ARTIGO 1 - BIOTEC SOLO en pt

Prévia do material em texto

J. Plant Nutr. Soil Sci.2017, 180, 425-429 DOI: 10.1002 / jpln.201700184 425
Mudança de jogo na ciência do solo
O habitat microbiano no solo: escala, heterogeneidade e 
consequências funcionais #
Naoise Nunan1 *
1 CNRS, Instituto de Ecologia e Ciências Ambientais, 4 lugar Jussieu, 75005 Paris, França
Resumo
O habitat microbiano raramente é estudado na ecologia microbiana do solo, embora as células 
microbianas sejam expostas e se adaptem às suas condições ambientais locais. O ambiente físico também 
restringe as interações entre os organismos. A natureza das comunidades microbianas e seu 
funcionamento só podem ser totalmente compreendidos se seu habitat for considerado. Aqui, descrevo o 
habitat microbiano do solo e mostro como nossa compreensão do funcionamento microbiano foi moldada 
por esta linha de investigação.
Palavras-chave: difusão / redundância funcional / comunidades microbianas / micro-habitat / microescala
Aceito em 28 de abril de 2017
1. Introdução variações em microescala nas propriedades do solo resultam em 
uma miríade de micro-nichos, que se acredita contribuir para a alta 
diversidade microbiana dos solos (Treves et al., 2003) de onde 
emerge a funcionalidade biológica do solo (Crawford et al., 2005). A 
seguir, descrevo como pesquisas recentes lançaram luz sobre a 
natureza do habitat microbiano do solo e as consequências 
funcionais da relação íntima entre as comunidades microbianas e 
seu micro-habitat. Além disso, mostrarei como esses insights 
moldaram nossa compreensão do que são as comunidades 
microbianas do solo e do funcionamento microbiano do solo.
Em contraste com os organismos superiores, as células microbianas são 
altamente expostas às condições de seu ambiente imediato e são 
bastante limitadas em sua capacidade de alterar essas condições para 
atender às suas necessidades (Egli, 1995). Para sobreviver e crescer, os 
microrganismos adaptam sua fisiologia às condições físicas e químicas 
locais a que estão sujeitos. A seca e o reumedecimento no solo, por 
exemplo, induzem mudanças generalizadas na fisiologia microbiana e 
têm efeitos profundos na composição das comunidades microbianas (
Schimel et al., 2007; Placella
et al., 2012). O ambiente físico também restringe o intervalo no qual 
os organismos podem interagir, afetando assim os limites, o 
tamanho e a composição das comunidades (Konopka,
2009). No solo, as comunidades microbianas existem em um 
ambiente físico tridimensional que é heterogêneo no espaço e no 
tempo e que regula os fluxos de água, energia, gases e nutrientes (
Novo e Ritz, 1998). É provável, portanto, que o funcionamento 
microbiano e a natureza das comunidades microbianas só possam 
ser totalmente compreendidos se as propriedades de seu ambiente 
imediato e a maneira como interagem com seu habitat forem 
levadas em consideração.
2 Qual é o habitat microbiano no solo?
O habitat microbiano no solo pode ser visualizado em diferentes escalas. 
Na escala mais grosseira, diferentes solos constituem diferentes habitats 
microbianos. Estudos biogeográficos mostraram que as propriedades 
dos solos são determinantes significativos da composição microbiana (
Rei et al., 2010; Ranjard et al., 2013). No entanto, a maioria da 
variabilidade na diversidade bacteriana não é explicada nessas escalas 
de análise, mas ocorre em escalas mais finas (Rei
et al., 2010; Ranjard et al., 2013), sugerindo que as interações 
microbianas com seu habitat em escalas mais finas desempenham 
um papel importante na estruturação de comunidades. Os solos 
podem ser divididos em diferentes esferas de influência, como a 
rizosfera, a detritusfera ou a drilosfera. As propriedades dessas 
esferas de influência as diferenciam do solo bruto e têm impactos 
significativos nas comunidades microbianas. A atividade microbiana 
é significativamente maior (por exemplo, Marschner et al., 2012) e 
as condições copiotróficas resultam em uma diferenciação na 
composição microbiana, bem como uma redução na diversidade 
microbiana (Votação et al., 2010; Peiffer et al., 2013). A redução na 
diversidade pode ser devido ao suprimento mais amplo de 
substrato, permitindo que as espécies mais competitivas dominem. 
No entanto, a estrutura física da rizosfera é mais espacialmente cor-
A ecologia microbiana do solo é diferente de muitos outros ramos 
da ecologia em que relativamente pouco interesse foi pago ao 
habitat microbiano. Uma análise rápida em Web of KnowledgeTM
mostra que o habitat é mencionado em aproximadamente 10% das 
publicações em ecologia microbiana do solo, consideravelmente 
menos do que aprox. 30% encontrados em muitos ramos da 
macroecologia (dados não mostrados). Isso pode ser porque o 
habitat microbiano não é facilmente apreendido, seja do ponto de 
vista de medição ou conceitual, mas também pode haver um certo 
desprezo entre ecologistas microbianos por variações nas 
condições ambientais e propriedades do solo que ocorrem na 
escala do solo agregado ou a comunidade microbiana. No entanto, o
* Correspondência: N. Nunan; e-mail: naoise.nunan@upmc.fr
# Editado por Ingrid Kögl-Knabner e Hermann F. Jungkunst.
ª 2017 WILEY-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim www.plant-soil.com
Traduzido do Inglês para o Português - www.onlinedoctranslator.com
https://www.onlinedoctranslator.com/pt/?utm_source=onlinedoctranslator&utm_medium=pdf&utm_campaign=attribution
426 Nunan J. Plant Nutr. Soil Sci.2017, 180, 425-429
relacionado (Feeney et al., 2006) que, aliado ao provável aumento 
da disponibilidade de substratos em toda a rizosfera, também pode 
resultar em certa homogeneização dos micro-nichos da rizosfera, 
reduzindo a diversidade microbiana. O mesmo pode ser verdadeiro 
para a detritusfera ou a drilosfera.
gerprints respondem a mudanças na agregação (Blaud et al.,
2012). A composição filogenética das comunidades microbianas 
também varia significativamente entre e dentro de agregados do 
mesmo solo (Kravchenko et al., 2014). Deve-se notar que as 
diferenças entre as comunidades microbianas de agregados do 
mesmo solo e de diferentes porções dos mesmos agregados eram 
da mesma ordem de magnitude que as diferenças medidas em 
amostras de massa de diferentes solos (Kravchenko et al., 2014), 
sugerindo que uma imagem precisa das comunidades microbianas 
não pode ser obtida simplesmente a partir de medições em massa.
3 O micro-habitat
As primeiras observações das comunidades microbianas do solo em seu 
ambiente natural sugeriram que elas são encontradas predominantemente 
em poros com diâmetros entre 0,8 e 10 mm (Kilbertus,
1980) e estão associados com matéria orgânica humificada no caso de 
células bacterianas individuais, ou uma gama diversificada de massas 
orgânicas, incluindo remanescentes vegetais e celulares, no caso de 
colônias bacterianas (Adotivo, 1988). Uma série de desenvolvimentos 
tecnológicos (por exemplo, A tomografia de raios-X, espectroscopia 
baseada em síncrotron ou nanoSIMS) nos permitiram construir uma 
imagem mais completa dos microambientes em que residem as 
comunidades microbianas.
As distâncias de interação ou "distâncias de chamada" no mundo 
microbiano são extremamente curtas. Nas superfícies das folhas, por 
exemplo, as interações entre as bactérias ocorreram principalmente no 
período de 5 a 20malcance m (Esser et al., 2015) e as limitações de 
difusão em superfícies sólidas reduzem a competição por um recurso 
comum a tal ponto que uma cepa bacteriana menos competitiva pode 
coexistir nas proximidades (» 100 mm) para uma linhagem mais 
competitiva (Dechesne et al., 2008). No solo, o ambiente físico 
potencialmente restringe as interações entre as populações microbianas 
ainda mais, particularmente em condições insaturadas em que as zonas 
aquosas em habitats microbianos são fragmentadas (Grande e Ou, 
2005). As poucas estimativas de distâncias de interação no solo que 
foram feitas, sugerem que a maioria das interações microbianas 
ocorrem em distâncias não maiores do que algumas dezenas de 
micrômetros (Gantner et al.,
2006). Embora o númerode células microbianas no solo seja grande, elas 
ocupam apenas uma pequena parte da área de superfície total (Novo e 
Crawford, 2004), uma consequência disso é que as vizinhanças microbianas 
individuais contêm muito poucas células e ainda menos espécies que estão 
dentro de distâncias de interação (Raynaud e Nunan, 2014). Se alguém 
considerar uma comunidade como uma coleção de indivíduos que interagem 
uns com os outros, então as comunidades microbianas do solo podem, de 
fato, ser bem pequenas e relativamente pobres em espécies, o que está em 
forte contraste com os números muito grandes freqüentemente usados para 
descrever a microbiota do solo. comunidades medidas em amostras de solo 
em massa (Roesch et al., 2007).
A estrutura do espaço poroso no solo resulta em uma grande 
diversidade de microambientes nos quais o componente biológico 
existe e está ativo (Novo e Ritz, 1998; Nunan et al.,
2006). A diversidade de microambientes existe porque a 
organização física do espaço sólido e poroso causa uma distribuição 
complexa de oxigênio, filmes de água e gradientes de soluto, 
abrangendo distâncias tão pequenas quanto alguns micrômetros, 
para se desenvolver. Esses microambientes são de natureza 
altamente dinâmica, pois a atividade microbiana, o crescimento da 
raiz da planta ou alterações no estado da água podem afetar suas 
propriedades físicas e químicas (Crawford et al., 2005). Durante a 
formação de agregados, por exemplo, mudanças na organização 
espacial dos sólidos e vazios afetam a arquitetura e a conectividade 
do espaço de poro que pode, por sua vez, afetar a distribuição de 
filmes de água e a difusão de substrato e gases (chifre e Smucker, 
2005), a distribuição de matéria orgânica (Mueller et al., 2012; 
Rawlins et al., 2016) ou a distribuição de uma gama de elementos (
Jasinska et al., 2006). Lehmann et al. (2008) também mostraram que 
a matéria orgânica na escala do habitat microbiano é altamente 
heterogênea na natureza. Isso significa que as comunidades 
microbianas que residem em diferentes micro-habitats 
experimentam diferentes condições ambientais locais, mesmo 
quando o ambiente geral do solo é constante.
5 O que são comunidades microbianas?
Comunidades podem ser definidas como redes fechadas de populações 
em interação (Sterelny, 2006), em que as interações entre os membros 
de uma comunidade regulam a abundância relativa dos membros e 
determinam as regras de assembléia da comunidade (Jaillard et al., 
2014). No entanto, as comunidades também podem ser '' comunidades 
de um lugar ''; em outras palavras: uma coleção de indivíduos ou 
espécies que existem em um espaço definido, geralmente porque eles 
toleram as condições locais prevalentes, mas não necessariamente 
interagem ou afetam a existência uns dos outros (Bryant, 2012). Em vista 
da grande disparidade de escala entre o tamanho das amostras usadas 
para medir as comunidades microbianas em amostras de solo a granel 
(0,25-0,5 g) e a distância sobre a qual as células microbianas interagem 
(100smm), as medições da estrutura, composição ou diversidade da 
comunidade microbiana não podem fornecer muitas informações 
confiáveis sobre as identidades das espécies em interação ou a 
extensão das interações. As medições são mais um reflexo de '' 
comunidades de um lugar '', aqueles microorganismos que podem 
tolerar ou prosperar em pelo menos um dos micro-habitats presentes no 
solo. Nessas comunidades, a filtragem de habitat regula a composição de
4 Relação entre micro-habitat
e comunidades microbianas
Pode-se esperar que as diferentes condições ambientais locais 
exerçam pressões diferentes sobre as comunidades microbianas, 
potencialmente afetando tanto a composição das comunidades 
quanto sua atividade. Na verdade, a heterogeneidade do 
microambiente físico e químico no solo demonstrou ter um efeito 
estruturante significativo nas comunidades microbianas: a estrutura 
da comunidade microbiana depende se estão localizadas dentro ou 
na superfície dos agregados do solo (Mamãe
e Stahl, 2004; Jasinska et al., 2006). Diferentes regiões do espaço dos 
poros do solo também abrigam comunidades significativamente 
diferentes (Ruamps et al., 2011). A relação íntima entre as 
comunidades microbianas e seu habitat local é ainda demonstrada 
pela rapidez com que as nadadeiras comunitárias
ª 2017 WILEY-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim www.plant-soil.com
J. Plant Nutr. Soil Sci.2017, 180, 425-429 Habitat microbiano no solo 427
comunidades, como é frequentemente encontrado para comunidades 
microbianas do solo (Hughes Martiny et al., 2006) em vez de interações 
entre os membros da comunidade. Deve-se, portanto, ter cuidado ao 
usar a análise de rede de co-ocorrência para obter informações sobre as 
interações bióticas dentro das comunidades microbianas do solo, uma 
vez que essas análises não devem lançar muita luz sobre as associações 
microbianas que não sejam tolerâncias semelhantes das propriedades 
ambientais do solo.
regiões de um solo, como a rizosfera, que têm maiores teores de C 
orgânico geralmente têm maiores taxas de respiração (por 
exemplo, Kuzyakov, 2002). As interações entre a estrutura física e o 
conteúdo de água do solo modulam as taxas de respiração
regulando O2 níveis e o acesso que as comunidades em 
decomposição têm ao substrato necessário para a sua atividade
(Moyano et al., 2012). Uma série de estudos mediram aumentos na 
respiração após a ruptura da estrutura do solo (por exemplo, 
Salomé et al., 2010). O fluxo de respiração após a interrupção física 
ilustra de uma maneira simples como as desconexões espaciais em 
escala fina entre o substrato e os decompositores podem restringir 
a atividade microbiana. No entanto, ainda não está claro qual (is) 
mecanismo (s) regulam a disponibilidade de substrato orgânico 
para decompositores microbianos. A importância desses 
mecanismos reguladores em relação às limitações biológicas ou 
químicas da atividade também não foi estabelecida. As 
investigações sobre como o ambiente local restringe a atividade 
microbiana produziram resultados contraditórios:Serra
e Renault, 1996; Rawlins et al., 2016), e as mudanças na estrutura da 
rede de poros não parecem influenciar a mineralização de C em um 
determinado potencial matricial sob condições de estado estacionário (
Juarez et al., 2013). No entanto, outros descobriram que a matéria 
orgânica colocada em diferentes regiões da rede de poros é 
mineralizada em taxas diferentes, sugerindo que as condições 
ambientais locais afetam a atividade microbiana (Forte et al., 2004; 
Ruamps et al., 2011). As diferenças, no entanto, não podem ser 
atribuídas de forma conclusiva às restrições ambientais locais porque as 
comunidades microbianas também variam com as condições ambientais 
locais (Ruamps et al., 2011), o que significa que possíveis efeitos na 
comunidade microbiana e no ambiente local são confundidos. A fim de 
distinguir os papéis das comunidades microbianas e do meio ambiente 
local na regulação da atividade microbiana,Nunan et al. (2017) usaram 
uma abordagem de transplante recíproco em que comunidades 
microbianas de dois solos foram colocadas em amostras esterilizadas de 
ambos os solos, em ambientes aquosos mais ou menos conectados. 
Durante o período de rápido crescimento, quando as comunidades 
microbianas inoculadas recolonizavam o ambiente estéril usando 
matéria orgânica lábil liberada de células microbianas mortas, as taxas 
respiratórias das diferentes comunidades microbianas eram 
significativamente diferentes. À medida que a incubação progredia, no 
entanto, e as comunidades microbianas decompunham a matéria 
orgânica não afetada pelo processo de esterilização, as taxas de 
mineralização de todas as comunidades diminuíram drasticamente. As 
taxas de mineralização das diferentes comunidades microbianas 
convergiram de acordo com o solo e a conectividade do microambiente, 
independentemente da comunidade de decompositores. Isso sugere um 
controle ambiental local significativo e dominante sobrea decomposição 
microbiana da matéria orgânica do solo. A limitação pode ser tal que as 
diferenças funcionais intrínsecas entre as comunidades não podem ser 
expressas, resultando em uma '' redundância funcional induzida pelo 
habitat ''.
6 Comunidades e atividades microbianas
Em comunidades nas quais há interações causais, a composição pode 
afetar o funcionamento do ecossistema por meio da competição por 
recursos, facilitação, mutualismo e uma melhor cobertura da 
heterogeneidade do habitat (Hector et al., 2001). Onde não há interações 
causais, a composição das comunidades provavelmente só afetará o 
funcionamento do ecossistema por meio de uma melhor cobertura da 
heterogeneidade do habitat. No solo, comunidades microbianas mais 
diversas têm maior probabilidade de habitar uma porção maior dos 
micro-habitats disponíveis e abrigar uma maior diversidade catabólica. 
Portanto, pode-se esperar que decomponham melhor a matéria 
orgânica do solo quimicamente heterogênea. No entanto, a maioria dos 
estudos sugere que há pouca ou nenhuma relação entre a composição 
ou diversidade da comunidade microbiana e a decomposição da matéria 
orgânica do solo em solos minerais (por exemplo, Wertz et al., 2006). 
Isso é comumente atribuído à existência de uma elevada redundância 
funcional com respeito à respiração heterotrófica nas comunidades 
microbianas do solo (Nielsen et al., 2011). A teoria da redundância 
funcional requer que as comunidades com baixos níveis de diversidade 
desempenhem as mesmas funções nos micro-habitats disponíveis como 
comunidades mais diversas. Existem explicações alternativas para a 
estabilidade de uma gama de funções microbianas às mudanças na 
composição ou diversidade das comunidades microbianas. A primeira é 
que reflete um efeito de média, conforme descrito pela lei dos grandes 
números ou (Poisson, 1837). A lei dos grandes números estabelece que a 
média obtida a partir de um grande número de realizações converge 
para o valor esperado e, quanto maior o número de realizações, mais 
próxima do valor esperado estará a média. Se cada par microorganismo-
micro-habitat for visto como uma realização de uma atividade particular, 
então mesmo as comunidades com baixos níveis de diversidade 
(digamos com várias dezenas ou algumas centenas de taxa) resultariam 
em um grande número de pares microorganismo-micro-habitat, cuja 
atividade média seria esperada para convergir para a atividade média 
calculada a partir de todas as combinações possíveis de microrganismos 
e micro-habitats para um solo. Embora esta explicação e a explicação da 
redundância funcional sejam virtualmente indistinguíveis de um ponto 
de vista experimental, tem o mérito de não exigir que diferentes 
microrganismos funcionem de maneira semelhante. Uma segunda 
explicação é que a atividade microbiana é restringida a tal ponto pelo 
ambiente em que existem comunidades microbianas, que todas as 
comunidades têm atividades semelhantes, independentemente de sua 
composição ou diversidade.
7 Restrições de micro-habitat e microbiana
atividade A natureza da limitação não é clara, mas em seu estudo influente 
sobre a mineralização de N, (Stanford e Smith, 1972) descobriram 
que havia uma relação linear entre a atividade e a raiz quadrada do 
tempo. Eles comentaram que isso seria
A relação entre a disponibilidade de substrato e a respiração 
microbiana no solo está bem estabelecida. Solos ou
ª 2017 WILEY-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim www.plant-soil.com
428 Nunan J. Plant Nutr. Soil Sci.2017, 180, 425-429
esperado para reações de difusão controlada. Se a mineralização de 
C fosse restringida pelas taxas de difusão de substratos orgânicos, 
as curvas de respiração do solo também seriam lineares com a raiz 
quadrada do tempo. Uma reanálise de alguns de nossos dados 
mostra que esse pode realmente ser o caso (Fig. 1). Se isso for 
generalizado, uma descrição da estrutura dos poros e da água do 
solo pode ser necessária para descrever com precisão a 
mineralização de C.
Reconhecimentos
Este trabalho foi financiado pelo Agence Nationale de la Recherche 
(ANR), Projeto n # ANR-15-CE01-006-03.
Referências
Blaud, A., Lerch, TZ, Chevallier, T., Nunan, N., Chenu, C.,
Brauman, A. (2012): Dinâmica das comunidades bacterianas em relação à 
formação de agregados do solo durante a decomposição de
13Palha de arroz rotulado com C. Appl. Soil Ecol.53, 1-9.
A heterogeneidade do habitat do solo significa que pode ser mais 
apropriado considerar o solo como uma justaposição de diferentes 
'' biomas '' com diferentes fatores que limitam as taxas de processo 
e a montagem da comunidade microbiana. Em '' biomas '' em que a 
disponibilidade de substrato é relativamente alta e as comunidades 
microbianas podem crescer (ou seja, a rizosfera, a drilosfera ou a 
detritusfera), a capacidade das comunidades microbianas de usar o 
substrato disponível pode dominar as taxas de processo e a 
exclusão competitiva pode desempenhar um papel na estruturação 
das comunidades microbianas. No entanto, onde os recursos 
orgânicos são menos acessíveis, as restrições ambientais locais, 
como a difusão, podem regular as taxas nas quais os processos 
ocorrem. Nessas situações, é improvável que as interações entre os 
microrganismos estruturem as comunidades porque a 
disponibilidade de recursos é muito baixa. Trabalhos recentes sobre 
o habitat microbiano do solo revelaram um ambiente altamente 
heterogêneo tanto do ponto de vista físico quanto químico, que tem 
influências significativas tanto na composição quanto na atividade 
das comunidades microbianas. Isso ainda não foi totalmente 
integrado à nossa compreensão do funcionamento biológico do 
solo. É provável que seja lucrativo buscar uma linha de pesquisa 
que identifique melhor as interações micróbio-habitat e as escalas 
em que essas interações operam que estruturam as comunidades 
microbianas e regulam sua atividade.
Bryant, R. (2012): What If Ecological Communities Are Not Wholes ?, in 
Kabasenche, W., O'Rourke, M., Slater, MH (eds.): The Environment. MIT 
Press, Cambridge, MA, USA, pp. 37–56.
Crawford, JW, Harris, JA, Ritz, K., Young, IM (2005): Rumo a uma ecologia 
evolutiva da vida no solo. Trends Ecol. Evol.20, 81–87.
Dechesne, A., Or, D., Smets, BF (2008): Fluxos difusivos limitados de substrato 
facilitam a coexistência de duas cepas bacterianas concorrentes.
FEMS Microbiol. Ecol.64, 1–8.
Egli, T. (1995): The Ecological and Physiological Significance of the Growth of 
Heterotrophic Microorganisms with Mixtures of Substrates, in Jones, JG 
(ed.): Advances in Microbial Ecology, Vol. 14. Springer US, Boston, MA, USA, 
pp. 305–386.
Esser, DS, Leveau, JHJ, Meyer, KM, Wiegand, K. (2015): Escalas espaciais de 
interações entre bactérias e entre as bactérias e a superfície da folha. FEMS 
Microbiol. Ecol.91. DOI: 10.1093 / femsec / fiu034.
Feeney, DS, Crawford, JW, Daniell, T., Hallett, PD, Nunan, N.,
Ritz, K., Rivers, M., Young, IM (2006): Microorganização tridimensional do 
sistema solo-raiz-micróbio. Microb. Ecol.52, 151–158.
Foster, RC (1988): Microenvironments of solo microrganisms. Biol.
Fert. Solos6, 189–203.
Gantner, S., Schmid, M., Durr, C., Schuhegger, R., Steidle, A.,
Hutzler, P., Langebartels, C., Eberl, L., Hartmann, A., Dazzo, FB
(2006): Quantificação in situ da escala espacial de distâncias de vocalização e 
comunicação mediada por lactona de N-acylhomoserine independente da 
densidade populacional por rizobactérias colonizadas em raízes de plantas.
FEMS Microbiol. Ecol.56, 188–194.
Hector, A., Joshi, J., Lawler, SP, Spehn, EM, Wilby, A. (2001): Implicações para a 
conservação da ligação entre a biodiversidade e o funcionamento do 
ecossistema. Oecologia 129, 624–628.
Horn, R., Smucker, A. (2005): Formação de estruturas e suas consequências 
para o transporte de gás e água em solos aráveis e florestais insaturados. 
Soil Till. Res.82, 5-14.
Hughes Martiny, JB, Bohannan, BJM, Brown, JH,
Colwell, RK, Fuhrman, JA, Green, JL, Horner-Devine, MC, Kane, M., Krumins,JA, Kuske, CR, Morin, PJ, Naeem, S., Øvreås, L., Reysenbach, A.- L., Smith, VH, 
Staley, JT (2006): Biogeografia microbiana: colocando microorganismos no 
mapa. Nat. Rev. Microbiol.4, 102-112.
Jaillard, B., Rapaport, A., Harmand, J., Brauman, A., Nunan, N.
(2014): Os efeitos da assembleia da comunidade moldam as relações de 
funcionamento do ecossistema da biodiversidade. Funct. Ecol.28, 1523–1533.Figura 1: Relação linear entre a mineralização cumulativa de C e a raiz quadrada do 
tempo na camada superficial do solo (&) e subsolo (*). Os símbolos cinza são 
amostras não perturbadas e os símbolos pretos são amostras peneiradas. Os 
símbolos mostram dados experimentais e as linhas mostram ajuste linear (R2 tudo
> 0,96). As medições no primeiro dia não foram incluídas no
O ajuste linear desses valores pode ter sido influenciado pela advecção após o 
ajuste do teor de umidade do solo. As barras mostram o erro padrão da 
média, onde o erro é maior que o tamanho do símbolo. Dados deSalomé
et al. (2010).
Jasinska, E., Wetzel, H., Baumgartl, T., Horn, R. (2006): Heterogeneidade das 
propriedades físico-químicas em solos estruturados e suas consequências. 
Pedosfera 16, 284–296.
Juarez, S., Nunan, N., Duday, A.-C., Pouteau, V., Schmidt, S.,
Hapca, S., Falconer, R., Otten, W., Chenu, C. (2013): Efeitos de diferentes 
estruturas do solo na decomposição do carbono nativo e orgânico 
adicionado. EUR. J. Soil Biol.58, 81–90.
ª 2017 WILEY-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim www.plant-soil.com
J. Plant Nutr. Soil Sci.2017, 180, 425-429 Habitat microbiano no solo 429
Kilbertus, G. (1980): Etude des microhabitats contenus dans les aggrégats du 
sol, sua relação com a biomasse bactérienne et la taille des procaryotes 
présents. Rev. Ecol. Biol. Sol.17, 543–557.
Poisson, SD (1837): Probabilité des jugements en matière criminelle et en 
matière civile, précédées des régles générales du calcul des probabilitiés. 
Bachelier, Paris, França.
King, AJ, Freeman, KR, McCormick, KF, Lynch, RC,
Lozupone, C., Knight, R., Schmidt, SK (2010): Biogeografia e modelagem de 
habitat de bactérias alpinas altas. Nat. Comum.1. DOI: 10.1038 / 
ncomms1055
Poll, C., Brune, T., Begerow, D., Kandeler, E. (2010): Diversidade em pequena 
escala e sucessão de fungos na detritosfera de resíduos de centeio. Microb. 
Ecol.59, 130-140.
Ranjard, L., Dequiedt, S., Prévost-Bouré, NC, Thioulouse, J.,
Saby, NPA, Lelievre, M., Maron, PA, Morin, FER, Bispo, A., Jolivet, C., 
Arrouays, D., Lemanceau, P. (2013): Rotatividade da diversidade bacteriana 
do solo impulsionada pela heterogeneidade ambiental em larga escala. Nat. 
Comum.4. DOI: 10.1038 / ncomms2431.
Konopka, A. (2009): O que é ecologia de comunidade microbiana? ISME J.
3, 1223–1230.
Kravchenko, AN, Negassa, WC, Guber, AK, Hildebrandt, B.,
Marsh, TL, Rivers, ML (2014): A estrutura de poros intra-agregada influencia 
a composição filogenética da comunidade bacteriana em macroagregados. 
Soil Sci. Soc. Sou. J.78, 1924–1939.
Rawlins, BG, Wragg, J., Reinhard, C., Atwood, RC, Houston, A.,
Lark, RM, Rudolph, S. (2016): Distribuição tridimensional da matéria 
orgânica do solo, acessibilidade e respiração microbiana em 
macroagregados usando coloração de ósmio e tomografia 
computadorizada de raios-X síncrotron. Solo 2, 659–671.
Kuzyakov, Y. (2002): Revisão: fatores que afetam os efeitos do priming da 
rizosfera. J. Plant Nutr. Soil Sci.165, 382–396.
Lehmann, J., Solomon, D., Kinyangi, J., Dathe, L., Wirick, S.,
Jacobsen, C. (2008): Complexidade espacial das formas de matéria orgânica 
do solo em escalas nanométricas. Nat. Geosci.1, 238–242.
Raynaud, X., Nunan, N. (2014): Ecologia espacial de bactérias em microescala 
no solo. PLoS ONE 9. DOI: 10.1371 / journal.pone.0087217
Long, T., Or, D. (2005): Habitats aquáticos e restrições de difusão que afetam a 
coexistência microbiana em meios porosos insaturados.
Recursos hídricos. Res.41. DOI: 10.1029 / 2004WR003796.
Roesch, LFW, Fulthorpe, RR, Riva, A., Casella, G.,
Hadwin, AKM, Kent, AD, Daroub, SH, Camargo, FAO, Farmerie, WG, Triplett, 
EW (2007): O pirosequenciamento enumera e contrasta a diversidade 
microbiana do solo. ISME J. 1, 283–290.
Marschner, P., Marhan, S., Kandeler, E. (2012): Distribuição em microescala e 
função dos microrganismos do solo na interface entre a rizosfera e a 
detritosfera. Soil Biol. Biochem.49, 174–183.
Moyano, FE, Vasilyeva, NA, Bouckaert, L., Cook, F.,
Craine, JM, Don, A., Epron, D., Formanek, P., Franzluebbers, A., Ilstedt, U., 
Katterer, T., Orchard, V., Reichstein, M., Rey, A., Ruamps , LS, Subke, J.-A., 
Thomsen, IK, Chenu, C. (2012): A resposta à umidade da respiração 
heterotrófica do solo: interação com as propriedades do solo. 
Biogeociências 9, 1173–1182.
Ruamps, LS, Nunan, N., Chenu, C. (2011): Biogeografia microbiana na escala 
dos poros do solo. Soil Biol. Biochem.43, 280–286.
Salomé, C., Nunan, N., Pouteau, V., Lerch, TZ, Chenu, C. (2010): A dinâmica do 
carbono na camada superficial do solo e no subsolo pode ser controlada 
por diferentes mecanismos regulatórios. Glob. Change Biol.16, 416-426.
Schimel, J., Balser, TC, Wallenstein, M. (2007): Fisiologia da resposta ao estresse 
microbiano e suas implicações para a função do ecossistema.
Ecologia 88, 1386–1394.
Mueller, CW, Kölbl, A., Hoeschen, C., Hillion, F., Heister, K.,
Herrmann, AM, Kögel-Knabner, I. (2012): Imagem em escala submicrônica 
da dinâmica da matéria orgânica do solo usando NanoSIMS - de partículas 
únicas a agregados intactos. Org. Geochem.42, 1476–1488.
Sierra, J., Renault, P. (1996): Atividade respiratória e distribuição de oxigênio 
em agregados naturais em relação à anaerobiose. Soil Sci. Soc. Sou. J.60, 
1428–1438.
Mummey, DL, Stahl, PD (2004): Análise das comunidades bacterianas inteiras e 
microagregadas internas. Microb. Ecol.48, 41–50.
Stanford, G., Smith, SJ (1972): Potenciais de mineralização de nitrogênio de 
solos. Soil Sci. Soc. Sou. J.36, 465–472.
Nielsen, UN, Ayres, E., Wall, DH, Bardgett, RD (2011): Biodiversidade do solo e 
ciclo do carbono: uma revisão e síntese de estudos que examinam as 
relações diversidade-função. EUR. J. Soil Sci.62, 105-116.
Sterelny, K. (2006): Comunidades Ecológicas Locais. Philos. Sci.73, 215–231.
Strong, DT, De Wever, H., Merckx, R., Recous, S. (2004): Localização espacial da 
decomposição do carbono no sistema de poros do solo. EUR. J. Soil Sci.55, 
739–750.
Nunan, N., Leloup, J., Ruamps, LS, Pouteau, V., Chenu, C. (2017): Efeitos das 
restrições de habitat na função da comunidade microbiana do solo.
Sci. Rep. (aceitaram). Treves, DS, Xia, B., Zhou, J., Tiedje, JM (2003): Um teste de duas espécies da 
hipótese de que o isolamento espacial influencia a diversidade microbiana 
no solo. Microb. Ecol.45, 20–28.
Nunan, N., Ritz, K., Rivers, M., Feeney, DS, Young, IM (2006): Investigando a 
estrutura do micro-habitat microbiano usando tomografia 
computadorizada de raios-X. Geoderma 133, 398–407. Wertz, S., Degrange, V., Prosser, JI, Poly, F., Commeaux, C.,
Freitag, T., Guillaumaud, N., Roux, XL (2006): Manutenção do 
funcionamento do solo após a erosão da diversidade microbiana. Environ. 
Microbiol.8, 2162–2169.
Peiffer, JA, Spor, A., Koren, O., Jin, Z., Tringe, SG, Dangl, JL,
Buckler, ES, Ley, RE (2013): Diversidade e herdabilidade do microbioma da 
rizosfera do milho em condições de campo. Proc. Natl. Acad. Sci.110, 6548–
6553. Young, IM, Crawford, JW (2004): Interações e auto-organização no complexo 
solo-micróbio. Ciência 304, 1634-1637.Placella, SA, Brodie, EL, Firestone, MK (2012): Os pulsos de dióxido de carbono 
induzidos pela chuva resultam da ressuscitação sequencial de grupos 
microbianos filogeneticamente agrupados. Proc. Natl. Acad. Sci.109, 10931–
10936.
Young, IM, Ritz, K. (1998): Pode haver uma dimensão ecológica 
contemporânea para a biologia do solo sem um habitat? Soil Biol. Biochem.
30, 1229–1232.
ª 2017 WILEY-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim www.plant-soil.com