(Tradução) Assimetria flutuante como indicador de estresse

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Tradução 
 
ASSIMETRIA FLUTUANTE COMO INDICADOR DE ESTRESSE AMBIENTAL EM 
PEQUENOS MAMÍFEROS 
 
José A. Coda, Juan José Martínez, Andrea R. Steinmann, José Priotto e M. Daniela Gomez 
 
RESUMO. Assimetria flutuante como indicador de estresse ambiental em pequenos mamíferos. 
A estabilidade do desenvolvimento de um organismo se reflete em sua capacidade de produzir 
uma forma "ideal" baixa um determinado conjunto de condições. Estruturas bilaterais em 
organismos com oferta de simetria bilateral uma simetria precisa na qual os desvios podem ser 
comparados. A ferramenta mais usada para estimar estabilidade de desenvolvimento é a 
assimetria flutuante, que considera pequenos desvios aleatórios ocorrendo entre os lados direito 
e esquerdo das características bilaterais, e é a única assimetria apropriada como indicador de 
estresse ambiental / genético. Resumimos quatro décadas de estudos onde a assimetria flutuante 
foi usada para avaliar o efeito do estresse ambiental em pequenos mamíferos. Este grupo de 
espécies tem sido amplamente utilizado em estudos ecológicos para inferir distúrbios ambientais 
devido aos seus variados recursos. 27 artigos compilados com o Google Scholar foram 
selecionados, usando "assimetria flutuante" e “pequenos mamíferos” como palavras-chave, 
escritas em inglês e com objetivos ecológicos. Nós focamos nossa análise nas abordagens 
utilizadas para avaliar a assimetria flutuante (medidas lineares ou morfometria geométrica), o 
fator de estresse (natural ou antropogênico), a região onde o estudo foi desenvolvido, o número 
de feições usado em estudos e fontes de dados (amostras de pelotas de coruja, coleções científicas 
e capturas diretas de animais). A revisão mostra a importância de incluir a assimetria flutuante 
nos estudos ecológicos como um indicador biológico confiável, econômico e rápido do efeito do 
estresse ambiental em mamíferos. 
 
INTRODUÇÃO 
O estresse ambiental pode ter efeitos prejudiciais significativos nas populações animais 
(Lazić et al. 2013, 2015). Vários autores propuseram que obter um indicador sensível de estresse 
é crucial para biólogos conservacionistas, uma vez que pode ser usado para detectar sinais de 
populações perturbadas antes que os componentes do condicionamento físico tenham sido 
afetados e danos demográficos irreversíveis ocorrerem (Leary & Allendorf, 1989; Teixeira et al., 
2006; Delgado-Acevedo & Restrepo, 2008; Beasley et al., 2013; Lazić et al., 2013). 
Biomarcadores tradicionais (moleculares e exames celulares, proteínas de choque térmico, adutos 
de hemoglobina, etc.) podem ser confiáveis, mas eles são caros e podem não ser aplicáveis em 
espécies (Helle et al. 2011; Lazić et al. 2013). A estabilidade de desenvolvimento de um 
organismo é refletida em sua capacidade de produzir uma forma "ideal" sob um determinado 
conjunto de condições. Quanto mais baixo sua estabilidade, maior a probabilidade de partir desta 
forma "ideal". Formas ideais são raramente conhecidos a priori, mas estruturas bilaterais em 
organismos bilateralmente simétricos oferecem uma expectativa precisa de simetria contra a qual 
as partidas podem ser comparadas. Assim, o estudo de características bilaterais fornece um muito 
conveniente método para avaliar desvios da norma e estudar os fatores que podem influenciar tais 
desvios (Palmer & Strobeck 1986; Palmer 1994). A precisão de desenvolvimento que produz 
estruturas simétricas bilateralmente pode ser afetada negativamente por uma ampla gama de 
estressores ambientais e / ou genéticos (Zakharov 1992). 
Os desvios sutis da simetria são mais comumente descritos por distribuições de frequência 
dos lados direito-esquerdo de uma característica (Palmer 1994). Essas distribuições de frequência 
geralmente exibem um dos três padrões a seguir: assimetria direcional, antissimetria e assimetria 
flutuante. Assimetria direcional é caracterizado por uma distribuição normal que não está centrado 
em torno de zero, mas é significativamente inclinado para traços maiores à direita ou o lado 
esquerdo (Fig. 1A). Exemplos incluem colocação lateral de órgãos como o coração e fígado em 
humanos e assimetrias de tamanho de músculo em pássaros (Markow 1995). A anti-simetria é 
distinguido por um platicúrtico (pico largo) ou distribuição bimodal de diferenças direita-
esquerda em torno de uma média zero (Palmer & Strobeck 2003) (Fig. 1B). 
FIG. 1. Três distribuições 
comuns de direita-esquerda em 
bilateral 
características: A) 
assimetria direcional, B) 
antissimetria, C) assimetria 
flutuante. f: frequência da 
característica medida. 
 
 
 
um exemplo clássico é o tamanho 
da garra em caranguejos 
violinistas machos. A assimetria 
flutuante é definida como 
pequenos desvios aleatórios de 
traços bilateralmente simétricos 
perfeitos (Ludwig 1932; Palmer 
& Strobeck 1986) (Fig. 1C). Essa 
assimetria quer dizer tem distribuição normal com zero. Destas três assimetrias, assimetria 
flutuantes é considerada como a única forma de assimetria que pode servir como um indicador 
útil de estresse ambiental / genético (Palmer & Strobeck 1986; Leary e Allendorf 1989; Leung & 
Forbes 1997; Polak & Taylor 2007). 
O estudo da assimetria flutuante começou com o trabalho de um pequeno grupo de 
pesquisadores, incluindo Ludwig (1932), Thoday (1953, 1956, 1958), Van Valen (1962), e Soulé 
(1966,1967). Percepções iniciais da importância da assimetria flutuante foram resumidos por 
Jackson (1973), que apontou que o nível de assimetria flutuante pode ser considerado como uma 
medida de capacidade de buffer no desenvolvimento, uma vez que qualquer não consistentes 
diferenças entre estruturas pareadas podem ser acidentes de desenvolvimento. A atratividade de 
assimetria flutuante como um potencial biomarcador decorre de sua ampla aplicação em sistemas 
biológicos e estressores. Uma vantagem adicional é a relativa facilidade em tomar medidas de 
traço em comparação com outros biomarcadores que requerem equipamento mais caro ou 
reagentes (Leung et al. 2003). Existem duas abordagens gerais para estudo de assimetria flutuante: 
morfometria geométrica que fornece informações sobre morfologia de traços usando forma e 
tamanho, e medidas lineares que incluem medidas métricas medidas (comprimentos) ou traços 
merísticos, ambos nos lados esquerdo e direito dos organismos (Van Valen 1962; Palmer e 
Strobeck 1986). A metodologia da morfometria geométrica tem sido desenvolvida mais 
recentemente e seu fundamental avanço sobre as abordagens tradicionais (lineares medições) são 
devido a poderosos métodos estatísticos projetados para a análise de dados ao invés do uso de 
métodos de padrões multivariados (Rohlf & Corti 2000). 
Pequenos mamíferos têm sido amplamente usados como espécies modelo em estudos 
ecológicos para inferir distúrbios ambientais por causa de sua ampla gama de características 
(Wolff & Sherman 2007). Esses organismos habitam todos os continentes exceto a Antártica e 
eles ocorrem em habitats terrestre, subterrâneos, arbóreos e aquáticos. Eles são cruciais em sua 
contribuição para cadeias alimentares bem estruturadas (Salamolard et al. 2000; Michel et al. 
2006; Baraibar et al. 2009), o consumo e dispersão de produtos vegetais (Carey et al. 1999) e 
fungos micorrízicos (Maser et al. 1978) e o consumo e controle de invertebrados (Elkinton et al. 
1996). A maioria deles são muito prolíficos, têm um ciclo de vida curta e são relativamente fáceis 
de capturar (Steinmann & Priotto 2011; Korpimaki & Norrdahl 2013). Além disso, eles 
constituem um grupo diverso, com diferentes graus de especialização de habitat, sistemas sociais 
e de acasalamento. Todas essas características tornam este grupo de mamíferos um modelo muito 
conveniente para estudos ecológicos. 
Atualmente, existe um desafio para identificar populações vulneráveis antes que danos 
demográficos / genéticos irreversíveis ocorram. Obtendo de um biomarcador confiável, gerale 
fácil de usar da saúde e bem-estar dos indivíduos que podem ser aplicados em estudos ecológicos 
é, portanto, importante. O objetivo deste estudo foi mostrar a relevância da assimetria flutuante 
como uma ferramenta para medir o estresse ambiental em estudos ecológicos, com ênfase em 
pequenos mamíferos. Nós resumimos quatro décadas de estudos onde este índice foi usado para 
avaliar os efeitos dos distúrbios ambientais em pequenos mamíferos. 
 
DADOS E MÉTODOS 
Os dados foram compilados com o Google Scholar (Mountain View, CA) usando duas 
palavras-chave: “assimetria flutuante” e “pequenos mamíferos”. Também pesquisamos nas listas 
de referências dos artigos selecionados estudos adicionais que atendessem aos nossos critérios de 
inclusão. Nós aplicamos outros critérios de seleção para incluir os artigos nesta revisão. Devido 
ao fato de os pequenos mamíferos não serem classificados como um grupo taxonômico, incluímos 
neste grupo quaisquer espécies de mamíferos com peso adulto de até 1 kg. Selecionamos apenas 
artigos em inglês e com objetivos ecológicos publicados de 1980 a 2017. 
 
RESULTADOS E DISCUSSÃO 
Selecionamos 27 artigos (Tabela 1) que atenderam a nosso critério de seleção. Este 
pequeno número de artigos demonstra que a assimetria flutuante não é amplamente utilizada em 
estudos ecológicos de pequenos mamíferos. O maior número de artigos neste tópico foi registrado 
entre 2000-2004 (8 artigos) e 2015-2017 (5 artigos). Encontramos estudos realizado em várias 
partes do mundo, mas a maioria foi desenvolvida na Europa (20 artigos), seis nas Américas e 
apenas um na África. Em relação aos estudos desenvolvidos no América, apenas duas foram 
realizadas nas Região Neotropical (Argentina e Brasil) e os outros nos Estados Unidos e Canadá 
(três e um artigo respectivamente). A região Neotropical sofreu grandes transformações devido à 
mudança de uso da terra e associado negativamente a impactos na biodiversidade nas últimas 
décadas (Ceballos & Garcia 1995; Lowe et al. 2005; Bedano e Domínguez 2016); a falta de 
estudos de assimetria flutuante em pequenos mamíferos nesta região é notável. 
Independentemente da abordagem usada para analisar assimetria flutuante (medições 
lineares ou morfometria geométrica) as espécies focal dominantes eram roedores e musaranhos. 
Do total número de estudos, 20 medidas lineares aplicadas, seis morfometria geométrica e apenas 
um usou ambas as metodologias. Estudos de medição linear usaram medidas métricas ou 
merísticas indiferentemente. Os artigos mais antigos aplicados linearmente medições e desde 
2002 alguns autores começaram a usar morfometria geométrica. Os resultados obtidos a partir da 
morfometria geométrica e as medidas lineares foram semelhantes com associação positiva entre 
assimetria flutuante e estresse ambiental em mais de 70% dos estudos. Assim, ambas as 
abordagens permitiriam uma análise adequada da assimetria flutuante em estudos ecológicos de 
pequenos mamíferos. 
Vários autores propõem que múltiplas características são necessários para testar 
diferenças na instabilidade de desenvolvimento em análises de medição linear (Leary & 
Allendorf, 1989; Palmer, 1994). Do total de 21 estudos de medição linear, 19 usou mais de cinco 
características, 15 das quais encontraram um associação positiva entre assimetria flutuante e 
estresse ambiental. No outro lado, Wauters et al. (1996) e Coda et al. (2016) usou apenas um traço 
e encontrou uma positiva associação entre estresse ambiental e instabilidade de desenvolvimento. 
Nestes estudos, os autores usaram o comprimento do traseiro direito e esquerdo e pés para avaliar 
a assimetria flutuante em esquilos vermelho vivo e roedores cricetídeos. A ausência de assimetria 
flutuante não poderia ser precisa estabelecido usando apenas um traço. 
Os fatores de estresse ambiental eram naturais (9 estudos) ou antropogênica (18 estudos). 
Os fatores naturais incluíram diferenças no habitat adequação e apenas um estudo analisou 
desastres naturaais (ou seja, tornados) (Tabela 1). Em relação a fatores antropogênicos, a maioria 
dos estudos avaliou o efeito da radiação emitida por usinas de energia nuclear e resíduos de 
indústrias / mineração (cinco e oito artigos respectivamente). Registramos apenas dois estudos 
sobre o efeito da agricultura na instabilidade do desenvolvimento em pequenos mamíferos 
(Tabela 1), apesar do fato que a agricultura está entre as predominantes mudanças globais dos 
últimos 100 anos (Matson et al. 1997) e que levou a um ampla declínio da biodiversidade (Benton 
et al. 2003). 
Os estudos considerados utilizaram medidas obtidas em amostras de pelotas de coruja-
das-torres, coleções científicas e animais capturados em campos de pesquisas que foram 
sacrificadas ou não. Nós achamos apenas um estudo em que dentes obtidos de pelotas de coruja 
de celeiro foram usadas para avaliar a assimetria flutuante (Amarena et al. 1993). Tirando em 
conta o pequeno número de estudos sobre assimetria flutuante em pequenos mamíferos, coleções 
científicas fornecem uma grande quantidade de informações para estudos de desenvolvimento de 
instabilidade (por exemplo, Sánchez-Chardi et al. 2013; Askay et al. 2014; Maestri et al. 2015). 
Além do mais, é possível analisar os efeitos das mudanças ambientais no desenvolvimento 
individual 
 
Tabela 1 
Lista dos artigos selecionados para avaliar o uso da assimetria flutuante como ferramenta para 
medir o estresse ambiental em estudos ecológicos em pequenos mamíferos em ordem 
cronológica. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
a. Abordagens para estudar FA: morfometria geométrica (GM) e medições lineares (LM) que incluem 
medições métricas ou merísticas. 
b. As relações positivas e negativas entre os níveis de AF e os estressores são indicadas com + (mais) e - 
(menos), respectivamente. 
 
 
instabilidade em maiores escalas espaciais e de tempo, que se tornam importantes em populações 
que sofreram diminuições em suas abundâncias. Espécimes de museu permitem o uso de ambos 
morfometria geométrica e medidas lineares. Descobrimos que a maioria dos estudos (19) usou 
indivíduos sacrificados para fazer medições para análises de assimetria flutuante, enquanto apenas 
quatro utilizaram animais vivos (Tabela 1). Estudos com base em animais sacrificados usaram 
morfometria geométrica e medidas lineares, considerando que apenas medições lineares foram 
usadas com animais vivos. Independentemente de se as medições foram obtidas a partir do 
sacrifício ou animais vivos, associações positivas entre instabilidade de desenvolvimento e 
estresse ambiental foi observado na maioria dos estudos (Tabela 1). 
O uso de características exomorfológicas parece ser uma ferramenta útil para avaliar a 
relação entre instabilidade de desenvolvimento e estresse ambiental, uma vez que pode ser usado 
com animais vivos, é fácil de obter e mostra resultados semelhantes aos obtidos a partir de 
medições de características internas de animais sacrificados. No entanto, para aumentar a 
precisão, várias medições de cada característica devem ser tomadas (repetibilidade da medida) e 
como devem ser considerados tantos traços quanto possível. 
 
PERSPECTIVAS 
Poucos estudos avaliaram a relação entre a instabilidade de desenvolvimento (usando a 
assimetria flutuante como proxy) e o estresse ambiental em pequenos mamíferos. Esses estudos 
claramente mostram que a assimetria flutuante é uma ferramenta para avaliar esta relação, 
permitindo-nos sugerir que esta abordagem provará ser cada vez mais importante em estudos 
ecológicos futuros. 
A assimetria flutuante de traços exomorfológicos pode fornecer um indicador valioso de 
estresse ambiental em pequenos mamíferos. Particularmente, o uso de técnica não invasiva em 
animais selvagens vivos usando essas características seriam uma ferramenta valiosa e barata para 
estudos em biologiada conservação como alternativa ao sacrifício de animais. Até onde sabemos, 
não há estudos que usam morfometria geométrica com medições exomorfológicas para avaliar 
assimetria flutuante. No entanto, seria possível implementar esta abordagem com estes traços, 
uma vez que já foram usados em estudos de forma de perna e locomoção em roedores (Rivas & 
Linares 2006). 
Esta revisão mostra a importância de incluir a assimetria flutuante na ecologia, estudos 
como um produto biológico confiável, barato e rápido indicador do efeito do estresse ambiental 
em mamíferos, especialmente na região Neotropical, onde há uma ausência perceptível desses 
tipos de estudos. 
 
AGRADECIMENTOS 
Agradecemos a Enrique Lessa e aos revisores por seus comentários úteis e sugestões sobre como 
melhorar este manuscrito.