Fisiologia e bioquímica do estresse salino em plantas

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Fisiologia e bioquímica do estresse
salino em plantas
José T. Prisco1 & Enéas Gomes Filho1
1 Universidade Federal do Ceará
Manejo da salinidade na agricultura: Estudos básicos e aplicados
ISBN 978-85-7563-489-9
Fortaleza - CE
2010
Introdução
Retrospectiva histórica da fisiologia e bioquímica do estresse salino
Seca fisiológica e ajustamento osmótico
Estresse hídrico em plantas osmoticamente ajustadas
Solutos responsáveis pelo ajustamento osmótico
Hormônios e o estresse salino
Ca2+ como meio para minorar os efeitos da salinidade (NaCl)
Uso de culturas in vitro de células e tecidos
Estresse oxidativo decorrente do estresse salino
Estresse salino e a biologia molecular
Efeitos da salinidade no crescimento e desenvolvimento
Respostas fisiológicas e bioquímicas ao estresse salino
Percepção e transdução do sinal do estresse salino
Transdução do sinal do estresse salino
Aclimatação ao estresse
Homeostase osmótica e homeostase iônica
Homeostase bioquímica
Desintoxicação
Considerações finais
Glossário de termos usados
Agradecimentos
Referências
INTRODUÇÃO
A maioria dos cientistas acredita que a solução de
grande parte dos problemas da salinidade na produção
agrícola depende da compreensão do que acontece com
a Fisiologia e Bioquímica das Plantas cultivadas sob
essas condições. Imagina-se que o esclarecimento dos
mecanismos de tolerância e susceptibilidade à salinidade
seja de fundamental importância para o desenvolvimento
de cultivares que produzam economicamente sob
condições de estresse. Além disso, esses conhecimentos
poderão contribuir para o desenvolvimento de novas
técnicas de manejo das culturas, que possibilitem
aumentar a tolerância das plantas à salinidade.
Apesar da importância desses estudos, as pesquisas
nessa área só começaram a apresentar resultados
promissores a partir da segunda metade do século
passado. Pretende-se, neste capítulo, fazer uma
retrospectiva histórica das descobertas mais relevantes
dos efeitos da salinidade no crescimento e
desenvolvimento das plantas e, com base em resultados
experimentais, alguns deles obtidos em nosso laboratório,
apresentar uma sequência de mudanças fisiológicas e
bioquímicas que ocorrem quando uma planta é submetida
ao estresse salino.
RETROSPECTIVA HISTÓRICA
DA FISIOLOGIA E BIOQUÍMICA
DO ESTRESSE SALINO
Existem registros na literatura que responsabilizam a
salinidade pelos prejuízos causados à agricultura que
remontam a mais de 3.000 anos (Läuchli & Grattan,
2007) e, apesar dos avanços científicos que ocorreram
no mundo, esses danos ainda são evidentes na atualidade
(Türkan & Demiral, 2008). Nos últimos 50 anos, a
fisiologia e a bioquímica do estresse salino progrediram
bastante, mas antes de analisar os resultados mais
recentes, pretende-se apresentar e discutir as
descobertas mais relevantes que ocorreram ao longo de
mais de um século de estudos.
Seca fisiológica e ajustamento osmótico
No final do século XIX, o botânico alemão Schimper
tentou explicar os efeitos do estresse salino como sendo
resultantes da “seca fisiológica” (Schimper, 1898). De
acordo com essa teoria, o excesso de sais acumulado na
solução do solo seria responsável pela diminuição do
potencial osmótico () e do potencial hídrico (w) da
solução do solo e provocaria uma diminuição no
gradiente de potencial hídrico (w) entre o solo e a
planta, dificultando, portanto, a absorção de água pelas
plantas.
Como as plantas que crescem sob condições de
estresse salino continuam transpirando, as diminuições na
taxa de absorção de água seriam responsáveis pelo
aparecimento de um déficit hídrico (Transpiração >>
Absorção → Déficit hídrico). Segundo a teoria de
Schimper, plantas cultivadas nessas condições, na
realidade, sofreriam déficit hídrico, ou seja, “seca
fisiológica”. Portanto, as reduções no crescimento
deveriam ser proporcionais aos aumentos na
concentração de sais da solução do solo (diminuição no
 e no w), ou seja, a diminuição do w da solução do
solo, resultante do decréscimo do potencial mátrico ()
ou do , deveria acarretar reduções equivalentes no
crescimento. Em outras palavras, a reação da planta à
salinidade seria idêntica a da falta de água no solo e os
efeitos do estresse salino nas plantas seriam os mesmos
daqueles decorrentes do déficit hídrico.
Fisiologia e bioquímica do estresse
salino em plantas
150 José T. Prisco & Enéas G. Filho
Essa teoria foi aceita durante muitos anos e recebeu
suporte de vários pesquisadores do Laboratório de
Salinidade do USDA (Ministério de Agricultura dos
Estados Unidos). Eles demonstraram que as reduções na
produção de grãos de Phaseolus vulgaris (Wadleigh &
Ayers, 1945) e no crescimento de guayule (Wadleigh et
al., 1946) eram proporcionais às reduções no w do solo.
Isso ocorria quando as reduções no w do solo eram
devidas ao aumento na concentração de sais da solução
do solo (diminuição no ), à redução no conteúdo de
água (diminuição no ) ou à combinação dos dois
(diminuição de  e de ).
No início da década de 1960, Leon Bernstein, do
Laboratório de Salinidade dos Estados Unidos, descobriu
que plantas de Phaseolus vulgaris cultivadas sob
condições de salinidade eram capazes de absorver íons
e em decorrência disso, diminuir o  de suas células.
Fenômeno semelhante foi observado na Austrália, quando
tomateiro foi cultivado sob condições de estresse salino
(Slatyer, 1961). A consequência dessas observações seria
a diminuição do w celular, de modo a garantir a
manutenção do w do sistema solo-planta. A esse
fenômeno deu-se o nome de “ajustamento osmótico”.
Entretanto, devido à metodologia usada para
determinação do  (medições crioscópicas do suco
celular), argumentava-se, à época, que os valores de 
do suco celular não correspondiam à realidade, pois a
solução do vacúolo era contaminada com solutos do
citosol (endosmose) ou era diluída com a água
proveniente do apoplasto (efeito diluição). Para
esclarecer isso, Bernstein realizou uma série de
experimentos com algodão e pimentão, usando os
métodos plasmolítico e crioscópico para determinação do
 das raízes. Teve o cuidado de levar em conta não só
o efeito diluição como também a endosmose. Seus
resultados mostraram, mais uma vez, que as plantas
diminuíam o  à medida que a salinidade do ambiente
radicular aumentava e que isso se devia ao acúmulo de
íons em seus tecidos. Se isso acontecesse, o w entre
o ambiente radicular e a planta deveria ser mantido e, se
a turgescência das células fosse também mantida, não se
poderia pensar em “seca fisiológica” em plantas que se
“ajustam osmoticamente” (Bernstein, 1961).
A seca fisiológica foi também questionada por
pesquisadores soviéticos, os quais demonstraram que
quando plantas eram submetidas à mesma concentração
salina, provocada por diferentes tipos de sais, por
exemplo, concentrações isosmóticas de NaCl e de
Na2SO4, as respostas eram diferentes, ou seja, a inibição
do crescimento dependia do tipo de sal e não apenas do
 da rizosfera (Strogonov, 1964). Esses resultados,
portanto, eram conflitantes com a teoria da “seca
fisiológica”, que também passou a ser questionada por
cientistas de outros países (Flowers et al., 1977;
Greenway & Munns, 1980).
Estresse hídrico em plantas osmoticamente ajustadas
Examinando-se a literatura, verifica-se que mesmo
plantas consideradas como osmoticamente ajustadas
podem apresentar sintomas que se assemelham àqueles
induzidos pelo estresse hídrico (Bernstein & Hayward,
1958; Oertli, 1966). Cabe então a indagação: será que
uma planta cultivada em ambiente salino e ajustada
osmoticamente pode sofrer déficit hídrico?
Quando  e w da solução do solo são baixos, como
no caso dos solos salinizados, a planta tende a absorver
íons e há diminuições nos valores de  e de w das
raízes e das folhas. Essas diminuições nos w da planta
possibilitam a manutenção dow no sistema solo-planta,
ou seja, manutenção da capacidade de absorção de água
pela planta. Acontece que o aumento da concentração de
solutos nas raízes, especialmente os iônicos, pode
provocar uma redução da permeabilidade do sistema
radicular à água, ou seja, redução na condutividade
hidráulica das raízes (O’Leary, 1969). A consequência
disso é que, apesar da manutenção do w, a planta
passa a absorver menos água e, se isso acontece em um
ambiente de alta demanda evaporativa do ar, a taxa de
transpiração da planta passa a ser mais elevada do que
a taxa de absorção de água. O resultado disso é que o
vegetal passa a sofrer déficit hídrico, que, eventualmente,
levará à redução na taxa de fotossíntese e na taxa de
crescimento (O’Leary, 1971; Prisco, 1980).
Solutos responsáveis pelo ajustamento osmótico
Os descobridores do ajustamento osmótico
preconizaram que a diminuição no  da planta devia-se,
basicamente, ao acúmulo de íons nas células (Bernstein,
1961). Entretanto, isso conflitava com o fato de que
enzimas isoladas do citosol, tanto de glicófitas como de
halófitas, eram igualmente inibidas na presença de Na+
e de Cl- (Greenway & Munns, 1980) e isso só poderia
acontecer se todos os íons, inclusive os tóxicos (Na+ e
Cl-), estivessem compartimentalizados no vacúolo.
Mesmo partindo do princípio de que os íons estariam
concentrados no vacúolo, os baixos valores de  e de
w no ambiente externo à célula e no vacúolo iriam
expor o citosol e as organelas nele mergulhadas a um
estresse hídrico, pois estariam entre dois ambientes com
w inferiores ao seu, (w)vac < (w)cito > (w)ext, ou seja,
estariam perdendo água para o ambiente externo e para
o vacúolo. Para equilibrar os potenciais hídricos do
sistema ambiente externo, citosol + organelas nele
mergulhadas e vacúolo, o citosol teria que acumular íons,
151Fisiologia e bioquímica do estresse salino em plantas
solutos orgânicos ou ambos. O acúmulo de íons não
seria factível, pois provocaria inibição das enzimas
envolvidas no metabolismo. Portanto, a diminuição do 
e do w do citosol teria que ser feita, principalmente, à
custa de solutos orgânicos que não inibissem o
metabolismo, mesmo quando acumulados em elevadas
concentrações (solutos compatíveis).
A partir da década de 1970, foram identificados vários
desses solutos compatíveis (Hellebust, 1976; Wyn Jones
& Gorham, 1983; Bray et al., 2000; Sairam & Tyagi,
2004), sendo os mais conhecidos: açúcares (glicose,
frutose, sacarose, trealose, rafinose); álcoois poliídricos
(sorbitol, manitol, glicerol, arabinitol, pinitol, inositóis
metilados); proteínas (peptídios de pequena massa
molecular); aminoácidos e seus derivados (glutamato,
aspartato, glicina, prolina, prolina-betaina, glicina-betaina
e -alanina-betaina); ácidos orgânicos (oxaloacetato,
malato); aminas terciárias (1,4,5,6-tetrahidro-2-metil-4-
carboxil piridamina); poliaminas (putrescina, cadaverina,
espermidina, espermina); e compostos derivados de
sulfonium (propionato de dimetil-sulfonio e colina-O-
sulfato). Infelizmente, ainda persistem muitas dúvidas
sobre o papel metabólico e a importância fisiológica
desses solutos compatíveis (Bray et al., 2000).
Entretanto, pode-se afirmar que o ajustamento
osmótico se faz à custa da absorção e acúmulo de íons
(principalmente os tóxicos) no vacúolo e de íons não
tóxicos e solutos orgânicos no citosol, compatíveis com
a manutenção da atividade metabólica das células.
Convém salientar que esse fenômeno é uma resposta da
planta ao baixo w existente no ambiente externo, seja
ele causado pelo excesso de sais na solução do solo
(baixo ), seja pela carência hídrica (baixo ) ou por
ambos (O’Leary, 1971).
Hormônios e o estresse salino
Durante a década de 1960, verificou-se que plantas
submetidas a estresses abióticos mostravam decréscimo
na atividade das citocininas (CITOC) presentes na solução
exsudada das raízes para a parte aérea (Adreenko et al.,
1964; Itai & Vaadia, 1965; Kuraishi et al., 1966; Burrows
& Carr, 1969) e que essa diminuição repercutia no
metabolismo e crescimento desta última (Ben-Zioni, et al.,
1967; Itai et al., 1968). Verificou-se, posteriormente, uma
correlação entre decréscimo na atividade das CITOC
exsudadas das raízes e a aceleração da senescência dos
tecidos foliares de plantas não ajustadas (O’Leary &
Prisco, 1970) ou ajustadas osmoticamente (Prisco &
O’Leary, 1972), depois de submetidas ao estresse salino.
Sabe-se que estresses abióticos também induzem
alterações nos níveis de ácido abscísico, ABA (Mizrahi et
al., 1970), de brassinoesteróides, BR (Clouse & Sasse,
1998), de etileno e de giberelinas, Gib (Taiz & Zeiger,
2006). Entretanto, o que se tem observado ultimamente é
que as pesquisas têm se concentrado apenas nos efeitos
do ABA, como se ele fosse o único “hormônio envolvido
nos estresses abióticos” (Taiz & Zeiger, 2006; Maathuis,
2007).
Ca2+ como meio para minorar os efeitos da salinidade
(NaCl)
Durante a década de 1960, observou-se que a adição
de Ca2+ ao ambiente radicular minimizava os efeitos
deletérios do Na+ no estresse salino (LaHaye & Epstein,
1969). Isso foi atribuído ao fato de que o Na+, além de
desestabilizar as membranas, que, por sua vez, são
estabilizadas por Ca2+, compete com o K+ por sítios nos
canais existentes nas membranas, provocando aumento
na concentração de Na+ e diminuição na de K+ dentro
das células, ou seja, diminuição da relação K+/Na+. Essas
mudanças provocariam distúrbios metabólicos, com sérias
implicações no crescimento e desenvolvimento das
plantas estressadas pela salinidade. Portanto, esperava-
se que aplicações exógenas de Ca2+ ao ambiente
radicular minorassem os efeitos da salinidade no
crescimento e desenvolvimento das plantas (LaHaye &
Epstein, 1971). Infelizmente, isso não tem acontecido
(Caines & Shenan, 1999; Sohan et al., 1999; Silva et al.,
2003) e quando acontece, a resposta depende das
condições ambientais em que a planta foi cultivada
(Lacerda, 1995). Posteriormente, usando-se técnicas de
biologia molecular em mutantes com diferentes
tolerâncias à salinidade, chegou-se à conclusão de que o
Ca2+ parece estar envolvido, não apenas na manutenção
da integridade das membranas (Cramer et al., 1985), mas
também no processo de “transdução do sinal” do local de
percepção do estresse para o de síntese das proteínas
codificadas pelos “genes do estresse”, os quais regulam
o controle da “homeostase” da célula, do tecido ou do
indivíduo (Türkan & Demiral, 2009).
Uso de culturas in vitro de células e tecidos
Os soviéticos usaram culturas de células e tecidos
como meio de entender porque as halófitas toleravam o
estresse salino enquanto que as glicófitas eram sensíveis
à salinidade (Strogonov, 1974). A conclusão mais
importante que eles chegaram foi a de que a tolerância
à salinidade era uma característica do indivíduo, que não
se mantinha quando suas células ou tecidos eram
cultivados in vitro. Essa publicação e uma anterior
(Strogonov, 1964) repercutiram em muitos Laboratórios
do ocidente, principalmente em Israel (Universidade
Hebraica de Jerusalém e Instituto do Negev), Austrália
(CSIRO) e Grã Bretanha (Universidade de Sussex), que
152 José T. Prisco & Enéas G. Filho
passaram a estudar a fisiologia comparada de halófitas
e glicófitas, na esperança de encontrar marcadores
fisiológicos ou bioquímicos que conferissem tolerância à
salinidade e que não afetassem qualitativa nem
quantitativamente a produção (Flowers et al., 1977).
Infelizmente, os resultados obtidos pelos soviéticos
foram relegados por muitos pesquisadores, especialmente
americanos e canadenses, que àquela época estavam
deslumbrados com a possibilidade de se produzir uma
planta a partir de uma célula (Nabors, 1983; Salisbury &
Ross, 1985). Achavam eles que células tolerantes à
salinidade poderiam ser selecionadas e a partir delas se
obter plantas tolerantes. Durante a década de1970 e
grande parte da de 1980, surgiram vários trabalhos que
mostraram culturas de células com alta tolerância à
salinidade (Nabors, 1983). Os autores, por razões óbvias,
selecionaram espécies que possuíam protocolos
mostrando como se obtinha uma planta, partindo-se de
células ou de embrióides. Infelizmente, os resultados
obtidos foram completamente diferentes do que eles
esperavam. As plantas selecionadas dessa maneira não
conservaram a tolerância das células que lhes deram
origem e, mesmo aquelas que conseguiam aumentar a
tolerância, perdiam suas características de valor
econômico.
Apesar disso, esses resultados negativos forneceram
importantes informações metodológicas sobre culturas de
células in vitro que possibilitaram progressos nos estudos
de fisiologia do estresse salino. A partir da década de
1990, dois grupos de excelência nessa área, um na
Universidade de Purdue e outro na Universidade do
Arizona, ambos nos Estados Unidos, passaram a explorar
essa metodologia nos estudos dos mecanismos de
absorção e compartimentalização de íons sob condições
de salinidade (Hasegawa et al., 2000). Essa metodologia
também auxiliou no estudo do papel dos solutos
compatíveis no ajustamento osmótico e na proteção das
membranas e das enzimas presentes no citosol e nas
organelas nele mergulhadas (Bray et al., 2000).
Estresse oxidativo decorrente do estresse salino
Durante a década de 1990, vários pesquisadores
demonstraram que plantas produzem intermediários
metabólicos, conhecidos como EROs (Espécies Reativas
de Oxigênio) ou ROS (do inglês, Reactive Oxigen
Species), tais como o peróxido de hidrogênio (H2O2) e os
radicais livres superóxido (·O2-) e hidroxil (·OH), que são
capazes de oxidar lipídios de membranas, desnaturar
proteínas e reagir com DNA, provocando mutações. Sob
condições normais de cultivo, as plantas neutralizam esses
efeitos deletérios graças aos antioxidantes por elas
produzidos. Quando a produção desses antioxidantes não
é suficiente para neutralizar as EROs, estas se acumulam
e a planta passa a sofrer de estresse oxidativo. Isso
também acontece em plantas submetidas a outros
estresses abióticos (Scandalios, 2002; Azevedo Neto et al.,
2008). Essas descobertas abriram novas perspectivas para
os estudos de fisiologia e bioquímica da tolerância ao
estresse salino (Azevedo Neto et al., 2008).
Estresse salino e a biologia molecular
Nos últimos 20 anos, foram observados inúmeros
progressos na fisiologia e bioquímica do estresse salino,
graças ao uso de mutantes de Arabidopsis thaliana e
das técnicas de biologia molecular. Em decorrência disso,
caminha-se para o estabelecimento de como as plantas
percebem os agentes estressores, como ocorre a
transdução do sinal de estresse do local de percepção
para o local onde irão ocorrer as reações metabólicas
responsáveis pela mudança no funcionamento celular e,
finalmente, como ocorre a homeostase das células,
tecidos e indivíduos que são submetidos ao estresse
salino (Zhu, 2001, 2002, 2003; Türkan & Demiral, 2009).
EFEITOS DA SALINIDADE NO
CRESCIMENTO E DESENVOLVIMENTO
De posse dessa análise retrospectiva do estudo da
fisiologia e bioquímica do estresse salino e tentando
escalonar as mudanças que ocorrem em uma escala
temporal, pode-se afirmar que a salinidade altera,
inicialmente, a absorção de água, de nutrientes e a
permeabilidade das membranas (Figura 1). Essas
alterações refletem no balanço hídrico e nutricional da
planta e provocam mudanças no metabolismo, no balanço
hormonal, nas trocas gasosas e na produção de EROs.
Todas essas mudanças comprometem a expansão e
divisão das células, o crescimento vegetativo e
reprodutivo e a aceleração da senescência das folhas,
que resultam na eventual morte da planta.
Mudanças no metabolismo
Balanço hormonal, trocas gasosas 
e produção de EROs
Expansão e divisão celulares
Crescimento vegetativo e reprodutivo
Senescência foliar
Mudanças no metabolismo
SALINIDADE
Absorção de água, nutrientes e 
permeabilidade de membranas
Balanço hídrico e nutricional
Figura 1. Mudanças na fisiologia das plantas em conseqüência
da salinidade
153Fisiologia e bioquímica do estresse salino em plantas
As mudanças no metabolismo e seus efeitos no
crescimento e desenvolvimento da planta irão depender
das interações que ocorrem entre as características do
estresse e as características do vegetal que está sendo
submetido ao estresse (Figura 2). Essa figura mostra que
os efeitos da salinidade irão depender: da concentração
e da composição iônica da solução que estará em
contato com a rizosfera (Strogonov, 1964), da
granulometria do solo (Boyko, 1966), do local da planta
exposto ao estresse (raiz ou parte aérea), do modo como
o estresse é aplicado (abrupto ou escalonado), da
duração da exposição ao estresse e, finalmente, da
interação do estresse salino com outros, de natureza
biótica ou abiótica. Analisando-se as características do
vegetal, pode-se afirmar que a tolerância à salinidade
varia com a espécie, e dentro de uma mesma espécie,
ela varia com o genótipo e o estádio de desenvolvimento
em que a planta se encontra e se o estresse é imposto
a uma célula, a um tecido ou a um órgão do indivíduo. As
interações entre as características do estresse com as do
vegetal podem resultar em tolerância ou susceptibilidade,
ou seja, vida ou morte da planta.
4. culturas de células, tecidos ou órgãos (nos estudos
em que são investigados os efeitos do estresse em nível
celular e molecular).
Portanto, torna-se difícil comparar resultados obtidos
em condições experimentais diferentes, do mesmo modo
que se deve ter muito cuidado em extrapolar resultados
obtidos com culturas de células, tecidos ou órgãos para
a condição de planta inteira. Também não se deve
esquecer que, nas condições de campo, a planta pode ser
exposta simultaneamente a mais de um estresse.
RESPOSTAS FISIOLÓGICAS
E BIOQUÍMICAS AO ESTRESSE SALINO
Apesar das dificuldades experimentais, tentar-se-á
apresentar esquemas que generalizem, resumidamente, o
que acontece quando uma planta é submetida ao estresse
salino. A salinidade possui dois componentes que são
responsáveis pelo estresse: um osmótico e outro iônico.
O componente osmótico altera o balanço hídrico da
planta, enquanto que o componente iônico é responsável
pelos efeitos sobre o desbalanceamento nutritivo e pelos
efeitos tóxicos dos íons (Läuchli & Grattan, 2007; Munns
& Tester, 2008). A predominância de um desses fatores
irá depender das características e condições do estresse,
que serão discutidos mais adiante.
De maneira geral, quando uma planta é exposta ao
estresse, observa-se que sua resposta irá depender de
uma sequência de reações que ocorrem desde a
exposição ao estresse até que se possa perceber o efeito
daquele estresse na planta (Figura 3).
CARACTERÍSTICAS 
DO ESTRESSE
Espécie
Genótipo
Estádio de 
desenvolvimento
Célula, tecido 
ou órgão
Concentração 
de sais
Composição 
iônica
Granulometria 
do solo
Local e modo 
de aplicação 
Duração da 
exposição
Interação com 
outros estresses
CARACTERÍSTICAS 
DO VEGETAL
Tolerância
Susceptibilidade
VIDA
MORTE
RESPOSTA RESULTADO
Figura 2. Interações entre características do estresse salino,
características do vegetal e a resposta da planta ao
estresse (adaptado de Bray et al., 2000)
Essas interações complicam o estabelecimento de uma
metodologia que possa ser considerada como ideal para os
estudos da Fisiologia e Bioquímica do Estresse Salino.
Portanto, o que se tem feito é tentar compatibilizar o que
se pretende estudar com o que é possível fazer, em termos
de condições de cultivo. Por essa razão, a maioria dos
estudos tem sido realizada em:
1. sistemas hidropônicos cuja solução nutritiva
contém NaCl, Na2SO4 ou uma mistura de sais;
2. solo ou vermiculita irrigados com soluções salinas de
composição iônica e condutividadeelétrica conhecidas;
3. gel de ágar ao qual são adicionados os sais; e,
finalmente,
 
Resposta 
Estresse Percepção do sinal 
Transdução 
do sinal 
Processamento da 
Informação 
Mudanças 
Metabólicas 
Figura 3. Seqüência de reações que ocorrem quando uma
planta é submetida a um estresse
Em termos de tempo, essa sequência pode ocorrer
em milissegundos, segundos, minutos, horas, semanas ou
meses, dependendo das condições e características do
estresse e da respostas que se está observando.
Na maioria das situações, o órgão do vegetal que é
exposto à salinidade em primeiro lugar é a raiz, exceto
quando a planta é irrigada por aspersão com água salina
ou quando está exposta à maresia. Nessas situações, a
parte aérea passa a ser exposta em primeiro lugar.
Percepção e transdução do sinal do estresse salino
Baseando-se em resultados obtidos com leveduras,
com culturas de células de plantas superiores e com
154 José T. Prisco & Enéas G. Filho
mutantes de Arabidopsis thaliana, acredita-se que a
nível celular a percepção seja feita pela membrana
plasmática e nela estejam envolvidos receptores que
detectam o componente osmótico e o componente iônico.
Alguns detalhes do que acontece nessa etapa ainda são
especulativos, mas sabe-se que existe mais de um sensor
para esses sinais e que os caminhos de transdução
desses sinais também variam. Para simplificar, serão
mostrados os mais conhecidos.
Percepção do componente osmótico: Descobriu-se,
em Arabidopsis thaliana, uma proteína na membrana
plasmática que parece ser o osmo-sensor (receptor) do
sinal do componente osmótico do estresse salino. Esta
proteína, AtHK1 (do inglês, Arabidopsis thaliana
Histidine Kinase 1), é constituída de um domínio quinase
do tipo histidina e de outro, que funciona como regulador
de resposta. A hiper-osmolaridade do meio externo induz
uma perda de turgescência das células, que provoca
mudanças de conformação da membrana plasmática e
ativa o processo de autofosforilação de um resíduo de
histidina (His) no domínio quinase da AtHK1.
Posteriormente, se dá a transferência desse radical
fosforil para um resíduo de aspartato (Asp), que pertence
ao domínio regulador de resposta e que irá exercer sua
ação via transdução desse sinal (Figura 4).
um registro da percepção do estresse, que dará inicio a
transdução do sinal de estresse (Figura 5).
[sais]ext 
P His Asp 
Transdução do 
sinal 
Perda da 
turgescência 
Mudança 
conformacional em 
AtHK1 
domínio-
quinase 
regulador da resposta 
regulador da resposta 
P 
Asp 
domínio-
quinase 
His 
~PO4 (autofosforilação.) 
Figura 4. Percepção do componente osmótico do estresse
salino pela AtHK1, presente na membrana plasmática e
início do processo de transdução do sinal (adaptado de
Urao et al., 1999)
Outra maneira da célula perceber o estresse osmótico
decorre do “efeito mecânico” que o excesso de sais no
ambiente extracelular exerce sobre os canais iônicos
existentes na membrana plasmática. Quando a célula
perde água, ela diminui de volume e a membrana
plasmática sofre mudanças de conformação, que
facilitam a entrada de íons na célula, via canais iônicos,
que funcionam como osmo-sensores. A entrada desses
íons na célula provoca a despolarização da membrana
plasmática e aumento na concentração de cálcio no
citoplasma. Esse aumento na [Ca2+]cito funciona como
Perda da 
turgescência 
Volume 
celular 
Retração da 
membrana 
Abertura de canais (osmo-sensor) 
Despolarização da membrana e [Ca2+]cito 
Transdução do 
sinal 
Figura 5. Percepção do componente osmótico do estresse
salino pelos canais iônicos presentes na membrana
plasmática e início do processo de transdução do sinal
(adaptado de Urao et al., 1999)
Essas duas maneiras de percepção do componente
osmótico do estresse salino podem refletir na expressão
gênica de enzimas envolvidas, por exemplo, na
biossíntese de osmólitos (solutos compatíveis), os quais
podem contribuir para o ajustamento osmótico do citosol
+ organelas, e de proteínas componentes das
membranas, como a aquaporina (canal de água), que
aumenta a capacidade de absorção de água das células.
Sabe-se que o ABA está relacionado com algumas
respostas da planta às variações de osmolaridade
ocasionadas, por exemplo, pelo componente osmótico do
estresse salino, no entanto, ainda não foi possível
identificar os receptores desse hormônio vegetal (Fan et
al., 2004; Wasilewska et al., 2008). Contudo, estudos
recentes têm revelado algumas proteínas candidatas a
esse papel e que a percepção ao ABA pode ocorrer tanto
no nível extracelular quanto no intracelular (Fan et al.,
2004; Maggio et al., 2006).
Percepção do componente iônico: A descoberta dos
mutantes de Arabidopsis thaliana possuidores de
hipersensibilidade ao íon Na+, mutantes SOS (do inglês,
Salt-Overly-Sensitive), possibilitou uma melhor
compreensão, não só da percepção do componente
iônico, como da transdução desse sinal do estresse.
Sob condições normais (ausência de salinidade), as
células vegetais mantêm um potencial eletroquímico
através da membrana plasmática (j) da ordem de -140
mV (lado interno negativo). Isso se deve às diferenças
em concentrações de íons dentro e fora das células,
resultante do funcionamento das bombas de prótons (H+-
ATPases) da membrana. Do mesmo modo, a ação das
bombas presentes no tonoplasto (H+-ATPases e H+-
PPases) faz com que a membrana vacuolar também
esteja polarizada (j + 60 mV).
155Fisiologia e bioquímica do estresse salino em plantas
Sob condições de salinidade, há um aumento da
[Na+]ext, que favorece a penetração de cátions na célula.
Assim, o Na+ pode penetrar passivamente, através de
diferentes tipos de canais ou transportadores, os quais
podem funcionar como sensores de Na+. Dentre os
canais, destacam-se o NSCC (do inglês, Nonselective-
Cation-Channels), que transporta Na+ e K+ para dentro
da célula, dependendo da concentração externa desses
íons (se a [Na+] > [K+] → entra Na+ e quando a [Na+]
< [K+] → entra K+) e o NORC (do inglês, Nonselective-
Outward-Retifying-Channels), que não discrimina K+ de
Na+. Neste caso, o NORC abre-se durante a
despolarização da membrana, entretanto, sob condições
de salinidade, quando a [Na+]ext > [K+]ext → entra Na+.
Dentre os transportadores, destaca-se o simporte HKT1
(do inglês, High-affinity K+-Transporter 1,) que,
dependendo da [Na+]ext, pode transportar: Na+/Na+, Na+/
K+, K+/K+, K+/Na+ e K+/H+, sendo considerado um dos
sensores do estresse salino (Blumwald et al., 2000;
Yamagushi & Blumwald, 2005; Türkan & Demiral,
2009). Nos últimos anos, uma proteína conectada a
resíduos de arabino-galactanas, a SOS5, que está
presente na parte externa da membrana plasmática
também tem sido apontada como forte candidata para
detectar [Na+]ext (Mahajan et al., 2008; Türkan &
Demiral, 2009).
A despolarização decorrente da passagem do Na+
para o citosol pode contribuir para a abertura de outros
canais, tanto da membrana plasmática como do
tonoplasto, permitindo a entrada de outros íons (Cl-, K+,
etc), que contribuem para alterar a turgescência da célula
(ajustamento osmótico). Outro aspecto importante é que
os canais de Ca2+, que são dependentes do potencial
eletroquímico da membrana, podem aumentar a
[Ca2+]cito, fato de grande relevância, porque ele é
importante como sinal secundário de transdução (Figura
6). Já existem dados que mostram que quando as raízes
são expostas a excesso de Na+ ocorre um aumento na
[Na+] e na [Ca2+] no citosol das células do córtex
radicular (Munns & Tester, 2008). O aumento na
[Na+]cito, seguido pelo incremento na [Ca2+]cito pode ser
visualizado na Figura 6.
Transdução do sinal do estresse salino
Após a percepção do sinal, há um aumento na
[Ca2+]cito que funciona como um mensageiro secundário
e inicia uma série de reações (cascata de sinalização) que
serão responsáveispelas mudanças no funcionamento
das células. A essa “cascata de sinalização” deu-se o
nome de transdução do sinal do estresse, que pode ser
bastante complexa, envolvendo: proteínas, lipídios,
hormônios vegetais, cálcio e espécies reativas de
oxigênio. As transduções mais conhecidas são: a
sinalização SOS, já definida anteriormente; a das quinases
protéicas do tipo MAPK (do inglês Mitogenic-Activated-
Protein-Kinases); a que envolve fosfolipídios; a
dependente de cálcio/calmodulina; a sinalizada por ABA;
e, finalmente, a sinalizada por H2O2 (Taiz & Zeiger,
2006).
Transdução do sinal osmótico: A transdução do sinal
desencadeada pela percepção do componente osmótico
do estresse salino pode ser classificada em duas rotas de
sinalização distintas: a dependente de ABA e a
independente de ABA (Taiz & Zeiger, 2006). Ambas as
rotas levam à ativação de proteínas reguladoras (fatores
de transcrição) que interagem com regiões específicas
dos genes, denominadas promotores, resultando na
indução ou repressão da expressão de um determinado
gene.
Na rota de sinalização dependente de ABA, os
promotores dos genes regulados por este hormônio
possuem uma sequência de seis nucleotídeos,
denominada elemento de resposta ao ABA ou ABRE (do
inglês, ABA Response Element), à qual se ligam os
fatores de transcrição envolvidos nesse processo. Já na
rota independente de ABA, os fatores de transcrição se
ligam a outro tipo de elemento de regulação nos
promotores, o elemento de resposta à desidratação ou
DRE (do inglês, Dehydration Response Element). A rota
independente de ABA pode também envolver a atuação
direta de uma cascata de sinalização de MAPK (Taiz &
Zeiger, 2006) (Figura 7). Em alguns genes que possuem
o ABRE, pode haver também o DRE, o que leva à
intensificação das respostas ao estresse, já que ambas as
rotas estão presentes na transdução do sinal, sendo os
íons Ca2+ os responsáveis pela interação entre essas vias
de sinalização (Mahajan & Tujeta, 2005).
Dentre os genes cuja expressão é induzida pelo
estresse osmótico, através das vias mencionadas
anteriormente, estão aqueles que codificam vários tipos
de transportadores, proteínas reguladoras (fatores de
transcrição, quinases protéicas e fosfatases) e proteínas
Despolarização 
da membrana 
Abertura de 
canais de Ca2+ 
[Ca2+]cito [Na+] 
Transdução 
do sinal 
Receptores da 
membrana 
Ativa vias de 
sinalização 
Figura 6. Percepção do componente iônico do estresse salino
pelos canais e transportadores presentes na membrana
plasmática e início do processo de transdução do sinal
(baseado em Tyerman & Skerret, 1999)
156 José T. Prisco & Enéas G. Filho
envolvidas na tolerância ao estresse, tais como as
enzimas do sistema antioxidativo e as que atuam na
síntese dos solutos compatíveis. Já dentre os que são
reprimidos, estão genes cujos produtos atuam no
crescimento da célula, incluindo a parede celular, e que
codificam algumas proteínas dos cloroplastos e da
membrana plasmática (Cutler et al., 2010).
Transdução do sinal iônico: Existem várias rotas de
transdução do sinal iônico, mas aqui será descrita a via
de sinalização SOS, porque é a melhor caracterizada e,
segundo Türkan & Demiral (2009), já foi observada
tanto em glicófitas (arroz, trigo e Arabidopsis thaliana)
como em halófitas (Tellungiella halophyla e Populus
euphratica).
Como ilustrado na Figura 8, a percepção de ambos os
componentes do estresse salino provoca um aumento na
[Ca2+] cito (mensageiro secundário). Esse aumento é
percebido pela proteína SOS3, que é o produto da
transcrição do gene SOS3 e que faz parte de uma família
de genes responsáveis pela hipersensibilidade ao sódio,
encontrada em mutantes de Arabidopsis thaliana (Zhu,
2002). A proteína SOS3 liga-se ao íon cálcio, formando
um complexo que irá interagir com uma proteína quinase
do tipo histidina, a proteína SOS2. O complexo SOS3-
SOS2-PO4 (proteína SOS2 ativada) dirige-se para a
membrana plasmática, a fim de ativar, via fosforilação, a
proteína SOS1 que, depois de ativada (SOS1-PO4) passa
a funcionar como antiporte Na+/H+, que transporta para
o apoplasto o excesso de Na+ presente no citoplasma, ao
mesmo tempo em que transporta H+ para dentro do
citosol. Portanto, este antiporte é fundamental para a
manutenção da relação K+/Na+ adequada para o
metabolismo. Convém salientar que a proteína SOS2
ativada, também atua como ativador do antiporte Na+/H+
localizado no tonoplasto ou NHX1 (do inglês, Na+/H+
Exchanger Protein 1), que regula o nível de Na+
citoplasmático ao compartimentalizá-lo no vacúolo. Além
disso, SOS2 ativada regula a expressão gênica da
proteína SOS1 e restringe a entrada de Na+ para o
citoplasma, através de seu efeito inibitório na atividade
do transportador simporte HKT1, que se encontra na
membrana plasmática. A proteína SOS2 ativada atua
como regulador da [Ca2+]cito, através da modulação da
atividade do transportador CAX1 (do inglês, Calcium
Exchanger 1) existente no tonoplasto. Além desses
papéis, a SOS2 ativada, também está envolvida na
regulação da expressão do gene SOS4, cujo produto é
uma quinase do piridoxal, responsável pela produção de
piridoxal-5-fosfato, o qual contribui para a homeostase
iônica da célula através da regulação de canais iônicos
e transportadores (Turkan & Demiral, 2009).
 Receptor do 
estresse osmótico 
Expressão gênica alterada 
Fatores de transcrição Cascata de MAPK 
Dependente de ABA Independente de ABA 
Figura 7. Transdução do sinal do componente osmótico
do estresse salino através das vias dependente e
independente de ABA (adaptado de Taiz & Zeiger,
2006)
H+
HKT1 AKT1
SOS1
Na+
H+
SOS5
SOS3
SOS2
Na+ K+
?
P
[Ca2+] ?ABA
Vacúolo
NHX1
CAX1
Na+
H+
Ca2+
H+H+
ADP + Pi
ATP
Núcleo
Regulação da 
expressão gênica
(p. ex., SOS1 e SOS4)
P
Quinase do 
piridoxal-P
Piridoxal-P
Citosol
Membrana plasmática
Apoplasto
Cadeias polissacarídicas
Estresse 
salino
Componente 
osmótico
Componente 
iônico
Membrana plasmática
Citosol
Apoplasto
SOS5
V-ATPase e PPase
Figura 8. Estresse salino e a via de sinalização SOS (adaptado
de Türkan & Demiral, 2009)
Outras mudanças no metabolismo
Como consequência das mudanças no metabolismo,
iniciadas com a percepção e transdução do sinal de
estresse, ocorrem alterações no balanço hormonal e na
produção de EROs.
Desbalanceamento hormonal: Sabe-se que CITOC,
Gib, etileno e ABA podem ser sintetizados nas raízes e
transportados para a parte aérea, onde afetam o
crescimento e desenvolvimento (Weiss & Vaadia, 1965;
Skene, 1967; Taiz & Zeiger, 2006). Por outro lado, as
auxinas e os BR são sintetizados e exercem sua ação
tanto nas raízes como na parte aérea (Taiz & Zeiger,
2006). Um fato que merece mais investigação é o de que
os BRs parecem estar envolvidos no estresse salino
(Clouse & Sasse, 1998), pois são capazes de minorar os
efeitos do estresse na produtividade vegetal (Ikekawa &
157Fisiologia e bioquímica do estresse salino em plantas
Zhao, 1991; Taiz & Zeiger, 2006). Os estresses hídrico
e salino diminuem a atividade das CITOC e das Gib na
parte aérea do vegetal ao mesmo tempo em que
aumenta a atividade do ABA (Itai et al., 1968; Taiz &
Zeiger, 2006). Essas mudanças foram associadas com o
fechamento dos estômatos, a diminuição do crescimento
e a aceleração da senescência das folhas de plantas
submetidas a estresse hídrico ou salino (Prisco &
O’Leary, 1972; Taiz & Zeiger, 2006) e todos os
hormônios, acima mencionados, atuam nos caminhos de
transdução do sinal de estresse e na expressão gênica
(Hedden & Thomas, 2006).
Mesmo sabendo das dificuldades experimentais
encontradas quando se estudam os efeitos de balanços
hormonais sobre plantas submetidas a estresse salino, os
dados existentes sugerem que as mudanças no balanço
hormonal estão mais próximas da realidade doque se
atribuir a apenas um “hormônio do estresse”, o ABA
(Taiz & Zeiger, 2006). Partindo dessa premissa, quando
se descreve a sequência de mudanças fisiológicas e
bioquímicas que ocorrem quando uma planta é submetida
a estresse salino, os efeitos atribuídos ao ABA (Hirt &
Shinozaki, 2004; Taiz & Zeiger, 2006) foram substituídos
pelos efeitos devidos ao “desbalanceamento hormonal”.
Isto será discutido mais adiante.
Produção de EROs: O estresse salino provoca
acúmulo de espécies reativas de oxigênio (EROs), que
são responsáveis pelo estresse oxidativo. Como a
salinidade é o agente estressor primário, o estresse
oxidativo é considerado como um estresse secundário. O
termo EROs é aplicado às espécies químicas
intermediárias, que aparecem durante a redução do
O2 a H2O (O2 + 4e- + 4H+ → H2O) como mostra a
Figura 9.
Miller et al., 2010); além da produção de H2O2 nos
peroxissomos durante a fotorrespiração, também pode
haver a fotorredução direta do O2 a superóxido (·O2-)
pelos elétrons provenientes dos componentes da cadeia
transportadora de elétrons associados ao fotossistema I,
nos cloroplastos (Figura 10). Já na mitocôndria, os sítios
principais de produção de EROs são os complexos I e III
da cadeia transportadora de elétrons, nos quais os
elétrons são doados ao O2, gerando ·O2-, o qual pode
sofrer redução e levar à produção das demais EROs
(Apel & Hirt, 2004; Miller et al., 2010).
O superóxido, o peróxido de hidrogênio e o hidroxil
são altamente reativos e podem lesionar membranas,
ácidos nucléicos e proteínas. Nas condições normais, as
plantas não sofrem esses danos porque há um equilíbrio
entre a produção de EROs e a de antioxidantes (enzimas
e outros compostos orgânicos). Entretanto, sob condição
de estresse, há o acúmulo de EROs, pois nessas
condições a planta não produz antioxidantes suficientes
para neutralizar os efeitos deletérios desses poderosos
oxidantes. Recentemente, esse estresse secundário tem
recebido muita atenção dos pesquisadores, tendo em
vista que a tolerância à salinidade parece estar
correlacionada com a atividade antioxidante dos
diferentes órgãos do vegetal (Azevedo Neto et al.,
2008).
ACLIMATAÇÃO AO ESTRESSE
Enquanto essas alterações no metabolismo
acontecem, as plantas realizam ajustes metabólicos,
estruturais e fisiológicos a fim de conseguir seu equilíbrio
homeostático (osmótico, iônico e bioquímico), bem como
a desintoxicação de suas células (eliminação das EROS
e exclusão e compartimentalização de íons tóxicos).
Esses ajustes são sincronizados e obedecem a uma
sequência, que no final pode resultar em tolerância ou
Oxigênio Superóxido Peróxido de 
hidrogênio 
Hidroxil Água 
e- e- e- e- 
2 H+ H+ 
Figura 9. Espécies químicas intermediárias que aparecem
durante a redução do O2 a H2O (O2 + 4e- + 4H+ →
H2O). São consideradas espécies reativas de oxigênio
(EROs): radical livre superóxido, peróxido de hidrogênio
e o radical livre hidroxil (modificado de Scandalios, 2002)
Reações produtoras de EROs ocorrem nos
cloroplastos, mitocôndrias e peroxissomos durante a
fotossíntese, respiração e fotorrespiração,
respectivamente (Figura 10). Além do que é produzido
nessas organelas, pode também haver formação de
EROS na membrana plasmática (Slesak et al., 2007).
A fotossíntese é o processo metabólico que mais
produz EROs nas células vegetais (Apel & Hirt, 2004;
Glicolato
Fotossistema I
H2O
Fotossistema II
O2
e-
O2·-
e-
Ferredoxina
e-
NADP+
NADPH
Ribulose-
1,5-bifosfato
O2
2-Fosfoglicolato
3-Fosfoglicerato
O2
H2O2
Glioxalato
O2
e-
H2O2HO·
NADH Complexo I
e-
Desidrogenases
do NAD(P)H
e-
e-
Ubiquinona
e-
Complexo II
Complexo III
e-
e-
e-
O2·-
O2
e-
H2O2
HO·
Succinato
Fumarato
H2O
O2
Complexo IV
e-
e-
O2
e-e-
Mitocôndria Peroxissomo
Cloroplasto
e-
e-
 
Figura 10. Principais sítios de produção de espécies reativas
de oxigênio (EROs) nas células vegetais (adaptado de Apel
& Hirt, 2004)
‘
158 José T. Prisco & Enéas G. Filho
susceptibilidade ao estresse, como será visto mais
adiante.
Homeostase osmótica e homeostase iônica
A homeostase osmótica e a iônica podem ser tratadas
simultaneamente, uma vez que são interdependentes. A
primeira é o resultado do ajustamento osmótico, descrito
anteriormente, e envolve a absorção de íons (Bernstein,
1961; Slatyer, 1961), sua compartimentalização em certos
tecidos (Munns & Tester, 2008) e organelas das células,
associadas ao acúmulo de solutos orgânicos no
citoplasma.
Nas condições consideradas fisiológicas, a
concentração de K+ no citosol varia de 100-200 mM,
enquanto que a de Na+ está na faixa de 0-10 mM. Para
que se tenha uma idéia da importância fisiológica da
manutenção de uma relação K+/Na+ alta no citosol, a
síntese de proteínas depende de uma concentração de K+
entre 100-150 mM e é inibida quando a concentração de
Na+ ultrapassa 100 mM (Blumwald et al., 2000). Além
disso, o K+ é ativador de enzimas importantes do
metabolismo, enquanto que o Na+ é inibidor da atividade
de várias enzimas citoplasmáticas. Portanto, a
homeostase iônica e a osmótica devem envolver
exclusão de Na+ do citosol para o meio externo e sua
compartimentalização no vacúolo, a fim de manter uma
alta relação K+/Na+ e o balanço hídrico entre meio
externo, citosol + organelas nele mergulhadas e vacúolo.
Para se compreender os mecanismos de exclusão e
compartimentalização de Na+, precisa-se ter em mente
que, em condições normais, as membranas plasmáticas
das células vegetais estão polarizadas, devido às
diferenças em concentrações de íons dentro e fora das
células, resultante do funcionamento das bombas de
prótons (H+-ATPases) da membrana. No caso do
vacúolo, existem no tonoplasto, além das bombas de
próton, as pirofosfatases (H+-PPases), que bombeiam H+
do citosol para o interior do vacúolo, de modo que essa
membrana também fica polarizada.
As mudanças que ocorrem durante a homeostase
iônica têm forte repercussão na homeostase osmótica. A
concentração de íons (tóxicos ou não), ácidos orgânicos
e, em menor proporção, de outros compostos orgânicos
contribui para a redução do  e do w dos vacúolos.
Com relação ao que acontece no citoplasma, a fim de
que seja mantido o equilíbrio osmótico entre apoplasto,
citosol + organelas nele mergulhadas e vacúolo, pode-se
afirmar que se concentram neste compartimento celular,
além dos íons não tóxicos, como K+, os solutos
compatíveis. Estes últimos possuem baixa massa
molecular, alta solubilidade em água e não possuem carga
líquida em pH neutro. Essas características permitem que
eles provoquem redução do  no citosol + organelas
nele mergulhadas sem inibir as reações metabólicas.
Além disso, eles são hidrofílicos e podem desempenhar
papel protetor da estrutura das proteínas citoplasmáticas
e daquelas associadas às membranas (Botela et al.,
2005). Outra função desses osmólitos é a de proteção
das macromoléculas da célula contra a ação deletéria das
EROs (Hasegawa et al., 2000; Zhu, 2001).
Homeostase bioquímica
A homeostase bioquímica é bastante complexa, pois
envolve todas as reações do metabolismo, ou seja,
representa os ajustes metabólicos necessários para que
o organismo possa manter-se funcional, a despeito do
aumento na concentração de íons que ocorre no
ambiente externo. Durante esse processo, a atividade de
certas enzimas é aumentada, a de outras é diminuída e
novas enzimas podem também ser sintetizadas. Tudo isso
requer um controle coordenado da percepção e
transdução do sinal do estresse e da síntese e
degradação das proteínas. Isso pode ser visualizado
quando se compara, quantitativa e qualitativamente, as
proteínas solúveis presentes em determinado órgão de
uma planta que foi submetida ao estresse com outra
cultivada sob condições normais (Figuras 11 e 12).
Controle 
Total de 358 
proteínas91 sofreram 
alterações 
49 aumentaram 
36 diminuíram 
04 desapareceram 
02 sintetizadas de novo 
4,0 7,0 pI 
66 
45 
36 
29 
24 
20 
14,2 
Mr 
(kDa) 
4,0 7,0 pI 
NaCl a 150 mM (  15 dS.m-1 ) 
Figura 11. Proteínas solúveis de folhas de plântulas de
cajueiro anão-precoce irrigadas com solução nutritiva
(controle) e com solução nutritiva contendo NaCl a 150
mM (Abreu et al., 2008)
Nos últimos anos foram identificados vários RNAs
pequenos, que se formam em consequência de estresses
abióticos e foram estabelecidos os seus papéis no
estresse oxidativo, no acúmulo de compostos orgânicos,
que, além de contribuírem para o ajustamento osmótico
funcionam como osmo-protetores e, finalmente, no
silenciamento pós-transcricional de certos genes
(Chinnusamy et al., 2007; Türkan & Demiral, 2009).
159Fisiologia e bioquímica do estresse salino em plantas
Desintoxicação
O processo de desintoxicação envolve a exclusão dos
íons tóxicos do citoplasma, que foi vista anteriormente, e
a remoção sincronizada de EROs nos diferentes
compartimentos celulares, que é feita por antioxidantes
de natureza enzimática ou não-enzimática a fim de que
a planta não sofra estresse oxidativo. Os principais
antioxidantes celulares, bem como sua localização
subcelular e as EROs alvo estão listados na Tabela 1.
CONSIDERAÇÕES FINAIS
A Figura 13 resume o que foi discutido anteriormente,
mostrando uma sequência de etapas que vão desde a
percepção do sinal do estresse até a aclimatação das
plantas à salinidade. Já está bem estabelecido que as
raízes da planta percebem os dois componentes da
salinidade: o osmótico e o iônico, sendo o local de
percepção mais provável a membrana plasmática. Como
resultado da percepção desses componentes, produz-se
um ou mais mensageiros secundários que iniciarão o
processo de transdução do sinal. Na parte final dessa
sequência, observa-se a homeostase (osmótica, iônica e
bioquímica) e a desintoxicação. O equilíbrio ou
desequilíbrio das diferentes homeostases resultará em
plantas tolerantes ou susceptíveis ao estresse salino.
Controle Estresse 
18 18 19 19 
Aumento 
Diminuição 
Desaparecimento 
Síntese de novo 
Controle Estresse 
22 22 
23 23 
21 21 
Figura 12. Aumento, diminuição, desaparecimento e síntese
de novo de proteínas solúveis de folhas de plântulas de
cajueiro anão-precoce irrigadas com solução nutritiva
(controle) e com solução nutritiva contendo NaCl a 150
mM (estresse), obtidas a partir das eletroforeses
bidimensionais (Abreu et al., 2008)
Mecanismo Antioxidante Enzima ou Composto Orgânico Local na Célula EROs 
 Dismutase do Superóxido 
(SOD – EC 1.15.1.1) 
Cloroplasto Citosol Mitocôndria 
Peroxissomo Apoplasto O2
- 
Peroxidase do Ascorbato 
(APX – EC 1.11.1.11) 
Cloroplasto Citosol Mitocôndria 
Peroxissomo Apoplasto H2O2 
Catalase 
(CAT – EC 1.11.1.6) Peroxisomo H2O2 
Peroxidase da Glutationa 
(GPX – EC 1.11.1.9) Citosol H2O2 e ROOH 
Peroxidases 
(POD – EC 1.11.1.7) Parede Citosol Vacúolo H2O2 
Enzimático 
Peroxidase da Tiorredoxina 
(TPX – EC 1.11.1) Parede Citosol Mitocôndria H2O2 e ROOH 
Ácido Ascórbico Cloroplasto Citosol Mitocôndria Peroxissomo Apoplasto O2
- e H2O2 
Glutationa Cloroplasto Citosol Mitocôndria Peroxissomo Apoplasto H2O2 
-Tocoferol Membranas O2- e ROOH 
Não Enzimático 
Carotenóides Cloroplasto O2- 
 
Tabela 1. Tipos, natureza e locais de atuação de antioxidantes dentro da célula (adaptado de Mittler (2002)
Figura 13. Proposta para a seqüência de mudanças fisiológicas
e bioquímicas que ocorrem quando plantas são
submetidas a estresse salino (modificado de Azevedo-Neto
et al., 2008)
 
Desbalanceamento 
Nutricional 
Excesso de 
EROs e Íons 
Tóxicos 
Desbalanceamento 
das Relações 
Hídricas 
Salinidade Componente Osmótico Componente Iônico 
Percepção e Transdução do Sinal do Estresse 
Alterações 
Metabólicas 
Homeostase 
Osmótica 
Homeostase 
Iônica 
Homeostase 
Bioquímica 
Desintoxicação 
Fitormônios 
desbalanceados 
Produção de EROs 
Aclimatação 
Nutrição 
Equilibrada 
Níveis normais 
de EROs e de 
 íons tóxicos 
Relações Hídricas 
Equilibradas 
Tolerância Sensibilidade 
160 José T. Prisco & Enéas G. Filho
Apesar do progresso científico no campo da fisiologia
e bioquímica de plantas submetidas ao estresse salino,
pouco se conseguiu em termos de produção de genótipos
mais tolerantes à salinidade e que produzam
economicamente. Os resultados obtidos em laboratório e
casa de vegetação com a superexpressão de genes que
codificam para antiportes responsáveis pela exclusão e
compartimentalização de Na+ (Apse et al., 1999) e pela
síntese de alguns solutos compatíveis (Hmida-Sayari et
al., 2005) não se repetiram em condições de campo. A
tolerância ao estresse salino, por ser dependente da
expressão coordenada e sincronizada de vários genes,
não pode ser conseguida com a simples transferência ou
superexpressão de um ou dois genes. Além disso, os
estudos sobre tolerância em condições de campo são
bem mais complexos e requerem o trabalho coordenado
de fisiologistas, geneticistas, especialistas em solo e em
engenharia de irrigação. Nos últimos anos, se tem
trabalhado tanto em laboratório como em condições de
campo, utilizando-se técnicas do melhoramento
tradicional e da engenharia genética, visando à obtenção
de cultivares mais tolerantes ao estresse salino. Os
resultados obtidos com arroz (Li & Xu, 2007), trigo
(Munns & Richards, 2007), milho (Bänziger & Araus,
2007), cevada (Li et al., 2007), tomateiro (Fooland,
2007), mandioca (Setter & Fregene, 2007), batata (Byun
et al., 2007), soja (Pathan et al., 2007), algodão (Lubbers
et al., 2007), espécies arbóreas (Bem-Hayyim & Moore,
2007; Griplet et al., 2007) e forrageiras (Zhang & Wang,
2007) são promissores, mas até que se consiga o que se
espera obter, o caminho a percorrer ainda é longo.
No que se refere ao manejo do solo e da água, pode-
se afirmar que em determinadas situações o uso de
lavagem, de correção química do solo e de métodos de
irrigação mais apropriados para uso de águas salobras
algumas vezes têm se mostrado eficazes.
 Como foi visto anteriormente, o estresse salino induz
ao acúmulo de H2O2 e segundo alguns autores o
peróxido de hidrogênio pode desempenhar papeis
diferentes, dependendo da concentração em que ele se
encontra no tecido: em baixas concentrações ele pode
funcionar como um sinal para aclimatação ao estresse e
em concentração alta, ele funciona como indutor da
morte programada das células (Dat, 2000; Van
Breusegem et al., 2001). Resultados recentes
demonstram a existência de várias isoenzimas
antioxidantes que variam de acordo com o local de
produção e remoção das EROs (Miller et al., 2010). Isso
nos leva a sugerir que os estudos nessa área deveriam
ser feitos no nível de organelas e não, de planta ou órgão,
a fim de que se tenha um quadro mais claro do processo
de desintoxicação. Apesar disso, o pré-tratamento de
plantas com peróxido de hidrogênio, na concentração
adequada, aumentou a tolerância à salinidade em arroz
(Uchida et al., 2002) e em um genótipo de milho sensível
ao estresse (Azevedo Neto et al., 2005). Também o pré-
tratamento de sementes de trigo com H2O2 acelerou a
germinação e aumentou a tolerância das plantas à
salinidade (Wahid et al., 2007). A indução dessa
tolerância precisa ser melhor investigada em condições
de campo, pois poderá resultar em uma prática de
manejo a ser usada, visando minorar os efeitos deletérios
do estresse salino no crescimento e produção das
culturas.
Como conclusão final, pode-se afirmar que a
complexidade dos problemas de salinidade necessita de
mais estudos básicos sobre fisiologia e bioquímica do
estresse, mas para que eles possam produzir os
resultados práticos que se deseja, precisam ser acoplados
aos programasde pesquisa em melhoramento genético,
em solos e em engenharia de irrigação. Não se pode
continuar trabalhando em compartimentos estanques - o
solo, a água e a planta – deve-se enfatizar a abordagem
que envolva o sistema solo-água-planta.
Glossário de termos usados
Os filósofos da Grécia antiga, quando se reuniam
para discutirem as preocupações dos homens que
tentavam desvendar o mundo que os cercava, iniciavam
pela conceituação dos termos que iriam ser usados
durante suas discussões. Com isso, evitavam mal
entendidos, comuns nessas ocasiões. Infelizmente, essa
prática foi esquecida e tem sido muitas vezes a causa de
desencontros. Partindo-se desse princípio, estão
relacionados abaixo, os conceitos dos principais termos
usados neste capítulo.
- Aclimatação – refere-se a mudanças fisiológicas,
bioquímicas e morfológicas temporárias, que ocorrem em
um organismo e aumentam sua tolerância às variações
no ambiente externo; embora possa envolver mudanças
na expressão gênica, ela é uma resposta homeostática
que não se transmite para as gerações futuras (Salisbury,
1996; Taiz & Zeiger, 2006).
- Adaptação - refere-se à capacidade desenvolvida
por um organismo, através da seleção natural ou artificial,
de tolerar ambientes estressantes, graças a mudanças
fisiológicas, bioquímicas e morfológicas permanentes;
como essas mudanças são reguladas por genes elas são
transmitidas para as gerações futuras (Salisbury, 1996;
Taiz & Zeiger, 2006).
- Antioxidante - pode ser definido como qualquer
substância que, mesmo presente em baixas
concentrações em relação a um substrato oxidável,
retarda significativamente ou evita sua oxidação.
161Fisiologia e bioquímica do estresse salino em plantas
- Aquaporinas – também conhecidas como canais de
água, são proteínas integrais da membrana, que formam
poros nas mesmas e, através deles a água penetra ou sai
das células.
- Estresse ambiental – qualquer componente do meio
ambiente que seja capaz de alterar o funcionamento
normal do indivíduo que está crescendo nesse ambiente.
- Estresse oxidativo – quando o fator de estresse é
uma Espécie Reativa de Oxigênio (ERO), resultante das
reações metabólicas que reduzem parcialmente o
oxigênio molecular.
- Estresse salino – quando o fator de estresse ou
agente estressante é o excesso de sais solúveis; são
considerados salinos os solos que possuem CEes ≥ 4,0 dS
m-1, PST < 15% e pH < 8,5; são considerados sódicos,
aqueles que possuem CEes < 4,0 dS.m-1, PST > 15% e
pH > 8,5; e, finalmente, os salino-sódicos são os
possuidores de CEes ≥ 4,0 dS m-1, PST > 15% e pH <
8,5 (Richards, 1954).
- Homeostase – é o processo de manutenção do
equilíbrio interno das células, tecidos e órgãos do
indivíduo, a despeito das variações no ambiente externo.
- Percepção do sinal de estresse – maneira como as
células do indivíduo percebem a presença de um fator de
estresse.
- Transdução do sinal de estresse – uma sequência de
processos em que um fator de estresse interage com um
receptor, em geral, junto à superfície celular, causando
uma alteração no nível de um mensageiro secundário e,
por fim, uma mudança no funcionamento celular (Taiz &
Zeiger, 2006).
Agradecimentos
Ao CNPq, a CAPES, e a FUNCAP, que direta ou
indiretamente financiaram parte das pesquisas aqui
relatadas. Aos nossos colegas dos Departamentos de
Bioquímica e Biologia Molecular e de Engenharia
Agrícola da UFC e aos nossos alunos, especialmente
Elton Camelo Marques e Carlos Eduardo Braga de
Abreu pela ajuda que deram na preparação desta
revisão.
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