2_Maldonado_Global Ecology and Biogeography - 2015 - Maldonado - Estimating species diversity and distribution in the era of Big Data (1)

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RESUMO
973
6
7
4
3
5
2
1
8
,
Eder Chilquillo6,7, Nina Rønsted1,*
Claes Persson4
,
Carla Maldonado1,2, Carlos I. Molina1,3, Alexander Zizka4, 
Charlotte M. Taylor5 , Joaquina Albán6 e 
Alexandre Antonelli4,8
,
PAPÉIS
PESQUISAR
Métodos Como caso de teste, usamos a tribo de plantas Cinchoneae (Rubiaceae). Compilamos 
quatro conjuntos de dados de ocorrências de espécies: um criado manualmente e verificado por 
meio de trabalho taxonômico clássico, e o restante derivado do GBIF sob diferentes esquemas de 
limpeza e preenchimento. Usamos novas ferramentas de bioinformática para codificar espécies em 
grades, ecorregiões e biomas seguindo a classificação do WWF. Analisamos a riqueza de espécies 
e as faixas altitudinais das espécies.
Conclusão principal Bancos de dados abertos e ferramentas bioinformáticas integrativas permitem 
uma rápida aproximação de padrões de biodiversidade em larga escala em todo o espaço e faixas 
altitudinais. Descobrimos que a imprecisão geográfica afeta os padrões de diversidade mais do que 
as incertezas taxonômicas, muitas vezes levando a falsos positivos, ou seja, superestimando a 
riqueza de espécies em regiões relativamente pobres em espécies. Bancos de dados públicos para 
distribuição de espécies são valiosos e devem ser mais explorados, mas sob escrutínio e validação 
por especialistas taxonômicos. Sugerimos que os gerentes de banco de dados implementem 
maneiras fáceis de feedback da comunidade sobre a qualidade dos dados.
Localização Trópicos americanos.
Objetivo A digitalização massiva de coleções de história natural está agora levando a um acúmulo 
acentuado de dados de distribuição de espécies disponíveis publicamente. No entanto, erros 
taxonômicos e incerteza geográfica de registros de ocorrência de espécies são agora reconhecidos 
pela comunidade científica – colocando em questão até que ponto tais dados podem ser usados 
para revelar padrões corretos de biodiversidade e distribuição. Exploramos essa questão por meio 
de análises quantitativas e qualitativas de conjuntos de dados não limpos versus manualmente 
verificados de registros de distribuição de espécies em diferentes escalas espaciais.
Palavras-
chave Cinchoneae, qualidade de dados, GBIF, dados de ocorrência, Rubiaceae, riqueza de 
espécies, SpeciesGeoCoder.
Resultados Intervalos altitudinais para espécies e gêneros foram corretamente inferidos mesmo 
sem limpeza e preenchimento manual de dados. No entanto, registros errôneos afetaram os 
padrões espaciais de riqueza de espécies. Eles levaram a uma superestimação da riqueza de 
espécies em certas áreas fora dos centros de diversidade no clado. A localização de muitas dessas 
áreas compreendia o ponto médio geográfico de países e subdivisões políticas, atribuídos muito 
depois que os espécimes foram coletados.
Estimando a diversidade e distribuição 
de espécies na era do Big Data: até que 
ponto podemos confiar em bancos 
de dados públicos?
Instituto de Ecologia, Universidade
Herbário Nacional da Bolívia,
Universidade Principal de San Andrés, La Paz,
Bolívia,
Universidade de Copenhague, Copenhague,
Prefeito de San Andrés, La Paz, Bolívia,
Dinamarca,
Museu de História Natural da Dinamarca,
Departamento de Ciências Biológicas e Ambientais, 
Universidade de Gotemburgo, 
Gotemburgo, Suécia, 
Jardim, Universidade de Missouri-St. Louis, St.
Louis, MS, USA, 
Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, 
Peru, Vegetal, 
Universidade Estadual de Campinas, Sao Paulo, 
Brazil, Garden, 
Gothenburg, Sweden 
Museu de História Natural,
Departamento de Biologia 
Botânico de Gotemburgo
Botânico do Missouri
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E-mail: nronsted@snm.ku.dk Este 
é um artigo de acesso aberto sob os termos da Licença 
Creative Commons Atribuição-NãoComercial-
SemDerivações, que permite o uso e a distribuição 
em qualquer meio, desde que o trabalho original seja 
devidamente citado, o uso seja não comercial e nenhuma 
modificação ou adaptação seja feita.
*Correspondência: Nina Rønsted, Museu de 
História Natural da Dinamarca, Universidade de 
Copenhague, Sølvgade 83, opg. S, 1307, 
Copenhagen K, Dinamarca.
Ecologia Global e Biogeografia, (Global Ecol. Biogeogr.) (2015) 24, 973–984
DOI: 10.1111/geb.12326 
http://wileyonlinelibrary.com/journal/geb
© 2015 Os autores. Ecologia global e biogeografia publicado por 
John Wiley & Sons Ltd
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Em resposta ao crescente número de usuários e aos diferentes requisitos 
para o uso de dados, o GBIF melhora regularmente seu portal de dados, 
adicionando mais detalhes para cada entrada de dados e permitindo novos 
tipos de extração e análises (GBIF, 2014). No entanto, ainda há limitações 
importantes na qualidade dos dados, que podem influenciar os resultados e 
conclusões de estudos de biodiversidade usando o GBIF se os dados forem 
usados de forma acrítica. Por exemplo, deve-se prestar atenção à qualidade 
potencialmente ruim em termos de posição geográfica de locais, identificações 
taxonômicas errôneas e ao lidar com grupos sem revisão taxonômica recente 
ou para os quais nenhum especialista taxonômico está disponível (Graham et 
al., 2004; Wieczorek et al., 2004; Chapman, 2005b; Newbold, 2010; Hjarding 
et al., 2014). Essas limitações colocaram em questão a utilidade dos bancos 
de dados públicos, mesmo que todos os dados disponíveis pudessem ser 
coletados exaustivamente (Hortal et al., 2007).
Este conjunto de dados foi compilado manualmente por meio de trabalho 
taxonômico clássico. O GBIF não foi considerado durante a compilação. Nós
Aqui, abordamos essa questão analisando e comparando padrões de 
diversidade inferidos de conjuntos de dados compilados manualmente e 
automaticamente, compreendendo dados de distribuição de espécies para a 
tribo de plantas Cinchoneae (Rubiceae). Usamos esses dados como um caso 
de teste para investigar até que ponto os dados atualmente disponíveis no 
GBIF são suficientes para inferir corretamente padrões de distribuição e 
biodiversidade, em múltiplas escalas espaciais e altitudinais.
MÉTODOS
974
Grupo de estudo e distribuição
C. Maldonado et al.
A tribo Cinchoneae compreende nove gêneros: Ciliosemina, Cinchona, 
Cinchonopsis, Joosia, Ladenbergia, Remijia, Stilpnophyllum, Maguireocharis e 
Pimentelia, totalizando 121 nomes de espécies aceitos até agora (Andersson 
& Antonelli, 2005).
Idealmente, uma avaliação cuidadosa da qualidade das informações 
primárias em um conjunto de dados baixado do GBIF deve ser conduzida, 
antes que os dados sejam usados para análises posteriores – em particular 
verificando, quando possível, os dados de identificação e localidade das 
espécies, incluindo suas georreferências (coordenadas para latitude e 
longitude). Caso contrário, os resultados podem ser falhos e o dinheiro da 
pesquisa gasto desnecessariamente (Dov, 2007). No entanto, ecologistas, 
biogeógrafos, conservacionistas, formuladores de políticas e partes interessadas 
em todo o mundo estão usando as informações disponíveis no GBIF e outros 
bancos dedados públicos para avaliar rapidamente os padrões de diversidade, 
muitas vezes sem muita atenção à qualidade e confiabilidade dos dados 
subjacentes. Dado o rápido desenvolvimento de ferramentas computacionais 
para manuseio, limpeza e análise de dados de biodiversidade, até que ponto 
podemos usar bancos de dados públicos sem a intervenção de taxonomistas?
A tribo ocorre exclusivamente nos Neotrópicos, principalmente no sopé dos 
Andes, da Bolívia à Colômbia, mas se estendendo ao norte até a Venezuela, 
Costa Rica, Guianas e sudeste do Brasil. A tribo Cinchoneae forma um clado 
bem definido, caracterizado por dados de morfologia e sequência de DNA 
(Andersson, 1995; Andersson & Antonelli, 2005; Manns & Bremer, 2010). A 
tribo é histórica e economicamente importante como fonte de casca de 
Cinchona e quinina, o único tratamento para malária por c. 400 anos (Kaufman 
& Ruveda, 2005).
Compilação de conjuntos de dados
INTRODUÇÃO
Museus e herbários com coleções de história natural são fontes inestimáveis 
de conhecimento para a ciência e a sociedade. Esses repositórios contêm uma 
amostra da biodiversidade mundial coletada ao longo de séculos de 
exploração de campo (Smith & Blagoderov, 2012). Essas informações estão 
se tornando cada vez mais disponíveis pela Internet por meio de bancos de 
dados digitais interativos, graças ao rápido surgimento de novas plataformas 
computacionais e ferramentas de bioinformática (Soberón & Peterson, 2004; 
Newbold, 2010). Vários bancos de dados fornecidos por diferentes instituições 
estão agora disponíveis publicamente, cobrindo a maioria dos grupos 
taxonômicos e regiões geográficas. Como consequência do crescente número 
de provedores de dados e da quantidade de informações, tornou-se necessário 
reunir dados de ocorrência de espécies em formatos padronizados para 
permitir a fácil troca e uso dessas informações em todo o mundo (Graham et 
al., 2004). O Global Biodiversity Information Facility (GBIF, http://www.gbif.org/) 
é atualmente um dos maiores e mais amplamente utilizados bancos de dados 
de biodiversidade (Beck et al., 2012, 2014; Jetz et al., 2012), com o objetivo 
de "tornar os dados primários do mundo sobre biodiversidade livre e 
universalmente disponíveis pela Internet" (Chapman, 2005a; Yesson et al., 
2007; GBIF, 2008; Newbold, 2010). Atualmente, o GBIF fornece um único 
portal para acessar mais de 500 milhões de registros.
Quatro conjuntos de dados foram compilados incluindo todos os táxons 
identificados no nível de espécie na tribo Cinchoneae: um criado manualmente 
e verificado por meio de trabalho taxonômico clássico, e os outros três 
derivados do GBIF sob diferentes esquemas de limpeza e preenchimento: um 
conjunto de dados não limpo, um conjunto de dados limpo e um conjunto de 
dados limpo com a adição manual de registros. Para todos os conjuntos de 
dados, os táxons infraespecíficos foram tratados no nível de espécie, e apenas 
registros georreferenciados foram incluídos. Registros com georreferências 
notavelmente incorretas (por exemplo, pontos no mar, latitude/longitude 
invertidas, sinais invertidos) foram excluídos de todas as análises.
A disponibilidade massiva de dados de biodiversidade, juntamente com o 
rápido surgimento de novas técnicas e ferramentas para analisar tais 
informações (por exemplo, Sistemas de Informação Geográfica e pacotes de 
análise estatística), facilitou análises em larga escala e interpretação de dados 
de biodiversidade e distribuição. Tais dados, portanto, fornecem um recurso 
inestimável para documentar a biodiversidade e sua distribuição através do 
tempo e espaço para pesquisa, educação e formulação de políticas (Williams 
et al., 1996; Winker, 2004). Dados de biodiversidade, integrados com dados 
espaciais ambientais, permitem muitos usos que se estendem de aspectos 
da teoria ecológica e evolutiva a aplicações em conservação, biogeografia, 
agricultura e saúde humana, entre outros (Peterson et al., 1998; Chapman, 
1999; Faith et al., 2001; Graham et al., 2004; Selama et al., 2013; Ficetola et 
al., 2014).
Conjunto de dados verificado (VD)
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Ecologia Global e Biogeografia, 24, 973–984, © 2015 Os Autores. Ecologia Global e Biogeografia 
publicado por John Wiley & Sons Ltd
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Esses registros não estavam disponíveis no GBIF, como aqueles de herbários 
que não estão vinculados ao GBIF, mas foram importantes para nosso grupo de 
estudo. Também adicionamos os novos registros e espécies que encontramos 
durante o trabalho de campo. Em contraste com VD, não corrigimos taxonomia 
e identificações errôneas neste conjunto de dados.
resultados. Como a resolução espacial dos mapas de riqueza é afetada pelo 
volume e qualidade dos dados, essas análises foram realizadas em três escalas 
espaciais: grades de um grau, ecorregiões e biomas (Olson et al., 2001). 
Também calculamos a distribuição altitudinal de todas as espécies em ambos 
os conjuntos de dados.
Este conjunto de dados foi criado adicionando registros em 'GBIF limpo'.
Todos os registros de espécies disponíveis para a tribo Cinchoneae foram 
baixados do GBIF (em 1º de julho de 2014). Apenas registros sem 'problemas 
de georreferência conhecidos' (uma alternativa no portal de dados) foram 
selecionados. A busca foi feita para cada gênero separadamente.
975
Os sinônimos foram verificados no portal The Plant List (http://
www.theplantlist.org, acessado em 15 de maio de 2014) para garantir que todos 
os registros foram atribuídos com um nome aceito (Apêndice S2).
Para a análise altitudinal, os conjuntos de dados VD e GBIF foram comparados 
usando um teste U de Mann-Whitney não paramétrico . Para cada unidade 
analítica, a riqueza de espécies foi calculada e mapeada. Em seguida, criamos 
mapas e diagramas adicionais para mostrar as diferenças qualitativas e 
quantitativas encontradas entre ambos os conjuntos de dados. Os testes 
estatísticos foram realizados usando o pacote de software estatístico R 
(R_Core_Team, 2013).
Um total de 114 espécies foram incluídas neste estudo (109 nomes aceitos, 
dois nomes não resolvidos e três novas espécies ainda não descritas. Veja 
Apêndice S2).
Analisamos a distribuição e a riqueza de espécies com base em todos os quatro 
conjuntos de dados para testar o impacto da qualidade do conjunto de dados na
RESULTADOS
Os mapas obtidos pelas análises de grade de 1 grau são mostrados na Fig. 2. 
O mapa usando VD (Fig. 2a) indica que as áreas mais ricas em espécies para a 
tribo Cinchoneae estão localizadas na
Grades: O nível espacial mais fino de nossas análises é representado por célulasde um grau que cobrem todo o alcance da tribo.
Escalas analíticas
('GBIF limpo')
Análise de grade
Foram detectados numerosos espécimes com identificação não confiável, 
por exemplo, duplicatas da mesma coleção que foram identificadas com 
nomes diferentes em diferentes herbários. Para validar
Conjunto de dados não limpos do GBIF ('GBIF')
GBIF limpo e aumentado com registros adicionais ('GBIF cleaned_increased')
tentou incluir todos os principais herbários da América do Sul (Apêndice S1 em 
Informações Complementares), bem como o banco de dados TROPICOS no 
Jardim Botânico do Missouri (http://mobot.mobot.org/W3T/Search/vast.html), 
que é o recurso de informação mais abrangente para a flora da região andina 
(Taylor, 1999). Além disso, novos registros foram digitalizados, incluindo novas 
coleções feitas por nós durante o trabalho de campo nos últimos três anos. Três 
novas espécies sob descrição também foram incluídas (CM Taylor, comunicação 
pessoal, 2015). Espécimes cultivados e híbridos foram consistentemente 
excluídos.
Distribuição altitudinal: Uma altitude foi atribuída a cada ocorrência com base no 
modelo de elevação global da Shuttle Radar Topography Mission com resolução 
de 90 metros (http://srtm.csi.cgiar.org). Padrões altitudinais de distribuição foram 
analisados por gênero e por espécie.
O GBIF cleaned reduziu esse número para 3572, e o GBIF cleaned_increased 
atingiu um total de 3756 registros. Mapas de ocorrência com os conjuntos de 
dados VD e GBIF são fornecidos na Fig. 1.
Diversidade e distribuição de espécies na era do Big Data
identidade da espécie, uma verificação taxonômica foi realizada no Herbário 
do Jardim Botânico de Mis-souri (que detém uma das maiores coleções com 
curadoria do grupo), comparando espécimes com seus respectivos tipos e 
protólogos (veja o Apêndice S3 para uma lista das principais referências 
usadas). Como nem todos os espécimes estavam prontamente disponíveis para 
validação, decidimos remover espécimes não identificados por taxonomistas 
trabalhando em Cinchoneae. Para espécimes sem georreferências, mas com 
uma descrição precisa da localidade da coleção, uma coordenada foi atribuída 
usando o Google Earth (V 7.1.2.2041, 2014).
Removemos do conjunto de dados do GBIF todos os registros sem 
informações nos campos Localidade e/ou Estado/Província, pois 
consideramos que suas georreferências eram mais propensas a serem 
imprecisas, muitas vezes por atribuições a posteriori.
Análises
Ecoregiões: O segundo nível espacial foram as ecorregiões terrestres usadas 
pelo WWF (Olson et al., 2001; Burgess et al., 2004); (http://maps.tnc.org/
gis_data.html, acessado em 1 de março de 2014). Biomas: São polígonos 
também definidos sob a classificação do WWF, o próximo nível hierárquico 
acima das ecorregiões.
Para o VD obtivemos 4192 registros no total, mas após remover entradas sem 
georreferências o conjunto de dados foi reduzido para 2670 registros. A consulta 
completa no GBIF retornou 9592 registros para a tribo Cinchoneae. Destes, 
8680 (90%) foram identificados no nível de espécie e apenas 3720 (43%) foram 
georreferenciados.
As análises foram conduzidas usando SpeciesGeoCoder (Töpel et al., 2014), 
um pacote de software escrito em Python e R (Zizka et al., em preparação). O 
programa combina polígonos geográficos com pontos de ocorrência de múltiplas 
espécies, testa quais espécies ocorrem em quais polígonos e calcula estatísticas 
de resumo sobre distribuição e diversidade de espécies. O QuantumGIS (QGIS 
V 2.2.0-Valmier) foi então usado para editar e exportar alguns dos mapas de 
resumo para outros formatos. A projeção de mapa de Mollweide foi aplicada 
para todos os mapas.
GBIF limpo de registros com georreferências presumivelmente erradas
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(a) Conjunto de dados verificados (VD)
(e) VD – GBIF limpo
(c) VD – GBIF(b) GBIF
(h)
(d) GBIF limpo
(f) GBIF limpo_aumentado
através do trabalho taxonômico clássico
“GBIF limpo” aumentou através da adição de registros compilados manualmente; (g) Diferença entre VD e GBIF limpo_aumentou; e
incluindo visitas a herbários, trabalho de campo e
(h) mapa de grade mostrando uma compilação anterior de registros de espécimes da literatura taxonômica, com pontos proporcionais às espécies
informações de monografias); (b)
números (Antonelli et al., 2009).
conjunto de dados não verificado baixado do
Centro de Informação sobre Biodiversidade Global
GBIF usando limpeza automatizada menor
Figura 1 Gráfico de todas as ocorrências de espécies em
funções (por exemplo, excluindo pontos no
Figura 2 Mapas de grade de um grau mostrando a riqueza de espécies da tribo Cinchoneae. (a) Conjunto de dados verificados (VD); (b) Conjunto de dados GBIF; (c) Diferença
a tribo de plantas Cinchoneae (Rubiaceae). (a)
oceano).
Conjunto de dados verificado (ou seja, compilado manualmente
entre VD e GBIF; (d) GBIF limpo pela exclusão de georreferências incertas; (e) Diferença entre VD e GBIF limpo; (f)
Conjunto de dados verificado Conjunto de dados GBIF(b)(um)
1000 km 5005000 0 1000 km
976
C. Maldonado et al.
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(g) VD – GBIF limpo_aumentado
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efeito de georreferências precárias, conforme encontrado em nossas análises 
em nível de grade: ecorregiões que compreendem os pontos médios 
geográficos de alguns países parecem erroneamente constituir centros de diversidade.
Encontramos alta correspondência no número de espécies entre ambos os 
conjuntos de dados nas ecorregiões mais ricas: ' Yungas peruanas' (com 36 
espécies em ambos os conjuntos de dados) e 'Floresta de Montanha Real da 
Cordilheira Oriental' (com 47 espécies registradas em VD e 46 em GBIF). No 
entanto, diferenças consideráveis em algumas ecorregiões foram identificadas 
(Fig. 3c). Por exemplo, os 'Llanos', na parte central da Venezuela e no nordeste 
da Colômbia, incluíram 27 espécies quando GBIF foi usado, e apenas 3 quando 
VD foi usado.
Um problema relacionado com georreferências imprecisas é exemplificado pela 
ecorregião terrestre 'Southwest Amazon Moist Forest'(Apêndice S4a). Usando GBIF, para 
esta ecorregião detectamos exatamente a mesma coordenada (ÿ12,00, ÿ70,25) para seis 
espécies diferentes: Cinchona micrantha, Joosia umbellifera, Ladenbergia carua, L. 
graciliflora, L. oblongifolia e Remijia firmula. Os registros em todos esses casos declaram 
'Peru, Madre de Dios'. A coordenada foi aparentemente atribuída ao centro do departamento 
Madre de Dios, o que é muito impreciso, dada a área total do departamento de mais de 
85.000 km2 (equivalente ao tamanho da Áustria) e adiciona ruído considerável aos 
resultados finais. Além disso, neste caso, a maioria das espécies são típicas de florestas 
montanhosas (exceto Remijia firmula, que é muito comum nas terras baixas). Quando 
mapeamos a distribuição completa das seis espécies, não encontramos sobreposição 
entre as faixas conhecidas dessas espécies com o ponto atribuído a elas no conjunto de 
dados do GBIF. Da mesma forma, essa coordenada repetidamente atribuída, mas 
imprecisa, também aumentou o número de espécies na ecorregião 'Floresta Úmida do 
Sudoeste da Amazônia' . Quando usamos o GBIF limpo (Fig. 3d), a maioria desses 
registros errôneos foi eliminada e obtivemos uma melhor
'Floresta Úmida do Sudoeste da Amazônia', a ecorregião localizada entre o 
Peru e o Brasil, teve 33 espécies registradas no GBIF, mas apenas 24 no VD. 
A ecorregião 'Floresta Estacional do Mato Grosso' , localizada no centro do 
Brasil, teve 10 espécies no GBIF, mas apenas 2 no VD. Nesses casos, um 
exame cuidadoso dos pontos de dados revelou uma similaridade
aproximação para VD (Fig. 3a).
Análise de bioma
Também detectamos que o número de espécies em cada ecorregião não era 
consistentemente maior ao usar GBIF; números maiores de espécies foram detectados 
algumas vezes ao usar VD. Exemplos incluem as 'Yungas Bolivianas', que contêm 19 vs. 
16 espécies, a 'Iquitos Varzea' com 12 vs. 9, e a 'Floresta Úmida de Ucayali' com 29 vs. 23 
usando VD e GBIF, respectivamente. Essas ecorregiões são altamente consistentes com 
os lugares onde obtivemos registros extras digitalizando novas informações de herbários e 
por meio de nosso próprio trabalho de campo, bem como adicionando informações de 
trabalhos taxonômicos recentes sobre o grupo. Consequentemente, essas ocorrências 
maiores nos dados VD são causadas pela qualidade de dados aprimorada, não por ruído 
ou erros em nenhum conjunto de dados. Usando o conjunto de dados GBIF 
cleaned_increased, esses registros foram incluídos e os resultados (Fig. 3f e 3g) foram 
ainda mais consistentes com os obtidos com VD.
No nível do bioma, a tribo Cinchoneae ocorreu em seis dos quatorze biomas 
do mundo (Apêndice S4b). Como as unidades analíticas neste caso são 
maiores do que as ecorregiões, a maioria das espécies simplesmente 
corresponde ao maior bioma incluído aqui, que é o 'Tropical and Subtropical 
Moist Broadleaf Forests' (contendo 102 espécies em ambos os conjuntos de 
dados) (Fig. 4a e 4b). A maior diferença entre os conjuntos de dados foi 
encontrada no bioma 'Tropical and Subtropical Grasslands and Savannas and 
Shrublands' , que parece compreender 32 espécies quando VD foi usado e 10 
quando GBIF foi usado. Essa diferença é retratada na Fig. 4c e é novamente 
devido à georreferência imprecisa dada a várias espécies na Venezuela central. 
Neste caso, as outras georreferências imprecisas encontradas (coordenadas 
atribuídas a várias espécies no centro de outros países) não são visíveis aqui, 
pois todas fazem parte do maior
Diversidade e distribuição de espécies na era do Big Data
(Fig. 2e), o que significa que a maioria das coordenadas errôneas identificadas 
acima estavam entre as georreferências imprecisas removidas no GBIF limpo. 
A adição de registros verificados não
partes norte e central do Peru. O mapa usando o conjunto de dados GBIF (Fig. 
2b) mostra quase o mesmo resultado, mas áreas adicionais parecem ser 
particularmente ricas em espécies, a saber, as partes norte e central do 
Equador, centro da Venezuela e centro do Brasil.
originalmente disponíveis através do GBIF resultaram em resultados ainda 
mais semelhantes (Figs. 2f e 2g), o que significa que alguns dados ainda estão 
faltando no GBIF.
977
As diferenças entre esses dois mapas são destacadas na Fig. 2(c).
Análise de ecorregiões
Conforme mostrado na Fig. 2(b), usando o GBIF, identificamos alguns 
centros incorretos de diversidade. Duas células se destacaram por um número 
muito alto de espécies. Uma está localizada exatamente no ponto médio 
geográfico do Peru. Uma avaliação da ocorrência de espécies nesta grade 
mostrou que 26 espécies foram registradas exatamente na mesma 
georreferência (ÿ74,14, ÿ9,1839). A maioria dessas entradas eram espécimes 
antigos, coletados entre 1778–1900 por Ruiz & Pavón, Weddell e Spruce, entre 
outros, que não forneceram coordenadas para seus locais de coleta. As 
informações disponíveis nesses rótulos apenas declaravam 'Peru' como a 
localidade de coleta, e a georreferência posteriormente atribuída a eles quando 
os dados foram inseridos no GBIF era simplesmente aquela correspondente 
ao ponto central do país. O mesmo problema foi encontrado na segunda grade 
mais rica em espécies, que estava localizada na parte central da Venezuela 
(ÿ69,9119, 7,0758) e parecia constituir um segundo centro de diversidade com 
16 espécies. Para avaliar se esse era um problema recorrente, verificamos os 
pontos centrais de cada país latino-americano e encontramos o mesmo 
problema para o Equador (com nove espécies em ÿ78,1869, ÿ1,4628), Brasil 
(com 5 espécies em ÿ52,8731, ÿ10,8339) e Bolívia (com 5 espécies em 
ÿ64,435, ÿ16,7261).
Os registros de espécies incluídos em qualquer conjunto de dados de 
ocorrência estavam presentes em um total de 72 ecorregiões terrestres (Apêndice S4a).
O GBIF limpo (Fig. 2d) levou à inferência de padrões de diversidade mais 
semelhantes aos obtidos a partir do VD
A Fig. 3 mostra mapas de riqueza para cada um deles, usando VD (Fig. 3a) e 
os três conjuntos de dados baseados em GBIF (Fig. 3b–d). O mapa de riqueza 
usando GBIF mostra um número maior de áreas com alta diversidade em 
comparação com o que usa VD.
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publicado por John Wiley & Sons Ltd
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(a) Conjunto de dados verificados (VD)
(d) GBIF limpo
(c) VD – GBIF(b) GBIF
(f) GBIF limpo_aumentado (g) VD – GBIF limpo_aumentado
(e) VD – GBIF limpo
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publicadopor John Wiley & Sons Ltd
Análise altitudinal
Os mapas de riqueza em grade baseados em VD (Fig. 2a) são 
congruentes com o conhecimento prévio baseado na compilação manual da 
riqueza de espécies a partir de citações de espécimes (Fig. 2h) (ver Antonelli 
et al., 2009 e referências nele contidas) e são provavelmente uma 
representação adequada do padrão de distribuição e diversidade de nossa 
tribo em estudo. Além disso, esses mapas oferecem uma visão detalhada 
da distribuição do clado e refinam estimativas anteriores. Por exemplo, 
nosso estudo confirmou que algumas áreas no leste e sul do Brasil que 
antes eram consideradas
As Figuras 5 e 6 mostram boxplots representando as médias e as faixas 
interquartis de altitude para gêneros e espécies, usando VD e GBIF. Em 
ambos os níveis, as faixas altitudinais são altamente consistentes entre 
os dois conjuntos de dados.
DISCUSSÃO
Figs 2, 3 e 4). Ao contrário de nossa expectativa, aumentar a escala espacial 
não reduziu esses problemas. Abaixo, discutimos as questões comuns e 
particulares dessas análises separadas.
As grades são as unidades operacionais mais comumente usadas para 
calcular métricas de diversidade. Embora sofram com o fato de que os 
registros de espécies vêm apenas de dados de presença e, portanto, 
refletem de perto o esforço de amostragem (Geri et al., 2013), elas podem 
refinar os mapas de alcance de espécies quando algumas partes da região 
não foram pesquisadas tão rigorosamente quanto outras (Franklin, 2010).
bioma considerado. Como nos casos anteriores, usando GBIF cleaned (Fig. 
4d e 4e) e GBIF cleaned_increased (Fig. 4f e 4g), os resultados mostram 
uma melhor aproximação aos obtidos com VD (Fig. 4a).
C. Maldonado et al.
Encontramos vieses associados a georreferências errôneas em todas as 
escalas espaciais analisadas (grades de 1 grau, ecorregiões e biomas;
978
O impacto das escalas espaciais nos resultados
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Figura 3 Mapas de riqueza de espécies codificados por ecorregiões usando os seguintes conjuntos de dados: (a) verificado (VD), (b) GBIF, (c) VD-GBIF, 
(d) GBIF limpo, (e) VD-GBIF limpo, (f) GBIF limpo_aumentado e (g) VD-GBIF limpo_aumentado. A codificação de cores (veja a legenda) se refere aos 
números de espécies na tribo Cinchoneae. Apenas ecorregiões contendo pelo menos uma espécie são delimitadas.
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(a) Conjunto de dados verificados (VD)
(d) GBIF limpo
(c) VD – GBIF(b) GBIF
(f) GBIF limpo_aumentado (g) VD – GBIF limpo_aumentado
(e) VD – GBIF limpo
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et al., 2001; Wikramanayake, 2002; Burgess et al., 2004; Kier et al., 
2005). Isso os torna unidades analíticas úteis em biodiversidade, 
conservação e biogeografia (Burgess et al., 2006; Giam et al., 2012; 
Jordon-Thaden et al., 2013). Acreditamos que nossa análise em nível 
de ecorregião forneceu uma estimativa bastante precisa da distribuição 
da tribo Cinchoneae, mas apenas nas ecorregiões ao longo das 
Montanhas Andinas e ao redor das Terras Altas da Guiana. Para as 
ecorregiões restantes, que são geralmente maiores, até mesmo uma 
única ocorrência levou a um efeito relativamente grande no mapa 
estimado de biodiversidade. De fato, ao usar o GBIF, várias grandes 
ecorregiões parecem ter níveis falsos de riqueza de espécies (por 
exemplo, o 'Chaco Seco', a ecorregião entre Bolívia, Paraguai e 
Argentina com um único registro não verificado na Bolívia, mas 
aparentemente afetando uma grande área; Fig. 3a).
979
parte da faixa de distribuição está vazia desta tribo. No entanto, 
reconhecemos que parte desses padrões pode ser resultado de vieses 
espaciais na atividade de coleta ou ser específico para a área em 
estudo. Além disso, os mapas em grade provaram ser uma ferramenta 
valiosa para identificar as principais fontes de erros geográficos, em 
particular a falsa atribuição de ocorrências aos centroides de unidades 
políticas (Fig. 2b e 2c).
Diversidade e distribuição de espécies na era do Big Data
Comparar os conjuntos de dados VD e GBIF usando grades sugere 
que a baixa precisão das georreferências pode afetar consideravelmente 
os padrões obtidos. Identificamos vários centros de diversidade para a 
tribo usando GBIF (Fig. 2b) que estão associados a coordenadas 
incorretas atribuídas aos espécimes, e prevemos ainda menos precisão 
em escalas mais finas.
Limites mínimos de ocorrência para codificação de espécies em 
polígonos (uma opção já implementada no SpeciesGeoCoder) podem 
ser uma maneira automatizada de reduzir esse viés quando a 
verificação de especialistas não for possível.
A análise da ecorregião forneceu uma estimativa indiscutivelmente 
adequada da distribuição e riqueza de espécies da tribo Cinchoneae 
nos Neotrópicos. As ecorregiões refletem mais de perto os limites 
naturais das comunidades de plantas e animais do que fronteiras 
políticas ou células de grade definidas arbitrariamente (Olson
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GBIF limpo, (e) VD-GBIF limpo, (f) GBIF limpo_aumentado e (g) VD-GBIF limpo_aumentado. A codificação de cores (veja a legenda) se refere aos números 
de espécies na tribo Cinchoneae. Apenas biomas contendo pelo menos uma espécie são delimitados.
Figura 4 Mapas de riqueza de espécies codificados no nível do bioma usando os seguintes conjuntos de dados: (a) verificado (VD), (b) GBIF, (c) VD-GBIF, (d)
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Figura 5 Faixa altitudinal para cada gênero analisado na tribo 
Cinchoneae, usando os conjuntos de dados Verified e GBIF. As 
caixas indicam a faixa interquartil (IQ) de todas as estimativas, 
com a mediana mostrada como uma linha horizontal e os bigodes 
indicando a faixa de dados fora dos quartis. Não houve 
diferenças significativas entre as faixas de nenhum gênero ( teste 
U de Mann–Whitney; P > 0,05).
Apesar das diferenças e erros detectados no conjunto de dados do GBIF, 
também houve várias vantagens (Edwards, 2004; Chapman, 2005b; Guralnick & 
Hill, 2009). Uma vantagem clara observada para este estudo é o fato de que o 
número de instituições que forneceram informações ao GBIF excedeu em muito 
o que poderíamos reunir manualmente para o VD (Apêndice S1), resultando em 
76% mais registros no conjunto de dadosdo GBIF.
e exigiu visitas a grandes coleções de herbários em vários continentes.
Outro grande benefício do GBIF foi a uniformidade dos dados.
Economizar tempo e dinheiro também é uma vantagem clara ao usar o GBIF.
O GBIF compilou um banco de dados muito substancial com dados no mesmo 
formato, que está pronto para uso em muitas análises. Construir o VD implicou 
em mesclar muitos conjuntos de dados pequenos em um único arquivo grande, 
o que exigiu uniformidade de dados com base em um único padrão de dados. 
Para pesquisadores individuais, esse ainda é um processo amplamente manual 
e demorado.
Conseguimos baixar um conjunto completo de entradas para a tribo Cinchoneae 
em menos de meia hora. Em comparação, obter a lista limpa de nossas entradas 
para o VD levou quase seis meses
Desvantagens
C. Maldonado et al.
O nível do bioma é maior do que as ecorregiões e geralmente definido como 
os principais tipos de vegetação natural originários de uma mistura particular de 
condições climáticas e edáficas (Olson & Dinerstein, 1998; Riddle et al., 2011). 
Não esperávamos encontrar diferenças substanciais neste nível usando 
conjuntos de dados VD ou GBIF; no entanto, encontramos. Conforme ilustrado 
na Fig. 4c, há grandes áreas no norte e centro da América do Sul mostrando 
diferenças consideráveis. Isso provavelmente é um efeito dos biomas não 
serem unidades contínuas, com vários deles sendo compostos de mais de um 
polígono em diferentes regiões. Por exemplo, o bioma 'Palmeiras tropicais e 
subtropicais, savanas e matagais' inclui a ecorregião 'Llanos' (Apêndice S4) para 
a qual um viés conspícuo foi detectado (Fig. 4c). A comparação em nível de 
bioma entre conjuntos de dados, conforme conduzida aqui, também afeta o 
mesmo bioma no Brasil central, apesar da distância geográfica. O mesmo efeito 
foi encontrado nos outros dois biomas da América do Sul central: 'Prados e 
matagais montanhosos' e 'Florestas tropicais e subtropicais secas de folhas 
largas'.
A qualidade do conjunto de dados GBIF não verificado depende principalmente 
dos provedores de dados e, portanto, varia substancialmente. Cada vez mais, 
a rede GBIF está adotando fortes processos de revisão por pares para 
publicadores de dados (T. Robertson, Chefe de Informática-GBIF, comunicação 
pessoal), após perceber a necessidade de validação de dados antes que eles 
se tornem publicamente disponíveis. No entanto, essa prática ainda não é 
comum e, consequentemente, informações imprecisas e incorretas podem ser 
publicadas em bancos de dados para uso público.
porque os novos dados adicionados vieram dos Andes e não cobriam a 
distribuição completa da tribo.
Devido ao efeito descrito acima, o uso de biomas mostra menos diferença 
entre os dois conjuntos de dados do que o uso de ecorregiões.
usar.
Surpreendentemente, aplicando o teste U de Mann–Whitney , não 
encontramos diferenças relevantes entre VD e GBIF em relação à amplitude 
altitudinal de gêneros (Fig. 5) e espécies (Fig. 6). Consequentemente, apesar 
de referências potencialmente errôneas, as diferenças encontradas usando VD 
e GBIF no nível de amplitude altitudinal foram geralmente insignificantes.
Além disso, a distribuição esperada da tribo Cinchoneae é quase totalmente 
consistente com o bioma 'Floresta tropical e subtropical úmida de folhas largas' 
e tem a mesma riqueza de espécies usando ambos os conjuntos de dados (VD 
e GBIF). Isso sugere que, neste nível, as coordenadas erradas ou identificações 
errôneas encontradas no GBIF não afetam os resultados consideravelmente. Em 
nosso caso de estudo, elas não refletem uma riqueza real da tribo Cinchoneae 
em todo o bioma.
Dois pontos críticos foram detectados em nosso estudo: erros na identificação 
taxonômica de espécimes e georreferenciamento impreciso. Erros na identificação 
taxonômica podem frequentemente ser corrigidos por um taxonomista verificando 
as identificações, desde que seja possível acessar o registro do espécime (ou 
pelo menos imagens dele). Um nome de espécie correto deve ser idealmente 
um requisito mínimo para incluir os dados no GBIF ou qualquer outro banco de 
dados público. No entanto, há muitos casos de desacordo taxonômico em 
relação às delimitações de espécies, sinonimização e problemas nomenclaturais, 
tornando tal requisito não simples. Além disso, considerando que
Utilização de dados não verificados do GBIF: uma avaliação crítica
Nos três níveis, os conjuntos de dados adicionais analisados (GBIF_cleaned 
e GBIF cleaned_increased) mostraram uma melhora nos resultados (Figs 2, 3 e 
4). A remoção de coordenadas incertas reduziu significativamente os erros 
introduzidos usando RD.
980
Vantagens
Apesar da nossa expectativa de uma grande melhoria usando 
GBIF_cleaned_increased, isso não foi muito óbvio, principalmente
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Figura 6 Faixa altitudinal para cada espécie analisada na tribo Cinchoneae, usando os conjuntos de dados Verified e GBIF. As caixas indicam a 
faixa interquartil (IQ) de todas as estimativas, com a mediana mostrada como uma linha horizontal e os bigodes indicando a faixa de dados 
fora dos quartis. NOV significa nova espécie. Não houve diferenças significativas entre as faixas de nenhuma espécie ( teste U de Mann–
Whitney; P > 0,05).
há relativamente poucas pessoas no mundo capazes de identificar 
corretamente espécies de muitos grupos de organismos pouco estudados, 
e que há milhões de espécies ainda a serem descritas, não seria viável 
exigir uma revisão por pares da precisão das identificações antes de tornar 
os dados de ocorrência disponíveis publicamente (Dov, 2007; Mora et al., 
2011).
Erros de georreferenciamento às vezes só podem ser detectados por um 
exame muito cuidadoso de todos os registros por um especialista (Graham 
et al., 2004). Georreferenciamento incorreto ou impreciso é causado 
principalmente pela falta de dados associados a coleções mais antigas. 
Nesses casos, torna-se responsabilidade do digitalizador atribuir uma 
melhor coordenada possível com base nas informações disponíveis nos 
rótulos. Uma georreferenciação precisa atribuída ao espécime é 
frequentemente crucial, uma vez que um pequeno desvio aqui pode implicar em
Foi sugerido que uma proporção relativamente grande de georreferências 
disponíveis são errôneas (Hijmans et al., 1999).
Diversidade e distribuição de espécies na era do Big Data
981
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Consequentemente, a decisão sobre quais registros publicar e quantos 
detalhes fornecer cabe exclusivamente ao proprietário dos dados, contando 
com boas práticas de qualidade tanto dos provedores quanto dos usuários dos dados.
fornecer facilmente feedback sobre registros específicos, por exemplo, 
corrigindo identificações errôneas e georreferenciamento errôneo, conforme 
descrito neste estudo. Portanto, pedimos aos gerentes de bancos de dados 
biológicos públicos que implementem esse tipo de avaliação de "ciência 
coletiva" - comparável à classificação aberta de hotéis e restaurantes na 
Internet. Caberá então aos pesquisadores individuais decidir até que ponto 
desejam confiar nessa avaliação de registros biológicos baseada na 
comunidade, por exemplo, se desejam realizar suas análises apenas com 
base em dados não contestados. Algumas iniciativas começaram a surgir (por 
exemplo, http://www.idigbio.org, http://www.ispotnature.org e http://
www.inaturalist.org), mas uma mudança rápida é necessária para avançar 
nosso conhecimento sobre biodiversidade e padrões de distribuição na era 
do Big Data.
No entanto, neste estudo mostramos que tais melhores práticas precisam de 
melhorias. Por exemplo, encontramos entradas onde os provedores de dados 
nem sequer forneceram o número de coleta para o espécime (ou essa 
informação foi perdida ao entrar no GBIF), impedindo a validação subsequente 
da identificação e georreferência do espécime.
AGRADECIMENTOS
Alguns requisitos mínimos adicionais para provedores de dados, em 
particular o número de coletas, poderiam melhorar significativamente a 
qualidade dos dados de espécimes no GBIF, economizando tempo 
considerável para usuários que desejam verificar os dados (e evitar a 
necessidade de descartar registros incertos). O trabalho de revisão de 
taxonomistas sempre melhora dados, análises e interpretações (Hjarding et 
al., 2014), mas com o uso estendido e multidisciplinar de dados, a garantia 
de qualidade deve ser um esforço conjunto de todas as partes em todos os 
estágios. Promover as melhores práticas em todos os estágios, desde o 
registro de dados sobre os espécimes no momento da coleta, fornecendo 
dados abrangentes e precisos para bancos de dados públicos e avaliando 
conjuntos de dados baixados para uso posterior, contribuirá para melhorar a 
qualidade dos dados para muitas aplicações importantes em pesquisa de 
biodiversidade e formulação de políticas. Finalmente, uma questão importante 
deve ser destacada: há uma necessidade clara de um sistema de feedback 
entre usuários de dados e custodiantes. Os usuários de dados devem ser 
capazes de avaliar a qualidade dos dados e informar sobre publicações, 
incluindo resultados de verificações de qualidade diretamente, para que as 
retificações possam ser alimentadas de volta ao banco de dados do provedor 
original. Esse tipo de feedback ainda está faltando na maioria dos sistemas 
disponíveis no momento.
A pesquisa apresentada nesta publicação foi apoiada por uma bolsa da 
fundação Carlsberg e um estipêndio Freja da Faculdade de Ciências da 
Universidade de Copenhague para Nina Rønsted. Alexandre Antonelli é 
apoiado pelo financiamento do Conselho Europeu de Pesquisa sob o Sétimo 
Programa-Quadro da União Europeia (FP/2007–2013), o Conselho Sueco de 
Pesquisa e a Fundação Wallenberg. Tim Robert-son do GBIF é agradecido 
pelas discussões úteis. Fernanda Antunes Carvalho, Henrik Nilsson e o 
grupo de Rønsted fizeram sugestões úteis para melhorar o manuscrito.
CONCLUSÃO
REFERÊNCIAS
C. Maldonado et al.
Em uma época de rápido crescimento de bancos de dados biológicos, o uso 
de dados de distribuição de espécies e ferramentas de bioinformática tem um 
grande potencial para inferir padrões de diversidade e distribuição de espécies.
Andersson, L. (1995) Tribos e gêneros do complexo Cinchoneae (Rubiaceae). 
Anais do Jardim Botânico do Missouri,
interpretação dos resultados. Isso não afetaria apenas estudos que visam 
identificar padrões gerais de biodiversidade, mas também outros como 
reconstruir o nicho ambiental de espécies e prever sua distribuição total.
No entanto, eles precisam ser usados criticamente devido a preocupações 
importantes com a qualidade dos dados.
82, 409–427.
Neste estudo, encontramos repetidamente uma concentração de espécimes 
com informações de coleta imprecisas no ponto central da referência 
geográfica (por exemplo, o país ou província). Quando a qualidade dos dados 
não pode ser melhorada e a atribuição de uma coordenada em nível de país 
é considerada necessária por algum motivo, é crucial que os repositórios de 
dados pelo menos declarem claramente como as coordenadas foram obtidas 
e qual é o nível de precisão. Enfatizamos que é crucial para o uso futuro dos 
dados que as instituições que fornecem informações ao GBIF incluam 
informações sobre se a atribuição de coordenadas foi feita manualmente ou 
automaticamente e, se possível, indiquem seu nível de precisão.
Para nosso caso de estudo, a utilidade do portal GBIF não dependeu da 
escala espacial na qual as informações foram codificadas, mas da precisão 
dos dados. Em contraste, nossos resultados sugerem que análises em faixas 
altitudinais em nível de gênero e espécie são menos sensíveis a erros de 
georreferenciamento. Isso pode, no entanto, se tornar um problema para 
grupos com menos registros ou distribuição mais estreita.
982
Para muitos estudos, os pesquisadores podem considerar a remoção de 
registros com referência geográfica incerta antes da análise dos dados.
Nosso estudo demonstra que a estimativa correta da distribuição e riqueza 
de espécies ainda requer dados de ocorrência de boa qualidade. Na prática, 
isso significa aplicar quantidades substanciais de conhecimento taxonômico, 
tempo e financiamento na verificação e limpeza de subconjuntos de bancos 
de dados públicos. Quando essa não é uma opção viável, remover 
automaticamente dados incertos (por exemplo, registros sem nomes de 
localidade) pode ser suficiente para revelar padrões gerais de diversidade e 
identificar os principais centros de diversidade para o grupo focal.
Outra fraqueza detectada usando dados do GBIF é que há poucos 
requisitos para publicadores de dados além de fornecer identificadores de 
registro estáveis sempre que possível e alguma forma de identificação 
taxonômica. Implementar processos formais de revisão por pares ou controle 
está além do escopo do GBIF; em vez disso, é ambição do GBIF educar a 
comunidade científica e as instituições para assumir a responsabilidade degarantir a melhor qualidade dos dados para uma grande variedade de usos 
(T. Robertson, comunicação pessoal).
É lamentável que o GBIF ainda não permita que seus usuários
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Ecologia Global e Biogeografia, 24, 973–984, © 2015 Os Autores. Ecologia Global e Biogeografia 
publicado por John Wiley & Sons Ltd
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BIOSESBOÇOS
Referências adicionais às fontes de dados usadas neste estudo podem ser 
encontradas no Apêndice S3.
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Monografias em Botânica Sistemática do Jardim Botânico do Missouri (ed. 
por PM Jørgensen e S. Leon-Yánez), pp. 101-1 855–878. Jardim Botânico 
do Missouri, Missouri.
INFORMAÇÕES DE APOIO
Contribuições dos autores: AA, CM e NR conceberam as ideias 
e supervisionaram a pesquisa. CM reuniu e analisou os dados 
com contribuições de CIM, AZ e AACM escreveu o manuscrito 
com contribuições de AA e NR Todos os autores leram e 
melhoraram o manuscrito.
Editor: John-Arvid Grytnes
Editora Island Press, Washington DC.
Yesson, C., Brewer, PW, Sutton, T., Caithness, N., Pahwa, JS, Burgess, M., 
Gray, WA, Branco, RJ, Jones, AC e Bisby, FA
Selama, O., James, P., Nateche, F., Wellington, EM & Hacène, H.
Smith, VS & Blagoderov, V. (2012) Trazendo coleções para fora da 
escuridão. ZooKeys, 209, 1–6.
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Apêndice S3 Referências usadas para identificação de espécimes da tribo 
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Apêndice S1 Siglas de instituições que fornecem informações sobre a tribo 
Cinchonae.
O grupo Antonelli (http://antonelli-lab.net) se concentra em 
entender como a diversidade biológica evoluiu e como ela será 
afetada pelas mudanças climáticas e de habitat em andamento, 
com foco nos trópicos americanos.
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estatística. R Foundation for Statistical Computing, Viena. ISBN 
3-900051-07-0. Disponível em: http://www.R-project.org
Apêndice S2 Gêneros e espécies na tribo Cinchoneae.
O grupo Rønsted (http://snm.ku.dk/
phylogenetic_prediction/) explora a evolução das plantas e a 
correlação entre filogenia, interações biológicas e produtos naturais, 
para explicar padrões e processos de diversidade.
Biogeografia básica: estimando a biodiversidade e mapeando a natureza. 
Biogeografia de conservação (ed. por RJ Ladle e RJ
Apêndice S4 Ecorregiões e biomas onde a tribo Cinchoneae foi registrada.
Peterson, AT, Navarro-Sigüenza, AG e Benítez-Díaz, H.
Informações adicionais de apoio podem ser encontradas na versão online 
deste artigo no site da editora.
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publicado por John Wiley & Sons Ltd
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