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FOTOSSINTÉTICA
International Journal for Photosynthesis Research
DOI 10.32615 / ps.2021.007 PHOTOSYNTHETICA 59 (1): 171-184, 2021
Mudanças fisiológicas de três plantas lenhosas expostas ao estresse salino 
progressivo
Y. LU*, **, ***, + , FJ ZENG*, **, ***, +, XY LI*, **, ***e B. ZHANG*, **, ***
Laboratório Chave de Ecologia e Restauração da Vegetação de Raízes de Plantas de Deserto de Xinjiang, Instituto de Ecologia e 
Geografia de Xinjiang, Academia Chinesa de Ciências, 830011 Urumqi, China*
Laboratório Estadual de Ecologia de Deserto e Oásis, Instituto de Ecologia e Geografia de Xinjiang, Academia Chinesa de 
Ciências, 830011 Urumqi, China**
Estação Nacional Cele de Observação e Pesquisa para Ecossistemas de Desert-Grassland, 848300 Cele, China***
Resumo
O caráter salino da água impõe restrições ao crescimento e à sobrevivência das plantas no deserto de Taklamakan, na China. 
Os experimentos foram realizados em espécies de plantas lenhosas,Tamarix ramosissima, Populus euphratica, e Haloxylon 
ammodendron cultivado sob diferentes níveis de salinidade para elucidar sua adaptação a um ambiente salino.
H. ammodendron acumulou grandes quantidades de Na+ e Cl- nas folhas. P. euphratica Na redundante restrito+ e Cl- 
transporte para os brotos tratados com concentrações mais baixas de NaCl. N / D+ nas folhas de T. ramosissima acumulou 
significativamente apenas sob concentrações mais altas de NaCl (≥ 200 mM NaCl). A exposição das plantas analisadas a altas 
concentrações salinas induziu estresse oxidativo evidenciado pelo aumento de H2O2 e malondialdeído e mudanças nos 
pigmentos fotossintéticos, características de troca gasosa e atividades de enzimas antioxidantes. T. ramosissima e
H. ammodendron exibiram uma maior capacidade de adaptação ao estresse oxidativo induzido por solução salina devido ao sistema enzimático 
antioxidante mais eficiente para prevenir o dano oxidativo.
Palavras-chave: defesa antioxidativa; ajuste osmótico; fotossíntese; relações hídricas.
Introdução particularmente em regiões áridas e semiáridas, onde a 
disponibilidade de água no solo é baixa, a evaporação é alta e a 
precipitação é deficiente em termos de lixiviação de sal (Cui et al. 
2011) A degradação do solo resultante de vários tipos de 
salinidade é um grande problema ambiental, especialmente em 
regiões áridas e semiáridas (Min et al. 2019) As plantas são muito 
sensíveis a estresses abióticos, incluindo salinidade (Sehar et al.
A salinização do solo é uma grande preocupação internacional e mais 
de 6% das terras do mundo sofrem de salinidade (FAO e ITPS 2015) Na 
China, quase 35 milhões de hectares foram salgados (Frigideira et al. 
2013) O problema de salinidade do solo é um grande problema para a 
ecologia e a agricultura em todo o mundo,
Recebido 5 de novembro de 2020 Aceitaram 
20 de janeiro de 2021 Publicado online 26 de 
fevereiro de 2021
Destaques
● Mudanças nos parâmetros fotossintéticos diferiram entre as espécies expostas à 
salinidade
● O maior dano oxidativo foi relatado em Populus euphratica
● Eliminação de ROS mais eficaz foi observada em Haloxylon ammodendron 
e Tamarix ramosissima
+autor correspondente
o email: zengfj@ms.xjb.ac.cn (FJ Zeng)
luyanu@126.com (Y. Lu)
Abreviações: APX - ascorbato peroxidase; CAT - catalase; Car - carotenóides; Chl - clorofila;Ceu - CO intercelular2 concentração; MS - massa 
seca;E - taxa de transpiração; FM - massa fresca;gs - condutância estomática; MDA - conteúdo de malondialdeído;PN - taxa fotossintética 
líquida; POD - peroxidase de guaiacol; ROS - espécies reativas de oxigênio; RWC - conteúdo relativo de água; SOD - superóxido dismutase; 
WUE - eficiência no uso da água; ψC - potencial hídrico.
Agradecimentos: Este trabalho foi financiado pelo Programa de Alívio da Pobreza da Academia Chinesa de Ciências (KFJ-FP-201903), 
Fundação Nacional de Ciências Naturais da China (41977050) e Programa Chave de Fundos Conjuntos do National Natural
Fundação de Ciência da China e do Governo da Região Autônoma de Xinjiang Uygur da China (U1603233, U1903102). Conflito de 
interesses: Os autores declaram não haver conflito de interesses.
171
Traduzido do Inglês para o Português - www.onlinedoctranslator.com
https://orcid.org/0000-0001-5170-6570
mailto:zengfj@ms.xjb.ac.cn
mailto:luyanu@126.com
https://www.onlinedoctranslator.com/pt/?utm_source=onlinedoctranslator&utm_medium=pdf&utm_campaign=attribution
Y. LU et al.
2019, Rajhi et al. 2020) Portanto, a fim de atender à demanda 
de recuperação de terras áridas degradadas, um 
entendimento detalhado dos mecanismos empregados pelas 
plantas na adaptação ao estresse salino é de alta prioridade 
para a utilização do solo.
A salinidade influencia quase todos os aspectos da fisiologia e 
bioquímica das plantas e, portanto, limita significativamente o 
crescimento e a produtividade das plantas. As plantas lidam com a 
salinidade de duas maneiras; primeiro, acúmulo adicional de Na+ 
na raiz resulta em estresse osmótico, o que reduz o potencial de 
água e, em segundo lugar, o dano ao equilíbrio de nutrientes leva 
ao estresse iônico (Munns 2005) N / D+ sendo um nutriente 
mineral não essencial para a maioria das plantas, fica acumulado 
nos tecidos vegetais em ambiente salino, portanto, mudanças nas 
proporções de Na+/ Ca2+, N / D+/ K+, N / D+/ Mg2+, e Cl-/ NÃO3–, 
afetando assim o crescimento e a produtividade da planta (Singh 
et al. 2014, Sofy et al. 2020) Além disso, o acúmulo excessivo de 
sal altera os sistemas de transporte de elétrons que ocorrem no 
cloroplasto, nas mitocôndrias e nas membranas plasmáticas, 
resultando na formação de espécies reativas de oxigênio (ROS) 
como subprodutos do metabolismo do oxigênio (Singh et al. 2015) 
Especialmente, a inibição evocada pela salinidade do transporte 
de elétrons fotossintéticos causa superacumulação
borda do deserto de Taklamakan. Nos últimos anos,Haloxylon 
ammodendron, uma espécie lenhosa perene, é introduzida na 
borda sul do deserto de Taklamakan como uma excelente 
espécie econômica fixadora de areia, devido à sua alta 
resistência a salino-alcalino e à seca (Ventilador et al. 2018) e 
sendo tido como o hospedeiro da planta medicinal Cistanche. 
Neste estudo, analisamos os efeitos do aumento progressivo 
da exposição à salinidade sobreH. ammodendron, T. 
ramosissima, e P. euphratica. Este estudo teve como objetivo (
1) determinar as concentrações de íons (Na+, K+, Ca2+, Mg2+, e 
Cl-) nas folhas, caules e raízes das três espécies; (2) comparar 
a distribuição das concentrações de íons entre as três 
espécies; (3) avaliar o estresse causado pela salinidade e a 
capacidade de resistência e desintoxicação empregada 
medindo pigmentos fotossintéticos, características de troca 
gasosa, estado da água, solutos compatíveis, lesão de 
membrana e sistema antioxidante enzimático; e (4) elucidar as 
relações entre todos os parâmetros fisiológicos e bioquímicos 
testados e avaliar quais parâmetros podem ser usados como 
critérios de triagem valiosos para a melhoria e seleção da 
tolerância ao sal. Consequentemente, os resultados deste 
estudo podem não só ajudar a estimar a adequação das três 
espécies para a revegetação de solos influenciados pelo sal, 
mas também para escolher os parâmetros fisiológicos e 
bioquímicos adequados como critérios de seleção.
de ROS tóxicos, como o radical superóxido (O • - 2 ), hidroxila
radical (•HO), e peróxido de hidrogênio (H2O2) O acúmulo 
excessivo de ROS induz a degradação da clorofila (Chl) e 
diminui a eficiência fotoquímica de PSII, desenvolvendo 
um ciclo vicioso (Allakhverdiev et al. 2008) ROS também é 
capaz de promover danos oxidativos a muitos 
constituintes celulares, como lipídios de membrana, 
proteínas e ácidos nucléicos (Mittler 2002, Gechev e Petrov 
2020) Um dos efeitos mais negativos do dano oxidativo é a 
peroxidação dos lipídios da membrana, o que resulta na 
produção de malondialdeído (MDA) (Lu et al. 2017, López-
Serrano et al. 2020) A fim de regular o conteúdo de ROS, 
as plantas empregam um sistema de defesa antioxidantebem formado e complicado, incluindo processos 
antioxidantes enzimáticos e não enzimáticos (Blokhina et 
al. 2003, Asrar et al. 2020) As enzimas antioxidantes 
envolvem superóxido dismutases (SOD, EC 1.15.1.1), 
catalases (CAT, EC 1.11.1.6), guaiacol peroxidase (POD, EC 
1.11.1.7) e ascorbato peroxidase (APX, EC 1.11.1.11), que 
podem limpar e / ou neutralizar ROS (Blokhina et al. 2003, 
Rattan et al. 2020)
O deserto de Taklamakan, no noroeste da China, tem um 
dos habitats ambientais mais extremos do mundo para 
plantas. A vegetação natural se distingue pela cobertura 
esparsa, baixa diversidade e dominada por espécies de 
plantas perenes (Arndt et al. 2004) O recurso hídrico 
disponível é a água subterrânea que pode atingir a superfície 
e ser recarregada pela água do degelo das cordilheiras Tian-
Shan e Kunlun (Shi et al. 1989) Todas as águas superficiais do 
Taklamakan têm pH alto e são ricas em sulfato e cloreto de 
sódio (Gibert et al. 1996) Portanto, é um ambiente adverso em 
que apenas algumas espécies de plantas perenes podem se 
estabelecer e crescer (Arndt et al. 2004) Assim, a fisiologia da 
vegetação que permite prosperar em condições 
extremamente hostis deve ser estudada.Tamarix ramosissima 
e Populus euphratica, duas espécies lenhosas perenes, são 
nativas dos oásis do rio Cele no sul extremamente árido
Materiais e métodos
Materiais vegetais e tratamentos experimentais: Um 
experimento com maconha foi conduzido de 15 de abril a 25 
de agosto de 2011 no local da Estação de Pesquisa Cele do 
Instituto de Ecologia e Geografia de Xinjiang, Academia 
Chinesa de Ciências, localizado no Oásis Cele (80 ° 03'24 '' - 82 
° 10'34''E; 35 ° 17'55 '' - 39 ° 30'00''N; 1340–1380 m asl). 
Durante o experimento, a precipitação foi de apenas 5,6 mm, 
a temperatura variou de 10 a 40 ℃ durante o dia e 5 a 20 ℃ à 
noite, e a umidade relativa (UR) variou de 20 a 60%, os valores 
máximos de PAR raramente ultrapassaram 1.600 μmol (fóton) 
m-2 s-1 (Zeng et al. 2006) T. ramosissima mudas cortadas, um 
ano de idade H. ammodendron, e
P. euphratica mudas, com altura inicial de 25, 35 e 55 cm, 
respectivamente para cada espécie de planta, foram plantadas no 
dia 15 de abril em vasos plásticos (diâmetro de 50 cm, altura de 42 
cm) preenchidos com 30 kg de solo de um ecótono de desertoasis 
(profundidade de amostragem de 0-30 cm) e previamente 
passada por uma peneira de 2 mm. As características do solo 
foram mostradas porLu et al. (2017). Para evitar que as plantas 
fossem danificadas por temperaturas extremamente altas, todos 
os vasos foram embutidos no subsolo.
Quarenta dias após o transplante, os ambientes de crescimento de 
salinidade foram simulados adicionando NaCl à água deionizada em 
cinco concentrações (0, 50, 100, 200 e 400 mM). Para evitar o choque 
salino, o NaCl foi aplicado gradativamente em alíquotas de 50 mM 
diariamente até que as concentrações finais fossem atingidas. Após 90 
d, as plantas estavam prontas para análise.
Concentração de íons: Quatro plantas individuais para cada 
tratamento foram limpas em água desionizada e enxaguadas três 
vezes com água desionizada. Após a lavagem, as plantas foram 
separadas em folhas, caules e raízes e secas em um
172
TOLERÂNCIA DE SALINIDADE DE TRÊS ESPÉCIES DE MADEIRA
forno a 70 ° C durante 72 h. Em seguida, os materiais secos 
foram queimados em uma mufla a 550 ° C por 24 h. A cinza 
(0,1 g) foi digerida durante a noite com 25 ml de HNO 0,1 M3
(Sibole et al. 2003) Concentrações de Na+, K+, Ca2+e Mg2+ no 
extrato ácido foram medidos por um espectrômetro de 
emissão óptica de plasma indutivamente acoplado (ICP-OES, 
Agilent 735, Santa Clara, CA, EUA) e o Cl- o conteúdo foi 
detectado usando o mesmo extrato por um medidor de 
cloreto (Jenway PC LM3, Londres, Reino Unido).
As atividades POD, CAT e APX foram adquiridas pelo 
método de Lu et al. (2010). As atividades enzimáticas 
foram medidas usando um espectrofotômetro (UV752 N, 
Shanghai Precision & Scientific Instrument Co., Ltd., 
China). A atividade de SOD (EC 1.15.1.1) foi medida de 
acordo com o método deBeauchamp e Fridovich (1971). A 
atividade CAT (EC 1.11.1.6) foi avaliada pela detecção do 
consumo de H2O2 pelo método de Aebi (1984). A atividade 
POD (EC 1.11.1.7) foi obtida com base no método de
Chance e Maehly (1955). A atividade de APX (EC 1.11.1.11) 
foi medida pelo método deNakano e Asada (1981).
As proteínas foram medidas de acordo com o método de 
Bradford (1976) tendo albumina de soro bovino como 
proteína padrão.
Pigmento fotossintético e características de troca 
gasosa: Pigmentos fotossintéticos foram extraídos por 
80% de acetona. A fração do sobrenadante claro obtida 
após centrifugação a 480 ×g por 3 min foi empregado 
para a determinação, usando os coeficientes de extinção e 
as equações redeterminadas por Lichtenthaler (1987).
Taxa fotossintética líquida (PN), taxa de transpiração (E), 
condutância estomática (gs), e CO intercelular2 concentração (
Ceu) foram medidos por um sistema de fotossíntese portátil (
LI-6400, LI-COR, Lincoln, NE, EUA) entre 10:30 e 11:00 h. 
Quatro plantas foram escolhidas para cada tratamento nas 
seguintes condições atmosféricas: PAR de 1.279 ± 57 μmol 
(fóton) m-2 s-1, CO2 concentração de 384,5 ± 4,7 μmol mol-1, 
temperatura de 29,6 ± 1,3 ° C, UR de 33,1 ± 1,2%. A eficiência 
do uso de água (WUE) foi calculada como a razão dePN para E. 
Devido à forma irregular deT. ramosissima folhas, após a 
medição fotossintética, as folhas irregulares na câmara foram 
removidas e cuidadosamente espalhadas e digitalizadas, as 
imagens digitalizadas foram processadas e a área de 
superfície das folhas calculada usando o sistema de análise de 
imagens Varredura Delta-T (Cambridge, Reino Unido), e os 
parâmetros de troca gasosa foram recalculados de acordo 
com a área fotossintética efetiva real.
Análise estatística: Quatro experimentos independentes 
foram realizados para avaliar os efeitos dos tratamentos com 
NaCl em índices fisiológicos e bioquímicos selecionados. Os 
dados apresentados aqui são médias ± DP. Os valores médios 
foram separados usandoTukeytestes no nível de 
probabilidade de 0,05. Uma análise de regressão linear foi 
empregada para analisar a relação entre o conteúdo de NaCl 
e os parâmetros detectados em diferentes níveis de 
salinidade. A análise foi realizada comSPSS Inc., versão 13 (
Chicago, EUA). Para adquirir uma visão multivariável dos 
parâmetros testados e as três espécies em todas as 
concentrações de salinidade, e também as inter-relações 
entre os parâmetros testados, os valores médios do 
coeficiente de tolerância ao sal de parâmetros fisiológicos e 
bioquímicos selecionados para as três espécies e quatro 
concentrações de salinidade foram expostos a análise de 
componentes principais (PCA). O coeficiente de tolerância ao 
sal foi calculado usando a seguinte fórmula: coeficiente de 
tolerância ao sal = (valor médio sob diferentes concentrações 
de salinidade / valor médio sob controle) × 100%. A ACP foi 
realizada de acordo com os dados da matriz de correlação.RWC e ψC: RWC foi calculado de acordo com Smart e 
Bingham (1974) e foi obtido pela seguinte fórmula: RWC = 
(FM - DM) / (TM - DM) × 100%. A massa túrgida (TM) foi 
medida após flutuar as folhas em água destilada por 4 h 
em temperatura ambiente no escuro. Folha ψC
foi detectado em folhas recém-cortadas usando um WP4 medidor de 
potencial de água do ponto de orvalho (Dispositivos Decagon, Inc., Pullman, 
WA, EUA).
Resultados
Concentrações de íons: Em geral, conforme a concentração de 
salinidade elevada, o conteúdo de íons tóxicos (Na+ e Cl-) também 
aumentou nas três espécies. Íons tóxicos em folhas deH. 
ammodendron e P. euphratica aumentou de forma mais dramática em 
comparação com T. ramosissima (Figura 1) N / D+ nas folhas de H. 
ammodendron e P. euphratica foi elevado em 56,2 e 183,9% no 
tratamento com NaCl mais alto em comparação com o controle, no 
entanto, aumentou apenas 29,2% nas folhas de
T. ramosissima (Figura 1A – C) Da mesma forma, Cl- nas folhasde
H. ammodendron e P. euphratica aumentou em 140,1 e
78,1% no tratamento com NaCl mais alto em comparação com o 
controle, respectivamente, no entanto, foi elevado apenas em 
30,4% nas folhas de T. ramosissima (Figura 1M – O) N / D+ e Cl-
acumulado mais nas folhas das três espécies, especialmente para 
H. ammodendron, em que Na+ e Cl- as concentrações nas folhas 
foram 8 e 4 vezes maiores do que nas raízes sob tratamento com 
NaCl 400 mM. Nenhum efeito notável do NaCl foi observado para 
o Ca2+ e Mg2+ concentrações (Figura 1G – L), no entanto, K+ 
conteúdo aumentado de forma proeminente nas raízes de T. 
ramosissima e diminuiu significativamente nas raízes de P. 
euphratica (Figura 1E,F).
Açúcares solúveis totais e conteúdo de prolina: O conteúdo 
de açúcares solúveis foi determinado pelo método da antrona 
(Palma et al. 2009) O conteúdo de prolina foi medido de 
acordo com o método deBates et al. (1973)usando um 
espectrofotômetro (UV752 N, Shanghai Precision & Scientific 
Instrument Co., Ltd., China).
MDA e H2O2 contente: O conteúdo de MDA foi medido 
com base no método de Kosugi e Kikugawa (1985). H2O2 a 
concentração foi determinada de acordo com o método 
de Sergiev et al. (1997)usando um espectrofotômetro (
UV752 N, Shanghai Precision & Scientific Instrument Co., 
Ltd., China).
Extração de enzimas e ensaios: A fração sobrenadante 
adotada para determinar o teor de proteína solúvel e SOD,
173
Y. LU et al.
Fig. 1. Efeitos da exposição ao NaCl (0, 50, 100, 200 e 400 mM) no Na+ (UMA-), K+ (D-F), Ca2+ (G-eu), Mg2+ (J-eu), e Cl- (M-O) conteúdo em folhas, caules e 
raízes de Haloxylon ammodendron, Tamarix ramosissima, e Populus euphratica. Os valores são médias ± SD (n = 4). Letras minúsculas diferentes 
indicam diferenças significativas de conteúdo de íons no mesmo órgão em toda a faixa de concentrações de NaCl em p<0,05 de acordo com Fisher
teste de LSD da.
N / D+/ Ca2+, N / D+/ K+e Na+/ Mg2+ as proporções são 
freqüentemente usadas para representar o grau de dano ao sal 
nas plantas. Em geral, as proporções nas folhas, caules e raízes 
das três espécies aumentaram com o aumento das concentrações 
de NaCl, e as proporções foram substancialmente maiores emH. 
ammodendron do que em T. ramosissima e P. euphratica (Fig. 1S, 
suplemento)
mM NaCl (Figura 2B,H), no entanto, a diminuição 
acentuada de Chl uma, b, (a + b), e o Car foi medido a 100 
mM NaCl nas folhas de P. euphratica (Figura 2C,F,eu,eu) 
Chl (a + b) conteúdo em folhas de H. ammodendron,
T. ramosissima, e P. euphratica foi reduzido em 27,4,
8,7 e 62,1% no tratamento com NaCl mais alto, respectivamente, e 
o conteúdo de carro diminuiu em 35,1, 18,3 e 74,9%, 
respectivamente. The Chluma/b proporção em folhas de T. 
ramosissima não foi influenciado pela adição de NaCl (Figura 2N); 
foi reduzido em folhas deH. ammodendron no tratamento com 
NaCl mais alto (Figura 2M), entretanto, aumentou nas folhas de
P. euphratica no tratamento com NaCl mais alto (Figura 2O) A 
razão Car / Chl diminuiu com concentrações elevadas de NaCl, 
uma diminuição significativa nas folhas deH. ammodendron,
T. ramosissima, e P. euphratica foi observada em
400, 200 e 100 mM de NaCl, respectivamente (Figura 2P-R)
Pigmentos fotossintéticos: Chl uma, b, (a + b), e o conteúdo 
de carotenóides (Car) atingiu o valor máximo nas folhas das 
três espécies sob tratamento de NaCl 50 mM e diminuiu 
gradualmente com o aumento da concentração de NaCl (
Figura 2) A diminuição significativa de Chluma, b, (a + b), e Car 
foram detectados em NaCl 200 mM em folhas de
H. ammodendron (Figura 2UMA,D,G,J), a redução significativa 
em Chl b e Car foram medidos a 200 mM NaCl em folhas de T. 
ramosissima (Figura 2E,K); para Chluma e Chl (a + b), reduções 
significativas foram observadas em 400 Características de troca gasosa: As três espécies tratadas
174
TOLERÂNCIA DE SALINIDADE DE TRÊS ESPÉCIES DE MADEIRA
Fig. 2. Efeitos da exposição ao NaCl (0, 50, 100, 200 
e 400 mM) em Chl uma (UMA-C), Chl b (D-F), Chl (
uma+b) (G-eu), Carro (J-eu), Chl uma/b (M-O), e 
Chl / Car (P-R) nas folhas de Haloxylon 
ammodendron, Tamarix ramosissima, e Populus 
euphratica. Os valores são médias ± SD (n = 4). 
Letras minúsculas diferentes indicam diferenças 
significativas em p<0,05 de acordo com Fisherteste 
de LSD da.
com NaCl 50 mM alcançou valores máximos para PN, E, e gs (
Fig. 3) No entanto, o aumento do estresse salino (≥ 100 mM 
NaCl) resultou em uma diminuição progressiva naPN, E, e gs 
em comparação com o controle. A redução significativa nas 
folhas deH. ammodendron e T. ramosissima foi detectado na 
adição de NaCl 200 mM (Fig. 3UMA,B,D,E,G,H), enquanto a 
redução significativa nas folhas de P. euphratica foi detectado 
na adição de NaCl 100 mM (Fig. 3C,F,eu) Ceu
nas folhas de H. ammodendron e P. euphratica aumentou 
com o aumento da concentração de NaCl (Fig. 3J,eu), no 
entanto, não foi afetado inicialmente nas folhas de T. 
ramosissima, enquanto um aumento significativo foi 
observado com NaCl 400 mM (Fig. 3K) Sob tratamento com 
NaCl superior (≥ 100 mM NaCl), WUE em folhas de três 
espécies foi promovido (Fig. 3M,N,O)
dendron com o aumento da concentração de NaCl (≥ 100 mM 
NaCl) (Fig. 4UMA) Nas folhas deT. ramosissima, diminuiu 
progressivamente com o aumento da exposição ao NaCl (Fig. 4B), 
e inicialmente diminuiu e, em seguida, aumentou, mas ainda se 
manteve no nível de controle nas folhas de P. euphratica (Fig. 4C)
Folha ψC das três espécies foi notavelmente afetado pela 
exposição ao NaCl, diminuindo significativamente com o aumento 
da concentração de NaCl (RH. ammodendron = -0,992; RT. ramosissima =
- 0,984; RP. euphratica = -0,979, P<0,01), foi reduzido em
18,9-60,2%, 24,2-104,7% e 14,2-97,3% nas folhas de H. 
ammodendron, T. ramosissima, e P. euphratica, 
respectivamente, com elevado teor de NaCl em 
comparação com o controle (Fig. 4D-F)
Açúcares solúveis totais e teor de prolina: Proline em folhas 
de H. ammodendron estava aumentando com o aumento da 
concentração de NaCl (R = 0,981, P<0,01) (Fig. 5UMA), 
inicialmente aumentou e atingiu o valor de pico em 100
RWC e ψC: RWC nas folhas das três espécies não foi afetado 
sob a concentração de NaCl 50 mM (Fig. 4UMA-C) Em seguida, 
aumentou significativamente nas folhas deH. munição-
175
Y. LU et al.
Fig. 3. Efeitos da exposição ao NaCl (0, 50, 100, 200 e 400 mM) na taxa fotossintética líquida (PN) (UMA-C), taxa de transpiração (E) (D-F), condutância 
estomática (gs) (G-eu), CO intercelular2 concentração (Ceu) (J-eu), e eficiência do uso de água (WUE) (M-O) nas folhas de Haloxylon ammodendron, 
Tamarix ramosissima, e Populus euphratica. Os valores são médias ± SD (n = 4). Letras minúsculas diferentes indicam diferenças significativas em p
<0,05 de acordo com Fisherteste de LSD da.
e 50 mM de NaCl nas folhas de T. ramosissima e P. 
euphratica, respectivamente, e começou a diminuir, mas 
ainda manteve o nível de controle, mesmo na 
concentração mais alta de NaCl (Fig. 5B,C)
Açúcar solúvel em folhas de H. ammodendron e
T. ramosissima inicialmente aumentou com o aumento da 
concentração de NaCl e atingiu o valor de pico com NaCl 200 mM, no 
entanto, começou a diminuir significativamente com NaCl 400 mM em 
comparação com o controle (Fig. 5D,E) Foi significativamente
influenciada pela exposição ao NaCl em folhas de P. euphratica, 
diminuindo com concentrações elevadas de NaCl (R = -0,888, P
<0,05) (Fig. 5F)
MDA e H2O2 contente: Em geral, H2O2 e as concentrações de MDA 
não foram influenciadas pelas concentrações de NaCl mais baixas, 
no entanto, ambas foram notavelmente acumuladas com o 
aumento das concentrações de NaCl (Fig. 6) H2O2 e conteúdo MDA 
em folhas de H. ammodendron significativamente
176
TOLERÂNCIA DE SALINIDADE DE TRÊS ESPÉCIES DE MADEIRA
Fig. 4. Efeitos da exposição ao NaCl (0, 
50, 100, 200 e 400 mM) no conteúdo 
relativo de água (RWC) (UMA-C) e 
potencial hídrico (ψC) (D-F) nas folhas 
de Haloxylon ammodendron, Tamarix 
ramosissima, e Populus euphratica. 
Os valores são médias ± SD (n = 4). 
Letrasminúsculas diferentes indicam 
diferenças significativas em p<0,05 de 
acordo com Fisherteste de LSD da.
Fig. 5. Efeitos da exposição ao NaCl (0, 
50, 100, 200 e 400 mM) na prolina (
UMA-C) e teores de açúcar solúvel (D-
F) nas folhas de Haloxylon 
ammodendron, Tamarix ramosissima, 
e Populus euphratica. Os valores são 
médias ± SD (n = 4). Letras minúsculas 
diferentes indicam diferenças 
significativas em p<0,05 de acordo 
com Fisherteste de LSD da.
Fig. 6. Efeitos da exposição ao NaCl (0, 
50, 100, 200 e 400 mM) no peróxido 
de hidrogênio (H2O2) (UMA-C) e 
malondialdeído (MDA) (D-F) conteúdo 
em folhas de Haloxylon 
ammodendron, Tamarix ramosissima, 
e Populus euphratica. Os valores são 
médias ± SD (n = 4). Letras minúsculas 
diferentes indicam diferenças 
significativas em p<0,05 de acordo 
com Fisherteste de LSD da.
aumentou abaixo de 100 mM de NaCl (Fig. 6UMA,D), e ambos 
H2O2 e MDA significativamente acumulado nas folhas de T. 
ramosissima sob NaCl 200 mM (Fig. 6B,E) H2O2 conteúdo em 
folhas de P. euphratica mostrou uma tendência semelhante à 
de H. ammodendron (Fig. 6C) O conteúdo de MDA estava 
aumentando com concentrações elevadas de NaCl
(R = 0,999, P<0,001) (Fig. 6F)
Enzimas antioxidantes: As atividades SOD, CAT, POD e APX 
nas folhas das três espécies aumentaram inicialmente e 
depois diminuíram gradualmente com concentrações 
elevadas de NaCl (Fig. 7) Atividades SOD, CAT, POD e APX em
177
Y. LU et al.
Fig. 7. Efeitos da exposição ao NaCl (0, 50, 100, 200 e 
400 mM) nas superóxido dismutases (SOD) (UMA-C), 
catalases (CAT) (D-F), peroxidase de guaiacol (POD) (
G-eu), ascorbato peroxidase (APX) (J-eu), e atividades 
enzimáticas totais (M-O) nas folhas de Tamarix 
ramosissima, Populus euphratica, e Haloxylon 
ammodendron. Os valores são médias ± SD (n = 4). 
Letras minúsculas diferentes indicam diferenças 
significativas em p<0,05 de acordo com Fisherteste 
de LSD da.
Fig. 8. Biplot de análise de componente 
principal dos dois primeiros componentes 
principais de todos os parâmetros 
testados, espécies e níveis de salinidade. 
Car - carotenóides; Chl - clorofila (uma+b); 
Enzima - atividades totais de todas as 
enzimas antioxidantes analisadas;Ceu - CO 
intercelular2
concentração; E - taxa de transpiração; 
gs - condutância estomática;
H. - Haloxylon ammodendron; H2O2 - 
peróxido de hidrogênio; MDA - 
conteúdo de malondialdeído;P. - 
Populus euphratica; PN - taxa 
fotossintética líquida; RWC - conteúdo 
relativo de água;T. - Tamarix 
ramosissima; WUE - eficiência no uso 
da água; ψC - potencial hídrico; 
Tratamento com NaCl 50-50 mM; 
Tratamento com NaCl 100-100 mM; 
Tratamento com NaCl 200 - 200 mM; 
Tratamento de NaCl 400-400 mM.
folhas de H. ammodendron aumentou com o aumento da 
concentração de NaCl e atingiu seu valor máximo nas 
concentrações de NaCl 100, 50, 100 e 200 mM, respectivamente, e
começou a diminuir com o aumento dos tratamentos de NaCl. 
Entre essas enzimas, apenas a CAT diminuiu significativamente 
abaixo do nível de controle sob a concentração de NaCl 400 mM
178
TOLERÂNCIA DE SALINIDADE DE TRÊS ESPÉCIES DE MADEIRA
(Fig. 7UMA,D,G,J) APX nas folhas deT. ramosissima aumentou com 
o aumento das concentrações de NaCl (Fig. 7K); SOD, CAT e POD 
aumentaram inicialmente com NaCl elevado e atingiram seu valor 
de pico nas concentrações de NaCl 100, 200 e 100 mM, e então 
começaram a diminuir. POD foi reduzido ao nível de controle sob 
tratamento com NaCl 400 mM, no entanto, SOD e CAT foram 
ainda mais elevados do que o nível de controle no tratamento 
com NaCl 400 mM (Fig. 7B,E,H) SOD, POD e APX nas folhas deP. 
euphratica atingiu o pico em NaCl 50 mM e, em seguida, começou 
a diminuir sob o nível de controle (Fig. 7C,eu,eu); apenas CAT 
atingiu o pico em NaCl 100 mM e ainda estava mais alto do que o 
nível de controle (Fig. 7F) As atividades enzimáticas totais nas 
folhas deH. ammodendron inicialmente aumentou e mostrou o 
valor máximo em NaCl 200 mM e, em seguida, diminuiu em NaCl 
400 mM sendo ainda maior do que o do controle (Fig. 7M) As 
atividades enzimáticas totais nas folhas deT. ramosissima 
aumentou com o aumento das concentrações de NaCl (R = 0,997, 
P<0,001) (Fig. 7N), nas folhas de P. euphratica, atingiu o valor de 
pico na concentração de NaCl 50 mM e começou a diminuir 
significativamente abaixo do nível de controle com o aumento da 
concentração de NaCl (Fig. 7O)
contribuir para o ajuste de sal, aumentando o volume vacuolar 
conveniente para o acúmulo de íons (Greenway e Munns 1980, 
Ungar 1991) Halogeton glomeratus, uma halófita suculenta, 
absorveu grande quantidade de Na+ no tecido de armazenamento 
de água nas folhas, sustentou a suculência das folhas e também o 
conteúdo de água dos tecidos em resposta ao estresse salino (
Wang et al. 2015) Tamarix espécies adquirem íons pelo sistema 
radicular e, em seguida, transportam os íons para as glândulas de 
sal nas folhas usando uma via apoplástica do xilema (Campbell et 
al. 1974) Neste estudo, Na+ nas folhas de
T. ramosissima acumulou significativamente apenas sob altas 
concentrações de NaCl (≥ 200 mM NaCl); os resultados 
semelhantes foram relatados em recretohalófitosAtriplex 
centralasiatica (Li et al. 2006) Tamarix sp. usa processos de 
excreção para remover íons de sal e as estruturas glandulares 
nem sempre são específicas para Na+ e Cl-, e outros íons 
tóxicos, como Cd2+, Li+, e Pb2+ também são excretados pelas 
glândulas de sal na superfície das folhas (Hagemeyer e Waisel 
1988, Kadukova et al. 2008, Manousaki e Kalogerakis 2011) A 
capacidade deP. euphratica para excluir Na+ e Cl- está 
associado ao transporte restrito de sal da raiz para a parte 
aérea, causado pelo bloqueio do transporte de sal apoplástico 
da raiz e sequestro de Cl- em vacúolos corticais de raiz (Chen 
et al. 2003, Wang et al. 2008) No entanto, o acúmulo excessivo 
de Na+ nas folhas de P. euphratica tratado com concentrações 
mais altas de NaCl indica que o sistema eficaz para exclusão 
de raízes, acúmulo nos brotos e / ou Na enfraquecido+
O transporte do xilema não estava funcionando para conter este íon 
tóxico para atingir as folhas (Munns et al. 2005)
K+, Ca2+e Mg2+ desempenham um grande papel no 
crescimento e desenvolvimento das plantas, mas também na 
manutenção do turgor celular e da regulação osmótica (
Marschner 1995, Veatch-Blohm et al. 2012, Acosta-Motos et al. 
2014) No entanto, K+ nas raízes de P. euphratica diminuiu 
significativamente com um nível elevado de salinidade, conforme 
relatado por Chen et al. (2001), devido a um processo competitivo 
entre K+ e Na+ no meio de raiz. Uma vez que a salinidade 
aumentou o Na+ concentração em plantas, competia com K+, Mg2+, 
e Ca2+ que aumentou o Na+/ K+, N / D+/ Mg2+e Na+/ Ca2+ razões, 
induzindo um distúrbio de K+, Ca2+e Mg2+- processos metabólicos 
dependentes em plantas, causando danos celulares, diminuições 
na fotossíntese líquida e inibição do crescimento (Carter et al. 
2006)
Análise de componentes principais (PCA): Os resultados da PCA 
obtidos a partir de dados de todos os parâmetros fisiológicos e 
bioquímicos das três espécies submetidas a diferentes níveis de 
salinidade são ilustrados em Fig. 8. Os dois primeiros 
componentes responderam por 80,5% da variação total, e o 
primeiro e segundo PCA responderam por 59,2 e 21,3% da 
variabilidade total, respectivamente. O íon tóxico da folha (Na+
e Cl-) conteúdo, Na+/ Ca2+, N / D+/ K+, e Ca2+/ Mg2+ razões 
juntamente com MDA e H2O2 as concentrações foram 
favorecidas por H. ammodendron assim como P. euphratica 
sob tratamento com NaCl 200 e 400 mM. Curiosamente, 
pigmentos fotossintéticos (Chl, Car, Car / Chl), parâmetros de 
troca gasosa (PN, E, gs) foram agrupados com açúcar solúvel, 
enzimas antioxidantes, RWC, ψCe Mg2+, e o ângulo entre os 
vetores desses parâmetros era agudo. Todas as três espécies 
foram identificadas por esses parâmetros quando tratadas 
com menores concentrações de NaCl (50 mM), exceto para
T. ramosissima sob NaCl 400 mM.
Discussão
A exposição de plantas a condiçõesde estresse, como salinidade, 
não apenas reduz a quantidade total de energia fotossintética 
obtida pelas plantas, mas também reorganiza a energia de 
processos de crescimento para processos de resistência, como 
homeostase iônica, diminuição dos danos oxidativos e regulação 
osmótica (Munns e Gilliham 2015)
Pigmento fotossintético e características de troca gasosa: 
A salinidade impacta severamente a fotossíntese pela redução 
no conteúdo de Chl e Car (Lu et al. 2017, Li et al. 2020), como 
também foi visto em espécies na presente pesquisa em 
concentrações mais altas de NaCl. Neste estudo,
P. euphratica mostraram uma redução maior em Chl, Car e 
Car / Chl, e a redução significativa começou com concentração 
de NaCl mais baixa do que a de H. ammodendron e
T. ramosissima. Uma diminuição de Chl tem sido frequentemente 
associada ao estresse de salinidade (Borrelli et al. 2018, Hinojosa-
Vidal et al. 2018) A redução no teor de Chl pode ser atribuída aos 
efeitos diretos do estresse salino na degradação de Chl devido ao 
enfraquecimento das ligações do complexo pigmento-proteína-
lipídio (Levitt 1980), Acúmulo de Mg, resultando em restrições da 
síntese de Chl; ou a salinidade pode promover a atividade
Efeitos da salinidade nas concentrações de íons: Toxicidade de 
íons induzida por NaCl associada à superacumulação de Na+
e Cl-, e houve diferenças significativas entre as espécies 
na capacidade de captação e utilização de Na+
e Cl-; conseqüentemente, essas três espécies exibiram diferentes 
mecanismos de resistência ao sal.H. ammodendron é uma planta 
folhagem suculenta que pode depositar uma grande quantidade 
de Na+ e Cl- nas folhas. Suculência é considerada
179
Y. LU et al.
da enzima de degradação de Chl clorofilase (Reddy e Vora 1986) A 
interconversão de Chluma e b efetivamente funciona no 
estabelecimento do Chl desejado uma/b proporção durante a 
regulação das folhas para condições de estresse (Ito et al. 1993) 
Em nossa pesquisa, com a concentração elevada de NaCl (≥ 100 
mM NaCl), a proporção de Chluma/b acentuado marcadamente 
nas folhas de P. euphratica, sugerindo uma redução do complexo 
de coleta de luz de PSII (Pandey et al. 2009), ou redução nos 
componentes do LHC porque Chl b está localizado principalmente 
nos complexos (Durnford et al. 2003) Os carros estão relacionados 
aos complexos fotossintéticos nas membranas tilacóides. Eles 
colhem fótons, mantêm a estrutura e função dos complexos 
fotossintéticos, eliminam o excesso de energia e extinguem os 
estados tripletos de Chl (Demmig-Adams et al. 1996, Niyogi et al. 
1999) Neste estudo, a concentração de Car e a razão Car / Chl 
diminuíram sob maiores concentrações de NaCl, especialmente 
nas folhas deP. euphratica, sugerindo que o mecanismo de 
dissipação de energia falhou em reduzir o excesso de energia em 
PSI e PSII (Lu et al. 2003, Pandey et al. 2005)
A redução no teor de Chl causou a diminuição de PN, e mudou 
gs, induzindo o fechamento estomático (Verslues et al. 2006) PN de 
uma planta normalmente diminui com o estresse elevado de 
salinidade (Garcia et al. 2017, Ahanger et al. 2020) Neste estudo, a 
diminuição dePN relatado em P. euphratica foi mais significativo 
em comparação com H. ammodendron e
T. ramosissima, e as variações em PN estavam de acordo com as 
alterações de conteúdo da Chl. PN exibiu uma correlação 
altamente notável com gs, o que sugeriu que o fechamento 
estomático levou, pelo menos em parte, PN redução sob estresse 
salino. Está provado que a exposição a longo prazo ao sal reduziu
PN, que pode ser devido à diminuição gs (Ouerghi et al. 2000) 
Fechamento de estômatos foliares atribuído ao Na tóxico+ e Cl- 
íons reduzem gs, o que reduz ainda mais PN e crescimento (
Shahbaz e Zia 2011) OPN e gs foram altamente correlacionados 
com Ceu valores. Uma redução emCeu deve ser acompanhada pela 
redução na PN se limitações estomáticas para CO2 difusão são uma 
limitação importante (Farquhar e Sharkey 1982) O aumento 
subsequente emCeu poderia sugerir limitações não estomáticas (
Moya et al. 2002, Duan et al. 2018) Limitações estomáticas são 
geralmente proeminentes em ambientes com sal moderado, no 
entanto, limitações não estomáticas são significativas em 
ambientes com alto teor de sal (Everard et al. 1994) Neste estudo, 
as diminuições emPN e gs nas folhas de H. ammodendron e P. 
euphratica foram acompanhados pelo aumento de Ceu com 
concentrações crescentes de NaCl, o que indicou limitações não 
estomáticas. No entanto, as diminuições emPN e gs acompanhado 
por mais alto Ceu nas folhas de T. ramosissima estavam presentes 
apenas sob NaCl 400 mM, indicando que um fator não estomático 
foi responsável pela redução da fotossíntese em alta salinidade. 
Resultados semelhantes foram encontrados em estudos 
anteriores deMalus Halliana, M. robusta (Zhu et al. 2019), e 
Suaeda glauca (Duan et al. 2018) sob condições de estresse salino. 
Pode-se concluir, portanto, que a diminuição naPN relatado aqui 
foi devido a limitações bioquímicas, como um declínio nos 
pigmentos fotossintéticos e estresse oxidativo induzido por 
salinidade (Huang et al. 2014, Panda et al. 2019) Além disso, o 
fechamento estomático reduz a perda de água através da 
transpiração,
resultando em uma diminuição de E. Foi relatado que a redução 
emgs sob estresse moderado pode ser um mecanismo de 
proteção contra o estresse, permitindo que a planta conserve 
água, consequentemente melhorando a WUE da planta (Chaves et 
al. 2009)
RWC, ψC, e conteúdo de soluto compatível: A salinidade 
primeiro enfraquece a capacidade de absorção de água da planta, 
conseqüentemente, resulta em déficit hídrico fisiológico. As 
relações hídricas e a capacidade de regular a concentração 
osmótica têm grande participação no desenvolvimento e 
crescimento geral das plantas (Munns 2002) Foi relatado que as 
plantas acumulam osmólitos ou íons inorgânicos em ambientes 
salinos para reduzir seu potencial de água celular (Munns 2002, 
Shafeiee e Ehsanzadeh 2019) O sódio e o cloreto são considerados 
osmólitos energeticamente eficientes para a regulação osmótica e 
geralmente são compartimentados no vacúolo para minimizar a 
citotoxicidade (Blumwald et al. 2000) Além disso, os açúcares 
solúveis e a prolina são os principais solutos compatíveis 
envolvidos no ajuste osmótico (Singh et al. 2015, Ahanger et al. 
2020) Neste estudo, a redução do potencial hídrico da folha (ψC) 
em plantas tratadas com sal indica um efeito osmótico e, como 
consequência, dificuldade de absorção de água. A exposição à alta 
salinidade causou um incremento significativo no RWC nas folhas 
deH. ammodendron. A capacidade deH. ammodendron manter 
RWC relativamente alto em folhas expostas a tratamentos com 
alto teor de sal parece desempenhar um papel protetor contra as 
influências deletérias do excesso de sal. Em halófitos, a suculência 
foliar aumentada pode ser uma resposta adaptativa 
representativa e é conseguida aumentando o tamanho das células 
do mesofilo e o tamanho relativo dos vacúolos (Shabala e Mackay 
2011, Parida et al. 2016) Prolina e açúcar solúvel em folhas deH. 
ammodendron aumentou lentamente e o açúcar solúvel mesmo 
diminuiu significativamente exposto a 400 mN de NaCl em 
comparação com o controle. Pelo contrário, um aumento do NaCl 
externo de 50 a 400 mM levou a um acúmulo notável de Na 
interno+ e Cl-, indicando que o Na+ e Cl- foram o principal 
contribuinte para a regulação osmótica em resposta ao baixo 
potencial de água externa em H. ammodendron. Foi demonstrado 
que o acúmulo de Na+ pode mitigar os efeitos prejudiciais do 
estresse osmótico induzido pelo estresse salino em outras plantas 
suculentas (Mãe et al. 2012, 2016); Cl-
é benéfico para o crescimento da xerófita Pugionium 
cornutum aumentando a capacidade de ajuste osmótico sob 
estresse de sal (Cui et al. 2020) No entanto, RWC nas folhas de
T. ramosissima foi reduzido progressivamente com o aumento da 
concentração de NaCl. Em geral, as plantas podem considerar a 
perda de água como uma forma rápida e econômicade regulação 
osmótica em resposta ao estresse osmótico (Lissner et al. 1999) 
Acumulações notáveis de prolina e açúcares solúveis nas folhas 
deT. ramosissima, exceto para o tratamento com NaCl 400 mM, 
foram detectados sob estresse salino em comparação com o 
controle, sugerindo que o acúmulo de sacarose e prolina poderia 
ser um mecanismo adaptativo para conter a perda de água. RWC 
nas folhas deP. euphratica diminuiu inicialmente, e o conteúdo de 
prolina aumentou em comparação com o controle (≤ 200 mM 
NaCl), enquanto isso, Na+ e Cl- foram apenas significativamente 
acumulados no tratamento com NaCl mais alto
180
TOLERÂNCIA DE SALINIDADE DE TRÊS ESPÉCIES DE MADEIRA
em comparação com o controle (≥ 200 mM NaCl). DentroP. euphratica, 
a prolina pode desempenhar um papel importante no ajuste osmótico 
sob estresse de salinidade inferior, no entanto, Na+ e Cl- pode ser o 
principal contribuinte para aliviar a pressão osmótica em resposta ao 
maior estresse de salinidade.
e H. ammodendron foi mais eficiente em comparação com
P. euphratica, como CAT, POD e APX, juntamente com a atividade 
SOD nas folhas de T. ramosissima e H. ammodendron
reagiu de forma mais eficiente em O • -2 e H2O2 catando. Nosso
resultados sugeriram que T. ramosissima e H. ammodendron pode se 
defender melhor contra o estresse oxidativo e pode modular 
prontamente o sistema antioxidante.MDA, H2O2 conteúdo e atividades enzimáticas: O estresse 
oxidativo é uma consequência que tem sido considerada como 
um dos principais fatores indutores de danos celulares em plantas 
submetidas a diversos estresses abióticos, incluindo estresse 
salino (Singh et al. 2015, Chen et al. 2020) A salinidade pode 
induzir estresse oxidativo por uma geração de ROS em plantas 
superiores (Singh et al. 2015, Jiang et al. 2020) Protonação de
2 gera o radical hidroperoxil (•HO e H2O2), que pode 
transformar 
ácidos 
graxos em peróxidos lipídicos tóxicos e danificar as 
membranas biológicas (Weckx e Clijsters 1996) O MDA é uma 
substância produzida por peroxidação lipídica enquanto as 
plantas são submetidas ao estresse oxidativo e pode ser 
considerado um marcador da extensão do estresse oxidativo (
Li et al. 2017, El-Esawi et al. 2018) No presente estudo, altas 
concentrações de NaCl aumentaram notavelmente a geração 
de H2O2, resultando assim em peroxidação lipídica como 
evidência pelo acúmulo de MDA. No entanto, o dano oxidativo 
foi menor emH. ammodendron e
T. ramosissima do que em P. euphratica, conforme mostrado pela 
menor concentração de MDA nas folhas.
O dano oxidativo evocado pelo sal pode ser aliviado pela 
resposta ativa do sistema antioxidante; a capacidade antioxidativa 
é geralmente considerada como o padrão para a seleção de 
espécies tolerantes ao sal. Os principais mecanismos de 
eliminação de ROS das plantas contêm SOD, CAT, APX e POD, e o 
equilíbrio entre eles é crucial (Mittler 2002, Asrar et al. 2020) SOD 
é a enzima antioxidante chave que funciona como O• -
necrófago em organismos vivos através da mudança rápida
2 em O2 e H2O2, um protetor de primeira linha do estresse 
oxidativo induzido por ROS. No presente estudo, a indução de 
SOD foi registrada nas folhas deH. ammodendron e
T. ramosissima mas não em P. euphratica folhas expostas a altas 
concentrações de sal. No entanto, a substância gerada pela 
atividade SOD é H2O2, e que permanece tóxico e deve ser 
removido por mudança para H2O no próximo processo. Em 
plantas, CAT, APX e POD são considerados os mais importantes na 
degradação de H2O2 (Blokhina et al. 2003, Jiang et al. 2020) Neste 
estudo, um aumento na atividade SOD em folhas deT. 
ramosissima submetidos a todas as concentrações de exposição 
ao NaCl ocorreram em conjunto com um realce em CAT, POD e 
APX, o que garantiu a remoção eficiente de H2O2 por uma 
produção reduzida de H2O2 em concentração mais baixa de NaCl (
≤ 100 mM NaCl) e taxa de acumulação mais lenta em 
concentração mais alta de NaCl (≥ 200 mM NaCl). DentroH. 
ammodendron, H2O2 foi eliminado por POD e CAT em menor e por 
APX em maior estresse de salinidade. No entanto, emP. 
euphratica, o acúmulo significativo de H2O2 medido em 
tratamentos com NaCl alto (≥ 100 mM) pode ser devido a uma 
redução gradual nas atividades de SOD, CAT, POD e APX. Foi 
relatado que as atividades das enzimas antioxidantes foram 
significativamente maiores nas espécies tolerantes em 
comparação com as sensíveis expostas ao estresse salino (Kaya et 
al. 2015, Ibrahim et al. 2019) O sistema de eliminação de ROS emT. 
ramosissima
Avaliação dos parâmetros de tolerância ao sal por análise 
de componentes principais: As análises de componentes 
principais (PCAs) podem apresentar uma explicação geral das 
inter-relações entre os índices testados. Ele seleciona quais 
parâmetros podem ser considerados como critérios 
intercambiáveis, individuais ou suplementares para estimar a 
tolerância ao sal quando exposto ao estresse salino (El-
Hendawy et al. 2017) As inter-relações entre os parâmetros 
podem ser explicadas pelos ângulos entre os vetores dos 
parâmetros. Um ângulo agudo sugere correlações fortes, e o 
inverso também é verdadeiro para o ângulo obtuso. Um 
ângulo reto indica uma correlação negativa entre os 
parâmetros, enquanto um ângulo reto ilustra nenhuma 
correlação entre os parâmetros (El-Hendawy et al. 2017) De 
acordo com esta teoria, os parâmetros de estresse oxidativo 
foliar (H2O2 e MDA) junto com concentrações de íons tóxicos e 
razões de íons (Na+, Cl-, N / D+/ Ca2+, N / D+/ K+, e Ca2+/ Mg2+) 
foram agrupados. Além disso, os parâmetros fotossintéticos 
da folha (pigmentos fotossintéticos e parâmetros de troca 
gasosa) foram agrupados com açúcar solúvel, enzimas 
antioxidantes e ψC. Portanto, esses parâmetros, nesses dois 
grupos respectivamente, representaram uma forte correlação 
entre eles e recomendados para serem tomados como 
critérios complementares de triagem para avaliação da 
tolerância ao sal. O ângulo reto entre íons tóxicos, H2O2, MDA 
e parâmetros fotossintéticos, açúcar solúvel, enzimas e ψC 
sugere que a salinidade pode causar toxicidade iônica, 
estresse osmótico e oxidativo por meio do acúmulo excessivo 
de íons tóxicos (Na+ e Cl-), H2O2e MDA, no entanto, uma planta 
pode aliviar o estresse pelo acúmulo de açúcares solúveis e 
promoção de atividades de enzimas antioxidantes. Portanto, 
o conteúdo de íons tóxicos (Na+ e Cl-), razões de íons (Na+/ Ca2+
, N / D+/ K+, e Ca2+/ Mg2+), H2O2, MDA, parâmetros de 
fotossíntese, açúcares solúveis, enzimas e ψC podem ser 
considerados como critérios de triagem intercambiáveis ou 
individuais para avaliação da tolerância ao sal.
O • -
2
O • -
Conclusão: Todas as três espécies de plantas lenhosas estão bem 
adaptadas à exposição moderada à salinidade (≤ 50 mM NaCl), 
indicando que essas espécies de plantas possuem capacidade 
moderada de tolerância ao sal e podem crescer bem sob as condições 
salinas suaves da água subterrânea na margem sul do Taklamakan 
Deserto. No entanto, as plantas apresentaram diferentes mecanismos 
de tolerância à salinidade. EnquantoH. ammodendron adquiriu grande 
quantidade de sais minerais e sais depositados na folha, Na+ nas folhas 
de T. ramosissima acumulou significativamente apenas sob 
tratamentos de NaCl mais elevados (≥ 200 mM NaCl),
P. euphratica Na excessivo restrito+ e Cl- acúmulo em 
folhas por exclusão de raízes e via de transporte das raízes 
aos brotos. Além disso, houve diferenças substanciais na 
resposta das enzimas antioxidantes ao estresse salino e 
ao dano oxidativo evocado pela salinidade em
181
Y. LU et al.
as três espécies. Quanto maior o Na+ e Cl- concentrações, 
menor dano oxidativo e atividades enzimáticas antioxidantes 
mais eficientes sugeriram que H. ammodendron e
T. ramosissima dependia dos mecanismos de proteção 
antioxidante para se defender contra o estresse oxidativo. Nossos 
resultados indicam a melhor tolerância deH. ammodendron e
T. ramosissima ao estresse salino em comparação com P. euphratica.
estresse através da modulação dadefesa antioxidante da planta. - 
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