Filo SIPUNCULA (4)

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Quantas espécies sipunculanas estão escondidas em nossos oceanos?
d13020043
Departamento de Biologia Marinha, Texas A&M University em Galveston, Galveston, TX 77554, 
EUA Departamento de Zoologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, 
Pampulha, Belo Horizonte, Minas Gerais 31270-901, Brasil; 
gykawauchi@ufmg.br * Correspondência: schulzea@tamug.edu
Diversidade 2021, 13, 43. https://doi.org/10.3390/d13020043
Direitos autorais: © 2021 pelos autores.
Nota do editor: MDPI permanece neutro 
em relação a reivindicações jurisdicionais 
em mapas publicados e afiliação institucional
condições do Creative Commons
Publicado: 24 de janeiro de 2021
distribuído nos termos e
4.0/).
Aceito: 20 de janeiro de 2021
Este artigo é um artigo de acesso aberto
Quantas espécies sipunculanas estão 
escondidas em nossos oceanos? 
Diversidade 2021, 13, 43. https://doi.org/10.3390/
Licenciado MDPI, Basel, Suíça.
Recebido: 30 de dezembro de 2020
Citação: Schulze, A.; Kawauchi, GY
ições.
Editor Acadêmico: Luc Legal
diversidade
Resumo: Os Sipuncula, há muito considerados um filo separado, são agora comumente incluídos nos Annelida com base 
em análises filogenômicas. O corpo sipunculano consiste em um tronco não segmentado e um introvertido retrátil, 
geralmente com um conjunto de tentáculos em sua extremidade anterior. Ao contrário de outros anelídeos, eles não 
possuem cerdas, mas o introvertido costuma ser adornado com ganchos protéicos que podem ser importantes caracteres 
taxonômicos. Outros caracteres taxonômicos externos incluem os tentáculos (número, forma e arranjo), papilas corporais 
e, em alguns casos, escudos endurecidos, bem como proporções de comprimento. Muitas espécies requerem dissecação 
para identificação correta para revelar características internas, como músculos retratores introvertidos, nefrídios e vasos 
contráteis. Aqui resumimos o estado do conhecimento atual da diversidade de espécies em sipunculans. Enfatizamos 
estudos moleculares, realizados nas últimas duas décadas, que revelaram múltiplos complexos de espécies crípticas ou 
pseudocrípticas. Tornou- se óbvio que a diversidade é significativamente maior do que o esquema taxonômico atual 
representa, mas as descrições formais de espécies estão ficando para trás. Embora os principais ramos da filogenia 
sipunculana tenham se tornado cada vez mais consolidados, as relações internas dentro da maioria dos ramos ainda estão 
em fluxo.
Palavras-chave: anelídeos; invertebrados; vermes de amendoim; espécies crípticas; pseudocríptico; complexo de espécies
Análise
1. Introdução
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Licença de atribuição (CC BY) (https:// 
creativecommons.org/licenses/by/
Com sua morfologia distinta, os sipunculans há muito são considerados um filo próprio (filo Sipuncula 
Rafinesque, 1814). Sipuncula são comumente conhecidos por seus nomes vernaculares “vermes de amendoim” 
ou “vermes estrela”. Sem segmentação típica de anelídeos , eles são mais facilmente confundidos com pepinos-
do-mar ou anêmonas (especialmente anêmonas de areia do gênero Edwardsia) do que com anelídeos mais 
próximos.
Anja Schulze 1,* e Gisele Y. Kawauchi
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A recente colocação de sipunculans dentro da radiação dos anelídeos é baseada em 
análises filogenéticas e filogenômicas realizadas desde o início dos anos 2000 [1-7], embora 
essa visão ainda não seja universalmente aceita [8]. Seu registro fóssil é escasso, mas mostra 
que sua morfologia mudou pouco desde o Cambriano [9]. Quando adultos, os sipunculans não 
apresentam nenhum traço de segmentação externa ou interna, mas há divergências sobre se 
os sistemas nervoso e muscular das larvas são segmentados [8,10,11]. A análise mais recente 
baseada em microscopia confocal de varredura a laser e hibridização in situ de montagem 
completa em Themiste lageniformis concluiu que seu cordão nervoso ventral é um cordão 
medular não segmentado e, portanto, rejeita a hipótese de segmentação larval [8].
Saiz Salinas [12] resumiu a história da pesquisa sipunculana desde os anos 1500.
Os sipunculanos têm sido associados a vários agrupamentos de animais nos esquemas de 
classificação de animais em constante mudança ao longo dos séculos. Uma noção que 
sobreviveu até meados do século 20 foi o conceito Gephyrea (grego, que significa “ponte”), 
originalmente proposto por de Quatrefages [13]. Além dos sipunculanos, Gephyrea incluía 
táxons tão diversos quanto holothurians, echiurans e priapulids. O que todos esses táxons têm 
em comum é um corpo alongado e não segmentado com algum tipo de apêndice para coleta de 
alimentos na extremidade anterior. Essa morfologia foi considerada como uma forma intermediária entre a segmentação
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vermes e equinodermos (embora reconheçamos hoje que os holotúrias são equinodermos).
A inclusão de Sipuncula em Annelida pode não ser tão surpreendente, considerando que 
outros táxons sem segmentação óbvia (por exemplo, Siboglinidae, anteriormente conhecidos 
como Pogonophora; Echiura e Myzostomida) foram igualmente absorvidos no filo Annelida. O 
que é mais desconcertante, no entanto, é sua relação de grupo irmão inferida com anfinomídeos 
[6,7], ou fireworms, já que os dois táxons diferem morfologicamente. Em contraste com os 
sipunculans, os anfinomídeos são distintamente segmentados e carregam cerdas calcárias 
conspícuas em cada segmento.
A filogenética molecular reformulou as ideias sobre as relações sipunculanas [25-30].
Embora esses estudos, baseados em diferentes conjuntos de genes, não concordem necessariamente em 
todos os aspectos da filogenia, todos apóiam fortemente o monofiletismo dos Sipuncula. Com base em 
uma árvore filogenética derivada da análise de cinco regiões gênicas, Kawauchi et al. [29] estabeleceram 
uma nova classificação de sipunculans que reconhece 16 gêneros organizados em seis famílias, mas 
nenhuma classificação taxonômica superior. Os agrupamentos principais de Kawauchi et al. [29] também 
foram confirmados em uma análise filogenômica posterior dos dados de sequência de RNA [30] (Figura 1).
Desde 1994, 12 espécies adicionais e uma nova subespécie foram descritas, e uma espécie 
anteriormente sinonimizada foi restabelecida [21]. Com base em caracteres morfológicos, Kawauchi e Rice 
[22] descreveram duas novas espécies de Nephasoma do Atlântico ocidental. Hylleberg descreveu um 
total de nove novas espécies da Tailândia (nos gêneros Sipunculus, Xenosiphon, Siphonosoma e 
Aspidosiphon) e Saiz Salinas descreveu uma nova subespécie de Phascolion de águas indianas [23]. 
Baseando-se principalmente em dados moleculares, Silva-Morales et al. [24] descreveram uma nova 
espécie de Antillesoma do Pacífico oriental.
A classificação dentro do Sipuncula também passou por revisões significativas nos últimos 140 anos. 
Selenka et ai. em 1883 [15] propôs10 gêneros, Fisher em 1952 [16] reconheceu 13 e Stephen em 1965 
[17] 16. As duas monografias mais recentes, Stephen & Edmonds em 1972 [18] e Cutler em 1994 [19], 
ambas reconhecem 17 gêneros, embora existam algumas discrepâncias em relação a quais gêneros são 
considerados válidos e suas definições. As duas monografias diferem fortemente no número de espécies 
reconhecidas: enquanto Stephen e Edmonds [18] listaram 320 espécies, Cutler [19] reduziu o número para 
aproximadamente 150 reunindo longas listas de sinônimos para muitas espécies. Essa prática de 
“agrupamento taxonômico” foi baseada nas observações de que muitas espécies têm estágios larvais 
planctotróficos de vida longa [20], teoricamente permitindo a dispersão pelas bacias oceânicas, levando a 
grandes faixas de distribuição geográfica.
Hyman [14] finalmente rejeitou oficialmente o conceito de Gephyrea e, até onde sabemos, o 
termo não foi mais usado desde então, exceto em relatos históricos.
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Não há apêndices, e os únicos pontos de referência mais ou menos visíveis no tronco são o ânus 
dorsal perto da extremidade anterior e as aberturas (geralmente) pareadas dos nefrídios no lado 
ventral, aproximadamente no mesmo nível do ânus. Muitas espécies são transparentes ou 
brancas sem pigmentação do corpo, enquanto outras são de cor marrom ou cinza, às vezes com 
manchas pretas. Algumas espécies, especialmente nos gêneros Antillesoma (Figura 2G) e 
Themiste (Figura 2D), possuem algum pigmento roxo ou esverdeado em seus tentáculos ou na 
base dos tentáculos. Sipunculans variam em comprimento de alguns mm a cerca de 30 cm.
2. Morfologia Externa O 
plano corporal simples dos sipunculanos consiste em uma região de tronco e uma região 
introvertida mais fina que pode ser completamente retraída para dentro do tronco (Figuras 2 e 
3A). Vários tentáculos geralmente estão localizados na extremidade anterior do introvertido, 
dispostos em círculo ao redor da boca ou em forma de ferradura ao redor do órgão nucal 
quimiossensorial na margem dorsal do disco oral. O introvertido costuma ser adornado com ganchos protéicos.
Figura 1. Filogenia do Sipuncula (modificado de [29]). À direita, sombras exemplares representando um gênero 
de cada família.
O restante da parede do corpo pode ser liso ou coberto por papilas de vários formatos e 
tamanhos. Algumas espécies, particularmente nos gêneros Aspidosiphon (Figura 2H) e 
Cloeosiphon, têm escudos proteicos endurecidos na extremidade anterior e às vezes na extremidade posterior.
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saindo de um todo na base do coral feito pela minhoca; (K) espaço dentro de um coral solitário habitado por A. mulleri;
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(L) coral solitário do gênero Heteropsammia; (M) Phascolion cryptum; (N) P. cryptum dentro de uma concha de gastrópode.
Figura 2. Diversidade de planos corporais dos sipunculanos (A) Sipunculus phalloides; (B) Siphonosoma cumanense; (C) Xenosiphon branchiatus;
(D) Themiste langeniformis; (E) Nephasoma pelúcido; (F) Fascolosoma transparente; (G) Antillesoma Antilhas; (H) Aspidosifão
pesqueiros; (I) Aspidosiphon muelleri, um sipunculano comensal vivendo em simbiose com um coral solitário; (J) A. mulleri introvertido
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4. Ecologia 
Os sipunculanos são exclusivamente marinhos e bentônicos quando adultos. Eles habitam 
todos os oceanos, desde as águas polares até os trópicos e da zona entremarés até o abismo. Deles
(B) A. antillarum: visão interna. Abreviações: an = ânus, cv = vaso contrátil, cvv = vilosidades do 
vaso contrátil, drm = músculo retrator dorsal, es = esôfago, fm = músculo fixador, in = intestino, 
lmb = banda muscular longitudinal, ne = nefrídio, re = reto, sm = músculo fuso, vn = cordão 
nervoso ventral, vrm = músculo retrator ventral.
Figura 3. Anatomia externa e interna dos sipúnculos. (A) Antillesoma antillarum: visão externa.
3. Anatomia 
Anatomicamente, uma das características mais marcantes, presente na maioria das 
espécies, é um intestino que forma uma dupla hélice no tronco, constituído por um ramo 
descendente que se estende desde a boca na ponta do introvertido em direção à extremidade 
posterior do tronco, e um ramo ascendente que segue anteriormente em direção ao ânus (Figura 
3B). Também muito distintos são os músculos retratores introvertidos bem desenvolvidos que 
conectam a ponta do introvertido à parede do corpo no tronco. Quatro retratores introvertidos, 
divididos em um par dorsal e um ventral, parecem ser a condição ancestral [31], mas em muitas 
espécies eles foram reduzidos a dois ou um, embora pontos de inserção separados no corpo 
possam permanecer visíveis. O sistema nervoso central consiste em um gânglio cerebral dorsal 
na extremidade anterior do esôfago, um par de conectivos circunesofágicos e um único cordão 
nervoso ventral sem gânglios óbvios. Um grande celoma primário constitui a cavidade principal 
do corpo. Um celoma secundário se estende até os tentáculos e está conectado a um par de 
sacos compensatórios ou vasos contráteis. Estes últimos se estendem ao longo do esôfago e às 
vezes carregam vilosidades semelhantes a pêlos, conhecidas como vilosidades dos vasos 
contráteis. As gônadas são discretas e localizadas nos pontos de inserção dos músculos 
retratores na parede do corpo. Os ovócitos ou espermatócitos são liberados no celoma do corpo, 
onde amadurecem. Pouco antes da desova, eles são captados pelos nefrídios e liberados pelos 
nefridióporos. O sistema nefridial consiste em um ou mais frequentemente dois sacos alongados 
que se estendem para o celoma do corpo ao longo do lado ventral.
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a presença geralmente não é óbvia na inspeção superficial de um habitat bentônico, pois eles 
tendem a ficar bem escondidos. Enquanto algumas espécies de sipunculanas habitam areia ou 
lama, outras estão associadas a substratos duros, como a face inferior de rochas, espaços entre 
conchas de bivalves, suportes de vegetação submersa ou madeira submersa. Embora duas 
espécies, Phascolion psammophilum Rice, 1993, e Aspidosiphon exiguus Edmonds, 1874, tenham 
sido descritas como meiofaunais, os adultos dessas espécies são maiores do que os limiares de 
tamanho geralmente reconhecidos para a meiofauna de 500 µm ou 1 mm. A maioria dos sipunculans 
encontrados em amostras da meiofauna representam, na verdade, pós-larvas ou juvenis de espécies 
maiores [32]. Algumas espécies contribuem para a erosão de substrato duro, como cascalho de 
coral, conchas de moluscos, rocha calcária ou arenito (Figura 4). Outras espécies, particularmente 
do gênero Phascolion, habitam conchas de moluscos abandonados (Figura 2M), tubos de poliquetas 
ou testículos de foraminíferos. Uma espécie, Phascolosoma turnerae Rice, 1985, foi originalmente 
descrita em madeira submersa, mas também foi relatada em infiltrações de metano ehidrocarbonetos 
[33-35]. Outra espécie do mesmo gênero, Phascolosoma saprophagicum Gibbs, 1987, foi descrita a 
partir da carcaça de uma baleia nas profundezas abissais. Espécies de Aspidosiphon também 
podem habitar conchas vazias de moluscos, mas uma em particular tem uma relação interessante 
com um coral solitário. Quando jovem, A. muelleri procura uma concha vazia de molusco como 
abrigo. Mais tarde, uma larva planula de um coral solitário dos gêneros Heteropsammia e 
Heterocyathus pode se estabelecer fora da concha ocupada. O coral pode crescer demais e absorver 
o material da concha em seu próprio tecido, deixando o sipunculano enrolado dentro do coral (Figura 
2I-L). Nessa relação, o verme ganha um abrigo portátil, e o coral se beneficia ao ser realocado se 
as condições locais se deteriorarem e ao ser mantido na posição vertical [36]. Apesar de sua 
natureza críptica, os sipunculans podem atingir altas densidades. Por exemplo, Rice et al. [37] 
relataram 8.000 indivíduos/m2 de Phascolion cryptum (Figura 2N) na Indian River Lagoon, na Flórida.
Figura 4. Coleta de Sipuncula. (A) Banco de areia exposto pela maré baixa, habitat de grandes sipunculans; 
(A1) Buracos sipunculares; (A2) Escavação profunda no sedimento em busca de sipunculans; (B) 
Siphonosoma cumanenses encontrado neste habitat; (C) Praia com montes sabellariid expostos pela maré 
baixa; (C1) Pedaços de colônias de poliquetas com sipunculans; (C2) quebrar os pedaços de colônias de 
poliquetas em busca de sipunculans; (D) Phascolosoma perlucens encontrado vivendo entre a colônia polychate.
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Os vermes sipunculanos são alimentadores de depósito não seletivos, herbívoros de superfície ou 
alimentadores de suspensão [19,38–41]. Quando adultos, eles têm uma amplitude limitada de movimento. 
Embora algumas espécies tenham sido encontradas escavando até cerca de 1 m de profundidade no 
sedimento [42], não se sabe muito sobre seu movimento horizontal, mas provavelmente é muito limitado. 
Muitas espécies são semi-sésseis, embora nenhuma se ligue fisicamente ao substrato.
5. Reprodução e Desenvolvimento
6. Complexos de Espécies 
Em comparação com os anelídeos mais “típicos”, os sipunculans têm poucos caracteres morfológicos 
que podem ser usados para o diagnóstico de espécies ou táxons de nível superior. Enquanto os relacionamentos
Figura 5. Larvas de Pelagosphera de Sipunculus sp. (A) Larva Pelagosphera com cabeça e tórax 
retraídos para dentro do tronco; (B) Pelagosphera vista lateral de uma larva no processo de 
estender a cabeça do tronco; (C) Vista dorsal da larva pelagosphera mostrando regiões do corpo 
e estruturas externas e internas vistas através da parede translúcida do corpo. Abreviações: an = 
ânus, ey = olho, in = intestino, me = metatroch, ne = nephridia, pr = prototroch, rm = músculo 
retrator, vn = cordão nervoso ventral.
As larvas planctotróficas da pelagosfera podem passar vários meses no plâncton [20] e 
são consideradas o principal mecanismo de dispersão dos sipunculans. O corpo da 
pelagosfera é esférico a alongado (Figura 5), com uma constrição distinta entre o tronco e o 
tórax e um anel ciliar metatrocal proeminente no tórax usado para nadar (Figura 5C). A 
cabeça e o tórax, com o metatroch, podem ser retraídos para dentro do tronco, tornando 
temporariamente a larva incapaz de nadar (Figura 5A). Existem muitos tipos morfologicamente 
distintos de larvas de pelagosfera, variando em tamanho, cor, textura do corpo e morfologia 
da cabeça [58]. Usando DNA barcoding de adultos e larvas, Schulze et al. [59] comparou 11 
desses morfotipos a uma espécie sipunculana, e três adicionais ao nível de gênero. Ao 
discutir a diversidade sipunculana geral, o modo de desenvolvimento e os estágios larvais 
também precisam ser levados em consideração.
Com algumas exceções [43–45], os sipunculanos são gonocóricos. A reprodução é 
geralmente sexual por meio de gametas gerados livremente, embora alguns casos de 
partenogênese, brotamento e fissão tenham sido relatados [45-47]. O desenvolvimento 
embrionário e larval foi excepcionalmente bem estudado em algumas espécies, principalmente 
por meio do trabalho de Mary Rice nas costas noroeste e sudeste dos EUA e do Caribe 
[48,49]. Os embriões sipunculanos sofrem clivagem espiral [48-55]. O desenvolvimento 
posterior pode incluir uma larva trocófora e/ou uma forma larval única conhecida como 
pelagosfera (Figura 5). Enquanto a larva trocófora é sempre lecitotrófica, a pelagosfera pode ser lecitotrófica ou planctotrófica.
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Quatro modos de desenvolvimento podem ser distinguidos [56,57]: (I) desenvolvimento direto; 
(II) desenvolvimento indireto apenas com estágio trocóforo; (III) desenvolvimento indireto com 
um trocóforo e uma pelagosfera lecitotrófica; e (IV) desenvolvimento indireto com um trocóforo e 
uma pelagospera planctotrófica. Embora ainda existam muitas espécies sipunculanas para as 
quais o desenvolvimento é desconhecido, parece que o IV é o modo de desenvolvimento mais comum.
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Além disso, grandes diferenças no modo de desenvolvimento e no tempo de desenvolvimento 
foram relatadas entre as linhagens do Pacífico oriental e ocidental, resumidas em [72].
6.3. Complexo Thysanocarida nigra/Golfingia 
pugettensis Thysanocarida nigra (Ikeda, 1904) possui um tronco relativamente longo (até 
10 cm), liso e um introvertido até duas vezes mais longo. A localidade tipo está listada como 
“Japão” [18]. A Golfingia pugettensis morfologicamente semelhante foi descrita por Fisher [16] 
de Puget Sound, e tem sido objeto de investigações sobre reprodução, embriologia e 
desenvolvimento larval [48,76]. As duas espécies foram sinonimizadas por Gibbs et al. [77], 
sob Thysanocardia nigra como o nome válido. Estudos genéticos baseados em sequências 
16S indicam que as populações do Pacífico oriental e ocidental representam linhagens 
genéticas separadas (29,3% K2P para 16S); além disso, havia indicação de que existem dois clados no Pacífico oriental [72].
6.2. Complexo Themiste pyroides/hexadactyla
entre os táxons superiores estão se consolidando cada vez mais, muitas espécies são mal definidas 
morfologicamente e molecularmente. Desde a década de 1990, tornou-se mais fácil e econômico 
gerar dados moleculares que podem ser usados além dos dados morfológicos para delinear os limites 
das espécies. Isso ajudou a identificar vários complexos de espécies “crípticas” ou “pseudocrípticas” 
dentro de Sipuncula. Espécies crípticas são aqui definidas como espécies que são morfologicamente 
indistinguíveis, mas formam unidades evolucionárias distintas com base em sua divergência genética 
[60]; espécies pseudocriptográficas que podem ser identificadas por caracteres morfológicos após 
um estudo comparativo detalhado de características morfológicas e não morfológicas [61]. Enquanto 
dois estudos sobre a diversidade críptica sipunculana basearam-se em técnicas genéticas de 
impressão digital[62,63], a maioria dos outros usou o sequenciamento de DNA de um ou vários 
marcadores de genes mitocondriais ou nucleares. O marcador mais comumente usado tem sido a 
sequência comum de “DNA barcoding” [64], uma sequência de ~650 pb do gene da subunidade I 
(COI) da citocromo c oxidase. Outro marcador mitocondrial é o RNA ribossômico 16S (16S). Alguns 
estudos utilizaram adicionalmente marcadores nucleares como o RNA ribossômico 28S (28S) ou 
Histona H3 (H3). Se as distâncias genéticas entre os clados forem calculadas, elas são mais 
comumente relatadas como distâncias médias do Parâmetro Kimura 2 (K2P).
6.1. Complexo Sipunculus nudus
No entanto, uma análise filogenética multilocus usando marcadores nucleares (28S e H3) e 
mitocondriais (COI e 16S) mostrou um nível mais alto de variação genética entre populações 
distantes de espécies putativas S. nudus, e análises morfológicas corroboram a descoberta 
filogenética [67]. As distâncias genéticas médias entre os clados não foram relatadas, mas com base 
nas árvores filogenéticas, fica claro que S. nudus é um caso de espécie pseudocríptica.
Themiste pyroides (Chamberlin, 1920) é uma espécie intertidal originalmente descrita em 
Laguna Beach, Califórnia, e tem sido amplamente relatada no nordeste do Pacífico (Alasca até Baja 
California) [48] , bem como no noroeste do Pacífico [40,68]. Uma espécie morfologicamente 
semelhante, Themiste hexadactyla, foi descrita no norte do Japão [69] e relatada em Hokkaido [70] 
bem como na Califórnia [70], mas Cutler e Cutler [71] declararam T. hexadactyla um sinônimo júnior 
de T. pyroides . No entanto, os dados da sequência COI e 16S indicam diferenças genéticas 
significativas (11,5% da distância K2P média para COI) entre as populações da Colúmbia Britânica, 
Canadá, e a Baía de Pedro, o Grande, no Mar do Japão [72].
Enquanto a linhagem da Colúmbia Britânica se desenvolve diretamente (modo de desenvolvimento 
I), a linhagem do Mar do Japão inclui os estágios trocóforo lecitotrófico e pelagosfera (modo de 
desenvolvimento III) [73]. Com base nessas diferenças, Maiorova e Adrianov [74] e Nishikawa [75] 
propuseram a ressurreição de T. hexadactyla no Pacífico ocidental.
Sipunculus nudus Linnaeus, 1766, é a espécie mais popular desse grupo, sendo utilizada como 
isca para a pesca recreativa [65] e como comida de delicatessen em alguns países asiáticos [ 66]. 
Espécimes desse gênero podem atingir 50 cm de comprimento de tronco, mas S. nudus varia de 5 a 
15 cm de comprimento. Esta espécie foi descrita de “águas europeias” e tem sido considerada 
cosmopolita em águas tropicais, subtropicais e temperadas em todos os oceanos [19].
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Com base em [48,73], as diferenças entre as linhagens do Pacífico oriental e ocidental também são 
aparentes na reprodução, desenvolvimento e comportamento larval, resumido em [72].
6.5. Complexo Phascolosoma nigriscens/varians
6.6. Complexo Phascolosoma perlucens 
Phascolosoma perlucens Baird, 1868, é a terceira das espécies arbóreas circuntropicais e 
cosmopolitas do gênero Phascolosoma. Eles são encontrados em abundância em águas rasas 
dentro de escombros de coral ou em fendas de rochas calcárias [85] no Caribe, [86-88], oeste do 
Pacífico [15,89-91], leste do Pacífico [16], várias localidades na Índia Oceano, [92–94], e algumas 
localidades do Atlântico oriental, [95]. Descrita originalmente da Jamaica [87], a espécie é
Dados de sequência de DNA [81] e estudos baseados na reação em cadeia da polimerase de 
repetição de sequência intersimples (ISSR-PCR, uma técnica de impressão digital genética) [63] 
indicaram que há uma leve estrutura genética entre as populações no Pacífico oriental e uma 
estrutura mais substancial entre as populações no Pacífico ocidental, embora não haja ruptura 
genética entre as amostras das Ilhas Curilas e as do Mar do Japão. O desenvolvimento larval de 
ambas as espécies foi estudado extensivamente [48,73,82,83]. Ambos possuem larvas planctotróficas 
de pelago sphera, o que pode possivelmente permitir a dispersão pela bacia do Pacífico. Embora 
algumas diferenças no tempo de desenvolvimento tenham sido observadas entre as larvas em 
ambas as costas [82], não está claro se estes são exemplos de plasticidade fenotípica ou têm uma base genética.
Keferstein [84] descreveu Phascolosoma nigrescens de Fiji e P. varians de St. Thomas no 
Caribe. As duas espécies foram sinonimizadas com P. nigrescens como sinônimo sênior [19]. Além 
de P. varians, Cutler [19] lista 12 outros sinônimos juniores para P. nigrescens. No entanto, Silva-
Morales [21] recentemente forneceu evidências morfológicas e moleculares para apoiar o 
restabelecimento de P. varians. Os três espécimes caribenhos incluídos em seu estudo divergiram 
do espécime da Nova Caledônia (a sequência disponível mais próxima de Fiji, a localidade tipo para 
P. nigrescens) por uma distância K2P média de 24% para COI. Eles propuseram que P. nigrescens 
(do Indo-Pacífico) e P. varians (do Caribe) podem ser distinguidos por sua morfologia de gancho 
(dente secundário arredondado em P. varians; quadrado em P. nigrescens), ligação dos nefrídios a 
a parede do corpo (parcialmente em P. varians; totalmente em P. nigrescens) e a forma do vaso 
contrátil (simples em P. varians; com sacos laterais em P. nigrescens). Além disso, as análises 
moleculares de Silva-Morales sugerem que P. nigrescens pode consistir em pelo menos cinco 
espécies adicionais, da Espanha, Austrália, Nova Caledônia, Israel e África do Sul, respectivamente 
[21].
6.4. Complexo Phascolosoma agassizii 
Phascolosoma agassizii agassizii Keferstein, 1866, é uma espécie relativamente grande e 
comum de águas rasas que é abundante na costa oeste da América do Norte, bem como no 
Noroeste do Pacífico. Há também registros do Oceano Índico [78], Pacífico Sul tropical [29], Atlântico 
[79] e Mar Mediterrâneo [80]. Uma segunda subespécie, P. agassizii kurilense (Satô, 1937) foi 
descrita nas Ilhas Curilas. Schulze et ai. [72] relataram pela primeira vez uma ruptura genética entre 
as populações no leste e oeste do Pacífico Norte, com base em COI e dados de sequência 16S. Isso 
foi posteriormente confirmado com um tamanho de amostra maior e uma faixa geográfica de 
amostragem mais ampla [81]. A distância genética média entre as populações do Pacífico oriental e 
ocidental foi superior a 32% para COI. Não apenas os dois táxons eram muito distintos geneticamente, 
como também não eram táxons irmãos separados por várias outras espécies de Phascolosoma na 
árvore filogenética. Embora existam algumas diferenças nos padrões de pigmentação e na morfologia 
do gancho entre os dois clados, ambos se encaixam na descrição de P. agassizii agassizii conforme 
apresentado na monografia de Cutler [19]. Os dois espécimes das Ilhas Curilas incluídos no Johnson 
et al. estudo [81] não mostrou nenhuma divergência genética de outros membros do clado Pacífico 
ocidental. Morfologicamente, P. agassiziikurilense difere de P. agassizii agassizii apenas pela 
presença de um pequeno lobo secundário nos nefrídios. A localidade tipo para P. agassizii agassizii 
é Mendocino, Califórnia; portanto, é provável que o Pacífico ocidental represente uma espécie 
diferente, ainda não descrita.
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6.7. Complexo Apionsoma misakianum 
Apionsoma (Apionsoma) misakianum (Ikeda, 1904) é uma espécie pequena, com tronco de 
3-8 mm de comprimento e um introvertido fino de até 10 vezes o comprimento do tronco. A 
espécie tem sido amplamente relatada em águas rasas nos trópicos e subtrópicos, mas 
geralmente é incomum. A morfologia do tronco é relativamente indefinida e o comprimento 
extremo do introvertido torna difícil preservar espécimes com seus introvertidos totalmente 
estendidos. Como consequência, os anéis distais dos ganchos introvertidos, que possuem 
características distintas, não podem ser facilmente visualizados. Portanto, é possível que alguns 
registros desta espécie sejam erros de identificação. Usando dados de aloenzimas, Staton e 
Rice [62] apresentaram evidências de uma divisão genética entre as populações desta espécie 
entre as populações de Florida Keys/Bahamas e uma população de Sebastian Pinnacles, na 
costa atlântica centro-sul da Flórida. Além disso, embora essas populações não pudessem ser 
distinguidas morfologicamente (neste caso, os anzóis introvertidos foram cuidadosamente 
examinados), cada grupo tinha larvas pelagosphera distintas. Descrito em detalhes por Rice et 
al. [58,98], as larvas da população do sul foram apelidadas de larvas de “cabeça preta branca”, 
enquanto as da população do norte são conhecidas como “veludo manchado” [58]. Eles podem 
ser distinguidos não apenas por seus padrões de pigmentação, mas também por seu tempo de 
desenvolvimento ligeiramente diferente [56,58,98]. O sequenciamento de DNA de larvas e 
adultos confirmou as descobertas originais de heterogeneidade genética dentro de A. misakianum 
[59] (distância média para todos os A. misakianum combinados: 19% K2P). Além da população 
de Sebastian Pinnacles, o clado “veludo manchado” incluía ainda um espécime adulto do Mar 
Vermelho e da Nova Caledônia, enquanto o clado “cabeça preta branca” incluía um espécime 
adicional de Belize. Larvas de cravo branco também foram capturadas em águas superficiais do 
Atlântico central (descritas como “tipo C” ou Baccaria oliva) [99], indicando que elas têm vida 
longa e alto potencial de dispersão. A distância genética média dentro do clado para COI foi de 
16,2% para o clado “spotted velvet”, mas apenas 0,7% para o clado “white blackhead” [59]. Com 
base nesses dados e na ampla distribuição geográfica do clado “veludo manchado”, sugerimos 
que esse clado provavelmente representa várias espécies, embora uma amostragem mais 
extensa seja necessária para resolver esse clado. No mínimo, podemos concluir que Apionsoma 
misakianum inclui duas espécies, mas atualmente não podemos determinar qual, se for o caso, 
é a espécie nominal. Cutler [19] sinomizou três espécies com A. misakianum: Phascolosoma 
hespera Chamberlain, 1920, Golfingia (Phascolana) longirostris Wesenberg-Lund, 1959, e 
Golfingia (Phascolana) tenuissima Wesenberg-Lund, 1959. Exame cuidadoso do material tipo e/
ou sequenciamento de topótipos seriam necessários para avaliar se algum deles deveria ser 
ressuscitado. A localidade tipo para a espécie é no Japão [100]; portanto, seria de particular 
interesse estudar material do Pacífico ocidental.
prontamente distinguido de outros congêneres pela presença de papilas pré-anais avermelhadas, 
cônicas e direcionadas posteriormente na base dorsal do introvertido, e pelo dente redondo 
secundário no lado côncavo dos ganchos introvertidos [96]. Cutler [19] reduziu a confusão dentro 
de P. perlucens, mas ainda lista 18 sinonímias, resultando em superaglomeração putativa de 
espécies de P. perlucens. Seguindo a tendência de testar o cosmopolitismo entre invertebrados 
com poucas características morfológicas, Kawauchi & Giribet [97] examinaram 56 indivíduos 
putativos identificados como P. perlucens de 13 localidades nos trópicos, usando dois genes 
mitocondriais (COI e 16S) em análises filogenéticas. Embora as distâncias genéticas entre as 
populações não tenham sido relatadas, as árvores filogenéticas e as redes de haplótipos 
mostram clara separação genética de populações geograficamente distantes desta espécie. 
Mais do que isso, os autores analisaram a morfologia dos ganchos e identificaram pelo menos 
quatro linhagens diferentes, corroborando parte da análise genética. No entanto, para delimitar 
as espécies, precisamos de um esforço em analisar uma amostra maior de indivíduos, localidades 
e mais genes antes que uma revisão taxonômica abrangente possa ser alcançada.
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Silva-Morales et al. [24] também incluíram uma sequência COI de um espécime identificado 
como A. antillarum da Tailândia em sua análise que constituía sua própria linhagem genética 
distinta, mas o espécime não foi examinado morfologicamente. Dada a divergência genética, 
supomos que a amostra da Tailândia constitui uma terceira espécie de Antillesoma. Estudos 
morfológicos e moleculares adicionais cobrindo um escopo geográfico mais amplo podem 
revelar que mais espécies estão presentes em todo o mundo.
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A diversidade global dos Sipuncula ainda é pouco compreendida, mas vários estudos usando 
técnicas genéticas em combinação com características morfológicas e/ou reprodutivas e de 
desenvolvimento revelaram que mais diversidade está presente do que o esquema taxonômico atual 
[19] representa. Muitas das linhagens que foram detectadas com ferramentas moleculares 
provavelmente representam novas espécies ou espécies que foram previamente sinonimizadas e 
devem ser restabelecidas. Como em muitos outros táxons de invertebrados, as descrições 
taxonômicas formais estão atrasadas em relação ao trabalho molecular. Essa lacuna provavelmente 
aumentará no futuro devido ao pequeno número de taxonomistas sipunculanos em todo o mundo, 
bem como à falta de financiamento e reconhecimento para o trabalho taxonômico. Embora os principais clados em Sipuncula sejam bem
Sipunculans no Atlântico Sudoeste ainda são pouco conhecidos. No Brasil, a coleta desse 
organismo ao longo da costa foi feita principalmente por expedições oceanográficas na plataforma 
continental [103-106]. Além disso, os bentos da zona entremarés e além da plataforma continental da 
costa brasileira ainda são pouco ou totalmente inexplorados [107].
6.8. Complexo Antillesoma antillarum 
Antillesoma antillarum (Grube & Öersted, 1858) é outra espécie comum e relativamente grande 
relatada em habitats de águas rasas quentes em todo o mundo. Silva-Morales et al. [24] descreveram 
recentemente uma nova espécie de Antillesoma, A. mexicanum, da costa do Pacífico mexicano. Esta 
espécie difere morfologicamente de A. antillarum por possuirpigmentação mais escura , distribuição 
mais esparsa das papilas corporais e menor comprimento do tronco. Além disso, a distância genética 
média é de 21% para COI entre o clado Pacífico mexicano e Caribe-Flórida.
7. Cobertura geográfica 
Em geral, os dados de diversidade sipunculana refletem fortemente a quantidade de esforço 
taxonômico para áreas geográficas. Devido à acessibilidade mais fácil, as espécies de águas rasas são 
mais conhecidas do que as espécies de águas profundas. Por exemplo, dos ~70 lotes de sipunculans 
coletados em águas profundas ao longo da margem leste da Austrália por Gunton et al. [101], apenas 
10 puderam ser identificados de forma confiável ao nível da espécie e representaram apenas duas 
espécies. Murina [102] enfatizou a falta de conhecimento dos sipunculanos em todo o mundo, e apontou 
que os oceanos Índico, Pacífico, Sudoeste Atlântico e costa da China são as regiões mais inexploradas. 
Mais de quatro décadas depois, apenas alguns esforços em partes específicas do mundo foram feitos 
para preencher essa lacuna. A ausência de especialistas treinados para identificar Sipuncula contribui para esse problema.
Lanna, e outros. [108] reconhecem que há mais informações sobre a fauna marinha do sudeste e sul 
do Brasil, e isso vale também para os sipunculanos, pois essa situação é consequência do alto nível da 
expedição oceanográfica nessa área e dos grupos de pesquisadores consolidados desde década de 
1950.
8. Conclusões
6.9. Complexos de Espécies de 
Aspidosiphon Ainda não foram conduzidos estudos focados em complexos de espécies crípticas/
pseudocriptográficas do gênero Aspidosiphon. No entanto, com base em análises filogenéticas que 
incluíram vários representantes de algumas espécies comuns de diferentes localizações geográficas 
[28,29], é provável que existam vários complexos de espécies. Por exemplo, vários espécimes de 
Aspidosiphon (Paraspidosiphon) laevis de Quatrefages, 1865, Aspidosiphon (Paraspidosiphon) parvulus 
Gerould, 1913 e Aspidosiphon (Aspidosiphon) elegans (Chamisso e Eysenhardt, 1821) de diferentes 
locais foram incluídos em reconstruções filogenéticas multigênicas do filo e as árvores resultantes não 
suportam a monofilia dessas espécies.
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Contribuições dos Autores: Os autores contribuíram com os seguintes componentes para o manuscrito: Conceitualização , 
AS e GYK; redação—preparação do rascunho original, AS; redação—revisão e edição, AS e GYK; visualização, GYK 
Ambos os autores leram e concordaram com a versão publicada do manuscrito.
Financiamento: Esta pesquisa não recebeu financiamento externo.
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