Influência dos fatores abióticos e da disponibilidade de presas sobre comunidade de serpentes do Planalto Médio do Rio Grande do Sul

Prévia do material em texto

111
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 99(1):111-114, 30 de março de 2009
Influência dos fatores abióticos e da disponibilidade de presas...
Influência dos fatores abióticos e da disponibilidade de presas
sobre comunidade de serpentes do Planalto Médio do
Rio Grande do Sul
Noeli Zanella1 & Sonia Z. Cechin2
1. Instituto de Ciências Biológicas, Universidade de Passo Fundo. Caixa Postal 611, 99001-970 Passo Fundo, RS, Brasil. (zanella@upf.br)
2.
 
Departamento de Biologia, Centro de Ciências Naturais e Exatas, Universidade Federal de Santa Maria. Faixa de Camobi, Km 9,
Camobi, 97105-900 Santa Maria, RS, Brasil.
ABSTRACT. Influence of abiotic factors and availability of prey on the occurrence of snakes in the middle plateau region
of Rio Grande do Sul, Brazil. The influence of abiotic factors on the availability of prey and on the diet of the most abundant snake
species in the middle plateau region of Rio Grande do Sul was studied in two areas: forest and field. Snakes captured using time-constrained
search, occasional encounters and pitfall traps and snakes deposited in the reptile collection of the University of Passo Fundo were
studied. The feeding guilds of the six most abundant species were recorded: anurophagous (n = 2: Echinanthera cyanopleura (Cope, 1885)
and Thamnodynates cf. strigatus (Günther, 1858)); rodent-eating (n = 1: Bothrops alternatus Duméril, Bibron & Duméril, 1854);
molluscophagous (n = 1: Tomodon dorsatus Duméril, Bibron & Duméril, 1854) and generalist (n = 2: Liophis poecilogyrus (Wied-
Neuwied, 1825) and Philodryas patagoniensis (Girard, 1858)). Among the abiotic factors analyzed, snake abundance was associated with
maximum temperature (R2 = 0.66) and showed no significant association with rainfall. Amphibian abundance showed a positive association
with rainfall (R2 = 0.54) and was not significantly associated with minimum temperature. Snake abundance was not correlated with the
abundance of amphibians or rodents.
KEYWORDS. Feeding, diet, guilds.
RESUMO. A influência dos fatores abióticos sobre a disponibilidade de presas e a dieta das espécies de serpentes mais abundantes do
Planalto Médio do Rio Grande do Sul, foi estudada em duas áreas: floresta e campo. O trabalho foi desenvolvido utilizando serpentes
coletadas com os métodos: procura limitada por tempo, encontros ocasionais, armadilhas de interceptação e queda, e serpentes depositadas
na coleção de répteis da Universidade de Passo Fundo. Foram registradas as guildas alimentares das seis espécies mais abundantes:
anurófagas (n = 2: Echinanthera cyanopleura (Cope, 1885) e Thamnodynates cf. strigatus (Günther, 1858)); rodentívoras (n = 1:
Bothrops alternatus Duméril, Bibron & Duméril, 1854); moluscófagas (n = 1: Tomodon dorsatus Duméril, Bibron & Duméril, 1854) e
generalistas (n = 2: Liophis poecilogyrus (Wied-Neuwied, 1825) e Philodryas patagoniensis (Girard, 1858)). Dos fatores abióticos
analisados, a abundância de serpentes foi mais relacionada à temperatura máxima (R2 = 0,66) e não apresentou relação significativa com
a pluviosidade. A abundância de anfíbios apresentou relação positiva com a pluviosidade (R2 = 0,54) e não foi significativa com a
temperatura mínima. A abundância de serpentes não foi correlacionada com a abundância de anfíbios e roedores.
PALAVRAS-CHAVE. Alimentação, dieta, guildas.
A disponibilidade de alimento é um importante fator
que influencia a abundância e a diversidade de espécies
nas comunidades de serpentes (GIBBONS & SEMLITSCH, 1987).
Uma suposição comum a muitos estudos ecológicos sobre
serpentes simpátricas é que a partilha de recursos
(especialmente de alimento) ocorre de forma a reduzir a
competição interespecífica (TOFT, 1985). O alimento constitui
uma das três principais dimensões do nicho das serpentes e
pode influenciar o uso de hábitat, seu comportamento
alimentar e período de atividade (TOFT, 1985).
A biologia alimentar da maioria das serpentes
brasileiras é pouco conhecida e a maior parte dos estudos
enfoca uma ou poucas espécies (e.g. SAZIMA, 1989;
MARQUES, 1996; MARQUES & PUORTO, 1994, 1998; BERNARDE
et al., 2000; PINTO & LEMA, 2002; PIZZATTO & MARQUES,
2002; NOGUEIRA et al., 2003; SOLÉ & KWET, 2003; BIZERRA
et al., 2005). Os primeiros estudos sobre a dieta de
serpentes no Brasil incluíam de forma geral, apenas uma
simples relação dos itens consumidos, mas estudos
posteriores passaram a inserir informações sobre o número
e o tamanho das presas e relacioná-las com o tamanho
das serpentes (e.g., JORDÃO & BIZERRA, 1996; MARQUES &
SAZIMA, 1997).
Fatores abióticos como temperatura e pluviosidade,
podem influenciar a atividade de serpentes e presas
potenciais. O padrão de atividade de serpentes sofre
influência da temperatura e umidade elevada, com aparente
aumento de atividade no final da primavera e verão,
período com temperaturas intermediárias em que muitas
espécies de anuros estão em atividade reprodutiva
(YANOSKY et al., 1996). DI-BERNARDO et al. (2007) relatam
a influência da temperatura em comunidades de serpentes
em região subtropical. Segundo os autores, baixas
temperaturas restringem a atividade das serpentes sendo
responsável pelo padrão sazonal da maioria das espécies.
Este estudo tem por objetivo descrever a estrutura
de guildas entre as espécies mais abundantes de
serpentes e relacionar a influência dos fatores abióticos
(temperatura e pluviosidade) sobre a disponibilidade de
presas e sobre a ocorrência das espécies de serpentes
no Planalto Médio, Passo Fundo, Rio Grande do Sul.
MATERIAL E MÉTODOS
A área selecionada para o presente estudo pertence
à Fazenda da Brigada Militar (28º15’S, 52º24’W) e situa-
112
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 99(1):111-114, 30 de março de 2009
ZANELLA & CECHIN
se no município de Passo Fundo, Rio Grande do Sul. A
área compreende formações de campo e floresta, com
gradiente altitudinal variando de 630 a 740 m acima do
nível do mar. As florestas do município de Passo Fundo
são formações típicas de floresta ombrófila mista, cujo
principal representante arbóreo é a Araucaria
angustifolia (Araucariaceae) e nos campos predominam
as gramíneas (QUADROS & PILLAR, 2002). De acordo com a
classificação de KÖPPEN (1948), o clima local é subtropical
úmido, com chuvas bem distribuídas durante o ano e
temperatura do mês mais quente superior a 22ºC e a do
mês mais frio oscilando entre -3 e 10ºC (média anual de
16,9 a 18,4ºC). A pluviosidade anual na área varia entre
1.575 e 1.986 mm anuais, com a umidade relativa variando
de 73 a 79% (EMBRAPA, 1994).
Para a localização e captura das serpentes foram
utilizados os seguintes métodos: procura limitada por
tempo e encontros ocasionais. O período de estudo no
campo compreendeu janeiro de 2001 a março de 2003.
Para a localização e captura das presas potenciais (anfíbios
e roedores) foram utilizadas armadilhas de queda, que
permaneceram abertas de março de 2001 a março de 2003,
ininterruptamente. Neste período as armadilhas foram
revisadas três vezes por semana e os animais
permaneciam, nos intervalos das inspeções, dentro das
mesmas. No interior dos recipientes foi mantido um filme
d’água e pedaços de isopor para refúgio dos animais
apreendidos.
O estudo da dieta das espécies foi feito com base
na análise do conteúdo estomacal de serpentes coletadas
no campo, através dos métodos de encontros ocasionais
e procura visual, e de serpentes procedentes da mesma
área, depositadas na coleção de répteis da Universidade
de Passo Fundo (CRUPF). O conteúdo estomacal foi
obtido por dissecação e se encontra depositado na
coleção anexa de répteis da Universidade de Passo Fundo
(CRAUPF). Foi realizada análise qualitativa dos itens
alimentares, para cada espécie de serpentes.
Foi utilizada análise de regressão para investigar
relações entre abundância de serpentes e presas
potenciais (anfíbios e roedores) e variáveis ambientais
(temperaturas mínima, média, máxima e pluviosidade), no
período de estudo. Para as análises estatísticas foi
utilizado o programa CoStat 6.3.
Material examinado.Bothrops alternatus Duméril, Bibron
& Duméril, 1854. BRASIL, Rio Grande do Sul: Carazinho
(28º28’S, 52º78’W 603m), III.1994, A. Pacheco col. (CRUPF
147); Lagoa Vermelha (28º20’S, 51º52’W 801 m), , 24.III.1995,
A. Rosa col. (CRUPF 195); Mato Castelhano (28º27’S, 52º19’W
740 m), , 15.V.2003, L. Betanin col. (CRUPF 1211); ,
01.VI.2003, Aeroporto cols. (CRUPF 1213); Nicolau Vergueiro
(28º 53’ S 52º 46’ W 567 m), , 06.V.1994, E. Estadual cols.
(CRUPF 155); , 27.IV.2003, P. Maldaner col. (CRUPF 1201);
Passo Fundo (28º26’S, 52º40’W, 687m), , III.1993, L. Pilatti
col. (CRUPF 74); 2 , V.1994, Patronato cols. (CRUPF 156,
160); , 07.IV.1995, R. Nodari col. (CRUPF 201); , 06.X.1995,
P. Santos col. (CRUPF 222); , 12.VIII.1996, P. Grando col.
(CRUPF 264); , 01.V.1997, S. Silveira col. (CRUPF 323);
03.V.1997, Patronato cols. (CRUPF 324); , 22.V.1997, P.
Oliveira, col. (CRUPF 333); , 15.XII.1998, C. Rick col. (CRUPF
411); , 17.III.2001, B. Militar cols. (CRUPF 713); , 21.III.2001,
N. Ubaldo col. (CRUPF 716); , 28.V.2001, J. Silva col. (CRUPF
784); , , 04.VI.2001, B. Militar cols. (CRUPF 789, 790); ,
10.VII.2001, N. Ubaldo col. (CRUPF 792); 2 , 14.X.2001, N.
Ubaldo col. (CRUPF 824, 827); , 21.X.2001, N. Ubaldo col.
(CRUPF 826); , 28.XI.2001, N. Zanella col. (CRUPF 840); ,
05.XII.2001, N. Ubaldo col. (CRUPF 863, 865); , 02.III.2002,
P. Cruz cols. (CRUPF 939); , 21.III.2002, Muzar cols. (CRUPF
951); , 11.IV.2002, Aeroporto cols. (CRUPF 968); , ,
16.IV.2002, Apae cols. (CRUPF 975, 976); 18.IV.2002, N. Ubaldo
col. (CRUPF 988); , 21.V.2002, B. Militar cols. (CRUPF 1000);
, 24.V.2002, N. Ubaldo col. (CRUPF 1001); , 21.VI.2002, P.
Cruz cols. (CRUPF 1027); , 24.VI.2002, Apae cols. (CRUPF
1016); 04.IX.2002, A. Toldo col. (CRUPF 1050); 2 , 10.IX.2002,
N. Ubaldo & M. Costa cols. (CRUPF 1034, 1035); 2 ,
11.IX.2002, Aeroporto & A. Toldo cols. (CRUPF 1036, 1049);
3 , 25.IX.2002, H. Albrecht col. (CRUPF 1045, 1046, 1044); ,
18.IX.2002, A. Toldo col. (CRUPF 1048); , 06.X.2002, S. Silva
col. (CRUPF 1068); , 25.X.2002, N. Ubaldo col. (CRUPF 1084);
, 05.XII.2002, R. Kilca col. (CRUPF 1125); 09.I.2003, N.
Ubaldo col. (CRUPF 1149); , 02.II.2003, N. Ubaldo col. (CRUPF
1184); Pontão, , 22.IX.1995, A. Anunciação col. (CRUPF 220).
Echinanthera cyanopleura (Cope, 1885). BRASIL, Rio
Grande do Sul: Nicolau Vergueiro, , 18.VII.2003, E. Gonçalves
col. (CRUPF 1244); Passo Fundo, , I.1993, S. Bordin, col.
(CRUPF 93); , 07.IX.1999, M. Friedrich col. (CRUPF 583); ,
04.IV.2000, S. Nunes col. (CRUPF 654); , 22.I.2001, J. Nogueira
col. (CRUPF 695); , 08.II.2001, N. Zanella col. (CRUPF 693);
, 21.III.2001, N. Zanella col. (CRUPF 715); , , 08.VIII.2001,
N. Zanella col. (CRUPF 803, 804); , 30.XI.2001, N. Zanella
col. (CRUPF 862); , 10.XII.2001, N. Zanella col. (CRUPF 867);
, 26.XII.2001, N. Ubaldo col. (CRUPF 881); , 19.XII.2001,
N. Zanella col. (CRUPF 878); , 09.I.2002, N. Zanella col.
(CRUPF 890); , 22.I.2002, N. Zanella col. (CRUPF 902); ,
14.I.2002, Herpeto cols. (CRUPF 893); , 26.I.2002, N. Zanella
col. (CRUPF 913); , 06.II.2002, N. Zanella col. (CRUPF 919);
27.II.2002, N. Zanella col. (CRUPF 930); , 01.III.2002, N.
Zanella col. (CRUPF 929); , 11.III.2002, N. Zanella col. (CRUPF
944); , 20.III.2002, Herpeto cols. (CRUPF 945); , 11.III.2002,
Herpeto cols. (CRUPF 943); 3 , 08.IV.2002, Herpeto cols.
(CRUPF 962, 964, 966); , 13.IV.2002, N. Zanella col. (CRUPF
970); , 17.IV.2002, N. Zanella col. (CRUPF 978); 2 ,
08.IV.2002, Herpeto cols. (CRUPF 963, 965); , 24.IV.2002,
Herpeto cols. (CRUPF 986); , 01.IV.2002, Herpeto cols.
(CRUPF 954); , 06.V.2002, N. Zanella col. (CRUPF 996); ,
07.X.2002, Herpeto cols. (CRUPF 1067); , 09.X.2002, G. Freitag
col. (CRUPF 1069); , 05.XI.2002, R. Kilca col. (CRUPF 1096);
, 29.XI.2002, N. Zanella col. (CRUPF 1117); , 25.XI.2002,
N. Zanella col. (CRUPF 1143); , 09.XII.2002, N. Zanella, col.
(CRUPF 1129); , 05.I.2003, Herpeto cols. (CRUPF 1135); ,
24.I.2003, Herpeto cols. (CRUPF 1173); , 15.I.2003, M.
Marafon col. (CRUPF 1172); 2 , 27.I.2003, Herpeto cols.
(CRUPF 1174, 1175); , 19.II.2003, J. Grando col. (CRUPF
1185); , 28.II.2003, J. Grando col. (CRUPF 1188); ,
27.II.2003, S. Nunes col. (CRUPF 1195); , 03.III.2003, N.
Zanella col. (CRUPF 1189); , 04.IV.2005, N. Zanella col.
(CRUPF 1458); , 14.IV.2005, N. Zanella col. (CRUPF 1465);
Santo Antônio do Palma (28º49’S, 52º02’W 669 m), , V.2004,
F. Gatto col. (CRUPF 1447); Soledade (28º81’S, 52º51’W 726
m), 01.III.1997, A. Chiarello col. (CRUPF 325).
Liophis poecilogyrus (Wied-Neuwied, 1825). BRASIL, Rio
Grande do Sul: Passo Fundo, , 21.IX.1999, M. Zen col.
(CRUPF 599); , 28.XI.1999, M. Oliveira col. (CRUPF 586); ,
28.XI.2001, Formiguieri col. (CRUPF 859); 3 , 18.XII.2001, H.
Albrecht col. (CRUPF 874, 875, 876); , 29.I.2002, N. Ubaldo
col. (CRUPF 912); , 03.I.2002, N. Ubaldo col. (CRUPF 886); ,
12.I.2002, N. Ubaldo col. (CRUPF 896); , 03.III.2002, Patronato
cols. (CRUPF 942); 2 , 16.IV.2002, Apae cols. (CRUPF 973,
974); , 04.IX.2002, A. Toldo col. (CRUPF 1051); , 04.X.2002,
Apae cols. (CRUPF 1074); , 11.X.2002, Apae cols. (CRUPF
1073); , 28.X.2002, N. Zanella col. (CRUPF 1085); ,
01.XI.2002, N. Zanella col. (CRUPF 1087); , 25.XI.2002, N.
Zanella col. (CRUPF 1105); , 26.XI.2002, Corsan cols. (CRUPF
1115); , 20.I.2003, N. Zanella col. (CRUPF 1162); Pontão
(28º05’S, 52º67’W 683m), , 03.II.2001, A. Moura col. (CRUPF 736).
Philodryas patagoniensis (Girard, 1858). BRASIL, Rio
Grande do Sul: Carazinho, , 01.III.2003, A. Mandelli col.
(CRUPF 1200); Passo Fundo, , IV.1993, E. Silva col. (CRUPF
100); , 10.X.1994, E. Floss col. (CRUPF 171); , 14.III.2001,
N. Zanella col. (CRUPF 706); , , 22.IV.2001, G. Freitag col.
(CRUPF 760, 762); , 08.X.2002, N. Ubaldo col. (CRUPF 822);
113
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 99(1):111-114, 30 de março de 2009
Influência dos fatores abióticos e da disponibilidade de presas...
, , 07.XI.2001, G. Freitag & N. Ubaldo cols. (CRUPF 835,
836); , 09.XI.2001, S. Nunes col. (CRUPF 847); , 03.V.2002,
N. Zanella col. (CRUPF 997); 18.X.2002, N. Zanella col. (CRUPF
1081); , 10.I.2003, H. Albrecht col. (CRUPF 1165).
Thamnodynastes cf. strigatus (Günther, 1858). BRASIL,
Rio Grande do Sul: Passo Fundo, , 07.V.1992, S. Damian col.
(CRUPF 23); , VI.1992, Herpeto cols. (CRUPF 09); , VIII.1993,
Patronato cols. (CRUPF 106); , I.1994, N. Zanella col. (CRUPF
136); , VIII.1994, A. Dalmaso col. (CRUPF 167); , 09.IX.1994,
R. Bisinela col. (CRUPF 170); , 08.XI.1995, S. Salgen col.
(CRUPF 235); 2 , 15.II.1997, R. Martins col. (CRUPF 321,
322); 10.I.2001, N. Zanella col. (CRUPF 688); , 30.I.2001, D.
Moura col. (CRUPF 775); , 12.II.2001, N. Zanella col. (CRUPF
694); , 20.III.2001, N. Ubaldo col. (CRUPF 714); , 26.III.2001,
N. Ubaldo col. (CRUPF 718); , 28.IV.2001, E. Carmo col.
(CRUPF 770); , 15.V.2001, N. Ubaldo col. (CRUPF 772); ,
28.IX.2001, B. Militar cols. (CRUPF 816); , 04.XI.2001, N.
Ubaldo col. (CRUPF 833); , 06.XI.2001, N. Ubaldo col. (CRUPF
837); , 02.XI.2001, N. Ubaldo col. (CRUPF 834); ,
19.XII.2001, N. Zanella col. (CRUPF 877); 2 , 26.XII.2001, N.
Ubaldo & Patronato cols. (CRUPF 882, 883); , 18.XII.2001,
H. Albrecht col. (CRUPF 873); , 09.I.2002, N. Zanella col.
(CRUPF 888); , 22.I.2002, N. Zanella col. (CRUPF 920); ,
09.I.2002, Patronato cols. (CRUPF 892); , 30.I.2002, N. Zanella
col. (CRUPF 910); , 03.II.2002, Patronato cols. (CRUPF 918);
, III.2002, Patronato cols. (CRUPF 977); , 07.IV.2002, N.
Zanella col. (CRUPF 967); , 01.XI.2002, Patronato cols.
(CRUPF 1109); , 14.XI.2002, Corsan cols. (CRUPF 1116); ,
26.XI.2002, Corsan cols. (CRUPF 1114); , , 27.XI.2002, B.
Militar cols. (CRUPF 1111, 1112); , 09.XII.2002, N. Zanella
col. (CRUPF 1130); , 06.I.2003, N. Zanella col. (CRUPF 1141);
, 31.I.2003, N. Zanella col. (CRUPF 1181); , 10.I.2003, N.
Zanella col. (CRUPF 1145); , 05.II.2003, N. Zanella, col. (CRUPF
1183); Pontão, , 21.IV.2001, I. Tonial col. (CRUPF 759).
Tomodon dorsatus Duméril, Bibron & Duméril, 1854.
BRASIL, Rio Grande do Sul: Passo Fundo, , III.1993, Herpeto
cols. (CRUPF 99); , 01.I.1994, N. Zanella col. (CRUPF 116); ,
16.XI.1995, R. Blumcol. (CRUPF 229); , 22.I.2001, N. Zanella
col. (CRUPF 689); 2 , 31.VIII.2001, N. Zanella col. (CRUPF
810, 811); , 27.IX.2001, I. Martins col. (CRUPF 817); ,
04.X.2001, N. Ubaldo col. (CRUPF 815); , 24.X.2001, B. Militar
cols. (CRUPF 825); , 03.X.2001, I. Martins col. (CRUPF 818);
, 04.XI.2001, M. Polese col. (CRUPF 849); , 24.XI.2001, N.
Ubaldo col. (CRUPF 860); , 10.XII.2001, N. Zanella col. (CRUPF
868); , 23.IV.2002, N. Ubaldo col. (CRUPF 989); , ,
11.IX.2002, A. Toldo col. (CRUPF 1052, 1053); 2 , ,
01.IX.2002, N. Ubaldo, col. (CRUPF 1088, 1089, 1090); ,
17.X.2002, G. Rebelato col. (CRUPF 1093); , 06.XI.2002, R.
Kilca col. (CRUPF 1097); , 15.XI.2002, S. Nunes col. (CRUPF
1120); , 05.XII.2002, R. Kilca col. (CRUPF 1126); , XII.2002,
N. Ubaldo col. (CRUPF 1138); 2 , 15.I.2003, B. Militar cols.
(CRUPF 1166, 1167).
RESULTADOS
Na comunidade estudada foram encontradas 19
espécies. As guildas alimentares das seis espécies mais
abundantes foram registradas: serpentes anurófagas
(n = 2: Echinanthera cyanopleura e Thamnodynates cf.
strigatus); rodentívoras (n = 1: Bothrops alternatus);
moluscófagas (n = 1: Tomodon dorsatus) e generalistas
(n = 2: Liophis poecilogyrus, primariamente anurófaga e
Philodryas patagoniensis).
Anfíbios anuros estiveram presentes na dieta de
quatro das seis espécies analisadas: E. cyanopleura
(100%), L. poecilogyrus (66,6%), P. patagoniensis (25%)
e T. cf. strigatus (100%). Roedores estiveram presentes
em duas das seis espécies de serpentes: B. alternatus
(100%) e P. patagoniensis (25%). Peixes compuseram a
dieta de uma espécie (L. poecilogyrus, 33,3%), serpentes
representaram 25% da dieta de P. patagoniensis e
moluscos 100% da dieta de T. dorsatus (Tab. I).
Embora os invertebrados não tenham sido
quantificados, pôde-se verificar a presença de alguns
grupos (besouros, lacraias, escorpiões e formigas) em
grande quantidade nas armadilhas e apenas uma espécie
de serpente, entre 19, utilizando esse recurso (Philodryas
agassizii (Jan, 1863)).
Dos fatores abióticos analisados, a abundância de
serpentes foi mais relacionada à temperatura máxima (R2
= 0,66; p = 0,0014; N = 88) e não apresentou relação
significativa com a pluviosidade (p = 0,59). A abundância
de anfíbios apresentou relação positiva com a
pluviosidade (R2 = 0,54; p = 0,0062; N = 7.504) e não foi
significativa com a temperatura mínima (p = 0,1628). A
abundância de roedores não apresentou relação positiva
com a pluviosidade (p = 0,5425; N = 2.528) e com a
temperatura mínima (p = 0,11). A abundância de serpentes
não foi correlacionada com a abundância de anfíbios (p =
0,99) ou roedores (p = 0,077).
DISCUSSÃO
A presente análise da dieta das serpentes corrobora
outros estudos realizados no sul da América do Sul.
YANOSKY et al. (1996), na Argentina, encontraram 33,3 %
de serpentes que se alimentavam somente de anfíbios e
78,9 % utilizavam esse item na dieta. MARQUES & SAZIMA
(2004), em um estudo de serpentes, realizado na Estação
Ecológica Juréia-Itatins, São Paulo, encontraram
predominância de serpentes batracófagas. DI-BERNARDO
et al. (2007) encontraram, em uma comunidade no Planalto
de Araucárias, Rio Grande do sul, 70 % das espécies que
se alimentavam de anuros e, em 40 %, foi o alimento
exclusivo. Da mesma forma, nesse estudo, os anuros
foram o recurso alimentar mais importante nas espécies
analisadas, pois esteve presente em 66,7% das espécies
(quatro espécies), sendo duas exclusivamente de anuros.
Pequenos mamíferos fizeram parte da dieta de duas
espécies (33,3%), sendo que uma se alimentava
exclusivamente desse item (B. alternatus). Entretanto,
uma das espécies, P. patagonienses, além de roedores,
utilizou outros itens alimentares, como verificado também
por DI-BERNARDO et al. (2007).
Vários autores assumem que a disponibilidade de
recursos alimentares determina a abundância das
serpentes (REINERT, 1993; VITT & VANGILDER, 1983; GIBBONS
Tabela I. Itens alimentares das seis espécies mais abundantes de
uma comunidade de serpentes do Planalto Médio do Rio Grande do
Sul (N, número total de indivíduos analisados; n, número de
indivíduos com conteúdo estomacal; %, freqüência de ocorrência
de cada item alimentar, por espécie de serpente).
Espécie N n Item alimentar %
Bothrops alternatus 53 22 Roedores 100,0
Echinanthera cyanopleura 52 13 Anuros 100,0
Liophis poecilogyrus 21 3 Peixes 33,3
Anuros 66,6
Philodryas patagoniensis 13 4 Serpentes 25,0
Anuros 25,0
Roedores 25,0
Indeterminados 25,0
Thamnodynastes cf. strigatus 38 3 Anuros 100,0
Tomodon dorsatus 30 8 Moluscos 100,0
Σ 207 53
114
Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 99(1):111-114, 30 de março de 2009
ZANELLA & CECHIN
& SEMLITSCH, 1987; VITT, 1987; CADLE & GREENE, 1993;
SHINE, 1993). Por outro lado, variações na temperatura e
pluviosidade exercem impacto sobre os padrões de
atividade de serpentes (GIBBONS & SEMLITSCH, 1987;
LILLYWHITE, 1987; DI-BERNARDO et al., 2007), assim como
sobre suas presas potenciais. Neste estudo, houve
correlação positiva entre a abundância das serpentes e a
temperatura. Esse resultado indica que a temperatura pode
ser importante por limitar a atividade das serpentes
(animais ectotérmicos) no período mais frio do ano (DI-
BERNARDO et al., 2007). Entretanto, a temperatura
aparentemente não foi um fator limitante para as presas
das serpentes estudadas, pois não houve correlação entre
a abundância de anfíbios e roedores com essa variável
ambiental.
Nesse estudo, a abundância de serpentes não
apresentou correlação significativa com a pluviosidade,
entretanto houve correlação positiva com a abundância de
anuros. O efeito das chuvas sobre a atividade das serpentes
pode ser indireto, ao influenciar a disponibilidade de presas,
já que existe uma relação positiva entre a quantidade de
chuvas e o número de anuros (HENDERSON et al., 1978;
GIBBONS & SEMLITSCH, 1987). HENDERSON et al. (1978)
encontraram correlação positiva entre a pluviosidade e o
número de estômagos de serpentes contendo anuros,
sugerindo uma relação indireta entre a atividade alimentar
de serpentes e a pluviosidade.
Presas potenciais, como anfíbios e roedores não
foram correlacionadas com a abundância de serpentes,
embora essas presas tenham sido registradas em grande
número, na área de estudo. Talvez a falta de correlação
possa ser explicada pela influência dos fatores abióticos
sobre esses recursos alimentares, pois os anuros
apresentam a atividade sazonal principalmente relacionada
à pluviosidade e não à temperatura, como ocorre com as
serpentes. As serpentes também não apresentaram
correlação com abundância de roedores, provavelmente
porque serpentes que utilizam este item alimentar são
forrageadoras sedentárias e o método de captura não
possa detectar essa relação, pois não houve captura
desse grupo nas armadilhas de queda. Assim, é possível
que a abundância de serpentes não seja correlacionada à
disponibilidade de suas presas potenciais, pois esses
recursos alimentares, apesar de abundantes na área de
estudo, são influenciados por fatores distintos. Além
disso, outros fatores, como restrições filogenéticas
(CADLE & GREENE, 1993) podem influenciar na
estruturação de uma taxocenose de serpentes.
Agradecimentos. Aos acadêmicos do curso de Ciências
Biológicas da Universidade de Passo Fundo, que auxiliaram nas
atividades de campo. Ao IBAMA (licença número 02/2002/RS)
pela autorização concedida. Ao Márcio R. C. Martins, pela revisão
e sugestões. Aos revisores anônimos, pelas sugestões.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
BERNARDE, P.; KOKUBUM, M. N. C. & MARQUES, O. A. V. 2000.
Utilização de hábitat e atividade em Thamnodynates strigatus
(Günther, 1858) no sul do Brasil (Serpentes, Colubridae).
Boletim do Museu Nacional, Zoologia, 428:1-8.
BIZERRA, A.; MARQUES, O. A. V. & SAZIMA, I. 2005. Reproduction
and feeding of the colubrid snake Tomodon dorsatus from
south-eastern Brazil. Amphibia-Reptilia 26(1):33-38.
CADLE, J. E. & GREENE, H. W. 1993. Phylogenetic patterns,
biogeography and the ecological structure of neotropical
snake assemblages. In: RICKLEFES, R.E. & SCHLUTER, D. eds.
Species diversity in ecological communities. Historical
and geographical perspectives. Chicago, University of
Chicago. p.281-293.
DI-BERNARDO, M.; BORGES-MARTINS, M.; OLIVEIRA, R. B. & PONTES, G.
M. P. 2007. Taxocenoses de serpentes de regiões temperadas
do Brasil. In: NASCIMENTO, L. B. & OLIVEIRA, M. E. eds.
Herpetologia no Brasil II. Belo Horizonte, Sociedade
Brasileira de Herpetologia. p.222-263.
EMBRAPA. 1994. Macrozoneamento Agroecológico e
Econômico. Porto Alegre. 207p.
GIBBONS, J. W. & SEMLITSCH, R. D. 1987. Activity patterns. In:
SEIGEL, R. A.; COLLINS, J. T. & NOVAK, S. S. eds. Snakes:
ecology and evolutionary biology. New York, McGraw-
Hill. p.184-209.
HENDERSON, R. W.; DIXON, J. R. & SOINI, P. 1978. On the seasonal
incidence of tropical snakes. Contributions in Biology
and Geology 17:1-15.
JORDÃO, R. DOS S. & BIZERRA, A. L. 1996. Reprodução, dimorfismo
sexual e atividade de Simophis rhinostoma (Serpentes,
Colubridae). Revista Brasileira de Biologia 56(3):507-512.
KÖPPEN, W. 1948. Climatologia. México: Fundo de Cultura
Econômica. 478p.
LILLYWHITE, H. B. 1987. Temperature, energetics and physiological
ecology. In: SEIGEL, R. A.; COLLINS, J. T. & NOVAK S. S. eds.
Snakes: Ecology and Evolutionary Biology. New York,
McGraw-Hill. p.422-477.
MARQUES, O. A. V. 1996. Biologia reprodutiva da cobra-coral
Erythrolamprus aesculapii Linnaeus (Colubridae), no sudeste
do Brasil. Revista Brasileira de Biologia 13(3):747-753.
MARQUES, O. A. V. & PUORTO, G. 1994. Dieta e comportamento
alimentar de Erythrolamprus aesculapii, uma serpente
ofiófaga. Revista Brasileira de Biologia 54(2):253-259.
___. 1998. Feeding, reproduction and growth in the crowned
snake Tantilla melanocephala (Colubridae), from southeastern
Brazil. Amphibia-Reptilia 19:311-318.
MARQUES, O. A. V. & SAZIMA, I. 1997. Diet and feeding behaviour
of the coral snake, Micrurus corallinus, from the Atlantic
Forest of Brazil. Herpetology Natural History 5(1):88-93.
___. 2004. História natural dos répteis da Estação Ecológica
Juréia-Itatins. In: MARQUES, O. A. V. & DULEBA, W. eds. Estação
Ecológica Juréia-Itatins. Ambiente físico, flora e fauna.
São Paulo, Holos. p.257-277.
NOGUEIRA, C.; SAWAYA, R. J. & MARTINS, M. 2003. Ecology of
Bothrops moojeni (Serpentes: Viperidae: Crotalinae) in the
Brazilian Cerrado. Journal of Herpetology 37:653-659.
PINTO, C. C. & LEMA, T. 2002. Comportamento alimentar e dieta
de serpentes do gênero Boiruna e Clelia. Iheringia, Série
Zoologia, 92(2):9-19.
PIZZATTO, L. & MARQUES, O. A. V. 2002. Reproductive biology of
the false coral snake Oxyrhopus guibei (Colubridae) from
southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 23:495-504.
QUADROS, F. L. & PILLAR. V. P. 2002. Transições floresta-campo
no Rio Grande do Sul. Ciência & Ambiente 24:109-118.
REINERT, H. K. 1993. Habitat selection in snakes. In: SEIGEL R. A. &
COLLINS, J. T. eds. Snakes, ecology & behavior. New York,
Mc Graw-Hill. p.201-240.
SAZIMA, I. 1989. Comportamento alimentar de jararaca, Bothrops
jararaca: encontros provocados na natureza. Ciência e
cultura 41(5):500-505.
SHINE, R. 1993. Australian Snakes. A natural history. New
York, Cornell University. 223p.
SOLÉ, M. & KWET, A. 2003. Liophis jaegeri. Diet. Herpetological
Review 4(1):69.
TOFT, C. A. 1985. Resource partitioning in amphibians and
reptiles. Copeia 1985:1-21.
VITT, L. J. 1987. Communities. In: SEIGE, R. A.; COLLINS, J. T. &
NOVAK S. S. eds. Snakes: Ecology and Evolutionary Biology.
New York, McGraw-Hill. p. 335-365.
VITT, L. J. & VANGILDER, L. D. 1983. Ecology of a Snake Community
in Northeastem Brazil. Amphibia-Reptilia 4:273-296.
YANOSKY, A. A.; DIXON, J. R. & MERCOLLI, C. 1996. Ecology of the
snake community at el Bagual Ecological Reserve,
Northeastern Argentina. Herpetological Natural History
4(2)97-110.
Recebido em agosto de 2006. Aceito em novembro de 2008. ISSN 0073-4721
Artigo disponível em: www.scielo.br/isz
<<
 /ASCII85EncodePages false
 /AllowTransparency false
 /AutoPositionEPSFiles true
 /AutoRotatePages /All
 /Binding /Left
 /CalGrayProfile (Dot Gain 20%)
 /CalRGBProfile (sRGB IEC61966-2.1)
 /CalCMYKProfile (U.S. Web Coated \050SWOP\051 v2)
 /sRGBProfile (sRGB IEC61966-2.1)
 /CannotEmbedFontPolicy /Warning
 /CompatibilityLevel 1.4
 /CompressObjects /Tags
 /CompressPages true
 /ConvertImagesToIndexed true
 /PassThroughJPEGImages true
 /CreateJDFFile false
 /CreateJobTicket false
 /DefaultRenderingIntent /Default
 /DetectBlends true
 /DetectCurves 0.0000
 /ColorConversionStrategy /LeaveColorUnchanged
 /DoThumbnails false
 /EmbedAllFonts true
 /EmbedOpenType false
 /ParseICCProfilesInComments true
 /EmbedJobOptions true
 /DSCReportingLevel 0
 /EmitDSCWarnings false
 /EndPage -1
 /ImageMemory 1048576
 /LockDistillerParams false
 /MaxSubsetPct 100
 /Optimize true
 /OPM 1
 /ParseDSCComments true
 /ParseDSCCommentsForDocInfo true
 /PreserveCopyPage true
 /PreserveDICMYKValues true
 /PreserveEPSInfo true
 /PreserveFlatness true
 /PreserveHalftoneInfo false
 /PreserveOPIComments false
 /PreserveOverprintSettings true
 /StartPage 1
 /SubsetFonts true
 /TransferFunctionInfo /Apply
 /UCRandBGInfo /Preserve
 /UsePrologue false
 /ColorSettingsFile ()
 /AlwaysEmbed [ true
 ]
 /NeverEmbed [ true
 ]
 /AntiAliasColorImages false
 /CropColorImages true
 /ColorImageMinResolution 300
 /ColorImageMinResolutionPolicy /OK
 /DownsampleColorImages true
 /ColorImageDownsampleType /Bicubic
 /ColorImageResolution 300
 /ColorImageDepth -1
 /ColorImageMinDownsampleDepth 1
 /ColorImageDownsampleThreshold 1.50000
 /EncodeColorImages true
 /ColorImageFilter /DCTEncode
 /AutoFilterColorImages true
 /ColorImageAutoFilterStrategy /JPEG
 /ColorACSImageDict <<
 /QFactor 0.15
 /HSamples [1 1 1 1] /VSamples [1 1 1 1]
 >>
 /ColorImageDict <<
 /QFactor 0.15
 /HSamples [1 1 1 1] /VSamples [1 1 1 1]
 >>
 /JPEG2000ColorACSImageDict <<
 /TileWidth 256
 /TileHeight 256
 /Quality 30
 >>
 /JPEG2000ColorImageDict <<
 /TileWidth 256
 /TileHeight 256
 /Quality 30
 >>
 /AntiAliasGrayImages false
 /CropGrayImages true
 /GrayImageMinResolution 300
 /GrayImageMinResolutionPolicy /OK
 /DownsampleGrayImages true
 /GrayImageDownsampleType /Bicubic
 /GrayImageResolution 300
 /GrayImageDepth -1
 /GrayImageMinDownsampleDepth 2
 /GrayImageDownsampleThreshold 1.50000
 /EncodeGrayImages true
 /GrayImageFilter /DCTEncode
 /AutoFilterGrayImages true
 /GrayImageAutoFilterStrategy /JPEG
 /GrayACSImageDict <<
 /QFactor 0.15
 /HSamples [1 1 1 1] /VSamples [1 1 1 1]
 >>
 /GrayImageDict <<
 /QFactor 0.15
 /HSamples [1 1 1 1] /VSamples [1 1 1 1]
 >>
 /JPEG2000GrayACSImageDict <<
 /TileWidth 256
 /TileHeight 256
 /Quality 30
 >>
 /JPEG2000GrayImageDict <<
 /TileWidth 256
 /TileHeight 256
 /Quality 30
 >>
 /AntiAliasMonoImages false
 /CropMonoImages true
 /MonoImageMinResolution 1200
 /MonoImageMinResolutionPolicy /OK
 /DownsampleMonoImages true
 /MonoImageDownsampleType /Bicubic
 /MonoImageResolution 1200
 /MonoImageDepth -1
 /MonoImageDownsampleThreshold 1.50000
 /EncodeMonoImages true
 /MonoImageFilter /CCITTFaxEncode
 /MonoImageDict <<
 /K -1
 >>
 /AllowPSXObjects false
 /CheckCompliance [
 /None
 ]
 /PDFX1aCheck false
 /PDFX3Check false
 /PDFXCompliantPDFOnly false
 /PDFXNoTrimBoxError true
 /PDFXTrimBoxToMediaBoxOffset [
 0.00000
 0.00000
 0.00000
 0.00000
 ]
 /PDFXSetBleedBoxToMediaBox true
 /PDFXBleedBoxToTrimBoxOffset [
 0.00000
 0.00000
 0.00000
 0.00000
 ]
 /PDFXOutputIntentProfile ()
 /PDFXOutputConditionIdentifier ()
 /PDFXOutputCondition ()
 /PDFXRegistryName ()
 /PDFXTrapped /False
 /Description <<
 /CHS <FEFF4f7f75288fd94e9b8bbe5b9a521b5efa7684002000500044004600206587686353ef901a8fc7684c976262535370673a548c002000700072006f006f00660065007200208fdb884c9ad88d2891cf62535370300260a853ef4ee54f7f75280020004100630072006f0062006100740020548c002000410064006f00620065002000520065006100640065007200200035002e003000204ee553ca66f49ad87248672c676562535f00521b5efa768400200050004400460020658768633002>/CHT <FEFF4f7f752890194e9b8a2d7f6e5efa7acb7684002000410064006f006200650020005000440046002065874ef653ef5728684c9762537088686a5f548c002000700072006f006f00660065007200204e0a73725f979ad854c18cea7684521753706548679c300260a853ef4ee54f7f75280020004100630072006f0062006100740020548c002000410064006f00620065002000520065006100640065007200200035002e003000204ee553ca66f49ad87248672c4f86958b555f5df25efa7acb76840020005000440046002065874ef63002>
 /DAN <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>
 /DEU <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>
 /ESP <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>
 /FRA <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>
 /ITA <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>
 /JPN <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>
 /KOR <FEFFc7740020c124c815c7440020c0acc6a9d558c5ec0020b370c2a4d06cd0d10020d504b9b0d1300020bc0f0020ad50c815ae30c5d0c11c0020ace0d488c9c8b85c0020c778c1c4d560002000410064006f0062006500200050004400460020bb38c11cb97c0020c791c131d569b2c8b2e4002e0020c774b807ac8c0020c791c131b41c00200050004400460020bb38c11cb2940020004100630072006f0062006100740020bc0f002000410064006f00620065002000520065006100640065007200200035002e00300020c774c0c1c5d0c11c0020c5f40020c2180020c788c2b5b2c8b2e4002e>
 /NLD (Gebruik deze instellingen om Adobe PDF-documenten te maken voor kwaliteitsafdrukken op desktopprinters en proofers. De gemaakte PDF-documenten kunnen worden geopend met Acrobat en Adobe Reader 5.0 en hoger.)
 /NOR <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>
 /SUO <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>
 /SVE <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>/ENU (Use these settings to create Adobe PDF documents for quality printing on desktop printers and proofers. Created PDF documents can be opened with Acrobat and Adobe Reader 5.0 and later.)
 /PTB <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>
 >>
 /Namespace [
 (Adobe)
 (Common)
 (1.0)
 ]
 /OtherNamespaces [
 <<
 /AsReaderSpreads false
 /CropImagesToFrames true
 /ErrorControl /WarnAndContinue
 /FlattenerIgnoreSpreadOverrides false
 /IncludeGuidesGrids false
 /IncludeNonPrinting false
 /IncludeSlug false
 /Namespace [
 (Adobe)
 (InDesign)
 (4.0)
 ]
 /OmitPlacedBitmaps false
 /OmitPlacedEPS false
 /OmitPlacedPDF false
 /SimulateOverprint /Legacy
 >>
 <<
 /AddBleedMarks false
 /AddColorBars false
 /AddCropMarks false
 /AddPageInfo false
 /AddRegMarks false
 /ConvertColors /NoConversion
 /DestinationProfileName ()
 /DestinationProfileSelector /NA
 /Downsample16BitImages true
 /FlattenerPreset <<
 /PresetSelector /MediumResolution
 >>
 /FormElements false
 /GenerateStructure true
 /IncludeBookmarks false
 /IncludeHyperlinks false
 /IncludeInteractive false
 /IncludeLayers false
 /IncludeProfiles true
 /MultimediaHandling /UseObjectSettings
 /Namespace [
 (Adobe)
 (CreativeSuite)
 (2.0)
 ]
 /PDFXOutputIntentProfileSelector /NA
 /PreserveEditing true
 /UntaggedCMYKHandling /LeaveUntagged
 /UntaggedRGBHandling /LeaveUntagged
 /UseDocumentBleed false
 >>
 ]
>> setdistillerparams
<<
 /HWResolution [2400 2400]
 /PageSize [612.000 792.000]
>> setpagedevice