Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose

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Capítulo 5
Micorriza Arbuscular – Papel,
Funcionamento e Aplicação da
Simbiose
Orivaldo José Saggin Júnior
Eliane Maria Ribeiro da Silva
Introdução
Os problemas globais de degradação ambiental e de necessidade
de produção agrícola sustentável e ecologicamente correta enfatizam
a necessidade de estudos sobre os processos microbiológicos do solo,
pois estes são parte essencial do funcionamento de todos os ecossistemas
terrestres. Os microrganismos do solo desempenham um papel essencial
na produtividade de ecossistemas agrícolas e no funcionamento dos
ecossistemas naturais, podendo esse papel ser benéfico ou danoso
(SIQUEIRA; FRANCO, 1988). Entre os microrganismos do solo com papel
benéfico estão os fungos micorrízicos arbusculares, que incrementam
o estabelecimento e a nutrição vegetal na maioria dos ecossistemas
terrestres (ALLEN, 1996). A contribuição desses fungos para a agricultura
e para os ecossistemas naturais tem chamado a atenção dos pesquisadores
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nos últimos 30 anos e, atualmente, também do público em geral, em
virtude do aumento da importância dos processos naturais na produção
agrícola e da necessidade de se reabilitar ecossistemas destruídos pela
atividade humana. Este capítulo enfocará os fungos micorrízicos
arbusculares (FMAs), sua associação simbiótica com as raízes das
plantas, denominada de micorrizas arbusculares (MAs), e sua importância
como estratégia disponível para a agricultura ecológica e a recuperação
ambiental.
Micorrizas
Micorrizas, palavra composta pelos radicais gregos mykes, fungo,
e rhizae, raízes, designa associações simbióticas não patogênicas entre
fungos do solo e raízes de plantas, evoluídas em conjunto desde os
primórdios da ocupação terrestre pelos vegetais. Essas associações são
praticamente universais nos ecossistemas terrestres, pois a condição de
raiz não associada é exceção na natureza (HARLEY, 1989). O não
estabelecimento dessa simbiose é considerado um evento de evolução
recente entre os vegetais, pois está restrito a poucas famílias ou divisões
taxonômicas de nível inferior a família (TRAPPE, 1987). Entre essas
exceções estão as famílias Brassicaceae, Caryophyllaceae e
Chenopodiaceae e alguns representantes das famílias Commelinaceae,
Juncaceae, Proteaceae, Cuprecaceae, Cyperaceae, Polygonaceae,
Resedaceae, Urticaceae, Amaranthaceae e Portulareaceae (HARLEY;
SMITH, 1983).
A maioria das angiospermas, gimnospermas e pteridófitas e
numerosas briófitas formam micorrizas. Entretanto, as micorrizas
formadas por combinações de diferentes filos de fungos com diferentes
grupos plantas hospedeiras são distinguíveis morfologicamente,
formando tipos anatômicos e funcionais de micorrizas conhecidas como
micorrizas arbusculares, ectomicorrizas, ectendomicorrizas, micorrizas
arbutóides, micorrizas ericóides e micorrizas orquidóides. Um resumo
das características mais importantes desses tipos de micorrizas encontra-
se na Tabela 1. Neste capítulo, serão consideradas apenas as micorrizas
arbusculares, em virtude de sua grande importância para os ecossistemas
tropicais, onde são as mais comuns, e também por serem as mais
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encontradas entre as plantas com uso agrícola ou entre as plantas de
forma geral.
Micorrizas arbusculares
Conceito e importância das MAs
As MAs são simbioses entre raízes de plantas e fungos do solo
do filo Glomeromycota (SCHÜßLER et al., 2001) caracterizadas pela
presença endógena de arbúsculos nas células do córtex radicular. São
as mais comuns micorrizas da natureza, sendo encontradas na maioria
das plantas e na maioria dos ecossistemas terrestres, desde os polares
até os tropicais úmidos ou desérticos. Em torno de 60% das
angiospermas formam MAs (TRAPPE 1987, estudando 3% das angios-
permas), além de também se associarem a gimnospermas, pteridófitas
e briófitas. Isso se deve ao fato de as MAs terem se originado quando
as primeiras plantas colonizaram o ambiente terrestre, há pelo menos
460 milhões de anos (REDECKER et al., 2000a), e os dois parceiros da
simbiose terem evoluído em conjunto (REMY et al., 1994). Em contraste
com as ectomicorrizas, segunda micorriza em importância, que
possuem muitas espécies de fungos para relativamente poucas espécies
hospedeiras vegetais (Tabela 1), as MAs apresentam um pequeno grupo
de fungos que colonizam sem especificidade a maioria das plantas
terrestres do Planeta.
Estabelecimento da simbiose
O estabelecimento da simbiose micorrízica arbuscular resulta de
uma seqüência complexa de interações entre as hifas fúngicas e as
células das raízes que levam ao estabelecimento da simbiose funcional
e mutualista. Entre essas interações estão estímulos químicos e quimio-
tropismo para germinação e direcionamento das hifas no solo;
reconhecimento de sinais moleculares para a formação de apressórios
na superfície das raízes; regulação funcional e compatibilidade entre a
planta e o fungo, envolvendo, provavelmente, hormônios e proteínas
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Tabela 1. Características mais importantes dos diferentes tipos
anatômico-funcionais de micorrizas.
Micorriza arbuscular
• Microssimbiontes fúngicos: fungos asseptados, Glomeromicetos (< 200 espécies).
Exemplo de gêneros: Glomus, Acaulospora, Gigaspora, Scutellospora
• Macrossimbiontes vegetais: mais de 80% das plantas terrestres
• Colonização da raiz: hifas penetram nas células do córtex radicular tanto entre as
células como intracelularmente. Formam no interior das células haustórios
característicos denominados arbúsculos. Não modificam visualmente a morfologia
da raiz
• Estruturas características: arbúsculos, vesículas e esporos
• Ecossistemas predominantes: é cosmopolita, mas predomina nos ecossistemas
tropicais e são raros nos ecossistemas polares
Ectomicorriza
• Microssimbiontes fúngicos: fungos septados, Basidiomicetos e Ascomicetos (> 5.000
espécies). Exemplo de gêneros: Amanita, Russula, Lactarius, Laccaria, Cortinarius,
Inocybe
• Macrosimbiontes vegeta: Gimnospermas, Angiospermas (> 2.000 espécies)
• Colonização da raiz: hifas não penetram nas células do córtex radicular. Crescem
entre e ao redor das células, formando a Rede de Hartig. Formam um manto fúngico
que envolve a raiz. A morfologia da raiz é visualmente muito modificada
• Estruturas características: Rede de Hartig, manto e rizomorfos
• Ecossistemas predominantes: florestas temperadas e em algumas tropicais
Ectendomicorriza
• Microssimbiontes fúngicos: fungos septados, Basidiomicetos, raramente Ascomicetos.
Exemplo de gênero: Wilcoxina (Ascomiceto)
• Macrossimbiontes vegetais: Gimnospermas, Angiospermas
• Colonização da raiz: hifas penetram inter e intracelularmente nas células do córtex
radicular, formando hifas enoveladas no interior das células. Formam a Rede de Hartig
e um fino manto fúngico que envolve a raiz. A morfologia da raiz é visualmente muito
modificada
• Estruturas características: hifas enoveladas, Rede de Hartig e manto
• Ecossistemas predominantes: florestas temperadas e em algumas tropicais
Micorriza orquidóide
• Microssimbiontes fúngicos: fungos septados, Basidiomicetos. Exemplo de gêneros:
Rhizoctonia, Armillaria
• Macrossimbiontes vegetais: plantas da família Orquidaceae
Continua...
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específicas, para a colonização do córtex radicular e formação de
estruturas fúngicas específicas, como arbúsculo, vesículas e esporos
(SIQUEIRA et al., 1991). Todos esses passos são modulados pelo ambiente,
particularmente pela disponibilidade de nutrientes no solo (KOIDE;
SCHREINER, 1992). Quando tudo está de acordo, ocorre uma perfeita
integração morfológica, fisiológica, bioquímicae funcional, resultado
da evolução conjunta dos genomas da planta e do fungo, havendo uma
Tabela 1. Continuação.
Micorriza orquidóide
• Colonização da raiz: todas as orquídeas, durante a germinação, têm uma fase não-
fotossintética em que são dependentes de suprimento externo de carbono, o qual é
suprido pela associação. Na planta adulta, a natureza e a extensão da colonização é
bastante variável. Hifas enoveladas e pelotões são formados no interior das células do
córtex radicular. Como Rhizoctonia é um potente patógeno, é possível que as orquídeas
tenham metabólitos secundários capazes de controlar o fungo
• Estruturas características: hifas enoveladas e pelotões
• Ecossistemas predominantes: ecossistemas tropicais
Micorriza ericóide
• Microssimbiontes fúngicos: fungos septados, Basidiomicetos e Ascomicetos. Exemplo
de gênero: Hymenoscyphus (Ascomiceto)
• Macrossimbiontes vegetais: plantas da ordem Ericales e da família Monotropaceae
• Colonização da raiz: algumas formam verdadeiras ectomicorrizas, mas a superfície
das raízes possui menos hifas do que uma típica ectomicorriza. As hifas crescem entre
as células e invadem-na, formando hifas enoveladas
• Estruturas características: hifas enoveladas
• Ecossistemas predominantes: ecossistemas polares ou de grande altitude
Micorriza arbutóide
• Microssimbiontes fúngicos: fungos septados, Basidiomicetos. Exemplo de gêneros:
Cortinarius, Cenococcum
• Macrossimbiontes vegetais: descrita em plantas do gênero Arbutus, ordem Ericales
• Colonização da raiz: similar a ectomicorrizas na morfologia radicular, formando a
Rede de Hartig. O manto pode ser bem organizado, como nas ectomicorrizas. As
células da epiderme são colonizadas, formando hifas enoveladas no interior, as quais
desintegram sem afetar as células, que podem ser colonizadas novamente
• Estruturas características: hifas enoveladas, Rede de Hartig e manto
• Ecossistemas predominantes: ecossistemas polares ou de grande altitude
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106 Capítulo 5
dependência essencial do fungo pela planta (biotrofismo obrigatório) e uma
dependência em diferentes graus da planta pelo fungo (dependência
micorrízica).
A Fig. 1 ilustra as partes de uma MA funcional. Uma hifa infectiva,
originada de qualquer esporo que germinou ou mesmo de um pedaço
de micélio fúngico ligado a algum fragmento de raiz, forma um
apressório na superfície da raiz, que é por onde a penetração ocorre
(ponto de infecção). A hifa então cresce entre as células e dentro delas,
criando enovelamentos dentro das células (hifas enroladas), e
finalmente se diferenciando em arbúsculos e vesículas. Arbúsculos
são espécies de haustórios originados de ramificações dicotômicas
sucessivas das hifas, num grau de subdivisão em que a hifa fica com
aparência de uma pequena árvore, daí a origem de seu nome.
Os arbúsculos são formados exclusivamente dentro das células do
córtex radicular, invaginando a plasmalema sem a romper, o que
caracteriza uma simbiose sem estado patogênico. Essas estruturas são
os principais pontos de troca de carboidratos e nutrientes minerais
entre os parceiros da simbiose, pois é o ponto onde existe maior
superfície de contato entre os dois. Esse ponto micélio extra-radicular
se espalha pelo solo e auxilia a planta na absorção de nutrientes.
Ocorrem as infecções secundárias através de novos pontos de entrada
das hifas do micélio externo nas raízes. As vesículas são estruturas
globosas e não são formadas pelos fungos da família Gigasporaceae.
São formadas após o surgimento dos arbúsculos dentro ou entre as
células corticais. Acredita-se que servem como órgãos de armazena-
mento e, possivelmente, também como propágulos. Os esporos são
formados tanto dentro como fora das raízes e são típicos propágulos,
apresentando estrutura resistente e, às vezes, dormência. As estruturas
fúngicas formadas no interior das raízes, genericamente chamadas
de colonização micorrízica, não ultrapassam a endoderme, portanto
não atingem os vasos condutores das raízes, característica essa que
também evidencia o caráter não patogênico da simbiose.
Classificação dos FMAs
A taxonomia destes fungos recentemente tem sofrido sensíveis
alterações, pelo avanço do uso de técnicas moleculares no estudo de
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sua filogenia. Os fungos micorrízicos eram até o ano passado classifi-
cados como pertencentes à ordem Glomales (MORTON; BENNY, 1990)
e ao filo Zygomycota. Todos os fungos dessa ordem eram fungos
micorrízicos, portanto, fungos que obtêm carbono pela sua simbiose
obrigatória com as raízes de plantas, sem fase sexual conhecida, e que
produzem arbúsculos nas células corticais da raiz. Atualmente, esses
fungos foram classificados em um novo filo, Glomeromycota, juntamente
com um fungo não micorrízico, Geosiphon pyriformis, que também forma
simbiose obrigatória com cianobactérias do gênero Nostoc. Neste caso,
o fungo é o macrossimbionte, e a alga verde-azulada é o
microssimbionte. (SCHÜßLER et al., 2001).
Na história da taxonomia desses fungos, o primeiro gênero a ser
descrito foi Glomus (TULASNE; TULASNE, 1845), contendo duas espécies:
Glomus microcarpum e Glomus macrocarpum. Esse gênero foi
considerado pelos irmãos Louis René e Charles Tulasne como bastante
similar aos fungos do gênero Endogone, que pertencia à família
Fig. 1. Partes de uma micorriza arbuscular.
Ilustração: Orivaldo José Saggin Júnior
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Tuberaceae na época (http://invam.caf.wvu.edu). O segundo gênero a
ser descrito foi Sclerocystis (BERKELEY; BROOME, 1875). Numa revisão
taxonômica, Thaxter (1922), baseado na simples semelhança
morfológica dos zigosporos, esporos sexuais dos fungos do gênero
Endogone formados pela união de dois gametângios, os quais lembram
vagamente os esporos assexuais de FMAs, transferiu todas as espécies
de Glomus para o gênero Endogone, família Endogonaceae, classe
Mucorales, filo Zygomycota, mas manteve o gênero Sclerocystis.
Uma primeira classificação, que forneceu uma base taxonômica para
os FMAs, foi feita por Gerdemann & Trappe, em 1974, mantendo-os
dentro da família Endogonaceae. Nessa classificação, os FMAs foram
novamente trazidos para os gêneros Glomus e Sclerocystis e foram
criados dois novos gêneros, Acaulospora e Gigaspora, além dos gêneros
não micorrízicos dessa família, Endogone, Glaziella e Modicella. Estes
dois últimos gêneros foram posteriormente excluídos da família
Endogonaceae (TRAPPE; SCHENCK, 1982; GIBSON et al., 1986) e o
gênero Acaulospora foi subdividido, com a criação do gênero Entrophospora
(AMES; SCHNEIDER, 1979), assim como o gênero Gigaspora, com a
criação do gênero Scutellospora (WALKER; SANDERS, 1986). No final
da década de 80, apenas o gênero Endogone, com fungos não
micorrízicos, pertenciam à mesma família dos FMAs, de modo que
Pirozynski e Dalpé (1989) criaram a família Glomaceae de FMAs.
Em 1990, Morton e Benny estabeleceram nova classificação,
baseados em dados morfológicos dos FMAs, removendo-os da ordem
Endogonales e colocando-os em uma nova ordem, Glomales, ainda
dentro do filo Zygomycota. Todos os fungos dessa ordem formavam
simbioses mutualistas com as raízes das plantas e formavam arbúsculos,
razão pela qual acreditava-se terem um ancestral comum, tendo origem
monofilética. Dentro dessa ordem, Morton e Benny (1990) criaram duas
subordens: Gigasporineae e Glomineae. A subordem Gigasporineae,
composta pela única família Gigasporaceae, continha os gêneros
Gigaspora e Scutellospora, cujos esporos são formados sobre uma hifa
suspensora bulbosa e formam vesículas extra-radiculares denominadas
células auxiliares, mas não formam vesículas intra-radiculares típicas.
A subordem Glomineae era formada por duas famílias, Glomaceae, com
os gêneros Glomus e Sclerocystis e a Acaulosporaceae,com os gêneros
Acaulospora e Entrophospora. Os fungos dessa subordem formam
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vesículas intra-radiculares típicas e apresentam esporos de paredes
grossas denominados clamidosporos.
Em 2000 e 2001, novas modificações ocorreram na classificação
desses fungos, porém agora baseadas nas informações filogenéticas
obtidas com dados moleculares e em dados morfológicos da ontogenia
dos esporos desses fungos. Morton (2000) coloca em dúvida o carácter
monofilético de Glomales, sugerindo que as subordens Gigasporineae
e Glomineae não teriam ancentrais comuns, mas apenas características
morfológicas e simbióticas convergentes no processo evolutivo.
Redecker et al. (2000b) extinguiram o gênero Sclerocystis, concluindo
a transferência das espécies deste gênero para o gênero Glomus, a
qual tinha sido iniciada por Almeida e Schenck (1990), criando-se um
gênero bastante numeroso em relação aos demais, e acreditando-se
que este gênero tenha uma origem monofilética. Morton e Redecker
(2001) criaram duas novas famílias em Glomales, Archaeosporaceae e
Paraglomaceae, cada uma com um gênero, Archaeospora e Paraglomus,
respectivamente. As espécies dessas novas famílias apresentam
características de ontogenia dos esporos e características moleculares
que não as encaixam dentro das famílias Glomaceae e Acaulosporaceae.
As novas famílias são consideradas por terem uma posição filogenética
ancestral às famílias Glomaceae e Acaulosporaceae (Fig. 2).
Em 2001, Schwarzott et al., baseados na análise de seqüenciamento
quase total de pequenas subunidades do gene rRNA (SSU-rRNA),
verificaram que o gênero Glomus não é monofilético e provavelmente
poderá ser subdividido em vários gêneros (WALKER, 1992) ou até mesmo
em várias famílias (SIMON et al., 1993). Entretanto, esses autores sustentam
a hipótese de que os FMAs tenham uma origem monofilética, possuindo
um ancestral comum. Eles propõem a divisão da família Glomaceae
em pelo menos três famílias, sendo uma delas mais próxima filogeneti-
camente de Acaulosporaceae e Gigasporaceae, denominada de
Diversisporaceae. Propõem também a classificação da família
Archaeosporaceae como parafilética e a inclusão da família Geosipho-
naceae, contendo o fungo não micorrízico Geosiphon pyrifomis.
Essa nova divisão de famílias entra em conflito com o esquema
existente de divisões taxonômicas em níveis superiores a famílias (MORTON;
BENNY, 1990; MORTON; REDECKER, 2001). Além disso, a posição
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110 Capítulo 5
taxonômica desses fungos dentro do reino Fungi nunca foi questionada,
embora o filo Zygomycota seja considerado incapaz de sustentar uma
classificação filogenética, em virtude de seu agrupamento não natural,
onde foram colocados artificialmente os fungos mais primitivos. Assim,
Schüßler et al. (2001), baseados na análise de seqüências de SSU-rRNA,
verificaram que os FMAS não se relacionam com nenhum membro do
filo Zygomycota, mas que provavelmente dividem um ancestral comum
com os filos Ascomycota e Basidiomycota. Esses autores colocam os FMAs
juntamente com a família Geosiphonaceae (não micorrízica) dentro de
um novo filo, Glomeromycota, composto por fungos simbiontes
obrigatórios que formam endomicorrizas arbusculares ou endocitobioses
com organismos fotossintéticos (Fig. 3). Pararelamente, os autores
propõem uma correção ortográfica para designações taxonômicas
derivadas do genitivo de Glomus, que, segundo eles, é Glomeris. Assim,
a nomenclatura proposta pelos autores usa o prefixo “Glomer” em vez
do prefixo “Glom” usado até então.
O filo Glomeromycota possui quatro ordens: Paraglomerales,
Archaeosporales, Diversisporales e Glomerales (Fig. 4). A ordem
Paraglomerales possui uma única família, a Paraglomeraceae, antiga
família Paraglomaceae. A ordem Archaeosporales tem a família
Geosiphonaceae (não micorrízica) e a família Archaeoporaceae, com
Fig. 2. Hipóteses filogenéticas dos FMAs. Notar na hipótese mais recente a
origem polifilética e o caráter mais ancestral de Paraglomaceae e Archaesporaceae.
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111Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
uma possível futura divisão em duas famílias, não nomeadas por serem
parafiléticas. A ordem Diversisporales engloba as famílias preexistentes
Acaulosporaceae e Gigasporaceae e uma família inédita, a
Diversiporaceae, formadas com membros da antiga família Glomaceae.
A ordem Glomerales inclui a maioria dos membros da antiga família
Glomaceae, mas deverá ser dividida em pelo menos duas famílias ainda
não nomeadas, chamadas de Glomeraceae Grupo-Glomus A (composta
pelos fungos agrupados com a Glomus mosseae), e Glomeraceae Grupo-
Glomus B (composta pelos fungos agrupados com a Glomus etunicatum).
Fig. 3. Filogenia do reino Fungi baseado em seqüências
SSU rRNA. Notar a possibilidade de um ancestral
comum entre Glomeromycota, Ascomycota e Basidio-
mycota. Zygomycota e Crytridiomycota não são mono-
filéticos, sendo representados por várias setas. A extensão
das setas não indica distância genética entre os grupos
taxonômicos. Baseado na Fig. 1 de Schüßler et al.
(2001).
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112 Capítulo 5
É evidente que modificações tão drásticas e recentes na classificação
dos FMAs deverão passar por um período de ajustes e de aceitação no
meio científico, mas é irreversível o processo de mudança. A classifi-
cação proposta por Schüßler et al. (2001) ajuda-nos a compreender
alguns aspectos antes considerados sem ligação. Ignorava-se, por
exemplo, a possibilidade de um ancestral comum entre fungos que
formam outros tipos de micorrizas (Basidiomicetos e Ascomicetos) e os
FMAs. Também a inclusão do fungo Geosiphon pyrifomis, que forma
uma endosimbiose com cianobactérias, no mesmo agrupamento dos
FMAs, mostra a possibilidade de tipos ancestrais de simbiose entre fungos
e organismos fotoautotróficos, talvez refletindo um estágio evolucionário
primitivo da associação micorrízica arbuscular quando as plantas ainda
não colonizavam a terra e as cianobactérias eram prevalecentes no
Planeta (SCHÜßLER et al., 2001).
Fig. 4. Estrutura taxonômica proposta do filo Glomeromycota baseada na análise
de seqüências SSU rRNA. A extensão das setas não indica distância genética
entre os grupos taxonômicos. Baseado na Fig. 2 Schüßler et al. (2001).
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113Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
Papel nutricional das MAs
O papel das MAs na nutrição de plantas em solos de baixa
fertilidade ou em ambientes estressantes é uma das mais excitantes áreas
de pesquisa e com grande potencial para aplicação prática em
agricultura ecológica e recuperação de ambientes. Um dos estudos
pioneiros com FMAs mostrou que a inoculação de maçãs com esporo-
carpos retirados do solo promovia benefícios nutricionais à planta (MOSSE,
1957). Posteriormente, outros estudos mostraram a importância dos FMAs
em aumentar a absorção de nutrientes, particularmente de fósforo, em
solos de baixa fertilidade (GERDEMANN, 1964; DAFT; NICOLSON, 1966).
O aumento do interesse sobre o papel nutricional desses fungos ocorreu
a partir da década de 70, quando Kleinschmidt & Gerdemann (1972)
mostraram que mudas de citros dependiam do benefício nutricional dos
FMAS para crescer. Esses autores comprovaram que o raquitismo que
mudas de citros apresentavam quando se fumigava o solo dos viveiros
não era e decorrência de um efeito tóxico do fumigante, como se
pensava na época, e sim, em virtude da eliminação dos FMAs pela
fumigação.
Os benefícios nutricionais das MAs resultam de interações
dinâmicas e complexas entre as raízes e o micélio fúngico moduladas
pelo ambiente. Essas interações não são totalmente claras, mas resultam
de alguns mecanismos básicos que melhoram a nutriçãodas plantas:
• Aumento da absorção de vários nutrientes.
• Sinergismo, aumentando a fixação biológica de N2.
• Alterações fisiológicas nas raízes.
• Alterações rizosféricas.
Aumento da absorção de nutrientes
O aumento da absorção de nutrientes, especialmente de P, é
considerado o fator primário do benefício nutricional das MAs, pois
muitas vezes o efeito dos FMAs sobre o crescimento das plantas pode
ser substituído pela aplicação de nutrientes, principalmente aplicação
de fósforo (CLARK; ZETO, 2000). O papel primário do aumento de
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114 Capítulo 5
absorção de nutrientes deve-se ao micélio externo às raízes, apesar de,
na maioria dos estudos com FMAs, ser quantificada a colonização intra-
radicular desses fungos. O quanto que os diferentes fungos diferem quanto
ao volume e extensão de seu micélio externo e quanto que a planta
hospedeira e o ambiente afetam esses fatores são questões que ainda
permanecem em aberto. O micélio externo contribui para o aumento
de absorção basicamente por dois mecanismos físicos:
• Aumento da superfície de absorção em contato com o solo.
• Aumento do volume e extensão do solo explorado em busca
de nutrientes.
O aumento da superfície de contato com o solo é o mecanismo
mais importante, pois a absorção ativa é um processo químico de fluxo
de nutrientes que depende do contato entre a membrana plasmática e
os íons em solução (SMITH & SMITH, 1990). As hifas aderem e seguem
o contorno das partículas do solo moldando-se a elas mais facilmente
que as raízes e pêlos radiculares (O´KEEFE & SYLVIA, 1992). Não apenas
a proximidade às partículas do solo é importante para aumentar a
absorção. Temos que considerar principalmente o aumento de superfície
específica de absorção que as hifas promovem. Hifas finas de FMAs
possuem aproximadamente entre 2-10 µm de diâmetro, alcançando
pouco mais de 20 µm naquelas consideradas grossas (SYLVIA, 1992; BALÁZ;
VOSÁTKA, 2001), enquanto pêlos radiculares geralmente tem diâmetro
superior a 10 µm e as raízes geralmente tem diâmetro superior a 100 µm
(BAYLIS, 1975). O fato de as hifas serem muito mais finas que as raízes
faz com que elas tenham uma superfície muito maior quando se compara
volumes iguais de raízes e hifas. Portanto, as hifas são muito mais
eficientes na criação de superfície de contato, pois o fazem com um
gasto de carbono (energia) muito menor que as raízes. Torna-se lógico
porque, para a planta, é muito melhor investir em micorriza do que em
produção de raízes.
O comprimento de hifa no solo pode chegar até a mais de 500 m
por cada 1 cm de raiz (SYLVIA, 1992). Isso representa uma enorme
contribuição para a área superficial de absorção. Tomemos como
exemplo um pequeno segmento de 1 cm de raiz com 1 mm de diâmetro
ligado a segmentos de hifas de 20 µm de diâmetro, totalizando 6 cm de
comprimento de hifa (Fig. 5). Essa modesta quantidade de hifa
representaria um aumento de 12% na superfície de absorção desse
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115Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
segmento de raiz. Pedersen e Sylvia (1996) relatam a possibilidade de
um aumento de até 1.800% na superfície de absorção e que, em média,
1% de aumento na superfície de absorção aumenta em mais de 150% o
influxo de P.
O aumento do volume e extensão do solo explorado pelo micélio
externo também tem grande importância no aumento da absorção. Hifas
podem se estender além da zona de depleção de nutrientes que se forma
ao redor das raízes absorventes. Nesta região, ocorre a redução de
concentração, particularmente de fósforo, por ser o nutriente que
apresenta menor velocidade de transporte na solução do solo e pouca
disponibilidade em comparação com a demanda da planta. As raízes
absorvem rapidamente os íons fosfatos que estão na sua proximidade, e
a solução do solo não consegue equilibrar a concentração nesta região
em virtude do transporte lento e da baixa concentração de P na sua
Fig. 5. Exemplo de contribuição do micélio extra-radicular para aumento da
superfície de absorção. Um segmento de hifa com um volume mais de 400
vezes menor que o segmento de raiz possui uma superfície apenas oito vezes
menor e pode representar mais de 12% de aumento de superfície de absorção,
quando somado com a raiz.
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116 Capítulo 5
composição. Dessa forma, os FMAs podem auxiliar grandemente na
absorção deste nutriente, indo absorvê-lo além da zona de depleção, e
explorando um volume maior de solo em sua busca (Fig. 6). Hifas de
FMAs podem se desenvolver até distâncias bastante grandes das raízes,
tendo sido medido em até 11 cm de distância após quase 50 dias de
crescimento (PEDERSEN; SYLVIA, 1996).
Esses dois mecanismos principais de auxílio à absorção de nutri-
entes, ao aumento de superfície de absorção e ao aumento do volume
de solo explorado são importantes para a absorção de qualquer nutriente,
principalmente para aqueles que estão em baixa concentração na solução
do solo ou que apresentam lentidão de transporte no solo. A absorção
do nutriente na hifa dos FMAs promove sua proteção contra lixiviação,
adsorção ou outro fenômeno que poderia levá-lo a ficar não disponível
para as raízes. Sempre que o transporte do nutriente da solução do solo
para as raízes seja mais rápido via micélio micorrízico do que via solo,
os FMAs estarão promovendo benefício nutricional para as plantas
(PEDERSEN; SYLVIA, 1996).
Sinergismos com sistemas biológicos fixadores de N2
Diversos estudos têm mostrado que os FMAs têm papel significativo
também na absorção de N, particularmente na forma do íon NH4
+, menos
Fig. 6. Figura representando a zona de depleção de P (cor-de-rosa) formada em
torno das raízes absorventes em um solo com pouco P disponível (verde).
A extensão do micélio externo dos FMAs ultrapassa essa zona de esgotamento
nas raízes micorrizadas (amarelo), favorecendo a absorção desse nutriente.
Ilustração: Orivaldo José Saggin Júnior
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32116
117Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
móvel no solo (veja a revisão de CLARK; ZETO, 2000). Contudo, nos
estudos envolvendo sistemas biológicos de fixação de N2 tem-se
costumeiramente verificado uma relação sinergística, particularmente
naquelas que envolve a formação da simbiose tripla FMA-leguminosa-
rizóbio. Foi demonstrado que em leguminosa mutante com gene não
micorrízico (myc-) a expressão desse gene estava associada ao gene
nod-, que expressa a não nodulação (DUC et al., 1989; GIANINAZZI-
PEARSON, 1996). Esse fato mostra a proximidade das relações entre a
formação de micorrizas e a formação de nódulos, provavelmente
havendo partes do controle genético comum entre os mecanismos
(BORISOV et al., 2000).
As interações que existem na formação da simbiose tripla ocorrem
em termos do padrão nutricional da planta e seu fornecimento de energia
para os simbiontes, e em termos da interação direta entre os simbiontes
na formação desenvolvimento e funcionamento da simbiose tripla.
O benefício nutricional dos FMAs permite que as plantas estejam melhor
nutridas com P e micronutrientes essenciais para a formação dos nódulos
e para o funcionamento da fixação biológica de N2. Sabe-se que, além
do P, também a absorção de Cu, Zn e Mo favorecem a nodulação e a
fixação de N2 (PACOVSKY, 1986). Além disso, a atividade da redutase
do nitrato (RN), da sintase da glutamina (GS), da sintase da glutamato-
ferredoxina (Fd-Gogat) e da carboxilase fosfoenolpiruvato (PEPC) é
maior em plantas bem nutridas de P, de modo que plantas micorrizadas
em solo deficiente de P podem apresentar uma maior atividade dessas
enzimas, favorecendo a assimilação do N (PEREIRA et al., 1996).
A respeito da interação direta entre os simbiontes na formação e
funcionamento da simbiose tripla, sabe-se que tanto a formação da
simbiose com rizóbios quantoa com FMAs são governadas por extensa
sinalização molecular, o que induz a mudanças na expressão de genes
e nos processos celulares entre a planta e os microssimbiontes.
Entretanto, a natureza da sinalização molecular e a percepção de sua
ação sobre o processo de estabelecimento e funcionamento da simbiose
com FMAs são ainda desconhecidas. Evidências sugerem que o processo
de sinalização nos FMAs seja próximo da sinalização existente entre
rizóbios e raízes (GIANINAZZI-PEARSON, 1996) e isso pode tornar os
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32117
118 Capítulo 5
processos na simbiose tripla dependente dos mesmos sinalizadores tanto
para FMAs quanto para rizóbios. Pesquisas futuras poderão elucidar
mais esse aspecto da interação entre FMAs e rizóbios. Outros efeitos
interativos na simbiose tripla são aqueles que são mediados pela planta
hospedeira, como, por exemplo, uma economia de carbono e uma maior
eficiência do uso de fotossintatos na planta com a simbiose tripla (ver
revisão de BAREA et al., 1992), e aqueles em que os microssimbiontes
podem se auxiliar (VAZQUEZ et al., 2001b) ou competir (REINHARD
et al., 1992) no funcionamento da simbiose tripla e até mesmo no
processo de colonização da planta hospedeira.
Modificações fisiológicas nas raízes
A cinética de absorção de nutrientes pode ser bem diferente entre
plantas micorrizadas e não micorrizadas (PEDERSEN; SYLVIA, 1996).
As informações sugerem que os parâmetros km (concentração do
nutriente na solução do solo na qual a taxa de absorção é metade da
taxa de influxo máximo), Imax (taxa de influxo máxima do nutriente na
raiz) e C
min
 (mínima concentração na solução do solo em que o nutriente
possa ser absorvido) podem ser modificados nas plantas micorrizadas.
Plantas com FMAs podem exibir maior taxa de absorção atribuída a
maiores taxa de Imax e podem apresentar menor Km, indicando maior
eficiência na absorção (SHARMA et al., 1999). Podem também absorver
nutriente numa menor Cmin na solução do solo, como já observado nas
ectomicorrizas (PACHECO; CAMBRAIA, 1992). Essa influência pode ser
direta sobre a fisiologia das raízes absorventes ou indireta, em virtude
dos próprios parâmetros cinéticos de absorção das hifas que
provavelmente são diferentes dos das raízes.
As MAs, embora não provoquem alterações morfológicas visuais
no sistema radicular, podem alterar a fisiologia do sistema radicular,
provocando modificações na arquitetura, taxa de crescimento e extensão
e longevidade das raízes. A maioria dos trabalhos que estima a relação
raiz/parte aérea mostra uma diminuição nessa relação, o que indica
um sistema radicular mais desenvolvido nas plantas micorrizadas e,
possivelmente, mais ramificado e bem distribuído no solo. Alguns
trabalhos demonstraram que a inoculação micorrízica aumenta a
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32118
119Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
ramificação, bem como o número e a extensão das raízes secundárias
(BERTA et al., 1995; SCHELLENBAUM et al., 1991). A inoculação de milho
com Glomus intraradices resultou em significante aumento na
percentagem de raízes laterais finas apenas 10 dias após a inoculação,
apesar de não haver modificações no peso das raízes em relação ao
controle não inoculado (KALDORF; LUDWIG-MÜLLER, 2000). Esse
efeito coincidiu com o aumento da síntese de ácido indol-butírico (IBA).
Alterações rizosféricas
A maior parte de informações indica que os FMAs têm acesso às
mesmas fontes de P que a planta, porém certamente exploram essas
fontes mais eficazmente (BOLAN, 1991). Apenas o fato de aumentarem
sensivelmente a absorção de P, abaixando a sua concentração na
solução do solo, já implica maior solubilização de P da fase sólida, para
que o equilíbrio químico entre as fases sólida e líquida do solo seja
mantido. Porém o aumento na disponibilidade de fontes menos solúveis
de P também tem sido atribuída aos FMAs. Alguns estudos mostram que
plantas micorrizadas conseguem crescer melhor na presença de fontes
inorgânicas insolúveis de P, como hidroxiapatita, (PARASKEVOPOULOU-
PAROUSSI et al., 1997) e até mesmo de fontes orgânicas de P, como farinha
de osso (KAHILUOTO; VESTBERG, 1998). As hifas de FMAs pode exsudar
substâncias orgânicas que podem auxiliar na disponibilização de
nutrientes que estão na forma insolúvel ou orgânica (MARSCHNER, 1998).
A disponibilidade de nutrientes, particularmente P, pode ser alterada
pelas mudanças de pH na rizosfera. Essa mudança pode ser causada
pela maior absorção de cátions promovida pelo fungos micorrízicos e
pela exsudação de ácidos orgânicos, sendo este último efeito bastante
relatado nas ectomicorrizas (HINSINGER, 2001). Um efeito solubilizador
indireto provavelmente é obtido pelo estímulo dos FMAs a outros
microrganismos com capacidade de solubilizar nutrientes em formas
insolúveis (MUTHUKUMAR et al., 2001), porém, existem poucos estudos
que atestam um efeito solubilizador direto dos FMAs. Por exemplo,
muitos trabalhos vêm mostrando um aumento da atividade de enzimas
extracelulares, como as fosfatases, na rizosfera de plantas micorrizadas,
sem comprovar o efeito solubilizador dos FMAs, tendo sido comprovado,
em trabalho recente (KOIDE; KABIR, 2000),o efeito direto das hifas extra-
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32119
120 Capítulo 5
radicais de Glomus intraradices na hodrólise de fosfatos orgânicos por
meio de enzimas.
Papel não nutricional das MAs
A presença de fungo nas raízes altera a bioquímica do carbono
na planta (SCHWAB et al., 1991; SMITH & GIANINAZZI-PEARSON,
1988), o que pode resultar em várias modificações fisiológicas e
metabólicas como:
• Aumento do número de organelas celulares.
• Modificação da atividade enzimática.
• Aumento da abertura estomatal.
• Maior taxa de respiração e absorção de CO2.
• Aumento de exsudatos radiculares.
• Mudança no conteúdo de aminoácidos e ácidos graxos, bem
como de metabólitos secundários.
Tais modificações podem afetar as relações hídricas da planta,
aumentando a sua tolerância aos estresses causados pela seca
(VAZQUEZ et al., 2001a) e a eficiência fotossintética (ACOSTA-AVALOS
et al., 1996). Embora os mecanismos fisiológicos exatos dessas
modificações induzidas pelos FMAs não sejam conhecidos, eles têm
grande importância agrícola e ecológica.
Os FMAS também influenciam grandemente a microbiota
associada à rizosfera das plantas, tanto os patógenos quanto aqueles
benéficos. Em muitos casos, os FMAs reduzem os danos causados por
patógenos radiculares, melhorando o vigor e a nutrição das plantas.
O controle de doenças pelos FMAs não ocorre pela indução de
resistência. O efeitos mais comuns são o aumento da tolerância das
plantas e a amenização dos danos provocados por patógenos radiculares
(AZCON-AGUILAR; BAREA, 1996). Esses mesmos efeitos podem
produzir reações antagônicas em patógenos, sendo isso relatado
particularmente no ataque de nematóides (PANDEY, 2000). O aumento
da produção de metabólitos secundários pode induzir a antagonismo a
pragas e patógenos também da parte aérea (PAIVA et al., 1994).
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32120
121Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
Funcionamento da simbiose
A simbiose micorrízica comporta-se como uma mistura heterogênea
trifásica, onde todos os componentes, o solo, a planta e o fungo, estão em
contato sem se misturar. Porém, nas MAs, ocorre uma íntima interação
entre as fases da mistura, e o sistema se torna complexo, com cada
componente afetando o outro de diversas formas (Fig. 7).
Cada componente afeta a micorriza de diferentes maneiras, porém
o que vai mais influenciar o funcionamento da simbiose é a dependência
micorrízica da planta, a eficiência simbiótica do fungo e a
disponibilidade de fósforo do solo.
Fig. 7. Representação esquemática da interação entre os componentes
de uma micorriza.
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32121122 Capítulo 5
Dependência micorrízica da planta hospedeira
É de grande importância para a aplicação prática das MAs
conhecer o quanto a planta de interesse depende desta associação
simbiótica para o seu crescimento normal. Para algumas espécies,
conhece-se sua dependência, como por exemplo, os citros (MENGE
et al., 1978a) e o cafeeiro (SAGGIN JÚNIOR; SIQUEIRA, 1996). Porém,
para a maioria delas, principalmente as nativas de interesse em
reflorestamento, não se tem noção de quanto dependem das MAs.
A dependência micorrízica (DM) em relação às micorrizas arbusculares
foi comprovada pela primeira vez no trabalho histórico de Kleinschmidt &
Gerdemann em 1972 (Fig. 8), onde verificaram que plantas de limão
não conseguiam se desenvolver em solo fumigado com brometo de
metila sem a adição de esporocarpos de Glomus mosseae.
Fig. 8. Comprovação da dependência micorrízica de citros. Da esquerda para
direita: plantas inoculadas com Glomus mosseae, plantas não inoculadas
com adição do filtrado do inóculo micorrízico e sem adição do filtrado.
Fonte: Kleinschmidt e Gerdemann (1972).
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32122
123Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
A DM foi definida pela primeira vez por Gerdemann (1975) como
sendo “o grau que a planta depende da condição micorrízica para obter
seu crescimento e produção máxima, em um certo nível de fertilidade
do solo”. Essa definição foi baseada no conhecimento, já existente na
época, de que a maioria das espécies vegetais pode crescer sem
micorrizas caso seja bastante fertilizada, principalmente com fósforo
(GERDEMANN, 1968; MOSSE, 1973). Posteriormente, Janos (1988)
redefiniu DM como “a incapacidade da planta hospedeira de crescer
sem micorrizas em um dado nível de fertilidade do solo”. Essa definição
desvincula o conceito de DM da resposta à inoculação com FMAs.
Nesse conceito, a planta não precisa mostrar seu crescimento e
produção máxima (resposta máxima a inoculação) para mostrar seu grau
de dependência, ligando a dependência à incapacidade de a planta
crescer sem micorriza em uma certa condição de fertilidade.
Hoje, sabe-se que a DM é uma característica que depende exclu-
sivamente do genoma da planta, sendo, portanto, uma característica
herdável (HETRICK et al., 1992a; 1993; 1995; 1996). Essa característica
varia de acordo com a influência de outras características genéticas da
planta, como exigência nutricional, eficiência de absorção das raízes,
taxa de crescimento, reserva de nutrientes da semente e abundância,
distribuição e morfologia do sistema radicular (GRAHAM; SYVERTSEN,
1985; JANOS, 1987). Dentre essas características a primeira a ser
relacionada com a DM foi a morfologia das raízes (BAYLIS, 1975), porém
tem-se verificado que as diferenças de DM devido às características
morfológicas das raízes são mais sutis do que foi previsto por Baylis
(HETRICK et al., 1991; 1992b), sendo essa relação mais importante quando
a planta cresce em ecossistemas temperados que possuem solos de alta
fertilidade. Isso indica que as outras características genéticas que
influenciam a DM são importantes, e que a morfologia do sistema
radicular não pode ser empregada como boa indicadora da DM das
plantas, principalmente em solos tropicais de baixa fertilidade (SAGGIN
JÚNIOR, 1997; SIQUEIRA; SAGGIN JÚNIOR, 2001).
Tentativas de quantificar a DM expressando a por relações
percentuais entre as massas das plantas micorrizadas e plantas não
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32123
124 Capítulo 5
micorrizadas (MENGE et al., 1978a; PLENCHETTE et al., 1983) não
obtiveram sucesso, pois tais relações exprimem a resposta da planta à
inoculação em um certo nível de fertilidade do solo (JANOS, 1988), não
refletindo o que seria a característica genética de DM da planta, a qual
independe da fertilidade do solo (SIQUEIRA; SAGGIN JÚNIOR, 2001).
A resposta das plantas à micorrização reflete a eficiência do fungo
inoculado, o funcionamento da simbiose e o potencial de produtividade
da planta em função da inoculação em uma dada condição de fertilidade
do solo. Aparentemente, a distinção entre resposta às micorrizas e DM
é tênue, mas tem grande importância para o uso prático da inoculação
de FMAs, pois a sobrevivência da planta depois da germinação, sua
adaptação a ambientes novos após transplante e sua competitividade
no ecossistema são fatores relacionados com sua DM, enquanto a
produtividade resultante da inoculação, a escolha do inoculante mais
apropriado e a dosagem correta de fertilizantes estão relacionados com
sua resposta à micorrização.
Diante disso, pode-se redefinir dependência micorrízica como
sendo o grau de necessidade da simbiose micorrízica que a planta
apresenta para sobreviver e crescer, independente do nível de fertilidade
do solo, enquanto resposta à micorriza é o quanto que uma planta
micorrizada cresce ou produz mais que uma não micorrizada, em virtude
de seu estado simbiótico, em determinado nível de fertilidade. A depen-
dência dificilmente pode ser quantificada, mas pode ser estimada pelo
nível de P na solução do solo necessário para “substituir” a micorriza
(Fig. 9), conforme proposto por Janos (1988). Quanto maior esse nível,
mais dependente de micorrizas a planta é. Também pode ser
categorizada em diferentes graus conforme proposto por Habte &
Manjunath (1991), baseando-se na resposta à inoculação em diferentes
condições de disponibilidade de P (Fig. 10). A categorização desses
autores, embora apresente imperfeições, particularmente para algumas
espécies nativas (SIQUEIRA; SAGGIN JÚNIOR, 2001), pode ser melhorada
e servir como um bom e prático indicador de DM. A resposta à micorri-
zação pode ser quantificada pelas expressões de Menge et al. (1978a)
ou Plenchette et al. (1983), apesar de estas originalmente terem sido
imaginadas quantificar DM.
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32124
125Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
Fig. 9. Proposta de Janos (1988) para a estimação da
dependência micorrízica. O nível de P na solução do
solo equivalente ao início da resposta ao P de plantas
sem micorrizas (T) ou o nível de P na solução que não
haja diferença de crescimento entre plantas micor-
rizadas e sem micorrizas (T´) indicam a DM da planta.
Fig. 10. Categorias de DM propostas por Habte e Manjunath
(1991) baseadas na resposta às micorrizas em dois níveis de P na
solução do solo.
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32125
126 Capítulo 5
Eficiência simbiótica do FMA
Os FMAs não têm especificidade à planta hospedeira, mas
diferentes combinações de fungos e hospedeiros têm o funcionamento
da simbiose bastante diverso. Isso basicamente se deve ao fato de os
FMAs apresentarem diferentes capacidades de promover o crescimento
de uma mesma espécie de planta (SMITH; GIANINAZZI-PEARSON,
1988). A capacidade do FMA de beneficiar a planta é muitas vezes
chamada de efetividade simbiótica (do inglês effectiveness) ou eficácia
simbiótica, mas, conforme sugerido por Lígia Abramides Testa, ex-
revisora de vernáculo da Revista Brasileira de Ciência do Solo, devemos
tratar mais corretamente essa habilidade dos FMAs por “eficiência
simbiótica” (SAGGIN JÚNIOR; SIQUEIRA, 1995).
Características que levam um FMA a ser eficiente dependem de
uma ampla faixa de condições ambientais, principalmente de disponi-
bilidade de P no solo. Essas características podem ser exemplificadas
como a capacidade de colonizar rápida e extensivamente as raízes e
de competir com outros FMAs e microrganismos pelos sítios de infecção
e absorção de nutrientes; de formar rapidamente um extenso e ramificado
micélio extra-radicular; de absorver nutrientes mais rápida e mais
eficientemente que as plantas; de transferir eficientemente os nutrientes
absorvidos para a planta; de promover benefícios não nutricionais à
planta, como agregação e estabilização do solo, modificações
fisiológicas, alívio de estresses,entre outras. Para uma avaliação direta
da eficiência simbiótica (ES) de um FMA, seria necessário avaliar
mecanismos fisiológicos e bioquímicos envolvidos na absorção e no
funcionamento da simbiose. Avaliações dos parâmetros cinéticos de
absorção do micélio externo, do consumo de fotossintatos pelo fungo
ou quantificação dos nutrientes absorvidos via micélio seriam formas
de medir a eficiência de diferentes FMAs. Entretanto, são variáveis ainda
não inteiramente estudadas e de difícil avaliação prática (SMITH et al.,
1994), de forma que, na maioria dos estudos, a ES é avaliada
indiretamente por meio das respostas da planta à inoculação de
diferentes fungos.
Diante da intenção de uso dos FMAs na agricultura, deve-se
priorizar a seleção de fungos com elevada ES para condições específicas
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32126
127Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
de clima, solo e manejo cultural nos quais eles deverão ser utilizados.
Quanto mais ampla a adaptação dos FMAs a essas condições maior a
sua ES. Fungos que apresentem elevada ES em diferentes avaliações
podem ser utilizados em condições menos específicas de clima, solo e
cultura. Na busca de FMAs de alta ES, adaptados a condições edafo-
climáticas e culturais, tem-se isolado fungos indígenas do próprio
ecossistema em que se pretende aplicá-los (MENGE, 1983; SAGGIN
JÚNIOR; SIQUEIRA, 1996). Os diferentes isolados devem ser avaliados
quanto à resposta que sua inoculação promove na planta de interesse,
preferencialmente sob diferentes condições. Sieverding (1991) sugere
que os testes de ES devam ser feitos primeiramente sob competição
com outros organismos do solo, incluindo outros FMAs. Depois, os
isolados selecionados, por competirem eficientemente, serão avaliados
sob diferentes condições edáficas (pH, P, N, K, salinidade, temperatura
e estresse hídrico), a fim de se obter isolados que tenham características
compatíveis com o objetivo da seleção.
A capacidade de esporular é tida com um importante critério de
seleção de FMAs (ABBOTT; ROBSON, 1981; 1985), pois a esporulação
é ligada à capacidade de persistência do FMA após a inoculação.
A persistência é considerada uma vantagem, pois, na maioria das vezes,
a inoculação das mudas é a única oportunidade de introdução de FMAs
em uma cultura. Além disso, o fungo selecionado deve produzir bastante
propágulos para produção de inoculantes, e esses propágulos devem
ser resistentes ao ressecamento e às técnicas de armazenamento e
aplicação do inoculante. Assim, além da avaliação da ES em diferentes
condições, a persistência tem sido utilizada também como critério de
seleção de FMAs. A persistência é resultado da competição, tolerância
a fatores do solo e do ambiente, e da capacidade do fungo de se espalhar
no solo, de esporular e produzir propágulos. Entretanto, pode-se estar
causando o mesmo problema que hoje se verifica em relação a rizóbios
no Brasil. As seleções de rizóbios buscaram estirpes competitivas e
agressivas de modo que a maioria dos inoculantes comerciais de rizóbios
para soja no Brasil contém estirpes de Bradyrhizobium japonicum e
B. elkanii. Porém, quando se busca a introdução de outras estirpes
eficientes em fixar nitrogênio, como as estirpes de crescimento rápido
de Sinorhizobium fredii, estas não competem com a estirpe B. elkanii
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32127
128 Capítulo 5
SEMIA 5019 em solos ácidos, inviabilizando sua recomendação para
uso em inoculante comercial (HUNGRIA et al., 2001).
Como a disponibilidade de fósforo no solo é um dos fatores mais
importantes sobre o funcionamento da simbiose, é ideal que a ES de
diferentes isolados fúngicos seja avaliada sob diferentes níveis desse
nutriente no solo (SAGGIN JÚNIOR; SIQUEIRA, 1995). Estes autores
sugerem que quanto mais ampla a faixa de P no solo onde o fungo
micorrízico mantém a simbiose com natureza mutualista, maior é o seu
potencial de uso na agricultura. Essa faixa foi denominada pelos autores
por “faixa de mutualismo” (Fig. 11).
Saggin Júnior e Siqueira (1995) propuseram uma metodologia para
avaliar a ES de isolados de FMAs, avaliando a mesma na presença de
FMAs indígenas do solo. A ES de cada isolado é estimada pela relação
percentual entre o benefício que este promove à planta e o benefício
que a planta sem o fungo obtém da adição de fósforo, denominados
Fig. 11. Representação das áreas de benefício micorrízico e benefício do P
passíveis de serem estimadas por cálculo integral a partir de curvas de plantas
micorrizadas e não micorrizadas. A faixa de mutualismo representa a faixa de
P aplicado no solo onde o fungo mantém a natureza mutualista da simbiose.
ES (%) é uma estimativa percentual da eficiência simbiótica do fungo micorrízico
baseada nas áreas de BM e BP.
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32128
129Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
benefício micorrízico (BM) e benefício do P (BP). Esses valores são
estimados matematicamente pela integração das curva de resposta ao
P das plantas micorrizadas e sem micorrizas, respectivamente. Tais valores
são representados pelas áreas verde e laranja na Fig. 11. Essa estimativa
de ES permite a diferenciação de isolados de FMAs pertencentes a uma
mesma espécie (SAGGIN JÚNIOR; SIQUEIRA, 1996). Além disso, os
valores de ES possibilitam a categorização dos FMAs quanto ao grau
de eficiência, que varia de baixa a alta. Isolados fúngicos com alta ES
se adaptaram a condições edáficas com grande variabilidade de P
disponível, como ocorre geralmente nos ecossistemas agrícolas, e
promoveram o crescimento da planta tanto com alta quanto com baixa
disponibilidade de fósforo no solo. Isso é importante para haver mais
segurança na recomendação da inoculação do isolado em diferentes
áreas. Também a adaptação do fungo em diferentes condições de P é
importante quando se inoculam mudas onde freqüentemente empregam-
se elevadas doses de P nos substratos, mas são transplantadas para solos
de menor fertilidade.
Disponibilidade de fósforo no solo
A disponibilidade de P no solo é o fator edáfico mais importante
sobre o funcionamento da simbiose micorrízica. Partindo-se de um solo
extremamente deficiente em P, uma pequena aplicação desse nutriente
pode levar a um aumento de colonização micorrízica, mas o efeito
mais consistente e comum é o da aplicação de P no solo reduzir acentua-
damente a colonização micorrízica (SAGGIN JÚNIOR; SIQUEIRA,
1996). Antes que se verifique a ausência de colonização nas raízes
pelo aumento de P no solo, não são verificados benefícios da micorrização
no crescimento da planta (SAGGIN JÚNIOR, 1992).
Quando a planta se encontra bem nutrida de P, as MAs são
dispensáveis. Os FMAs tornam-se uma carga para a planta, pois esta
gasta fotossintatos com eles sem que haja um benefício nutritivo
adicional. Nesse caso, é comum ocorrer um efeito depressivo no
desenvolvimento da planta quando os FMAs estão presentes. Um modelo
conceitual dessas relações é apresentado por Siqueira & Colozzi-Filho
Miolo_Biota.pmd 1/12/2006, 12:32129
130 Capítulo 5
(1986), em que se discute a variação da natureza da simbiose que pode
ser mutualista ou parasítica (Fig. 12). Em solos muito deficientes de P, a
simbiose apresenta natureza parasítica, pois o fungo drena fotossintatos
da planta sem conseguir retribuir com benefício nutricional. Quando a
disponibilidade de P no solo é gradativamente aumentada, a simbiose
ganha natureza mutualista, pois o dreno de fotossintatos que o fungos
provocam é grandemente compensado pela economia de energia que
a planta tem durante o processo de crescimento radicular e absorção
ativa e pelo aumento da fotossíntese. O resultado é que a planta
micorrizada cresce muito mais que a sem micorrizas. Porém, se a
disponibilidade de P no solo atinge valores altos, de modo que a planta
sem micorrizas consiga absorver tanto P quanto a micorrizada, o fungotorna-se novamente para a planta um encargo energético sem retorno
em economia de energia para obtenção de P.
Fig. 12. Modelo conceitual de variação da natureza da simbiose
de acordo com a variação de P disponível no solo.
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131Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
Segundo Siqueira e Colozzi-filho (1986), os níveis de P disponível
no solo (usando o extrator Mehlich I) onde se encontram as zonas de
transição entre os estados parasítico-mutualista e mutualista-parasítico
da simbiose micorrízica estão entre 1 e 10 mg kg-1 e entre 100 e
300 mg kg-1, respectivamente. Os autores estimaram esses valores para
o cafeeiro, porém as faixas podem ser válidas para várias espécies
vegetais. Um indicativo disso é a faixa de P disponível, onde se verifica
a resposta máxima para inoculação em diferentes estudos entre 9 e
27 mg kg-1 (Tabela 2).
Entretanto, essas faixas de transição serão grandemente alteradas
pela eficiência simbiótica do FMA, conforme já discutido anteriormente,
e também pela capacidade que a planta tem de controlar a colonização
micorrízica e mantê-la de acordo com o nível de disponibilidade de P
no solo (SAGGIN JÚNIOR; SIQUEIRA, 1996). Esse controle é via planta,
porém o mecanismo fisiológico e bioquímico do controle não se encontra
esclarecido. Em pepino, o controle da colonização de Glomus
intraradices é, em primeira instância, feito por meio da redução da taxa
de crescimento de unidades de infecção dentro das raízes. Nesse
momento, o número de pontos de infecção não é diferente entre plantas
com e sem P. Posteriormente, existe uma redução na formação dos pontos
de entrada secundários, enquanto nas plantas sem P o número de pontos
Tabela 2. Revisão das faixas de P aplicado e P disponível onde ocorrem
as respostas máximas para inoculação em diferentes plantas.
Muda
P aplicado P disponível
Referência------------ mg kg-1 ------------
Cafeeiro 87 24 Colozzi-Filho & Siqueira (1986)
Cafeeiro 80-160 – Souza et al. (1991)
Cafeeiro 200 24 Saggin Júnior et al. (1994)
Cafeeiro 80-160 13-27 Vaast et al. (1996)
Citros 0 – Antunes & Cardoso (1991)
Mamoeiro 87 – Weber & Amorim (1994)
Jacarandá-da-baía 0-50 – Chaves et al. (1995)
Acacia mangium 120 18 Faria et al. (1996)
Fedegoso e trema 30-60 9-21 Paron et al. (1997)
Limão-cravo 100-200 – Melloni et al. (2000)
Amplitude 0-200 9-27
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132 Capítulo 5
de entrada secundários aumentam marcantemente. Com o crescimento
das raízes e reduzida infecção secundária, as raízes apresentam menor
percentagem de colonização que aquelas de plantas em solo com pouco
P disponível (BRUCE et al., 1994).
Aplicação de micorrizas arbusculares
A elevada acidez, associada à alta saturação de alumínio, baixa
disponibilidade de nutrientes e elevada capacidade de adsorsão de
fósforo, é limitação que ocorre em muitos dos solos tropicais. Conseqüen-
temente, quantidades relativamente elevadas de fertilizantes fosfatados
são requeridos para o cultivo desses solos.
Em virtude da baixa fertilidade natural dos solos e dos altos preços
dos fertilizantes industrializados, tem sido dada ênfase ao estudo das
associações de plantas com microrganismos que favoreçam o aprovei-
tamento de nutrientes em meio com baixa disponibilidade dos mesmos.
Pesquisas agronômicas na última década têm mostrado que as limitações
à produção na região tropical são melhor evitadas por meio de
tecnologias baseadas em processos biológicos (SIEVERDING, 1991).
Os efeitos dos fungos que formam as micorrizas arbusculares (FMA) na
utilização de fósforo e crescimento das plantas têm sido avaliados em
algumas culturas de interesse econômico, visando minimizar os custos
das mesmas e maximizar a eficiência de utilização dos fosfatos.
A aplicação de FMA, em larga escala, na agricultura é, entretanto,
ainda restrita, por esses microrganismos serem biotróficos obrigatórios,
o que limita a produção de inóculo. Porém, sua utilização em culturas
que passam pela fase de viveiros é viável.
Várias culturas olerícolas, espécies ornamentais e arbóreas são
cultivadas na fase de formação de mudas em substrato desinfestado,
visando ao controle de patógenos prejudiciais às raízes e à germinação
de sementes de plantas invasoras. Os procedimentos de desinfestação
eliminam ou reduzem bastante os propágulos de FMA, podendo limitar
o desenvolvimento das mudas no viveiro e tornando necessária e viável
a inoculação com FMAs efetivos. Nas culturas que não possuem essa
característica, é importante o conhecimento da influência das diversas
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133Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
práticas agrícolas na população de fungos nativos, visando ao manejo
adequado dos mesmos.
A utilização da micorriza tem sido considerada, há 3 décadas,
como uma alternativa para a redução no uso de insumos (fertilizantes e
pesticidas) na agricultura, em virtude dos seus efeitos benéficos no
crescimento de plantas de interesse agronômico, florestal, hortícola e
pastoril (MIRANDA; MIRANDA, 1997).Contudo, para que esses benefí-
cios sejam alcançados, torna-se necessária uma melhor compreensão
da ecologia desses microrganismos, não estando claro ainda, para
diversas situações, como obter o máximo benefício dessa simbiose
(DODD et al., 1990).
 Em geral, a população dos fungos micorrízicos arbusculares (FMA)
é alta nos agrossistemas com uso reduzido de agroquímicos, cultivo
mínimo e rotação de culturas (JASPER et al., 1989). Essa população natural
é também diversificada, podendo ser encontrada em torno de cinco a
seis espécies ou isolados convivendo na mesma rizosfera (BRUNDRETT,
1991). Em área remanescente da mineração de bauxita, em um
povoamento de 5 anos de Acacia mangium, Caproni (2001) encontrou
12 espécies de fungos micorrízicos arbusculares. Algumas espécies, ou
mesmo gênero, predominam em relação às demais, conforme observado
por Cadet et al. (2001) que, investigando a revegetação de áreas
submetidas a pousio, encontraram predominância de Glomus em todos
os solos estudados.
De acordo com Carrenho (1998), os gêneros Glomus e Acaulospora
apresentam maior capacidade de adaptação a solos submetidos a
diferentes variações nos teores de matéria orgânica, calagem, textura,
entre outros fatores, demonstrando serem espécies resistentes a
perturbações ambientais.
É interessante observar práticas de consorciação de espécies, onde
as culturas companheiras possam interagir. Nesse aspecto, vale destacar
o trabalho de Osonubi et al., 1995, em que leguminosas arbóreas
inoculadas com FMA, plantadas em sistema alley cropping, beneficiaram
a produção de raízes de mandioca também inoculada, plantada como
cultura intercalar.
Outro aspecto a ser considerado é a rotação de culturas, onde
espécies que não formam associações com FMA não devem preceder
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134 Capítulo 5
culturas altamente dependentes da associação e que não passam pela
fase de viveiro, necessitando portanto dos propágulos nativos do solo
para a colonização e produção.
Várias espécies, tais como café (LOPES, 1980; SIQUEIRA et al.,
1998), cacau (AZIZAH CHULAN; RAGU, 1986), algodão (PRICE et al.,
1989), abacate (MENGE et al., 1978b) e leguminosas arbóreas (MONTEIRO,
1990) entre outras, são beneficiadas pela associação com FMA.
Siqueira et al. (1998) mostraram que três isolados de Glomus
etunicatum aumentaram a produção de café no campo acima de 50%
em relação ao controle, demonstrando que, com a aplicação adequada
de fósforo no plantio, a pré-colonização de mudas com o FMA selecionado
favorece o desenvolvimento inicial da cultura e a produtividade do café
em solos de baixa fertilidade.
Uma área de aplicação de FMA é a que envolve a micropropagação
de plantas que constitui importante componente da biotecnologia
agrícola. As espécies micropropagadastêm usos diversos, variando de
flores a porta-enxerto de fruteiras, ou como espécies florestais. Em porta-
enxertos de videira, Ravolanirina et al. (1989) mostraram que aumentos
no crescimento destes em função da presença de micorrizas eram
maiores se a inoculação fosse feita na fase pós-vitro, mesmo se a
percentagem de colonização fosse equivalente à inoculação precoce
realizada in vitro.
A inoculação com FMA no início da fase de enraizamento tem
sido válida para grande número de plantas de importância econômica,
como a macieira (BRANZANTI et al., 1992), a pereira (GIANINAZZI
et al., 1985), e a bananeira (DECLERCK et al., 1995).
O efeito benéfico da colonização com FMA tem persistido no
campo com abacaxizeiro (MATOS; SILVA, 1996), videira (RAVOLANI-
RINA et al., 1989) e morangueiro (VESTBERG, 1992).
Lovato et al. (1996) revisaram e discutiram a micorrização de
plantas micropropagadas, concluindo que o conhecimento e a
experiência acumulados demonstraram que a associação micorrízica
deve ser usada na produção de plantas micropropagadas sadias que
sejam capazes de superar estresses e que assegurem crescimento
adequado mesmo diante de condições adversas.
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135Micorriza Arbuscular – Papel, Funcionamento e Aplicação da Simbiose
Outro uso de FMA é o que se refere à inoculação para a formação
de mudas para recuperação de áreas degradadas. Em geral, nessas áreas,
a população de fungos micorrízicos nativos é baixa em conseqüência
da remoção dos horizontes superficiais, o que facilita o estabelecimento
do fungo inoculado na fase de formação das mudas, favorecendo o
estabelecimento das plantas (FRANCO et al., 1992). Souza e Silva (1996)
discutem os aspectos envolvidos na inoculação de fungos micorrízicos
em espécies usadas para a recuperação de áreas degradadas,
destacando o efeito benéfico da associação micorrízica na fixação
biológica de nitrogênio em espécies de leguminosas arbóreas.
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221 p. Tese (Doutorado) – UFRRJ, Itaguaí,