um ciclo de vida rápido, esse parasitoide pode ocasionar grandes infestações. Uma célula infestada pode conter no interior do casulo vários ovos e indivíduos adultos (Figura 14), dessa forma o ninho que for detectado com Melittobia no local de emergência das abelhas deve ser rapidamente descartado. Figura 14 – Ataque de Melittobia sp. a ninho-armadilha em criatório racional de Dicranthidium arenarium : a – fêmeas do parasotóide no casulo de D. arenarium ; b - macho de Melittobia sp. sobre a célula de cria destruída. As formigas são inimigos naturais que atacam tanto de dia quanto à noite. Elas competem pelas cavidades colonizando ninhos-armadilha (Figura 15a,b,c) e são capazes de perfurar os ninhos, predando as larvas e consumindo todo o alimento aprovisionado (Figura 15d). As espécies de formiga que atacam os ninhos de D. arenarium são de porte pequeno e bastante agressivas. Esses insetos interferem na atividade da abelha fazendo com que ela abandone o local de nidificação. O ataque desse inimigo natural pode ser minimizado, evitando deixar folga entre a cavidade e o ninho-armadilha, impedindo assim que as formigas tenham acesso fácil às células de cria finalizadas. Além disso, é possível reduzir ataques através das revisões frequentes, onde deve ser observada 115 a presença de ninhos-armadilha ocupados, realocando-os para lugares seguros, e se há ninhos sob invasão de formigas. Assim que for identificada a presença dessas invasoras, os ninhos devem ser removidos e substituídos por novos. Entretanto, se o ninho predado ainda estiver sendo nidificado, deve ser retirado para que seja feita uma limpeza, procurando preservar a parte que não tenha sido atacada. Outra forma de proteger as abelhas é colocar, quando possível, os blocos de nidificação sobre suportes que possuam protetores com óleo queimado. È importante destacar que não se deve usar venenos ou qualquer outros produtos tóxicos voláteis ou de contato nos blocos de nidificação nem nos ninhos-armadilha para não afetar as abelhas também, tanto no momento da aplicação quanto posteriormente, devido a impregnação dessas substâncias na madeira dos blocos. Figura 15 – Ninho-armadilha de criatório racional colonizado e predado por formigas: a - entrada do ninho com uma guarda; b - destaque dos indivíduos adultos encontrados na colônia; c - ninho colonizado aberto com a presença de adultos e imaturos; d - ninho de Dicranthidium arenarium com células de cria predadas. Além dos inimigos naturais que ocasionam a mortalidade da prole de D. arenarium existem os que predam a abelha adulta. É o caso, por exemplo, de alguns aracnídeos. As aranhas, na maioria das vezes, capturam as abelhas ficando à espreita nas bordas das pétalas, ou mesmo nos blocos, onde 116 o movimento de abelhas é maior. Esses animais esperam que sua presa se aproxime para então atacá- la (Figura 16a), ou então as capturam através de teias que tecem com fios de seda nas proximidades dos blocos de nidificação, e entre os galhos próximos aos locais onde as abelhas vão coletar recursos florais. Como são fios pegajosos e quase transparentes, as abelhas acabam ficando presas, servindo assim de alimento às aranhas (Figura 16b). No criatório, o combate deve ser feito removendo as teias de aranha próximo aos blocos e realocando para longe as aranhas. No campo, infelizmente não há como prevenir o ataque de aranhas. Lembrando que esses predadores não atacam somente D. arenarium, mas uma variedade de insetos, muitos deles nocivos à animais, plantas e ao ser humano, sendo portanto importantes na manutenção do equilíbrio ecológico e não devem ser eliminadas indiscriminadamente. Figura 16 – Aranhas como predadores de Dicranthidium arenarium: a - aranha em flor (seta) esperando o momento certo para atacar a abelha; b – aranha consumindo uma abelha D. arenarium. Expansão do criatório racional de Dicranthidium arenarium A expansão do criatório no mesmo local ou para outros, pode ser feito tanto como descrito aqui para se iniciar um criatório, com a escolha de um lugar adequado, construção do abrigo e colocação dos blocos de madeira com ninhos-armadilha para que as abelhas os colonizem, como manejando os ninhos-armadilhas já utilizados ou concluídos. Nesse último caso, há três técnicas de manejo que podem ser aplicadas isoladamente ou em conjunto, dependendo da disponibilidade de ninhos- armadilha. A primeira é colocar entre os novos ninhos-armadilha na nova localidade alguns ninhos 117 anteriormente ocupados por fêmeas que os tenham abandonado ou desaparecido em suas viagens ao campo. Esses ninhos-armadilha já possuem alguma resina dentro e odores que podem facilitar a atração de novas abelhas em busca de locais para nidificarem. Outra técnica de manejo é inserir fêmeas recém-emergidas em ninhos-armadilha vazios com as duas extremidades seladas com uma fina camada de cera, e colocar esses ninhos nos blocos de madeira do novo criatório. Após romperem a camada de cera, essas fêmeas tendem a nidificar no mesmo ninho em que foram colocadas ou em ninhos próximos. Esse manejo possibilita levar essa abelha para outros locais diferentes do seu local de nidificação original e acelerar o povoamento do criatório. Finalmente, um terceiro manejo que pode ser feito é a colocação de ninhos-armadilha já concluídos e fechados, antes das abelhas emergirem, nos novos blocos de madeira. Essa prática, no entanto, deve ser feita apenas quando as abelhas estiverem próximas de emergir para evitar que fiquem expostos aos inimigos naturais por muitos dias, aumentando as chances de serem atacados e destruídos. Potencial de Dicranthidium arenarium como polinizadora Fêmeas de D. arenarium visitam uma variedade de espécies botânicas, como demonstramos anteriormente. No entanto, informações sobre o comportamento de coleta dos principais recursos explorados (néctar e pólen) e inferências sobre seu serviço de polinização ainda são incipientes na literatura. Mesmo assim, ainda que não tenhamos conhecimento de nenhum estudo sobre o desempenho dessa abelha como polinizador, muitas plantas silvestres e cultivadas podem ser beneficiadas com a polinização dessa abelha. Será importante avaliar o potencial como polinizador dessa abelha em plantas ornamentais, comestíveis e medicinais cultivadas e visitadas por elas, tais como alfavaca (Ocimum gratissimum L.), manjerona (Origanum majorana L.), manjericão (Ocimum basilicum L.), erva-cidreira (Lippia Alba (Mill.) N. E. Br. Ex Britton & P. Wilson) e carambola (Averrhoa carambola L.). Essa abelha solitária também pode ser uma alternativa como polinizadora em culturas onde as abelhas sociais demonstraram não serem eficazes. Levando emconta seu tamanho e o da maioria das flores visitadas por elas, será interessante investigar sua eficiência como polinizadora ao introduzi-la em cultivos na região Nordeste, onde é frequentemente registrada em estudos com ninho-armadilha. Um exemplo de cultura para testar o potencial de D. arenarium é o do cacaueiro (Theobroma cacao L.) produzido principalmente nas regiões Norte e Nordeste. O cacaueiro é uma espécie da família Malvaceae nativo da região Amazônica cujas flores, 118 apesar de serem hermafroditas, não se autopolinizam devido a sua morfologia floral e necessitam de agentes bióticos (seres vivos) para promover sua polinização (Chumacero de Schawe et al., 2018; Lemos, 2014). Assim, a polinização do Theobroma cacao é realizada por insetos parecidos com mosquitos da ordem Diptera, prioritariamente do gênero Forcipomyia. Esses mosquitos se encontram em declínio dentro dos cultivos de cacau, sendo necessário buscar outros polinizadores potenciais para essa cultura, como abelhas diminutas (Andrade et al., 2021). Uma década atrás, Lemos (2014) avaliou o potencial de polinização da pequena abelha sem ferrão Plebeia cf. flavocincta no cultivo do cacau no Ceará, e embora tenha registrado a presença de grãos de pólen dessa cultura nos potes de pólen das colônias, como também nas corbículas das abelhas que retornavam do campo para a colmeia, não foi possível comprovar a eficiência dessa abelha como polinizadora do cacaueiro, sendo necessários mais estudos com outras espécies de abelhas. Nesse sentido D. arenarium surge como uma alternativa interessante a ser testada em cultivos do cacaueiro. Considerações Finais O estudo da bionomia das abelhas solitárias da espécie Dicranthidium arenarium visando a sua criação racional, abre uma janela de oportunidades para o conhecimento mais aprofundado no âmbito do seu comportamento de forrageio, principalmente no que diz respeito à polinização de culturas agrícolas. Entender como criá-las e manejá-las possibilita levá-las e mantê-las em áreas agrícolas, podendo aumentar a quantidade de indivíduos por área e, consequentemente, o número e frequência de visitas das flores. Isso permitirá avaliar a eficiência dessa abelha em cada cultivo, bem como testar o seu potencial para a polinização. A utilização de abelhas de corpo pequeno, adaptadas a ambientes áridos e de alta temperatura, pode ser uma estratégia necessária para a produção de alimentos em condições futuras, diante das mudanças climáticas. Isso é fato principalmente para culturas que sofrem ameaças quanto à presença e diversidade de polinizadores, como no caso do cacaueiro. Dessa forma, estudos que visem avaliar o potencial de D. arenarium em cultivos de importância agrícola são importantes para a garantia dos serviços ecossistêmicos. 119 Referências ANDRADE, T. de O. et al. Estado de arte dos polinizadores e visitantes florais do cacaueiro. Belém: ITV, 2021. 14 p. 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CAPÍTULO 5 CRIAÇÃO E ASPECTOS DE MANEJO DA ABELHA CORTADORA DE FOLHAS Megachile (Ptilosarus) cf. xanthura Megachile (Ptilosarus) cf. xanthura coletando néctar em flor de Fabaceae (Papilionoideae) 122 CRIAÇÃO E ASPECTOS DE MANEJO DA ABELHA CORTADORA DE FOLHAS Megachile (Ptilosarus) cf. xanthura Arianne Moreira Cavalcante, Janaely Silva Pereira, Felipe Jackson de Farias-Silva, Epifânia Emanuela de Macêdo Rocha, Ananda Maria Soares Abreu, Dejaime Teófilo, Felipe Barroso de Sousa, Breno Magalhães Freitas Resumo Megachile (Ptilosarus) xanthura (Spinola, 1853) é uma espécie de abelha pouco conhecida que ocorre na região neotropical e apresenta modo de vida solitário. Apesar do comportamento de cortar folhas para construir seu ninho, ela nidifica bem em ninhos artificiais e permite e aceita manejos importantes para o sucesso de um criatório. No entanto, devido a dificuldade de identificação taxonômica das abelhas do gênero Megachile no Brasil, ainda não existem estudos aprofundados sobre essa abelha, incluindo a sua real distribuição geográfica, hábitos reprodutivos e preferências florais. Neste capítulo, apresentamos informações importantes sobre o comportamento de nidificação, biologia reprodutiva, inimigos naturais associados e a criação e manejo racionais dessa abelha, bem como discutimos o seu uso potencial na polinização agrícola. Palavras-chaves: abelha solitária, comportamento de nidificação, criação de abelhas, manejo de abelhas, potencial polinizador, tribo Megachilini Introdução Megachile é o maior gênero da tribo Megachilini, que faz parte da família de abelhas solitárias Megachilidae. Essas abelhas são amplamente conhecidas como abelhas cortadeiras, por utilizarem folhas e pétalas na construção de seus ninhos (Silveira; Melo; Almeida, 2002). Muitas espécies de abelhas deste gênero têm potencial para serem utilizadas nos cultivos agrícolas, mas apenas Megachile (Eutricharaea) rotundata (Fabricius) é manejada racionalmente em programas de polinização de culturas de importância econômica como a alfafa (Medicago sativa L.) em países da América do Norte como Canadá e Estados Unidos. No Brasil, Megachile é representado por 20 subgêneros, nos quais está incluído Ptilosarus Mitchell (Moure; Melo, 2022). As abelhas desse grupo medem de 7 a 10mm de comprimento e as fêmeas possuem o hábito de nidificar em cavidades preexistentes em madeira, em cupinzeiros e 123 em ninhos abandonados por outras abelhas solitárias. O subgênero Ptilosarus é composto por 12 espécies descritas, dentre elas Megachile (Ptilosarus) xanthura (Spinola, 1853) (Moure; Melo, 2022). As abelhas dessa espécieapresentam tegumento preto, coloração amarela nas áreas de pubescência e escura nas margens das asas anteriores, essa característica faz com que elas sejam facilmente confundidas, quando vistas rapidamente a olho nu, com outras abelhas do subgênero Megachile (Ptilosaroides), espécies de díptera e vespas (Figura 1). Figura 1 – Semelhança de Megachile (Ptilosarus) xanthura com outros insetos que visitam flores e cavidades preexistentes: a – vespa; b – díptera; c - fêmea de M. cf. xanthura Megachile xanthura está distribuída na região neotropical, ocorrendo em boa parte da América do Sul. No Brasil, essa espécie foi registrada em quatro estados, nas regiões Norte (Amazonas, Pará), Sudeste (São Paulo) (Moure; Melo, 2022; SpeciesLink, 2023) e mais recentemente em nossos estudos, no Nordeste (Ceará) (Figura 2). No entanto, é possível que essa ocorrência se estenda a outros estados dessas regiões, uma vez que estudos com abelhas solitárias no Rio de Janeiro (Silva Mello; Gaglianone, 2019) e Tocantins (Barros et al., 2022) registraram a presença de abelhas Megachile (Ptilosarus) sp. Figura 2 - Distribuição do gênero Megachile no mundo e da espécie M. (Ptilosarus) xanthura. 124 Ninho-armadilha para Megachile cf. xanthura A característica de M. cf. xanthura nidificar em cavidades preexistentes possibilita a sua criação por meio de ninhos-armadilha adaptados da proposta inicial de Krombein (1967) (ver maiores detalhes em Silveira et al. 2024, capítulo 1 deste livro). Conforme nossos estudos, os ninhos- armadilha utilizados para nidificação dessas abelhas devem ser confeccionados com cartolina dupla face de cor preta (180 g/m2), medindo 12cm de comprimento e 5mm de diâmetro. Esses ninhos- armadilha são colocados em blocos de madeira de Pinus, impermeabilizada somente com óleo vegetal de girassol. Cada bloco é formado por placas móveis de madeira medindo 20cm de largura, 12,5cm de comprimento e 2cm de altura. As cavidades de inserção do ninhos-armadilha possuem 6mm de diâmetro com distância de 2cm entre elas, cada um dos orifícios sendo perfurado entre uma placa e outra formando uma espécie de bandeja (Figura 3). Figura 3. Representação dos blocos de madeira utilizados para receber os ninhos-armadilha para criação de Megachile cf. xanthura. Esse modelo de bloco de madeira facilita o manejo dos ninhos-armadilha e a gramatura do papel utilizado favorece um melhor encaixe do ninho na cavidade. Cada bloco deve ter suas cavidades enumeradas para facilitar o registro das abelhas nidificantes e ataques de inimigos naturais durante as inspeções (Figura 4). Os blocos devem ser instalados em ambiente protegido do sol e da chuva, próximos a vegetação nativa e em local sem muita movimentação, pois as fêmeas de M. xanthura apresentam um comportamento discreto e o trânsito de pessoas próximo a entrada dos ninhos perturba a atividade de forrageamento da abelha. 125 Figura 4. Criatório de Megachile cf. xanthura instalado em local protegido do sol e chuva e com os ninhos-armadilha numerados para permitir a individualização dos ninhos. Criação e manejo racionais de Megachile cf. xanthura A criação para ser bem-sucedida deve assegurar às abelhas os recursos que elas necessitam para construir seus ninhos e aprovisionar as células de cria com o alimento adequado, tanto em quantidade quanto no balanço nutricional, para o desenvolvimento das larvas até a fase adulta. Assim, como essas abelhas usam pedaços de folhas e pétalas que elas mesmo cortam das plantas para construírem seus ninhos, é importante instalar o criatório próximo a locais onde ocorram as espécies vegetais favoritas dessas abelhas como fontes de folhas e pétalas. Embora elas não sejam muito específicas em relação às plantas que usam, conhecer aquelas que são preferidas e assegurar que estejam nas redondezas facilita e acelera o trabalho das abelhas. Elas também precisam de pólen e néctar para se alimentarem e aprovisionarem os ninhos, sendo necessário a existência dessas fontes o mais próximo possível do criatório. Levar esses aspectos em consideração é de suma importância porque criatórios instalados onde faltem algum desses recursos não serão povoados adequadamente e não desenvolverão como esperado. As fêmeas de Megachile cf. xanthura começam o processo de nidificação pela escolha de uma cavidade ideal para o desenvolvimento de sua prole, inspecionando vários ninhos-armadilha até selecionar um e então iniciar a construção das células de cria que são feitas com vários fragmentos 126 de folha. O tampão de início do ninho e as paredes das células de cria são formados com pedaços de folhas em formato subtrapezoidal e/ou elíptico, que a abelha recorta das plantas e leva presos à mandíbula para o ninho (Figura 5a,b,c), o mesmo padrão também é utilizado no tampão final do ninho. Mas para fazer as partições entre uma célula e outra a abelha utiliza pedaços no formato oval e/ou arredondado. Figura 5 – Megachile cf. xanthura constrói o ninho com pedaços de folhas que corta das plantas: a – abelha cortando folha de romã (Punica granatum L.); b – folha apresentando padrão característico dos cortes feitos por M. cf. xanthura; c – abelha retornando ao ninho com pedaço de folha. As células de crias são moldadas somente com os fragmentos de folhas que a abelha leva para o interior do ninho e a junção dessas folhas é realizada, possivelmente, com secreção salivar, deixando a célula com um formato cilíndrico (Veja vídeo desse comportamento em: https://abre.ai/ abelhacelulas). Em seguida inicia-se a atividade de aprovisionamento, quando a abelha faz voos para coletar a quantidade necessária de pólen, que ela transporta nas escopas ventrais, e néctar, levado no papo, que os imaturos necessitam para seu desenvolvimento (Figura 6a,b). A quantidade dessas viagens depende de fatores como a disponibilidade de recursos florais e das variáveis ambientais (Aleixo et al., 2017). Uma vez findado o aprovisionamento, ocorre a oviposição, em que a fêmea de M. cf. xanthura deposita seu ovo na parte superior da parede da célula e em seguida recomeça suas atividades de voos para coletar mais pedaços de folhas para fechar aquela célula e iniciar a construção de uma nova (Figura 6c,d). O tempo necessário para a abelha construir e aprovisionar uma célula varia de dois a três dias. Quando a abelha termina a construção de todas as células de cria, o ninho é finalizado com um tampão de folhas, que são unidas à última partição celular por secreção salivar, e algumas vezes com a adição de uma fina camada de folhas mastigada ou uma mistura de material vegetal e argila (Figura 7a,b,c). O ninho de M. cf. xanthura, no modelo de ninhos-armadilha aqui apresentado, contém de 1 a 11 células de crias dispostas linearmente e não apresenta células vazias, intercalares e/ou vestibulares 127 (Figura 8). Os imaturos de M. cf. xanthura completam seu desenvolvimento em até 37 dias, quando machos e fêmeas emergidos buscarão parceiros sexuais para copular e reiniciar o ciclo imediatamente. Nas condições tropicais dos nossos estudos, Megachile cf. xanthura se apresenta ativa durante quase todo o ano, apresentando apenas um pequeno hiato durante os dois meses mais chuvosos do ano. Assim, elas iniciam a nidificação no início do período chuvoso, que compreende de janeiro a março, suspendem nos meses mais chuvosos de abril e maio, e retomam a nidificação no período seco, que corresponde aos meses de julho a dezembro. Figura 6 – Megachile cf. xanthura aprovisionando o ninho e fazendo postura: a – fêmea retornando ao ninho com pólen nas escopas ventrais; b - Megachile cf. xanthura coletando néctar em flor de Fabaceae; c – célula de cria aberta para mostrar o ovo depositado na lateral da célula aprovisionada com pólen e néctar; d – detalhe do ovo e massa de pólen e néctar. 128 Figura 7 - Formas de aderência dos tampões de fechamento nos ninhos de Megachile cf. xanthura:pastejo e eficiência de polinização de cinco espécies de abelhas em flores de goiabeira (Psidium guajava L.). Revista Ciência Agronômica, v. 37, p. 216 – 220, 2006. BARTHOLOMEE, O. et al. Pollinator presence in orchards depends on landscape-scale habitats more than in-field flower resources, Agriculture, Ecosystems & Environment, v. 293:106806, 2020. CAVALCANTE, M.C. et al. 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CAPÍTULO 1 CRIAÇÃO E MANEJO RACIONAIS DA ABELHA COLETORA DE ÓLEO Centris (Heterocentris) analis PARA POLINIZAÇÃO AGRÍCOLA Abelha coletora de óleo se aproximando de flores do muricizeiro (Byrsonima crassifolia L.) 14 CRIAÇÃO E MANEJO RACIONAIS DA ABELHA COLETORA DE ÓLEO Centris (Heterocentris) analis PARA POLINIZAÇÃO AGRÍCOLA David Rezende da Silveira, Ana Carolina Luz de Moura, Ana Vitória Pereira Lima, Ananda Maria Soares Abreu, Antonio Diego de Melo Bezerra, Maria da Conceição Parente, Renan Esmeraldo Ribeiro Filho, Vitória Inna Mary de Sousa Muniz, Francisco Deoclécio Guerra Paulino, Breno Magalhães Freitas Resumo As abelhas do gênero Centris apresentam a peculiaridade de usarem óleos florais na alimentação das crias e construção dos ninhos. Por essa razão, são os principais polinizadores nas Américas e Caribe das plantas produtoras de óleos florais, sejam cultivadas ou não. Apesar de algumas espécies de Centris aceitarem nidificar em ninhos-armadilha, esse recurso tem sido utilizado basicamente para estudos científicos, e poucas foram as iniciativas de criar e manejar racionalmente essas abelhas para uso na polinização agrícola, como é feito com outras espécies de abelhas solitárias ao redor do mundo. Aqui, no entanto, abordamos em detalhes técnicas de manutenção, multiplicação e manejo da abelha Centris (Heterocentris) analis (Fabricius, 1804) que permitem, além do criatório racional, a exploração comercial dessa abelha para polinização na agricultura. Palavras-chaves: abelhas coletoras de óleo, criação de polinizadores, manejo de abelhas Centris, manejo para polinização, polinização agrícola, reprodução de Centris analis. Introdução Das cerca de 20.000 espécies de abelhas conhecidas no mundo, aproximadamente 500 espécies de abelhas solitárias são especializadas em coletar óleo floral, produzido pôr em torno de 1.500 a 1.800 espécies vegetais especializadas (Carneiro; Machado, 2023). Dentre as abelhas coletoras de óleo, o gênero Centris é considerado o mais rico, com aproximadamente 230 espécies conhecidas (Vivallo, 2020). Elas são abelhas pilosas, de médio a grande portea - matéria vegetal + argila; b - fragmento de folha mastigada; c - secreção salivar. O criatório racional dessa abelha constitui não somente em oferecer locais de nidificação, mas também em acompanhar o desenvolvimento dos eventos de nidificação, produção de crias e a proteção contra inimigos naturais, a fim de oferecer um manejo adequado que favoreça o crescimento populacional saudável dos indivíduos. Por exemplo, a forma como os ninhos-armadilha estão dispostos pode interferir na nidificação das abelhas, uma vez que a proximidades entre os ninhos confunde a fêmea de Megachile cf. xanthura, principalmente em retornos de voos com material de construção. Considerando que os ninhos-armadilha são disponibilizados de forma agrupada em blocos de madeira, como os apresentados aqui, todo o conjunto fica muito uniforme à visão das abelhas sem muitos elementos que favoreçam uma distinção entre eles e melhor orientação espacial da entrada de cada um individualmente. Consequentemente, algumas fêmeas, ao retornarem do campo, acabam se equivocando e entrando na cavidade errada, resultando na perda do material coletado, no caso de 129 folhas, e originando conflitos quando o ninho já está ocupado por outra fêmea (Figura 9). Isso implica em um custo para a abelha, tanto pelo voo perdido quanto aos potenciais ferimentos resultantes dos embates entre elas. Dessa forma, um manejo mais adequado para se otimizar o trabalho das abelhas e evitar esses problemas, é utilizar ninhos-armadilha com marcações de cores variadas nas entradas (Figura 10). Esse manejo dos ninhos-armadilha propicia elementos que favorecem uma melhor orientação e consequentemente contribuem para minimizar a perda de materiais de construção e conflitos entre as fêmeas nidificando. Figura 8 – Os ninhos de Megachile cf. xanthura são feitos por células de crias construídas com pedaços de folhas e dispostas linearmente dentro dos ninhos-armadilha. Outro manejo importante são as revisões regulares da criação como um todo e dos ninhos individualmente, especialmente devido à peculiaridade dessa abelha em usar folhas para construir suas células de cria. As revisões do criatório devem considerar se os blocos de madeira e ninhos- armadilha estão seguros, sem receber sol ou chuva, sem ataque de cupins, se não há inimigos naturais se abrigando entre eles ou rondando próximos, ou a existência de qualquer outra coisa que possa prejudicar o desenvolvimento do criatório. Em caso afirmativo, providências para sanar a situação 130 Figura 10 - Ninhos-armadilha com marcações de cores variadas nas entradas favorecem uma melhor orientação das fêmeas de Megachile cf. xanthura e contribuem para minimizar a perda de materiais de construção e conflitos entre as abelhas. Figura 9 – Disputa por ninhos-armadilha entre fêmeas de Megachile cf. xanthura causada por falta de elementos de referência que facilitem para as fêmeas localizar seus ninhos: a,b,c,d – sequência mostrando uma abelha tentando retirar outra M. cf. xanthura do ninho-armadilha devido a engano no reconhecimento do seu ninho. devem ser tomadas imediatamente. No que diz respeito à revisão dos ninhos-armadilha, não há a necessidade de olhar um por um, mas de verificar o aspecto geral e buscar sinais de que está tudo em ordem, como a aparência íntegra deles, a movimentação das abelhas entrando com recursos e saindo para o campo, bem como a retirada dos ninhos concluídos e sua substituição por novos ninhos- armadilha para assegurar que sempre haja locais disponíveis para nidificação pelas abelhas. 131 Uma técnica de manejo importante é instalar alguns ninhos-armadilha de observação para visualizar o interior permitindo verificar se está tudo correndo como o esperado, se há presença de ácaros ou cleptoparasitas e acompanhar o trabalho das abelhas dentro do ninho. Os ninhos-armadilha de observação podem ser feitos com canudo de plástico transparente, cilindro de madeira previamente furados e seccionados ao meio ou usando uma placa de madeira escavada na base e coberta com uma lâmina de acetato (Figura 11a,b,c) (Veja vídeo da abelha se preparando para depositar o pólen na célula em um ninho-armadilha de observação: https://abre.ai/polenleafcut). Dos modelos de ninhos de observação, a placa de madeira é mais eficiente para acompanhar as atividades da abelha dentro do ninho, pois o manuseio destes, tanto no canudo de plástico transparente quanto no cilindro de madeira, pode fazer com que a abelha cesse sua atividade ou fuja do ninho. Para observações pontuais, o comportamento da abelha dentro do ninho também pode ser feito com o uso de um oftalmoscópio (Figura 11d) ou de uma lanterna, que possibilitam a observação da abelha no interior da célula em construção ou aprovisionamento, aquela mais próxima da entrada do ninho (Figura 11e,f). Uma vez finalizado, o ninho pode ser coletado dos blocos de madeira e substituído por outro ninho-armadilha vazio, assegurando a constante disponibilidade de cavidades para as abelhas construírem novos ninhos e os protegendo do ataque de inimigos naturais, para uso na multiplicação do criatório ou levá-las para outros locais, conforme veremos adiante (Figura 12). Devido ao sistema que M. cf. xanthura usa na construção de seus ninhos com pedaços de folhas encaixadas uns nos outros, ao se coletar o ninho pronto, as células de crias podem ser facilmente separadas, sem que ocorram danos à sua estrutura. No entanto, é importante esperar um período de quatro a cinco dias após a finalização do ninho para manusear as células. Esse tempo é necessário para que as folhas adquiram uma consistência mais rígida e facilite a separação, caso contrário as folhas vão se rasgar ou as partições se desprenderão, ocasionando a exposição e possível morte da larva. A possibilidade de separação das células de cria permite um manejo maior dos imaturos dessa espécie do que de outras abelhas solitárias tropicais, já que as células podem ser selecionadas, eliminando-se aquelas deformadas, inviáveis ou parasitadas, e podendo incumbá-las ou transportá- las em pequenas gaiolas feitas com um canudo plástico vedado com rolha de cortiça. Esse manejo possibilita manter as células saudáveis em um local seguro até próximo do momento da emergência dos adultos, quando podem ser levadas para emergirem em outros locais de interesse, como um novo criatório que se pretende implantar ou uma área cultivada cujas flores se busca polinizar (Figura 12) (Veja vídeo da abelha emergindo dentro da gaiola em: https://abre.ai/megaemergin). 132 Figura 11 – Acompanhamento do desenvolvimento interno dos ninhos de Megachile cf. xanthura: a – ninho-armadilha de observação em cilindro de madeira; b – ninho-armadilha de observação em placa de madeira escavada coberta com acetato; c – abelha trabalhando em seu ninho de observação; d – oftalmoscópio usado para visualização interna dos ninhos; e – visão da porção terminal do abdome da abelha dentro do ninho (seta); f – observação do ovo sobre massa de pólen e néctar imediatamente antes da fêmea retornar do campo com folhas para fechar a célula de cria. Ao fazer a dissecção de ninhos de Megachile cf. xanthura construídos em cavidades naturais e em ninhos-armadilha, verifica-se que uma quantidade maior de folhas é utilizada na construção dos ninhos silvestres, possivelmente para preencher os espaços excedentes nas cavidades fornecidas pela natureza (Figura 13a,b). Assim, a criação racional dessas abelhas em ninhos-armadilha desenvolvidos 133 para atender as necessidades da espécie, além de permitir a coleta de informações sobre a sua biologia reprodutiva, também pode contribuir para o aumento do número de células construídas e maior sucesso reprodutivo de Megachile cf. xanthura. Isso porque esse manejo possibilita oferecer cavidades com diâmetro e comprimento proporcionais ao corpo da abelha, diminuindo assim a necessidade de muitos voos para coletade folhas. Como consequência, as abelhas diminuem o gasto energético e o tempo direcionado para essa atividade, redirecionando-os para a construção de mais células de crias. Figura 12 – Manejo do criatório de Megachile cf. xanthura: a – manipulação dos ninhos-armadilha com abelhas emergindo; b – sistema de acondicionamento de células de cria para aumentar o sucesso reprodutivo; c – abelha recém-emergida em gaiola individual; d – acasalamento controlado. 134 Figura 13 – Megachile cf. xanthura usa bem menos pedaços de folhas quando nidificando em ninhos-armadilha do que em cavidades naturais, favorecendo uma maior produção de células de crias por ninho em função da economia de energia e tempo por parte da abelha: a – ninho construído em cavidade de madeira similar às disponíveis na natureza; b – dissecação do ninho natural mostrado acima, expondo o excesso de pedaços de folhas e menor número de células de cria em comparação com um ninho feito em ninho-armadilha. As abelhas solitárias em geral possuem muitos inimigos naturais, Megachile cf. xanthura não é exceção. Mas em nosso estudos observamos apenas dois potenciais inimigos para as crias dessa abelha; a vespa Leucospis sp. e a a mosca-abelha Anthrax oedipus. A vespa Leucospis sp. seleciona células de cria maduras de M. cf. xanthura para depositar seus ovos (Figura 14a), assegurando que sua descendência se desenvolva ao consumir a cria da hospedeira, independente da fase de desenvolvimento (larva, pupa ou adulto pré-emergente) (Raw, 2007). A ação desse parasita ocorre mesmo quando os ninhos-armadilha são armazenados em canudos plásticos (Figura 14b). Por conta disso, se forem mantidos em temperatura ambiente, o local onde os ninhos finalizados são mantidos deve ser telado (Figura 14c). O outro inimigo associado a M. xanthura que observamos, a mosca-abelha A. oedipus, assim como outras especies do gênero, oviposita na entrada dos ninhos-armadilha enquanto paira em frente a eles. Após a eclosão do ovo, a larva parasitóide chamada de planídio, se dirige até a célula da hospedeira onde se desenvolve consumindo o imaturo lá presente. Ao completar o seu ciclo de desenvolvimento a larva empupa para se transformar na mosca adulta. A pupa deste diptera possui na cabeça três pares de espinhos que ela utiliza para abrir o casulo e a célula do hospedeiro, para então, uma vez fora da célula, o adulto emergir (Figura 15) (Krombein, 1967; Lamas; Coure, 1999). Assim, 135 como vimos anteriomente, os ninhos, após serem concluídos, devem ser removidos e armazenados em ambiente protegido pois esse manejo reduz o risco de ataques por inimigos naturais. Figura 15 - Anthrax oedipus adulto emergido de uma das células de Megachile cf. xanthura do criatório racional. Figura 14 – Ataque de Leucospis sp em ninhos de Megachile cf. xanthura: a - ninho natural feito em uma caixa entreaberta; b - ninho-armadilha acondicionado em canudos plásticos; c - caixa telada para proteger os ninhos-armadilha acondicionado nos canudos plásticos em seu interior. 136 Potencial de Megachile (Ptilosarus) cf. xanthura como polinizadora Há poucas informações disponíveis sobre as plantas visitadas por M. cf. xanthura para coleta de pólen e néctar, momento no qual podem atuar como polinizadoras, uma vez que ao cortar as folhas ou pétalas normalmente não tocam nas estruturas reprodutivas dessas plantas. A falta de conhecimentos sobre os hábitos alimentares dessa abelha se dá principalmente pelo impedimento taxonômico, uma vez que são facilmente confundidas com outros insetos como moscas e vespas, e há poucos taxonomistas no país com conhecimentos desse complicado gênero que é Megachile. Assim, não é atrativo para qualquer estudioso investigar aspectos da vida de uma abelha cuja real identidade não é conhecida. Até nosso estudo, por exemplo, essa espécie não era conhecida para toda a região Nordeste do país. As espécies de Megachile neotropicais apresentam preferência, principalmente, por flores das famílias Asteraceae e Fabaceae (Raw, 2007), sugerindo, portanto, que podem contribuir para polinização de plantas cultivadas com os mais variados objetivos, desde folhagem a frutos, passando por substâncias importantes utilizadas para bebidas, adoçantes, pomadas etc. Todas essas espécies vegetais dependem de polinização para produzirem as sementes com as quais são cultivadas ou que são o produto-alvo do cultivo, como alface (Lactuca sativa L.), chicória (Cichorium intybus L.), escarola (Cichorium endivia L.), alcachofra (Cynara scolymus L.), estévia (Stevia rebaudiana (Bertoni) Bertoni), camomila (Matricaria recutita L.), calêndula (Calendula officinalis L.), arnica (Arnica montana L.) girassol (Helianthus annuus L.), feijão (Phaseolus vulgaris L.), caupi (Vigna unguiculata (L.) Walp.) e soja (Glycine max (L.) Merrill), entre outras dessas famílias botânicas. Embora o uso de M. cf. xanthura para polinização em grandes áreas ainda não seja uma realidade possível atualmente, sua utilização em pequenos cultivos, especialmente das espécies hortícolas mencionadas anteriormente, já é plenamente factível. No entanto, para um melhor direcionamento e dimensionamento do potencial uso dessa espécie na polinização agrícola, é necessário conhecer as espécies de plantas exploradas pelas fêmeas para a coleta de pólen e néctar para a própria alimentação, como também para o aprovisionamento das células de crias. Algumas espécies de Megachilidae tendem a se especializar em poucas espécies vegetais, o que as tornam muito eficientes na polinização daquelas plantas, mas pouco interessantes para o uso com outras espécies, como é o caso de Megachile rotundata largamente utilizada para a polinização de alfafa (Medicago sativa L.) nos EUA e Canadá. Em nosso estudo desenvolvendo o criatório de M. cf. xanthura, essas abelhas foram observadas coletando néctar em flores de Ludwgia leptocarpa (Nutt.) H.Hara (Onagraceae) e em uma espécie de 137 planta da família Fabaceae (Papilionoideae) (Figura 16). Isso confirma o seu gosto por espécies dessa última família botânica ao mesmo tempo que inclui uma espécie da família Onagraceae na relação de plantas que utiliza. Estudos específicos nessa questão, se possível com as plantas cultivadas listadas anteriormente, são necessários para apontar as culturas que essa abelha pode ser usada para polinizar. Uma vez identificadas, o criatório e manejo de M. cf. xanthura, bem como as técnicas para usá-las nos cultivos agrícolas, já está disponível. Figura 16 – Exemplo de plantas visitadas por Megachile cf. xanthura: a – abelha coletando néctar em Ludwgia leptocarpa; b – fêmea em visita a espécie da família Fabaceae (Papilionoideae). Considerações finais Megachile (Ptilosarus) cf. xanthura mostrou-se uma espécie adequada para criação racional, devido a diversos aspectos de sua biologia, principalmente no que diz respeito aos seus hábitos de nidificação e por permitir e aceitar manejos importantes para o sucesso de um criatório. No entanto, é uma espécie pouco conhecida e estudada, a começar pela própria identidade da abelha. Sendo assim, é de extrema importância que esforços sejam feitos visando a revisão das espécies de Megachile que ocorrem no Brasil para diminuir alguns conflitos a respeito da distribuição geográfica e identificação taxonômica de M. cf. xanthura. Assim, haverá maior acurácia na sua identificação taxonômica, permitindo que estudos mais aprofundados sejam realizados de modo a preencher as lacunas de conhecimento ainda existentes a respeito da sua distribuição geográfica, biologia e comportamento de forrageamento, especialmente no que diz respeito às plantas associadas a esta espécie, a fim de determinar quais culturas agrícolas podem de fato se beneficiar de sua utilização em programas de polinização. 138 Referências ALEIXO, K. P. et al. Seasonal availability of floral resources and ambient temperature shape stinglessbee foraging behavior (Scaptotrigona aff. depilis). Apidologie, v. 48, p. 117–127, 2017. BARROS, S. S. O. et al. The bee fauna (Hymenoptera, Apoidea) in Cerrado and Cerrado-Amazon Rainforest transition sites in Tocantins state, Northern Region of Brazil. Biota Neotropica, v. 22, e20221344, 2022. KROMBEIN, K. V. Trap-nesting wasps and bees: life histories, nests and associates. 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CAPÍTULO 6 CRIAÇÃO E MANEJO RACIONAIS DA ABELHA DAS ORQUÍDEAS Euglossa cordata Abelha das orquídeas Euglossa cordata (L.) visitando flor de urucum (Bixa orellana L.) 140 CRIAÇÃO E MANEJO RACIONAIS DA ABELHA DAS ORQUÍDEAS Euglossa cordata Cláudia Gabriela Andrade Bastos, Ana Vitória Pereira Lima, Ananda Maria Soares Abreu, Felipe Jackson de Farias-Silva, Maria da Conceição Parente, Breno Magalhães Freitas Resumo A abelha das orquídeas Euglossa (Euglossa) cordata (Linnaeus, 1758) é uma das espécies representantes do grande grupo Euglossini, conhecidas por serem abelhas com distintas características físicas e morfológicas, como a coloração metalizada e vistosa e o alongado comprimento de sua língua. Ainda que muito associadas às orquídeas, elas são agentes polinizadores em potencial de várias outras espécies de plantas. Apesar de serem frequentemente encontradas em ambientes urbanos, são abelhas típicas de áreas florestadas e o avanço dos desmatamentos e urbanização diminuem consideravelmente a extensão de áreas verdes necessárias para o estabelecimento de populações estáveis, comprometendo seus serviços de polinização de plantas silvestres e em áreas agrícolas. Nesse sentido, o presente capítulo tem como objetivo prover informações referentes a criação e o manejo da abelha E. cordata, visando otimizar o desenvolvimento e estabelecimento de suas populações, e, por conseguinte, estimular o conhecimento sobre essa espécie, e contribuir para a sua conservação e o seu uso potencial na polinização de plantas nativas e cultivadas. Palavras-chaves: Euglossini, criação de Euglossa cordata, criação de polinizadores, conservação de polinizadores, manejo de Euglossa cordata, potencial para polinização agrícola. Introdução As abelhas da tribo Euglossini são exclusivamente neotropicais e compreendem cinco gêneros, sendo estes: Aglae Lepeletier & Serville, 1825; Eufriesea Cockerell, 1908; Euglossa Latreille, 1802; Eulaema Lepeletier, 1841 e Exaerete Hoffmannsegg, 1817 (Moure; Melo, 2023). Destes, as abelhas dos gêneros Euglossa, Eulaema e Eufriesea fundam seus próprios ninhos e atuam no cuidado das crias, enquanto que Aglae e Exaerete parasitam os ninhos das espécies desses outros três gêneros (Michener, 2007). As abelhas pertencentes a este grupo são popularmente conhecidas como abelhas das orquídeas, pela conhecida associação com diversas espécies da família Orchidaceae. A denominação “abelha das orquídeas” está relacionada principalmente ao fato de que os machos coletam essências florais como matéria prima para captar compostos químicos voláteis com fins reprodutivos, armazenando-os em estruturas especiais presentes no último par de pernas 141 desses indivíduos, sendo estes utilizados para atrair fêmeas durante o cortejo para o acasalamento (Zimmermann et al., 2009). Vale ressaltar, no entanto, que a coleta desse recurso não ocorre apenas em orquídeas, podendo ser realizada também em plantas de outras famílias botânicas e outras fontes que os produzam (Roubik, 1989). Uma das espécies mais conhecidas e com mais ampla distribuição geográfica é Euglossa (Euglossa) cordata (Linnaeus, 1758), encontrada desde o sul do México até o sudeste do Brasil (Figura 1). Assim como outras Euglossini, essa espécie possui características visuais marcantes que as diferenciam da maioria das abelhas de outros grupos, sendo a mais notória a coloração metálica, expressa principalmente em tons de verde, azul e violeta. Outra característica distinta dessas abelhas é a língua comprida, que pode ultrapassar o tamanho do seu corpo e permite que elas visitem flores de tamanhos e formatos variados (Borrell, 2005). Figura 1 – Distribuição do gênero Euglossa nas Américas e Caribe, e a área de ocorrência conhecida da espécie Euglossa (Euglossa) cordata (Linnaeus, 1758). A abelha E. cordata é considerada generalista, ou seja, a fêmea visita diferentes espécies vegetais para coletar os recursos florais de que necessita para se manter, construir seu ninho e aprovisionar as células de cria com alimento. Vale destaque a sua interação com plantas exóticas introduzidas nas Américas como a hena (Lawsonia inermis L.) e coromandel Asystasia gangetica (L.) T. Anderson), silvestres nativas de sua área de ocorrência natural, como a jurubeba (Solanum paniculatum L.) e lambari (Tradescantia zebrina Hort. ex Bosse), e nativas cultivadas como o urucum (Bixa orellana L.) e cajueiro (Anacardium occidentale L.), ressaltando o seu papel como uma importante espécie 142 polinizadora nos neotrópicos (Figura 2) (Lima, 2017; Klein et al., 2020). Além disso, como machos de outras espécies de Euglossini, mas raro em outros grupos de abelhas, os machos de E. cordata podem ser polinizadores eficientes e necessários para várias espécies de orquídeas. Figura 2 – Algumas espécies vegetais fontes de recursos para Euglossa cordata: a - urucuzeiro (Bixa orellana), b - coromandel (Asystasia gangetica); c - hena (Lawsonia inermis) Apesar de sua relevância e de nidificar facilmente em cavidades artificiais, poucas têm sido as tentativas de criar e manejar E. cordata, estando os estudos mais centrados nas interações dos machos com as orquídeas ou sua biologia reprodutiva. Sendo assim, neste capítulo focamos nos resultados de nossas experiências com o criatório e manejo dessas abelhas visando a sua multiplicação, conservação e, potencialmente, uso na polinização agrícola. 143 Ninho-isca para Euglossa cordata Euglossa cordata apresenta relativa flexibilidade no que diz respeito à local para nidificação, podendo construir seus ninhos em diversos tipos de cavidades pré-existentes na natureza, especialmente partes ocas de galhos e troncos de árvores e arbustos. Na verdade, seus ninhos não são fáceis de encontrar no meio silvestre pois gostam de nidificar em ambientes de mata, a alturas variadas do solo, o que geralmente deixa os ninhos fora do alcance das pessoas. Na falta de cavidades naturais, em ambientes antropizados como os meios urbanos, por exemplo, essas abelhas aceitam nidificar em cavidades de uma variedade de substratos, como, furos emtijolos, esquadrias de janelas, gomos de bambu, canos de PVC, furo em guarda-sol, e até mesmo ninhos escavados por outras abelhas ou ninhos-armadilha utilizados para outras espécies (Figura 3). Apesar de E. cordata poder fazer seus ninhos em lugares tão diversos, em um criatório racional é preciso oferecer às abelhas cavidades que sejam as mais adequadas possíveis para atender suas necessidades de nidificação. Por isso, recomendamos que os ninhos-isca utilizados apresentem o formato de pequenas caixas de madeira, tipo MDF, com dimensões variando de 5 x 5 x 7 cm, 6 x 6 x 5 cm a 7 x 7 x 5 cm (Figura 4). Embora E. cordata possa fazer ninhos em caixas com medidas bem maiores do que estas aqui propostas, espaços maiores demandam muito esforço por parte da abelha para adequar a cavidade interna às suas necessidades, vedar brechas da tampa e entrada do ninho (como visto na Figura 3f), investindo muito tempo e esforço apenas no preparo do ninho, ao invés da produção de crias. Além disso, caixas menores facilitam a defesa do ninho de inimigos naturais. Normalmente as caixas de MDF encontradas no mercado foram feitas com outros propósitos e não têm o furo que funcionará como a entrada do ninho –isca e, portanto, ele tem que ser feito pelo criador. Esse furo deve ter 6 mm de diâmetro para permitir a fêmea de E. cordata entrar e sair com facilidade, mas dificultar o acesso para visitantes indesejados. Também é recomendável revestir a caixa-isca, com uma fina camada de cera de Apis mellifera. A cera irá impermeabilizar a caixa-isca externamente contra o excesso de umidade do ar ou chuvas, que podem danificá-la severamente e, internamente, servirá como recurso de construção das células caso a abelha queira fazer uso dela. 144 Figura 4 – Modelo de caixa de MDF utilizada como ninho-isca para Euglossa cordata em criatório racional. Figura 3 - Euglossa cordata pode nidificar em cavidades pré-existentes em uma diversidade de substratos: a,b – furo em cabo de guarda-sol em um clube social; c – brechas formadas pela deterioração de estrutura de madeira; d – ninhos- armadilha para abelhas solitárias; e,f - ninho-armadilha do tipo barrote utilizado para abelhas do gênero Xylocopa. Note a quantidade de resina utilizada para redução da entrada original do ninho-armadilha 145 A criação racional de Euglossa cordata Apesar de ser uma espécie comum em toda sua área de ocorrência, Euglossa cordata tem sido pouco estudada, especialmente no que diz respeito a um manejo racional de seus ninhos. Como elas aparecem com frequência em criatórios de abelhas sem ferrão (meliponários) atraídas pelas resinas usadas por essas abelhas, e nidificam caso encontrem uma caixa ou outra cavidade vazia, vários meliponicultores as deixam nesses locais por as acharem bonitas ou por curiosidade, mas sem fazer qualquer manejo desses ninhos, nem possuírem um criatório de fato. Uma preocupação fundamental para o sucesso de qualquer criatório é que ele atenda as necessidades do animal, de forma que este possa crescer, ter uma vida saudável e reproduzir com vigor. Euglossa cordata, apesar de ser uma abelha dos neotrópicos não gosta de espaços abertos, muito secos e calor excessivo, preferindo áreas de matas, mais úmidas, embora quentes. Portanto, antes de iniciar um criatório racional é preciso saber se E. cordata ocorre naquela área, o que pode ser feito facilmente por meio de armadilhas de cheiro onde se coloca essências procuradas pelos machos dessa espécie, como eucaliptol, eugenol e salicilato de metila, por exemplo (Figura 5). A captura de machos e a quantidade deles dá uma boa ideia da presença de E. cordata e de como aquele local oferece as condições que ela precisa. Figura 5 – Monitoramento da presença de Euglossa cordata em local para instalar criatório: a – instalando armadilha de cheiro feita em garrafa pet com eucaliptol para atrair machos de E. cordata; b – detalhe de machos atraídos pela armadilha. 146 Os recursos mais importantes para E. cordata são pólen, néctar, resinas (fêmeas) e essências florais (machos). Água é essencial para todo ser vivo, mas no caso dessas abelhas geralmente é obtida do néctar e sua necessidade é menor em ambientes mais úmidos, além de ser facilmente encontrada. Mesmo assim, se necessário, bebedouros tipo daqueles para beija-flores podem ser instalados. A escolha do local para instalar o criatório dessa abelha deve levar em consideração todos os aspectos discutidos acima, sendo as bordas de matas e áreas florestadas ricas em recursos utilizados por essa abelha as mais adequadas (Figura 6a). Após escolher o local do criatório, é preciso montar um abrigo para receber os ninhos-isca para E. cordata e protegê-los do sol e da chuva, além de facilitar o controle de inimigos naturais (Figura 6b). Basicamente o abrigo precisa ter uma bancada com cerca de 1,30 a 1,50m de altura do solo e uma cobertura, com dimensões suficientes para quantos ninhos-isca se pretende instalar. Os ninhos-isca podem ser dispostos próximos uns dos outros, em filas simples ou duplas, mas nesse caso com as entradas voltadas para direções opostas (Figura 6c). Essa disposição não compromete o processo de nidificação, pois essas abelhas não são territoriais e, uma vez dentro do ninho, não monitoram a atividade das demais lá fora. Com os ninhos-isca em seus locais, as fêmeas de E. cordata facilmente os encontrarão e inspecionarão para avaliar se são adequados aos seus gostos (Figura 7a). Assim que uma fêmea escolhe um dos ninhos-isca, ela imediatamente começa a coletar resinas vegetais que utilizará para colar a tampa da caixa-isca, construir uma ‘porta’ para o orifício de entrada do ninho e fazer as células de crias (Figura 7b). Normalmente, em condições favoráveis de clima e fontes de resinas, as fêmeas coletam bastante deste recurso e levam para dentro do ninho onde a espalham em pequenos depósitos que usarão para suas atividades quando há escassez no campo ou não possam sair do ninho, como em dias chuvosos (Figura 7c). Euglossa cordata apresenta o comportamento de fechar a entrada do ninho sempre que está em processo de construção de células ou sai para o campo em busca de recursos, criando assim uma barreira de proteção física contra o possível ataque de inimigos naturais (Figura 7d). Então, após preparar o ninho internamente, a abelha fecha a entrada com a resina coletada e inicia a construção de sua primeira célula de cria que por escolha própria pode ser no centro do ninho, próximo ou mesmo na lateral vertical da caixa-isca (Figura 8a,b). As células de cria são individuais e moldadas em formato oval, tendo como principal matéria- prima a resina, mas também outros materiais de origem vegetal que as fêmeas coletam (Figura 8b). Elas são construídas uma por vez, e somente após a conclusão e fechamento de uma célula, a fêmea começa a construção da próxima, junto à primeira. O ninho vai assumindo a aparência de um 147 aglomerado de células lado a lado à medida que mais delas são adicionadas (Figura 8c). No interior de cada célula a fêmea deposita uma mistura bem pastosa de néctar e pólen coletados em campo e, provavelmente, secreções salivares, que servirá de alimento para o desenvolvimento da larva que eclodirá do único ovo posto pela abelha (Figura 8d). Figura 6 – Localização e instalação do criatório racional para Euglossa cordata: a – abrigo localizado na borda de mata e bem instalado; b – caixas-isca instaladas em fila dupla em abrigo com protetores contra formigas e cupins; c – abrigo simples com fila única de caixas-isca localizado junto a florada de coromandel (Asystasia gangetica). Dentro da célula, a larva fica literalmente deitada sobre o alimento e vai consumindo-o à medida que cresce e muda de pele passando pelos vários instares (fases) de desenvolvimento como é comum para todas as espécies de abelhas. Ao atingir o último ínstar, ela começa a tecer um casulo ao seu redorentrando no estágio de pupa, fase esta na qual sofrerá a metamorfose para se transformar em uma abelha adulta. Todo esse processo de ovo à abelha adulta leva um tempo que pode variar bastante em função das condições ambientais do local, especialmente temperatura e umidade. Nas condições tropicais dos nossos estudos, as abelhas emergiram, em média, aos 50 dias, com variações de 31 a 76 dias, não sendo observadas diferenças para o tempo de emergência de machos e fêmeas. 148 Figura 7 – Povoamento das caixas-isca no criatório racional: a – fêmea de Euglossa cordata inspecionando caixa-isca como potencial local para construir seu ninho; b – fêmea com bola de resina vegetal coletada para iniciar a construção das células; c – detalhes de vários depósitos de resina acumulados pelo ninho; d – caixa-isca fechada com resina indicando que foi colonizada por E. cordata. Enquanto as crias se desenvolvem em suas células, a abelha-mãe continua no ninho construindo mais células e desempenhando suas funções de coletar recursos no campo e reforçar a vedação da tampa e entrada do ninho com resinas (Figura 9a). Assim, quando as filhas começam a emergir, uma de cada vez, pois as células foram finalizadas em dias diferentes, a mãe ainda está ativa no ninho. Essas filhas podem então, abandonar o ninho para acasalar e buscar novo local para iniciar seus próprios ninhos. No entanto, como E. cordata apresenta comportamento parassocial, pode haver ocupação conjunta do mesmo ninho entre duas ou mais fêmeas de mesma geração após emergência das abelhas filhas (Garófalo, 2006; Zimmermann et al., 2009) (Figura 9b). No que diz respeito à organização hierárquica entre as abelhas E. cordata quando em ninhos fundados coletivamente, todas as fêmeas podem gerar descendentes viáveis e não há diferenciação entre rainhas e operárias, como ocorre em espécies altamente sociais como abelhas do gênero Apis e abelhas sem ferrão (Figura 9c). Porém, em casos de ocupação conjunta de duas ou mais fêmeas de E. cordata, observa-se dominância das abelhas mais velhas sobre as mais novas, podendo esta ser uma 149 relação entre mãe e filha, quando uma ou mais filhas não deixam o ninho natal e se juntam à mãe na sua ampliação construindo mais células de crias, ou entre irmãs de diferentes idades, herdando o ninho quando a mãe morre ou após expulsá-la dele (Figura 9d). Observações similares já foram relatadas por outros autores (Garófalo, 2006; Freiria et al., 2017). Em criatório racional, já se notou interações entre fêmeas não aparentadas dividindo o mesmo ninho, sob a dominância de uma delas, e até abelhas dominadas que participavam da construção de mais de um ninho simultaneamente, alternando entre as caixas-iscas (Nogueira et al., 2019). Não se sabe, no entanto, se esse comportamento acontece também em condições silvestres ou se é consequência dos vários ninhos colocados lado a lado no criatório. Figura 8 – Fundação dos ninhos nas caixas-isca no criatório racional: a – primeiras células construídas no centro do ninho; b – células construídas na parede da caixa-isca. Note a resina predominando no material de construção; c – o ninho vira um aglomerado de células lado a lado à medida que mais delas são adicionadas; d – cada célula é aprovisionada com um alimento pastoso à base de pólen e néctar. Os machos, por sua vez, possuem um único objetivo que é acasalar com o maior número possível de fêmeas. Assim, buscam imediatamente as fontes das essências (compostos orgânicos voláteis), geralmente flores de orquídeas que acabam polinizando no processo de coleta. Esses 150 compostos são coletados por pelos especializados das pernas dianteiras, transferidos para as pernas medianas e destas para uma cavidade situada na tíbia de cada perna traseira (veja vídeo desse comportamento em: https://abre.ai/machoeuglossa). Os machos então usam esses compostos para atrair as fêmeas para seus locais de acasalamento nas áreas florestadas e irão repetir esse processo de coletar odores e atrair fêmeas para acasalar até o final de suas vidas. Portanto, é preciso haver fontes desses compostos nas proximidades do criatório, onde os machos possam coletá-los, caso contrário as fêmeas não serão acasaladas. Figura 9 – Comportamento parassocial em Euglossa cordata: a – fêmea funda o ninho de forma solitária, mas aguarda nele a emergência das crias como adultos; b – duas fêmeas, provavelmente mãe e filha, em associação em um ninho; c – três fêmeas de E. cordata ocupando o mesmo ninho construíram dois conjuntos de células de crias; d – quatro fêmeas, provavelmente irmãs, trabalhando em conjunto para construir um grande aglomerado de células no centro do ninho. Notar em todos os ninhos a quantidade de resinas armazenada por toda a caixa. 151 Estando a par das informações apresentadas aqui, é possível montar um criatório de E. cordata. No entanto, para ter sucesso na sua manutenção ao longo prazo o criador precisa aplicar algumas técnicas de manejo que estimulem a nidificação contínua no criatório e assegurem a segurança de suas abelhas contra inimigos naturais e a falta dos recursos que elas precisam. Manejo racional da criação de Euglossa cordata Embora Euglossa cordata seja uma espécie ativa e reproduza durante todo o ano em condições tropicais, sua taxa de nidificação varia bastante entre os períodos chuvoso e sem chuvas, apresentando acentuada preferência pelo último. Em clima mais ameno, com dias de frio acentuado, a atividade reprodutiva é restrita aos períodos mais quentes do ano. Sendo assim, o criador deve favorecer esses períodos de maior atividade de nidificação tanto para iniciar seu criatório quanto para ampliá-lo e desenvolver qualquer atividade de manejo. Uma vez que o criatório está implantado e colonizado pelas abelhas, conforme vimos no tópico anterior, é importante o criador fazer revisões periódicas para acompanhar o desenvolvimento dos ninhos. Como essas abelhas levam alguns dias para construir suas células, e a abertura das caixas- iscas é muito invasiva, recomendamos que as revisões sejam feitas apenas uma vez por semana. No entanto, visitas ao criatório para inspeções externas da estrutura do criatório e das caixas-isca podem ser feitas com maior frequência, especialmente em locais onde há maiores ameaças de ataques de formigas, cupins ou outros inimigos naturais. Nesses casos, quando verificado alguma anormalidade se deve intervir imediatamente mesmo que não faça ainda uma semana desde a última revisão. Por outro lado, à medida que o criador se familiariza com o seu criatório, o comportamento das abelhas na fundação e construção de ninhos, e a sazonalidade da oferta de alimentos e ameaças de inimigos, ele pode espaçar mais as revisões internas dos ninhos por já poder prever o que esperar naquela época do ano. Porém, deve sempre fazer as inspeções externas para poder avaliar a necessidade da intervenção nas caixas-isca ou não. A utilização de caixas-isca de MDF tem apresentado vantagens na criação dessas abelhas, principalmente por permitirem o acompanhamento de todo o processo de construção de seus ninhos. Também é possível realizar intervenções, como a retirada de um eventual inimigo natural do interior do ninho. Durante a revisão dos ninhos nas caixas-isca, o criador deve pegar uma caixa-isca por vez, com movimentos lentos e suaves, e abri-la devagar para não assustar a abelha caso ela esteja dentro do ninho. Procure olhar rapidamente no interior da caixa-isca observando primeiro se a abelha está lá dentro (Figura 10a). Caso ela não esteja, a revisão pode ser feito com mais tranquilidade. Se a abelha 152 estiver no ninho não há risco para o criador, já que elas nunca atacam. A preocupação é não estressar a abelha, pois apesar de E. cordata geralmente tolerar bem a manipulação da caixa-isca, ela pode voar quando esta é aberta para observação do seu interior, retornando poucos minutos depois quea caixa é colocada de volta em seu lugar (Figura 10b). Ainda que estas saídas normalmente não configurem um problema do ponto de vista da criação dessas abelhas, pode eventualmente levar uma abelha que ainda está se instalando na caixa-isca abandoná-la em definitivo. Com a manipulação cuidadosa da caixa-isca a abelha não costuma voar do ninho, mas caso se queira evitar isso de qualquer forma, é possível utilizar um pedaço de acetato ou outro material transparente para fechar as caixas-isca, por baixo da tampa. Desta forma, se pode acompanhar o interior do ninho sem expor, de fato, as abelhas e as crias ao ambiente externo. Na revisão o criador deve observar se tem célula de cria sendo construída ou sendo aprovisionada, se todas as células estão seladas e com aparência característica para essa espécie ou se há células afundadas e abertas, se há células infestadas por fungos, sinais de ataques de inimigos naturais, os depósitos de reserva de resina, E. cordata ou indivíduos de outras espécies mortos dentro do ninho etc. (Figura 10c, veja vídeo desse procedimento em: https://abre.ai/femearevisao). Estando tudo normal, se deve fechar a caixa-isca e devolvê-la ao local que estava na maior brevidade possível. Por outro lado, qualquer anormalidade deve ser remediada imediatamente. Adiante apresentaremos algumas providências que podem ser tomadas em certas situações indesejadas. No manejo do criatório é importante mantermos sempre algumas caixas-iscas vazias nos abrigos. Apesar de E. cordata apresentar comportamento parassocial, como já vimos anteriormente, e algumas filhas permanecerem no ninho onde nasceram, outras saem em busca de novos lugares para construir seus próprios ninhos, e elas começam investigando cavidades potenciais próximas aos seus ninhos natais. Portanto a existência de caixas-isca prontas para serem ocupadas no mesmo abrigo aumenta muito as chances de manter essas abelhas no criatório fundando seus ninhos (Figura 10d). Além disso, também sempre há fêmeas nascidas de ninhos silvestres em busca de locais para nidificar. Mas é necessário sempre revisar essas caixas-isca vazias para ter certeza que estão em condições de uso pelas abelhas. Às vezes, quando elas já estão lá por algum tempo sem serem povoadas é porque estão com fungos ou com sujeiras no interior ou foram ocupadas por algum outro animal, como aranhas ou formigas, e precisam ser limpas ou trocadas. Uma forma de aumentar a atratividade das caixas-isca para as abelhas é oferecer resina de abelhas sem ferrão, tanto no interior das caixas quanto nas laterais da entrada, bem como em outros pontos do abrigo para servir como atrativo, facilitando que E. cordata possa ocupar esses espaços fornecidos (Figura 10e). Aliás, a oferta de resina é uma técnica de manejo que deve ser empregada 153 com frequência no criatório, pois como vimos anteriormente a construção do ninho dessas abelhas, desde a sua vedação até a confecção das células depende muito de resina vegetal, e nem sempre ela está disponível no ambiente nas quantidades necessárias, especialmente em locais com algum grau de antropização. A dificuldade ou falta de resina na natureza retarda a construção do ninho e das células, esgota as abelhas em muitas viagens infrutíferas em busca deste recurso, pode levá-las a pilhar os ninhos umas das outras, recorrer a outros materiais não adequados e até mesmo a abandonar o ninho e sair em busca de outro local com maior disponibilidade desse recurso. Resumindo, o criatório não cresce e pode ter dificuldades de se manter, e a oferta de resina de meliponíneos é bem aceita pelas abelhas e um manejo importante para criá-las (Figura 10f). Figura 10 – Manejo do criatório racional de Euglossa cordata: a – revisão periódica dos ninhos nas caixas-isca; b – fêmea retornando ao ninho após voar durante a revisão de sua caixa-isca; c – na revisão observar rapidamente todos os parâmetros importantes dentro do ninho; d - manter caixas-isca vazias aumenta muito as chances de manter as abelhas jovens no criatório; e – resina de meliponíneos disponibilizada no criatório; f – Euglossa cordata coletando resina no criatório. 154 Para expandir o criatório para novas áreas tanto se pode utilizar das mesmas práticas adotadas para instalar o criatório inicial, como se pode acelerar o processo usando caixas-isca vazias, mas utilizadas anteriormente por E. cordata. Caixas nessas condições tendem a ser mais atrativas para que outras fêmeas as reativem e construam seus ninhos, provavelmente devido ao cheiro característico deixado pelos materiais de construção utilizados. Uma terceira possibilidade é levar caixas-isca já povoadas para o local criando uma nova população imediatamente. Isso é possível porque uma vez que a fêmea inicia o processo de construção dos ninhos, estes podem ser transportados para outros locais de criação, desde que o criador se certifique de que a fêmea esteja no interior do mesmo, o que pode ser facilmente observado devido ao já mencionado hábito das Euglossa fecharem a entrada do ninho com resina quando estão em repouso em seu interior. Também é possível fazer uma rápida checagem da sua presença levantando a tampa e olhando através do acetato (se houver) ou diretamente para o interior da caixa com cuidado para ela não voar. A mudança do local do ninho raramente causa o abandono do mesmo pela fêmea fundadora, mas é muito importante que o transporte seja feito com cuidado, evitando calor excessivo e solavancos, para não causar danos à abelha-mãe e às crias no interior das células (Figura 11a,b). Figura 11 – Povoamento de novos criatórios de Euglossa cordata: a – fêmeas com ninhos iniciados podem ser usados para povoar novos criatórios; b – ninhos com várias fêmeas podem funcionar como matrizes em novos criatórios. Atenção especial deve ser dada aos inimigos naturais. Devido aos recursos armazenados nas células de cria e a disponibilidade de espaço interno que as caixas-isca possuem para abrigar outras espécies de artrópode, os ninhos de E. cordata podem atrair uma grande diversidade de inimigos naturais, ficando assim mais vulneráveis ao ataque de cleptoparasitas (espécies que parasitam os ninhos de outras fêmeas, se aproveitando dos recursos já coletados para alimentar suas crias) como Hoplostelis bilineolata (Spinola, 1841), parasitóides como as vespas Aximopsis masneri e Polismorpha fasciata, variadas espécies de formigas que utilizam os ninhos para fundação de seus próprios e saque 155 de recursos, aranhas e pequenos vertebrados que predam as abelhas adultas, dentre outros. A abelha cleptoparasita H. bilineolata possui comportamento agressivo contra a fêmea de E. cordata fundadora do ninho, como um mecanismo de ação efetivo para o parasitismo (Figura 12). Quando a cleptoparasita entra no ninho, ela rapidamente expulsa a abelha mãe, atacando-a e podendo até ocasionar sua morte. Após o ataque bem-sucedido, a cleptoparasita fecha o ninho e consegue ficar dentro dele por vários dias, inclusive se alimentando do alimento larval de alguma célula deixada incompleta pela abelha E. cordata ao ser expulsa do ninho (veja vídeo desse comportamento em: https:// abre.ai/parasitaeuglossa). Durante esse período, H. bilineolata rompe as células construídas, ingere os ovos de E. cordata e põe seus próprios, posteriormente fechando a célula novamente. Ela também abre outras células com larvas em diversos estágios de desenvolvimento ou pupas para eliminá-las (Figura 13a,b). Hoplostelis bilineolata foi observada em sistemas de criação que utilizam pequenas caixas de madeira ou MDF, onde na maioria das vezes, esta demonstrou alta efetividade em expulsar as fêmeas de E. cordata, tanto as fundadoras quanto as filhas, em caso de ninhos com múltiplas abelhas, bem como em eliminar as crias em desenvolvimento. Sempre que encontrada nos ninhos durante as revisões, essa abelha deve ser retirada imediatamente,pois tem o potencial de destruir todas as células dos ninhos que ataca. Figura 12 – A abelha cleptoparasita Hoplostelis bilineolata (Spindola, 1841) sobre células de um ninho de Euglossa cordata. 156 Figura 13 – Ataque da abelha cleptoparasita Hoplostelis bilineolata a ninho de Euglossa cordata: a – abelha abrindo célula de E. cordata para remover a larva e colocar seu ovo; b - Hoplostelis bilineolata com larva de E. cordata. Formigas, especialmente do gênero Camponotus, também são detectadas com certa frequência em ninhos de E. cordata, porém, não ocasionam ataques diretamente às fêmeas adultas, e sim às larvas, além de utilizarem as caixas como ninhos (Figura 14a,b). Tendo em vista essa ocorrência, é importante sempre realizar observações periódicas, não somente dos ninhos ativos, como também daqueles que estão desativados ou vazios, de modo a promover maior controle sobre possíveis infestações de formigas e/ou outros inimigos naturais e a tentar evitar da forma mais eficiente que estas se proliferem. A utilização de recipientes com água com sabão ou óleo queimado nos suportes do abrigo, para dificultar o acesso por parte das formigas, pode contribuir para controlar possíveis ataques. Cuidados especiais devem ser dados ao período do ano com escassez de recursos, geralmente quando as formigas mais tentam atacar os ninhos. Moscas do gênero Anthrax, ainda que não representem ameaça para as abelhas adultas, também podem parasitar seus ninhos. Como observado para outras espécies de abelhas solitárias, a mosca adulta faz a postura na entrada do ninho e as larvas migram para o seu interior, indo parasitar as larvas que estão em desenvolvimento nas células. Ainda que não tenha sido possível acompanhar exatamente como o processo se desenrola no interior dos ninhos de E. cordata, indivíduos adultos de Anthrax spp. têm sido observados emergindo destes ninhos, indicando que são parasitas efetivos dessas abelhas. Normalmente essas moscas são vistas rondando fora das caixas-isca e devem ser capturadas para evitar que alcancem sucesso em parasitar os ninhos (Figura 14c,d). 157 Não é incomum encontrar nos abrigos para os criatórios racionais diversos outros potenciais inimigos, as espécies variando de região para região. As aranhas, por exemplo, são sempre representadas, e devido a seus hábitos insetívoros, podem apresentar ameaça para as abelhas adultas, a depender de seu porte (Figura 14e). A vistoria constante dos abrigos e sua limpeza, incluindo a retirada das teias, são de suma importância para minimizar o ataque e a captura das abelhas pelas aranhas. Também há casos de pequenos animais que podem entrar acidentalmente nas caixas-isca em busca de recursos, como a resina acumulada no ninho (Figura 14f). Nesse caso, não apresentam ameaça para E. cordata. Figura 14 – Inimigos de Euglossa cordata em criatório racional: a – formigas saraça (Camponotus sp.) tentando invadir caixa-isca com ninho de E. cordata; b - ninho de E. cordata destruído por formigas; c – mosca Anthrax sp. abordando ninho de E cordata em caixa-isca; d - mosca Anthrax sp. pronta para pôr ovos na entrada de ninho de E. cordata; e – aranha em ninho destruído de E.cordata; f – Apis mellifera morta dentro de ninho de E. cordata, talvez morta pelas proprietárias ao entrar em busca de algum recurso, como resina, por exemplo. 158 Pequenos vertebrados, como lagartos, lagartixas, pererecas e sapos podem ser bastante problemáticos para a criação dessas abelhas, pois conseguem se alimentar de um grande número de indivíduos em um curto espaço de tempo. Mais uma vez, torna-se indispensável que o criador esteja atento, fazendo vistorias periódicas e evitando deixar, no abrigo, e próximo à ele, materiais aglomerados que possam servir de abrigo para esses animais. Também é possível realizar a captura cuidadosa desses inimigos, sempre buscando não causar danos ao animal, e sua soltura em área adequada, distante do local de criação. Potencial de Euglossa cordata para polinização agrícola Nossos estudos sugerem que E. cordata não é uma espécie que possa ser criada em grandes números para polinização em áreas abertas e extensas de monocultivo, como Apis mellifera, por exemplo. Pelo contrário, por ser uma abelha de reprodução lenta, gerando poucos indivíduos por ninho e dependente de áreas florestadas, ela se mostra mais adequada a pequenos plantios circundados por matas, cultivos em sistemas agroflorestais ou sistemas agrossilvipastoris (Figura 15). Figura 15 – Tipo de cultivo para o qual Euglossa cordata tem potencial para uso na polinização agrícola: a – pequena área cercada de mata nativa; b – sistema agroflorestal. Em pequenos cultivos com vegetação nativa no entorno, criatórios permanentes de E. cordata podem ser instalados nas bordas da mata possibilitando as abelhas a desfrutarem das benesses de clima e recursos oferecidos pela cobertura vegetal silvestre, visitando e polinizando também as plantas cultivadas em busca de pólen e néctar. Assim, áreas de até 3 ha de cultivos como urucum (Bixa orellana L.), berinjela (Solanum melongena L.), tomate (Solanum lycopersicum L.), goiaba (Psidium guajava L.), dentre outras, podem ser beneficiadas pela polinização realizada por populações de E. cordata criadas e manejadas nos arredores (Figura 16). 159 Figura 16 – Exemplo de cultivos visitados e polinizados por Euglossa cordata: a – berinjela (Solanum melongena L.); b – urucum (Bixa orellana L.). No caso de cultivos agroflorestais, E. cordata estará no seu ambiente natural. Criatórios devem ser espalhados pela área, favorecendo a nidificação de indivíduos que já ocorrem espontaneamente no local pela oferta dos ninhos-isca, e promovendo o crescimento populacional pelos cuidados e manejos aplicados pelo criador. Várias das espécies cultivadas em sistemas de agroflorestas são visitadas por E. cordata e têm a polinização de suas flores favorecidas, como são os casos do café (Coffea spp.) sombreado, feijão guandu (Cajanus cajan (L.) Millsp), pimenta do reino (Piper nigrum L.) , açaí (Euterpe oleracea Mart.), etc. Nos sistemas agrossilvipastoris, deve-se abordar um manejo misto entre os dois sistemas acima, onde os abrigos com criatórios de E. cordata podem ser instalados tanto nas bordas de matas como espaçados dentro das áreas, desde que não fiquem em locais mais abertos, sem vegetação de maior porte nas proximidades, ou que possam ser danificados pelos animais. Culturas como o eucalipto (Eucalyptus spp.), coco (Cocos nucifera L.) e mogno africano (Khaya spp.), muito utilizadas nesse sistema, são visitadas e polinizadas por E. cordata. Lembrando que em várias espécies vegetais que não exploramos os frutos, a polinização é essencial para a produção das sementes que necessitamos para cultivar aquelas plantas. Considerações Finais Apesar do pouco interesse demonstrado por criadores na abelha Euglossa cordata, essa espécie pode ser mantida em criadouros e sua população manejada racionalmente. Embora não seja ainda totalmente domesticada, as técnicas de manejo apresentadas aqui permitem criá-la de forma contínua e sustentável, contribuindo tanto para a sua conservação, como uso em programas educacionais ou 160 de monitoramento ambiental, e na polinização agrícola de pequenas áreas, sistemas agroflorestais e agrossilvipastoris. A continuação dos estudos com foco no criatório dessa abelha é necessária para se coletar mais informações e aprimorar as técnicas de criação e manejo apresentadas nesse capítulo. Referências BORRELL, B. J. Long tongues and loose niches: evolution of euglossine bees and the in nectar flowers. Biotropica: The Journal of Biology and Conservation, v. 37, p. 664-669, 2005. FREIRIA, G.A.; GARÓFALO, C.A.; DEL LAMA, M.A. The primitively social behavior of Euglossa cordata (Hymenoptera, Apidae, Euglossini): a view from the perspective of kin selection theory and models of reproductiveskew. Apidologie v.48, p.523–532, 2017. GARÓFALO, C.A. Comportamento social nos Euglossini (Hymenoptera, Apidae). In: ENCONTRO SOBRE ABELHAS, 7., 2006, Ribeirão Preto. Anais [...]. Ribeirão Preto: Universidade de São Paulo, Faculdade de Filosofia Ciências e Letras de Ribeirão Preto, 2006. p. 10-13. KLEIN et al. A Polinização Agrícola por Insetos no Brasil. Um Guia para Fazendeiros, Agricultores, Extensionistas, Políticos e Conservacionistas. Freiburg: Nature Conservation and Landscape Ecology, Albert-Ludwigs University Freiburg, 2020. LIMA, I. N. Amplitude e sobreposição do nicho ecológico de Euglossa cordata e Eulaema nigrita (Hymenoptera, Apidae, Euglossini). 2017. 61 p. Dissertação (Mestrado em Zootecnia) – Centro de Ciências Agrárias, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, 2017. MICHENER, C. D. The bees of the world. 2nd Edition, John Hopkins University Press, Baltimore, 2007. MOURE, J. S.; MELO, G. A. R. Euglossini Latreille, 1802. In: MOURE, J. S., URBAN, D.; MELO, G. A. R. (Orgs). Catalogue of Bees (Hymenoptera, Apoidea) in the Neotropical Region - online version. 2023. Disponível em: http://www.moure.cria.org.br/catalogue. Acessado em 15 fev. 2024. NOGUEIRA, D. S. et al. Do euglossine females reside in a single nest? Notes on Euglossa cordata (hymenoptera: Apidae: Euglossini). Iheringia - Serie Zoologia, Porto Alegre, v. 109, p. 1–8, 2019. ZIMMERMANN et al. Single mating in orchid bees (Euglossa, Apinae): implications for mate choice and social evolution. Insectes Society, v.56, p.241–249, 2009. CAPÍTULO 7 CRIAÇÃO RACIONAL E MANEJO DAS ABELHAS MAMANGAVAS DE GRANDE PORTE Xylocopa frontalis e Xylocopa grisescens PARA POLINIZAÇÃO EM CULTIVOS AGRÍCOLAS Abelha mamangava (Xylocopa grisescens) em for do feijão-caupi (Vigna unguiculata) 162 CRIAÇÃO RACIONAL E MANEJO DAS ABELHAS MAMANGAVAS DE GRANDE PORTE Xylocopa frontalis e Xylocopa grisescens PARA POLINIZAÇÃO EM CULTIVOS AGRÍCOLAS Felipe Jackson de Farias-Silva, Francisco Felipe Monteiro Farias, Arianne Moreira Cavalcante, Paloma Eleutério, Epifânia Emanuela de Macêdo Rocha, Letícia Ferreira Paiva, Vitoria Inna Mary de Sousa Muniz, Breno Magalhães Freitas Resumo As abelhas mamangavas do gênero Xylocopa são importantes polinizadoras de plantas silvestres e cultivadas no Brasil. No entanto, devido ao hábito da maioria das espécies de nidificar cavando galerias em troncos de madeira morta, o criatório de forma racional para uso dessas abelhas na polinização agrícola tem sido um desafio de muitos anos. Neste capítulo apresentamos melhorias em um modelo de ninho proposto para a criação dessas abelhas, bem como técnicas para a criação, multiplicação, manejo e introdução em cultivos agrícolas das duas espécies de mamangavas mais comuns e distribuídas no Brasil, X.frontalis (Olivier, 1789) e X. grisescens (Lepeletier, 1841). Palavras-chaves: criação de polinizadores, mamangavas de toco, manejo de mamangavas, manejo para polinização, polinização agrícola, reprodução de mamangavas. Introdução No Brasil, várias espécies de abelhas de médio e grande porte são conhecidas popularmente como mamangavas. Elas são abelhas pertencentes principalmente aos gêneros Bombus, Centris, Epicharis, Eufriesia, Eulaema e Xylocopa, mas as mamangavas que abordaremos aqui são exclusivamente as Xylocopa. As abelhas do gênero Xylocopa são espécies de médio a grande porte que apresentam distribuição Pantropical, ocorrendo em sua maioria nas regiões tropicais e subtropicais do planeta (Figura 1) e são reconhecidas como importantes polinizadoras de plantas silvestres como também de culturas agrícolas, tais como maracujás (Passiflora spp.), urucum (Bixa orellana L.), melancia (Citrullus lanatus Thumb. Mansf.), melão (Cucumis melo L.), tomate (Solanum lycopersium L.), cafés (Coffea spp.), castanha-do-brasil (Bertholletia excelsa H.B.K.), feijão (Phaseolus vulgaris L.), feijão-caupi (Vigna unguiculata (L.) Walp.) crotalárias (Crotalaria spp.), moringa (Moringa oleifera Lam.), pitaias (Hylocereus spp. e Selenicereus spp.), gliricídia (Gliricidia sepium (Jacq.) Kunth ex Griseb), mirtilo (Vaccinum myrtillus L.), dentre outras (Figura 2). As mamangavas, devido ao seu 163 tamanho, são os polinizadores mais eficientes para muitas espécies de plantas que apresentam flores grandes, sendo assim de fundamental importância tanto do ponto de vista agrícola quanto ecológico. Figura 1 – Distribuição do gênero Xylocopa na Terra, cobrindo em sua maioria as regiões tropicais e subtropicais do planeta. Em cultivos pequenos e próximos a matas e grandes fragmentos de vegetação nativa, a presença de mamangavas silvestres para polinização dos cultivos geralmente é assegurada pois as abelhas encontram nesses refúgios tanto locais adequados para nidificação quanto fontes de alimento. Assim, quando as plantas cultivadas florescem, há mamangavas suficientes nas proximidades para visitar e polinizar suas flores. No entanto, nos últimos anos, o perfil das áreas agrícolas tem mudado, com a ampliação das áreas plantadas e distanciamento dos cultivos das áreas de matas, como também o aquecimento global tem comprometido a distribuição geográfica e horário de forrageamento das mamangavas (Bezerra et al., 2019; Farias-Silva; Freitas, 2021; Paiva, 2023). Como consequência, tem se registrado déficits de polinização cada vez maiores nas culturas que dependem de abelhas de grande porte como as mamangavas do gênero Xylocopa, tendo como resultado grandes quedas de produtividade ou aumentos considerados nos custos de produção devido a necessidade do uso de polinização manual (Pereira-Vieira et al., 2010; Popak; Markwith, 2019). Por isso, nos últimos 30 anos temos visto diversos estudos e iniciativas buscando formas de atrair e manter essas abelhas nas áreas agrícolas 164 (Camillo, 1996; Marchi; Melo, 2010; Pereira; Garófalo, 2010; Junqueira et al., 2012, 2013; Silva et al., 2014; Maués et al., 2015; Pedroso et al., 2021). Figura 2 – Mamangavas (Xylocopa frontalis e X. grisescens) polinizando espécies agrícolas: a – crotalária (Crotalaria juncea); b - gliricídia (Gliricidia sepium); c – pitaia (Hylocereus undatus); d – maracujá da caatinga (Passiflora cincinnata); e – melão (Cucumis melo); f – pêssego (Prunus persica); g – melancia (Citrullus lanatus); h – urucum (Bixa orellana); i – moringa (Moringa oleifera). 165 Porém, diferente de outras abelhas solitárias ou sociais que nidificam acima do solo utilizando somente cavidades pré-existentes que encontram em troncos e galhos de plantas, rochas e até construções humanas como muros e paredes, o que facilita sua atração ou transferência para cavidades artificiais (ninhos-armadilha, caixas-isca ou colmeias) e aceitação por parte delas, as mamangavas do gênero Xylocopa nidificam principalmente escavando galerias ou utilizando cavidades preexistentes em ramos e galhos de madeira morta, preferencialmente de textura macia ou em algum grau de apodrecimento, por isso mesmo comumente chamadas de mamangavas de toco (Freitas; Silva; Bezerra, 2017). Esse comportamento de nidificação torna extremamente difícil o criatório de forma racional dessas abelhas porque não há maneiras de inspecionar os ninhos em tocos de madeira ou aplicar qualquer tipo de manejo nas crias, e as abelhas não aceitam colmeias convencionais. Assim, a maioria dos esforços tem se concentrado em atrair as abelhas para os cultivos com troncos de madeira morta, bambus ou pedaços de madeira como substrato de nidificação, mas sem o desenvolvimento de formas de criatórios visando a produção de polinizadores manejados. No presente capítulo, no entanto, apresentamos a criação racional e a aplicação de manejos para a multiplicação e produção das mamangavas X. frontalis (Olivier, 1789) e X. grisescens (Lepeletier, 1841) para assegurar a introdução em áreas agrícolas das quantidades de abelhas necessárias, e no momento correto. Ninho racional para mamangavasde toco Historicamente as mamangavas de toco têm sido mantidas em cultivos trazendo troncos ou galhos de árvores que já contenham ninhos para dentro do plantio ou mesmo não povoados, mas com o objetivo de ofertá-los como possíveis locais de nidificação para estimular as abelhas a construírem seus ninhos (Figura 3a,b). Essas iniciativas, no entanto, não permitem saber o que se passa dentro do ninho nem aplicar qualquer manejo básico nessas abelhas. A oferta de gomos de bambu ou blocos retangulares de madeira com entrada pré-escavada também tem sido utilizado com sucesso, mas geralmente com o objetivo de pesquisa com as abelhas, e não para um criatório racional. Isso se explica pelo fato que os gomos de bambu nem sempre são encontrados com facilidade e na quantidade necessária, não possuem um padrão fixo de diâmetro e espessura da parede do gomo (as abelhas precisam roer essa parede para construírem as células) e, por serem circulares, apresentam dificuldades de empilhamento (Figura 3c,d). Além disso, por serem lineares, as mamangavas-mães, na ânsia de produzirem novas crias, costumam expulsar dos ninhos os adultos jovens e imaturos, que geralmente ainda não tem condições de sobreviverem por conta própria (ver comportamento parassocial adiante). Uma alternativa aos gomos de bambu tem sido o uso de barrotes retangulares de madeira que não possuem muitos dos inconvenientes do bambu, mas ainda são lineares, levando 166 a expulsão das crias, por ajustarem perfeitamente entre si permitem que as vezes as fêmeas estendam o ninho furando de um bloco para outro, e não permitem revisões internas do ninho, o que limita esforços de manejo (Figura 3e,f,g). Figura 3 – Métodos para introduzir/atrair abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens) para cultivos agrícolas: a – tronco de madeira contendo ninho ativo; b – pedaços de madeira com furos para atrair abelhas; c – gomos de bambu empilhados; d – fêmea jovem de X. frontalis deixando gomo de bambu; e – modelo de ninhos de barrotes de madeira; g – ninho que atravessou de um barrote de madeira para o outro expondo uma pupa e uma cria jovem de X. frontalis; f - jovem fêmea X. frontalis expulsa precocemente do ninho em barrote de madeira. 167 Os esforços para uma criação racional de mamangavas de toco foram iniciados por Mardan (1994, 1995), que, no entanto, não deu prosseguimento a seus estudos e publicações nessa área. Posteriormente, após seis anos de pesquisas sobre o assunto, Freitas e Oliveira-Filho (2001, 2003) desenvolveram e apresentaram um modelo de ninho racional baseado em estudos com as duas maiores mamangavas de toco do Brasil, X. frontalis e X. grisescens, que até os dias de hoje tinha sido o único sugerido para essas abelhas. O modelo proposto se assemelha a um quadro de uma colmeia para a abelha melífera (Apis mellifera L.), diferindo pelas medidas e fato de que é preenchido por uma lâmina de madeira para a abelha escavar seu ninho coberta com lâminas de vidro de ambos os lados. Esses ninhos são então encaixados em uma caixa idêntica ao ninho da colmeia para a abelha melífera, podendo essa caixa comportar até nove ninhos. Veja Freitas e Oliveira-Filho (2001) para medidas e detalhes de construção do ninho racional e Freitas, Silva e Bezerra (2017) para informações sobre a vida natural das mamangavas de toco. Apesar de bem-sucedido (ver Oliveira-Filho; Freitas, 2003 e Silva; Freitas, 2018), o uso do ninho de Freitas e Oliveira-Filho (2001, 2003) ao longo dos anos mostrou que melhorias poderiam ser feitas para se ajustarem à biologia e comportamento reprodutivo das mamangavas, visando não somente a nidificação das abelhas nesses ninhos, mas também o seu criatório para a multiplicação e produção desses polinizadores. Dessa forma, apresentamos a seguir os aperfeiçoamentos feitos no modelo nos últimos cinco anos, e o desenvolvimento do criatório e manejo dos ninhos baseados em observações detalhadas da nidificação e reprodução das abelhas nessas condições. Estruturalmente, as principais modificações no novo modelo do ninho estão na remoção da cunha de entrada da parte inferior, com a entrada pré-escavada passando para a parte baixa da lateral do ninho, e calhas mais largas de ambos os lados do ninho para a inserção das lâminas de vidro possibilitando também encaixar e correr em cada uma delas uma lâmina de cartolina preta para escurecer ou permitir a visão interna do ninho quando conveniente. Como consequência da mudança da entrada do ninho, a caixa na qual eles são encaixados passou a ter fundo fechado e fixo, e uma abertura na parte baixa da frente e detrás, ambas coincidindo com as entradas dos ninhos (Figura 4). Essas alterações visaram facilitar o acesso das abelhas aos ninhos, como também possibilitaram a redução de trabalho e custos com a eliminação da cunha, que constituía uma peça a mais a ser feita por ninho. Por outro lado, levou à necessidade de se fazer a abertura dos dois lados das caixas para permitir que as abelhas consigam chegar à entrada dos ninhos. No campo, o novo modelo mostrou-se mais atrativos para as mamangavas, que se mostraram mais interessadas nas inspeções, o que levou a um maior índice de nidificação, além de ter facilitado bastante quando se faz necessário a movimentação das caixas, uma vez que elas possuem fundo fixo. 168 A criação racional de mamangavas de toco A criação racional de mamangavas de toco se inicia com a escolha do local para instalar os ninhos, que deve ser uma área próxima a plantas que forneçam os recursos alimentares (pólen e néctar) em abundância para as mamangavas durante o maior tempo possível do ano (ver lista de plantas em Freitas e Oliveira-Filho (2001) e Silva et al. (2014)). A disponibilidade de alimento dita Figura 4 – Ninho para o criatório de abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – vista superior do ninho; b – vista lateral do ninho; c – detalhe da entrada pré-escavada do ninho e calhas para encaixe das lâminas de vidro e folha de cartolina preta; d – caixa de fundo fixo (sem a tampa) para suporte dos ninhos; e – caixa completa com ninhos. 169 a taxa reprodutiva dessas abelhas, de forma que quanto mais recursos, mais crias produzirão e de forma contínua. No entanto, a diminuição da oferta de pólen e/ou néctar reduz a produção de crias, levando até a sua suspensão temporária à espera da volta das floradas, o que ocasiona em uma redução considerável da população dessas abelhas, ou mesmo o abandono da área caso as mamangavas não consigam alimento nem para o próprio sustento. Portanto, a escolha da área é um dos pontos mais importantes para o sucesso ou não do criatório (Figura 5). Apesar dessas abelhas possuírem um raio de voo de forrageamento muito grande, quanto mais próximo estiverem do alimento, melhor. Quanto à fontes de água, normalmente isso não é uma preocupação pois as mamangavas de toco obtêm a água que precisam do néctar que coletam das flores, e não são vistas bebendo ou coletando água como outras abelhas. Uma vez escolhido o local, é necessário que se construa um abrigo para colocar os ninhos racionais onde as abelhas serão criadas (Xylocopário) (Figura 5). O modelo de abrigo é variável e fica a critério do criador, desde que proteja os ninhos da exposição a luz solar direta ou chuva, umidade excessiva e ventos fortes, pois as crias no interior do ninho são sensíveis a grandes variações das condições ambientais podendo causar prejuízos ao desenvolvimento ou mesmo a morte destes indivíduos. Além disso, sol e chuva direto sobre os ninhos contribuem para uma degradação mais rápida da madeira dos quais são feitos, diminuindo a vida útil deles. A proteção contra inimigos naturais também é importante, mas se deve evitar usar meios que possam prejudicar as mamangavas também, como venenos contra cupins ou bandejas de óleo queimado contra formigas que as abelhas também possam cairdentro (Figura 6). Figura 5 – Abrigo (Xylocopário) para criação de abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens) instalado em área com abundância de plantas fornecedoras de pólen e néctar para as abelhas ao longo do ano. 170 Figura 6 – Instalação de protetores contra formigas no abrigo (Xylocopário) para criação de abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – balde com panos cobertos em óleo queimado evitam formigas e quedas acidentais das mamangavas; b – mamangava sufocando coberta após cair em recipiente cheio de óleo queimado no estado líquido. Após a construção do abrigo, vem a oferta dos ninhos racionais para a nidificação espontânea pelas abelhas. Para isso, se pode disponibilizar os ninhos individualmente ou dentro das caixas em áreas frequentadas pelas mamangavas, ou, melhor ainda, obter ninhos naturais e levá-los para o abrigo onde serão colocados próximos dos ninhos racionais (Figura 7a). Como as mamangavas de toco tendem a nidificar próximo dos ninhos onde nasceram, elas começarão a colonizar os ninhos racionais. Quanto menos opções de locais para nidificação elas tiverem nas proximidades, mais rapidamente ocuparão os ninhos ofertados. Apesar dessas abelhas serem muito meticulosas no exame e escolha de um local para fazerem seus ninhos, a falta de opções e a necessidade de um substrato de madeira às vezes fazem com que nidifiquem em linhas e caibros de madeira das casas, dentro de portas e pallets de madeira, e até mesmo em cabos de vassouras, apesar do espaço extremamente limitado (Figura 7b,c,d,e). Portanto, eliminando outras opções e deixando os ninhos racionais acessíveis, elas certamente os escolherão. Além disso, quando uma mamangava busca um local para construir seu ninho ela inspeciona cuidadosamente as várias opções disponíveis e avalia a adequação delas para nidificar (Figura 8a). Portanto, é importante ter os ninhos em locais bem visíveis, com as entradas limpas de sujeiras e teias de aranhas, formigas ou cupins. Mesmo sendo comum se encontrar outros insetos e artrópodes convivendo com as mamangavas em seus ninhos, no momento da escolha elas podem ser bem exigentes, e a presença desses indivíduos interferir na escolha. 171 Para criar o interesse da mamangava pelo ninho racional, a entrada é pré-escavada e se prolonga por 10 cm para dentro. As abelhas gastam muita energia escavando os ninhos, portanto esse túnel já iniciado se torna uma grande vantagem para a fêmea que se sente estimulada a iniciar o seu ninho naquele local. Assim, ela começa por tomar posse da cavidade onde permanece em repouso por algum tempo antes de iniciar o seu próprio trabalho de escavação (Figura 8b). A mamangava inicia a sua escavação roendo com as mandíbulas a tábua de madeira que compõe o ninho. Como essa tábua possui o diâmetro médio das galerias cavadas por X. frontalis e X. grisescens, 2 cm, a abelha se obriga a escavar toda a largura da madeira até encontrar a lâmina de vidro, permitindo então a visualização interna do ninho. Por essa razão também, o vidro precisa estar o mais próximo possível da tábua de madeira do ninho para impedir a existência de grandes espaços vazios entre os dois, o que pode levar à desistência da abelha de continuar o seu ninho naquele local. Figura 7 – Povoamento dos ninhos racionais no criatório de abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens) e locais alternativos que as abelhas fazem ninhos na falta de melhores opções: a – ninhos naturais em tronco de madeira colocados ao lado dos ninhos racionais para estimular o povoamento espontâneo; b – entrada de ninho no encontro de linhas de carnaúba no telhado de uma casa; c – apesar da madeira ter pouca espessura, pallets de madeira também são usados como local de nidificação pelas abelhas ; d, e – ninhos fundados em cabos de vassouras usados como varal de roupas no quintal de uma casa. 172 Figura 8 – Povoamento dos ninhos racionais: a - fêmea de Xylocopa frontalis inspecionando os ninhos ofertados; b – fêmea de de X. frontalis em repouso dentro do ninho após tomar posse dele. 173 O ninho é iniciado com a abelha prolongando o túnel de entrada horizontalmente, em linha reta ou fazendo um suave desvio para cima, mas em ambas as situações construindo sua primeira célula de cria no final desta galeria (Figura 9a). Ao escavar, a abelha sempre raspa a madeira em pedaços bem pequenos e adiciona secreções salivares usando o produto dessa mistura para preencher qualquer mínimo espaço que exista entre a madeira e o vidro, criando uma espécie de franja de vedação (Figura 9b). Ao concluir a escavação da célula, a mamangava realiza em sequência a limpeza da célula (retirada da serragem acumulada), alisamento do interior para ficar o mais uniforme possível, o aprovisionamento (estocagem de pólen e néctar), a ovoposição e o fechamento da célula (Figura 9c,d). As mamangavas constroem as células de cria em formato de barril, e um tampão é feito também usando as raspas de madeira da escavação da própria célula misturadas às secreções mencionadas anteriormente, criando uma espécie de massa que seca com o tempo, formando uma parede firme. Esse tampão de fechamento da célula é formado por pedaços de raspas maiores e mais grosseiras na parte interna da célula, que indicarão e facilitarão para a futura cria roer e sair da célula quando chegar a fase adulta, e madeira finamente moída na parte externa, que também servirá de fundo para a próxima célula que será construída a seguir (Figura 9d). Quando estão fundando um ninho, as mamangavas geralmente constroem apenas uma ou duas células nessa galeria inicial, dependendo da disponibilidade de alimentos no campo (Figura 9d). Figura 9 – Nidificação de abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens) em ninhos racionais: a – prolongamento do túnel de entrada com construção da primeira célula ao final; b – vedação da galeria e célula escavada com raspas da madeira e secreções salivares; c – primeira célula sendo aprovisionada com mistura de pólen e néctar; d – células concluídas e fechadas. Note o fundo liso da célula e as raspas de madeira grosseira fechando a saída. 174 Concluídas as duas primeiras células do ninho e enquanto suas crias se desenvolvem nelas, a fêmea normalmente começa a escavar uma curta galeria vertical que logo se curva horizontalmente no sentido oposto da galeria inicial onde irá construir mais duas células, criando assim um segundo nível de galerias (Figura 10a). Em seguida, ao concluir essas novas células, ela expandirá a galeria no mesmo nível (horizontalmente), mas na direção oposta e construirá mais células lá (Figura 10b). À medida que as crias emergem como adultas dentro do ninho, a mãe pode escavar mais a galeria onde essas crias estavam se desenvolvendo, construindo novas células, e/ou continuar o padrão de construir uma nova galeria vertical curta que se expande horizontalmente para um lado e para o outro acima da galeria anterior, chegando a construir até cinco níveis de galerias horizontais no ninho (Figura 10c,d,e). Apesar de esse ser o padrão de arquitetura dos ninhos construídos pelas mamangavas nos ninhos racionais, pode haver algumas variações. Devido a esse padrão de construção, a tábua de madeira do ninho deve ser confeccionada de forma que o seu lenho sempre esteja no sentido horizontal, para facilitar a escavação pelas abelhas e evitar que o rejeitem pela dificuldade de escavar através do lenho ao invés de ao longo dele. A tábua de madeira também não deve possuir nós, pois a mamangava não consegue escavar através deles, nem partes pubas, em decomposição, porque desmoronam ao serem escavadas e não possuem a firmeza para formar as galerias e células, e as abelhas também evitam essas partes. Dependendo da quantidade desses defeitos na madeira, os ninhos terão sua vida útil reduzida (ver discussão mais adiante) porque as mamangavas nãocorporal e nativas da região neotropical, o que significa que ocorrem na América do Sul, na América Central, no Caribe e ao sul da América do Norte (Figura 1). As abelhas Centris adultas se alimentam de pólen e néctar, mas o alimento que preparam para suas crias é feito por uma mistura de óleo floral com pólen e néctar, em certas espécies o óleo substituindo o néctar totalmente. Além disso, elas também usam o óleo como uma importante matéria- prima para a construção, vedação e proteção dos ninhos, em conjunto com outros materiais coletados, 15 como pólen, fragmentos de anteras, filamentos, fibras vegetais, areia e barro. Portanto, enquanto o pólen e o néctar são obtidos de uma grande diversidade de espécies vegetais que podem ser polinizadas nesse processo, mas também recebem visitas de outros polinizadores, como cajueiro (Anacardium occidentale L.), maracujás (Passiflora spp.), caupi (Vigna unguiculata (L.) Walp.), tomate (Solanum lycopersicum L.) etc., as plantas cujas flores produzem óleos florais são as únicas fontes deste produto para as abelhas do gênero Centris, que por sua vez, dependem quase que exclusivamente das abelhas coletoras de óleos para serem polinizadas já que normalmente não são visitadas por outros grupos de abelhas (Freitas et al., 2014; Silva et al., 2014; Gaglianone et al., 2015). É importante não confundir essas plantas com o grupo de espécies cultivadas denominadas de oleaginosas, como soja (Glycine max L.), algodão (Gosypium hyrsutum L.), mamona (Ricinus communis L), girassol (Helianthus annus L.), dentre outras. Nessas, o óleo se encontra nos grãos e sementes, e não nas flores que produzem pólen e néctar e atraem uma diversidade de insetos e abelhas, inclusive as coletoras de óleos também. A principal família de plantas produtoras de óleo floral visitada por abelhas Centris é a Malpighiaceae. Nesta família estão presentes tanto espécies silvestres como o muricizeiro (Byrsonima crassifolia L.) e a canjiqueira (B. cydoniifolia A. Juss.) quanto culturas agrícolas de valor econômico, como a aceroleira (Malpighia emarginata DC.) e outras espécies aparentadas (Freitas et al., 1999; Vilhena et al., 2012; Sazan; Bezerra; Freitas, 2014). Fêmeas de Centris também coletam óleo em plantas da família Krameriaceae, cujo único gênero, Krameria, possui 18 espécies conhecidas, das quais em torno de 10 ocorrem no Brasil (Possobom; Machado, 2017; Souza; Lorenzi, 2008). Figura 1 – Distribuição do gênero Centris nas Américas e Caribe, e a área de ocorrência conhecida da espécie Centris (Heterocentris) analis (Fabricius, 1804). 16 Apesar da importância das abelhas Centris para a polinização de plantas silvestres e cultivadas, produtoras de óleos ou não, o criatório e manejo racionais para polinização de espécies deste gênero ainda não é praticado comercialmente. Isso se deve ao fato de que grande parte das espécies de Centris, principalmente aquelas de porte corporal robusto, constrói seus ninhos escavando solos abertos, secos e arenosos, o que naturalmente dificulta o desenvolvimento de técnicas de criação e manejo racionais (Figura 2a). Entretanto, algumas espécies nidificam acima do solo, em cavidades pré-existentes tanto naturais, como em rachaduras e buracos escavados por larvas de besouro (Coleoptera) em galhos e troncos mortos, quanto artificiais, como brechas em portas, janelas e outras estruturas de madeira feitas pelo homem (Figura 2b,c,d). Esse comportamento tem permitido o uso de ninhos-armadilha para atrair e induzir a ocupação por essas abelhas, normalmente com a intenção de estudos da biologia reprodutiva e conservação (Krombein, 1967; Jesus: Garófalo, 2000; Buschini; Wolff, 2006; Oliveira; Schlindwein, 2009; Drumond; Morato; Azevedo, 2023), e mais recentemente tentativas de uso na polinização de cultivos agrícolas (Magalhães; Freitas, 2013; Oliveira et al., 2014; Sazan et al., 2014; Lourenço et al., 2019), porém ainda sem o desenvolvimento de técnicas de criação e manejo que permita um uso comercial como aquele feito em outras partes do mundo com abelhas solitárias que também nidificam em ninhos-armadilha (Bosch; Kemp, 2001; Bosch et al., 2021; Schmolke; Galic; Hinarejos, 2023). Figura 2 – O gênero Centris possui espécies que nidificam no solo e outras usam cavidades pré-existentes em madeira: a – Centris sp. escavando ninho no solo; b – Centris analis chegando em ninho natural em tronco de madeira; c – ninho de Centris sp. feito em brecha de porta de madeira; d – Centris sp. de guarda na entrada de ninho em porta de madeira. 17 No presente capítulo abordamos em detalhes a manutenção, multiplicação e o manejo da abelha Centris (Heterocentris) analis (Fabricius, 1804) em criatório racional. Essa espécie foi escolhida por nidificar bem nos ninhos-armadilha, estar ativa durante todo o ano em clima tropical e apresentar ampla distribuição no Brasil (Figura 1). As técnicas e manejo apresentados aqui permitem a criação sustentável dessas abelhas, bem como o seu uso manejado na polinização agrícola. Ninho armadilha para Centris analis Os ninhos-armadilha são cavidades artificiais ofertadas à insetos que nidificam em cavidades pré-existentes de madeira como locais em potencial para construírem seus ninhos. Eles se tornaram conhecidos a partir da publicação do livro de Karl V. Krombein onde o autor apresentou essas estruturas que construiu com pedaços de madeira seca de pinheiro (Pinus strobus L.) e utilizou como artifício para obter a nidificação de 75 espécies de vespas predatórias e 43 espécies de abelhas dos EUA e estudar vários aspectos do comportamento e ecologia desses insetos, como competição, arquitetura dos ninhos, correlação entre tamanho e sexo, alimento larval, dentre outros (Krombein, 1967). Desde então, a ideia dos ninhos-armadilha vem sendo adaptada e utilizada ao redor do mundo em estudos com os mais diversos objetivos, do monitoramento de espécies de abelhas e vespas, sazonalidade populacional, estratégias de nidificação até, mais recentemente, o criatório de espécies de abelhas solitárias do hemisfério norte para uso na polinização agrícola (Buschini; Wolff, 2006; Bosch et al., 2021; Schmolke; Galic; Hinarejos, 2023). No Brasil o uso dos ninhos-armadilha vinha sendo restrito e direcionado a estudos de biologia e ecologia das abelhas e vespas nativas (Aguiar; Martins, 2002; Alves-dos-Santos; Machado; Gaglianone, 2007; Alonso; Silva; Garófalo, 2012; Araújo; Lourenço; Raw, 2016), com algumas poucas iniciativas de introdução de ninhos-armadilha em áreas de acerola visando oferecer local de nidificação para abelhas Centris sem ter preocupações de criar e manejar esses polinizadores (Oliveira; Schlindwein, 2009; Magalhães; Freitas, 2013; Sazan et al., 2014). Nossos estudos, no entanto, concentraram no desenvolvimento do criatório e manejo racionais para usar C. analis como polinizadora de vários cultivos agrícolas, a partir de adaptações aos modelos de ninhos-armadilha que vinham sendo usados. Os ninhos-armadilha bem aceitos por C. analis consistem em canudos de cartolina preta feitos à mão ou de papel biodegradável preto disponível no mercado para compra (Figura 3a). Como os tubos de cartolina preta são feitos à mão, confeccioná-los em grandes quantidades pode ser, porém, uma tarefa laboriosa. Uma alternativa mais prática neste caso é usar os canudos biodegradáveis de papel como ninhos-armadilha, que podem ser comprados em grandes quantidades, já nas dimensões desejadas. Embora o ideal seja que ambos os tipos de canudos (cartolina ou comerciais) sejam pretos 18 para assegurar a escuridão dentro do ninho, as vezes os canudos biodegradáveis são encontrados apenas na cor branca. Independentemente do tipo ou cor, esses ninhos-armadilha devem ter uma das extremidades fechadas com fita gomada, cera de abelha ou outro material de forma que somente uma extremidade fique aberta para servir de entradautilizarão essas áreas da tábua ou elas desistirão de escavá-los, abandonando-os e buscando novos locais para nidificar (Figura 10f). Em cada célula construída, após o aprovisionamento com a quantidade de pólen e néctar necessárias para o desenvolvimento da larva até a fase adulta, a mamangava-mãe coloca um ovo proporcionalmente muito grande sobre esse alimento (Figura 11). O ovo leva cerca de cinco dias para se transformar em uma larva que obviamente já nasce bem grande. Essa larva vai crescer rapidamente pelos próximos 15 dias consumindo a massa de pólen e néctar sobre a qual está deitada (Figura 12a). Após consumir todo o alimento, a larva sempre se deita com a cabeça virada para cima, independentemente se voltada para a saída ou o fundo da célula, e inicia a metamorfose para se tornar uma mamangava adulta (Figura 12b). É interessante destacar que, ao contrário da grande maioria das demais espécies de abelhas, as larvas de mamangavas não tecem um casulo ao seu redor antes de iniciar a metamorfose, o que permite o acompanhamento de todos os momentos da sua transformação quando nidificam no ninho racional (Figura 12c). Essa fase dura cerca de 25 dias, ao fim dos quais o adulto já totalmente formado pode ser visto se movimentando dentro da célula (Figura 12d). Assim, cerca de 45 dias após a postura do ovo, a nova abelha identifica a parede interna irregular do tampão da célula e usa as mandíbulas para roê-la e emergir (Figura 12e). 175 Figura 10 – Padrão de construção do ninho por abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens) em ninhos racionais: a – galeria ascendente para escavar o segundo nível de galerias; b,c,d,e – ninhos com dois, três, quatro e cinco níveis de galeria, respectivamente; f – a abelha evita escavar quando há nós ou partes pubas na madeira. Figura 11 – Células recém-concluídas pela mamangava de toco Xylocopa frontalis em ninho racional, destacando o enorme ovo colocado sobre a massa de pólen e néctar no centro da imagem. 176 Essas abelhas apresentam comportamento parassocial, ou seja, apesar da fêmea fundar seu ninho, construir as células, aprovisioná-las com alimento e colocar os ovos em cada uma delas de forma solitária, ela permanece no ninho até a emergência de suas crias como indivíduos adultos. Mesmo após esse momento, a mamangava-mãe continua apresentando cuidado para com as crias, forrageando em busca de pólen e néctar para alimentá-las e aceitando suas presenças no ninho até por aproximadamente 30 dias, quando se tornam sexualmente maduras para acasalarem e normalmente deixam o ninho definitivamente (Figura 12f). Portanto, com o passar do tempo é comum se encontrar vários indivíduos adultos de ambos os sexos dentro do ninho, que são facilmente reconhecidos pelo fato de que os machos de ambas as espécies são marrons-alaranjados, enquanto as fêmeas possuem pelos e tegumento quase que totalmente pretos em X. frontalis (Figura 12f), e predominantemente pretos, mas com o dorso esbranquiçado em X. grisescens. Figura 12 – Fases do desenvolvimento dos imaturos de abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens) em ninhos racionais: a – larva se alimentando sobre massa de pólen e néctar; b – larvas deitadas com a cabeça para cima se preparando para iniciar a metamorfose em adultos após consumirem todo o alimento das células; c – as pupas de mamangavas não tecem casulo e podem orientar suas cabeças tanto para o fundo quanto a saída da célula; d – mamangava fêmea adulta, já totalmente formada, iniciando a se movimentar dentro da célula, preste a emergir; e – jovem mamangava adulta emergindo após roer o tampão da célula; f - vários indivíduos adultos de ambos os sexos, ainda imaturos, dentro do ninho. 177 Manejo da criação de mamangavas nos ninhos racionais Uma vez que alguns ninhos racionais forem povoados, e estiverem instalados no Xylocopário, eles precisam ser acompanhados e manejados regularmente para evitar inimigos naturais, estimular o crescimento da população de mamangavas nidificando e obter um bom número de abelhas para usar na polinização dos cultivos. Portanto, a primeira coisa a se fazer é alternar as entradas dos ninhos racionais para que ninhos vizinhos dentro da caixa não fiquem com as entradas viradas para o mesmo lado (Figura 13a). As mamangavas não são abelhas gregárias, pelo contrário, são muito territoriais e ficam nervosas e agressivas com a movimentação de outras mamangavas muito próximo a entrada de seus ninhos (Figura 13b). Isso porque é comum que jovens fêmeas em busca de locais para nidificar tentem tomar posse de ninhos já previamente escavados, o que significaria uma grande economia de energia (Figura 13c). A inversão alternada dos ninhos racionais afasta suas entradas voltadas para o mesmo lado e evita que uma fêmea já nidificando impeça que outra colonize o ninho vizinho (Figura 13d). Quando há carência de locais para nidificação, é possível ver duas ou mais mamangavas nidificando lado a lado, mas essa é sempre uma situação tensa e deve ser evitada quando possível (Figura 13e). A simples inversão alternada das entradas dos ninhos é uma boa técnica de manejo para esse fim. O interior dos ninhos deve sempre ser mantido em completa escuridão. Isso é facilmente obtido nos ninhos naturais em troncos de madeira, onde a luz não consegue penetrar no interior das galerias. Nos ninhos racionais, no entanto, devido a intenção de observar o seu interior, a luz é necessária durante as revisões, e por isso a madeira onde o ninho é escavado é revestida por vidro. Por mais próximos que estejam os ninhos, e mesmo com um fundo e uma tampa fechando a caixa onde os ninhos são mantidos, alguma luminosidade sempre consegue chegar aos ninhos. Embora as abelhas geralmente não se incomodem muito com a luz dentro do ninho durante as rápidas observações, por exemplo, elas não a toleram por longos períodos e isso é uma das razões para não nidificarem em locais que não sejam totalmente escuros. Dessa forma, as lâminas de vidro dos ninhos racionais devem ser cobertas em toda a sua extensão com cartolina preta, um manejo que assegura o máximo de escuro possível dentro do ninho (Figura 14). As calhas em ambos os lados do ninho mencionadas anteriormente permitem encaixar em cada uma delas um pedaço de cartolina preta para escurecer o interior do ninho, mas que podem ser removidas facilmente para as observações. Os ninhos racionais devem ser revisados periodicamente para assegurar que as abelhas estão bem, sem ataques de predadores, e as crias estão se desenvolvendo normalmente. Revisões semanais (a cada sete dias) são recomendáveis para um acompanhamento mais próximo dos ninhos, mas intervalos de até 15 dias também são aceitáveis uma vez que tanto a construção e aprovisionamento 178 de novas células, eclosão dos ovos, a fase que a larva se alimenta, quanto possíveis variações no florescimento das plantas que elas visitam, ocorrem dentro desse intervalo de tempo (Figura 15). Figura 13 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – as entradas dos ninhos racionais em posição alternadas para contornar a territorialidade das mamangavas; b – mamangava nervosa e em posição agressiva devido a movimentação de outra mamangava próximo a entrada de seu ninho; c – mamangava jovem tentando entrar em ninho já povoado como se pode perceber pelas fezes a frente da entrada; d – as entradas alternadas permitem que ninhos racionais próximos sejam povoados como se percebe pelas raspas de madeira oriundas das escavações; e – as mamangavas podem tolerar a vizinhança próxima na escassez de locais para nidificar como visto nesses três pedaços de bambu. 179 Figura 14 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – colocar folhas de cartolina preta cobrindo ambos os lados do ninho racional assegura a escuridãodemandada pelas mamangavas para nidificarem; b – a cartolina pode ser facilmente removida para ter visão do interior do ninho. Figura 15 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): os ninhos racionais devem ser revisados periodicamente para acompanhar o progresso das crias e adultos, e efetuar os manejos necessários para cada fase de desenvolvimento do criatório. Por questão de segurança, a revisão deve começar tampando a entrada do primeiro ninho que se pretende observar. Embora as mamangavas normalmente sejam bem dóceis, o seu ferrão é bem grande e liso, ou seja, não fica preso à pele da vítima. Assim, tanto a ferroada é muito dolorida quanto a mesma abelha pode ferroar quantas vezes quiser. Mas não é preciso medo, porque as adultas jovens nunca saem do ninho e a mamangava-mãe raramente ataca quem está manipulando o ninho racional. 180 Além disso, uma vez fechada a única entrada/saída do ninho, não há como ela atacar. A entrada do ninho racional pode ser fechada com vários materiais, como um pedaço de esponja, uma rolha de cortiça, um papel amassado ou até folhas de plantas dobradas para formar um tampão (Figura 16). Deve-se evitar o uso de fita gomada ou qualquer outro material colante uma vez que ao finalizar a revisão e abrir novamente a entrada do ninho, resquícios de cola podem ficar ao redor da entrada e vir a colar em partes do corpo da abelha, como pernas, asas, olhos ou antenas, quando essa voltar a suas atividades de forrageio e passar por lá saindo ou entrando do ninho. Tais situações podem levar a abelha à morte. Figura 16 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – fechamento da entrado do ninho racional antes de retirá-lo da caixa para revisão; b - ninho racional fechado com pedaço de esponja. Após fechar a entrada do ninho, a tampa da caixa deve ser removida e, em seguida, o ninho racional cuja entrada foi fechada é retirado da caixa. Então, a cartolina preta é afastada para permitir a visualização do interior do ninho através do vidro (Figura 17). A partir desse momento, se deve observar e tomar nota da arquitetura do ninho (quantos níveis de galerias e extensão delas), se a mamangava-mãe está dentro do ninho e o seu estado aparente, quantos adultos jovens estão presentes e o número de machos e fêmeas, quantas células em construção, quantas células com ovos e crias e em que estágio de desenvolvimento, se há alguma morta e investigar a razão, se há contaminação por fungos, invasão do ninho por outros animais (formigas, vespas, etc.), ataques de inimigos naturais e qualquer outro fato que possa ser relevante. As anotações são importantes para acompanhar o desenvolvimento do ninho e seus ocupantes ao longo do tempo. Veja vídeo de revisão dos ninhos em: https://abre.ai/xylorevisao Baseado no que for observado, adota-se o manejo mais adequado para cada situação, tendo sempre em mente as particularidades da biologia de nidificação dessas abelhas e as peculiaridades do ninho racional. Por exemplo, vimos anteriormente que a mamangava constrói suas galerias e células roendo a madeira e vedando qualquer mínima brecha entre a madeira e o vidro com a mistura das 181 raspas e suas secreções mandibulares, isolando-as completamente do meio externo, o que parece ser essencial para essas abelhas. Figura 17 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): revisão do ninho sendo feita após retirar a cartolina preta e ter a visualização do interior do ninho através do vidro. Note que a entrada deste ninho foi fechada com folhas de papel branco. Embora seja tentador afastar o vidro para ter acesso direto ao interior do ninho e tomar as providências necessárias, tipo tirar uma larva morta por fungo ou eliminar uma colônia de formigas que está se iniciando em alguma galeria, esse procedimento destruiria a estrutura de vedação das galerias e células ao longo de todo o ninho. Portanto, geralmente se evita ao máximo movimentar o vidro, especialmente em ninhos com muitas galerias e células, porque as perdas podem ser grandes já que larvas e pupas podem morrer, e a mamangava-mãe abandonar o ninho. Lembrem-se que essas abelhas não reformam galerias e células já usadas, sempre buscam escavar novas, quando então as vedam como parte do processo de construção. Em ninhos grandes, só se deve afastar o vidro quando a situação exige alguma providência que caso não seja tomada levará à perda inevitável do ninho, justificando assim o risco. Em ninhos ainda pequenos, no entanto, onde as perdas potenciais são menores e a mamangava-mãe investiu pouco na sua construção, o risco de perda do ninho é menor e, caso justificado, se pode afastar o vidro para acessar o interior do ninho. Porém, como regra geral, isso sempre deve ser evitado, mesmo porque são raras as situações que realmente necessitam de uma intervenção dentro do ninho por parte do criador. 182 Outra observação importante a ser feita é quanto da tábua de madeira do ninho racional já foi usada. À medida que o ninho cresce mais e mais galerias e células são escavadas, até o ponto de se ter cinco níveis de galerias longas o suficiente para ocupar todo o espaço disponível para escavação (Figura 18). A partir desse momento, sem a possibilidade de continuar expandindo o ninho, a mamangava-mãe o abandonaria em busca de outro local para começar um novo ninho assim que suas últimas crias jovens também já tivessem saído. Para evitar perder essas abelhas, quando o ninho chega neste estágio, existem três alternativas de manejo para o criador: 1 – trocar todo o ninho por um novo e ainda não usado; 2 – trocar apenas a tábua de madeira usada por outra nova; e 3 – trocar todo o ninho por um outro previamente escavado, mas abandonado. A primeira opção é simples e fácil, já que pode ser feita durante a mesma revisão, bastando para tanto mover algum quadro não ocupado da caixa para a posição do quadro removido, e tirar vantagem da fêmea estar familiarizada com a posição do quadro na caixa e as redondezas do ninho e estar mais propensa a construir seu novo ninho naquele mesmo local, agora que há disponibilidade de substrato novamente. A segunda opção é mais trabalhosa pois exige que o criador desmonte o ninho original e substitua somente a tábua usada por outra nova (como se fosse um refil), mas além das vantagens da opção anterior, tem o fato das peças do ninho velho estarem impregnadas com os feromônios da mamangava-mãe, o que a estimula a entender aquele local como o seu ninho e aceitá-lo. No entanto, essa troca tem que ser feita rapidamente para que não haja perda dos feromônios e evitando o uso de qualquer produto nas mãos, ferramentas ou ambiente que possa impregnar odores estranhos ao novo ninho. Finalmente, a terceira opção de manejo possível é quando há ninhos que foram abandonados por suas fundadoras em alguma fase de sua construção. Isso acontece às vezes quando há falta de alimento no campo e a abelha migra para outra região ou quando ela morreu ou foi vítima de predadores. Seja qual for a razão, caso esses ninhos ainda sejam poucos escavados, vale a pena tirar vantagem do fato das mamangavas se sentirem estimuladas a nidificar quando encontram outros ninhos já pré-escavados (Figura 19a,b). Para isso, é só colocá-lo no local do ninho antigo. Por essa razão, e pelo fato das mamangavas apresentarem o comportamento de reativação de ninhos abandonados, é importante não se desfazer de ninhos vazios e deixá-los nas caixas, disponíveis para as abelhas. Mas é preciso revisar esses ninhos também para se assegurar que estão limpos e sem inquilinos indesejados que impediriam a recolonização por alguma mamangava, como também tomar conhecimento quando forem recolonizados. O tempo que leva para um ninho ser todo escavado até chegar ao ponto da tábua de madeiraprecisar ser substituída varia, em média, dois anos, podendo levar de um a três anos, considerando as condições tropicais do nordeste do Brasil com temperaturas elevadas e as abelhas ativas durante todo o ano. Esse intervalo de um a três anos se deve ao fato de que enquanto houver bastante alimento no 183 campo, a mamangava se mantém construindo novas galerias e células de crias ininterruptamente, mas ao diminuir a oferta de alimento ela reduz a velocidade de escavação do ninho, chegando a parar de construir novas células e reproduzir quando não encontra pólen e néctar suficientes para aprovisionar as células. Nessa situação, ela simplesmente passa dia e noite repousando dentro do ninho, saindo apenas esporadicamente para se alimentar e monitorar as condições de floradas nas redondezas, retomando a construção do ninho quando a oferta de pólen e néctar é restabelecida (Figura 20). De forma semelhante, em locais com períodos frios e que impeçam a atividade das abelhas por algum tempo do ano, como áreas montanhosas e a região sul do país, as mamangavas certamente também levarão períodos mais longos para usar todo o ninho. Figura 18 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): ninho racional quase que totalmente escavado, sem mais espaço para a construção de novas galerias e células. A partir dessa situação, a tábua de madeira ou todo o ninho devem ser substituídos por outro com substrato suficiente. Figura 19 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a - ninho racional abandonado ideal para substituir ninhos já totalmente escavados; b – ninho abandonado em estágio avançado de uso da tábua de madeira só deve ser usado na falta de outros menos escavados. 184 Outro fator que também influencia nesse tempo para o uso de toda a tábua de madeira do ninho é que às vezes, ao invés das mamangavas jovens saírem do ninho onde nasceram para fundarem seus próprios ninhos, elas formam associações entre a mamangava-mãe e sua filha mais velha, ou na ausência da mãe, entre duas a três irmãs, onde todas constroem células, aprovisionam e fazem postura, dobrando e até triplicando a velocidade de utilização do ninho (Figura 21). Do ponto de vista do criador, essa situação é vantajosa pois esses ninhos, com duas ou mais fêmeas reproduzindo produzem uma quantidade de crias e novos adultos bem maior do que aqueles ninhos com uma única mamangava em postura, e ele deve monitorar essas abelhas com tal comportamento visando manejá- las para multiplicação de seus ninhos. Figura 20 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): mamangava repousando dia e noite no ninho sem reproduzir por falta de alimento no campo. Ela sai do ninho apenas esporadicamente para se alimentar e monitorar as condições de floradas nas redondezas, retomando a construção do ninho quando a oferta de pólen e néctar é restabelecida. A multiplicação dos ninhos de mamangavas é fundamental para possibilitar a produção constante de abelhas adultas e prontas para serem levadas para polinização. Como vimos anteriormente, após um período de cerca de 30 dias depois de emergidos como adultos e sendo cuidados pela mamangava-mãe dentro do ninho, tanto os machos quanto as fêmeas jovens começam a fazer voos de reconhecimento e localização, explorando a área em torno do ninho materno. Esses voos iniciam curtos, e vão aumentando em distância e duração à medida que as abelhas vão ganhando experiência e aprendendo a reconhecer sua vizinhança (Figura 22a). Com o tempo, os machos buscam por cavidades 185 onde possam se abrigar especialmente durante a noite, e áreas onde possam criar territórios para acasalar com as fêmeas (Veja vídeo do acasalamento em: https://abre.ai/xylocopacasa). Figura 21 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): associações mãe-filha ou entre irmãs aumentam a taxa reprodutiva no ninho racional e consequente velocidade de utilização, como se vê aqui com cinco níveis de galerias escavadas, sete células de crias em desenvolvimento e cinco abelhas adultas dentro do ninho. Os territórios geralmente são escolhidos próximos às plantas onde as fêmeas se alimentam, e os machos costumam defendê-los de forma incisiva, sendo agressivos com outros machos que se aproximem de seu território. Por outro lado, as fêmeas jovens logo após acasalarem, seguem em busca de local para construção de seu próprio ninho, geralmente nas proximidades do ninho onde nasceram, mas também pode ocorrer a busca por locais adequados à nidificação em áreas mais afastadas. Sendo assim, a oferta de ninhos racionais vazios próximos a ninhos povoados costuma funcionar bem para aumentar a população de mamangavas uma vez que as jovens mamangavas já são acostumadas com a estrutura do ninho racional onde nasceram e preferem nidificar próximo deste (Figura 22b). Porém, a multiplicação de ninhos pode ser acelerada se utilizando o manejo de troca de ninhos povoados por ninhos vazios entre as caixas do criatório. Isso consiste na transferência de ninhos já estabelecidos de caixas povoadas para caixas cujos ninhos ainda não foram colonizados, levando de volta para seus lugares os ninhos vazios da outra caixa. Esse manejo assegura que sempre haja ninhos vazios disponíveis na primeira caixa para que as novas fêmeas possam também nidificar lá, evitando que deixem o criatório, enquanto cria uma nova população de mamangavas nas caixas que estavam vazias. 186 Figura 22 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – fêmeas jovens ao sair do ninho iniciam com voos curtos aprendendo a reconhecer a vizinhança do ninho racional onde nasceu; b – ninhos racionais vazios próximos a ninhos povoados é um bom manejo para aumentar a população de mamangavas porque as jovens abelhas buscam nidificar próximo de onde nasceram. Os ninhos que devem ser transferidos são aqueles que já possuem a partir de duas a três fêmeas jovens adultas, mas que ainda não fizeram seus primeiros voos de reconhecimento ao redor do ninho (Figura 23a,b,c). Isso é importante porque quando essas abelhas começarem a voar vão aprender a nova caixa como sendo o local do seu ninho e procurarão nidificar nos ninhos vazios dessa caixa, podendo uma delas assumir o ninho caso a mamangava-mãe não fique nele nesta nova localização. É comum acontecer da mamangava-mãe não ficar no ninho depois da mudança porque ela geralmente continua entendendo a caixa antiga como o local do seu ninho e costuma retornar para lá procurando por seu ninho. Nesse caso, duas coisas podem acontecer: ela aceitar o novo ninho colocado naquele lugar e começar a nidificar nele (se for um ninho de abandono, com alguma galeria já iniciada, aumentam as chances), ou ela rejeitar o novo ninho e procurar outro local para escavar, que pode ser em outra caixa do próprio criatório (mais provável) ou nas matas nas proximidades (menos chances). Não se deve tentar esse manejo de troca de ninhos quando ainda não existem fêmeas adultas jovens próximas de realizarem seus primeiros voos dentro deles, porque havendo apenas pupas e larvas, caso a mamangava-mãe abandone o ninho, mesmo que essas larvas e pupas venham a emergir como adultas nesse ninho, não sobreviveriam sem a mãe para alimentá-las até que pudessem se cuidar sozinhas (Figura 23d,e). Outro aspecto muito importante na criação de mamangavas é o manejo dos inimigos naturais, aos quais as abelhas estão sujeitas tanto na natureza quanto em criatórios racionais. Nos nossos estudos, alguns destes inimigos foram observados. O principal deles, tanto pela frequência como pelo 187 estrago potencial que pode criar, é o besouro conhecido popularmente como arrebenta-bois (Cissites maculata). Este besouro, de coloraçãoalaranjada com manchas pretas, é um cleptoparasita conhecido dos ninhos das mamangavas de toco (Figura 24a). Geralmente esses besouros não são problemas nos ninhos racionais, sendo vistos com muito mais frequência em ninhos em bambus ou barrotes de madeira (Figura 24b). Figura 23 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a,b,c – ninhos racionais como esses, com três ou mais fêmeas jovens próximas de deixar podem ser manejados para acelerar a multiplicação de ninhos no criatório; d,e – ninhos com apenas um adulto jovem ou sem nenhum, como esses, não devem ser usados na multiplicação dos ninhos racionais porque as abelhas não sobreviveriam. 188 Quando têm oportunidade, eles invadem os ninhos para fazerem postura, e suas larvas se alojam em células em processo de aprovisionamento, onde, após a mamangava pôr o ovo e fechar a célula, consomem o pólen e posteriormente a larva de Xylocopa. Em seguida, a larva escava uma célula na madeira, onde termina seu desenvolvimento. As mamangavas reconhecem os besouros como inimigos e não permitem suas entradas no ninho, diferente da tolerância que demonstram com outros insetos e artrópodes, como baratas e traças de madeira. Por essa razão, os besouros são vistos próximo à entrada do ninho esperando a mamangava sair para o campo antes de invadir o ninho para pôr seus ovos (Figura 24c), momento mais propício para o criador eliminá-los (Figura 24d). Caso sejam surpreendidos dentro do ninho, eles podem ser mortos pelas mamangavas, e por isso evitam qualquer confronto (Figura 24e,f). Dessa forma, o momento em que esses insetos podem ser mais danosos para a criação de mamangavas é quando a mamangava-mãe está sozinha no ninho e ao sair para forragear o deixa desprotegido. Isso acontece em três situações diferentes no criatório: 1 - quando os ninhos foram fundados recentemente e a mamangava está construindo suas primeiras células de cria; 2 - em ninhos maduros cujos adultos jovens já deixaram o ninho e a mamangava-mãe retoma a postura sozinha; e 3 - quando a mamangava-mãe havia suspendido a postura por falta de recursos no campo e a retoma com a volta das floradas. Nas demais fases do criatório, a simples presença de crias adultas no ninho já desencoraja muito a ação do besouro, inclusive porque é comum a filha mais velha assumir a posição de guarda no túnel de entrada ou na própria entrada do ninho (Figura 25). No entanto, como esses besouros são abundantes e a junção de muitos ninhos de mamangavas no mesmo local se torna muito atrativo para eles é importante sempre inspecionar os arredores dos ninhos e durante as revisões olhar dentro das caixas e dos ninhos para eliminar qualquer besouro que seja encontrado. Por serem grandes, se manter parados e não tentar correr ou voar, podem ser facilmente coletados em algum recipiente ou mortos no local. Porém, é importante não pegar esses insetos com as mãos pois eles produzem uma substância chamada cantaridina que é irritante ao toque da pele e extremamente tóxica caso ingerida, daí o nome popular de arrebenta-bois, pois os bovinos podem morrer ao ingerir esses insetos acidentalmente ao pastejarem no campo. Várias espécies de formigas, principalmente do gênero Camponotus, conhecidas popularmente como saraça, também procuram as caixas e os ninhos. As formigas podem constituir seus ninhos tanto nas cavidades ou ninhos já escavados pelas mamangavas quanto entre os ninhos e no fundo da caixa. Também é possível que as formigas façam seus ninhos entre a tábua de madeira e a lâmina de vidro, dificultando sua retirada ou dentro das galerias (Figura 26a). Isso é um problema pois podem tanto impedir a nidificação pelas fêmeas jovens em ninhos ocupados pelas formigas, como expulsar fêmeas já nidificadas, além do incômodo para o criador em revisões. 189 Figura 24 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – besouro meloídeo Cissites maculata cleptoparasita de Xylocopa; b – besouros C. maculata abrigados em barrote de madeira; c – besouro inspecionando ninhos em barrote de madeira por ninho de Xylocopa para parasitar; d – controle de C. maculata removendo besouro de barrote de madeira; e – fêmea de X. grisescens protegendo o ninho contra C. maculata ; f - fêmea de X. grisescens saindo para forragear após matar o besouro C. maculata que tentou entrar em seu ninho. 190 Figura 25 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – a filha mais velha costuma guardar a entrada do ninho contra invasores quando mãe está no campo; b,c,d,e – quando pressente perigo, a guarda pode recuar dentro da galeria principal, mas sempre mantendo a postura defensiva e bloqueando o acesso às células com crias. 191 Formigas menores, conhecidas popularmente como formigas-lava-pés, também podem configurar um problema considerável para as mamangavas. Estas, diferente das saraças, chegam aos ninhos de Xylocopa não buscando locais para nidificação, mas atraídas pela massa de pólen e néctar que as abelhas armazenam no interior das células. Estas formigas podem atacar os ninhos que contenham células abertas, mesmo com a mamangava em seu interior, e coletar o alimento larval, levando-o para seu próprio ninho, causando às vezes o abandono dos ninhos pelas abelhas que não conseguem lidar com elas por serem muito pequenas. Tanto no caso das saraças quanto das lava- pés, obstáculos para que subam no Xylocopário e revisões periódicas para limpeza dos ninhos são essenciais no controle desses inimigos naturais. Atenção especial no uso dos ninhos racionais para mamangavas deve ser dada à infestação por cupins. Como tanto a caixa como a madeira do interior dos ninhos é bem seca, de baixa densidade e não tratada com produtos próprios para evitar ou repelir os cupins, ela se torna um substrato atrativo para esses insetos (Figura 26b). Além disso, as mamangavas não apresentam comportamento hostil em relação aos cupins, e eles acabam por acelerar o processo de degradação dos ninhos, diminuindo sua vida útil. Assim, se deve evitar instalar criatórios em locais onde haja muitos cupinzeiros e criar uma zona de segurança ao redor das instalações das caixas eliminando ninhos próximos. Apesar de não ser um inimigo propriamente dito, uma questão a ser observada no criatório racional das mamangavas é a mortalidade de larvas devido à infecção por fungos (Figura 26c,d). A mortalidade por fungos é um problema presente em diversas espécies de abelhas solitárias e parece estar relacionado a condições de alta umidade e temperaturas elevadas, o que sabidamente favorece o desenvolvimento destes organismos. Portanto, a escolha do local e a própria instalação do Xylocopário são importantes para permitir boa ventilação, reduzindo o calor fora e dentro dos ninhos, e evitar que a chuva molhe os ninhos ou haja acúmulo de água na área do criatório, especialmente em anos muito chuvosos. Os ninhos racionais, no entanto, se mostraram muito eficientes na prevenção do parasitismo tanto por vespas do gênero Leucospis quanto por moscas do gênero Anthrax. Esses insetos que normalmente parasitam ninhos silvestres de mamangavas ou mantido em bambus ou barrotes de madeira, não conseguem fazê-lo nos ninhos racionais devido não ter como introduzir o ovopositor dentro da célula de cria após a mamangava fechá-la como faz Leucospis, porque ao invés da parede de madeira as laterais das células são formadas pelas lâminas de vidro. Anthrax não entra no ninho da mamangava. Ela coloca seus ovos na entrada do ninho e as larvas têm que penetrar no ninho em toda a sua extensão até alguma célula que está sendo aprovisionada, e a arquitetura bidimensional do ninho racional, espremido entre duas placas de vidro, dificulta muito a vida das larvas. Sendo assim, 192 não verificamos em ninhos racionais casosde parasitismo por esses insetos, como observamos em bambus e barrotes de madeira. No entanto, eventualmente, algumas espécies de vespas da subfamília Eumeninae podem usar a entrada pré-escavada e até mesmo as galerias dos ninhos racionais para construírem seus ninhos, impedindo o uso pelas mamangavas (Figura 26e). De forma geral, as mamangavas conseguem lidar eficientemente com os inimigos aqui listados. No entanto, é importante que o criador esteja sempre atento, principalmente no caso dos cupins, para intervir caso seja necessário. Além dos inimigos aqui citados, diversos outros pequenos animais, como baratas, pequenas aranhas e pererecas, podem ser encontrados nos ninhos de Xylocopa (Figura 26f). Porém esses animais não oferecem risco às abelhas, que na maioria das vezes convivem pacificamente com eles. Figura 26 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – galeria de ninho racional tomada por formigas; b – cupins atacando caixa com ninhos racionais no campo; c – ninho racional com uma das células atacada por fungos (à direita, embaixo); d – célula em ninho racional atacada por fungos; e – galeria em ninho racional bloqueada por construção de ninho de vespa impedindo uma fêmea de mamangava de nidificar; f – baratas e outros artrópodes podem ser encontrados nos ninhos armadilhas convivendo com as mamangavas. 193 Manejo racional de mamangavas para polinização agrícola O uso manejado das mamangavas de toco para polinização consiste na introdução dos ninhos racionais em cultivos agrícolas cujas flores são polinizadas por essas abelhas. Sendo assim, o primeiro passo é preparar um ou vários abrigos, dependendo de como se pretende distribuir os ninhos, na área de borda do cultivo. Esse abrigo visa proteger os ninhos das intempéries climáticas, mas por ser temporário (somente durante o período da florada), não precisa ser uma estrutura tão elaborada como o Xylocopário, embora deva ser o suficiente para evitar sol e chuva diretos (Figura 27a). Os ninhos que devem ser escolhidos para introdução na área a ser polinizada são aqueles cujas mamangavas se encontram em fase reprodutiva ativa, ou seja, estejam escavando e aprovisionando novas células de crias, de preferência já com crias adultas dentro do ninho. Isso é importante porque tendo que coletar pólen e néctar para armazenar nas novas células de crias e também para alimentar as crias já adultas que ainda estão dentro do ninho, a mamangava-mãe terá que visitar um grande número de flores ao longo do dia, aumentando a sua eficiência como polinizadora da cultura (Figura 27b). Por outro lado, se introduzirmos ninhos recém colonizados, cuja fêmea não começou ou está iniciando a atividade de construção das primeiras células de cria, além de sua necessidade de visitar flores ser menor, ela pode abandonar o ninho em função do estresse do transporte. Da mesma forma, ninhos já bem escavados, próximos do momento de troca da madeira, também devem ser evitados já que a mamangava não terá espaço para construir novas células e a saída das mamangavas jovens logo reduzirá sua necessidade de forrageio nas flores (Figura 27c). Além disso, no campo, longe do Xylocopário, fica mais difícil aplicar o manejo para reativar esses ninhos e não perder as abelhas. Mas devido os ninhos escolhidos possuírem mamangavas jovens, é importante levar também ninhos novos e ainda não povoados para que sejam colocados intercalados com os ninhos povoados nas caixas assegurando possíveis locais de nidificação para as jovens mamangavas caso saiam dos ninhos enquanto eles estão no cultivo. Finalmente, a introdução dos ninhos nos cultivos só deve ser feita quando as plantas já tiverem iniciado o florescimento. A introdução antes disso pode levar as abelhas a buscarem alimento fora da área cultivada e aprendendo essas outras fontes de recursos visitarem menos as flores da cultura-alvo quando o florescimento iniciar, ou mesmo abandonar os ninhos em busca de outros locais com disponibilidade de flores naquele momento. Os ninhos devem então ser transportados para os plantios durante a noite para minimizar o estresse para as abelhas. Assim, no final da tarde do dia do transporte, quando as mamangavas já tiverem encerrado os voos de campo do dia, os ninhos que serão levados devem ser fechados com uma tela plástica ou de arame cobrindo o orifício de entrada/saída do ninho e pregadas com tachinhas ou pregos. Esponjas também podem ser usadas. Por segurança, uma tábua de madeira deve 194 ser encaixada na abertura da caixa e fixada com fita gomada ou algum outro meio (Figura 27d). Após isso, os ninhos racionais são acomodados nas caixas, sempre com as entradas alternadas para a frente e para trás, mas a caixa deve ser acomodada no carro de forma que os ninhos fiquem sempre com as entradas no mesmo eixo do seu deslocamento, evitando com isso o deslocamento lateral dos ninhos durante a movimentação do veículo, o que pode, no mínimo, estressar as abelhas, mas também levar à quebra do vidro, destruição das vedações das galerias e células, até o pior, que seria o abandono dos ninhos pelas mamangavas ao chegar no destino final. A instalação dos ninhos nos abrigos e liberação das entradas devem ser feitos antes do nascer do sol, e não tendo havido problemas com o transporte, à medida que a temperatura aumentar as mamangavas sairão dos ninhos e começarão a fazer voos de reconhecimento da nova posição dos seus ninhos e, a seguir, explorar as fontes de recursos disponíveis na área, dando início à polinização do cultivo. Figura 27 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – abrigo simples construído no campo para colocar os ninhos racionais próximos de áreas agrícolas; b – ninho racional com larvas, pupas e adultos jovens condição ideal para levar para polinizar culturas; c – ninho racional com tábua de madeira próxima do fim da vida útil, ninhos assim não devem ser selecionados para as áreas de polinização; d – caixa com ninhos racionais fechados para serem transportados para áreas agrícolas. Durante o período que as abelhas estiverem na área agrícola, os ninhos racionais devem ser revisados em intervalos de sete dias para assegurar que todos eles continuam nas condições ideais para realizarem a polinização conforme planejado (Figura 28). As inspeções dos ninhos devem ser feitas conforme descritas anteriormente para o manejo no criatório, porém sempre com foco nas condições 195 destes ninhos para a polinização do cultivo. Caso algum ninho não esteja mais em condições ideais para a polinização, como a mamangava tenha suspendido a produção de novas células, ou abandonado o ninho, ou o ninho tenha sido atacado por inimigos naturais, por exemplo, ele deve ser substituído por outro imediatamente. Também, caso alguma anormalidade seja observada em algum ninho antes da data regular da revisão, não se deve esperar até o dia marcado e inspecionar o ninho imediatamente para tomar as providências necessárias. Ao final do período de polinização, a retirada dos ninhos deve seguir os mesmos cuidados da introdução, porém estando atento que, dependendo do tempo que as abelhas permaneceram na área, novos ninhos podem ter sido fundados pelas mamangavas jovens. Figura 28 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): revisão dos ninhos racionais durante período que estão no cultivo para assegurar que continuam em condições de polinizar a cultura. Os ninhos racionais também podem ser usados em ambientes protegidos, como estufas e casas de vegetação (Figura 29a). Como as mamangavas são abelhas bem dóceis a introdução dos ninhos seja dentro da caixa, como feito em cultivos a céu aberto, seja de forma isolados espalhados pelo cultivo, tem apresentado excelentes resultados em cultivos como tomate e mirtilo (Figura29b,c,d). 196 Veja vídeo de introdução de ninhos racionais em um cultivo protegido de mirtilo: https://abre.ai/ xylomirtilo Considerando que são abelhas de grande porte e com amplo raio de voo, casas de vegetação grandes onde elas podem voar distâncias maiores são melhores para as mamangavas, mas se tem conseguido bons resultados com estruturas de até 40m x 12m x 3m. Porém, é importante que esses ambientes protegidos não possuam cobertura que filtre os raios ultravioleta, uma vez que as abelhas utilizam essas ondas de luz para se orientarem tanto a céu aberto quanto dentro das casas de vegetação. Figura 29 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – o criatório racional também permite manejar os ninhos das mamangavas em ambientes protegido; b – os ninhos racionais podem ser introduzidos em ambientes protegidos acomodados dentro da caixa, ou; c- distribuídos isoladamente pela área de cultivo; d – Xylocopa frontalis visitando flores de mirtilo cultivado em ambiente protegido. 197 Apesar dos ninhos racionais serem altamente eficientes para o criatório das abelhas mamangavas, o conjunto formado pela caixa e os nove ninhos que ela comporta constituem uma estrutura pesada e cara, especialmente devido aos vidros, nem sempre é fácil de confeccionar, além de difícil de transportar. Uma alternativa quando se trata de levar as mamangavas ao campo para polinização de culturas, é estimular as jovens mamangavas que saem dos ninhos racionais no xylocopário a nidificarem em ninhos de barrotes de madeira, e levar esses ninhos para o cultivo ao invés dos ninhos racionais (Figura 30a,b). Como nesse caso a intenção não é criar ou multiplicar as mamangavas, mas usá-las para a polinização, a perda das crias que porventura sejam expulsas prematuramente por suas mães dos ninhos de barrotes de madeira não constitui problema (Figura 30c). Embora não seja possível fazer revisões e acompanhar o interior desses ninhos enquanto estão no campo, como se faz com os ninhos racionais, eles são mais leves, e podem ser empilhados formando blocos fáceis de transportar (Figura 30d). Dessa forma, uma combinação entre o criatório e multiplicação das mamangavas nos ninhos racionais no criatório e o uso dos ninhos de barrotes para levar as abelhas ao campo se constitui em uma estratégia interessante, especialmente para quem pretende explorar o comércio dessas abelhas, já que elas podem ser criadas e reproduzidas nos ninhos racionais, e manejadas para que parte das jovens mamangavas nidifiquem nos barrotes de madeira (Figura 30e). Estes, podem então ser alugados ou vendidos para polinização, mas por possuírem pouco espaço para nidificação novos ninhos terão que ser adquiridos para cada evento de polinização, em um processo semelhante ao que ocorre atualmente com as abelhas Bombus manejadas. Como ninhos de barrote são feitos totalmente de madeira e podem ser amarrados usando barbantes, todo o conjunto é biodegradável e pode ser descartado pelo agricultor ao fim de cada ciclo sem causar poluição ambiental (Figura 30f). Independentemente do uso dos ninhos racionais nas caixas, isolados ou barrotes de madeira, é importante entender que nem todas as culturas agrícolas polinizadas pelas mamangavas possuem os mesmos requerimentos de polinização, nem oferecem os mesmos recursos que as abelhas precisam e nas mesmas quantidades. Assim, as particularidades de cada espécie vegetal devem ser levadas em consideração na hora de manejar as mamangavas para polinização. Por exemplo, em cultivos cujas plantas produzem flores grandes, que duram somente um dia e em números reduzidos (maracujá, urucum, pitaia, caupi etc.), os abrigos com os ninhos racionais podem ser instalados somente nas bordas dos plantios (Figura 31a,b,c). Isso porque as mamangavas possuem grande raio de voo e visitam muitas flores por viagem ao campo, então se a quantidade de abelhas for bem dimensionada, a distribuição dos ninhos dessa maneira geralmente é suficiente para uma boa cobertura. No entanto, para cultivos de florescimento em massa e florada de curta duração, como o café, por exemplo, a 198 Figura 30 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – jovem mamangava fêmea inspecionando barrotes de madeira em busca de local para nidificar; b – três mamangavas fêmeas visíveis dentro de seus ninhos em barrotes de madeira; c- larva de mamangava expulsa do ninho em barrote de madeira; d – ninhos em barrote de madeira são de fácil manipulação apesar de não permitir um manejo detalhado; e – bloco de barrotes de madeira intercalado com caixas de ninhos naturais para estimular o povoamento dos barrotes; f – abrigo com ninhos de mamangavas próximo a área cultivada para polinização agrícola. disponibilização de mais abrigos e ninhos, inclusive dentro do plantio, se faz necessária (Figura 31d). Esses são manejos necessários para atender as demandas das culturas e maximizar a polinização realizada pelas mamangavas. 199 Figura 31 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – Xylocopa grisescens visita flor de caupi (Vigna unguiculata) a partir do seu ninho em barrote de madeira colocado na borda do plantio (visível ao fundo da imagem); b – ninhos racionais de Xylocopa frontalis dispostos na borda de plantio de pitaia (Hylocereus undatus); c- ninhos racionais de Xylocopa frontalis instalados ao lado de plantio de urucum (Bixa orellana); d – Xylocopa grisescens visitando flores de cafeeiro (Coffea arabica). Outros exemplos, mas ao inverso, onde se precisa atender à abelha, são os casos do urucum e dos maracujás. Apesar das flores do urucum produzirem pólen em abundância que as mamangavas coletam entusiasticamente (Veja vídeo de X. frontalis polinizando cultivo de urucum em: https:// abre.ai/xylourucum), elas não secretam néctar e as mamangavas precisam da existência de plantas 200 que forneçam esse recurso nas proximidades (Figura 32a). As flores dos maracujás, por outro lado, também produzem muito pólen, mas ele não é utilizado pelas mamangavas nem para o consumo pelos adultos nem pelas larvas. Dessa forma, as flores dos maracujás fornecem apenas néctar para as mamangavas e elas precisam buscar pólen de outras plantas (Figura 32b). Então, quando se leva as mamangavas manejadas para cultivos de urucum ou maracujás, é importante observar se existem nos arredores dos cultivos plantas que essas abelhas utilizam como fonte de néctar ou pólen respectivamente, se estão florescendo naquela época e qual a abundância de flores (Figura 32c,d,e). Caso não haja flores suficientes, o ritmo de nidificação das mamangavas reduzirá rapidamente e, como consequência, o número de visitas que farão às flores das culturas em busca de néctar ou pólen cairá muito, comprometendo o serviço de polinização. As revisões apontarão esse problema dentro do ninho, e diante de uma situação dessas, a medida emergencial e paliativa é trocar os ninhos cujas atividades diminuíram, por outros trazidos do criatório e que estejam nas condições ideais. Obviamente plantios consorciados ou próximos de urucum e maracujá resolveriam a situação se as duas culturas florescerem simultaneamente. Caso isso não seja possível, para resolver o problema de vez, para futuros eventos de polinização será preciso convencer o agricultor a estimular a presença no entorno dos plantios de espécies vegetais como as citadas acima e/ou semear espécies fornecedoras de néctar ou de pólen nas redondezas do seu plantio, como crotalária, gliricídia e jurubeba (Solanum paniculatum L.) que são pouco exigentes em água, fertilidade do solo e tratos culturais (Figura 32f). Veja Freitas e Oliveira-Filho (2001) e Silva et al. (2014) por plantas para mamangavas no Brasil. Finalmente, como X. frontalis e X. grisescens são nativas na maior parte do territóriobrasileiro, a criação e uso dessas abelhas não implica nos riscos de escape e invasão comum à espécies exóticas. A única preocupação deve ser sempre trabalhar com populações locais, evitando mover abelhas entre regiões distintas para evitar o trânsito de doenças e patógenos. Isso não é necessário pois o manejo dos ninhos racionais permite a obtenção das abelhas na própria região do criatório. Considerações finais Vários fatores, naturais e causados pelo homem, como as mudanças climáticas e os desmatamentos, por exemplo, têm afetado a presença das mamangavas nas áreas agrícolas e comprometido o desempenho do seu importante papel na polinização dos cultivos. Assim, torna-se cada vez mais necessário poder manejar essas abelhas de forma racional, possibilitando tanto o seu aumento populacional como a introdução nos campos cultivados. O mais difícil já foi feito, o ninho racional e as técnicas de manejo do criatório aqui apresentadas permitem a criação dessas abelhas de forma controlada e o seu uso para uma diversidade de finalidades como educação ambiental (parques, 201 hotéis-fazenda, locais de turismo ecológico), aulas em colégios e universidades, pesquisas científicas, dentre outras. Mas, também, abre interessante perspectiva de uma atividade econômica sustentável por meio da produção de mamangavas para uso em projetos públicos e privados de reintrodução dessas abelhas em áreas de outrora ocorrência natural, e, principalmente, a produção e comércio de mamangavas de toco para a polinização agrícola. Figura 32 – Manejo dos ninhos racionais para abelhas mamangavas de toco (Xylocopa frontalis e X. grisescens): a – o urucum é excelente fonte de pólen para as mamangavas mas não produz néctar; b – o maracujá fornece néctar em abundância, mas o seu pólen não é utilizado pelas mamangavas de toco; c,d,e – espécies como feijão-bravo (Cynophalla hastata (Jacq.) J. Presl., Chamaecrista spp., Tumbergia grandiflora (Roxb. Ex Rottler) Roxb,), são muito procuradas pelas mamangavas por pólen ou néctar; f – Plantas como a crotalária (Crotalaria spp.) são fáceis de cultivar para as mamangavas. 202 Referências BEZERRA A.D.M. et al. 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CAPÍTULO 8 CRIAÇÃO E MULTIPLICAÇÃO DE COLÔNIAS DA ABELHA JANDAÍRA (Melipona subnitida) PARA USO NA POLINIZAÇÃO AGRÍCOLA E OUTROS FINS Operária de jandaíra (Melipona subnitida) 206 CRIAÇÃO E MULTIPLICAÇÃO DE COLÔNIAS DA ABELHA JANDAÍRA (Melipona subnitida) PARA USO NA POLINIZAÇÃO AGRÍCOLA E OUTROS FINS Paloma Eleutério, Epifânia Emanuela de Macêdo Rocha, Dejaime Teófilo, Janaely Silva Pereira, Arianne Moreira Cavalcante, Breno Magalhães Freitas Resumo Melipona subnitida é uma abelha nativa do Nordeste do Brasil e de suma importância ecológica e econômica para essa região por gerar produtos utilizados e comercializados pelas populações locais, além de ser responsável pela polinização de plantas do bioma Caatinga e várias espécies cultivadas, especialmente em ambiente protegido. Porém, a baixa disponibilidade de colônias constitui o principal entrave para o uso em larga escala dessas abelhas sem ferrão em programas de polinização agrícola. Os métodos convencionais de multiplicação produzem poucas colônias por ano e não atendem a demanda potencial. Aqui, apresentamos um método de multiplicação de colônias adequado quando se precisa produzir grande número de colônias, seja com a finalidade da expansão de criatórios visando a obtenção de maior renda com os produtos, venda de colônias, produção massal para o uso em programas de polinização agrícola, ou reintrodução da espécie em áreas de conservação. Embora o método tenha sido desenvolvido e testado apenas com M. subnitida, ele pode potencialmente ser utilizado paraqualquer outra espécie do gênero Melipona. Palavras-chaves: criação de abelhas, manejo de abelhas, Melipona sp., meliponicultura, rainhas virgens, manejo reprodutivo, potencial polinizador. Introdução Os meliponíneos ou abelhas sem ferrão constituem o único grupo de abelhas verdadeiramente sociais do mundo, além das abelhas do gênero Apis. Elas ocorrem em regiões tropicais da Oceania, Ásia, África e Américas divididas em 45 gêneros e 605 espécies (Engel et al., 2023). Dentre esses, o gênero Melipona compreende em torno de 70 espécies, distribuídas na região Neotropical do planeta (Figura 1). São abelhas pequenas, dóceis e bastante diversas, comumente criadas de forma racional, pois produzem mel, pólen, resina, cerúmen e outros produtos de importância econômica. O Brasil é detentor de aproximadamente 40 das espécies de Melipona, sendo, portanto, o país que possui a maior diversidade de abelhas desse gênero, com destaque para a região Amazônica. 207 Dentre as espécies que ocupam o território brasileiro, a jandaíra (Melipona subnitida Ducke, 1911) ocorre naturalmente em grande parte do Nordeste do país sendo um dos poucos meliponíneos de áreas semiáridas do mundo (Figura 1). Ela é uma das espécies mais criadas por meliponicultores dessa região e essa popularidade se deve principalmente ao seu fácil manejo, boa produtividade, mel com alto valor nutricional e comercial, com propriedades medicinais relatadas por povos tradicionais e apoiada por estudos científicos recentes (Bezerra et al., 2018; Felix; Freitas, 2021; Costa et al., 2023). Figura 1 - Distribuição do gênero Melipona na Terra, compreendendo a região Neotropical do planeta, e a distribuição da espécie Melipona subnitida, que ocorre naturalmente em parte do Nordeste brasileiro. Além do valor dos produtos de suas colônias, a jandaíra é polinizadora de inúmeras plantas nativas da sua região de origem, sendo agente importante para a manutenção da diversidade vegetal de um bioma complexo como a Caatinga, único exclusivamente brasileiro e que cobre mais de 844.000 km2, equivalente a 11% do território nacional (BRASIL, 2024). Nessa formação vegetal, a jandaíra contribui com a polinização para a perpetuação de plantas com potencial econômico e fitoterápico, a exemplo do angico (Anadenanthera colubrina Brenan), aroeira (Myracroduon urundeuva Allemão) e guardião ou taiuiá (Cayaponia sp.) (Câmara et al., 2004). Por ser uma espécie com hábito de forrageio generalista, essa abelha também visita e poliniza uma série de plantas silvestres de valor ornamental ou importantes para manutenção do equilíbrio ecológico (Figura 2). Na agricultura, a jandaíra mostrou-se uma eficiente polinizadora de várias espécies cultivadas, como pimentão (Capsicum annuum L.), berinjela (Solanum melongena L.), urucum (Bixa orellana 208 L.), pepino (Cucumis sativus L.), goiaba (Psidium guajava L.), mirtilo (Vaccinum myrtillus L.), fisális (Physalis angulata L.) e girassol (Helianthus annuus L.), dentre outras (Alves; Freitas, 2006; Cruz et al., 2005; Cruz; Freitas, 2013) (Figura 3). A espécie também demonstrou boa adaptação e eficiência quando utilizada como agente polinizador em cultivos protegidos, fato bastante positivo para o uso de M. subnitida na polinização assistida (Cruz et al. 2004; Silva et al., 2005). Figura 2 – Algumas espécies silvestres da Caatinga visitadas e polinizadas pela abelha jandaíra (Melipona subnitida Ducke): a - guardião (Cayaponia sp.); b – salsa (Ipomoea asarifolia R. et Schult.); c – malva branca (Sida cordifolia L.); d – jurema preta (Mimosa tenuiflora (Wild.) Poir.). O uso da jandaíra na polinização agrícola, no entanto, enfrenta como principal obstáculo a baixa disponibilidade de colônias para essa atividade. Embora essa abelha seja bastante criada no Nordeste do Brasil, suas colônias são pequenas, com cerca de 700 (200 a 1200) indivíduos (Koedam; Contrera; Imperatriz-Fonseca, 1999; Instituto Chico Mendes de Conservação e Biodiversidade, 2021), e há a necessidade de várias colônias por hectare para obter a quantidade de campeiras necessárias para a polinização. Além disso, a criação de jandaíra normalmente é feita com o objetivo de produzir mel e outros produtos da colônia. Mesmo quando a intenção é dividir as colônias para a venda, os métodos 209 existentes não são eficientes e geram poucas colônias por ano, impedindo o desenvolvimento de um mercado de aluguel ou venda de colônias para a polinização dirigida na agricultura. Sendo assim, o presente capítulo se propõe a apresentar um método inovador de multiplicação de colônias, capaz de permitir a produção de dezenas de novas colônias anualmente a partir de cada matriz, contribuindo dessa forma para suprir o déficit de colônias de M. subnitida, e potencialmente outras espécies de Melipona, tanto para a polinização agrícola quanto para a expansão dos criatórios dessa abelha e programas de conservação e reintrodução na natureza. Figura 3 – Algumas espécies cultivadas polinizadas pela abelha jandaíra (Melipona subnitida Ducke): a – girassol ((Helianthus annuus L.); b – mirtilo (Vaccinum myrtillus L.); c – fisális (Physalis angulata L.); d – urucum (Bixa orellana L.). Criação tradicional e manejo racional de Melipona subnitida A exploração dos produtos de M. subnitida vem sendo realizada a muitos séculos, a princípio, por etnias dos povos originários que habitavam a região Nordeste do Brasil, e posteriormente pelos povos sertanejos formados a partir da colonização do país. Essas populações coletavam apenas o necessário atender as demandas alimentares de suas comunidades, e somente quando havia necessidade, praticando um extrativismo sustentável (Imperatriz-Fonseca; Koedam; Hrncir, 2017). 210 No entanto, com o decorrer dos anos, os produtos dessas abelhas despertaram interesse e passaram a ser coletados das colônias naturais por sertanejos conhecidos como “meleiros”. Esses coletores abrem os ninhos, retiram seus produtos, principalmente o mel e o cerúmen, e as deixam expostas e vulneráveis à inúmeras ameaças que invariavelmente destroem essas colônias (Nogueira -Neto, 1997; Cortopassi-Laurino et al., 2006; Imperatriz-Fonseca; Koedam; Hrncir, 2017). Além disso, eles também danificam de forma irreversível as árvores que abrigam as colônias ou, na maioria das vezes, as derrubam eliminando os locais necessários para a nidificação dessa abelha. Assim, essa prática predatória, associada aos desmatamentos promovidos por uma série de razões (obtenção de madeira, agricultura, pecuária, urbanização etc.), tem contribuído para o desaparecimento de M. subnitida na maior parte do seu território de ocorrência natural. Porém, é importante ressaltar que além de um contexto de educação ambiental insuficiente, o extrativismo realizado pelos meleiros, ocorreu e ainda ocorre, em meio à insegurança alimentar dado aos períodos prolongados de seca do domínio da Caatinga. Apesar de um costume nocivo para o bem-estar das abelhas, se configura como uma fonte rápida de obtenção de produtos de qualidade como o mel, que pode ter uso na alimentação da família ou servir como um item de troca ou venda, garantindo uma renda extra para os moradores da região (Imperatriz-Fonseca; Koedam; Hrncir, 2017). No entanto, nem todos os sertanejos que apreciam os produtos da jandaíra se tornaram meleiros. Alguns passaram a ser criadores, retirando os troncos de madeira onde as abelhas nidificavam na mata e levando-os para suas casas uma vez que facilitava o acesso aos ninhos quando fosse mais conveniente e assegurava a posse das colônias. Esses troncos contendo os ninhos são chamados de cortiço e não permitem manejar as colônias, sendo basicamente pendurados no alpendre das casas ou abrigos próximos a estas e abertos para a coleta de mel quando se acredita que as abelhas armazenaram certa quantidade desse produto (Figura 4a). À medida que os anos se passaram, a criação de jandaírafoi se modernizando e ocupando diferentes espaços, mudando dos cortiços para caixas rústicas estreitas chamadas de “nordestinas” ou “caboclas” (Figura 4b), para finalmente, chegar às colmeias racionais como os modelos PNN e INPA, propostos por Paulo Nogueira Neto (Nogueira-Neto, 1997) (Figura 4c) e o Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia (Carvalho-Zilse et al., 2012) (Figura 4d), respectivamente. No entanto, a meliponicultora nacional ainda preservava muitas tradições, a exemplo das que promovem ações extrativistas danosas (Cortopassi-Laurino et al., 2006; Imperatriz-Fonseca; Koedam; Hrncir, 2017). Dessa forma, a retirada predatória de colônias das matas ainda persistia como a principal maneira para adquirir novas colônias de M. subnitida e de outras espécies de abelhas. 211 Visando reduzir os danos causados ao longo dos anos, além de preservar as abelhas em seus ecossistemas de origem, em 2004 surgiu a Resolução do Conselho Nacional de Meio Ambiente - Conama Nº 346, que exige que as colônias mantidas e utilizadas para fins comerciais sejam obtidas por meio da iscagem, utilizando ninhos-isca de forma adequada, ou através da multiplicação ou propagação artificial (Brasil, 2004). O surgimento dessa lei, somado ao maior acesso às informações do manejo dessas abelhas, foi capaz de reforçar a inserção de outros tipos de práticas, além das extrativistas, no dia a dia dos meliponicultores. No entanto, a crescente demanda por novas colônias associada à baixa taxa reprodutiva dos meliponíneos e pouca eficiência dos métodos de multiplicação artificial, fazem com que a extração clandestina de colônias silvestres continue sendo uma ameaça às populações naturais dessas abelhas. Figura 4 – Diferentes tipos de criatórios da abelha jandaíra (Melipona subnitida Ducke): a – cortiços rústicos em abrigo de madeira e telha de barro; b – colmeias nordestinas em abrigo de alvenaria e telhas de barro; c – colmeias modelo PNN em abrigo de alvenaria e telha ecológica; d – colmeias modelo INPA em galpão de madeira e telha biodegradável. Métodos de multiplicação convencionais de colônias de jandaíra A multiplicação de colônias de abelhas sociais ocorre naturalmente por meio da enxameação. Esse processo reprodutivo costuma ser lento nas abelhas sem ferrão, e ocorre quando a população cresce muito devido a um contexto favorável de disponibilidade de alimento no campo. Assim, a rainha não consegue mais dominar toda a colônia. Então, parte da população sai em busca de um novo 212 local de nidificação e ao encontrá-lo, o prepara com um pequeno estoque de recursos, como potes de mel e pólen (Grüter, 2020). Em meio a esse processo, uma rainha virgem será escolhida para liderar a nova colônia. Na maioria das espécies das abelhas sem ferrão, essas fêmeas reprodutivas (rainhas) são geradas em realeiras, células bem maiores que as dos demais indivíduos, pois precisam comportar mais alimento larval, necessário para produzir as novas rainhas. Assim, elas só são formadas quando há abundância de alimento e a intenção de enxamear ou substituir a rainha. Entretanto, em espécies do gênero Melipona, como a jandaíra, a produção de rainhas virgens é constante e ocorre ao longo do ano todo, porque o processo que determina a diferenciação das larvas em operárias e rainhas é essencialmente genético (Grüter, 2020). Observando esse comportamento natural dos meliponíneos, criadores e estudiosos desenvolveram métodos de multiplicação artificial visando obter novas colônias de abelhas sem ferrão, sem retirá-las da natureza. Esses métodos, no entanto, geralmente usam bastantes recursos (abelhas, favos, alimento etc.) da colônia-mãe, fazendo com que a mesma só possa ser dividida uma, no máximo duas vezes por ano, e não haja produção de mel a ser colhido. Em espécies cujas colônias são naturalmente pouco populosas e vivem em ambientes com vários meses de escassez de alimento no campo, como é o caso da jandaíra, a multiplicação das colônias por esses métodos é lenta e pouco produtiva, podendo inclusive levar ambas à morte se não houver auxílio alimentar por parte do meliponicultor. Os métodos convencionais se baseiam basicamente na coleta de dois, três ou mais favos de cria maduros de uma, ou várias colônias para minimizar o impacto da retirada sobre uma só colônia, e colocá-los no ninho de uma colmeia vazia, adicionando ou não potes com alimento retirado de outras colônias. Em seguida, essa colmeia é colocada no lugar da doadora dos favos de cria para receber as abelhas campeiras e a colônia que estava naquele local transferida para longe (Bruening, 1990; Kerr; Zilse; Nascimento, 1996; Oliveira; Kerr, 2000). Uma variação na maneira convencional de multiplicar colônias é a utilização de uma rainha já fecundada na montagem de um novo ninho. Para realizá-la, é necessário que uma matriz forneça a rainha fisogástrica mais algumas operárias campeiras, e outra matriz seja responsável por doar discos maduros e recursos alimentares, como potes de mel (Bruening,1990; Kerr; Petrere; Diniz Filho, 2001). Outro método bastante utilizado pelos meliponicultores que utilizam as colmeias modulares tipo INPA, conhecido como Método de Perturbação Mínima, consiste na divisão da colônia meio- a-meio. Para dividir a colônia, basta trocar o módulo-ninho vazio da nova colmeia, com o mesmo 213 módulo da colônia matriz, contanto que contenha discos com crias emergentes, e colocar a nova colônia no local da matriz que é deslocada para um local afastado. No entanto, é necessário que a matriz doadora esteja em ponto produtivo adequado, com o módulo a ser posicionado preenchido por discos maduros (Kerr; Petrere; Diniz Filho, 2001; Villas-Bôas, 2012). Todos esses métodos são baseados no fato de que a nova colônia formada, apesar de não ter uma rainha, possui favos de cria madura de onde em breve nascerão “princesas”, e uma delas se tornará rainha e assumirá a liderança da colônia. Porém, toda nova colônia de abelhas do gênero Melipona produzida através dos métodos convencionais, antes de se estabelecer e ter sua rainha fisogástrica, necessariamente passará por um processo que pode ser demorado: a eleição de uma nova rainha virgem dominante. Isso ocorre porque o surgimento de várias “princesas” naturalmente gera uma competição entre os indivíduos (Grüter, 2020). Dessa forma, à medida que vão emergindo, elas disputam a atenção das operárias e apenas a rainha virgem considerada mais apta é escolhida, sendo as demais normalmente mortas pelas operárias. Somente após eleita, a rainha virgem faz seu voo nupcial e, se bem-sucedida, volta para iniciar sua liderança da colônia. No entanto, as rainhas virgens que conseguem resistir a agressividade das operárias dentro da colônia, e fazer o voo nupcial, ainda enfrentam inúmeros desafios no ambiente, como encontrar machos sexualmente ativos, se orientar corretamente para conseguir voltar para sua colmeia e, principalmente, evitar a predação por outros invertebrados, como aranhas, ou ainda, aves e pequenos répteis (Figura 5). Várias não conseguem retornar e as novas colônias não se estabelecem. Figura 5 – Ameaça às rainhas virgens em voo nupcial: a – aracnídeo próximo à entrada de uma colônia de jandaíra (Melipona subnitida) em espera por possíveis presas; b – indivíduos de M. subnitida, incluindo três rainhas virgens, encontrados presos em teias de aranhas durante manejo cotidiado em meliponário. 214 Embora todos os métodos citados sejam reproduzidos com frequência entre os meliponicultores mais experientes, dada a praticidade e eficiência razoável, eles ainda esbarram em limitações que precisam ser resolvidas quando se pensa em produção massal de colônias para uso na polinização agrícola ou mesmo para o comércio dessas abelhas ou sua reintrodução em áreas de conservação ou em processo de recuperação. Isso porque os métodos tradicionais produzem poucas novas colônias, envolvemum alto uso de material biológico das matrizes doadoras, não garantem o estabelecimento da colônia-filha, e ainda podem enfraquecer a matriz caso não seja feito da maneira correta. Havia, portanto, a necessidade de um método que contornasse esses problemas e que fosse capaz de produzir grande número de colônias por ano sem comprometer o bem-estar das colônias do meliponário ou a produção de mel e demais produtos das abelhas. Assim, visando multiplicar M. subnitida de forma racional, em tempo hábil e com menor uso de recursos biológicos, desenvolvemos um método de multiplicação de colônias que se baseia no aproveitamento desse excesso de rainhas virgens (Eleutério; Rocha; Freitas, 2022), e que apresentamos em maiores detalhes a seguir. Método do aproveitamento do excesso de rainhas virgens em Melipona subnitida O método de aproveitamento do excesso de rainhas virgens, como o próprio nome diz, se baseia em fazer uso das rainhas oriundas da produção contínua desses indivíduos nas colônias de abelhas do gênero Melipona para obter novas colônias, ao invés de deixá-las serem eliminadas pelas operárias. Em jandaíra, a produção das rainhas virgens representa 7 a 8% do total de fêmeas geradas a qualquer momento na colônia (Koedam; Contrera; Imperatriz-Fonseca, 1999). Isso significa que pelos métodos de divisão convencionais, para cada cem células doadas para formar uma nova colônia, haverá a perda de 6 a 7 rainhas que poderiam ser aproveitadas na produção do mesmo número de novas colônias. Apesar da ideia de aproveitar essas rainhas virgens possa parecer até óbvia, ela não era fácil de ser feita na prática pelo fato de que em toda colônia com uma rainha fisogástrica exercendo suas funções normalmente e sem a intenção de enxamear, as operárias prontamente tentarão eliminar qualquer rainha virgem que venha a emergir. Sendo assim, toda vez que se tentava aproveitar mesmo apenas uma ou outra dessas rainhas virgens, o resultado quase sempre era a sua morte. Nossos estudos mostraram que o segredo está em dar chance para que cada nova rainha possa ‘quebrar’ essa vontade das operárias de matá-la, permitindo que ela possa expressar o típico comportamento de dominância sobre as operárias antes de ser morta. 215 O método de aproveitamento do excesso de rainhas virgens (Eleutério; Rocha; Freitas, 2022) pode ser reproduzido seguindo os passos abaixo: 1. Coleta-se discos emergentes (favos com abelhas próximas a emergirem), parte deles, ou ainda rainhas virgens que emergem nas colônias e podem ser observadas durante os manejos de rotina antes de serem mortas pelas operárias, e um grupo de operárias jovens que contribuirão no cuidado com os indivíduos. A quantidade varia em função do número de novas colônias que se pretende fazer; 2. Divide-se esses favos ou rainhas virgens e operárias em pequenas quantidades (10 a 15 indivíduos) e acondiciona-se cada pequeno grupo em placas de Petri ou recipientes de tamanho adequado ao tamanho das abelhas, que permitam a troca de oxigênio com o ambiente. Esses recipientes devem estar forrados com papel toalha e uma porção deste levemente umedecido com água limpa para que as abelhas lá depositem seu lixo. Alimento energético e proteico (mel e pólen) deve ser oferecido à vontade. Recomenda-se acondicionar os recipientes com as abelhas em estufa ou isopor, em local limpo, protegido da luz e de inimigos naturais, mantendo-as em temperatura de 28 a 32ºC e umidade entre 70 e 80%; Em caso de coleta de discos, aguarda-se a emergência de rainhas virgens (veja vídeo de duas rainhas virgens recém nascidas em: https://abre.ai/jandairav1), marcando-as a seguir no tórax com tinta atóxica e separando-as individualmente a fim de evitar a competição ou a escolha de uma rainha virgem pelas operárias e eliminação das demais (veja vídeo desse comportamento, onde a rainha marcada de branco foi escolhida e anda livremente na placa de Petri enquanto a rainha marcada de amarelo é atacada pelas operárias, em: https://abre.ai/jandairav2). Cada rainha virgem é colocada em uma placa de Petri (90 x 15 mm) e provida de alimento conforme o item anterior, juntamente com um grupo de 10 a 30 operárias jovens ou recém emergidas, que serão responsáveis pelos cuidados e farão parte da nova colônia (Figura 6). As rainhas devem ser observadas quanto à expressão dos comportamentos normais, tais como dilatar o abdome, correr ao redor e bater asas, girar sobre o próprio eixo e interagir com as operárias por meio de trofalaxia (troca de alimentos e feromônios boca a boca), formação de corte e passar por sobre as operárias. Isso faz parte do processo de dominação das operárias e de defesa de possíveis ataques, e por isso o pequeno número de operárias é muito importante para que a rainha virgem possa controlá-las. Caso ela seja exposta a 216 muitas operárias de uma só vez, certamente não terá como se defender e será morta. Essa fase de aceitação da rainha virgem pelas operárias é essencial para o estabelecimento da futura colônia e garante o uso de fêmeas reprodutivas saudáveis, porém é importante o meliponicultor usar rainhas virgens de colônias fortes e bem adaptadas à região porque as operárias são expostas a apenas uma rainha virgem, não podendo escolher a mais apta entre várias, como ocorre na natureza; Figura 6 – Arena de aceitação da rainha pelas operárias: uma rainha virgem (marcada em vermelho), 10 a 30 operárias jovens ou recém emergidas, alimento (pólen e mel hidratado) e um pedaço de papel toalha umedecido com água para servir de lixeira. 3. Quando a rainha virgem é aceita, ela passa a ser tratada com reverência pelas operárias, aumentam as interações de trofalaxia, as operárias passam a formar corte com frequência e desparecem ou diminuem significativamente as atitudes agressivas contra ela (Figura 7a,b; vídeo em; https://abre.ai/jandairav3). Nesse momento, elas estão prontas para dar início a uma protocolônia, isto é, uma unidade com um mínimo de recursos alimentares, cera, potes, operárias e uma rainha virgem aceita que pode potencialmente se tornar uma colônia. Para isso todo o grupo é transferido da placa de Petri para o ninho de uma colmeia racional. É importante utilizar uma caixa limpa, e disponibilizar pequenas quantidades de recursos como cera, mel e pólen, que podem ser ofertados em potes naturais ou em alimentadores artificiais. Nessa fase é crucial atentar-se à quantidade dos alimentos evitando a exposição e consequentemente a atração de inimigos naturais como forídeos. Deve-se dar preferência à escolha de colmeias do 217 modelo INPA (15 x 15 x 7 cm), pois permitem maior facilidade de manejo e fornecem espaço mais adequado ao pequeno núcleo de abelhas. 4. Para a formação da protocolônia se deve transferir para o ninho da colmeia as operárias e a rainha virgem aceita que estão na placa de Petri, e acrescentar mais operárias jovens ou recém emergidas que ainda não voam, realizam atividades internas na colônia, e possuam comportamento pouco defensivo, coletadas em colônias do meliponário, para totalizar uma população inicial entre 50 e 60 operárias (Figura 8). Essa adição gradual de poucas operárias a cada vez garante a segurança da rainha virgem pois ela já subjugou as que estavam com ela anteriormente. A colmeia é mantida fechada enquanto as abelhas se adaptam ao seu interior. Figura 8 – Protocolônia de Melipona subnitida com operárias, rainha virgem aceita, e montada com baixo uso de recursos das colônias do meliponário. Note alguns potes naturais de alimento e outros feitos a mão com cera de Apis mellifera. A estrutura escura ao centro é cera de M. subnitida moldada em formato de disco como forma de oferecer esse recurso para as abelhas ao mesmo tempo que estimula a construção das primeiras células de cria neste local. Figura 7 – Comportamentos indicativos da aceitação da rainha virgem por parte das operárias: a – trofalaxia,e saída do ninho. O comprimento e o diâmetro são as principais dimensões a serem consideradas na confecção de ninhos-armadilha quando se busca atrair determinada espécie de abelha, por causa do formato de tubos lineares. O diâmetro utilizado nos ninhos-armadilha influencia diretamente em sua aceitação pelas fêmeas, e o comprimento escolhido pode induzi-las a construir maior ou menor quantidade de células de cria. Fêmeas de C. analis preferem ninhos-armadilha com 0,6 cm de diâmetro, embora também aceitem diâmetros de 0,7 cm (Lourenço et al., 2019; Vieira; Cristaldo; Parizotto, 2022). Diâmetros maiores ou menores podem atrapalhar a construção interna do ninho, e costumam ser evitados pelas abelhas. Os comprimentos recomendados vão de 10 a 12 cm para tubos de cartolina (Oliveira et al., 2014; Vieira; Cristaldo; Parizotto, 2022), e de 19 a 20 cm para os canudos biodegradáveis, por serem essas as medidas padrões encontradas atualmente no mercado. Os ninhos-armadilha são encaixados em sulcos em tábuas de madeira que servem de sustentação para eles, e a sobreposição dessas tábuas forma blocos de altura variada contendo dezenas a centenas de ninhos-armadilha. Isto confere um caráter modular aos blocos permitindo que sejam empilhados em colunas verticais emparelhadas sobre uma bancada, formadas por quantas tábuas de madeira se queira, e permitindo o intercâmbio destas entre os blocos, se necessário. No caso dos ninhos-armadilha em canudos brancos, o encaixe nos sulcos entre as tábuas de madeira dos blocos também ajuda a escurecer o interior evitando rejeição pelas abelhas (Figura 3b,c). As tábuas com sulcos devem ser feitas de madeira resistente, seca e não tratada contra cupins ou outras pragas. Apesar das abelhas solitárias apresentarem flexibilidade quanto aos locais e espaços que usam para construir seus ninhos na natureza, elas possuem preferências, como as medidas dos ninhos-armadilha de papel biodegradável em relação àquelas dos ninhos feitos com cartolina. Portanto, para obter os melhores resultados no criatório racional de C. analis, sempre que possível, tanto as medidas dos ninhos-armadilha quanto dos sulcos nas tábuas de madeira, e as próprias tábuas de madeira, devem ser seguidas, conforme apresentado na figura 3. As abelhas C. analis também nidificam em pedaços de madeira seca na qual se tenha feito cavidades usando uma furadeira, estratégia muito usada na construção dos chamados hotéis para abelhas (Figura 4). Nesses casos, no entanto, não há o uso dos ninhos-armadilha dentro das cavidades o que não permite remover os ninhos construídos pelas abelhas, procedimento fundamental para fazer manejo (ver adiante o tópico sobre manejo). Além disso, outras espécies de abelhas e, também, vespas podem nidificar nessas cavidades, e por elas não estarem nos blocos de madeira não se pode abrir para remover esses inquilinos indesejados. Finalmente, o uso de barro, areia, óleos e resinas na construção 19 dos ninhos bloqueia as cavidades, muitas vezes as tornando indisponíveis para futuras ocupações já que não podemos acessar seus interiores para limpá-las. Assim, é possível ter nidificação de C. analis nessas estruturas, mas para um criatório racional e bem manejado, o uso dos ninhos-armadilha nos blocos de madeira é essencial. Figura 3 – Ninhos-armadilha para o criatório da abelha coletora de óleo Centris (Heterocentris) analis (Fabricius, 1804): a – ninhos-armadilha feito a mão com cartolina preta e fita colante, e canudos biodegradáveis preto e branco; b – tábua de madeira seca com sulcos que servem de apoio aos ninhos-armadilha; c – bloco de ninhos-armadilha formado pela sobreposição das tábuas de madeira com sulcos. Figura 4 – Hotel de abelhas feito com pedaços de madeira seca furada que atraem uma diversidade de abelhas e vespas para nidificarem, mas que não permite o manejo visando polinização agrícola. 20 A criação racional de Centris analis Como em toda criação racional de animais, a primeira coisa a se considerar é a escolha do local onde o criatório será instalado. Além da necessidade comum a todas as abelhas de seus ninhos estarem próximos de plantas que forneçam pólen e néctar para crias e adultos durante todo o ano, dois outros fatores são limitantes para a criação bem-sucedida de Centris analis: presença de cavidades pré-existentes acima do solo para nidificarem dentro e fontes de óleos vegetais para construírem seus ninhos e alimentarem as crias (Magalhães; Freitas, 2013; Lourenço et al., 2019). Essas abelhas dependem de fontes de óleo floral para a construção de seus ninhos e a alimentação de suas larvas. Como material de construção, o óleo ajuda a proteger cada larva e seu alimento do ataque de fungos e bactérias, e a dificultar o acesso de predadores e parasitas ao ninho, sendo especialmente importante durante a construção do opérculo final que fecha o ninho. Enquanto fonte de nutrição larval, o óleo, rico em lipídios, é uma fonte de energia mais calórica do que o néctar floral. A questão das cavidades é facilmente resolvida com o uso dos ninhos-armadilha que podem oferecer quantas delas forem necessárias. O problema dos óleos florais, no entanto, é mais complicado. Estudos recentes mostraram que esses óleos são misturas complexas de mais de 50 constituintes, especialmente ácidos graxos, alguns dos quais específicos de uma ou poucas espécies vegetais, outros pouco comuns e indisponíveis para aquisição no mercado, e outros ainda desconhecidos (Reis et al., 2007; Rosa et al., 2020). Por isso a possibilidade de se manipular esses componentes para produzir um óleo equivalente ao encontrado na natureza e ofertá-lo para as abelhas no criatório está fora de questão no momento. Sendo assim, é necessária a existência de plantas produtoras de óleos nas proximidades do criatório, sejam de ocorrência natural, ou implantadas pelo criador. Na ausência de fontes silvestres de óleos vegetais, aceroleiras ou muricis podem ser plantadas próximas do criatório, com a vantagem da primeira espécie florescer, ofertando óleo, praticamente o ano todo (clima tropical), desde que devidamente cuidada e irrigada (Figura 5a,b). Locais com essas condições certamente atraem indivíduos silvestres de C. analis, o que é essencial para o povoamento dos ninhos- armadilha, conforme veremos adiante. A presença de água nas proximidades do criatório também é importante. A água é essencial para a hidratação das abelhas adultas, além de prevenir que seus corpos se aqueçam excessivamente ao voarem sob o sol durante as horas mais quentes do dia. Embora normalmente elas obtenham a água que precisam por meio do consumo de néctar, a presença de fontes naturais de água no entorno da plantação, como açudes, riachos ou córregos, é benéfica para as abelhas, especialmente em regiões muito quentes. Veja o vídeo de abelhas buscando água: (Link: https://abre.ai/solitariagua). 21 Uma vez escolhido o local do criatório, é preciso instalar um abrigo para a colocação dos blocos de madeira contendo os ninhos-armadilha. A ideia é protegê-los da chuva e do sol diretos nos ninhos. Isso porque os blocos são feitos de madeira e podem empenar, e estragar com o tempo se receberem chuva, e os ninhos-armadilha que são de cartolina ou papel biodegradável, uma vez molhados, não são mais aceitos pelas abelhas. Por outro lado, o sol direto sobre os blocos de madeira leva a grande elevação da temperatura dentro dos ninhos-armadilha podendo afetar o desenvolvimento das larvas ou mesmo matá-las. Além disso, tanto a chuva quanto o sol podem alterar significativamente para cima ou para baixo a umidade dentro dos ninhos com consequências indesejadas para o sucesso reprodutivo das abelhas (Figura 6a). Para manipular os ninhos-armadilha se assegure estar com as mãos limpas e sem odores fortes tanto agradáveis, como de sabonete, cremes e perfumes, quanto desagradáveis como suor, graxa e combustíveis fósseis,operária alimentando a rainha virgem; b – operárias fazendo corte à rainha virgem. 218 5. Após a constatação da adaptação dos indivíduos na colmeia montada, com o uso dos recursos ofertados, construção de potes de cera e a rainha fazendo sua dominação das operárias (ver vídeo desse comportamento em: https://abre.ai/jandairav4), realiza-se a liberação da protocolônia no meliponário para que a rainha possa efetuar o seu voo nupcial (voo de cópula) (Figura 9a). Recomenda-se o uso de um pedaço de cera fechando a entrada da caixa, para que as operárias controlem o momento mais adequado para liberar a saída da rainha virgem para o seu voo nupcial (Figura 9b). Sendo esse voo bem-sucedido e a rainha voltando ao ninho acasalada, a protocolônia deve ser monitorada com frequência buscando constatar o crescimento abdominal da rainha (fisogastria) (Figura 9c), início da postura da rainha (Figura 9d) e o pleno estabelecimento da pequena colônia. Se desejável, nesse momento pode-se realizar a troca da colmeia de lugar com uma matriz populosa para acelerar o seu desenvolvimento, embora isso não seja necessário. Caso não haja a troca, a caixa deve ser mantida fechada, com o auxílio de uma tela de proteção na entrada, deixando a protocolônia sem contato com o meio externo até que o processo de fisogastria da nova rainha possa ser finalizado, pois nesse momento de estabelecimento, a pequena população está muito vulnerável ao ambiente e à invasão de possíveis inimigos naturais. Figura 9 – Liberação das protocolônias de Melipona subnitida no meliponário para a rainha realizar o voo nupcial: a – colmeias contendo as protocolônias colocadas no meliponário com a entrada fechada com cera; b – operárias removendo a cera da entrada da colmeia para permitir o voo nupcial da rainha; c – rainha recém acasalada já apresentando início da distensão dos urômeros (segmentos abdominais); d – Início da construção e aprovisionamento das duas primeiras células de uma protocolônia. 219 Nesse início do desenvolvimento das protocolônias é necessário atentar-se bem aos cuidados de revisão e manutenção, especialmente em determinadas épocas do ano quando a atenção na frequência desses manejos deve ser redobrada. Os períodos úmidos e quentes são favoráveis a ataques de inimigos naturais tentando invadir as colônias que ainda não possuem uma barreira de proteção forte. Os forídeos, pequenas e ágeis moscas da família Phoridae, especialmente aqueles da espécie Pseudohypocera kerteszi (Enderlein, 1912), podem invadir a colmeia e depositar centenas de ovos nos potes de alimento, parasitando e até destruindo as pequenas colônias (Figura 10a). Outro inimigo bastante comum são as formigas, que podem invadir e dizimar a população de uma protocolônia em apenas uma noite, incluindo sua rainha fisogástrica (Figura 10b). Cupins, traças, e outras abelhas também podem aproveitar a fragilidade defensiva inicial das protocolônias para saqueá-las. Também evitar calor excessivo (veja vídeo das abelhas ventilando em: https://abre.ai/jandairav5). Mas, se bem cuidadas, as protocolônias rapidamente se desenvolvem, podem ser abertas e se tornam pequenas colônias autônomas e prontas para serem comercializadas ou incorporadas ao plantel do criador (Figura 11a,b). Figura 10 – Inimigos naturais podem comprometer o desenvolvimento ou eliminar as protocolônias de Melipona subnitida: a – centenas de ovos de forídeo (Pseudohypocera sp.) depositados em pote de mel; b – rainha fisogástrica morta em um ataque de formigas saraça ou sarará (Camponotus sp.). Quando a intenção é aumentar o número de colônias da criação, um cuidado essencial ao utilizar esse método é evitar aproveitar várias rainhas virgens de uma mesma matriz, sempre priorizando usar rainhas virgens de diferentes colônias para assegurar uma maior variabilidade genética e prevenindo, portanto, problemas com consanguinidade no plantel. Caso o objetivo seja a venda de colônias, é possível aproveitar muitas rainhas virgens de cada colônia, desde que haja controle da filiação e não se venda colônias com rainhas-irmãs para o mesmo criador. Recomenda-se que as multiplicações 220 sejam realizadas no período reprodutivo da espécie, de preferência naquela época do ano com maior produção de machos, e que normalmente coincide com a maior disponibilidade de alimento. Figura 11 – Desenvolvimento das protocolônias em colônias de Melipona subnitida: a – protocolônia em fase inicial de desenvolvimento com potes de alimento e primeiro favo de cria ao centro; b – colônia estabelecida produzida pelo método de aproveitamento do excesso de rainhas virgens. A produção de novas colônias pelo método do aproveitamento do excesso de rainhas virgens apresenta 36,7% de sucesso aos 54 dias após o início do processo (Eleutério; Rocha; Freitas, 2022), ou seja, mais de um terço das rainhas aproveitadas são bem-sucedidas em estabelecer novas colônias (Figura 12). Em números, isso significa que para cada 100 células de crias, das quais emergem sete ou oito rainhas virgens, se consegue produzir três novas colônias, uma quantidade bem superior à obtida pelos métodos convencionais. Embora as colônias produzidas pelo nosso método tenham apenas 100 a 200 operárias após as oito semanas necessárias para se tornarem independentes em comparação com as cerca de 200 a 250 da divisão de uma colônia forte usando métodos convencionais (Koedam; Contrera; Imperatriz- Fonseca, 1999; Villas-Bôas, 2012), ele tem a grande vantagem de permitir que uma colônia matriz possa produzir muitas novas colônias por ano. Além disso, ao contrário dos métodos tradicionais que utilizam cerca de 30 a 50% de material biológico das colônias-mãe (Kwapong et al., 2010; Villas-Bôas, 2018) e demoram mais para obtenção das novas colônias dado o tempo levado para a emergência de rainhas virgens e posterior seleção pelas operárias (Wenseleers; Ratnieks, 2004), nosso método proporciona a otimização do processo de obtenção de novas colônias aproveitando rainhas virgens que normalmente seriam eliminadas, usa um mínimo de recursos e número gradual de 221 operárias das colônias-mãe sem comprometer seus potenciais produtivos e produz um maior número de novas colônias em menos tempo. Figura 12– Produção de colônia de Melipona subnitida pelo método de aproveitamento do excesso de rainhas virgens: a – rainha virgem apresentada a um pequeno grupo de operárias em placa de Petri e induzindo a corte; b – dia 0: rainha virgem aceita e operárias colocadas em um ninho com alimento e um favo falso de cera (protocolônia); c - dia 5 – rainha acasalada inspecionando as duas primeiras células de cria sendo construídas (colônia inicial); d – dia 7 – seis células de cria construídas; e – dia 14 – um pequeno favo de cria construído e iniciando um segunda favo em cima do primeiro; f – dia 19 – um segundo favo de cria construído e vários potes de alimento; g – dia 19 – visão lateral dos dois favos construídos; h – dia 24 – aumento dos favos e construção de mais potes de alimento; i - dia 31 – pequena colônia começando a crescer mais rápido; j - dia 40 – mais favos e potes de alimento construídos; k – dia 46 – a colônia começa a construir o invólucro de proteção do ninho; l – dia 54 – a colônia está estabelecida e pronta para viver de forma autônoma. Fonte: Eleutério; Rocha; Freitas (2022). 222 No entanto, os resultados poderiam ser bem melhores, uma vez que a taxa de sucesso na fase de aceitação da rainha pelas operárias e estabelecimento das protocolônias é superior a 80%. Essa diferença considerável entre a taxa de rainhas aceitas e o número de colônias obtidas se dá devido à grande perda de rainhas durante o voo nupcial, um problema conhecido da meliponicultura e ainda não resolvido (Camargo, 1972; Menezes; Vollet-Neto; Imperatriz-Fonseca, 2013). A maioria das rainhas ao saírem para seus voos nupciais são vítimas de ataque de predadores, não encontram machospois isso pode fazer com que as fêmeas de C. analis rejeitem os ninhos- armadilha como locais para nidificação (Figura 6b). No abrigo, os ninhos-armadilha devem ser colocados dentro dos blocos de madeira na quantidade desejada (Figura 6c). Depois de montados nos blocos de madeira e colocados no abrigo, os ninhos-armadilha serão povoados por fêmeas de C. analis que estejam em busca de local para nidificar. A estrutura dos blocos de madeira com inúmeras cavidades (ninhos-armadilha) à mostra atrai a atenção das abelhas Figura 5 – A presença nas proximidades do criatório de plantas cujas flores produzem óleos é essencial para a nidificação e reprodução de Centris analis: a – murici (Byrsonima crassifolia L.); b – acerola (Malpighia emarginata DC). 22 que vão inspecioná-las na esperança de serem adequadas para construírem seus ninhos (Figura 7a). Apesar de todos os ninhos-armadilha colocados à disposição serem iguais, a fêmea seleciona uma cavidade de acordo com sua preferência individual e pode examinar diversas opções até encontrar uma que considere adequada. Mas como os ninhos-armadilha para C. analis foram feitos atendendo os requerimentos de nidificação da abelha (diâmetro e comprimento da cavidade, material de confecção, distância entre ninhos etc.), elas prontamente passam a nidificar neles. Figura 6 – Instalação do criatório de Centris analis: a – abrigo para colocar os blocos de madeira com os ninhos-armadilha; b – o tamanho do abrigo deve ser em função da quantidade de ninhos que se pretende ter; c – detalhe dos blocos de madeira com os ninhos-armadilha vazios para serem colonizados por fêmeas de Centris analis. Logo após uma fêmea escolher o seu ninho-armadilha, ela passa algum tempo na entrada dele, como se estivesse de guarda (Figura 7b). A intenção, possivelmente, é demonstrar a sua posse daquela cavidade e marcá-la com os seus feromônios (cheiros) próprios que servirão tanto para facilitar o reconhecimento do seu ninho quando ela retornar do campo, como sinalizar para outras abelhas que aquele ninho-armadilha já está ocupado. 23 Em seguida, a abelha vai então a campo coletar recursos (fragmentos de anteras, filamentos, fibras vegetais, areia, barro etc.) para construir as paredes da primeira célula de cria (Figura 8a). Ao retornar ao ninho, ela entra primeiro de cabeça e caminha até o interior do ninho, recuando de volta à entrada para girar o corpo, a fim de entrar agora com o abdômen voltado para dentro (Figura 8b,c,d,e). Assim, pode depositar o material de construção, que é transportado em suas pernas, no fundo da cavidade e manuseá-lo com o terceiro par de pernas (Figura 8f). Após utilizar todo o recurso que trouxe consigo, a fêmea retorna a campo para coletar mais, repetindo o processo descrito acima até concluir as paredes da célula de cria. Visualizar a abelha girar o corpo e entrar na cavidade com o abdômen voltado para dentro (e a cabeça voltada para fora) é a forma mais segura de confirmar que um novo ninho está em construção (Figura 8b,c,d,e,f). A fêmea inicia então a coleta do alimento larval, que consiste em uma mistura de pólen com óleo floral e néctar (Figura 9a). O pólen e o óleo floral são coletados antes, mas em viagens distintas para cada recurso. As primeiras viagens de aprovisionamento da célula são feitas para coletar pólen, que é removido dos estames das flores usando as pernas dianteiras e medianas, e armazenado nas escopas para ser levado ao ninho (Figura 9b). As escopas são estruturas anatômicas formadas por aglomerados de cerdas ramificadas, presentes no terceiro par de pernas das fêmeas da maioria das abelhas solitárias, porém ausentes nos machos (Figura 9c). Nas abelhas coletoras de óleos, no entanto, além de transportar o pólen, as escopas também são capazes de reter óleos. Assim, em viagens subsequentes para coletar esse recurso, a abelha se prende à flor pela mandíbula, e usa pelos especializados das pernas medianas e traseiras para raspar o óleo das glândulas de óleos (elaióforos epiteliais) das flores que os produzem e, em seguida, o transferir para as escopas (Figura 9d). Figura 7 – Colonização dos ninhos-armadilha por Centris analis: a – fêmea inspecionando ninho-armadilha em busca de local para nidificar; b – após escolher seu ninho-armadilha, a fêmea monta guarda na entrada estabelecendo o domínio sobre ele. 24 Após chegar de volta e fazer o giro corporal na entrada do ninho, a abelha deposita no fundo da célula o recurso (pólen ou óleo) que trouxe naquela viagem, com o objetivo de formar uma massa de pólen misturada com óleo. Ao terminar a massa de pólen e óleo, a abelha começa a coletar néctar floral, que transporta no papo. Pousando na entrada do ninho, ela entra de cabeça para depositar o néctar na massa de alimento usando a glossa, repetindo o processo até colocar o suficiente (Figura 9e). Após concluir o aprovisionamento de néctar, a fêmea recua para a entrada do ninho, gira o corpo, e entra novamente com o abdômen voltado para dentro, para finalmente depositar um único Figura 8 – Construção da primeira célula no ninho-armadilha por Centris analis: a – fêmea coletando areia; b – a abelha entra de frente ao chegar com o recurso ao ninho-armadilha; c – a fêmea sai de costas, ainda com o recurso em suas pernas; d – a abelha gira em torno da entrada do ninho; e – Centris analis se posicionando para entrar de costas no ninho; f – dentro do ninho, a fêmea recua de costas até depositar o recurso para trabalhar na construção da célula. 25 ovo, diretamente sobre o alimento larval (Figura 9f). Feita a oviposição, a abelha fecha a célula de cria, encerrando a sua construção e tornando-se livre para começar a fazer uma nova, contígua àquela que acabou de concluir. O processo descrito acima pode ser repetido quantas vezes o comprimento da cavidade utilizada e a oferta de recursos no campo permitirem. Figura 9 – Aprovisionamento das células de cria no ninho-armadilha por Centris analis: a – fêmea busca recursos como pólen, óleo e néctar; b – abelha retornando ao ninho com carga de pólen nas escopas; c – perna traseira de Centris analis mostrando a escopa onde transporta recursos como areia, pólen e óleo; d – flor de murici (Byrsonima crassifolia L.) com algumas das glândulas de óleo (elaióforos) indicados pela letra E; e – Centris analis entrando de frente em ninho de observação com um carga de néctar no papo para depositar na massa de alimento da célula em construção; f – após aprovisionar a célula, a abelha entra de costa no ninho para depositar seu ovo sobre o alimento. O resultado é uma sequência de quantidade variável de células de cria, das quais as mais velhas, mais próximas do fundo do ninho, costumam conter larvas fêmeas, enquanto as mais novas, mais 26 próximas da entrada, normalmente possuem larvas de machos (Figura 10). As larvas são dispostas desta maneira para que os machos, que em geral se desenvolvem mais rápido, possam emergir do ninho primeiro do que as fêmeas, sem atrapalhar o desenvolvimento de suas irmãs. Figura 10 –Ninho de Centris analis em ninho-armadilha: a – ninho-armadilha aberto mostrando a sequência de células construídas pela abelha; b – close do ninho mostrando detalhes da partição das células, alimento larval, larvas já em desenvolvimento nas células construídas primeiro, no fundo do ninho (à esquerda da foto), e ovos nas células mais novas (à direita da foto). Finalmente, a abelha coleta recursos para construir o opérculo, uma estrutura que lacra a entrada do ninho, protegendo as células em seu interior. Ele é constituído por duas camadas: a primeira, feita do mesmo tipo de material usado para construir as paredes de cada célula de cria, e a segunda, uma cobertura de óleo floral (Figura 11). Entre o opérculo e a última célula de cria, costuma haver um espaço vazio, denominado célula vestibular que, se acredita, tenha a função de enganar cleptoparasitas que buscam depositar seus ovosem células com cria do ninho. Ao aplicar a última leva de óleo no opérculo, a abelha conclui a construção do ninho e o abandona, indo buscar uma nova cavidade para nidificar. Desta maneira, o ciclo de nidificação e oviposição é reiniciado, persistindo enquanto a abelha viver. Enquanto isso, dentro do ninho, cada ovo se transforma em uma larva branca e vermiforme que começa a consumir todo o alimento depositado pela abelha-mãe em sua célula. Durante o desenvolvimento, à medida que cresce, a larva troca algumas vezes seu exoesqueleto em um processo denominado ecdise, atingindo assim um novo ínstar larval a cada troca. Após chegar ao seu último instar, a larva defeca e passa a ser chamada de pré-pupa. A pré-pupa então tece um casulo em torno de si e torna-se uma pupa, iniciando o período no qual vai reestruturar o seu corpo todo, no processo 27 conhecido como metamorfose, até se transformar em uma abelha adulta. Neste momento, ela rompe a parede da célula de cria, rói o opérculo do ninho com as suas novas mandíbulas e emerge, voando pela primeira vez (Figura 12). Figura 11 – Fechamento do ninho de Centris analis feito em ninho-armadilha: a – e - construção do opérculo; f – Centris analis depositando óleo sobre o opérculo concluído; g - ninho-armadilha logo após ser finalizado pela abelha e ainda com óleo em estado líquido; h – óleo já solidificado funcionando como um tampão para a entrada do ninho. Figura 12 – Emergência de machos (a) e fêmeas (b) como adultos em ninho-armadilha. Machos normalmente emergem primeiro, mas em ninhos só com fêmeas, uma delas é quem rompe o opérculo. 28 Manejo racional da criação de Centris analis Um ponto importante no manejo racional da criação de C. analis é considerar que os fatores climáticos influenciam a nidificação dessa espécie. Nas condições tropicais onde os estudos foram feitos, C. analis faz ninhos durante todo o ano, apresentando períodos de alta, e poucos momentos de baixa nidificação. Nessas condições, as abelhas constroem de uma a oito células por ninho, sendo uma a três por dia, o que as leva a finalizar um ninho em três dias (variação de dois a cinco dias). As crias fêmeas emergem como adultas em cerca de 42 dias, enquanto os machos desenvolvem mais rápido, chegando em certos casos a até 6 dias a menos que as fêmeas. Em latitudes maiores, no entanto, C. analis não nidifica durante os meses frios do ano, indicando que altas temperaturas são um fator determinante para a reprodução nesta espécie. Por outro lado, nesses locais de clima mais ameno, com a atividade reprodutiva concentrada apenas nos meses mais quentes, as abelhas produzem mais células por ninho do que em ambientes tropicais (Moure-Oliveira et al., 2017). No entanto, as crias podem levar até quase 60 dias para emergirem, dependendo da temperatura ambiente. As condições climáticas também influenciam de forma indireta a reprodução e, portanto, o tamanho populacional do criatório dessa abelha ao regular o florescimento das plantas da área. Quanto maior a disponibilidade de pólen, óleo floral e néctar nas proximidades do ninho, maior o número de abelhas nidificando e, consequentemente, a quantidade de ninhos construídos a cada momento do ano. Além disso, como é comum para abelhas solitárias, apesar da relação normal macho:fêmea tender para 1:1, uma maior produção de fêmeas é favorecida em locais com recursos abundantes, enquanto com menos recursos disponíveis as abelhas passam a produzir uma proporção maior de machos. Daí a relevância da discussão no tópico anterior sobre a necessidade da presença em florescimento, pela maior parte do ano, de plantas que forneçam os recursos necessários às abelhas. À medida que os ninhos-armadilha nos blocos de madeira forem sendo povoados, eles precisam ser inspecionados diariamente (se possível) ou semanalmente (no mínimo) para assegurar que a população de C. analis está saudável e crescendo, visando obter um número de abelhas suficientes para usar na polinização dos cultivos. Para isso, o produtor deve examinar rapidamente os blocos de madeira observando a presença de ninhos operculados, de fêmeas pousadas dentro de ninhos com a cabeça voltada para fora, ou indo e voltando do campo com recursos coletados (Figura 13, ver vídeo de criatório de C. analis https://abre.ai/centrisfemea). Esses são sinais claros de que a população de abelhas está estabelecida e se desenvolvendo a contendo, e é importante que o produtor identifique esses sinais a cada revisão. No caso da necessidade de inspecionar o interior de algum ninho-armadilha, o criador pode fazê-lo usando uma lanterna ou um otoscópio. 29 Figura 13 – Revisão periódica do criatório de Centris analis: a - exame dos blocos de madeira e ninhos-armadilha observando os padrões de normalidade do criatório, como ninhos operculados (b), fêmeas de posse de ninhos-armadilha (c), movimento de abelhas trazendo recursos para os ninhos-armadilha (d), e fêmeas trabalhando do lado externo dos ninhos (e). 30 Uma preocupação constante nas revisões é que haja sempre ninhos-armadilha vazios para que novas abelhas possam nidificar. As abelhas C. analis não são naturalmente gregárias devido ao seu hábito de nidificação que depende da existência de cavidades pré-existentes, as quais não ocorrem em agrupamentos próximos no meio silvestre. Diferente das espécies de abelhas que escavam seus ninhos no solo e, portanto, podem fazer grandes aglomerados de ninhos uns ao lado dos outros, C. analis precisa encontrar alguma cavidade já pronta e que seja potencialmente adequado para a construção do seu ninho. Assim, na natureza, acabam nidificando bem afastadas umas das outras. Mas havendo disponibilidade de ninhos-armadilha constroem seus ninhos lado a lado, sem apresentarem comportamento muito territorial (Figura 14a). Por outro lado, a falta de ninhos-armadilha disponíveis para nidificação tanto pode levar as abelhas ainda sem ninhos a buscarem outros locais fora do criatório, como pode criar brigas sérias entre as abelhas por posse dos ninhos-armadilha já ocupados, que além de tomar o tempo de trabalho das fêmeas, algumas vezes podem ser fatais. Isso ocorre porque sendo solitárias, quando uma C. analis sai para o campo em busca dos recursos que precisa para o seu ninho, ele fica desprotegido e pode ser ocupado por outra abelha que esteja em busca de um local para iniciar o seu próprio ninho (Figura 14b). Havendo ninhos-armadilha suficientes, normalmente essa abelha evita aqueles marcados com os feromônios da proprietária e se acomoda em algum que ainda não tenha dono, daí também a importância de não possuírem cheiros fortes. No entanto, quando ela não encontra nenhum ninho-armadilha ainda sem uso, pode se aproveitar de quando a ocupante de algum deles vai a campo para tomar posse daquele ninho. Curiosamente, a abelha usurpadora se comporta como se tivesse consciência do que fez, pois permanece dentro do ninho e não sai até o retorno da proprietária, quando então impede a sua entrada no ninho usando o abdome como um bloqueio, ou, de dentro do ninho, a enfrenta cara a cara impedindo a entrada da rival (Figura 14c). Diante dessa situação, a proprietária original do ninho tenta a todo custo puxar a ocupante para fora do ninho (Figura 14d, veja vídeo desse comportamento em: https://abre.ai/centrisdisputa). Quando bem-sucedida, as duas podem cair ao solo brigando até que uma desista e voe para longe, ou uma delas seja morta. Caso a usurpadora consiga resistir dentro do ninho, o impasse pode perdurar por longo tempo, até que finalmente a dona do ninho desista e vá embora abrindo mão definitivamente da posse daquele ninho. A usurpadora então assume a propriedade do ninho, e caso já haja células construídas pela antiga proprietária, ou em fase de construção, a nova dona remove todo o seu conteúdo para fora do ninho, e inicia suas próprias células de cria (Figura 14e). 31 Figura 14 – O manejodos ninhos-armadilha não pode permitir a falta de espaço para as abelhas nidificarem: a – blocos de madeira lotados de ninhos-armadilha fechados; b – a falta de ninhos-armadilha disponíveis causa tensão entre as abelhas ao se aproximarem demais dos ninhos umas das outras; c – fêmea de Centris analis retornando do campo com pólen encontra outra ocupando o seu ninho; d – a fêmea que retorna tenta desesperadamente puxar a outra para fora do seu ninho, e essas lutas podem ser fatais; e – pólen de célula da antiga ocupante jogado fora pela abelha que usurpou o ninho. Todo esse processo é muito estressante para as abelhas e consome tempo e recursos preciosos prejudicando o bom desenvolvimento do criatório. No entanto, isso pode facilmente ser evitado adotando-se o manejo de retirar dos blocos de madeira todo e qualquer ninho-armadilha finalizado pelas abelhas, substituindo-o por outros novos e assegurando sempre a disponibilidade de ninhos para serem povoados. O arranjo dos ninhos-armadilha encaixados nos sulcos dos blocos de madeira permite aplicar esse manejo de forma rápida e eficiente. No entanto, como visto no tópico anterior, 32 desde que haja recursos disponíveis, as abelhas constroem e finalizam um ninho em três dias, na média, em alguns casos podendo chegar a apenas dois dias. Portanto, nesses momentos de grande atividade das abelhas, as revisões de acompanhamento no criatório devem ser frequentes para evitar a situação de indisponibilidade de ninhos-armadilha para nidificação. Os ninhos-armadilha finalizados e removidos dos blocos de madeira que estavam lotados podem ser usados para criar outra população de C. analis (Figura 15a). Para isso, eles são colocados em um incubatório (incubadora B.O.D. ou local ao ar livre) onde irão ficar até que as abelhas estejam prestes a emergir, quando então devem ser levados para onde se pretende estabelecer o novo criatório e colocar nos blocos de madeira junto com ninhos-armadilha vazios (Figura 15b-f). Ao emergirem, as abelhas buscarão acasalar e nidificar nos ninhos-armadilha disponíveis próximos. Esses ninhos- armadilha finalizados também podem ser usados no uso de C. analis para polinização agrícola, conforme veremos em tópico adiante. Figura 15 – Estabelecimento de novas populações de Centris analis a partir de ninhos-armadilha ocupados: a – blocos de madeira e ninhos-armadilha no local da nova população; b,c – ninhos-armadilha com crias em desenvolvimento sendo incubados em B.O.D.; d – ninhos-armadilha incubados ao ar livre; e – ninhos-armadilha com abelhas prestes a emergir levados para o local do estabelecimento da nova população; f – ninhos-armadilha colocados em bloco de madeira junto com outros ninhos-armadilha vazios para as abelhas emergirem no novo local. 33 Por outro lado, é importante que o produtor preste atenção em ninhos abertos que passam semanas sem serem utilizados, pois provavelmente se tornaram muito velhos ou estão sendo rejeitados pelas abelhas por algum motivo e precisam ser substituídos por novos. Da mesma maneira, ninhos operculados cujas abelhas adultas em seu interior não emergiram após dez semanas ou mais, indicam que os indivíduos ali provavelmente morreram. Deve-se então pegar o ninho “morto” e abri-lo com uma tesoura ou uma faca, para avaliar a situação em seu interior. Um ponto importante no manejo do criatório de C. analis é entender como essas abelhas se comportam em relação à nidificação. Tão logo emergem como adultas, elas procuram acasalar imediatamente e as fêmeas fundarem os seus ninhos. A distinção dos sexos é fácil, já que os machos apresentam a região do clípeo de amarelo intenso e o abdome negro enquanto as fêmeas possuem marcas de amarelo mais pálido no clípeo e abdome alaranjado (Figura 16a,b). Os jovens machos, assim que deixam os ninhos, buscam plantas com flores que as fêmeas utilizam como fonte dos recursos que precisam, e lá criam territórios de 1 a 2m2 marcando folhas, ramos e galhos com um feromônio para indicar sua posse da área (Figura 16c). Qualquer outro inseto que entrar no seu território é atacado e expulso, especialmente se for outro macho da sua espécie. As fêmeas, no entanto, têm livre acesso e quando pousam nas flores são montadas imediatamente pelo macho consumando o ato sexual. Fêmeas já acasaladas tentam se evadir quando percebem a aproximação do macho, mas muitas vezes não conseguem. Dessa forma, tanto um macho pode acasalar com várias fêmeas diferentes que venham visitar suas flores, como cada fêmea acaba acasalando algumas vezes também, mesmo que a maioria delas contra a sua vontade. Esse comportamento mais uma vez reforça a importância da existência próxima do criatório das plantas fornecedoras dos recursos vegetais que as abelhas precisam. Caso os recursos estejam longe, as fêmeas recém emergidas os encontrarão, mas após acasaladas procurarão locais próximos destas fontes de recursos para construírem seus ninhos, e a maioria não voltará para nidificar nos ninhos-armadilha disponibilizados no criatório. Algumas vezes, no entanto, o acasalamento pode ocorrer no próprio criatório, bastando para isso o macho ter uma chance (Figura 16d). A proximidade dos sítios de acasalamento com o criatório causa o inconveniente dos machos adultos tentarem usar os ninhos-armadilha como local de descanso e dormitório a noite (Figura 17a). Após emergirem como adultos os machos perdem qualquer ligação com o ninho onde nasceram e passam o resto de suas vidas em busca de fêmeas para acasalar, conforme descrito anteriormente. No entanto, nas horas mais quentes do dia, quando a atividade das fêmeas é bastante reduzida ou cessa totalmente, e a temperatura corporal dos machos se eleva perigosamente, especialmente se ficassem voando ao sol patrulhando seus territórios, eles buscam cavidades nas proximidades para 34 se abrigarem (Figura 17b). Da mesma forma, as usam para passar a noite protegidos de predadores. Tendo os ninhos-armadilha disponíveis por perto, muitos desses machos passam a tentar ocupá-los temporariamente nesses períodos do dia se colocando na posição característica de defesa bloqueando a entrada com os abdomens (Figura 17c). Quando a oferta de ninhos-armadilha é maior do que a procura das fêmeas, geralmente não há problemas. Mas quando a demanda por ninhos é grande, esse comportamento dos machos causa estresse entre eles, e entre eles e elas também, e levam a situações semelhantes às descritas anteriormente quando duas fêmeas disputam o mesmo ninho, embora aqui normalmente não haja mortes (Figura 17d,e). Figura 16 – Acasalamento em Centris analis no criatório racional: a – machos apresentam a região do clípeo de cor amarelo intenso e o abdômen negro; b – fêmeas se distinguem pelo abdômen de cor laranja intensa; c- macho vigiando seu território em flores de pau-brasil (Paubrasilia enchinata (Lam.) Gagnon, H.C.Lima & G.P.Lewis); d – acasalamento ocorrendo na mão da criadora. Finalmente, para o manejo adequado do criatório é necessário monitorar e identificar sinais de parasitas, predadores e oportunistas que possam ameaçar tanto a estrutura dos ninhos-armadilha quanto às larvas e abelhas adultas, como cupins, formigas, insetos cleptoparasitas, vespas, roedores e até 35 anfíbios. Portanto, se deve tomar medidas preventivas como evitar madeira morta em decomposição próximo do criatório que possa atrair a atenção dos cupins, e também servir de proteção para ninhos de formigas; usar protetores contra formigas nas estacas que dão suporte ao abrigo, e manter o abrigo bem arejado para evitar excesso de umidade que favoreça o desenvolvimento de fungos ou atrair pequenas rãs, dentre outras. Figura 17 – Machos de Centris analis ocupando ninhos-armadilha no criatório racional: a – macho se aproximando de ninho-armadilha; b – macho em voo e outros quatro já ocupando ninhos-armadilha (setas amarelas); c – detalhe de dois machos ocupando ninhos-armadilha naposição característica de defesa bloqueando a entrada com os abdomes; d – macho tentando remover outro macho do “seu ninho”; e – fêmea de Centris analis encontrando o seu ninho ocupado por um macho enquanto ela foi ao campo. Cupins (Isoptera) e formigas (Formicidae) atacam criatórios racionais de C. analis de maneiras similares, alcançando os ninhos-armadilha ao escalarem as pernas dos abrigos ou descendo pelo telhado, quando este é diretamente conectado à bancada onde os blocos de madeira são colocados. Ambos os grupos de insetos almejam construir parte de seus ninhos na estrutura física do criatório, 36 principalmente nos ninhos-armadilha vazios. Porém, neste processo eles costumam também saquear ninhos colonizados que estão ainda em construção por fêmeas ou que já foram operculados, podendo matar larvas e afugentar abelhas adultas. Mas a infestação por cupins apresenta um agravante em relação àquela por formigas, pois além de saquearem ninhos, eles destroem a madeira das bancadas, dos blocos de madeira e das estacas, além de consumirem a cartolina e o papel biodegradável que constituem os próprios ninhos-armadilha, gerando prejuízo extra ao produtor. Uma vez identificado ataque por um desses dois grupos de insetos, providências de controle devem ser tomadas imediatamente para neutralizar as ameaças. Existem formas variadas de controle de cupins e formigas e que geralmente dependem de cada situação, mas que fogem ao objetivo deste capítulo e, por isso, não entraremos em detalhes aqui. No entanto, recomendamos evitar o uso de inseticidas sempre que possível, mas sendo essa a escolha, nunca aplicar o produto diretamente sobre o abrigo, os blocos de madeira ou os ninhos-armadilha para evitar matar as abelhas também. Enquanto isso, os ninhos-armadilha e blocos de madeira infestados devem ser todos limpos manualmente ou substituídos por novos quando tiverem sido muito danificados. Insetos cleptoparasitas são aqueles que não constroem ninhos e põe seus ovos em células construídas por outro inseto, onde a sua larva eliminará o ovo ou larva do hospedeiro e se desenvolverá às custas do alimento originalmente destinado à sua vítima. As abelhas do gênero Coelioxys (Megachilidae) carecem de quaisquer estruturas anatômicas especializadas na coleta e no transporte de recursos ao ninho, sendo incapazes de construir células de cria ou de aprovisioná-las com alimento, e são cleptoparasitas de várias espécies de abelhas solitárias, inclusive C. analis (Figura 18a). Graças a este ciclo de vida, cada indivíduo adulto de Coelioxys que emerge dos ninhos-armadilha de um criatório racional precisou obrigatoriamente matar uma larva de C. analis para poder completar o seu desenvolvimento. Quanto mais ninhos uma fêmea de Coelioxys parasitar com seus ovos, mais abelhas coletoras de óleo deixarão de nascer. Por isto, é importante saber identificar e lidar rapidamente com estas abelhas cleptoparasitas. Como necessitam de ninhos de C. analis para poder depositar seus ovos, a presença de fêmeas de Coelioxys tende a aumentar proporcionalmente à de sua abelha hospedeira, sendo mais comuns em criatórios fortes. Elas costumam ficar pousadas na bancada ou próximos ao ninho-armadilha que almejam parasitar, com a cabeça voltada diretamente para ele (Figura 18b). Assim que a fêmea fundadora voa para o campo, entram no ninho escolhido, depositando um ovo e saindo rapidamente (Figura 18c). Normalmente as próprias fêmeas de C. analis conseguem manter a população de abelhas Coelioxys sob controle, evitando uma infestação. Além de impedirem a entrada do cleptoparasita quando estão em seus ninhos, as fêmeas de C. analis após retornarem do campo trazendo recursos, 37 costumam fazer uma rápida inspeção em seus ninhos. Se elas não conseguem encontrar o ovo da abelha cleptoparasita, a célula será parasitada, mas caso elas o encontrem, o destroem imediatamente, devorando-o. No entanto, o grande número de fêmeas de C. analis nidificando tão próximas pode atrair também muitas abelhas Coelioxys (Figura 18d). Nessa situação, o criador deve intervir. Como essas cleptorasitas são extremamente dóceis e quase nunca exibem qualquer comportamento agressivo, a melhor forma de eliminá-las é pela captura manual com um pote ou um tubo de plástico, enquanto estão pousadas. Após a coleta de todas as abelhas cleptoparasitas presentes no criatório, pode-se liberá-las em um local distante. Este processo é então repetido até não haver mais uma grande quantidade de fêmeas de Coelioxys perto dos ninhos-armadilha. Figura 18 – Abelhas do gênero Coelioxys são os principais cleptoparasitas em criatório racional de Centris analis: a – fêmea de Coelioxys sp.. Note a falta de corbícula ou escopa para transportar recursos necessários para aprovisionar um ninho; b - fêmea de Coelioxys sp. aguardando a saída de C. analis do ninho-armadilha; c – fêmea de Coelioxys sp. invadindo um ninho de C. analis após a abelha sair para o campo; d – sete fêmeas de Coelioxys sp. rodeando um ninho de C. analis. Vespas parasitoides como as do gênero Leucospis também podem ser um problema no criatório, embora sejam menos comum e não alcancem grandes números (Figura 19a). Essas vespas possuem um longo ovopositor (estrutura para pôr ovos) que permite depositarem seus ovos sem precisar entrar no ninho (Figura 19b). Diferente de Coelioxys cuja larva se alimenta das provisões do ninho e, portanto, a postura ocorre logo após a fêmea de C. analis concluir a célula, a larva de Leucospis consome a larva de C. analis, o que faz com que a postura seja feita em ninhos já 38 concluídos e células com larvas em estágio mais avançado para assegurar alimento suficiente para o desenvolvimento completo do parasitoide (Figura 19c; ver vídeo em https://abre.ai/centrisparasita). Então não é surpresa quando adultos de Leucospis emergem de ninhos aparentemente saudáveis no incubatório (Figura 19d). Figura 19 – Vespas parasitóides do gênero Leucospis podem ser problema em criatório racional de Centris analis: a – fêmea de Leucospis sp.; b - fêmea de Leucospis sp. introduzindo seu longo ovopositor em célula de ninho-armadilha exposto, mas elas podem fazê-lo também através de brechas ou mesmo perfurando a madeira dos blocos; c – larva de Leucospis sp. parasitando larva de C. analis; d – Leucospis sp. adulta emergida de um ninho-armadilha de C. analis. Vespas solitárias que nidificam em cavidades pré-existentes em madeira morta, como aquelas que pertencem à família Crabronidae, possuem ciclo de vida e biologia de nidificação muito semelhante àqueles de abelhas solitárias como C. analis. Por isso elas também são atraídas para nidificar em ninhos-armadilha, aceitando muito bem tanto tubos de cartolina como canudos biodegradáveis. Desta forma, elas competem dentro de criatórios com as abelhas por sítios de nidificação, e como são muito territoriais e relativamente agressivas ao defenderem seus ninhos, além de ocuparem os ninhos- armadilha ainda afastam as fêmeas de C. analis impedindo-as de nidificarem nas proximidades, o que pode reduzir o número de ninhos produtivos de C. analis no criatório. Como essas vespas caçam e aprovisionam seus ninhos com pequenas aranhas e larvas de lagartas e outros insetos que capturam no campo, são importantes agentes de controle biológico e não devem ser mortas. Seu controle deve ser feito ofertando ao lado do criatório um ou dois blocos de madeira contendo canudos com diâmetros 39 iguais ou menores que 4,5mm para a nidificação das vespas. Essa medida é altamente atrativa para elas, mas não para C. analis. Dessa forma, se reduz a competição, e os ninhos de vespas podem ser realocados para locais distantes após serem concluídos. Em criatórios muito fortes, roedores noturnos podem ser atraídos pela grande quantidade de ninhos-armadilha contendo ovos, larvas e pupas, embora isso não seja tão comum. Durante a noite, puxam os ninhos-armadilha