2020-dis-fjfsilva

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
DEPARTAMENTO DE ZOOTECNIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOTECNIA
FELIPE JACKSON DE FARIAS SILVA
TERMORREGULAÇÃO DA ABELHA MAMANGAVA DE GRANDE PORTE
Xylocopa frontalis NOS NEOTRÓPICOS DIANTE DAS MUDANÇAS CLIMÁTICAS
FORTALEZA
2020
FELIPE JACKSON DE FARIAS SILVA
TERMORREGULAÇÃO DA ABELHA MAMANGAVA DE GRANDE PORTE Xylocopa
frontalis NOS NEOTRÓPICOS DIANTE DAS MUDANÇAS CLIMÁTICAS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Zootecnia da Universidade
Federal do Ceará, como requisito parcial à
obtenção do título de Mestre em Zootecnia.
Área de concentração: Abelhas e Polinização.
Orientador: Prof. Ph.D. Breno Magalhães
Freitas.
FORTALEZA
2020
FELIPE JACKSON DE FARIAS SILVA
TERMORREGULAÇÃO DA ABELHA MAMANGAVA DE GRANDE PORTE Xylocopa
frontalis NOS NEOTRÓPICOS DIANTE DAS MUDANÇAS CLIMÁTICAS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Zootecnia da Universidade
Federal do Ceará, como requisito parcial à
obtenção do título de Mestre em Zootecnia.
Área de concentração: Abelhas e Polinização.
Aprovada em: 05/03/2020
BANCA EXAMINADORA
________________________________________
Prof. Ph.D. Breno Magalhães Freitas (Orientador)
Universidade Federal do Ceará (UFC)
_________________________________________
 Dr. Francisco Deoclécio Guerra Paulino
Universidade Federal do Ceará (UFC)
_________________________________________
Prof. Dr. Marcelo Casimiro Cavalcante
Universidade Da Integração Internacional Da Lusofonia Afro-
Brasileira (UNILAB)
A meus pais, Valdinete Batista de Farias e José
Edmilson da Silva, e a minha avó, Angelita
Batista de Farias, cujo amor, cuidado e
dedicação foram fundamentais em mais esta
etapa da minha vida.
AGRADECIMENTOS
À minha mãe, Valdinete Batista de Farias, e a meu pai, José Edmilson da Silva,
por toda a dedicação, apoio, paciência e amor incondicional durante toda minha trajetória, e
por me mostrarem que nunca devemos desistir dos nossos sonhos. 
Às minhas avós, Angelita Batista de Farias e Lenira Maria da Silva, e minha
madrasta, Josefa Gomes Bezerra, por todo amor e cuidado, e dos incontáveis litros de café
preparados ao longo desses anos, e que foram extremamente necessários. 
Aos meus irmãos, Marcos Vinícius e Camile Vitória, por todo o apoio, direto e
indireto durante minha vida acadêmica.
À minha tia, Jaqueline Maria da Silva, por todo amor, apoio, motivação e
incentivo, e por iniciar minha paixão pela Zootecnia. 
Ao meu orientador, Prof. Breno Magalhães Freitas, por sua paciência,
confiança e dedicação durante meu Mestrado. 
Ao CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico)
pela concessão da bolsa de estudos, que permitiu a dedicação exclusiva à Pós-Graduação.
À Universidade Federal do Ceará, em especial ao Programa de Pós-Graduação
em Zootecnia, pela oportunidade de cursar o Mestrado em Zootecnia.
À coordenadora do Programa de Pós-Graduação em Zootecnia, Profª. Elzânia
Sales Pereira, e à secretária do Programa, Francisca Bezerra, por todo apoio e prontidão
sempre que necessário.
Aos meus amigos Aline Nunes, Ana Maria, Crystian Silva, Dhoone Menezes,
Dionísio Santino, Douglas Faustino, Edneide Rodrigues, Erika Bruna, Fernando Mizael,
Gabriela Santana, Gabriela Lima, Iara Melo, Igor Honorato, Isabel Melo, Isla Brenda, Itashy
Farias, Jackson Santos, Jean Moisés, Jhef Silva, Jéssica Cavalcante, Jonata Caetano, Josilaine
Matos, Julio Cesar Galdino, Kaline Maria, Leandro Douglas, Luana Luzia, Lucas Rodrigues,
Luiz Araújo, Mauricésar Júnior, Mayara Rodrigues, Natan Cahet, Patrícia Oliveira, Rayanne
Barbosa, Rodrigo Polati, Romário Marciel, Thays Oliveira, Tiago Dantas, Wemerson Nunes,
Wanderson Ferreira e Wilson Silva, por serem verdadeiros presentes da vida para mim e por
estarem sempre ao meu lado, ainda que não fisicamente. Vocês são incríveis.
A todos os integrantes do Grupo de Pesquisas com Abelhas da Universidade
Federal do Ceará, por todo o apoio, companheirismo e acolhimento.
Aos funcionários do Setor de Abelhas da UFC, Hélio Rocha Lima, Francisco
José Carneiro da Silva e Luiz Carlos, por todo o apoio, sempre que foi preciso.
A Artur Bruno, Conceição Parente, Dalila Martins, Diego Lourenço, Elves
Mardônio, Emanoela Otaviano, Epifânia de Macedo, Fábio Cristino, Felipe Lima Rosa, Hiara
Meneses, Janaely Pereira, Jânio Félix, Jameson Guedes, João Paulo Queiróz, Larysson
Feitosa, Lucas Kovski, Marcela Sheila, Mayara Araújo, Nádia Carvalho, Nycolas Queiroz,
Paloma Eleutério, Patrícia Taynara, Rafael Ferreira e Valquíria Sousa. Vocês são como uma
nova família para mim, por estarem ao meu lado nessa nova fase da minha vida.
Aos membros da banca examinadora, Prof. Marcelo Casimiro Cavalcante e Dr.
Francisco Deoclécio Guerra Paulino, pelas valorosas contribuições feitas a este trabalho.
A Clevson Adirlan de Araújo Silva, pela revisão do abstract em Língua Inglesa
presente nesta Dissertação.
Por último, mas não menos importante, às mamangavas, sem as quais a
realização deste trabalho não teria sido possível.
“Never forget what you are. The rest of the
world will not. Wear it like armor and it can
never be used to hurt you.” 
 George R. R. Martin
RESUMO
Há evidências de que as mudanças climáticas, particularmente o aquecimento global, possam
alterar as condições ecológicas ideais para a sobrevivência de muitas espécies de
polinizadores, especialmente as abelhas de pequeno porte que residem em ambientes
temperados. No entanto, pouco se sabe como a elevação da temperatura média ambiente
poderia afetar a sobrevivência de abelhas de grande porte nas regiões tropicais do planeta. No
presente trabalho, investigamos o processo de termorregulação da abelha mamangava de
grande porte Xylocopa frontalis, nidificando livremente em ninhos racionais que permitem a
medição direta de sua temperatura corporal, ao desempenhar as diversas atividades
necessárias à sua sobrevivência e reprodução em um ambiente tropical. Os resultados
demonstraram que essa espécie usa estratégias de termorregulação, como a perda de calor por
convecção, o resfriamento evaporativo por desidratação do néctar, e evitam forragear nos
horários mais quentes do dia, para evitar o superaquecimento e prosperar na área estudada. No
entanto, pode-se concluir que as áreas onde essas abelhas vivem estão no limiar das condições
ecológicas necessárias à sobrevivência dessas abelhas, e mudanças climáticas futuras, dentre
elas principalmente a elevação das temperaturas ambientais, podem representar um sério risco
para a sobrevivência de X. frontalis e para outras espécies tropicais semelhantes.
Palavras-chave: Comportamento de termorregulação. Forrageamento. Mamangavas. 
Temperatura corporal. Termorregulação nos trópicos.
ABSTRACT
There is evidence that climate change, particularly global warming, can alter the ideal
ecological conditions for the survival of many pollinator species, especially small bees that
reside in temperate environments. However, little is known how the rise in the average
ambient temperature could affect the survival of large bees in tropical regions of the planet. In
the present work, we investigated the thermoregulation process of the large carpenter bee
Xylocopa frontalis nesting freely in rational nests that allow the direct measurement of its
body temperature while performing the various activities necessary for its survival and
reproduction in a tropical environment. The results showed that this species uses
thermoregulation strategies such as heat loss by convection, evaporative cooling by
dehydrating the nectar, and avoid foraging during the hottest times of the day, to avoid
overheating and thrive in the studied area. However, it can beconcluded that the areas where
these bees live are on the threshold of the ecological conditions necessary for the survival of
these bees and future climate changes, among them mainly the rise in environmental
temperatures, can represent a serious risk for the survival of X. frontalis and other similar
tropical species.
Keywords: Thermoregulation behavior. Foraging. Carpenter bees. Body temperature. 
Thermoregulation in the tropics.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1  Locais de ocorrência de Xylocopa frontalis......................................…....... 24
Figura 2  Fêmea de Xylocopa frontalis vista ao microscópio estereoscópico: cabeça
(A), tórax (B) e abdômen (C). Note-se a pouca pubescência da
espécie.....................................................................................................….. 26
Figura 3  Vista aérea do Campus do Pici, da Universidade Federal do Ceará,
localizado em Fortaleza – CE, com destaque para o Setor de Abelhas, área
de estabelecimento dos ninhos de Xylocopa frontalis.....….......................... 28
Figura 4  Representação esquemática dos ninhos racionais modelo barrote para
Xylocopa frontalis........................................................................................ 29
Figura 5  Modelos de imagens termográficas de Xylocopa frontalis: abelha em
aquecimento da musculatura torácica (A) e em repouso (B). Cores
quentes indicam temperaturas mais altas……………………….......……... 30
Figura 6  Imagens termográficas representativas de comportamentos frequentes
apresentados por Xylocopa frontalis em ninhos racionais: escavando o
ninho (A), em repouso no interior da galeria (B), aquecendo antes do
voo (C) retornando ao ninho após o forrageamento (D), desidratando
néctar recebido (E) e desidratando néctar logo após retornar do campo
(F)..........………………………….......…………………………….......… 32
Figura 7  Temperatura média corporal para comportamentos observados em
Xylocopa frontalis alojadas em ninhos racionais em área do litoral
cearense em função do horário do dia…………….…..…….….………... 33
Figura 8  Temperatura média corporal para comportamentos observados em
Xylocopa frontalis alojadas em ninhos racionais em Fortaleza, Ceará,
Brasil, em função local de estabelecimento dos
ninhos................................………………………………………………. 35
Figura 9  Temperatura média corporal para comportamentos observados em
Xylocopa fontalis alojadas em ninhos racionais em Fortaleza, Ceará,
Brasil, em função do mês de observação…………….………………….. 36
Figura 10  Valores de correlação entre temperatura média corporal e temperatura
ambiental para comportamentos observados em Xylocopa frontalis
alojadas em ninhos racionais em Fortaleza, Ceará, Brasil……………….. 37
Figura 11  Imagens termográficas representativas de comportamentos esporádicos
apresentados por Xylocopa frontalis: aquecendo ao sol (A), atacada por
formigas (B), brigando na entrada do ninho racional (C) e vibrando no
interior do ninho (D)……………………………………………………… 39
LISTA DE TABELAS
Tabela 1  Períodos de coleta de dados termográficos de Xylocopa frontalis alojadas
em ninhos racionais.…………………………...…………………….…….. 30
Tabela 2  Número de eventos e valor percentual da temperatura corporal registrada
por comportamento de Xylocopa frontalis ao longo do dia, em Fortaleza,
Ceará, Brasil, de agosto de 2018 a fevereiro de 2019…….……………….. 32
Tabela 3  Valores de temperaturas ambientes média, máxima e mínima em função do
horário do dia, em Fortaleza, Ceará, Brasil, de agosto de 2018 a fevereiro
de 2019………………..…………………………………………………… 34
Tabela 4  Valores de temperatura média corporal para os diferentes comportamentos
observados em Xylocopa frontalis alojadas em ninhos racionais em
Fortaleza, Ceará, Brasil, em função do horário do dia, do mês de
observação e do local de estabelecimento dos ninhos……………………... 35
Tabela 5  Valores de temperatura corporal máximos e mínimos para os diferentes
comportamentos observados em Xylocopa frontalis alojadas em ninhos
racionais em Fortaleza, Ceará, Brasil, em função do mês e do horário de
observação…………………………………………………………………. 38
LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS
IPECE Instituto de Pesquisa e Estratégia Econômica do Ceará
INMET Instituto Nacional de Meteorologia
FPA Focal Plane Array
LISTA DE SÍMBOLOS
% Porcentagem
© Copyright
°C Graus Celsius
® Marca Registrada
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO ………………………………………………………………. 17
2 OBJETIVOS ………………………………………………………………….. 19
2.1 Objetivo Geral ……………………………………………………………… 19
2.2 Objetivos Específicos…………………………………………………………. 19
3 REFERENCIAL TEÓRICO ………………………………………………… 20
3.1 Polinizadores e seu declínio…………….…………….…………….………… 20
3.2 Termorregulação em animais…………….…………….…………….……… 21
3.3 Abelhas e sua termorregulação………………………………………...…….. 22
3.3.1 Termorregulação em abelhas………………………………………………….. 22
3.3.2 Termorregulação no gênero Xylocopa………………………………………... 24
4 MATERIAL E MÉTODOS…………………………………………………... 27
4.1 Área de estudo………………………………………………………………… 27
4.2 Ninhos racionais………………………………………………………………. 28
4.3 Análise termográfica………………………………………………………….. 29
4.4 Análise estatística……………………………………………………………... 31
5 RESULTADOS………………………………………………………………... 31
6 DISCUSSÃO…………………………………………………………………... 39
7 CONCLUSÃO………………………………………………………………… 43
REFERÊNCIAS ..............................................…....….......…..........…………. 44
ANEXO A – MODELO DE RELATÓRIO GERADO PELO SOFTWARE
IR REPORTER……………………………………………………………….. 49
17
1 INTRODUÇÃO
Os polinizadores, organismos essenciais para reprodução das plantas silvestres e
cultivadas, com aproximadamente 87,5% das plantas com flores e 35% da produção agrícola
dependendo em algum grau desses agentes (KLEIN et al. 2007; 2020; OLLERTON et al.
2011; IPBES, 2016), encontram-se em declínio ao redor do mundo, devido à perda e
fragmentação de habitat, pragas, doenças, espécies invasoras, agrotóxicos e mudanças
climáticas, dentre outras razões (FREITAS et al., 2009; MEEUS et al., 2012; POTTS et al.,
2016; BROWN et al., 2016). Dentre tais fatores, as mudanças climáticas, especialmente o
aquecimento global, são preocupantes, porque podem comprometer os serviços de polinização
em escala mundial (BROWN et al., 2016).
As abelhas, insetos pertencentes à ordem Hymenoptera e grupo do qual atualmente são
descritas aproximadamente 20.000 espécies (MICHENER, 2007), são consideradas os
principais polinizadores, e há evidências de que as mudanças climáticas possam alterar as
condições ecológicas ideais para a ocorrência de diversas espécies, reduzindo suas áreas de
ocorrência natural (HERRERA et al. 2014; POLCE et al., 2014; GIANNINI et al 2017;
ELIAS et al. 2017; BEZERRA et al., 2019; SOROYE et al., 2020). 
Abelhas são tidas como animais heterotérmicos, pois, dependendo de suas
necessidades, tanto são capazes de gerar calor quanto podem utilizar a temperatura ambiental
como forma de controlar sua temperatura corporal (HEINRICH, 1993). Sob esta perspectiva,
abelhas solitárias estão mais sujeitas aos efeitos do aquecimento global do que abelhas
sociais, por serem mais dependentes da temperatura ambiental (HEINRICH, 1993; STONE,
1993; STONE, 1994). Entretanto, poucos estudos têm sido realizados em condições tropicais
e com abelhas de grande porte, sendo um destes conduzido por Bezerra et al. (2019), que
mostrou que aumentos na temperatura média ambiental podem reduzir substancialmente as
áreas adequadas à sobrevivência das abelhas mamangava Xylocopa frontalis (Olivier, 1789) e
X. grisescens (Lepeletier, 1841) até 2080. 
As espécies de grande porte do gênero Xylocopa são polinizadores essenciais de
plantas silvestres e cultivadas (FREITAS et al., 2017; CAVALCANTE et al. 2018; MUNIZ et
al 2019; KLEIN et al. 2020). Porém, a termorregulaçãonas abelhas desse gênero tem sido
pouco estudada, principalmente em condições tropicais e em vida livre. Os poucos estudos
existentes foram realizados em condição laboratorial, com as abelhas em ambientes
confinados ou presas a equipamentos de medição de temperatura (BAIRD 1986; HEINRICH;
BUCHMANN 1986; VOLYNCHIK et al., 2006). A restrição dos indivíduos invariavelmente
18
causa estresse, o que contribui para a elevação da temperatura potencialmente, levando a
resultados supraestimados (STABENTHEINER et al. 2007).
Portanto, no presente trabalho, procurou-se estudar a termorregulação da abelha
Xylocopa frontalis quando nidificando livremente em ninhos racionais que permitem a
medição direta de sua temperatura corporal, ao desempenhar as diversas atividades
necessárias à sua sobrevivência e reprodução em um ambiente. Com isso, busca-se entender
como a elevação da temperatura média ambiente, devido às mudanças climáticas, poderia
afetar a sobrevivência de abelhas de grande porte nas regiões tropicais do planeta. 
19
2 OBJETIVOS
2.1 Objetivo Geral
Estudar a termorregulação da abelha Xylocopa frontalis, quando nidificando
livremente em ninhos racionais.
2.2 Objetivos Específicos
1- Avaliar mudanças na temperatura corporal em Xylocopa frontalis em função das 
atividades realizadas.
2 - Verificar a influência da temperatura ambiental sobre o regime de atividades dessa 
espécie.
3 - Entender como a elevação da temperatura média ambiente, devido às mudanças 
climáticas, poderia afetar a sobrevivência de abelhas de grande porte nas regiões tropicais do 
planeta. 
20
3 REFERENCIAL TEÓRICO
3.1 Polinizadores e seu declínio
Os polinizadores são essenciais para reprodução das plantas silvestres e para produção
de alimentos no mundo, com aproximadamente 35% da produção agrícola e 87,5% das
plantas com flores dependendo em algum grau desses agentes (KLEIN et al. 2007; 2020;
OLLERTON et al. 2011; IPBES, 2016). No entanto, os polinizadores estão em declínio ao
redor do mundo, devido à perda e fragmentação de habitat, pragas, doenças, espécies
invasoras, agrotóxicos e mudanças climáticas, dentre outras razões (FREITAS et al., 2009;
MEEUS et al., 2012; POTTS et al., 2016; BROWN et al., 2016). 
Dentre esses, as mudanças climáticas são preocupantes, porque podem comprometer
os serviços de polinização em escala mundial, por meio do aumento do número de ocorrência
de eventos extremos pontuais, como incêndios, tempestades e furacões, mas principalmente
pelo aquecimento global e gradual elevação das temperaturas médias nas diversas regiões do
planeta, comprometendo a sobrevivência dos polinizadores e levando a significativas
reduções populacionais (BROWN et al., 2016; FREITAS et al., 2009; RASMONT;
ISERBYT, 2012; OLIVER et al., 2015) ou o desencontro temporal entre os polinizadores e o
florescimento dos cultivos, o que representa um grande risco à produção agrícola e à
segurança alimentar (SETTELE et al., 2016; BEZERRA et al., 2019).
As abelhas são consideradas os principais polinizadores, e há evidências de que as
mudanças climáticas, especialmente o aquecimento global, possam alterar as condições
ecológicas ideais para muitas espécies, levando a extinções locais e reduzindo suas áreas de
ocorrência natural (HERRERA et al. 2014; POLCE et al., 2014; GIANNINI et al 2017;
ELIAS et al. 2017; BEZERRA et al., 2019). Segundo o International Panel on Climate
Change - IPCC (2013), elevações entre 0,3 e 4,8ºC na temperatura média global podem
ocorrer até 2080, e embora as abelhas sociais também possam vir a ter dificuldades em função
desse fenômeno, são as populações de abelhas solitárias que apresentam maior risco de serem
afetadas, por dependerem mais da temperatura ambiente para regular a temperatura corporal e
os seus ciclos de hibernação/estivação (HEINRICH; ESCH, 1994; STONE 1993;1994;
BARTOMEUS et al. 2011). No entanto, essas investigações geralmente são feitas com
abelhas solitárias de pequeno porte e nativas de regiões temperadas do planeta (BISHOP;
ARMBRUSTER 1999; STONE, 1993, BARTOMEUS et al. 2011, SLOGASTRA et al. 2011).
Um dos poucos estudos feitos com abelhas de grande porte e em clima tropical foi
realizado por Bezerra et al. (2019) e mostrou que aumentos na temperatura média devido às
21
mudanças climáticas podem reduzir em 47,9 e 35,3% as áreas adequadas à sobrevivência das
abelhas mamangava Xylocopa frontalis (Olivier, 1789) e X. grisescens (Lepeletier, 1841),
respectivamente, até 2080. As espécies de grande porte do gênero Xylocopa são polinizadores
essenciais de plantas silvestres e cultivadas que possuem flores grandes, como crotalária
(Crotalaria juncea L.), maracujá (Passiflora edulis L.), castanha-do-Brasil (Bertholletia
excelsa), urucum (Bixa orellana L.) e pitayas (Hylocereus spp.), uma vez que seu tamanho
permite tocar as estruturas reprodutivas dessas flores, realizando ou melhorando a
polinização, com consequentes efeitos na quantidade e qualidade dos frutos produzidos
(FREITAS et al., 2017; CAVALCANTE et al. 2018; MUNIZ et al. 2019; KLEIN et al. 2020). 
3.2 Termorregulação em animais
Existem faixas específicas de temperatura dentro das quais os animais conseguem rea-
lizar corretamente suas funções metabólicas. Para a maioria das espécies, a faixa de tempera-
tura em que suas atividades metabólicas conseguem ser realizadas vai de próximo de 0º C até
cerca de 50º C. Dessa forma, os animais apresentam estratégias para regulação da temperatura
corporal, que envolvem uma combinação de respostas comportamentais, fisiológicas e bioquí-
micas, mantendo a temperatura corporal dentro dos limites aceitáveis (HEINRICH, 1993;
MOYES; SCHULTE, 2010).
Um indivíduo, posicionado em qualquer local, faz trocas de calor com o ambiente. Es-
sas trocas acontecem, basicamente, por meio de quatro diferentes mecanismos de troca de ca-
lor: condução, convecção, evaporação e radiação térmica. Vale ressaltar que tais mecanismos
operam de maneira independente; assim, é possível que ocorram, simultaneamente, ganho e
perda de calor em um mesmo indivíduo (MOYES; SCHULTE, 2010; HILL; WYSE; AN-
DERSON, 2012).
Dentre as estratégias para regulação de temperatura corporal nos animais, pode-se
destacar a ectotermia e a endotermia. Na ectotermia, a temperatura corporal do indivíduo
apresenta variação de acordo com a temperatura ambiental. No caso dos animais
endotérmicos, existe geração interna de calor, que manterá a temperatura corporal elevada e
relativamente constante, não dependendo da temperatura ambiental (HEINRICH, 1993;
MOYES; SCHULTE, 2010).
As estratégias de termorregulação diferem entre indivíduos ectotérmicos e
endotérmicos. Nos animais ectotérmicos, à medida que a temperatura ambiente se altera,
diversos processos metabólicos são afetados, principalmente no que diz respeito à velocidade
em que tais processos ocorrem. Por outro lado, nos animais endotérmicos, alterações na
22
temperatura ambiente desencadeiam processos metabólicos como forma de compensação.
Ambos, no entanto, enfrentam gastos e consequências fisiológicas decorrentes das mudanças
de temperatura ambiental (MOYES; SCHULTE, 2010). 
Nos animais endotérmicos, existe uma faixa de temperatura em que o índice
metabólico é mínimo, quando considerado o metabolismo basal. Essa faixa é denominada
zona termoneutra. À medida que se eleva a temperatura até o ponto chamado de temperatura
crítica superior, o índice metabólico aumenta, devido às respostas fisiológicas para
resfriamento do organismo. Por outro lado, quando a temperatura ambiente cai, atingindo a
temperatura crítica inferior, o metabolismo também se eleva, a fim de produzir calor
(MOYES; SCHULTE,2010; HILL; WYSE; ANDERSON, 2012).
Ainda que nos animais ectotérmicos o conceito de zona termoneutra não seja aplicado,
esses animais também apresentam uma faixa de temperatura em que o crescimento e a
reprodução alcançam níveis ótimos. Abaixo dessa faixa, os processos relacionados ao
desenvolvimento ficam cada vez mais lentos, devido à velocidade menor das reações
metabólicas (MOYES; SCHULTE, 2010; HILL; WYSE; ANDERSON, 2012).
De maneira geral, os invertebrados estão entre os animais mais termotolerantes. Tanto
em ambientes muito quentes quanto em ambientes com temperatura abaixo de zero é possível
encontrar, por exemplo, centenas de espécies de insetos; em contrapartida, nas mesmas
regiões, o número de espécies encontradas de vertebrados tende a ser muito mais baixo
(MOYES; SCHULTE, 2010). 
3.3 Abelhas e sua termorregulação
3.3.1 Termorregulação em abelhas
Abelhas são conhecidas por serem animais, ao mesmo tempo, endotérmicos e
ectotérmicos, sendo, assim, classificados como animais heterotérmicos ou endotérmicos
temporais. Em outras palavras, pode-se dizer que esses insetos tanto podem ter sua
temperatura corporal determinada por fatores externos, como apresentam mecanismos
internos de termorregulação. Assim, quando estão em inatividade, sua temperatura corporal
fica muito próxima da temperatura ambiente, aumentando ou diminuindo à medida que elas
começam a realizar atividades motoras. Tal fato pode ser considerado um tipo de endotermia
temporal (HEINRICH, 1993).
Várias pesquisas têm demonstrado que a temperatura torácica em abelhas é mais
elevada em relação às demais partes do corpo (CHAPELL, 1982; HEINRICH; BUCHMANN,
23
1985; STABENTHEINER; SCHMARANZER, 1987; VOLYNCHIK et al., 2006). Por muito
tempo, acreditou-se que esse aumento de temperatura era devido ao fluxo de hemolinfa vindo
do coração, localizado no abdômen. No entanto, pesquisas mais recentes apontam que a
geração de calor ocorre no próprio tórax, principalmente devido a vibrações na musculatura
responsável pelo voo, e que o calor não se encontra difuso nessa região, mas concentrado em
um ponto, denominado hotspot (VOLYNCHIK et al., 2006).
Em abelhas sociais, os processos de termorregulação podem ser desencadeados tanto
pelas necessidades individuais quanto pelas necessidades da colônia. A regulação de
temperatura e umidade dentro do ninho é preponderante para o desenvolvimento adequado e
sobrevivência da cria, e é proporcionado tanto pela endotermia dos indivíduos quanto pela
arquitetura do ninho. Tal processo pode ser denominado endotermia intracolonial
(HEINRICH, 1993).
Nas abelhas pertencentes ao gênero Bombus, em que a maioria das espécies é
encontrada em regiões de clima frio, os indivíduos conseguem manter a temperatura torácica
acima dos 35 ºC, mesmo com temperatura ambiente próxima de 0 ºC, permanecendo
estacionárias, durante o forrageamento, em voo contínuo ou durante a incubação da cria. Tais
observações indicam um sistema bastante eficiente de termorregulação neste gênero. Além
disso, as temperaturas de cabeça, tórax e abdômen podem ser reguladas de maneira
independente (HEINRICH, 1993).
Em Apis mellifera, a temperatura no interior do ninho deve girar em torno de 35 ºC
para correto desenvolvimento da cria. Abelhas recém-emergidas não possuem sistema
eficiente de termorregulação, regulando sua temperatura corporal ao explorar gradientes de
temperatura no interior da colônia. À medida que envelhecem, as abelhas conseguem gerar
calor a partir da vibração dos músculos torácicos, responsáveis pelo voo. Logo, a partir da
geração individual de calor, a homeostase do ninho é mantida (HEINRICH, 1993).
Por outro lado, em situações em que é necessária a diminuição da temperatura do
ninho, o que é relativamente comum em regiões tropicais, as operárias coletam água e a
espalham em finas películas nas superfícies interiores, principalmente sobre favos
operculados. Em seguida, as abelhas ventiladoras começam a abanar suas asas, de forma a
criar pequenas correntes de ar. Essas correntes de ar são responsáveis por causar a evaporação
da água depositada pelas abelhas, resfriando o ninho (TAUTZ, 2008).
Abelhas solitárias, no entanto, estão mais à mercê das condições ambientais. Uma vez
que não vivem em colônias, seus processos de termorregulação se dão apenas em nível de
indivíduos. Dentre os aspectos que influenciam nos processos de termorregulação nestas
24
abelhas, o tamanho corporal é bastante relevante, pois a eficiência de geração e perda de calor
varia entre espécies de diferentes tamanhos (HEINRICH, 1993; STONE, 1994).
Em regiões tropicais, a maioria das espécies de abelhas não enfrenta situações de
superaquecimento. No caso de abelhas que precisam lidar com tais situações, estes indivíduos
podem evitar os efeitos estressores causados pelas temperaturas muito elevadas com
mudanças sazonais ou diárias em seu regime de atividades e a realização, a fim de evitar os
picos de temperatura (HEINRICH, 1993, CORBET et al., 2013). No entanto, abelhas dos
gêneros Centris e Xylocopa parecem bem adaptadas ao voo nessas condições, mantendo sua
atividade de voo até temperaturas próximas aos 48 ºC (CHAPPELL, 1982; HEINRICH,
1993).
3.3.2 Termorregulação no gênero Xylocopa
O gênero Xylocopa Latreille, 1802, é composto por abelhas pertencentes à família
Apidae, subfamília Xylocopinae, tribo Xylocopini, (LEYS et al., 2002), sendo encontradas
sobretudo nos trópicos e subtrópicos. O gênero é composto por aproximadamente 750
espécies, aproximadamente 50 delas encontradas no Brasil (HURD; MOURE, 1963; HURD,
1978; SILVEIRA et al., 2002). Possui ampla distribuição na América do Sul, como ilustrado
na figura 1, que demonstra os pontos de ocorrência da espécie Xylocopa frontalis.
Figura 1 – Locais de ocorrência de Xylocopa frontalis.
Fonte: elaborada pelo autor, com dados de Bezerra et. al. (2019)
São conhecidas como mamangavas de toco (em contraponto a abelhas do gênero
Bombus, que são popularmente conhecidas como mamangavas de chão) ou abelhas
carpinteiras, pois constroem seus ninhos em árvores mortas, galhos e tecidos vegetais
relativamente seco e em algum grau de decomposição, graças a suas fortes mandíbulas,
ligadas a músculos igualmente fortes na cabeça desses insetos. Escavam galerias com
25
ramificações em troncos e galerias lineares em galhos finos ou cavidades pré-existentes, como
gomos de bambu (CAMILLO; GARÓFALO, 1982; CAMILLO et al., 1986; CAMILLO,
2003). Algumas espécies de Xylocopa podem nidificar no solo (HE et al., 2018).
O gênero é composto por espécies parassociais. Os indivíduos adultos permanecem
no ninho por até 30 dias, sendo alimentados pela mamangava-mãe. Esse período
provavelmente está relacionado com a maturação sexual desses indivíduos. Depois dos 30
dias, os indivíduos são expulsos do ninho pela mãe ou irmã mais velha. As fêmeas, após
copuladas, vão em busca de um novo local para a construção do seu próprio ninho, enquanto
os machos procuram locais para abrigo. (CAMILLO, 2003; FREITAS; OLIVEIRA FILHO,
2003; PEREIRA; GAROFALO, 2010).
Como na maioria dos insetos voadores de grande porte, as abelhas do gênero
Xylocopa apresentam temperatura torácica mais elevada, em comparação com a temperatura
do resto do corpo. Em um estudo realizado por Heinrich e Buchmann (1985) com X.
varipuncta, a temperatura torácica das abelhas variou entre 33 ºC e 46 ºC, quando a
temperatura ambiente variou entre 12 ºC e 40 ºC. O estudo demonstrou, ainda, que existe
passagem de calor do tórax para a cabeça, de forma passiva, e para o abdômen ativamente,
indicando que esta última é uma estratégia determorregulação. Resultados semelhantes
foram encontrados por Chapell (1982) para X. californica e Baird (1985), para X. virginica.
Volynchik et al. (2006), em estudo avaliando termorregulação em Bombus terrestris e
Xylocopa pubescens, identificou, para ambas as espécies, a presença de um hotspot na região
torácica. Nesta região, a temperatura era aproximadamente 10 ºC mais alta quando comparada
à temperatura na extremidade do abdômen e 15 ºC mais elevada em relação à temperatura
ambiente, para B. terrestris. Para X. pubescens, essas temperaturas foram de 16 ºC e 19 ºC,
respectivamente.
Diversos fatores afetam a temperatura corporal dessas abelhas. Dentre eles, a
temperatura do ar, a radiação solar e, em alguns casos, a umidade relativa do ar e a velocidade
do vento podem ser elencados como mais relevantes. Alterações comportamentais também
parecem estar relacionadas às mudanças na temperatura corporal (BAIRD, 1986). O fato de
algumas espécies de Xylocopa apresentarem pouca pubescência, ou seja, poucos pelos
corporais (Figura 2) pode ser relacionado à facilidade que estas abelhas têm em perder calor,
tendo em vista que os pelos estão ligados ao isolamento térmico (HEINRICH, 1993;
HEINRICH; BUCHMANN, 1985).
26
Figura 2 – Fêmea de Xylocopa frontalis vista ao microscópio estereoscópico: cabeça (A),
tórax (B) e abdômen (C). Note-se a pouca pubescência da espécie.
Fonte: elaborada pelo autor
De forma geral, as abelhas do gênero Xylocopa apresentam-se bastante tolerantes a
temperaturas elevadas. Esses insetos não apresentam estresse até que a temperatura ambiente
exceda os 35-38 ºC, o padrão das atividades de forrageamento não parece ser afetado em
temperatura ambiente inferior a 41 ºC, e a temperatura máxima tolerável para o voo gira em
torno dos 48 ºC (CHAPELL, 1982).
Um importante mecanismo de perda de calor em Xylocopa é a sua dissipação para a
cabeça destes insetos. As abelhas pertencentes a este gênero apresentam cabeças
relativamente grandes e que tocam o tórax, facilitando a perda de calor por convecção. Vale
ressaltar que, nesses insetos, a presença de cabeças grandes é uma pré-adaptação para as
grandes mandíbulas, que as espécies de Xylocopa utilizam para escavação em madeira morta,
seu substrato de nidificação (HEINRICH, 1993).
A termorregulação nas abelhas deste gênero tem sido pouco estudada, principalmente
em condições tropicais e em vida livre. O hábito de nidificar em galerias escavadas dentro de
tocos de madeira morta tem impedido acessar essas abelhas diretamente para medir suas
temperaturas corporais (GIMENES et al. 2006; SILVA et al. 2014; JUNQUEIRA et al. 2013;
MARCHI; MELO, 2010). Dessa forma, os poucos estudos existentes foram realizados em
laboratório, com as abelhas em ambientes confinados ou presas a equipamentos de medição
de temperatura e calor corporal (BAIRD 1986; HEINRICH; BUCHMANN 1986;
VOLYNCHIK et al., 2006). A restrição dos indivíduos invariavelmente causa estresse, o que
contribui para a elevação da temperatura potencialmente levando a resultados supraestimados
(STABENTHEINER et al. 2007).
Como X. frontalis e X. grisescens são espécies de grande porte e as fêmeas
apresentam coloração predominantemente negra, mesmo habitando regiões tropicais, há a
possibilidade de que dificuldades na termorregulação corporal, devido ao aumento na
A B C
27
temperatura média ambiente, possam estar relacionadas com a redução populacional prevista
por Bezerra et al. (2019). De fato, Chappell (1982) observou que X. californica altera seu
padrão de forrageamento a partir do momento que a temperatura ambiente supera os 41ºC,
valores normalmente já alcançados nos momentos mais quentes do dia de algumas áreas de
ocorrência natural de X. frontalis e X. grisescens no interior do Brasil (INMET, 2020). 
 4 MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Área de estudo
O estudo foi desenvolvido durante os meses de agosto, setembro, outubro e dezembro
de 2018, e janeiro e fevereiro de 2019, no Setor de Abelhas, Departamento de Zootecnia do
Campus do Pici, da Universidade Federal do Ceará, situado no município de Fortaleza - CE
(03° 43' 02"S e 38° 32' 35"W e 16m de altitude) (IPECE, 2016).
De acordo com o sistema de classificação Köppen, o clima característico de Fortaleza
é o tropical quente subúmido, com período chuvoso compreendendo os meses de janeiro a
maio. A pluviosidade média anual é de 1338,0 mm, com temperatura média de 26,9°C, sendo
as médias anuais mínimas e máximas, respectivamente, 23,6 e 30,4°C, umidade relativa do ar
de 78%, insolação de 2.856,5 horas anuais e velocidade dos ventos de 3,7 m/s (IPECE, 2016).
As abelhas mamangavas utilizadas para este experimento pertenciam à espécie
Xylocopa frontalis e se encontravam alojadas em ninhos construídos em barrotes de madeira,
em um criatório denominado de Xylocopário e em uma estrutura menor, mas semelhante, na
mata do Setor de Abelhas (Figura 3). O Xylocopário consiste em um galpão com as
dimensões de 5m x 15m, com estrutura de madeira e coberto com telhas de fibrocimento. A
mata é um remanescente de vegetação nativa, caracterizada como Complexo Vegetacional da
Zona Litorânea, de aproximadamente 7000 m², que se encontra dentro dos limites do Setor de
Abelhas. O criatório lá localizado é semelhante ao Xylocopário, sendo, no entanto, bem
menor, com medidas de 1m x 1,65m.
28
Figura 3 –Imagem de satélite do Campus do Pici, da Universidade Federal do Ceará, com
destaque para o Setor de Abelhas (3º 44' 33'' S; 38º 34' 44'' W), área de estabelecimento dos
ninhos de Xylocopa frontalis.
Fonte: adaptada de Google Earth (2019)
4.2 Ninhos racionais
Os ninhos utilizados neste experimento foram baseados em modelo utilizado por
Bezerra (2018). Eles consistem em barrotes de madeira de Pinus nas dimensões 30cm x 5cm
x 5 cm, totalizando 750cm³ de volume em madeira. O Pinus foi escolhido para utilização
neste experimento, por constituir substrato relativamente macio, facilitando a escavação por
parte das mamangavas. Cada barrote contava com uma perfuração de 2 cm de diâmetro e
profundidades que variavam entre 3 cm e 11 cm, a fim de estimular a nidificação por parte das
abelhas. Os barrotes foram empilhados e agrupados, de modo a formar blocos, constituídos de
diversos ninhos (Figura 4). Durante o experimento, um mínimo de 23 e máximo de 36 ninhos
estavam habitados simultaneamente, e as medições foram realizadas ao acaso em função de as
abelhas estarem desempenhando alguma das atividades investigadas durante os dias e horários
de observações. 
 1: 13.855 cm
29
Figura 4 – Representação esquemática dos ninhos racionais modelo barrote para
Xylocopa frontalis.
Fonte: elaborada pelo autor
4.3 Análise termográfica
O tipo de ninho usado, por ser linear, possibilitou que a análise termográfica fosse
realizada por captação de imagens em infravermelho das abelhas desenvolvendo suas
atividades dentro e ao redor do ninho ao longo do dia. Para isso, foi utilizado o Termovisor
HOT TEC® HT31, com detector uncooled FPA (Focal Plane Array) microbolométrico e
resolução de 19.200 pixels, apontado diretamente para a abelha dentro ou próxima do ninho, a
fim de registrar a sua temperatura corporal (Figura 5).
As faixas de temperatura corporal das abelhas foram mensuradas para os diversos
comportamentos apresentados por esses insetos, a saber: desidratando néctar (DN), escavando
a madeira para construção do ninho/células (E), durante o processo de aquecimento da
musculatura de voo, antes da saída para o campo (PA),em repouso no interior do ninho (R),
retornando do campo após coleta de recurso (VC) e outros (O). O valor de emissividade
utilizado para a calibração do termovisor neste experimento foi de 0.97, o mesmo
anteriormente determinado para outras espécies de abelhas (STABENTHEINER;SCHMARANZER, 1987).
30
Figura 5 – Modelos de imagens termográficas de Xylocopa frontalis: abelha em aquecimento
da musculatura torácica (A) e em repouso (B). Gradiente de cores vermelho e branco indicam
temperaturas mais elevadas.
Fonte: elaborada pelo autor
As mensurações foram realizadas em períodos de 3 horas diárias, não consecutivos, e
distribuídos em dias distintos, totalizando 15 horas semanais. Os períodos eram: 4h30 as
7h30; 7h30 às 10h30; 10h30 às 13h30; 13h30 às 16h30 e 16h30 às 19h30 (Tabela 1),
intervalos que englobam todo o período de atividades realizadas por essas abelhas durante o
dia nas condições estudadas. Os dados foram coletados na primeira e na terceira semana de
cada mês, durante seis meses, três durante o período seco e três durante o período chuvoso,
totalizando um esforço amostral de 180h. O período escolhido para a realização do
experimento engloba o auge da estação seca (agosto, setembro e outubro), caracterizado pela
abundância de recursos em campo e pelo início da estação chuvosa, quando o regime de
chuvas ainda não interferia no período de atividades para estas abelhas.
Tabela 1 - Períodos de coleta de dados termográficos de
Xylocopa frontalis alojadas em ninhos racionais.
Período Horário de início Horário de término
1 4h30 7h30
2 7h30 10h30
3 10h30 13h30
4 13h30 16h30
5 16h30 19h30
Fonte: elaborada pelo autor
Para análise das imagens geradas pelo termovisor, foi utilizado o software IR
Reporter®, com o qual foram gerados relatórios para cada imagem. A partir dos relatórios foi
A B
31
possível mensurar os pontos de média, máxima e mínima temperatura, bem como a variação
desta ao longo do corpo desses insetos e a temperatura ambiental no momento da captação da
imagem. Além disso, dados meteorológicos do período (temperatura média ambiental:
27,56°C; umidade relativa do ar: 68,5%; radiação solar: 4333,76 kJ/m²; pluviosidade:
77,15mm; velocidade do vento 2,77 m/s) foram obtidos na Estação Meteorológica da
Universidade Federal do Ceará, localizada a 500 m do local do estudo.
4.4 Análise Estatística
Após o processamento das imagens, os dados foram tabulados e foi analisado como as
temperaturas corporais média, mínima e máxima e temperatura ambiental variavam entre os
diferentes comportamentos das abelhas. Também foi verificado como tais temperaturas
variavam entre os meses de estudo, os horários de pesquisa e o local de estabelecimento dos
ninhos. O teste Kruskal-Wallis (KRUSKAL; WALLIS, 1952) foi aplicado para testar se as
temperaturas diferiam significativamente (ao nível de significância de 5%) entre os
comportamentos das abelhas, os meses de estudo, os horários de pesquisa e a localização dos
ninhos. Esse teste foi utilizado devido a não normalidade dos dados e a presença de outliers.
Quando o teste Kruskal-Wallis foi significativo para variáveis com mais de duas categorias,
foi aplicado o teste post-hoc de Dunn (DUNN, 1964) para verificar entre quais categorias
ocorreram diferença. Usando as mesmas técnicas estatísticas, também foi analisado como as
temperaturas variavam entre comportamentos das abelhas ao longo dos meses de estudo, dos
horários de pesquisa e entre locais de estabelecimento dos ninhos.
5 RESULTADOS
Dentre todos os comportamentos observados neste estudo, e cujas temperaturas corporais 
das abelhas foram medidas ao desempenhá-los, o mais frequente foi o repouso no interior do 
ninho(79,87%), totalizando a grande maioria dos eventos observados. Em seguida, aparecem 
o retorno do campo (13,12%), pré-aquecimento (2,64%), escavando (2,25%) desidratando 
néctar (1,76%) e outros (0,35%) (Tabela 2; Figura 6).
Tabela 2 - Número de eventos e valor percentual da temperatura corporal registrada por
comportamento de Xylocopa frontalis ao longo dia, em Fortaleza, Ceará, Brasil, de agosto
de 2018 a fevereiro de 2019. 
32
Horário 
Comportamento
DN (%) E (%) PA (%) R (%) VC (%) O (%)
4h30-7h30 5 (10,0) 3 (4,7) 52 (69,3) 386 (17,0) 124 (33,3) 0 (0.0)
7h30-10h30 6 (12,0) 7 (11,0) 11(14,7) 462 (20,3) 110 (29,5) 2 (20,0)
10h30-13h30 17 (34,0) 3 (4,7) 5 (6,7) 512 (22,6) 58 (15,5) 2 (20,0)
13h30-16h30 17 (34,0) 17 (26,5) 4 (5,3) 570 (25,1) 62 (16,6) 2 (20,0)
16h30-19h30 5 (10,0) 34 (53,1) 3 (4,0) 340 (15,0) 19 (5,1) 4 (40,0)
Total 50 (100,0) 64 (100,0) 75 (100,0) 2.270 (100,0) 373 (100,0) 10 (100,0)
DN – desidratando néctar; E – escavando galeria; PA – aquecimento pré-voo; R – repouso no interior do 
ninho; VC – voltando do campo; O- Outros. Fonte: elaborada pelo autor
Figura 6 – Imagens termográficas representativas de comportamentos frequentes
apresentados por Xylocopa frontalis em ninhos racionais: escavando o ninho (a), em repouso
no interior da galeria (b), aquecendo antes do voo (c) retornando ao ninho após o
forrageamento (d), desidratando néctar recebido (e) e desidratando néctar logo após retornar
do campo (f).
Fonte: elaborada pelo autor
33
Esses comportamentos ocorreram em todos os horários do dia; no entanto, diferentes
comportamentos apresentaram-se concentrados em determinados horários (Tabela 2, Figura
7). Nas horas mais amenas do dia, as abelhas desempenharam principalmente as atividades de
forrageamento, escavação do ninho e aquecimento pré-voo. Já nos horários mais quentes, foi
possível observar maior número de abelhas em repouso ou trabalhando na desidratação do
néctar (Figura 7). 
Figura 7 – Temperatura média corporal e ambiental durante as atividades executadas por
Xylocopa frontalis em ninhos racionais em função do horário do dia, em Fortaleza, Ceará,
Brasil. 
Fonte: elaborada pelo autor
Apesar da constatação de que as mamangavas preferiram realizar a atividade de
forrageamento nos horários de menor temperatura ambiental, principalmente no início da
manhã, também foi possível observar, embora bem menos frequente, tal atividade sendo
realizada nas horas mais quentes, quando a temperatura ambiental era superior a 37 °C
(Tabela 3).
O aquecimento antes do voo (pré-aquecimento) foi observado majoritariamente antes
e durante as primeiras horas após o nascer do sol, geralmente quando as temperaturas
ambientais ainda estavam abaixo dos 30° C (Tabela 3). Em todos os horários, as abelhas
atingiram temperaturas corporais médias acima de 30ºC antes de iniciarem o voo (Tabela 4).
34
Por outro lado, a atividade de escavação do ninho, apesar de também realizada sob
temperaturas amenas, concentrou-se ao final da tarde, quando a temperatura ambiental
começava a decair e apresentou média de temperatura corporal em torno de 29-30ºC (Tabela
4). O repouso e a desidratação do néctar, por sua vez, se concentraram nos momentos mais
quentes do dia com temperaturas ambiente média variando entre os 30 e próximo de 35ºC
(Tabelas 2 e 3).
Tabela 3 - Valores de temperaturas ambientes média, máxima e mínima em função do
horário do dia, em Fortaleza, Ceará, Brasil, de agosto de 2018 a fevereiro de 2019. 
Temperatura ambiental
Máxima Mínima Média ± desvio padrão
Horário
4h30-7h30 33,9 26,9 31,5±1,5a
7h30-10h30 36,4 28,1 32,8±1,9c
10h30-13h30 37,2 28,8 33,0±1,9e
13h30-16h30 37,1 27,3 32,9±2,1d
16h30-19h30 34,3 27,6 31,8±1,5b
Mês
Agosto 37,1 28,6 33,1±2,0b
Setembro 37,2 26,6 33,7±2,3c
Outubro 35,9 27,3 33,3±1,9bc
Dezembro 36,8 29,2 33,2±1,8b
Janeiro 35,6 27,3 32,4±2,2a
Fevereiro 35,5 27,9 32,6±1,9a
Local
Mata 37,2 26,6 32,9±2,1a
Xylocopário 36,9 28 32,8±2,1a
Médias seguidas da mesma letra sobrescrita minúscula na coluna e maiúscula na linha não diferem entre si, pelo
teste Kruskal-Wallis a 5% de significância.. Fonte: elaborada pelo autor 
No que se refere à temperatura média corporal das abelhas, ainda que houvesse
variação das mesmas para cada atividade realizada, pôde-se observar um padrão de
temperatura entre os comportamentos (Tabela4; Figuras 7, 8 e 9). Abelhas em repouso e
escavando o ninho apresentaram temperaturas médias corporais mais baixas e próximas entre
si (27 a 31ºC), quando comparadas a abelhas em aquecimento pré-voo e retornando ao ninho
após a coleta de recurso (28 a 35ºC) (Tabela 4). Para o comportamento de desidratação do
néctar, houve ampla variação da temperatura corporal das mamangavas (28 a 38ºC) (Tabela
4). 
35
Tabela 4 – Valores médios (±d.p.) de temperatura corporal para os diferentes
comportamentos observados em Xylocopa frontalis alojadas em ninhos racionais em
Fortaleza, Ceará, Brasil, em função do horário do dia, do mês de observação e do local
de estabelecimento dos ninhos.
 Comportamento
 DN E PA R VC
Horário
4h30-7h30 29,14±3,04abAB 29,1±1,22aAB 30,84±2,85aB 27,25±1,97aA 31,93±2,24aC
7h30-10h30 28,31±0,99aA 29,94±0,96aAB 30,83±2,62aB 28,67±1,44bA 33,98±2,65bC
10h30-13h30 32,82±2,12cAB 29,83±1,85aA 30,52±1,10aA 30,49±1,27dA 35,64±2,19bB
13h30-16h30 32,17±2,82bcA 31,32±1,43aA 33,27±1,15aAB 30,79±1,31eA 35,19±2,09bB
16h30-19h30 30,10±0,48abcAB 30,75±1,50aB 31,00±0,79aABC 29,90±1,40cA 33,93±2,38abC
Mês
Agosto 29,95±3,48aAB 31,03±0,65aB 30,87±2,63abB 29,31±2,01aA 32,74±3,13aB
Setembro 30,98±1,97aB 31,07±1,04aB 30,90±2,85abAB 29,55±1,68abA 33,82±3,01abC
Outubro 31,05±2,63aA 29,72±3,20aA 32,86±2,53bcAB 30,28±1,74cA 34,78±2,65bB
Dezembro 32,14±2,93aAB 31,32±0,23aAB 34,10±0,00abAB 29,81±1,75bA 34,04±2,15bB
Janeiro 34,35±3,60aB - 28,88±0,98aA 29,14±1,77aA 33,56±2,73abB
Fevereiro 38,15±0,07aBC 29,90±1,11aAB 30,81±2,27abABC 29,22±1,65aA 33,82±2,29bC
Local
Mata 30,75±2,61aB 30,48±1,50aB 30,98±2,69aB 29,18±1,74aA 33,68±2,84aC
Xylocopário 32,52±2,89aBC 31,27±1,13aABC 30,82±2,53aAB 30,16±1,80bA 33,84±2,60aC
Médias seguidas da mesma letra sobrescrita minúscula na coluna e maiúscula na linha não diferem entre si,
pelo teste Kruskal-Wallis a 5% de significância. DN – desidratando néctar; E – escavando galeria; PA –
aquecimento pré-voo; R – repouso no interior do ninho; VC – voltando do campo. .Fonte: elaborada pelo autor.
Figura 8 – Temperatura média corporal e ambiental para comportamentos observados em
Xylocopa frontalis alojadas em ninhos racionais em Fortaleza, Ceará, Brasil, em função do
local de estabelecimento dos ninhos.
Fonte: elaborada pelo autor
36
A atividade na qual foi observada maior temperatura corporal média em X. frontalis
foi o retorno do campo, após o forrageamento, enquanto as menores médias de temperatura
foram observadas nas abelhas em repouso no interior do ninho (Tabela 3). Dessa forma, as
temperaturas médias corporais de abelhas, retornando ao ninho após forrageamento,
geralmente diferiram estatisticamente (p<0,05) das temperaturas observadas para as demais
atividades, tanto em relação ao período do dia, quanto ao mês de observação e o local de
estabelecimento dos ninhos (Figuras 7, 8 e 9; Tabela 4). Os demais comportamentos
apresentaram temperaturas médias corporais mais próximas entre si, apresentando diferenças
significativas apenas em casos pontuais, como pode ser observado na tabela 3. Dentre os
comportamentos avaliados, o repouso foi aquele que apresentou maior correlação positiva da
temperatura média corporal com a temperatura ambiente (0,5483207, p < 0,001) (Figura 10).
Figura 9 – Temperatura média corporal e ambiental para atividades observadas em Xylocopa
frontalis alojadas em ninhos racionais em Fortaleza, Ceará, Brasil, em função do mês de
observação.
Fonte: elaborada pelo autor
Não houve diferença significativa (p>0,05) da temperatura ambiental em função do
local de estabelecimento dos ninhos, da mesma forma que não foi observada diferença
estatística (p>0,05) para as atividades realizadas pelas abelhas, quando feita comparação de
médias de temperatura corporal entre abelhas alojadas na mata e no Xylocopário, à exceção
37
do repouso (Figura 8; Tabela 4). 
Figura 10 – Valores de correlação entre temperatura média corporal e temperatura ambiental
para comportamentos observados em Xylocopa frontalis alojadas em ninhos racionais em
Fortaleza, Ceará, Brasil
Fonte: elaborada pelo autor
No que diz respeito à época do ano, as maiores médias de temperatura corporal
foram registradas nos meses de outubro e dezembro, quando retornavam do campo (acima de
34ºC), e em fevereiro, ao desidratar néctar (acima de 38ºC) (Tabela 5). No entanto, em termos
de maiores valores absolutos de temperatura corporal das mamangavas, em todos os meses
foram registrados valores acima dos 40ºC para o comportamento de retorno do campo, tendo
chegado a quase 47ºC em um evento em setembro (Figura 9; Tabela 5). Os meses de
setembro, outubro e dezembro corresponderam ao ápice da estação seca daquele ano e
também apresentaram as temperaturas ambientais mais elevadas (Tabela 3). 
38
Tabela 5 – Valores máximos e mínimos de temperatura corporal (ºC ) para os diferentes
comportamentos observados em Xylocopa frontalis alojadas em ninhos racionais em
Fortaleza, Ceará, Brasil, em função do mês e do horário de observação
Comportamento
DN E PA R VC
Max Min Max Min Max Min Max Min Max Min
Mês
Agosto 35,2 24,5 33,0 28,4 42,2 25,9 35,5 23,9 44,8 26,0
Setembro 35,5 32,7 34,9 28,5 41,8 26,1 35,2 26,0 46,9 26,9
Outubro 36,2 25,9 35,2 23,0 44,8 27,6 35,4 25,5 44,3 28,6
Dezembro 38,4 28,9 34,1 29,3 40,9 26,9 35,7 24,3 42,9 26,8
Janeiro 40,2 30,5 - - 36,0 25,6 35,1 24,5 42,1 36,5
Fevereiro 39,9 35,2 32,6 27,6 42,0 27,2 35,7 32,8 41,8 34,3
Horário
4h30-7h30 38,4 24,5 31,1 27,7 44,8 25,6 31,9 24,2 42,0 23,4
7h30-10h30 32,5 25,9 33,0 28,1 37,7 26,1 35,1 25,2 46,9 25,2
10h30-13h30 37,9 27,7 31,4 30,7 34,0 28,0 35,7 26,4 45,6 28,9
13h30-16h30 40,2 28,7 35,2 27,6 38,0 29,6 35,7 26,2 42,9 28,5
16h30-19h30 31,0 28,9 34,1 23,0 32,2 29,9 34,8 24,9 43,3 28,7
DN – desidratando néctar; E – escavando galeria; PA – aquecimento pré-voo; R – repouso no interior do ninho;
VC – voltando do campo. Fonte: elaborada pelo autor
Além dos comportamentos observados com frequência, foi possível observar
comportamentos esporádicos, causadores de estresses, como abelhas brigando na estrada do
ninho, sendo atacadas por formigas, aquecendo ao sol após uma possível expulsão do ninho e
vibrando audivelmente no interior da galeria escavada (Figura 11). Em todas essas situações,
observou-se uma rápida elevação da temperatura corporal dos indivíduos. Nos casos em que
as abelhas tiveram seus ninhos atacados por formigas ou foram observadas brigando na
entrada do ninho, foi possível registrar uma rápida elevação da temperatura torácica a 5,35°C
e 4.65°C acima da temperatura ambiente, respectivamente. Já a abelha caída ao chão,
provavelmente uma fêmea jovem expulsa do ninho pela mamangava-mãe, a julgar pela
ausência de desgaste alar, alçou voo após uma elevação em sua temperatura corporal de
30,8ºC, a 36,1 °C em seu tórax. Finalmente, uma abelha que iniciou subitamente uma intensa
vibração audível no interior do ninho, sem motivo aparente, apresentou aumento na
temperatura torácica em 10,4ºC (Figura 11).
39
Figura 11 – Imagens termográficas para comportamentos esporádicos apresentados por
Xylocopa frontalis: aquecendo ao Sol (A), atacada por formigas (B), brigando na entrada
do ninho racional (C) e vibrando no interior do ninho (D).
Fonte: elaborada pelo autor
6 DISCUSSÃO
A grande maioria das observações (aproximadamente 80%) mostraram as abelhas em
descanso dentro do ninho. Isso tanto pode ser devido ao fato de o descanso ser uma atividade
prolongada em relação às outras que são momentâneas, aumentando as chances desse
comportamento ser observado quando se tem vários ninhos como nesse estudo (GERLING;
HURD; HEFETZ, 1981; CAMILO; GARÓFALO, 1982; FREITAS et al., 2017); ou porque
essas abelhas sendo solitárias, produzindo poucas crias e não acumulando recursos
alimentares(mel e pólen) no ninho, não precisem ser tão ativas em busca de alimento
(GERLING et al., 1989; PEREIRA; GARÓFALO, 2010; STEEN; SCHWARZ, 2010;
PRAGER; HUNTER, 2011; OLIVEIRA FILHO; FREITAS, 2003; SILVA et al., 2014; ); ou
ainda por se tratar de uma estratégia adaptativa para reduzir ao mínimo as atividades que
gerem calor, especialmente nas horas mais quentes do dia, como observado em outras
espécies de ambientes com altas temperaturas (HEINRICH; BUCMANN 1986; HEINRICH,
1993; LINSLEY, 1958; WILLMER; STONE, 1997; STONE et al., 2003). 
De fato, as atividades que geram mais calor corporal (forrageamento e aquecimento
pré-voo) se concentraram nas horas menos quentes do dia, enquanto que aquelas que
produzem menor ou nenhum calor corporal (repouso e escavação do ninho) foram mais
comuns nos momentos de temperaturas mais amenas, corroborando os achados de Chappell
(1982) e Heinrich e Buchmann (1985) para outras espécies de Xylocopa. Mas o fato de que
40
apesar disso, todos os comportamentos foram observados em todos os horários do dia, sugere
que embora as abelhas possam tentar horários preferenciais para desenvolver as diferentes
atividades, as necessidades reprodutivas e a disponibilidade de alimento no ambiente externo
parecem ser fatores que levam as abelhas a desempenharem certas atividades em momentos
menos favoráveis, em termos de regulação da temperatura corporal. 
 No que diz respeito à termorregulação das abelhas, estas quase sempre mantiveram
suas temperaturas corporais acima da temperatura ambiente, mesmo quando desempenhavam
atividades que geravam pouco calor. A exceção foi o repouso que apresentou alguma
correlação entre a temperatura corporal das mamangavas e a temperatura ambiental. Mas isso
se explica pelo fato de esses animais apresentarem endotermia temporal, sendo considerados
ectotérmicos quando não estão realizando algum tipo de atividade. Dessa forma, quando em
repouso, sua temperatura corporal se mantém muito próxima da temperatura ambiental
(HEINRICH, 1993; HEINRICH; BUCHMANN, 1986). 
 Para voar, no entanto, o pré-aquecimento se faz necessário, porque a musculatura de
voo destas abelhas não funciona adequadamente em temperaturas abaixo dos 30º C
(HEINRICH, 1993). De fato, as temperaturas médias de pré-aquecimento observadas se
mostraram sempre ligeiramente acima desse valor, embora tenham sido observados valores
máximos superiores aos 40ºC, em todo o período estudado, exceto no mês de janeiro. Porém,
esses valores mais altos foram observados apenas nos primeiros horários do dia, quando a
temperatura ambiente ainda é bem amena. Em abelhas grandes, a geração interna de calor é
mais eficiente do que em abelhas pequenas. Em contrapartida, a perda de calor por convecção
é maior em abelhas com menor massa corporal. Assim, a eficiente endotermia de Xylocopa,
especialmente nas primeiras horas da manhã aliada à grande massa corporal destas abelhas,
permite a espécies do gênero forragearem em condições em que abelhas menores não
conseguiriam, principalmente em baixas temperaturas (GERLING et al., 1983;
SOMANATHAN; BORGES, 2001). No entanto, devido à facilidade em perder calor por
convecção, temperaturas muito baixas podem limitar o início do forrageamento em espécies
de Xylocopa (BAIRD, 1986). Para as condições deste estudo, em que mesmo antes do nascer
do sol a temperatura ambiental se manteve acima dos 23°C, baixas temperaturas não podem
ser consideradas um fator limitante para o início de atividades destas abelhas, mas justificam a
necessidade do pré-aquecimento a temperaturas que favoreçam o bom funcionamento da
musculatura de voo e minimizem a perda de calor por convecção ao voarem enquanto a
temperatura ambiente estiver abaixo dos 30ºC. Nessa situação, a coloração escura da abelha
exposta ao sol favorece uma maior absorção de calor ajudando-a a atingir e manter a
41
temperatura corporal mínima necessária ao voo (figura 7 a). Por outro lado, as temperaturas
corporais quando as abelhas retornavam do forrageamento no campo apresentaram médias
elevadas, chegando a 35ºC, e máximas acima dos 42ºC, tendo chegado até próximo de 47ºC.
Esses valores provavelmente explicam a preferência das mamangavas em forragear nas horas
de temperaturas mais amenas, evitando os horários mais quentes do dia. 
As altas temperaturas corporais dessas abelhas ao retornarem do campo se devem
tanto pela geração interna de calor, decorrente do metabolismo do animal em função do voo,
quanto pela exposição à radiação solar (CORBET; HUANG, 2016; BAIRD, 1986;
HEINRICH; BUCHMANN, 1986; CHAPPELL, 1982). Ainda que as fêmeas de X. frontalis
apresentem coloração negra, o que à primeira vista pode parecer uma desvantagem para
abelhas vivendo em regiões de clima tropical, em condições de temperatura elevada e intensa
radiação solar, Chappell (1982) afirma que a eficiente perda de calor por convecção durante o
voo em espécies de Xylocopa, principalmente aquelas que apresentam pouca pubescência,
compensaria o ganho de calor pela exposição do integumento negro à radiação solar. Apesar
da existência de outros mecanismos de perda de calor, este parece ser o principal e o mais
eficiente para o gênero (VOLYNCHIK et al, 2006; BAIRD, 1986; HEINRICH;
BUCHMANN, 1986; CHAPPELL, 1982). Referendando esse fato, Heinrich e Buchmann
(1986) demonstraram que X. varipuncta voa mais rápido em condições de altas temperaturas
do ar, incrementando o seu resfriamento por convecção.
 Xylocopa é capaz de transferir calor do tórax, considerando seu centro termogênico,
para a cabeça e o abdômen, onde ocorre a perda de calor por convecção, evitando
superaquecimento, o que permite à abelha forragear sob temperaturas extremamente altas. A
transferência de calor para a cabeça se dá passivamente, através de condução, mas a passagem
de calor para o abdômen pode ocorrer de forma ativa, pois as abelhas possuem um mecanismo
de retenção de calor no tórax, o qual consiste em uma série de voltas (loops) na aorta destes
animais, na altura do pecíolo (HEINRICH, 1993). Tal mecanismo pode controlar
consideravelmente a transferência de calor do tórax para o abdômen. Neste estudo, essa ação
ficou visível em abelhas que precisavam aquecer a musculatura de voo retendo o calor gerado
no tórax, com leve dissipação para a cabeça (Figura 2 c), enquanto nas abelhas em
forrageamento, que precisavam perder o calor gerado, havia passagem do calor para o
abdômen, evidenciado pelo seu aquecimento (Figura 2 d).
Além da perda de calor corporal por convecção, as mamangavas também podem
perder calor pelo comportamento de desidratação do néctar, que, pela exposição do recurso
coletado ao ar, provoca uma perda de calor por resfriamento evaporativo (BERNARDINO,
42
2008; SAKAGAMI; LAROCA, 1971). De fato, essa é a razão para a ampla variação da
temperatura corporal das abelhas, observada quando elas estavam desidratando néctar. Isso
porque tanto abelhas em repouso no ninho, portanto, com temperatura próxima à do ambiente,
desidrataram néctar após recebê-lo de outra abelha por trofaláxia (Figura 2 e), quanto
mamangavas, que ao retornarem ao ninho após o forrageamento como forma de resfriamento
(Figura 7 f) e por uma das abelhas que se encontrava no interior do ninho, após recebê-lo por
trofaláxia (Figura 7 f). 
Portanto, as elevadas temperaturas corporais apresentadas pelos indivíduos ao
retornarem do campo, independentemente do período do ano e hora do dia estudados, a
concentração das atividades de forrageamento nos horários mais frios do dia e o uso do
resfriamento evaporativo por evaporação do néctar, como meio de perda de calor corporal,
sugerem que X. frontalis pode estar enfrentando dificuldadespara se manter nessa área.
Embora não haja estudos demonstrando o limite máximo de temperatura ambiental sob o qual
X. frontalis consegue prosperar, Chappell (1982) observou que o padrão de forrageamento em
X. californica é afetado quando a temperatura ambiental ultrapassa os 41°C. Neste estudo,
conduzido em uma área litorânea, a atividade de forrageamento de X. frontalis ocorreu com
temperatura ambiental variando entre 28.9°C e 36.9°C. Dessa forma, é improvável que o
padrão de forrageio de X. frontalis tenha sido afetado devido à temperatura ambiental. No
entanto, o IPCC (2013) aponta elevações potenciais entre 0,3 e 4,8ºC na temperatura média
global até 2080, estando a área de ocorrência natural dessa espécie de mamangava como uma
das mais atingidas. Além disso, estudos de modelagem climática mostraram que aumentos na
temperatura média ambiente devido às mudanças climáticas podem reduzir em até 47,9 % as
áreas adequadas à sobrevivência de X. frontalis (GIANNINI et al 2017; BEZERRA et al.
2019). Atualmente, temperaturas em torno ou superiores a 41ºC já tem sido registradas nos
momentos mais quentes do dia de algumas áreas de ocorrência natural de X. frontalis no
interior do Brasil (INMET 2020). Além disso, os serviços de polinização de plantas silvestres
e agrícolas dessas abelhas também podem ser comprometidos. Por exemplo, X. frontalis é um
dos principais polinizadores do maracujá amarelo (Passiflora edulis), cujas flores abrem ao
meio-dia e fecham no início da noite, precisando receber nesse curto espaço de tempo uma
grande quantidade de pólen para produzir frutos grandes e pesados, de valor comercial
(OLIVEIRA FILHO; FREITAS, 2003). Atualmente, as abelhas já fazem um grande esforço
para visitarem as flores nos horários mais quentes do dia. Caso as temperaturas médias
aumentem ainda mais, elas podem ficar impedidas de voar e polinizar o maracujazeiro nessas
condições ambientais (SILVA; FREITAS, 2018; BEZERRA et al., 2019). 
43
7 CONCLUSÃO
Logo, apesar de as abelhas do gênero Xylocopa apresentarem estratégias bem-
sucedidas e um refinado mecanismo de termorregulação que tem permitido essas abelhas de
grande porte habitarem as regiões desérticas, semiáridas e tropicais do planeta, as mudanças
climáticas futuras, dentre elas principalmente a elevação das temperaturas ambientais, podem
representar um sério risco para a sobrevivência dessas abelhas, particularmente X. frontalis.
Mais estudos e monitoramento das populações dessa espécie se fazem necessários, no intuito
de conservar e desenvolver formas de exploração sustentável desse polinizador.
44
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ANEXO A – MODELO DE RELATÓRIO GERADO PELO SOFTWARE IR
REPORTER
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Created date 2018-06-25
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Line01Max 37.3°C
Line01Min 32.9°C
Line01Max