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◗ Introdução No início dos anos 80, a cochonilha da mandioca Phenacoccus herreni Cox & Williams foi introduzida acidentalmente no Nordeste do Brasil. Os primeiros focos foram registrados na Paraíba e Pernambuco, ocasionando perdas estimadas em 60 e 80%, respectivamente (Lopes, 1982; Bellotti et al., 1982). Entre 1985 e 1987, constataram-se novos focos no Ceará e Bahia (Löhr et al., 1990), sugerindo que CONTROLE BIOLÓGICO DA COCHONILHA DA MANDIOCA NO NORDESTE DO BRASIL Introdução 395 As cochonilhas da mandioca 396 Ciclo de vida, danos e sintomas 396 Origem e distribuição geográfica 398 Inimigos naturais nativos no Nordeste do Brasil 398 O controle biológico da cochonilha 399 Introdução dos parasitóides 399 Produção dos parasitóides 399 Liberação dos parasitóides 401 Estabelecimento e dispersão dos parasitóides 402 Eficiência dos parasitóides introduzidos 404 Relação entre os parasitóides introduzidos e os inimigos naturais nativos 405 Considerações finais 405 395 ◗ JOSÉ MAURÍCIO S. BENTO ◗ GILBERTO J. DE MORAES Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, Esalq/USP, 13418-900, Piracicaba, SP ◗ ARISTÓTELES P. DE MATOS Embrapa Mandioca e Fruticultura, 44380-000, Cruz das Almas, BA ◗ JANDIRA F. WARUMBY IPA, Av. Gen. San Martin, 1371, 50761-000, Recife, PE ◗ ANTHONY C. BELLOTTI CIAT, A. A. 6713, Cali, Colômbia � � � � 24 CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 395 essa praga tenha sido introduzida livre de seus inimigos naturais das regiões de origem. No início dos anos 90, os severos danos inviabilizaram a produção de mandioca em algumas localidades de Pernambuco e Bahia. Em meados dos anos 90, P. herreni espalhou-se também para o Maranhão, Piauí e Rio Grande do Norte, abrangendo sete dos nove estados nordestinos (Bento et al., 1999) (Figura 24.1). A mandioca, Manihot esculenta, é considerada a maior fonte de carboidratos para o consumo de 300-500 milhões de pessoas em aproximadamente 90 países na região tropical do mundo (Bellotti et al., 1999). No Nordeste do Brasil é a prin- cipal cultura de subsistência para pequenos produtores em áreas que combinam a baixa incidência de chuvas e solos pobres em nutrientes. Por essa razão, a apli- cação de inseticidas pelos produtores, para o controle de pragas da mandioca, é antieconômica. Devido à significativa importância social e econômica da mandio- ca, a Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa), por meio do Cen- tro Nacional de Mandioca e Fruticultura Tropical (CNPMF), localizado em Cruz das Almas, Bahia, iniciou em julho de 1993 um amplo programa de controle bio- lógico das pragas da mandioca, incluindo a cochonilha, P. herreni. Contando com recursos do Programa das Nações Unidas para o Desenvolvimento (PNUD) e a participação de diversos pesquisadores e técnicos, de diferentes instituições nacionais e internacionais, esse programa, denominado “Proteção Fitossanitária Sustentável da Mandioca na América do Sul e África (Profisma)”, resultou no sucesso do controle biológico da cochonilha da mandioca no Nordeste do Brasil, relatado neste capítulo. ◗ As cochonilhas da mandioca Ciclo de vida, danos e sintomas As cochonilhas (Hemiptera, Pseudococcidae) estão entre as mais sérias pragas da mandioca na América do Sul e África (Bellotti et al., 1999). As duas espécies mais importantes são Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero e P. herreni. Em P. herreni as fêmeas são ápteras e os machos alados com um ciclo de vida ovo-adulto de cerca de 50 e 30 dias, para fêmeas e machos, respectivamente (Figura 24.2). Ambas espé- cies causam danos diretos e semelhantes às plantas, pois sugam a seiva e provocam perdas de rendimento na produção. O ataque inicia-se nas brotações da planta, provocando um encrespamento das folhas e promovendo um sintoma semelhante a um “repolho” (Figuras 24.3A, ver encarte colorido na página 16-E). Em altas popu- lações da praga há um desfolhamento completo da planta. Nas plantas novas, os talos deformam e apresentam entrenós mais curtos que o normal, podendo, em alguns casos, ocorrer ramificações excessivas. Esses danos acabam por reduzir não somente a produção, como também a qualidade das raízes colhidas. Na África, P. manihoti tornou-se uma das mais devastadoras pragas da mandio- ca após sua introdução acidental no Congo e Zaire em 1973. Em 1986 tinha-se espalhado por mais de 70% das áreas, causando perdas de até 84% (Bellotti et al., 1999). O controle biológico dessa praga a partir dos anos 80 pelo encirtídeo Apoa- nagyrus (=Epidinocarsis) lopesi (De Santis) tornou-se um dos mais bem documenta- dos exemplos de controle biológico clássico conhecidos, com grande impacto na África (Herren & Neuenschwander, 1991). No Nordeste do Brasil, tão logo foi constatado o aparecimento de P. herreni, tor- nou-se uma séria praga para a cultura da mandioca. C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S396 CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 396 FIGURA 24.1 Disseminação da cochonilha da mandioca, Phenacoccus herreni, no Nordeste do Brasil, após o seu registro no início dos anos 80. 397C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D A C O C H O N I L H A D A M A N D I O C A N O N O R D E S T E D O B R A S I L 1982 1985-1987 1993-1995 CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 397 Origem e distribuição geográfica A cochonilha P. herreni ocorre naturalmente em mandioca no norte da Améri- ca do Sul, tendo sido descrita a partir de espécimens coletados no norte do Brasil, Colômbia, Guiana Francesa, Guiana, Granada e Trinidad-Tobago (Cox & Williams, 1981). Seu centro de origem está localizado possivelmente ao norte do rio Amazo- nas (Löhr et al., 1990). O primeiro registro de P. herreni (como Phenacoccus sp.) foi em uma coleção de germoplasma de mandioca em Belém, Pará (Silva, 1975). Apa- rentemente, foi disseminada por meio de ramas (mandioca semente) trazidas do Amapá (Silva, 1975, 1977), na divisa com a Guiana Francesa. O modo como essa cochonilha foi introduzida, posteriormente, no Nordeste do Brasil (Paraíba e Per- nambuco), no início dos anos 80, uma região até então livre de tal praga, ainda per- manece desconhecido. Um levantamento realizado entre 1993 e 1994 dimensionou a distribuição de P. herreni, seu nível de infestação e a presença de inimigos naturais nativos em todos os estados nordestinos (Bento et al., 1999). A praga foi constatada em exten- sas regiões de mandioca, compreendendo os estados da Bahia, Ceará, Maranhão, Paraíba, Pernambuco, Piauí e Rio Grande do Norte, em cerca de 23,4% do total de municípios avaliados. Supostamente, essa cochonilha ainda poderia ser encontra- da em outras localidades, caso o levantamento fosse conduzido em outros períodos do ano. Tais dados revelaram uma expressiva expansão das áreas atacadas quando comparadas ao levantamento anterior (Löhr et al., 1990). A cochonilha P. herreni foi mais freqüente na Bahia, Ceará e Pernambuco, onde altos níveis populacionais foram verificados nos municípios de Aracati, Irauçuba e Pacajus, no Ceará; Feira Nova, Glória de Goitá e Lagoa de Itaenga, em Pernambuco; e Jacobina, Itaberaba, São Gonçalo, Muritiba e Iaçu, na Bahia. Inimigos naturais nativos no Nordeste do Brasil Apesar da descoberta relativamente recente de P. herreni no Nordeste do Bra- sil, diversos inimigos naturais nativos foram encontrados associados com P. herreni C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S398 FIGURA 24.2 Ciclo de vida da cochonilha da mandioca, Phenacoccus herreni. CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 398 399C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D A C O C H O N I L H A D A M A N D I O C A N O N O R D E S T E D O B R A S I L nas áreas amostradas. Ao todo, foram cinco famílias de parasitóides, quatro de hiperparasitóides e cinco de predadores (Tabela 24.1). Em geral, os inimigos natu- rais mais comuns foram os predadores, principalmente Hyperaspis spp. (Coleoptera, Coccinellidae) e Ocyptamussp. (Diptera, Syrphidae). O parasitóide mais freqüente foi Ceraphron sp. (Hymenoptera, Ceraphronidae), presente particularmente no estado da Bahia; outras espécies de parasitóides ocorreram em pequenas quantida- des. Entretanto, parece incerto que as espécies de Ceraphron encontradas sejam realmente parasitóides, pois diferentes espécies desse gênero têm sido mencionadas também como hiperparasitóides (Van Driesche & Bellows, 1996). O maior número de parasitóides na Bahia provavelmente foi resultado das extensivas amostragens conduzidas nesse estado, em relação aos demais. O fungo entomopatogênico Neozy- gites fumosa (Entomophthorales, Neozygitaceae) também foi constatado em baixo nível no estado da Bahia (Delalibera et al., 1997). ◗ O controle biológico da cochonilha Embora a cochonilha P. herreni tenha sido atacada por diversos inimigos natu- rais nativos após sua constatação inicial, no Nordeste do Brasil, isso não representou uma barreira para seu estabelecimento. Houve, sim, uma explosão populacional e uma rápida dispersão dessa praga, nos anos seguintes, para outras áreas cultivadas com mandioca. Ficou claro que a interação de P. herreni com os inimigos naturais nativos do Nordeste brasileiro não seria suficiente para mantê-la em níveis econo- micamente aceitáveis. Além disso, não foram constatados, em nenhuma área do Nordeste, inimigos naturais que habitualmente estivessem associados a essa praga em seu centro de origem, ao norte do rio Amazonas. Por essa razão, decidiu-se pela importação de parasitóides exóticos para o controle biológico clássico de P. herreni. Introdução dos parasitóides Microimenópteros da família Encyrtidae foram importados para o programa de controle biológico de P. herreni desenvolvido no Brasil. Os parasitóides Acerophagus coc- cois Smith e Aenasius vexans (Kerrich) foram coletados na Venezuela e Apoanagyrus (=Epidinocarsis) diversicornis (Howard), na Colômbia (Figuras 24.3B, C e D, ver encarte colorido na página 16-E). Antes do envio ao Brasil, esses parasitóides foram criados no Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT), na Colômbia, de onde foram enviados para o Centro Nacional de Pesquisa de Monitoramento e Avaliação do Meio Ambiente (Embrapa Meio Ambiente), em Jaguariúna, SP, para quarentena. Esses envios consistiram de 76 adultos e 106 pupas de A. diversicornis em março de 1994; 224 adultos e 220 pupas de A. coccois em outubro de 1994; e 186 adultos e 238 pupas de A. vexans em janeiro de 1995. Após as respectivas quarentenas, os parasitóides foram então enviados ao Centro Nacional de Mandioca e Fruticultura (Embrapa Mandioca e Fruticultura), em Cruz das Almas, BA (centro operacional do projeto), para sua cria- ção massal e futuras liberações no campo. Ao final de 1996, 12.759 A. diversicornis, 31.696 A. coccois e 15.069 A. vexans tinham sido produzidos (Bento et al., 1999). Produção dos parasitóides A produção dos parasitóides exóticos para o controle biológico de P. herreni foi possível graças à adoção de um sistema contínuo e sincronizado que incluía o cul- tivo da planta hospedeira (mandioca) e a criação da cochonilha e dos parasitóides. CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 399 C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S400 TABELA 24.1 INIMIGOS NATURAIS NATIVOS (INSETOS E ENTOMOPATÓGENOS) ASSOCIADOS COM A COCHONILHA DA MANDIOCA, Phenacoccus herreni, NO NORDESTE DO BRASIL (Bento et al., 1999) Inimigos naturais Distribuição a Bahia Ceará Pernambuco PARASITÓIDES Hymenoptera Encyrtidae Anagyrus sp. – – + Parapyrus sp. + – – Aenasius sp. + + – Ceraphronidae Ceraphron sp.b ++ – + Eupelmidae espécie não determinada + – – Eulophidae Pediobius sp. + – – Signiphoridae Signiphora sp. + – – HIPERPARASITÓIDES Hymenoptera Elasmidae Elasmus sp. + – – Encyrtidae Prochiloneurus sp. ++ + ++ Signiphoridae Chartocerus sp. + – – Pteromalidae Pachyneuron sp ++ + ++ PREDADORES Coleoptera Coccinelidae Hyperaspis notata +++ ++ +++ Hyperaspis sp. +++ ++ ++ Nephus sp. + ++ ++ Diomus sp. + + ++ Diptera Syrphidae Ocyptamus spp. +++ +++ +++ Cecydomiidae Kalopidlosis coccidarium + – + Hemiptera Reduviidae Zellus sp. ++ + +++ Neuroptera Chrysophidae Chrysoperla spp. + + + PATÓGENOS Zygomycetes Entomophthorales Neozygites fumosa + – – a: – não encontrado, + escasso, ++ comum, +++ abundante; b: incerto se parasitóide ou hiperparasitóide. CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 400 401C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D A C O C H O N I L H A D A M A N D I O C A N O N O R D E S T E D O B R A S I L Num telado ao ar livre de aproximadamente 60 m2, semanalmente realizava- se o plantio de ramas (sementes) de mandioca em sacos plásticos (15 cm3). Após a germinação, as plantas eram irrigadas diariamente até atingirem cerca de 50 cm de altura. Em uma casa de vegetação com cerca de 24 m2, mantida a uma temperatu- ra de 25±10°C e UR de 70±20%,15 plantas de mandioca eram transferidas para uma gaiola de madeira (2 x 1 x 1 m) revestida com voile, para evitar a presença de parasitóides. Cada planta dentro da gaiola era infestada com quatro a seis ovissacos de P. herreni (cerca de 200 ovos/ovissaco). A cada sete dias uma nova gaiola era infestada, de forma que cada estágio de desenvolvimento da cochonilha fosse man- tido em gaiolas separadas (ínstares I, II, III; fêmea adulta e fêmea adulta com ovis- saco), como forma de utilizar unicamente o ínstar de preferência de cada espécie de parasitóide (Van Driesche et al., 1987), bem como dar continuidade à criação do hospedeiro. No laboratório, de cerca de 20 m2, as plantas de mandioca contendo as cocho- nilhas no estádio adequado ao parasitismo (ínstar I ou II para A. coccois; ínstar II ou III para A. diversicornis e A. vexans) eram colocadas em gaiolas de madeira com tampa de vidro (60 x 60 x 40 cm), onde cerca de 100 a 200 adultos de uma única espécie de parasitóide eram liberados. Para cada espécie de parasitóide, em geral mantinham-se três ou quatro gaiolas simultaneamente para sua criação. Após 16 a 28 dias do parasitismo (dependendo da espécie), os adultos emergiam, sendo pos- teriormente coletados, contados e liberados nos locais indicados. Parte dos parasi- tóides produzidos eram mantidos no laboratório para a continuidade da criação (5-10%). No laboratório, as condições ótimas para a criação dos parasitóides eram de 25±2°C, UR de 70±10% e fotofase de 14 horas. Liberação dos parasitóides Os locais de liberação dos parasitóides foram escolhidos estrategicamente, com base nos estudos conduzidos previamente sobre a distribuição da cochonilha P. her- reni no Nordeste do Brasil. Tomou-se o cuidado de selecionar campos onde a praga se encontrava presente e que fossem distantes ao menos 40 km um do outro, para facilitar os estudos de estabelecimento, dispersão e eficiência dos parasitóides intro- duzidos. Os parasitóides foram liberados sistematicamente, à medida que eram pro- duzidos, entre os anos de 1994 e 1996 (Tabela 24.2). Na Bahia, A. diversicornis foi liberado em Muritiba (12º 39’ 00’’ lat., 39º 04’00’’ long.) a partir de julho de 1994; A. coccois, em Itaberaba (12º 23’ 48’’ lat., 40º 15’ 00’’ long.) a partir de dezembro de 1994; e A. vexans, em São Gonçalo (12º 26’ 31’’ lat., 38º 58’ 58’’ long.) a partir de março de 1995. Em Pernambuco, A. diversicornis foi liberado em Feira Nova (08º 01’ 46’’ lat., 35º 21’ 58’’ long.) a partir de agosto de 1994; A. coc- cois, em Glória de Goitá (08º 01’ 46’’ lat., 35º 21’ 58’’ long.) a partir de janeiro de 1995; e A. vexans, em Lagoa de Itaenga (07º 54’ 00’’ lat., 35º 19’ 00’’ long.) a par- tir de outubro de 1995. O número de liberações para A. diversicornis foi de 18 em Muritiba (1994-1996) e 1 em Feira Nova (1994); para A. coccois, 15 em Itaberaba e 7 em Glória de Goitá (1995-1996); e para A. vexans, 13 em São Gonçalo (1996-1996) e 5 em Lagoa de Itaenga (1995-1996). Somente adultos foram liberados. Na Bahia, as liberações ocorreram no mesmo diaem que eram empacotados e transportados, e em Per- nambuco, após 24 horas, sempre no final da tarde. Liberou-se um total de 35.930 parasitóides, sendo 26.920 na Bahia e 9.010 em Pernambuco. Cerca de metade dos parasitóides liberados na Bahia foi de A. coccois; o restante consistiu aproximada- CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 401 mente de proporções similares de A. diversicornis e A. vexans. Em Pernambuco, A. coccois correspondeu a 53% dos espécimens liberados; A. vexans, a 44%; e A. diversi- cornis, a somente 3%. Estabelecimento e dispersão dos parasitóides Os campos de liberação foram monitorados a cada duas semanas para consta- tar a presença e dispersão dos parasitóides introduzidos, iniciando-se imediatamen- te após a primeira liberação e finalizando-se em abril de 1997 na Bahia e em abril de 1996 em Pernambuco. Novos campos de amostragem foram considerados pro- gressivamente a partir de cada ponto inicial, à medida que as avaliações em locais mais distantes indicavam a ocorrência do parasitóide. A constatação desses novos pontos, marcados por meio do uso de GPS (“Global Position System”; dados de lati- tude e longitude) associado à data de liberação inicial de cada parasitóide, permitiu acompanhar sua dispersão com o passar do tempo. As três espécies de parasitóides introduzidas na Bahia foram recuperadas entre um e três meses após suas liberações iniciais. Em termos de dispersão, o parasitói- de A. coccois e especialmente A. diversicornis foram recuperados a consideráveis dis- tâncias a partir desses campos. Este último foi encontrado a 130, 234, 304 e 550 km de seu campo inicial, após 6, 14, 21 e 33 meses, respectivamente. A. coccois foi recapturado a até 180 km de distância, nove meses após sua primeira liberação. Tais dispersões permitiram que esses dois parasitóides ocupassem uma ampla área de sobreposição (Figura 24.4). O parasitóide A. vexans não se dispersou e foi recupera- do somente em seu campo inicial, durante ao menos dois anos após sua liberação. O número total de parasitóides recuperados variou de acordo com o número de vezes em que seu local de liberação foi avaliado, com um máximo de 639 A. diversicornis, 1.437 A. coccois e 380 A. vexans, todos na Bahia. Em Pernambuco, três meses após a liberação inicial, A. coccois parasitóide foi recuperado no campo onde A. vexans tinha sido previamente liberado. Dois meses C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S402 TABELA 24.2 NÚMERO DE PARASITÓIDES LIBERADOS E DE LIBERAÇÕES (ENTRE PARÊNTESES) EM CADA CAMPO NA BAHIA (BA) E EM PERNAMBUCO (PE) PARA O CONTROLE BIOLÓGICO DA COCHONILHA DA MANDIOCA, Phenacoccus herreni (Bento et al., 1999) Liberações Espécies Local 1994 1995 1996 Total A. diversicornis Muritiba, BA 3.010 3.720 640 7.370 (10) (6) (2) (18) Feira Nova, PE 310 – – 310 (1) (1) A. coccois Itaberaba, BA 1.950 500 11.100 13.550 (2) (1) (12) (15) Glória de Goitá, PE – 750 4.050 4.800 (2) (5) (7) A. vexans São Gonçalo, BA – 2.980 3.020 6.000 (5) (8) (13) Lagoa de Itaenga, PE – 2.000 1.900 3.900 (3) (2) (5) Total 5.270 9.950 20.710 35.930 (13) (17) (29) (59) CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 402 403C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D A C O C H O N I L H A D A M A N D I O C A N O N O R D E S T E D O B R A S I L FIGURA 24.4 Dispersão de Apoanagyrus diversicornis, Acerophagus coccois, e Aenasius vexans no estado da Bahia, após liberação inicial em julho de 1994, dezembro de 1994 e março de 1995, respectivamente. Os limites aproximados de dispersão dos parasitóides e o tempo são demonstrados junto às linhas sólidas e pontilhadas, respectivamente. As linhas sólidas mais largas indicam rotas de amostragens ao longo das principais rodovias (Bento et al., 1999). Liberação, A. diversicomis Recaptura, A. diversicomis Liberação, A. coccois Recaptura. A. coccois e A. diversicomis Liberação e recaptura, A. vexans Parasitóides não encontrados CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 403 mais tarde, A. vexans foi encontrado no campo onde A. coccois foi liberado. Os cam- pos se encontravam a 40 km de distância. Em resumo, dois dos três parasitóides exóticos introduzidos, A. diversicornis e A. coccois, demonstraram alta capacidade de dispersão na Bahia. A taxa de expansão de A. diversicornis (até 130 km em seis meses) pode ser comparada à taxa registra- da com Apoanagyrus lopezi (De Santis) na África (170 km em cinco meses) para o controle biológico da cochonilha da mandioca, P. manihoti, naquele continente, sendo esta uma das mais rápidas taxas de dispersão já registradas para microime- nópteros (Neuenschwander & Hammond, 1988). Tais resultados indicaram que as espécies de parasitóides exóticas introduzidas se estabeleceram e dispersaram no Nordeste do Brasil. Eficiência dos parasitóides introduzidos A flutuação populacional da cochonilha P. herreni, dos inimigos naturais nati- vos e dos parasitóides introduzidos foi acompanhada nos mesmos campos onde se liberaram previamente A. diversicornis, A. coccois e A. vexans. As amostragens foram realizadas a cada duas ou três semanas, iniciando-se após a data da primeira libe- ração em cada campo e finalizando-se em maio de 1997 (Bento et al., 2000). Ao longo de três anos após a introdução dos parasitóides, a densidade popula- cional de P. herreni variou significativamente, com picos ocorrendo tanto em meses chuvosos quanto secos (Figura 24.5). Os níveis máximos alcançados foram de apro- ximadamente 16 cochonilhas por broto em Itaberaba (Figura 24.5A) e São Gonça- lo (Figura 24.5B) e cerca de 11 cochonilhas por broto em Muritiba (Figura 24.5C), sempre no primeiro ano após as introduções. A densidade populacional média da praga reduziu progressivamente do início ao final do estudo em Muritiba, onde A. diversicornis foi liberado, ficando entre uma e três cochonilhas por broto no último ano avaliado. Em Itaberaba, onde A. coccois foi inicialmente liberado, observou-se um padrão semelhante, porém com uma ou duas cochonilhas por broto no último ano avaliado. Em São Gonçalo, onde A. vexans foi liberado, a densidade populacio- nal de P. herreni manteve-se em um patamar até setembro de 1996, a partir do qual reduziu drasticamente para uma a cinco cochonilhas por broto. O modelo mais apropriado para descrever esses diferentes padrões populacionais de P. herreni foi exponencial para o campo de A. coccois, linear para o de A. diversicornis e quadráti- co para o de A. vexans (Tabela 24.3). Esses modelos matemáticos indicaram que a população de P. herreni declinou mais rapidamente em Itaberaba e mais lentamen- te em São Gonçalo sob a ação dos parasitóides. Em todos os locais avaliados, os parasitóides introduzidos foram primeiramen- te detectados com números significativos entre quatro e cinco meses após sua libe- ração inicial. Durante os três anos de avaliações, o parasitóide A. diversicornis foi o único a ser encontrado em todas as áreas (Figura 24.5). Com isso, dentre os para- sitóides introduzidos, A. diversicornis demonstrou ser o mais agressivo em termos de dispersão e ocupação de áreas ecológica e climaticamente distintas. Foi mais comum do que A. vexans no local onde somente este último foi liberado inicialmen- te e alcançou também o local onde A. coccois foi liberado. A baixa incidência popu- lacional de A. diversicornis nessa última área, no entanto, sugere sua baixa capacidade de competir com A. coccois. Não se dispõe de qualquer informação pré- via na literatura em relação à interação de A. vexans e A. diversicornis. No entanto, resultados semelhantes ao de Itaberaba foram observados em Cali, Colômbia (Van Driesche et al., 1988, 1990), onde A. coccois é naturalmente encontrado e sua popu- lação é freqüentemente mais alta que A. diversicornis. C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S404 CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 404 405C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D A C OC H O N I L H A D A M A N D I O C A N O N O R D E S T E D O B R A S I L TABELA 24.3 CORRELAÇÃO ENTRE A DENSIDADE MÉDIA DE COCHONILHA DA MANDIOCA, Phenacoccus herreni, E O CORRESPONDENTE PERÍODO ENTRE O INÍCIO DAS LIBERAÇÕES DE PARASITÓIDES E AS DATAS DE AVALIAÇÕES (Bento et al., 2000) Parasitóides Local r F P n a A. coccois Itaberaba 0,735 44,68 <0,01 40 A. diversicornis Muritiba 0,569 21,08 <0,01 46 A. vexans São Gonçalo 0,780 30,17 <0,01 37 a Número de avaliações em cada local. Relação entre os parasitóides introduzidos e os inimigos naturais nativos A Tabela 24.4 demonstra os números absolutos e proporcionais dos diferentes inimigos naturais de P. herreni nos locais onde foram inicialmente liberados. Os parasitóides exóticos introduzidos sempre corresponderam a pelo menos 85% de todos os parasitóides coletados. Três espécies de parasitóides nativos foram constan- temente encontradas atacando P. herreni nas áreas estudadas, ou seja, Parapyrus sp., Aenasius sp. e Ceraphron sp., com freqüência maior desta última. Em Muritiba, os parasitóides nativos corresponderam a 15,2% de todos os parasitóides coletados, e em Itaberaba e São Gonçalo, a 1,5 e 4,7%, respectivamente. Do mesmo modo, as mais altas proporções de predadores coletados pertenceram ao gênero Hyperaspis, Nephus e Diomus, da família Coccinellidae. Os números absolutos de predadores foram sempre baixos se comparados aos de parasitóides. Encontraram-se quatro espécies de hiperparasitóides: Prochiloneurus sp. (Encyrtidae), Pachyneuron sp. (Pte- romalidae), Elasmus sp. (Elasmidae) e Chartocerus sp. (Signiphoridae). O número total de hiperparasitóides encontrados foi relativamente pequeno, isto é, 82 indiví- duos em Itaberaba, 28 em São Gonçalo e 32 em Muritiba, com predominância das duas primeiras espécies. ◗ Considerações finais Em meados dos anos 90, os altos níveis populacionais da cochonilha da man- dioca, P. herreni, constatados em diversas regiões do Nordeste do Brasil foram com- patíveis com os baixos níveis de ação dos inimigos naturais encontrados (Löhr et al., 1990; Bento et al., 1999, 2000). Isso sugeriu que essa cochonilha tenha sido intro- duzida no Nordeste no início dos anos 80, livre dos inimigos naturais nativos de seu centro de origem (Lopes, 1982; Bellotti et al., 1982). Considerando-se a explosão populacional e a expansão das áreas atacadas pela praga, a decisão sobre a impor- tação e introdução de três espécies de parasitóides exóticos provenientes da Colôm- bia e Venezuela foi fundamental para o sucesso do controle biológico. Ao final de três anos de avaliações, após a introdução dos parasitóides exóticos, os níveis popu- lacionais da praga foram reduzidos drasticamente (Bento et al., 2000). Dois dos três parasitóides se dispersaram naturalmente para outras regiões, sendo que A. diversi- cornis atingiu distâncias superiores a 550 km do local inicial, cobrindo extensas áreas (Bento et al., 1999). A julgar pela importância social e econômica da cultura da mandioca como agricultura de subsistência no Nordeste do Brasil, o projeto de controle biológico clássico de P. herreni obteve pleno êxito. CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 405 C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S406 FIGURA 24.5 Flutuação populacional da cochonilha da mandioca, Phenacoccus herreni, e seus parasitóides introduzidos em três campos de mandioca na Bahia. Número médio de Phenacoccus herreni (-+-), Apoanagyrus diversicornis (-•-), Acerophagus coccois (-�-) e Aenasius vexans (-�-) por brotação. Áreas sombreadas indicam meses com < 40 mm de chuvas. Setas indicam a primeira liberação de A. coccois em Itaberaba, A. vexans para São Gonçalo e A. diversicornis para Muritiba. (Bento et al., 2000). CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 406 407C O N T R O L E B I O L Ó G I C O D A C O C H O N I L H A D A M A N D I O C A N O N O R D E S T E D O B R A S I L TABELA 24.4 NÚMERO TOTAL E PROPORÇÕES (PORCENTAGENS, ENTRE PARÊNTESES) DOS GRUPOS DE INIMIGOS NATURAIS DA COCHONILHA DA MANDIOCA, Phenacoccus herreni, COLETADOS ENTRE JANEIRO DE 1995 E MAIO DE 1997 EM MURITIBA E ITABERABA E ENTRE AGOSTO DE 1995 E MAIO DE 1997 EM SÃO GONÇALO, ESTADO DA BAHIA, APÓS A INTRODUÇÃO DOS PARASITÓIDES EXÓTICOS (Bento et al., 2000) Local Inimigos naturais Muritiba Itaberaba São Gonçalo Parasitóides Apoanagyrus diversicornis 543 (84,8) 219 (13,8) 639 (59,8) Acerophagus coccois 0 (0,0) 1347 (84,7) 0 (0,0) Aenasius vexans 0 (0,0) 0 (0,0) 380 (35,5) Parasitóides nativos combinados 97 (15,2) 24 (1,5) 50 (4,7) Predadores Coccinellidae 72 (65,4) 195 (73,0) 89 (76,7) Syrphidae 21 (19,1) 8 (3,0) 14 (12,1) Outras famílias 17 (15,5) 64 (24,0) 13 (11,2) Agradecimentos A John S. Noyes, Museu de História Natural, de Londres, e Ayres Menezes Jr., Universidade Estadual de Londrina, pelas identificações taxonômicas. A Amado Q. Neto, Bibiano Ferreira e Fábio P. Galvão pela assistência na criação e avaliações de campo. À Embrapa Mandioca e Fruticultura pelo suporte logístico e laboratórios. Ao Dr. Fernando Tambasco e ao Dr. Luiz Alexandre de Sá, Embrapa Meio Ambiente, pela quarentena. Ao CIAT pelas fotografias. Este trabalho foi mantido por um recurso do Programa das Nações Unidas para o Desenvolvimento (PNUD), projeto “Proteção Fitossanitária Sustentável da Mandioca na América do Sul e África”, e pelo Instituto Interamericano de Cooperação para a Agricultura (IICA). ◗ Referências bibliográficas Bellotti, A.C., A.M. Varela & J.A. Reyes. 1982. Observations of the biology and behavior of Phenacoccus herreni and P. gossypii on cassava. In Proceedings of the International Works- hop on Biological control and host plant resistance to control the cassava mealybug and green mite in Africa Ibadan, Nigeria. Bellotti, A.C., L. Smith & S.L. Lapointe. 1999. Recent advances in cassava pest management. Annu.Rev.Entomol. 44: 343-370. Bento, J.M.S., G.J. de Moraes, A.C. Bellotti, J.A. Castillo, J.F. Warumby & S.L. Lapointe. 1999. Introduction of parasitoids for the control of the cassava mealybug Phenacoccus herreni (Hemiptera: Pseudococcidae) in north-eastern Brazil. Bull. Entomol. Res. 89: 403-410. Bento, J.M.S., G.J. de Moraes, A.P. Matos & A.C. Bellotti. 2000. Classical biological control of the cassava mealybug Phenacoccus herreni (Hemiptera: Pseudococcidae) in northeas- tern Brazil. Environ. Entomol. 29: 355-359. Cox, J.M. & D.J. Williams. 1981. An account of cassava mealybugs (Hemiptera: Pseudococ- cidae) with a description of a new species. Bull. Entomol. Res. 71: 247-258. Delalibera Jr., I., R.A. Humber, J.M.S. Bento & A.P. de Matos. 1997. First record of the ento- mopathogenic fungus Neozygites fumosa on the cassava mealybug Phenacoccus herreni. J. Inv. Pathol. 69: 276-278. Herren, H.R. & P. Neuenschwander. 1991. Biological control of cassava pests in Africa. Annu. Rev. Entomol. 36: 257-283. Löhr, B., A.M. Varela & B. Santos. 1990. Exploration for natural enemies of the cassava mealybug, Phenacoccus manihoti (Homoptera: Pseudococcidae), in South America for the biological control of this introduced pest in Africa. Bull. Entomol. Res. 80: 417-425. CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 407 Lopes, E.B. 1982. Ocorrência da cochonilha dos brotos da mandioca (Phenacoccus herreni) no Estado da Paraíba. João Pessoa, Emepa-PB, 2p. (Comunicado Técnico, 1) Neuenschwander, P. & W.N.O. Hammond. 1988. Natural enemy activity following the intro- duction of Epidinocarsis lopezi (Hymenoptera: Encyrtidae) against the cassava mealybug, Phenacoccus manihoti (Homoptera: Pseudococcidae), in Southwestern Nigeria. Environ. Entomol. 17: 894-902. Silva, A.B. de. 1975. Phenacoccus sp. a nova praga que ataca as ponteiras da mandioca. Belém, Embrapa, CPATU, 2p. (Comunicado Técnico, 6) Silva, A.B. de. 1977. Cochonilha das ponteiras da mandioca Phenacoccus sp. An. Soc. Ento- mol. Brasil 6: 315-317. Van Driesche, R.G. & T.S. Bellows. 1996. Biological control. New York, Chapman& Hall, 539p. Van Driesche, R.G., A.C. Bellotti, C.J. Herrera & J. Castillo. 1987. Host preferences of two encyrtid parasitoids for the Columbian Phenacoccus spp. of cassava mealybug. Entomol. Exp. Appl. 43: 261-266. Van Driesche, R.G., J. Castillo & A.C. Bellotti. 1988. Field placement of mealybug-infested potted cassava plants for the study of parasitism of Phenacoccus herreni. Entomol. Exp. Appl. 46: 117-123. Van Driesche, R.G., A.C. Bellotti, J. Castillo & C.J. Herrera. 1990. Estimating total losses from parasitoids for a field population of a continuously breeding insect, cassava mealybug, Phenacoccus herreni (Homoptera: Pseudococcidae) in Colombia, S.A. Fla. Entomol. 73: 133-143. C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S408 CONTROBIOLOG•Cap.24 21/5/02 8:50 AM Page 408
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