Damaceno_etal_2024_In situ short-term responses of Amazonian understory plants to elevated CO2 en pt

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Respostas in situ de curto prazo das plantas do sub-bosque amazônico ao elevado CO2
ArtigoemCélula vegetal e meio ambiente · Fevereiro de 2024
DOI: 10.1111/pce.14842
CITAÇÕES LÊ
0 17
26 autores, Incluindo:
Sabrina Garcia
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
Isabela Aleixo
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
11PUBLICAÇÕES437CITAÇÕES 14PUBLICAÇÕES1.343CITAÇÕES
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Iokanam Sales Pereira
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
Katrina Fleischer
Universidade Vrije de Amsterdã
9PUBLICAÇÕES36CITAÇÕES 30PUBLICAÇÕES726CITAÇÕES
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https://www.researchgate.net/institution/Vrije-Universiteit-Amsterdam?enrichId=rgreq-7163960eac9aeb6657e2cb2a543828a5-XXX&enrichSource=Y292ZXJQYWdlOzM3ODEwNzExMztBUzoxMTQzMTI4MTIyMzMzMDE1OUAxNzA3NzIzMjYwNTc4&el=1_x_6&_esc=publicationCoverPdf
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Recebido: 23 de agosto de 2023|Revisado: 16 de janeiro de 2024|Aceito: 23 de janeiro de 2024
DOI: 10.1111/pce.14842
ARTIGO ORIGINAL
Respostas in situ de curto prazo das plantas do sub-bosque 
amazônico ao elevado CO2
Amanda Rayane Damasceno1 | 
Juliane Cristina Gomes Menezes3
Martin G. De Kauwe4
Thorsten EE Gramas6
Bart Kruijt8 |
Richard J. Norby9
Bruno Takeshi Tanaka Portela2
Flávia Delgado Santana2 |
Crisvaldo Cássio Silva de Souza10
David Montenegro Lapola11 |
Tomás Ferreira Domingues12
Sabrina Garcia2
|Iokanam Sales Pereira2
|Katrina Fleischer5
Iain Paul Hartley7
|Izabela Fonseca Aleixo2
|
|
| Vanessa Rodrigues Ferrer1
Alacimar V. Guedes2
|
|
| |
Nathielly Pires Martins3
|
Laynara Figueiredo Lugli6
|Julyane Stephanie Pires-Santos3
|Anja Rammig6
Yago Rodrigues Santos2
|
|
Leonardo Ramos de Oliveira2
|
| |
|Gabriela Ushida1
Carlos Alberto Nobre Quesada2
|
|
1Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Manaus, Amazonas, Brasil
2Coordenação de Dinâmica Ambiental (CODAM), Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Manaus, Amazonas, Brasil
3Programa de Pós-Graduação em Ciências das Florestas Tropicais, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Manaus, Amazonas, Brasil
4Escola de Ciências Biológicas, Universidade de Bristol, Bristol, Reino Unido
5Instituto Max-Planck de Biogeoquímica, Jena, Alemanha
6Escola de Ciências da Vida, Universidade Técnica de Munique (TUM), Freising, Alemanha
7Geografia, Faculdade de Meio Ambiente, Ciências e Economia, Universidade de Exeter, Exeter, Reino Unido
8Universidade de Wageningen, Sistemas Hídricos e Mudanças Globais, Wageningen, Holanda
9Escola de Geografia, Ciências da Terra e Ambientais, Universidade de Birmingham, Edgbaston, Reino Unido
10Programa de Pós-Graduação em Botânica, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Manaus, Amazonas, Brasil
11Laboratório de Ciência do Sistema Terrestre ‐ LabTerra, Centro de Pesquisas Meteorológicas e Climáticas Aplicadas à Agricultura ‐ CEPAGRI, Universidade Estadual 
de Campinas ‐ UNICAMP, Campinas, São Paulo, Brasil
12Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, Departamento de Biologia, Universidadede São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brasil
Correspondência
Tomas Ferreira Domingues, Faculdade de 
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, 
Departamento de Biologia, Universidade de São 
Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brasil. E-mail:
tomas@ffclrp.usp.br
Abstrato
A resposta das plantas ao aumento do CO atmosférico2depende do contexto ecológico 
onde as plantas são encontradas. Vários experimentos com CO elevado2(eCO2) foram 
feitos em todo o mundo, mas o sub-bosque da floresta amazônica foi negligenciado. 
Como a Amazônia central é limitada por luz e fósforo, entender como o sub-bosque 
responde ao eCO2é importante para prever como a floresta funcionará no futuro. No 
sub-bosque de uma floresta natural na Amazônia Central, instalamos quatro câmaras 
abertas como réplicas de controle e outras quatro sob eCO2(+250 ppm acima
Informações de financiamento
Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São 
Paulo; Instituto Serrapilheira; Coordenação de 
Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior; 
Agência dos Estados Unidos para
Amanda Damasceno e Sabrina Garcia devem ser consideradas co-autoras.
Ambiente de células vegetais.2024;1–12. wileyonlinelibrary.com/journal/pce © 2024 John Wiley & Sons Ltd. |1
http://orcid.org/0000-0001-7052-5257
http://orcid.org/0000-0001-9220-8965
http://orcid.org/0000-0002-0504-4438
http://orcid.org/0000-0001-8547-5061
http://orcid.org/0000-0002-3399-9098
http://orcid.org/0000-0003-3612-5617
http://orcid.org/0000-0002-9093-9526
http://orcid.org/0000-0002-4355-8827
http://orcid.org/0000-0002-1668-6508
http://orcid.org/0000-0002-9183-6617
http://orcid.org/0000-0002-6186-1731
http://orcid.org/0000-0001-8404-4841
http://orcid.org/0000-0002-2501-747X
http://orcid.org/0000-0002-0238-9828
http://orcid.org/0000-0002-1765-7290
http://orcid.org/0000-0002-1223-6665
http://orcid.org/0000-0001-5425-8718
http://orcid.org/0000-0002-3523-2456
http://orcid.org/0000-0002-9239-1728
http://orcid.org/0000-0003-3759-9814
http://orcid.org/0000-0002-6077-6770
http://orcid.org/0000-0002-2654-7835
http://orcid.org/0000-0001-7178-9713
http://orcid.org/0000-0003-2857-9838
mailto:tomas@ffclrp.usp.br
https://wileyonlinelibrary.com/journal/pce
http://crossmark.crossref.org/dialog/?doi=10.1111%2Fpce.14842&domain=pdf&date_stamp=2024-02-09
2 | DAMASCENOET AL.
Desenvolvimento Internacional; Conselho Nacional de 
Desenvolvimento Científico e Tecnológico; Chancelaria 
do Estado da Baviera,
Número da concessão/prêmio: Projeto Amazon-FLUX
níveis ambientais). Sob eCO2, observamos aumentos na taxa de assimilação de carbono (67%), 
taxa máxima de transporte de elétrons (19%), rendimento quântico (56%) e eficiência no uso 
da água (78%). Detectamos também aumento na área foliar (51%) e incremento no diâmetro 
do caule (65%). O sub-bosque da Amazônia Central respondeu positivamente ao eCO2
aumentando a sua capacidade de capturar e usar luz e a produtividade primária extra foi 
alocada para suportar mais folhas e tecidos condutores. O incremento na área foliar 
mantendo as taxas de transpiração sugere que o sub-bosque aumentará sua contribuição 
para a evapotranspiração. Portanto, esta floresta poderá ser menos resistente no futuro à 
seca extrema, uma vez que não foi detectada redução nas taxas de transpiração.
PALAVRAS-CHAVE
rendimento quântico fotossintético aparente, CO2enriquecimento, área foliar, câmaras abertas, 
fotossíntese, floresta tropical, eficiência no uso da água
1 | INTRODUÇÃO Poorter e Pérez-Soba,2001). Portanto, os sub-bosques florestais são um 
componente altamente interessante do eCO2pesquisar.
O sub-bosque das florestas tropicais é habitado não apenas por espécies 
que estão restritas a completar seus ciclos de vida em condições de sombra 
(espécies típicas de sub-bosque), mas também por juvenis de árvores e cipós 
que eventualmente alcançarão o ambiente de plena luz solar no topo da copa. 
(Valladares & Niinemets,2008). Apesar da biomassa relativamente menor 
armazenada nos compartimentos do meio do dossel e do sub-bosque (30 vs. 
70% das árvores do dossel para um sítio na Amazônia Central), ainda assim é 
um componente relevante da floresta, contribuindo com até 32% da 
produtividade da madeira (Araujo et. al., 2020). Além disso, foi sugerido que as 
plantas do sub-bosque podem ser particularmente responsivas ao eCO2pois 
muitas vezes operam com balanço de carbono quase neutro devido à limitação 
da disponibilidade de luz, ou seja, perto do seu ponto fisiológico de 
compensação de luz (LCP) (Curtis e Wang,1998; Kubiske & Pregitzer,1996; Lloyd 
& Farquhar,2008; Wurth et al., 1998). Se as plantas do sub-bosque são de facto 
particularmente responsivas ao eCO2, isto pode não só ter consequências no 
sequestro de C, mas também resultar em mudanças na estrutura da 
comunidade e na composição futura das florestas tropicais, uma vez que 
plantas menos responsivas podem ser excluídas dessa comunidade por 
competição (Hubau et al.,2019; Lapola e outros,2009). Portanto, há uma 
necessidade urgente de compreender melhor a resposta da comunidade de 
plantas do sub-bosque ao aumento contínuo de [CO2].
Como eCO2aumenta a eficiência fotossintética, espera-se que as 
plantas se adaptem à diminuição da demanda por investimentos em 
ribulose 1,5-bifosfato carboxilase/oxigenase (Rubisco), muitas vezes 
representada pela capacidade máxima de carboxilação da folha (Vcmáx) 
(Rogers e Humphries,2000). Por outro lado, o eCO2também pode 
aumentar a demanda por cofatores produzidos pelas reações 
fotossintéticas à luz (ATP e NADPH), o que pode mudar a fotossíntese de 
limitada pela Rubisco para limitada pela capacidade de regeneração da 
ribulose 1,5-bifosfato (RUBP) (Drake et al.,1997), frequentemente 
representado pela taxa máxima de transporte de elétrons da folha (J.máx.). 
Esta segunda possibilidade parece mais provável em condições 
sombreadas (Sharkey,1985), mas também pode ser verdade
As florestas amazônicas armazenam cerca de 100 petagramas de carbono (Pg 
C) em sua biomassa viva acima do solo (Feldpausch et al.,2012; Malhi et al., 
2006), que representac.20% do carbono (C) armazenado na vegetação florestal 
do mundo (Baccini et al.,2012; Houghton,2007; Saatchi et al., 2011). As florestas 
amazônicas intactas têm atuado como um grande sumidouro de carbono nas 
últimas décadas (Brienen et al.,2015; Hubau et al.,2020), representando
c.25% do sumidouro terrestre de C (Pan et al.,2011; Phillips et al.,2009). No 
entanto, a resposta das florestas amazônicas ao aumento da 
concentração atmosférica de dióxido de carbono ([CO2]) é altamente 
incerto (Cernusak et al.,2013) já que o aumento de [CO2] não se traduz 
necessariamente diretamente em um aumento no CO2absorção pelas 
florestas (Terrer et al., 2019). Dado que a disponibilidade de nutrientes, a 
variabilidade das chuvas e o ambiente luminoso restringem a assimilação 
de C pelas plantas, estes factores impõem limitações às respostas das 
florestas ao elevado CO2(eCO2) (Chazdon,1988; Ellsworth et al.,2017; 
Fleischer e outros,2019; McCarthy et al.,2010; Walker e outros,2021).
A Amazôniaterra firme (florestas de terras altas são caracterizadas 
por uma alta diversidade de espécies (Fauset et al.,2015; ter Steege et al., 
2013) que forma um dossel denso e contínuo, resultando em gradientes 
verticais de irradiância, diminuindo do topo do dossel até o sub-bosque 
da floresta (Chazdon,1988; Wright e Van Schaik,1994). A irradiância que 
atinge a camada inferior da Floresta Amazônica é geralmente inferior a 
5% daquela que atinge o dossel superior (Dos Santos et al.,2019), 
potencialmente tornando a luz o fator limitante mais forte para plantas de 
sub-bosque (Baldocchi & Collineau,1994; Chazdon,1988). O gradiente 
vertical na luz incidente na Amazônia é refletido de perto no CO foliar2
taxas de assimilação em todos os estratos florestais verticais (Domingues 
et al.,2005), com as plantas que habitam o sub-bosque sendo 
dependentes de períodos breves e instáveisde alta densidade luminosa (
manchas solares)manter um balanço de carbono positivo a longo prazo 
(Chazdon,1988; Chazdon e Pearcy,1991; Neufeld & Young,2003). Acredita-
se que a limitação das condições de nível de luz, perto do ponto de 
compensação da planta, desencadeia as maiores respostas das plantas ao 
eCO2(Kimball,1986;
13653040, 0, baixado de https://onlinelibrary.w
iley.com
/doi/10.1111/pce.14842 por Technische U
niversität M
ünchen, W
iley O
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 [02/09/2024]. Consulte os Term
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m
ons aplicável
Juliana Schietti de Almeida
Juliana Schietti de Almeida
Juliana Schietti de Almeida
RESPOSTA DO SUB-HISTÓRICO AMAZÔNICO A CO ELEVADO2 |3
para ambientes com muita luz. Além disso, para compensar a baixa 
disponibilidade de luz, as plantas do sub-bosque tendem a investir 
recursos em estratégias para otimizar a captação de luz, como maior área 
foliar (Gommers et al.,2013; Valladares & Niinemets,2008).
Nesse sentido, um aumento na área foliar do sub-bosque poderia 
aumentar a contribuição deste estrato florestal para o fluxo de umidade da 
folha para a atmosfera, compensando uma fração do possível declínio na 
transpiração foliar.E)devido à redução da condutância estomática (gé) sob eCO2
(Xu e outros,2016). O efeito negativo do eCO2sobreEtem o potencial de causar 
mudanças em cascata nas chuvas em toda a bacia, que, particularmente na 
Amazônia, é altamente dependente do vapor de água transferido de volta para 
a atmosfera através da evapotranspiração da floresta (Sampaio et al.,2021; 
Zemp e outros,2017; mas veja Yang et al.,2016).
Experimentos de campo in situ são cruciais para reduzir as incertezas em 
torno da resposta das florestas tropicais ao eCO2e alterações climáticas. Através 
destes experimentos, é possível melhorar a compreensão dos processos 
ecossistêmicos para melhorar os modelos da biosfera terrestre (Norby et al.,
2016). Embora numerosos experimentos tenham sido conduzidos com níveis 
elevados de CO2níveis, experimentos in situ, especificamente em florestas 
tropicais, permanecem raros (para uma revisão, ver Ainsworth & Long,2004; 
Norby e Zak,2011; Walker e outros,2021). Como resultado, o conhecimento 
atual sobre a resposta das plantas das florestas tropicais ao eCO2baseia-se 
principalmente em experimentos com mudas crescendo em vasos (por 
exemplo, Cernusak et al.,2011a; Reekie e Bazzaz,1989; Slot et al., 2021; Ziska et 
al.,1991) e espécies plantadas (Arnone & Körner,1995; Körner e Arnone,1992; 
Wurth et al.,1998).
Aqui empregamos câmaras abertas in situ (OTCs) para investigar 
o efeito de curto prazo (120-354 dias) do eCO2sobre os parâmetros 
fotossintéticos relacionados à assimilação de carbono e uso de água, 
e alocação de carbono para a comunidade natural do sub-bosque de 
uma floresta antiga na Amazônia Central. Testamos as seguintes 
hipóteses:
concentração de 0,1% de nitrogênio, 1,9% de carbono e 0,01% de fósforo 
(101,8 mg kg−1) para os 0–30 cm superiores (Quesada et al.,2010). A 
vegetação do local é classificada comoterra firme (floresta perenifólia de 
terras altas, caracterizada por alta diversidade de espécies vegetais, com 
altura média de copa de 30 m e copas próximas umas das outras (Pereira 
et al.,2019). Em média, a irradiância que atinge o sub-bosque deste local é 
inferior a 5% daquela que atinge a parte superior do dossel, e mais de 
75% da irradiância diurna do sub-bosque está abaixo de 25 μmol m−2é−1
(Dos Santos et al.,2019). O clima da região é classificado como tropical 
chuvoso, segundo Köppen-Geiger (Peel et al., 2007). A temperatura média 
anual local é de 26,7°C com baixa variação sazonal (24,5–27,5°C — mínimo 
e máximo, respectivamente), e precipitação média anual de 2.400 mm, 
com um período mais seco entre julho e setembro, quando a precipitação 
mensal pode atingir menos de 100 mm (Ferreira et al.,2005; Tanaka e 
outros,2014).
2.2 | Design experimental
Oito OTCs de aço-polipropileno, com 2,5m de diâmetro e 3m de altura cada, 
cercados por valas de solo de 30 cm de largura e 50 cm de profundidade - para 
isolá-los do solo circundante e das raízes das plantas - (Informações de apoio: 
FiguraS1), foram instalados no local experimental. As câmaras foram projetadas 
para aumentar o [CO2] dentro deles e foram montados em pares, com quatro 
controles (ambiente - aCO2) e quatro tratamentos (+250 ppmv—eCO2) câmaras 
(Informações de apoio: TabelaS1). A distância entre as câmaras OTC varia entre 
14,7 e 219,4m. A localização das câmaras foi determinada de forma semi‐
aleatória por meio do Índice de Área Foliar (IAF) derivado de fotos hemisféricas, 
visando homogeneizar a quantidade de luz que atinge cada área. Cada par de 
OTCs tem um CO2/H2O analisador de gases infravermelho não dispersivo 
(NDIR) (LI-840A, Li-Cor®Biociências) instalado em um sistema central próximo 
que mede e registra (registradores de dados Campbell Scientific CR1000) o CO2
e água (H2O) concentrações dentro das câmaras a cada 1 min. Este 
sistema foi programado para controlar o CO2injeção no eCO2
replica sempre que a diferença entre o par de OTCs cai abaixo de 200 
ppmv. O CO2é injetado dentro do eCO2câmaras através de uma linha de 
gás conectada a um sistema de cilindro central e espalhada por 
ventiladores instalados próximos à mangueira de injeção. O CO2injeção 
no eCO2câmaras começaram em 1º de novembro de 2019 e, desde então, 
CO2os injetores foram ligados durante o dia, ou seja, das 6h às 18h, todos 
os dias. A média (±DP) diurna [CO2] durante 2020 foi de 466 ± 21 e 732 ± 
24 ppmv entre as câmaras de controle e tratamento, respectivamente.
Além de [CO2] e [H2O] dentro dos OCTs, estimamos a irradiância 
solar (mol m−2dia−1) a partir de fotografias hemisféricas tiradas 1,5 m 
acima do solo no centro de cada câmara usando uma câmera Canon 
Rebel EOS T3 com lente olho de peixe Sigma (8 mm) e 
posteriormente analisadas usando o software Gap Light Analyzer (
https://www.caryinstitute.org/science/our-scientists/dr-charles-
dcanham/gap-light-analyzer-gla). Para cada OTC, a radiação solar 
total transmitida pela copa (TSRT) foi calculada em função da 
constante solar (1367 Wm−2), coordenadas geográficas (latitude/
longitude), índice de nebulosidade (kt =0,5) e dossel
(i) As plantas no sub-bosque da floresta tropical respondem ao eCO2, 
aumentando seu CO líquido2assimilação na luz saturada (Asentado), 
eficiência intrínseca no uso da água (euWUE), Jmáx., rendimento 
quântico aparente (Φ), taxa de crescimento relativo (RGR)e produção 
de folhas (Sep), enquanto diminuiVcmáx,gé,EeLCP.
(ii) Devido à sua adaptação a ambientes com pouca luz, plantas de sub-
bosque sob eCO2priorizar a alocação de carbono para a área foliar
(Seárea).
2 | MATERIAIS E MÉTODOS
2.1 | Descrição do Site
O local de estudo está localizado na Estação Experimental de Silvicultura 
Tropical (EEST/ZF‐2), na Amazônia Central (2°35'39″S, 60°12'29″W) no local 
experimental do programa AmazonFACE (CO ar livre2
Enriquecimento-https://amazonface.inpa.gov.br). O local está situado num solo 
profundo de baixa fertilidade e altamente intemperizado, classificado como Ferralsol 
gerico, rico em argila (76%), bem drenado e com teor médio de nutrientes
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JulianaSchietti de Almeida
4 | DAMASCENOET AL.
abertura (porcentagem de céu aberto visto abaixo da copa da 
floresta) e depois transformada em radiação fotossinteticamente 
ativa (PAR) (Informações de apoio: TabelaS1).
Considerando todas as OTCs, identificamos 56 espécies vegetais 
diferentes, pertencentes a 26 famílias distintas. Entre os OTCs, o número 
de plantas individuais variou den =10 a 18 (Informações de apoio: Tabela
S1), com alturas (consideradas aqui como o comprimento da haste 
principal—Ht) entre 0,28 e 3 m, diâmetro na base (DB) variando de 3,9 a 
35 mm (Informações de apoio: FiguraS2Ae mesaS2). Devido à elevada 
biodiversidade local, não houve espécies que ocorreram em todos os 
OTCs (Informação de apoio: TabelaS2).
ondeRdé a taxa de respiração no escuro (PPFD = 0) e α é a inclinação inicial 
da curva de resposta à luz, entre 0 e 50 µmol m−2é−1PPFD. O Φ foi 
determinado como a inclinação inicial da curva de resposta à luz acima
LCP.
2.4 | Produção de folhas
Medimos a produção de folhas (Sep) de 55 indivíduos em aCO2e 47 indivíduos 
no eCO2, de janeiro a outubro de 2020, comSepdefinido como o número de 
folhas recém-produzidas dividido pelo número de plantas individuais dentro de 
um determinado OTC. O monitoramento da produção foliar seguiu a 
metodologia de Menezes et al. (2022) onde, no início do experimento, todas as 
folhas de cada indivíduo foram incluídas como estoque inicial, e as folhas de 
ambas as extremidades (proximal e terminal) de cada ramo foram marcadas 
para acompanhar as mudanças na demografia foliar. A partir de então, as 
novas folhas lavadas foram incluídas nos censos demográficos quando a lâmina 
foliar estava quase expandida, enquanto as cicatrizes deixadas pelo pecíolo 
absciso foram consideradas folhas mortas. Os censos demográficos foliares 
foram realizados em novembro de 2019, janeiro, março, julho e outubro de 
2020.Sepfoi calculado como a soma do total de folhas lavadas durante o período 
amostrado, ou seja, 354 dias após o início do experimento.
2.3 | Medições de troca gasosa em nível foliar
Os parâmetros de troca gasosa no nível foliar foram determinados através de CO 
saturado de luz2assimilação versus CO intercelular2concentração (Ar condicionadoeu) 
curvas em até três folhas de cada um dos três indivíduos de espécies diferentes por 
OTC (aCO2= 36, eCO2= 34), e curvas de resposta à luz em uma folha de cada um dos 
indivíduos selecionados paraAr condicionadoeucurvas por OTC (aCO2= 12, eCO2= 12), 
durante março de 2020, 120 dias após CO2
o enriquecimento começou. Essas medições foram feitas com um analisador de gás 
infravermelho portátil (IRGA-LI-6400XT; Li-Cor®Biociências) em folhas totalmente 
expandidas, entre 8h00 e 15h00, em indivíduos que pertenciam a espécies mais 
abundantes ou apresentavam uma contribuição percebida maior do IAF dentro de um 
determinado OTC. Antes das medições as folhas foram aclimatadas por pelo menos 15 
minutos monitorando cuidadosamente a taxa de assimilação egévalores para garantir 
a sua estabilidade. De cadaAr condicionadoeu
curva de resposta, os parâmetros de capacidade fotossintética (VcmáxeJ.máx., µmol·m−2é
−1) foram calculados com base em Farquhar et al. (1980) por uma rotina de ajuste de 
curva baseada em mínimos quadrados mínimos (Domingues et al.,2010) e ajustada à 
temperatura padrão de 25°C (Bernacchi et al., 2001). A partir das curvas de resposta à 
luz, oAsentado(µmol·m−2é−1),génoAsentado
(mol m−2é−1),EnoAsentado(mmol m−2é−1) eeuWUE (µmolmol−1) foram 
quantificados, e oLCP (µmol m−2é−1) e o Φ (µmol·m−2é−1) foram 
calculados.
Para todas as medições, as condições padronizadas dentro da câmara 
IRGA foram fluxo de ar de 400 µmol s−1, umidade relativa entre 60% e 70% e 
temperatura foliar de 30°C. OAr condicionadoeucurvas foram realizadas a uma 
densidade de fluxo de fótons fotossintéticos saturantes (PPFD) de 1000 µmol · 
m−2é−1, e a referência [CO2] foram controlados da seguinte forma: 400, 300, 
200, 75, 50, 400, 600, 800, 1000, 1200 e 1500 µmol mol−1. As curvas de resposta 
à luz foram realizadas em [CO2] de 400 µmol mol−1
para aCO2e 600 µmol mol−1para COeCO2, usando uma sequência 
PPFD de 250, 500, 750, 1000, 1500, 500, 250, 100, 75, 50, 25, 10, 5 e 0 
µmol m−2é−1. OAsentado,gé,EeeuWUEparâmetros foram retirados 
dessas curvas, sob PPFD de 1000µmol m−2é−1, e de acordo com o CO2
tratamento, a 400 µmol mol−1para aCO2e 600 µmol mol−1para COeCO
2. OPCLfoi calculado pela equação:
2,5 | Área foliar
Quantificamos as mudanças na área foliar individual (Seárea) medindo duas 
folhas totalmente expandidas do mesmo galho, uma que floresceu antes (t1) e 
outro que descarregou depois (t2) o início do experimento (novembro de 2019), 
em todas as plantas que liberaram novas folhas (aCO2= 42, eCO2= 41). As 
medições de ambas as folhas foram realizadas na mesma campanha (julho de 
2020).Seáreafoi determinado a partir de fotografias tiradas de folhas 
sobrepostas a papel milimetrado e processadas no software ImageJ (https://
imagej.nih.gov/ij/). Os resultados são apresentados como a soma da área foliar 
média (m2) por tratamento, e a variação percentual na área foliar (Seárea%%) foi 
calculado como a diferença entre as folhas que floresceram antes e depois do 
CO2começa o enriquecimento, no mesmo ramo.
2.6 | Altura, diâmetro e taxa de crescimento relativo
Medimos o comprimento do caule principal das plantas individuais (que 
geralmente é sua altura) (Ht;aCO2= 51, eCO2= 44) e o diâmetro da base da haste 
(DB; aCO2= 56, eCO2= 45) em novembro de 2019 e setembro de 2020. OHt foi 
medida com fita métrica milimetrada, da base do caule até o ápice do caule 
principal, mesmo quando o padrão de crescimento do indivíduo não era 
completamente vertical (ex.: cipós). Em cada planta, duas medições 
perpendiculares daBDforam obtidas com paquímetro digital (Mitutoyo/
Absolute). OBDO ponto de medição foi definido na primeira campanha, a 5 cm 
do solo. Depois disso, as medições subsequentes foram feitas no mesmo ponto 
marcado. Para análise posterior,
R
PCL=d, α (1)
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Juliana Schietti de Almeida
Juliana Schietti de Almeida
RESPOSTA DO SUB-HISTÓRICO AMAZÔNICO A CO ELEVADO2 |5
dividiu as plantas em três classes de altura: 20≤80, 80 < 140 e≥140 
cm e três classes de diâmetro: 3≤9, 9 <15 e≥15mm.
Altura média diária (cmdia−1) e diâmetro da base (mmdia−1) foram 
calculados incrementos para cada planta, como a diferença entreHt eBD,
respectivamente, medido em setembro de 2020—t2e novembro de 2019—t1
(quando CO2enriquecimento iniciado). Também calculamos a taxa de 
crescimento relativo (RGR)para cada planta, usandoBD2×Htcomo um substituto 
não destrutivo para a massa seca da planta (Bloomberg et al.,2008).RGRfoi 
calculado como
3 | RESULTADOS
3.1 | CO2efeitos do enriquecimento nas trocas gasosas foliares
Avaliamos a resposta das trocas gasosas foliares ao eCO2120 dias 
após CO2o enriquecimento começou. Sob eCO2oAsentadofoi de 67% e o
euWUEfoi 78% maior que aCO2(p≤0,001 para ambos).J.máx.
e aJ.máx.:Vcmáxproporção foi 19% maior no eCO2(p≤0,001 para ambos). 
ParaVcmáx,géeE,nenhuma mudança significativa foi observada sob 
eCO2(p =0,7,p =0,5 ep =0,3, respectivamente).
-------RGR= EmBD( ----
t1)---(t2-t1),2
t2 ×Htt2)− ln(BD 2
t1 × Ht (2) O Φ foi 56% maior (p≤0,001), enquantoPCLnão apresentou diferença 
significativa entre os tratamentos (p =0.3) (Figura1e mesa1). Em 
relação à qualidade doAr condicionadoeuajuste da curva, o erro 
quadrático médio médio (RMSE) foi de 0,11 (variando de 0,04 a 0,28).
ondeDt1e
eHtt2são a altura total iniciale final (cm), et1et2são os tempos inicial e 
final (dias).
Dt2são o diâmetro da base inicial e final (mm),Htt1
2.7 | análise estatística 3.2 | CO2efeitos do enriquecimento na produção de folhas, área 
foliar e crescimento das plantas
Analisamos os efeitos do eCO2nas trocas gasosas no nível da folha (A
sentado, gé,E, iWUE, Vcmáx,J.máx.,J.máx.:Vcmáx,PCLe Φ),Sep,Seáreae crescimento 
das plantas (Ht, BDeRGR).Devido à alta diversidade de espécies e 
considerando o fato de não haver espécies ocorridas em todos os OTC, 
não foi viável considerar a identidade das espécies em nossas análises. 
Em vez disso, avaliamos as médias dos parâmetros (Informações de 
Apoio: TabelaS3) de cada OTC como unidades amostrais (n =8), 
estabelecendo comparações entre o controle (ambiente – aCO2, n =4) e 
tratamento (+250 ppmv—eCO2,n =4) OTC. Para oSep
dados, primeiro calculamos a média da taxa de produção de folhas para 
cada OTC (número de novas folhas produzidas dentro do intervalo de 
tempo dividido pelo número de indivíduos dentro de um determinado 
OTC) e depois calculamos a média e os desvios padrão entre os quatro 
OTCs de cada tratamento . Também analisamos o acúmulo absoluto 
médio de folhas novas como a soma de todas as folhas produzidas dentro 
de cada OTC (Seção2.4). No caso deHteBD, as análises foram conduzidas 
de acordo com a divisão de classe de tamanho mencionada 
anteriormente especificada na Seção2.6.
Diferenças entre os parâmetros medidos sob aCO2
e COe2foram analisados por modelos lineares mistos generalizados, 
com o CO2tratamento como efeito fixo categórico com dois níveis. 
Para todos os parâmetros, descobrimos que os modelos que 
incluíam a identidade das espécies ou os níveis de luz ambiente 
como efeitos aleatórios não eram significativamente diferentes 
daqueles que não o faziam (p≤0,05); portanto, esses fatores não 
foram incluídos nos modelos finais. Para levar em conta a variação 
ambiental natural das câmaras, incluímos pares OTC como um efeito 
aleatório nos modelos mistos, usando o pacote 'glmmTMB' (Brooks 
et al.,2017). Os parâmetros de troca gasosa no nível foliar são 
apresentados como a média ± DP e relatados como a variação 
percentual média da razão de resposta [(r-1) × 100], onder =resposta 
sob eCO2/resposta sob aCO2. Diferenças significativas foram 
consideradas emp≤0,05. As análises estatísticas foram realizadas 
com R versão 4.1.2 (R Core Team2021).
Plantas sob aCO2produziu mais folhas entre janeiro e março de 2020 
(Figura2). Contudo, entre março e junho,Sepfoi mais de duas vezes 
maior no eCO2do que aCO2(59 vs. 18 folhas, Figura2). Apesar disso, o 
acumuladoSepfoi maior sob aCO2do que eCO2para esse período. 
Entre junho e outubro,Sepfoi 85% maior sob eCO2, embora não tenha 
sido estatisticamente diferente do aCO2(p =0,059). Ao final do nosso 
estudo, observamos que o valor absoluto acumuladoSep, entre 
janeiro e outubro, foi 23% maior no eCO2, embora nenhuma 
diferença significativa tenha sido detectada entre os tratamentos (p =
0.3) (Figura2).
OSeáreaque corou após o início do CO2enriquecimento, em 
comparação com aqueles já presentes antes do início do 
experimento (novembro de 2019), aumentou 51% sob eCO2e 19% 
sob aCO2(p≤0,001) (Figura3).
Embora tenhamos observado uma tendência de maiorHtde 23% sob eCO2, esse 
aumento não foi estatisticamente significativo (Figura4), exceto para a classe de 
tamanho maior (≥140 centímetros) (p =0,2,p =0,9 ep≤0,001, respectivamente). Quando 
tudoBDas classes foram consideradas em conjunto, o incremento foi significativo 
(pág.≤0,001) e 65% maior no eCO2. Isso também se aplicava às classes de tamanho 
intermediário e maior (9 < 15 e≥15 mm) (p≤0,001 para ambos). Para as menores 
classes de tamanho (3 < 9), nenhuma diferença foi detectada (p =0,02 (Figura5).
Em relação aoRGR,detectamos um incremento de 29% no eCO2
(p =0,01) (Figura6).
4 | DISCUSSÃO
4.1 |
CO elevado2
Assimilação de carbono e respostas de crescimento a
Esta comunidade do sub-bosque amazônico apresentou maiores taxas potenciais de 
assimilação de carbono (Asentado) sob eCO2, como observado anteriormente em
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6 | DAMASCENOET AL.
FIGURA 1Resposta média ao eCO2(n =8, ±95% IC) de CO líquido2assimilação na luz saturada (Asentado, µmol·m−2é−1), condutância estomática (gé, mol m−2é
−1), transpiração (E,mmol m−2é−1), eficiência intrínseca no uso da água (euWUE,µmolmol−1), taxa máxima aparente de carboxilação de Rubisco (Vcmáx, 
µmol·m−2é−1), taxa máxima aparente de transporte de elétrons para regeneração de RuBP sob luz saturada (J.máx., µmol·m−2é−1),J.máx.:Vcmáx
razão, rendimento quântico aparente (Φ, µmol m−2é−1) e ponto de compensação de luz (LCP,µmol m−2é−1). A linha tracejada representa nenhuma alteração, círculo 
preto (●)um círculo aumentado e aberto (○)uma diminuição no eCO2. Os asteriscos indicam efeito significativo do tratamento (***p≤0,001) e ns = não significativo,n 
=8 OTCs (4—aCO2e 4—eCO2).
TABELA 1
(aCO2) e elevado (eCO2)CO2concentração.
Parâmetros de troca gasosa de plantas sob ambiente essas plantas para utilizarmanchas solares (DeLúcia e Thomas,2000; Pearcy, 
1990). Assim, o eCO2pode facilitar plantas sombreadas no sub-bosque para 
melhor explorar as manchas solares, que são o principal, mas errático, recurso 
de luz disponível. Apesar do eCO anterior2estudos que relatam uma redução V
cmáxsob eCO2(Ainsworth & Long,2004; Leakey et al.,2002; Medlyn et al.,1999), 
não observamos uma regulação negativa da capacidade de carboxilação. Isto 
pode estar ligado ao período de observação relativamente curto deste estudo, 
implicando tempo insuficiente para que o processo de regulação negativa 
ocorra nessas plantas (Ainsworth et al., 2004b; Moore et al.,1999; Sábio,1994). 
Alternativamente, pode resultar da disponibilidade não limitante de nitrogênio. 
Estudos semelhantes demonstraram anteriormente uma redução naPCLe um 
aumento em Φ sob eCO2
e luz limitada (Hättenschwiler,2001; Kubiske & Pregitzer,1996). Nossa 
hipótese é que sob o eCO2e nas condições do sub-bosque, as plantas 
diminuemPCLe aumentar Φ para otimizar o uso de luz e assimilação de 
carbono (Drake et al.,1997). Aqui, o eCO2não levou a uma diminuiçãoLCP,
resultado também registrado por Norby et al. (2003) para folhas 
sombreadas do sub-bosque. Em vez disso, houve uma alta variabilidade 
entre as plantas em ambos os tratamentos, o que pode estar relacionado 
à diversidade de espécies presentes na comunidade (Drake et al.,1997; 
Kubiske & Pregitzer,1996), mas não contabilizado pelo nosso projeto 
experimental. Porém, os valores mais elevados de Φ reiteram o aumento 
da assimilação e consequente ganho de carbono observado em resposta 
ao eCO2(Kubiske & Pregitzer,1996).
Tal aumento na assimilação de carbono (Asentado,J.máx.e Φ) resultou 
em um maiorSeárea,BDeRGRsob eCO2, o que implica que estas fábricas 
priorizem investimentos para aumentar a captura e processamento de luz 
em carbono fixo, talvez aumentando o seu desempenho em
Variável aCO2 CO ecológico2 p
Asentado 3,7±0,7 6,1±0,8 ≤0,001
gé 0,077±0,03 0,069±0,008 0,5
E 1,11±0,3 0,97±0,12 0,3
euWUE 54,1±9,9 96,2±19,2 ≤0,001
Vcmáx 18,4±1,3 18,8±2,3 0,7
J.máx. 26,1±0,7 31,1±3,4 ≤0,001
J.máx.:Vcmáx 1,45±0,10 1,72±0,10 ≤0,001
Φ 0,02±0,005 0,03±0,003 ≤0,001
PCL 8,7±1,4 10,6±4,9 0,3
Observação:Média ± DP epvalor para cada parâmetro analisado entre os 
tratamentos.
CO líquido2assimilação na luz saturada (Asentado, µmol·m−2é−1), condutância 
estomática (gé, mol m−2é−1), taxa de transpiração (E,mmol m−2é−1), eficiência 
intrínseca no uso da água (euWUE,µmolmol−1), taxa máxima de carboxilação da 
Rubisco (Vcmáx, µmol·m−2é−1),taxa máxima de transporte de elétrons para 
regeneração de RuBP sob luz saturada (J.máx., µmol·m−2é−1),J.máx.:Vcmáxrazão, 
rendimento quântico aparente (Φ, µmol m−2é−1) e ponto de compensação de luz 
(LCP, µmol m−2é−1).
plantas de sombra (DeLucia & Thomas,2000; Hättenschwiler,2001; 
Kubiske & Pregitzer,1996). O aumento emAsentadofoi sustentado por 
uma melhoriaJ.máx., indicando uma alta demanda energética para 
regeneração de RUBP, o que sugere um aumento na capacidade de
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RESPOSTA DO SUB-HISTÓRICO AMAZÔNICO A CO ELEVADO2 |7
FIGURA 2(a) Média ± DP e (b) produção cumulativa de folhas, produção de folhas medida ao longo de quatro campanhas de campo (janeiro, março, junho e outubro 
de 2020) entre tratamentos: verde escuro é aCO2e verde claro é eCO2. As barras indicam o desvio padrão das médias. [A figura colorida pode ser visualizada em
wileyonlinelibrary. com]
FIGURA 3Área foliar média (m2) das câmaras open-top (OTC, n =8) de 
folhas que floresceram antes (barras verdes escuras—t1) e depois (barras 
verdes claras—t2) o início do CO2enriquecimento (novembro de 2019). As 
barras indicam o desvio padrão das médias. Os asteriscos indicam efeito 
significativo do tratamento (***p≤0,001),n =8 OTCs (4—aCO2e 4—eCO2). 
[A figura colorida pode ser visualizada em wileyonlinelibrary. com]
FIGURA 5Incremento médio diário do diâmetro da base (mm dia−1) de 
plantas sob aCO2(barras cinzentas) e eCO2(barras pretas), divididos em 
três classes de diâmetro (3 < 9, 9 < 15 e≥15mm). As barras de erro 
indicam o desvio padrão das médias. Os asteriscos indicam efeito 
significativo do tratamento (*p≤0,05),n =8 OTCs (4—aCO2e 4—eCO2).
FIGURA 4Incremento médio diário da altura (cm dia−1) de plantas sob aCO
2(barras cinzentas) e eCO2(barras pretas), divididas em três classes de 
altura (20 < 80, 80 < 140 e≥140 centímetros). As barras de erro indicam o 
desvio padrão das médias. Os asteriscos indicam efeito significativo do 
tratamento (**p≤0,01),n =8 OTCs (4—aCO2e 4—eCO2).
FIGURA 6Taxa média diária de crescimento relativo (RGR,
milímetros3cm−3dia−1) de plantas sob aCO2(barras cinzentas) e eCO2
(barras pretas). As barras de erro indicam o desvio padrão das médias. Os 
asteriscos indicam efeito significativo do tratamento (*p≤0,05),n =8 OTCs 
(4—aCO2e 4—eCO2).
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8 | DAMASCENOET AL.
o ambiente do sub-bosque (Valladares & Niinemets,2008). Mais alto 
BDe um fracoHtA resposta dos indivíduos indica que nesta floresta, a 
comunidade do sub-bosque pode ser mais responsiva ao eCO2
em termos de crescimento para adquirir recursos (Givnish,1988). Plantas 
adaptadas às condições de sombra podem investir recursos para otimizar a 
captação de luz (Gommers et al.,2013) em detrimento do crescimento vertical 
(Valladares & Niinemets,2008), em contraste com as espécies de dossel que 
sobrevivem esperando por melhores condições, como aberturas de dossel, 
para se desenvolverem (Swaine & Whitmore,1988). Na verdade, espera-se que 
as plantas que crescem sob condições de sombra beneficiem 
desproporcionalmente do eCO2pois vivem mais perto de seusPCLe são 
conhecidos por serem mais responsivos ao eCO2(Curtis e Wang,1998; Lloyd & 
Farquhar,2008), com nossas observações apoiando a visão de que o eCO2pode 
estimular e alterar o desempenho do crescimento no sub-bosque amazônico. 
Observamos grandes variações ocorrendo emLCP,bem como respostas de 
crescimento que poderiam indicar eCO global muito diferente2respostas de 
diferentes espécies em nossa comunidade vegetal e sugerem que algumas 
espécies podem desenvolver vantagens competitivas sobre outras sob o eCO2
cenários no futuro. Embora nosso estudo não tenha focado em espécies 
específicas, os resultados aqui apresentados reforçam a ideia de que, 
independentemente da espécie ou do hábito, uma comunidade de plantas 
tropicais pode responder a mudanças ambientais, como a eCO2. Marvin et al. (
2015), em um experimento com mudas de lianas e árvores tropicais, mostrou 
que ambas as formas de vida tiveram respostas significativas ao eCO2, mas não 
há diferença entre eles, o que apoia o efeito do eCO2em comunidades de 
plantas tropicais. Isso vai contra a ideia de que o aumento da [CO2] está 
causando uma expansão dos cipós nas florestas tropicais (Schnitzer e Bongers,
2011). No entanto, até que ponto tais mudanças poderiam alterar toda a 
composição de espécies florestais no futuro permanece especulativo, e uma 
avaliação aprofundada das respostas das espécies ou grupos funcionais ao eCO
2é necessário (Lapola et al.,2009; Marvin et al.,2015). Se as espécies 
responderem de maneira diferente ao eCO2, algumas espécies podem 
apresentar uma mudança desproporcional no desempenho em comparação 
com outras. Talvez as espécies no extremo aquisitivo do espectro conservador-
aquisitivo se beneficiem mais do aumento da [CO2]. O seu melhor desempenho 
pode reflectir-se na dinâmica populacional dentro da comunidade (ou seja, 
taxas de reprodução, recrutamento e mortalidade), culminando provavelmente 
em alterações na estrutura da comunidade (ou seja, composição de espécies e/
ou padrões de dominância e raridade).
CO ecológico2em nosso estudo também pode ter sido devido à variação limitada de 
outros fatores ambientais, como umidade e temperatura (e consequentemente o 
déficit de pressão de vapor—DPV),uma vez que os estômatos são sensíveis às 
condições ambientais (Grossiord et al.,2020; Gunderson et al.,2002) e essas variáveis 
são, em geral, razoavelmente constantes no sub-bosque das florestas tropicais 
(Mendes & Marenco,2017). Nestes casos, quando o aumento daeuWUEse deve apenas 
ao aumentoAsentado, não há melhoria na economia da água (Saxe et al.,1998). No 
entanto, poderá haver alterações nos fluxos de água do sub-bosque para a atmosfera, 
uma vez que observamos um aumento significativo naSeáreaem nosso estudo. Mesmo 
sem mudanças significativasgé, uma área foliar transpirativa mais elevada pode 
aumentar a contribuição do estrato do sub-bosque para as taxas de 
evapotranspiração do ecossistema, o que pode, por sua vez, afectar os fluxos terra-
atmosfera.
MaximizandoEtaxas é um mecanismo possível para as plantas garantirem 
absorção suficiente de nutrientes quando sob competição, especialmente sob 
baixa disponibilidade de fósforo (Cernusak et al.,2011b). Existem estudos 
experimentais e de modelagem mostrando que a Floresta Amazônica Central é 
limitada pelo fósforo (Cunha et al.,2022; Fleischer e outros, 2019). A falta de 
resposta em ambosgéeEobservado em nosso experimento pode ser reflexo de 
essas variáveis serem mais fortemente influenciadas pela competição de 
fósforo no sub-bosque da floresta. Tal estratégia pode ser facilitada pelo fato 
de que as plantas do sub-bosque das florestas tropicais tendem a manter altasg
épara minimizar a limitação estomática das taxas de assimilação durante breves 
manchas solares (Pearcy,1990). Faz sentido que nos trópicos húmidos tais 
estratégias de aquisição sejam favorecidas, embora os eventos de seca durante 
os anos do El Niño certamente favoreçam as espécies conservadoras 
(Domingues et al.,2018). Ainda temos uma compreensão muito limitada de 
quão variáveis são as espécies de plantastropicais em relação às suas 
estratégias funcionais, embora as espécies possam ser notavelmente diferentes 
(Thompson et al.,2019).
As experiências de manipulação ao nível do ecossistema são cientificamente 
desafiantes e financeiramente exigentes. Muitos processos ecossistémicos dependem 
de escalas de tempo relativamente longas, especialmente no caso das florestas. Ainda 
mais desafiador é a forma particular como cada espécie contribui para o 
funcionamento do ecossistema. Considerando a grande diversidade de espécies 
presentes nas florestas tropicais, a replicação de unidades experimentais é o fator 
limitante na extrapolação de experimentos únicos para todo o bioma florestal tropical. 
Esse é certamente o caso do nosso projeto experimental. Um caminho a seguir é 
reconhecer que grupos de espécies convergentes são muitas vezes redundantes na 
sua ecologia funcional, formando grupos funcionais. No passado, as espécies eram 
simplesmente agrupadas pelo conhecimento anedótico da sua distribuição ao longo 
das mudanças sucessionais que as comunidades sofrem após perturbações. 
Atualmente, a caracterização de espécies com base em suas características funcionais 
é uma possibilidade interessante de formação de grupos verdadeiramente funcionais 
que podem simplificar os estudos ecossistêmicos e permitir a extrapolação de estudos 
locais para escalas maiores.
4.2 | Eficiência no uso da água sob CO elevado2
Descobrimos que o aumentoeuWUEfoi impulsionado principalmente pelo aumento A
sentado, com pouca variaçãogéeE.Embora seja amplamente conhecido que o eCO2
tende a reduzirgé(Ainsworth & Long,2004; Ainsworth & Rogers,2007; 
Medlyn et al.,2011), isso não é verdade em todos os casos (Ellsworth,1999
). As mudanças menores ou não significativasgésob eCO2são mais 
comumente observados em plantas com baixas taxas de metabolismo 
(Saxe et al.,1998) e o CO2reduções induzidas emgédiminuir do topo para a 
base da copa (Domingues et al.,2007; Gunderson et al.,2002; Wullschleger 
et al.,2002), que foi o caso deste estudo. A não resposta degépara
5 | CONCLUSÃO
O sub-bosque da floresta amazônica, apesar de crescer em um ambiente com limitação de 
luz, respondeu positivamente ao CO2enriquecimento. Mostramos que essas plantas de sub-
bosque melhoram seu ganho de C, através de maioresAsentadoe Φ,
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RESPOSTA DO SUB-HISTÓRICO AMAZÔNICO A CO ELEVADO2 |9
e seu crescimento, através de maioresBDincrementar eSeáreasob eCO2. Esses 
resultados mostram como esse ecossistema limitado em luz e fósforo pode 
aumentar as taxas de assimilação e modular os investimentos de recursos para 
melhorar a captura e o uso eficiente da luz e potencialmente ter impactos 
significativos na estrutura e composição da Amazônia no futuro. Sem 
diminuiçãogéfoi observado e, juntamente com o aumento daSeárea, este 
resultado sugere um aumento na contribuição do sub-bosque para o fluxo de 
umidade da folha para a atmosfera, com previsão de diminuição nas árvores da 
copa superior. Estes resultados, juntamente com vários estudos já realizados 
com eCO2, demonstram a flexibilidade das comunidades vegetais para se 
ajustarem ao cenário atual de aumento de CO atmosférico2e o seu impacto nas 
alterações climáticas globais. Ainda assim, uma melhor compreensão das 
capacidades individuais das espécies é uma lacuna de conhecimento que 
precisa de ser colmatada.
Thorsten E. E. Grams 
Alacimar V. Guedes
Iain Paul Hartley
Bart Kruijt http://orcid.org/0000-0002-6186-1731
Laynara Figueiredo Lugli 
Nathielly Pires Martins 
Richard J. Norby http://orcid.org/0000-0002-0238-9828
Julyane Stephanie Pires-Santos 
1765-7290
Bruno Takeshi Tanaka Portela 
1223-6665
Anja Rammig
Flávia Delgado Santana
Yago Rodrigues Santos
Crisvaldo Cássio Silva de Souza 
3759-9814
Gabriela Ushida
David Montenegro Lapola 
Carlos Alberto Nobre Quesada 
7178-9713
Tomás Ferreira Domingues 
2857-9838
http://orcid.org/0000-0002-4355-8827 
http://orcid.org/0000-0002-1668-6508
http://orcid.org/0000-0002-9183-6617
http://orcid.org/0000-0001-8404-4841 
http://orcid.org/0000-0002-2501-747X
http://orcid.org/0000-0002-
http://orcid.org/0000-0002-
http://orcid.org/0000-0001-5425-8718
http://orcid.org/0000-0002-3523-2456 
http://orcid.org/0000-0002-9239-1728
http://orcid.org/0000-0003-
RECONHECIMENTOS
Os autores agradecem ao Programa AmazonFACE, ao Ministério de 
Ciência, Tecnologia e Inovação do Brasil através de seu Fundo Nacional de 
Desenvolvimento Científico e Tecnológico ‐ FNDCT, ao Foreigh, 
Commonwealth and Development Office do Governo do Reino Unido, ao 
Programa LBA, ao Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia (INPA ), ao 
Laboratório de Ciclos Biogeoquímicos (INPA) e a todos os seus 
colaboradores pelo apoio geral na realização deste estudo. Esta pesquisa 
foi financiada pelo Instituto Serrapilheira (bolsa 1708‐15574), com 
recursos adicionais da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de 
Nível Superior (CAPES) (bolsa CAPES‐INPA/88881.154644/2017‐01 e bolsa 
23038.007722/2014‐77). . Sabrina Garcia, Carlos Alberto Nobre Quesada e 
Tomas Ferreira Domingues agradecem à Agência dos Estados Unidos 
para o Desenvolvimento Internacional pelo financiamento através do 
programa PEER (Grant Agreement AID‐OAA‐A‐11‐00012). Tomas Ferreira 
Domingues, Carlos Alberto Quesada e David Lapola agradecem o apoio 
financeiro do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e 
Tecnológico (CNPq) bolsas 312589/2022‐0, 312866/2021‐6 e 309074/2021‐
5 (Bolsa de produtividade em Pesquisa). Katrin Fleischer reconhece 
concessão IGSSE 12.10.
http://orcid.org/0000-0002-6077-6770
http://orcid.org/0000-0002-2654-7835
http://orcid.org/0000-0001-
http://orcid.org/0000-0003-
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DECLARAÇÃO DE CONFLITO DE INTERESSE Os autores 
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DECLARAÇÃO DE DISPONIBILIDADE DE DADOS
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ORCIDA
Sabrina Garcia
Izabela Fonseca Aleixo
Juliane Cristina Gomes Menezes 
0504-4438
Iokanam Sales Pereira
Martin G. De Kauwe 
Vanessa Rodrigues Ferrer 
Katrin Fleischer http://orcid.org/0000-0002-9093-9526
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http://orcid.org/0000-0003-3612-5617
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http://orcid.org/0000-0002-1668-6508
http://orcid.org/0000-0002-9183-6617
http://orcid.org/0000-0002-6186-1731
http://orcid.org/0000-0001-8404-4841
http://orcid.org/0000-0002-2501-747X
http://orcid.org/0000-0002-0238-9828
http://orcid.org/0000-0002-1765-7290
http://orcid.org/0000-0002-1765-7290
http://orcid.org/0000-0002-1223-6665
http://orcid.org/0000-0002-1223-6665
http://orcid.org/0000-0001-5425-8718
http://orcid.org/0000-0002-3523-2456
http://orcid.org/0000-0002-9239-1728
http://orcid.org/0000-0003-3759-9814
http://orcid.org/0000-0003-3759-9814
http://orcid.org/0000-0002-6077-6770
http://orcid.org/0000-0002-2654-7835
http://orcid.org/0000-0001-7178-9713
http://orcid.org/0000-0001-7178-9713
http://orcid.org/0000-0003-2857-9838
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Juliana Schietti de Almeida
Juliana Schietti de Almeida
RESPOSTA DO SUB-HISTÓRICO AMAZÔNICO A CO ELEVADO2 |11
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12 | DAMASCENOET AL.
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Como citar este artigo:Damasceno, AR, Garcia, S., Aleixo, IF, 
Menezes, JCG, Pereira, IS, De Kauwe, MG et al. (2024) Respostas in 
situ de curto prazo de plantas do sub-bosque amazônico ao 
elevado CO2.Planta, Célula e Meio Ambiente,1–12. https://doi.org/
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	In situ short-term responses of Amazonian understory plants to elevated CO2
	1 INTRODUCTION
	2 MATERIALS AND METHODS
	2.1 Site description
	2.2 Experimental design
	2.3 Leaf level gas exchange measurements
	2.4 Leaf production
	2.5 Leaf area
	2.6 Height, diameter and relative growth rate
	2.7 Statistical analyses
	3 RESULTS
	3.1 CO2 enrichment effects on leaf gas exchange
	3.2 CO2 enrichment effects on leaf production, leaf area and plant growth
	4 DISCUSSION
	4.1 Carbon assimilation and growth responses to elevated CO2
	4.2 Water-use efficiency under elevated CO2
	5 CONCLUSION
	ACKNOWLEDGEMENTS
	CONFLICT OF INTEREST STATEMENT
	DATA AVAILABILITY STATEMENT
	ORCID
	REFERENCES
	SUPPORTING INFORMATION