Análise Evolutiva - Freeman

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F855a Freeman, Scott.
 Análise evolutiva [recurso eletrônico] / Scott Freeman, Jon
 C. Herron ; tradução Maria Regina Borges-Osório, Rivo Fischer.
 – 4. ed. – Dados eletrônicos. – Porto Alegre : Artmed, 2009.
 Editado também como livro impresso em 2009.
 ISBN 978-85-363-1957-5
 1. Evolução – Biologia. 2. Herron, Jon C. I. Título. 
CDU 575.89
Catalogação na publicação: Renata de Souza Borges – CRB-10/Prov-021/08
2009
Tradução:
Maria Regina Borges-Osório
Licenciada em História Natural. Mestre em Genética. Doutora em Ciências.
Professora adjunta aposentada do Departamento de Genética da
Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS).
Bacharela em Tradução pelo Instituto de Letras da UFRGS.
Rivo Fischer
Licenciado em História Natural. Mestre em Genética. Doutor em Ciências.
Professor adjunto aposentado do Instituto de Biociências da UFRGS.
Consultoria, supervisão e revisão técnica desta edição:
Aldo Mellender de Araújo
Professor titular do Departamento de Genética da UFRGS.
Doutor em Genética.
Análise
Evolu iva
4ª Edição
Scott Freeman
University of Washington
Jon C. Herron
University of Washington
Versão impressa
desta obra: 2009
Reservados todos os direitos de publicação, em língua portuguesa, à
ARTMED® EDITORA S.A.
Av. Jerônimo de Ornelas, 670 – Santana
90040-340 – Porto – Alegre – RS
Fone: (51) 3027-7000 Fax: (51) 3027-7070
É proibida a duplicação ou reprodução deste volume, no todo ou em parte, sob quaisquer formas ou por quaisquer meios
(eletrônico, mecânico, gravação, fotocópia, distribuição na Web e outros), sem permissão expressa da Editora.
SÃO PAULO
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01227-100 – São Paulo – SP
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IMPRESSO NO BRASIL
PRINTED IN BRAZIL
Obra originalmente publicada sob o título
Evolutionary analysis, 4th Edition
ISBN 0-13-227584-8
Authorized translation from the English language edition, entitled EVOLUTIONARY ANALYSIS, 4th Edition by FREEMAN, 
SCOTT; HERRON, JON C., published by Pearson Education, Inc., publishing as Benjamin Cummings, Copyright © 2007. All rights 
reserved. No part of this book may be reproduced or transmitted in any form or by any means, electronic or mechanical, including 
photocopying, recording or by any information storage retrieval system, without permission from Pearson Education,Inc.
Portuguese language edition published by Artmed Editora SA, Copyright © 2009.
Tradução autorizada a partir do original em língua inglesa da obra intitulada EVOLUTIONARY ANALYSIS, 4ª Edição por 
FREEMAN, SCOTT; HERRON, JON C., publicado por Pearson Education, Inc., sob o selo de Benjamin Cummings, Copyright © 
2007. Todos os direitos reservados. Este livro não poderá ser reproduzido nem em parte nem na íntegra, nem ter partes ou sua íntegra 
armazenado em qualquer meio, seja mecânico ou eletrônico, inclusive reprografi a, sem permissão da Pearson Education, Inc.
A edição em língua portuguesa desta obra é publicada por Artmed Editora SA, Copyright © 2009.
Capa: Mário Röhnelt
Leitura fi nal: Joana Silva
Supervisão editorial: Letícia Bispo de Lima
Editoração eletrônica: Techbooks
Prefácio
Análise evolutiva destina-se aos estudantes universitários de biologia ou ciências afins. Pres-
supomos que os leitores tenham completado todos ou grande parte dos estudos iniciais e 
estejam começando a pesquisar mais detalhadamente as áreas específicas da biologia que 
sejam relevantes à sua vida pessoal e profissional.
Esperamos que nossos leitores sigam sua carreira em uma diversidade de campos, in-
cluindo medicina, educação, manejo e conservação ambientais, jornalismo, biotecnologia 
e pesquisa acadêmica. Portanto, ao longo deste livro, tentamos mostrar a importância da 
evolução para toda a biologia e para os problemas do mundo real.
Nosso primeiro objetivo é incentivar os leitores a pensarem como cientistas. Apresenta-
mos a biologia evolutiva não como uma coleção de fatos, mas como um esforço contínuo 
de pesquisa. Ao investigar um assunto, começamos com perguntas. De onde se origina o 
HIV? Por que as populações de galinhas das pradarias continuam a diminuir, apesar dos 
esforços bem-sucedidos para restaurar seu hábitat? Quão próxima é a relação entre os 
humanos e os chimpanzés? Utilizamos essas questões para motivar as discussões sobre as 
informações contextuais e a teoria. Esses debates nos habilitam a estruturar hipóteses alter-
nativas, considerar como elas podem ser testadas e fazer predições. A seguir, apresentamos 
e analisamos os dados, consideramos suas implicações e focalizamos novas perguntas para 
pesquisas futuras. As habilidades analíticas e técnicas que os leitores aprendem, a partir dessa 
abordagem, têm aplicação ampla e permanecerão com eles durante muito tempo depois 
que os detalhes dos exemplos específicos desaparecerem gradualmente.
Em harmonia com nossa apresentação da biologia evolutiva como um empreendimen-
to dinâmico de pesquisa, tentamos manter nossa abrangência a mais atualizada possível. 
Isso tornou a 4a edição tão estimulante – e tão assustadora – de elaborar quanto as três 
primeiras. Muitas áreas que abrangemos estão progredindo a uma velocidade que não 
sonharíamos possível há apenas alguns anos. Mais de uma vez, nossos editores tiveram de 
praticamente arrancar de nossas mãos os manuscritos dos capítulos, embora ainda quisésse-
mos fazer mais modificações nos textos.
Em cada capítulo, existe um aspecto novo, e, entre os exemplos que nos parecem mais 
provocativos, estão os seguintes:
Evidência de que a progressão da doença nos pacientes com HIV resulta, em parte, da •
evolução da população viral para uma aptidão competitiva maior (Capítulo 1).
Dados da genética de populações indicando que os heterozigotos sobreviveram a •
uma epidemia de encefalopatia esponjosa em humanos, em uma taxa mais alta do 
que os homozigotos (Capítulo 6).
Demonstração de que a substituição de um alelo por outro em um único loco pode •
alterar extraordinariamente a atração de uma flor para os diferentes polinizadores 
(Capítulo 9).
Dados sugerindo que a freqüência da síndrome de Apert, em populações humanas, •
reflete a seleção em nível de células-tronco nos tecidos, atuando contrariamente à 
seleção em nível de indivíduos nas populações (Capítulo 10).
Resultados mostrando que as fêmeas dos grilos marcam aromaticamente seus ma- •
chos, para evitar copular duas vezes com o mesmo macho (Capítulo 11).
Experimentos de campo revelando que uma planta invasiva desenvolveu maior capa- •
cidade de colonização e invasão de um hábitat e competição com espécies cultivadas, 
quando liberada de conflitos de histórias de vida (Capítulo 13).
vi Prefácio
Documentação de que uma modificação fenotípica de uma planta resultou de uma •
mudança na regulação gênica (Capítulo 15).
Evidência filogenética de que os vírus desempenharam um papel essencial na transi- •
ção do mundo do RNA para o mundo do DNA e na origem dos três domínios da 
vida (Capítulo 17).
Novas percepções da evolução do membro tetrápode a partir da genética do desen- •
volvimento e de um fóssil de transição recentemente descoberto (Capítulo 19).
Incentivamos os leitores a verificar a literatura sobre novas descobertas que tenham sido 
descritas desde que este livro foi para o prelo; certamente serão muitas.
As duas tendências que percebemos desde a 1a edição estão refletidas nas mudanças 
do sumário. Primeiro, as filogenias tornaram-se tão fundamentais para as pesquisas sobre 
evolução que tivemos de introduzir o raciocínio genealógico muito mais cedo neste livro. 
Portanto, antecipamos a avaliação de árvores evolutivas para a Parte I, sendo agora o Ca-
pítulo 4. Em segundo lugar, o Projeto Genoma Humano e as tecnologias que ele fomen-
tou provocaram uma explosão de dados genômicos. As análises genômicas comparativas 
produziram insights surpreendentes do processo evolutivo. A fim de transmitir um pouco 
da emoção dessa nova fronteira, acrescentamosum capítulo sobre Filogenômica e a Base 
Molecular da Adaptação, constituindo o Capítulo 15, que conclui a Parte III.
Ao todo, há quatro partes:
Parte I, Introdução • – mostra que a evolução é relevante fora dos livros e das salas 
de aula, estabelece o fato da evolução com uma mistura de evidências clássicas e 
recentes, apresenta a seleção natural como um processo observável e desenvolve mé-
todos modernos para reconstruir as árvores evolutivas.
Parte II, Mecanismos de Mudança Evolutiva • – desenvolve as sustentações teó-
ricas da moderna biologia evolutiva, explorando como mutação, seleção, migração e 
deriva produzem mudanças evolutivas.
Parte III, Adaptação • – apresenta uma amplitude de métodos para estudar a adapta-
ção e oferece relatos detalhados das pesquisas em seleção sexual, seleção de parentes-
co, evolução das histórias de vida e medicina darwiniana.
Parte IV, A História da Vida • − começa com uma análise da especiação. A seguir, 
considera a origem da vida, a filogenia universal e os principais eventos na história de 
organismos pluricelulares. Devido à sua importância para a compreensão da macroe-
volução, nosso capítulo sobre Desenvolvimento e Evolução faz parte desta parte, que 
termina, assim como o livro, com a evolução humana.
A maioria dos capítulos inclui quadros que abrangem tópicos ou métodos especiais, 
fornecem análises mais minuciosas ou oferecem derivações de equações. Todos os capítulos 
terminam com uma série de questões que estimulam os leitores a revisar o material, aplicar 
os conceitos a novos temas e explorar a literatura básica.
Recursos adicionais para professores e alunos*
O Companion Website** associado ao livro Análise evolutiva foi novamente revisado e atu-
alizado. Esse website (em inglês) é acessível por meio da homepage do livro:
www.prenhall.com/freeman
 * Todas as fotografias deste livro, tanto aquelas cujo original é colorido como aquelas cujo original é em preto e 
branco, estão disponíveis para visualização em www.artmed.com.br, como conteúdo online.
 ** A manutenção e a disponibilização do site www.prenhall.com/freeman (em inglês) são de total responsabilidade 
da Pearson Education, Inc.
Prefácio vii
Ele apresenta testes de aprendizagem sobre os capítulos, cuidadosamente elaborados, 
que oferecem feedback instrutivo minucioso. Esses testes destinam-se a aumentar a com-
preensão dos conceitos subjacentes de cada capítulo, bem como preparar os estudantes para 
se submeterem às provas. Atividades como simulações e estudos de casos desafiam os alunos 
a fazer perguntas, formular hipóteses, delinear experimentos, analisar dados e tirar conclu-
sões. Muitas dessas atividades acompanham programas de softwares que podem ser baixados 
em seus computadores, possibilitando que os estudantes realizem as próprias investigações 
virtuais. O Companion Website contém, ainda, as respostas das questões finais dos capítu-
los e weblinks com outros sites relacionados à evolução.
Agradecimentos
Devemos a eficiência e o sucesso de Análise evolutiva à generosidade, à criatividade, à ener-
gia e ao apoio de muitos colegas e alunos que nos ajudaram a escrever um livro melhor. 
Essas pessoas revisaram os capítulos, compartilharam seus dados e suas fotografias, respon-
deram às nossas perguntas, escreveram mensagens com sugestões, enviaram-nos cópias e 
conversaram conosco em diversos encontros. É um privilégio passar algum tempo com 
essa notável comunidade, à qual agradecemos por suas colaborações.
Durante o preparo da 4a edição, fomos orientados por críticas diligentes, detalhadas e 
construtivas de:
Butch Brodie, Indiana University
George W. Gilchrist, College of 
William & Mary
David Gray, California State University, 
Northridge
Andy Jarosz, Michigan State University
Nicole Kime, Edgewood College
Martin Morgan, Washington State
University
Leslee A. Parr, University of Wisconsin
Andy Peters, University of Wisconsin
Thomas Ray, University of Oklahoma
David Ribble, Trinity University
Peter Tiffin, University of Minnesota
Robert S. Wallace, Iowa State University
Yufeng Wang, University of Texas, San 
Antonio
Paul Wilson, California State University
Caso restem deficiências, a falta é nossa por não seguirmos com mais fidelidade suas 
excelentes recomendações.
Os seguintes colegas leram as provas dos capítulos. Seu olhar aguçado e feedback ponde-
rado proporcionaram considerável aprimoramento ao manuscrito:
Lynda Delph, Indiana University
Stephen Freeland, University of 
Maryland, Baltimore County
Tamra Mendelson, Lehigh University
Sara Via, University of Maryland
Helen Young, Middlebury College
A empresa RMBlue Studios ajudou a desenvolver o projeto gráfico, preparou novas e 
belas ilustrações e revisou a arte já existente. Kathleen Hunt reexaminou o caráter insti-
gante dos itens Questões e Explorando a Literatura, ao fim dos capítulos. Brooks Miner 
auxiliou nas pesquisas em bibliotecas, ajudou a planejar as versões corrigidas dos capítulos 
e ofereceu sugestões inestimáveis quanto ao manuscrito.
viii Prefácio
A equipe editorial e de produção da Pearson Prentice Hall foi, como sempre, extraor-
dinária. Somos-lhe gratos por sua orientação, seu apoio, sua colaboração e sua amizade. 
O ESM presidente Paul Corey comprometeu-se firmemente com este projeto desde o 
início. A assistente editorial Lisa Tarabokjia organizou as revisões. O editor sênior de mídia 
Patrick Shriner e a editora assistente Jessica Berta desenvolveram os componentes de mí-
dia. O diretor de arte Kenny Beck projetou o livro. Jacqueline Ambrosius supervisionou a 
editoração do texto. A admirável equipe de representantes comerciais da Prentice Hall já 
está divulgando este livro aos professores de toda parte, desde quando ainda colocávamos 
os últimos retoques nesta edição.
A editora de produção Debra Wechsler destaca-se em suas funções, e é um prazer tra-
balhar com ela. Não entendemos como consegue nos agüentar, em meio à supervisão de 
um milhão de detalhes de última hora. O nosso maior agradecimento para ela ainda será 
insuficiente.
Finalmente, somos gratos a dois extraordinários editores com quem temos a grande 
ventura de colaborar. A primeira editora, Sheri Snavely, decidiu fazer este projeto e dedi-
cou-se verdadeiramente ao seu sucesso em suas três edições anteriores. Este será sempre 
o seu livro. Após conseguir que iniciássemos a 4a edição, transferiu o projeto para as mãos 
notavelmente capazes do editor de aquisições Andrew Gilfillan, que é um pilar de sabedo-
ria e sustentação. Agora este livro também é dele.
Jon C. Herron
Scott Freeman
Seattle, Washington
Sumário
PARTE I
INTRODUÇÃO 1
CAPÍTULO 1 Um caso para o pensamento
evolucionista: a compreensão do HIV 3
CAPÍTULO 2 O padrão da evolução 37
CAPÍTULO 3 Seleção natural darwiniana 73
CAPÍTULO 4 Estimando árvores evolutivas 111
PARTE II
MECANISMOS DE MUDANÇA
EVOLUTIVA 141
CAPÍTULO 5 Mutação e variação genética 143
CAPÍTULO 6 Genética mendeliana em
populações I: seleção e mutação como
mecanismos de evolução 169
CAPÍTULO 7 Genética mendeliana em
populações II: migração, deriva genética
e cruzamentos não-aleatórios 223
CAPÍTULO 8 Evolução em locos múltiplos:
ligação e sexo 281
CAPÍTULO 9 Evolução em locos múltiplos:
genética quantitativa 319
PARTE III
ADAPTAÇÃO 361
CAPÍTULO 10 Estudando a adaptação: análise
evolutiva de forma e função 363
CAPÍTULO 11 Seleção sexual 401
CAPÍTULO 12 Seleção de parentesco e
comportamento social 447
CAPÍTULO 13 Envelhecimento e outras
características das histórias de vida 483
CAPÍTULO 14 Evolução e saúde humana 529
CAPÍTULO 15 A filogenômica e a base molecular
da adaptação 575
PARTE IV
A HISTÓRIA DA VIDA 603
CAPÍTULO 16 Mecanismos de especiação 605
CAPÍTULO 17 As origens da vida e a evolução
pré-cambriana 639
CAPÍTULO 18 A explosão do Cambriano e além 689
CAPÍTULO 19 Desenvolvimento e evolução 725
CAPÍTULO 20 A evolução humana 753
Sumário Detalhado
PARTE I
INTRODUÇÃO 1
CAPÍTULO 1
Um caso para o pensamento evolucionista:
a compreensãodo HIV 3
1.1 A história natural da epidemia de
HIV/AIDS 4
1.2 Por que a AZT funciona em curto prazo,
mas falha em longo prazo? 11
Quadro 1.1 A compreensão de como a
resistência evolui pode ajudar os pesquisadores
a planejarem melhores tratamentos? 16
1.3 Por que o HIV é fatal? 16
1.4 Por que algumas pessoas são resistentes
ao HIV? 22
1.5 De onde se originou o HIV? 25
Quadro 1.2 Quando o HIV se transferiu dos
chimpanzés para os humanos? 28
Resumo 30 • Questões 30
Explorando a literatura 31 • Referências 32
CAPÍTULO 2
O padrão da evolução 37
Quadro 2.1 Uma breve história de idéias
sobre evolução 39
2.1 Evidências de mudança ao longo
do tempo 40
2.2 Evidências de ancestralidade comum 50
Quadro 2.2 Homologia e organismos-modelo 59
2.3 A idade da Terra 60
Quadro 2.3 Um olhar mais acurado sobre a
datação radiométrica 64
2.4 Existe, necessariamente, um conflito
entre a biologia evolutiva e a religião? 65
Resumo 68 • Questões 68
Explorando a literatura 69 • Referências 70
CAPÍTULO 3
Seleção natural darwiniana 73
3.1 Seleção artificial: animais domésticos
e plantas 74
3.2 Evolução por seleção natural 76
3.3 A evolução da cor da flor em uma população 
experimental de bocas-de-leão 78
3.4 A evolução da forma do bico nos tentilhões
de Galápagos 80
Quadro 3.1 Aspectos que dificultam as
estimativas de herdabilidades 84
3.5 A natureza da seleção natural 90
3.6 A evolução do darwinismo 94
3.7 O debate sobre o “criacionismo científico”
e o criacionismo do planejamento inteligente 97
Resumo 105 • Questões 106
Explorando a literatura 107 • Referências 107
CAPÍTULO 4
Estimando árvores evolutivas 111
4.1 A lógica da inferência de filogenias 112
4.2 A filogenia das baleias 119
Quadro 4.1 Uma nota sobre métodos
de distância 126
4.3 Usando as filogenias para responder
a questões 130
Resumo 136 • Questões 137
Explorando a literatura 139 • Referências 139
xii Sumário Detalhado
PARTE II
MECANISMOS DE MUDANÇA
EVOLUTIVA 141
CAPÍTULO 5
Mutação e variação genética 143
5.1 De onde surgem os novos alelos 144
5.2 De onde surgem os novos genes 152
5.3 Mutações cromossômicas 156
5.4 Medindo a variação genética nas
populações naturais 160
Resumo 166 • Questões 166
Explorando a literatura 167 • Referências 168
CAPÍTULO 6
Genética mendeliana em populações I:
seleção e mutação como mecanismos
de evolução 169
6.1 Genética mendeliana em populações:
o princípio do equilíbrio de
Hardy-Weinberg 170
Quadro 6.1 Combinando probabilidades 175
Quadro 6.2 O princípio do equilíbrio de
Hardy-Weinberg com mais de dois alelos 180
6.2 Seleção 182
Quadro 6.3 Um tratamento geral da seleção 186
Quadro 6.4 Doenças cerebrais esponjosas 189
Quadro 6.5 Análise estatística das freqüências
alélicas e genotípicas por meio do teste de χ2
(qui-quadrado) 192
Quadro 6.6 Predição da freqüência do alelo
CCR5-Δ32 nas futuras gerações 194
6.3 Padrões de seleção: testando as predições da 
teoria da genética de populações 194
Quadro 6.7 Um tratamento algébrico da
seleção de alelos recessivos e dominantes 198
Quadro 6.8 Equilíbrios estáveis com
superioridade dos heterozigotos e equilíbrios
instáveis com inferioridade dos heterozigotos 202
6.4 Mutação 210
Quadro 6.9 Um tratamento matemático da
mutação como um mecanismo evolutivo 212
Quadro 6.10 Freqüências alélicas em equilíbrio
mutação-seleção 215
Quadro 6.11 Estimando as taxas de mutação
para alelos recessivos 216
Resumo 218 • Questões 219
Explorando a literatura 220 • Referências 221
CAPÍTULO 7
Genética mendeliana em populações II:
migração, deriva genética e cruzamentos
não-aleatórios 223
7.1 Migração 225
Quadro 7.1 Um tratamento algébrico da
migração como um processo evolutivo 227
Quadro 7.2 Seleção e migração nas cobras
d’água do lago Erie 229
7.2 Deriva genética 232
Quadro 7.3 A probabilidade de um
determinado alelo ser fixado por deriva 241
Quadro 7.4 O tamanho efetivo da população 245
Quadro 7.5 A taxa de substituição evolutiva
sob deriva genética 250
7.3 Deriva genética e evolução molecular 251
7.4 Cruzamentos não-aleatórios 264
Quadro 7.6 As freqüências genotípicas em uma
população endocruzada 269
7.5 A genética da conservação da grande
galinha da pradaria do Illinois 273
Resumo 276 • Questões 276
Explorando a literatura 278 • Referências 279
CAPÍTULO 8
Evolução em locos múltiplos: ligação e sexo 281
8.1 Evolução em dois locos: equilíbrio de
ligação e desequilíbrio de ligação 282
Quadro 8.1 O coeficiente de desequilíbrio
de ligação 285
Quadro 8.2 Análise de Hardy-Weinberg para
dois locos 286
Quadro 8.3 A reprodução sexuada reduz o
desequilíbrio de ligação 290
8.2 Razões práticas para estudar-se o
desequilíbrio de ligação 295
Quadro 8.4 Estimando a idade da mutação
GBA-84GG 297
8.3 O significado adaptativo do sexo 302
Resumo 313 • Questões 313
Explorando a literatura 315 • Referências 316
Sumário Detalhado xiii
CAPÍTULO 9
Evolução em locos múltiplos:
genética quantitativa 319
9.1 A natureza das características
quantitativas 319
9.2 Identificando os locos que contribuem
para as características quantitativas 324
Quadro 9.1 Mapeamento de QTLs 328
9.3 Medindo a variação hereditária 333
Quadro 9.2 Variação genética aditiva versus
variação genética da dominância 336
9.4 Medindo as diferenças no sucesso
reprodutivo e na sobrevivência 338
Quadro 9.3 O gradiente de seleção e o
diferencial de seleção 340
9.5 Predizendo a resposta evolutiva
à seleção 341
Quadro 9.4 Seleção em múltiplas características
e em caracteres correlacionados 344
9.6 Modos de seleção e a manutenção da
variação genética 346
9.7 A falácia da curva em sino e outros
equívocos da herdabilidade 350
Resumo 355 • Questões 355
Explorando a literatura 357 • Referências 358
PARTE III
ADAPTAÇÃO 361
CAPÍTULO 10
Estudando a adaptação: análise evolutiva
de forma e função 363
10.1 Todas as hipóteses devem ser testadas:
os búfagos reconsiderados 364
10.2 Experimentos 367
Quadro 10.1 Uma introdução sobre testes
estatísticos 371
10.3 Estudos de observação 372
10.4 O método comparativo 376
Quadro 10.2 Calculando os contrastes
filogeneticamente independentes 380
10.5 Plasticidade fenotípica 380
10.6 Trade-offs e constraints 383
10.7 A seleção atua em diferentes níveis 392
10.8 Estratégias para formular questões
interessantes 395
Resumo 396 • Questões 397
Explorando a literatura 398 • Referências 399
CAPÍTULO 11
Seleção sexual 401
11.1 Dimorfismo sexual e sexo 402
11.2 Seleção sexual nos machos: competição 408
Quadro 11.1 Estratégias alternativas dos
machos para o cruzamento 412
11.3 Seleção sexual nos machos:
a escolha pela fêmea 415
Quadro 11.2 Seleção sexual fugitiva em
moscas de olhos pedunculados? 426
11.4 Seleção sexual nas fêmeas 429
Quadro 11.3 Cópulas extrapar e
cruzamentos múltiplos 430
11.5 Seleção sexual nas plantas 434
11.6 Dimorfismo sexual no tamanho corporal
nos humanos 438
Resumo 440 • Questões 441
Explorando a literatura 443 • Referências 444
CAPÍTULO 12
Seleção de parentesco e
comportamento social 447
12.1 A seleção de parentesco e a
evolução do altruísmo 448
Quadro 12.1 Cálculos dos coeficientes de
parentesco 449
Quadro 12.2 O reconhecimento de
parentes 454
12.2 Evolução da eussocialidade 459
Quadro 12.3 A evolução da proporção sexual 462
12.3 O conflito genitores-prole 467
12.4 Altruísmo recíproco 471
Quadro 12.4 O dilema do prisioneiro:
análise da cooperação e do conflito usando a
teoria de jogos 473
Resumo 477 • Questões 478
Explorando a literatura 479 • Referências 480
xiv Sumário Detalhado
CAPÍTULO 13
Envelhecimento e outras características
das histórias de vida 483
13.1 Aspectos básicos da análise das histórias
de vida 485
13.2 Por que os organismos envelhecem
e morrem? 487
Quadro 13.1 Um trade-off entre o risco de
câncer e o envelhecimento 490
13.3 Quantos descendentes um
indivíduo deve produzir por ano? 502
Quadro 13.2 Existe uma explicação evolutiva
para a menopausa? 503
13.4 Quão grande deveria ser o tamanho
de cada descendente? 509
13.5 Conflitos de interesse entre histórias de vida 514
13.6 As histórias de vida em um
contexto evolutivo maisamplo 517
Resumo 524 • Questões 524
Explorando a literatura 526 • Referências 527
CAPÍTULO 14
Evolução e saúde humana 529
14.1 Patógenos em evolução: o escape da
resposta imune do hospedeiro 531
14.2 Patógenos em evolução: a resistência
a antibióticos 538
14.3 Patógenos em evolução: a virulência 541
14.4 Os tecidos como populações de células
em evolução 546
Quadro 14.1 Investigação genética resolve
um mistério médico 547
14.5 O programa adaptacionista aplicado
aos humanos 550
14.6 Adaptação e fisiologia médica: a febre 556
14.7 Adaptação e comportamento humano:
a criação da prole 561
Quadro 14.2 A evolução cultural é darwiniana? 562
Resumo 569 • Questões 569
Explorando a literatura 571 • Referências 571
CAPÍTULO 15
A filogenômica e a base molecular
da adaptação 575
15.1 Os elementos transponíveis e os
níveis de seleção 576
Quadro 15.1 Categorias de elementos
transponíveis 578
15.2 A transferência lateral de genes 584
15.3 A base molecular da adaptação 591
15.4 Fronteiras em filogenômica 596
Resumo 600 • Questões 600
Explorando a literatura 601 • Referências 601
PARTE IV
A HISTÓRIA DA VIDA 603
CAPÍTULO 16
Mecanismos de especiação 605
16.1 Os conceitos de espécie 605
Quadro 16.1 E quanto às bactérias
e arqués? 607
16.2 Mecanismos de isolamento genético 611
16.3 Mecanismos de divergência 616
16.4 Contato secundário 623
16.5 A genética da especiação 629
Resumo 633 • Questões 634
Explorando a literatura 635 • Referências 635
CAPÍTULO 17
As origens da vida e a evolução
pré-cambriana 639
17.1 Qual foi o primeiro ser vivo? 640
17.2 De onde surgiu o primeiro ser vivo? 651
Quadro 17.1 A hipótese da Panspermia 652
17.3 Qual foi o último ancestral comum a
todos os organismos atuais e qual
é a forma da árvore da vida? 660
17.4 Como os descendentes do último ancestral
comum evoluíram para os
organismos atuais? 675
Resumo 680 • Questões 681
Explorando a literatura 683 • Referências 684
CAPÍTULO 18
A explosão de Cambriano e além 689
18.1 A natureza do registro fóssil 690
18.2 A explosão do Cambriano 694
Sumário Detalhado xv
18.3 Padrões macroevolutivos 702
18.4 Extinções em massa 709
Resumo 720 • Questões 721
Explorando a literatura 722 • Referências 722
CAPÍTULO 19
Desenvolvimento e evolução 725
19.1 Os fundamentos da pesquisa em evo-devo 726
19.2 Os genes homeóticos e a diversificação
nos planos corporais dos animais 728
19.3 A homologia profunda e a diversificação nos 
membros dos animais 735
19.4 Os genes homeóticos e a evolução da flor 742
19.5 Fronteiras na pesquisa em evo-devo 747
Resumo 749 • Questões 749
Explorando a literatura 750 • Referências 750
CAPÍTULO 20
A evolução humana 753
20.1 As relações entre os humanos e os
macacos antropóides atuais 754
Quadro 20.1 Diferenças genéticas entre
humanos, chimpanzés e gorilas 762
20.2 A ancestralidade recente dos humanos 764
20.3 A origem da espécie Homo sapiens 773
Quadro 20.2 A diversidade genética entre os
humanos atuais 776
Quadro 20.3 Utilizando o desequilíbrio de
ligação para datar a divergência entre
populações africanas e não-africanas 784
20.4 A evolução de características
exclusivamente humanas 786
Resumo 791 • Questões 792
Explorando a literatura 793 • Referências 795
Glossário 799
Créditos das ilustrações 806
Índice 813
Os bonobos são, juntamente 
com os chimpanzés comuns, 
nossos parentes existentes mais 
próximos. Aqui, uma fêmea faz 
alongamento.
PARTE I
INTRODUÇÃO
De onde vieram os organismos que habitam a Terra? Por que existem tantos tipos 
diferentes? Como vieram a ser aparentemente tão bem planejados? Essas são as 
indagações fundamentais da biologia evolutiva. As respostas são encontradas no padrão e 
no mecanismo da evolução. O padrão é a descendência com modificações dos ancestrais 
comuns. O mecanismo primário é a seleção natural.
Nosso primeiro objetivo na Parte I (Capítulos 1-4) é apresentar o padrão e o processo 
da evolução. No Capítulo 1, exploramos um exemplo, a evolução do HIV. No Capítulo 2, 
examinamos o padrão da evolução e a evidência de ancestralidade comum. No Capítulo 
3, focalizamos o mecanismo da evolução. A seleção natural é o princípio organizador da 
biologia evolutiva; sua simplicidade insere-se entre os encantos do assunto. No entanto, a 
seleção natural é amplamente mal interpretada. Sua compreensão exige que nos afastemos 
de expressões como “sobrevivência do mais apto”. No Capítulo 4, abrangemos os métodos 
para reconstrução da história evolutiva.
Nosso segundo objetivo é expor os métodos experimentais e analíticos usados pelos 
biólogos que estudam a evolução. Esses métodos constituem um tema destacado do prin-
cípio ao fim do texto. São enfatizados para ajudar os leitores a fazer perguntas, planejar 
experimentos, analisar dados e revisar criticamente os artigos científicos. Os exemplos de-
talhados que apresentamos esclarecem os conceitos gerais da biologia evolutiva e também 
fornecem insight do modo como entendemos o que conhecemos. ■
Prostitutas na zona do meretrício 
de Songachi, em Calcutá, Índia, 
aprendem com uma profissional 
da área da saúde os benefícios de 
usar preservativos. Em Songachi, 
uma campanha agressiva para 
educar as profissionais do sexo, 
cafetinas e proxenetas a distribuir 
preservativos e estimular seu 
uso manteve a prevalência de 
HIV, entre as prostitutas, abaixo 
de 12%. Em outras regiões de 
meretrício, a prevalência do HIV 
elevou-se a mais de 50%
(Cohen, 2004).
1
Um caso para o pensamento 
evolucionista: a compreensão do HIV
Por que estudar evolução? Apesar de quase não o mencionar em sua obra Sobre a Ori-
gem das Espécies (1859), um dos motivos de Charles Darwin era que a compreensão 
da evolução pode ajudar nosso autoconhecimento. Darwin escreveu: “A luz será lançada 
sobre a origem do homem e sua história”. Para Theodosius Dobzhansky (1973), um ar-
quiteto da visão moderna da evolução que apresentamos neste texto, a recompensa era 
que a biologia evolutiva é a base conceitual que sustenta todas as ciências biológicas. “Na 
biologia, nada faz sentido”, declarava ele, “exceto à luz da evolução”. Para alguns leitores, 
no entanto, talvez o incentivo seja o de que uma disciplina de evolução é requisito para a 
integralização do seu curso.
Neste ponto, sugerimos ainda outra razão para estudar evolução: os instrumentos e as 
técnicas de biologia evolutiva oferecem compreensão crucial das questões de vida e morte. 
Para justificar essa afirmativa, analisamos a evolução do vírus da imunodeficiência humana 
(HIV), que causa a síndrome da imunodeficiência humana adquirida (AIDS).
Um olhar minucioso sobre esse importante problema contemporâneo apresentará o 
objetivo da análise evolutiva. Irá exemplificar os tipos de indagações que os biólogos da 
evolução fazem, mostrar como uma perspectiva evolucionista pode informar as pesquisas 
de todas as ciências biológicas e introduzir conceitos que exploraremos detalhadamente 
em outra parte deste livro.
4 Scott Freeman & Jon C. Herron
O HIV constitui um estudo de caso obrigatório, porque origina questões capazes de 
influenciar a vida pessoal e profissional de todos os leitores. Esse vírus exemplifica aspectos 
urgentes de saúde pública: é um vírus emergente, que rapidamente desenvolve resistência 
a drogas e é mortal. A AIDS já se qualifica como uma das epidemias mais devastadoras que 
a nossa espécie sofreu.
As questões com que nos defrontamos são as seguintes:
Por que o tratamento precoce da AIDS, como o que utiliza a droga azidotimidina •
(AZT), parece promissor quando é usado pela primeira vez, mas se mostra ineficaz 
com o decorrer do tempo?
Por que o HIV mata as pessoas? •
Por que algumas pessoas são resistentes à infecção, ou, tão logo infectadas, progridem •
para a doença?
De onde se origina o HIV? •
Algumas dessas perguntas aparentemente não teriam relação com a biologia evolutiva. 
No entanto, essa é a ciência dedicada a compreender dois aspectos: (1) como as populações 
mudam, ao longo do tempo, segundo as modificações do seu ambiente,e (2) como as novas 
espécies vêm a existir. Mais formalmente, os biólogos evolucionistas estudam a adaptação 
e a diversidade. São esses, exatamente, os assuntos focalizados pelas nossas perguntas sobre 
o HIV e a AIDS. Antes de considerá-las, entretanto, precisamos aprofundar um pouco os 
conhecimentos de biologia básica.
1.1 A história natural da epidemia de HIV/AIDS
A pior epidemia da história humana, a julgar pelo número de mortes, foi, provavelmente, 
a de influenza, em 1918, que assolou o mundo em questão de meses, matando 50 a 100 
milhões de pessoas (Johnson e Mueller, 2002). A segunda pior foi, provavelmente, a Peste 
Negra, causada por um patógeno extremamente virulento, cuja identidade permanece 
controversa (ver Raoult et al., 2000; Gilbert et al., 2004; Christakos e Olea, 2005; Duncan 
e Scott, 2005). Devastou a Europa de 1347 a 1352, eliminando 30 a 50% da população – 
aproximadamente 25 milhões de vidas (Derr, 2001). Surtos mais localizados, ao longo dos 
300 anos seguintes, mataram mais alguns milhões. Também merece menção a epidemia de 
varíola do Novo Mundo, desencadeada em torno de 1520 pelos conquistadores europeus. 
Sua mortalidade é mais difícil de calcular, mas durante as décadas subseqüentes dizimou as 
populações americanas nativas ao longo dos dois continentes (Roberts, 1989; Snow, 1995; 
Patterson e Runge, 2002).
A epidemia de AIDS, reconhecida em primeiro lugar pelos médicos em 1981, ganhou 
rapidamente um lugar entre essa companhia implacável (UNAIDS, 2005). Até o momento, 
o HIV infectou mais de 65 milhões de pessoas. Dessas, 25 milhões já morreram das in-
fecções oportunistas que caracterizam a AIDS. Entre as restantes, muitas estão gravemente 
doentes, e numerosas, ainda, estão disseminando a doença. O Programa Conjunto das Na-
ções Unidas sobre HIV/AIDS estimou que, em 2020, a epidemia da AIDS terá dizimado 
um total de aproximadamente 90 milhões de vidas (UNAIDS, 2002a).
A Figura 1.1 apresenta um resumo do padrão mundial da epidemia da AIDS. No mapa 
da Figura 1.1a, as regiões são coloridas diferentemente para mostrar a prevalência da infec-
ção do HIV entre os adultos, indicando-se também o número total de adultos e crianças 
infectados pelo HIV e a proporção sexual entre os adultos infectados. Os histogramas da 
Figura 1.1b documentam o crescimento da epidemia ao longo do tempo, em diferentes 
partes do mundo.
Diariamente, cerca de 13.400 pessoas são infectadas, pela primeira vez, pelo HIV, 
e 8.500 morrem de AIDS (UNAIDS, 2005). De acordo com a Organização Mundial 
Como um estudo de caso, o HIV 
demonstrará como os biólogos 
evolucionistas estudam a 
adaptação e a diversidade.
A AIDS está entre as piores 
epidemias da história humana.
Análise Evolutiva 5
da Saúde, a AIDS agora é responsável por cerca de 4,9% de todas as mortes mundiais 
(WHO, 2004). A AIDS causa uma fração menor de mortes do que o câncer (12,5%), 
infartos do miocárdio (12,6%), derrames (9,7%) e infecções das vias respiratórias infe-
riores (6,8%) – causas comuns de óbito entre os idosos, mas provoca mais mortes do 
que a tuberculose (2,7%), malária (2,2%), acidentes automobilísticos (2,1%), homicídios 
(1%) e guerras (0,3%).
Essa epidemia causou sua maior devastação, sem dúvida, na região Subsaariana da África 
(ver Piot et al., 2001), onde a prevalência média do HIV entre adultos é de 7,2% (UNAI-
DS, 2005). O foco pior é a Suazilândia, com uma prevalência de 38,8% em adultos, se-
guindo-se Botsuana (37,3%), Lesoto (28,9%) e Zimbábue (24,6%) (UNAIDS, 2004). No 
Lesoto, um indivíduo que completou 15 anos em 2000 tem a probabilidade de 74% de 
contrair HIV aos 50 anos (UNAIDS, 2002a). Na Botsuana, a epidemia da AIDS diminuiu 
a expectativa média de vida dos 65 anos para os 40, sendo esperado que se reduza ainda 
mais (Figura 1.2).
Nos países industrializados da América do Norte e da Europa Ocidental, as estimativas 
totais de infecção são muito inferiores às da África Subsaariana (UNAIDS, 2004, 2005). 
Na Europa Ocidental, a prevalência da infecção por HIV em adultos é de apenas 0,3%. No 
Canadá, a prevalência em adultos é também de 0,3%, sendo de 0,6% nos Estados Unidos. 
Para certos grupos de risco, no entanto, as taxas de infecção rivalizam com as das regiões 
africanas mais devastadas. Entre os homens homossexuais, a taxa de infecção é de 18% na 
cidade de Nova York, 19% em Los Angeles, 24% em San Francisco e 40% em Baltimore 
(CDC, 2005). Entre os usuários de drogas injetáveis, a taxa de infecção é de 18% em Chi-
cago e em torno de 25% na cidade de Nova York (Piot et al., 2001).
O HIV estabelece uma nova infecção quando um líquido corporal abrigando o vírus, 
geralmente sangue ou sêmen, transporta-o de uma pessoa infectada diretamente para uma 
membrana mucosa ou para a corrente sangüínea de uma pessoa não-infectada. O vírus 
pode ser transmitido durante a relação heterossexual, homossexual ou oral, bem como por 
agulhas contaminadas, transfusão com produtos sangüíneos contaminados, parto e lacta-
ção. O vírus dissemina-se por diferentes rotas em diversas regiões. Na África Subsaariana 
30
40
50
60
70
A
no
s
Período
1980-
 1985
1985-
 1990
1990-
 1995
1995-
 2000
2000-
 2005
2005-
 2010
Figura 1.2 Expectativa de vida 
na Botsuana. Esse gráfico mostra 
a expectativa de vida estimada ao 
nascimento, para indivíduos nasci-
dos entre 1980 e 2000, e a expec-
tativa de vida projetada para indiví-
duos nascidos entre 2000 e 2010. 
O declínio após 1990 é devido à 
epidemia da AIDS. Redesenhado da 
Figura 12, em UNAIDS (2004).
Figura 1.1 A pandemia de 
HIV/AIDS. (a) Esse mapa mos-
tra a distribuição geográfica das 
infecções do HIV. Cada região é 
colorida diferentemente, indicando 
a prevalência da infecção entre os 
adultos. Além disso, as regiões estão 
assinaladas pelo número total de 
indivíduos existentes com o HIV e a 
proporção sexual entre os adultos 
infectados. Mais de três quintos 
da população infectada pelo HIV 
vivem na África Subsaariana; outro 
quinto vive no sul e no sudeste da 
Ásia. Dados de UNAIDS (2005). 
(b) Esses histogramas ilustram o 
crescimento no número de adultos 
existentes com HIV, desde que a 
pandemia começou, no início da 
década de 1980. Redesenhado de 
WHO (2004). F = sexo feminino; M 
= sexo masculino.
1,8 milhão
32% F; 68% M
1,2 milhão
25% F; 75% M
25,8 milhões
57% F; 43% M
510,000
47% F; 53% M
74.000
720.000
27% F; 73% M 870.000
18% F; 82% M
7,4 milhões
26% F; 74% M
300.000
50% F; 50% M
(a)
7,2 %
1,6 %
0,26 a 0,50%
0 a 0,25%
0,76 a 1%
0,51 a 0,75%
N
úm
er
o 
de
 a
du
lto
s
in
fe
ct
ad
os
 (
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 m
ilh
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s) EuropaAméricas Ásia (Sul e Sudeste)África
0
10
20
30
1982 1986 1990 1994 1998 2002
Prevalência
em adultos
(% de infectados)
Número de adultos 
e crianças existentes 
com HIV
Porcentagens de 
mulheres e homens 
adultos infectados
(b)
1982 1986 1990 1994 1998 2002 1982 1986 1990 1994 1998 2002 1982 1986 1990 1994 1998 2002
1,6 milhão
28% F; 72% M
6 Scott Freeman & Jon C. Herron
e na Índia, a relação heterossexual foi o primeiro modo de transmissão (Piot et al., 2001; 
Schmid et al., 2004; Lopman et al., 2005 – mas veja também Gisselquist et al., 2002, 2004; 
Brody e Potterat, 2005). Na China, o vírus disseminou-se inicialmente entre os usuários de 
drogas injetáveis, depois entre os doadores de sangue cujo plasma era coletado de maneira 
insegura e finalmente entre os parceiros de sexo heterossexual (Kaufman e Jing, 2002). 
Nos Estados Unidos e na Europa Ocidental, a relação homossexual e a contaminação de 
agulhas entre os usuários de drogas injetáveis foram as vias de transmissão mais comuns, 
embora a relação heterossexual venha desempenhando um papel crescente nessa transmis-
são (UNAIDS, 2005).
Os programas para deter a disseminação do HIV alcançaram sucesso (Figura 1.3). De-
pois que a epidemia de AIDS chegou à Tailândia, no fim da década de 1980, e começou 
a acelerar no início da década seguinte, o Ministério da Saúde lançou uma campanha 
para incentivar os jovens a reduziras práticas sexuais de risco e usar preservativos (Nelson 
et al., 2002). Em menos de 10 anos, a incidência da infecção do HIV entre os recrutas 
militares caiu de mais de 11% a menos de 3%, concomitantemente com um aumento 
no uso de preservativos durante as visitas às prostitutas (e uma diminuição na freqüência 
dessas visitas). Um programa de educação para o sexo saudável, específico para as pros-
titutas, na Costa do Marfim, contribuiu para uma queda dramática semelhante nas taxas 
de infecção do HIV, mais uma vez coincidente com o aumento no uso de preservativos 
(Ghys et al., 2002).
91 92 93 94 95 96 97 98
0
3
6
9
12
15
60
70
80
90
100 H
IV-positivo (%
)
U
so
 d
e 
pr
es
er
va
tiv
os
 (
%
)
(a) Recrutas da Tailândia
92 93 94 95 96 97 98
H
IV-positivo (%
)
U
so
 d
e 
pr
es
er
va
tiv
os
 (
%
)
(b) Prostitutas da Costa do Marfim
Ano
20
40
60
80
30
50
70
90
Ano
No entanto, não há espaço para a complacência. O gráfico da Figura 1.4 mostra que, 
em torno do ano 2000, a taxa de novas infecções do HIV começou a aumentar, paralela-
mente às taxas de infecção de outras doenças transmissíveis sexualmente, entre os homens 
que mantinham relações sexuais com outros homens, em Londres. O mesmo fato está 
acontecendo em San Francisco e outros locais (Kellogg, McFarland e Katz, 1999; Hamers e 
Downs, 2004; Giuliani et al., 2005). Parece que a introdução de terapias com drogas de efi-
cácia de longo prazo, que para alguns indivíduos transformou o HIV em uma doença crô-
nica manejável, pelo menos temporariamente, também pode ter estimulado um aumento 
do comportamento sexual de risco (Kats et al., 2002; Chen et al., 2002; Crepaz, Hart e 
Marks, 2004). Uma causa adicional para preocupação é o abuso cada vez mais disseminado 
de metanfetamina, que está associado ao comportamento de risco e à maior probabilidade 
de contrair o HIV (Buchacz et al., 2005).
2.500
2.000
1.000
1.500
500
0
200220001999
Ano 
19981997 2001
Gonorréia
Novo diagnóstico de HIV
Sífilis
Taxa por 100.000 homens que
têm relações sexuais com homens
Uma infecção do HIV pode ser 
adquirida somente de alguém que 
já a tenha.
Figura 1.3 Prevenção de HIV/
AIDS bem-sucedida. Estes grá-
ficos registram o sucesso dos pro-
gramas de prevenção do HIV na (a) 
Tailândia e (b) Costa do Marfim. À 
medida que o uso de preservativos 
aumentou, a incidência da infecção 
do HIV diminuiu. Desenhado a par-
tir de dados de Nelson et al. (2002) 
e Ghys et al. (2002).
Figura 1.4 Taxas de novo diag-
nóstico de HIV e outras doenças 
sexualmente transmissíveis, entre 
homens que têm relações sexuais 
com outros homens, em Londres. 
Este gráfico documenta os recentes 
aumentos na incidência de gonor-
réia e sífilis, bem como um aumento 
na taxa de novos diagnósticos de 
HIV, entre homens que têm rela-
ções sexuais com outros homens, 
em Londres. Fonte: Macdonald et 
al. (2004).
Análise Evolutiva 7
O que é o HIV?
Como todos os vírus, o HIV é um parasita intracelular que não consegue se reproduzir por 
sua própria conta. O HIV invade tipos específicos de células do sistema imune humano e 
utiliza a energia e o maquinário enzimático dessas células para se autoduplicar, matando, 
nesse processo, as células hospedeiras.
A Figura 1.5 resume, com algum detalhe, o ciclo vital do HIV, que compreende uma 
fase extracelular e uma intracelular. Durante a fase extracelular, ou infecciosa, o vírus passa 
de uma célula hospedeira para outra, podendo ser transmitido de um organismo hospe-
deiro para outro. A forma extracelular de um vírus é chamada vírion ou partícula viral. 
Durante a fase intracelular, ou parasítica, o vírus se duplica.
O HIV inicia sua fase de duplicação prendendo-se a duas proteínas da superfície de uma 
célula hospedeira. Após aderir primeiramente à CD4, encontrada na superfície de certas 
células do sistema imune, o HIV fixa-se à segunda proteína, denominada co-receptora, que 
fusiona o envelope do vírion com a membrana celular da hospedeira e extravasa o con-
teúdo do vírion no interior da célula. Esse conteúdo inclui o genoma viral diplóide (duas 
cópias de uma molécula de RNA de fita simples) e três proteínas: transcriptase reversa, que 
transcreve o genoma de RNA do vírus em DNA; a integrase, que encadeia o genoma de 
DNA no genoma da célula hospedeira, e a protease, que desempenha um papel na produ-
ção de novas proteínas virais.
O HIV é um parasita que devasta 
as células do sistema imune 
humano.
Os vírions do HIV penetram nas 
células hospedeiras por meio 
de ligação às proteínas de sua 
superfície e, a seguir, usam o 
próprio maquinário dessas células 
para produzir novos vírions.
Integrase
Protease
1
2
3
4
5
8
7
Genoma de RNA (duas cópias)Transcriptase
reversa
gp120 (proteína de superfície)
CD4
Co-receptora
Vírion do HIV
RNA do HIV
DNA do HIV
Núcleo da célula
hospedeira
DNA da célula
hospedeira
DNA do HIV
Proteína do HIV
Célula hospedeira
mRNA do HIV6
gp 41 (proteína de ancoragem para gp120)
9
10
1) Forma extracelular do HIV, conhecida como
 vírion, encontra uma célula hospedeira
2) Proteína gp120 do HIV liga-se à CD4 e à
 co-receptora da célula hospedeira
3) Genoma de RNA do HIV, transcriptase 
 reversa, integrase e protease entram na
 célula hospedeira
4) Transcriptase reversa sintetiza o DNA do
 HIV, a partir do molde de RNA do HIV
5) Integrase encadeia o DNA do HIV com o
 genoma do hospedeiro
6) DNA do HIV é transcrito em mRNA
 (RNA mensageiro) do HIV, pela
 RNA-polimerase da célula hospedeira
7) mRNA do HIV é traduzido em proteínas
 precursoras do HIV, pelos ribossomos da
 célula hospedeira
8) Protease cliva as precursoras em proteínas
 virais maduras
9) Nova geração de vírions se agrupa no
 interior da célula hospedeira
10) Novos vírions brotam da membrana da
 célula hospedeira
Figura 1.5 O ciclo vital do HIV. Um vírion de HIV (1) invade uma célula hospedeira mediante ligação a duas proteínas da superfície celular 
(2), possibilitando que o vírion extravase seu conteúdo no interior da célula (3). No interior da célula hospedeira, a transcriptase reversa do HIV 
faz uma cópia de DNA do genoma viral (4). A integrase do HIV insere essa cópia de DNA no genoma da célula hospedeira (5). A RNA-polime-
rase da célula hospedeira transcreve o genoma viral em mRNA (6), e os ribossomos da célula hospedeira traduzem o mRNA viral em proteínas 
precursoras (7). A protease do HIV cliva as precursoras, produzindo proteínas virais maduras (8). Novos vírions agrupam-se no citoplasma da 
célula hospedeira (9) e depois brotam da membrana da célula hospedeira (10).
8 Scott Freeman & Jon C. Herron
Observe que no HIV, assim como em outros retrovírus, o fluxo da informação gené-
tica é diferente do que ocorre em células e vírus com genomas de DNA. Nos retrovírus, 
a informação genética não segue a direção conhecida do DNA para o mRNA e desse 
para as proteínas. Ao contrário, a informação origina-se do RNA para o DNA, depois 
para o mRNA e desse para as proteínas. Foi essa primeira etapa, caracterizando um fluxo 
invertido da informação, que inspirou o prefixo retro, no retrovírus, e o termo reversa, na 
transcriptase reversa.
Depois que o genoma do HIV foi inserido nos cromossomos da célula hospedeira, a 
RNA-polimerase dessa célula transcreve o genoma viral em mRNA, e os seus ribosso-
mos sintetizam as proteínas virais. Os novos vírions agrupam-se no citoplasma da célula 
hospedeira, brotam da membrana celular e ingressam na corrente sangüínea, onde podem 
encontrar outra célula do mesmo hospedeiro para infectar ou ser transmitidos a um novo 
hospedeiro.
Um aspecto notável do ciclo vital do HIV é que o vírus usa o maquinário enzimático 
da célula hospedeira – as polimerases, os ribossomos e os RNAs transportadores (tRNAs) 
– em quase todas as etapas. Por isso, o HIV e as doenças virais em geral são tão difíceis de 
tratar. É praticamente certo que as drogas que interrompem o ciclo vital do vírus também 
interferem nas funções enzimáticas da célula hospedeira, causando,portanto, efeitos cola-
terais debilitantes.
Como o HIV causa a AIDS?
Apesar de um quarto de século de pesquisas intensas, o mecanismo pelo qual a infec-
ção do HIV conduz à deficiência imune ainda não está completamente compreendido 
(Brenchley et al., 2006; Grossman et al., 2006). A versão resumida é esta: o HIV parasita as 
células do sistema imune, especificamente as células T auxiliares. Após uma longa batalha 
contra o vírus, o suprimento de células T auxiliares do sistema imune é fortemente redu-
zido. Uma vez que as células T auxiliares desempenham um papel crítico na resposta aos 
patógenos invasores (Figura 1.6), o hospedeiro torna-se vulnerável a diferentes infecções 
secundárias.
Figura 1.6 Como o sistema imune luta contra uma infec-
ção viral. As células dendríticas (em preto) captam o vírus e 
apresentam fragmentos de suas proteínas às células T auxiliares 
virgens*. Tão logo ativada por um fragmento da proteína viral 
que se adapta ao seu receptor de célula T, essa célula T auxiliar 
divide-se, produzindo células de memória (em laranja) e células 
efetoras (em branco). As células T auxiliares de memória não 
participam da presente batalha, mas permanecem prontas a 
desencadear uma reação rápida quando o mesmo vírus invadir 
novamente o organismo. As células T auxiliares efetoras juntam-
se à luta presente. Em parte, pela liberação de moléculas de 
sinalização denominadas quimocinas, estimulam as células B a 
amadurecerem em plasmócitos, que produzem os anticorpos 
que se ligam ao vírus. De outra parte, também estimulam os ma-
crófagos a ingerir as células infectadas e ajudar a ativar as células 
T citotóxicas virgens. Essas células, quando ativadas, dividem-se e 
produzem células de memória e células efetoras. As células T ci-
totóxicas efetoras identificam e matam as células infectadas pelo 
vírus invasor. A resposta imune é mantida sob o controle de cé-
lulas T reguladoras. Os dísticos em laranja identificam proteínas 
de superfície celular, das quais algumas são utilizadas pelo HIV 
para ingressar nas células. Modificado de NIAID (2003).
Célula B
Plasmócitos 
Anticorpos
Célula 
infectada
Célula dendrítica
Células T 
auxiliares 
efetoras 
Células T 
citotóxicas 
efetoras
Célula T 
auxiliar virgem
Linfocinas
Vírus
CD8
CD4
CXCR4
Célula T 
citotóxica 
virgem
CD8
Células T auxiliares 
de memória
Macrófago(-)
Célula T
reguladora 
(-)
(+)
(+)
(+)
CD8
Células T 
citotóxicas 
de memória
CD4 
CCR5
 CD4
CCR5
CD4
 CCR5 CD4
 CCR5
CD4 
CCR5
CD4 
CCR5
CD4
 CCR5
Receptor de célula T
 * N. de T. As células T auxiliares virgens são células T auxiliares maduras que saíram do timo, mas ainda não en-
contraram seu antígeno específico (em inglês, naive helper T cells). Fonte: Parham, P. O sistema imune. Porto Alegre: 
Artmed, 2001, p. G:4.
Análise Evolutiva 9
As evidências da complexidade secreta que se oculta atrás dessa versão resumida provêm 
de um estudo de Guido Silvestri e colaboradores (2005). Esses pesquisadores usaram o 
SIVsm como um modelo para o HIV. O SIVsm (de simian immunodeficiency virus in sooty 
mangabey) é um vírus da imunodeficiência simiana, relacionado ao HIV, mas infecta maca-
cos. O hospedeiro natural do SIVsm, o mangabei fuliginoso*, tolera a infecção do SIVsm 
sem ficar doente. Os macacos resos** infectados com SIVsm, entretanto, desenvolvem ti-
picamente a AIDS. Silvestri e colaboradores infectaram três mangabeis fuliginosos e três 
macacos resos com SIVsm de mesma origem e depois monitoraram a luta entre o vírus e 
os sistemas imunes dos hospedeiros.
O vírus experimentou altos níveis de replicação nos seis hospedeiros. Dois macacos re-
sos mostraram ativação imune cronicamente alta, evidenciada pela proliferação abundante 
de células T, mas nenhum dos mangabeis fuliginosos apresentou tal ativação. Paradoxal-
mente, foram esses macacos resos – os únicos cujos sistemas imunes responderam mais 
agressivamente à infecção – que desenvolveram AIDS. Parece que a própria resposta imune 
do hospedeiro contribui para o desenvolvimento da imunodeficiência.
Em harmonia com essa conclusão, Paolo Rizzardi e colaboradores (2002) descobriram, 
em um pequeno acompanhamento clínico, que pacientes humanos com HIV, tratados com 
drogas anti-retrovirais e ciclosporina imunossupressora, mantinham contagens de células T 
auxiliares superiores às de pacientes-controle tratados apenas com drogas anti-retrovirais.
A fim de decifrar esses resultados, precisamos examinar o ciclo vital das células T. Essas 
células originam-se de células-tronco da medula óssea (Figura 1.7a), que geram precurso-
ras que maturam em células T virgens, no timo. As células T virgens são ativadas nos lin-
fonodos. Uma célula T ativada sofre um surto proliferativo, produzindo células T efetoras 
e de memória, que circulam no sangue e penetram nos tecidos. Grande parte das células 
de memória do organismo reside no tecido linfóide associado às membranas mucosas que 
revestem o nariz, a boca, os pulmões e especialmente o intestino.
As células T virgens e as células T de memória têm vida longa (Figura 1.7b), enquanto as 
células T efetoras, que participam ativamente da luta contra os invasores, são de vida curta 
(Moulton e Farber, 2006). Além disso, qualquer linhagem dada de células T tem uma capa-
cidade finita de replicação – capacidade que é reduzida a cada divisão celular. Isso significa 
que cada surto de replicação dentro de uma linhagem de células T aproxima-a da exaus-
 * N. de T. Também denominado mangabey fuliginoso.
 ** N. de T. Também denominados macacos rhesus.
Figura 1.7 O ciclo vital das células T. (a) As células T origi-
nam-se de células-tronco da medula óssea, maturam no timo e são 
ativadas nos linfonodos. (b) As células T virgens e de memória têm 
vida longa; as células T efetoras, vida curta. Uma dada linhagem de 
células T tem capacidade finita de replicação. Modificada de Gross-
man et al. (2002).
Células T de
memória
Resposta imune
secundária
Resposta imune
primária
Timo
Células T
virgens
Células T
efetoras
(b)
As células-tronco
hematopoiéticas da medula
óssea geram precursoras...
... que se deslocam para o
timo, onde são maturadas
em células T virgens
As células T
virgens são ativadas
nos linfonodos.
As células T efetoras e de
memória circulam no
sangue e em vários tecidos
corporais, especialmente
nos tecidos linfóides
associados ao intestino
e outras mucosas.
As células T de memória podem
ser ativadas em qualquer local
onde encontrem seus antígenos.
(a)
10 Scott Freeman & Jon C. Herron
tão. Como veremos em breve, esses padrões ajudam a explicar 
como a manutenção da ativação imune durante a infecção do 
HIV pode, em última análise, diminuir o suprimento de células 
T auxiliares do organismo e acarretar o colapso das defesas do 
hospedeiro.
Uma infecção de HIV não-tratada mostra várias fases, nas 
quais a perda das células T auxiliares acontece em diferentes 
velocidades e parece ser dirigida por mecanismos diversos 
(Douek et al., 2003; Derdeyn e Silvestri, 2005; Brenchley et 
al., 2006; Grossman et al., 2006). Os gráficos da Figura 1.8 ras-
treiam a produção viral (superior), as contagens de células T 
auxiliares (ao centro) e o nível de ativação imune (inferior) 
em um hospedeiro típico, enquanto sua infecção progride ao 
longo das fases aguda, crônica e de AIDS terminal.
Na fase aguda ou inicial, os vírions de HIV penetram no 
organismo do hospedeiro e começam a se replicar. Como foi 
mostrado na Figura 1.5 (página 7), o HIV ganha acesso a uma 
célula hospedeira primeiramente prendendo-se à proteína de 
superfície celular CD4, depois ligando-se a uma co-receptora. 
Voltando à Figura 1.6, observe que a presença de CD4 e ou-
tras proteínas de superfície celular, em várias células do sistema 
imune, está indicada em cor laranja. A co-receptora usada pela 
maioria das linhagens de HIV responsáveis por novas infec-
ções é a CCR5. Assim, essas linhagens virais infectam células 
dendríticas, macrófagos,células T reguladoras e, especialmente, 
células T auxiliares efetoras e de memória.
O HIV reproduz-se explosivamente, levando a concentra-
ção sangüínea de vírions a se elevar abruptamente. Ao mesmo 
tempo, as concentrações de células T CD4 caem rapidamente, 
em grande parte porque o HIV as mata, enquanto se replica. 
O golpe mais implacável incide sobre as células T auxiliares 
de memória, nos tecidos linfóides do intestino (Guadalupe et 
al., 2003; Brenchley et al., 2004; Mehandru et al., 2004). Uma 
vez que o intestino é extenso e vulnerável à penetração de 
patógenos, a perda dessas células T é um grave golpe às defesas 
corporais.
A fase aguda termina quando a replicação viral se torna mais 
lenta e a concentração sangüínea de vírions diminui. Uma ra-
zão para isso talvez seja a de que o vírus simplesmente esgota 
a totalidade das células do hospedeiro que ele pode invadir 
facilmente. Entretanto, além disso, o sistema imune mobiliza-
se contra a infecção, e as células T citotóxicas começam a se 
direcionar para as células do hospedeiro infectadas pelo HIV. 
Assim, as contagens de células T CD4 do hospedeiro recupe-
ram-se um pouco.
O HIV foi desacelerado, mas não suprimido. Quando co-
meça a fase crônica, o sistema imune esforça-se para recuperar-
se de suas perdas iniciais, ao mesmo tempo em que continua 
a lutar contra o vírus. Do princípio ao fim da fase crônica, 
o sistema imune permanece muito ativo, por razões que ain-
da não são totalmente compreendidas. Em parte, essa ativação 
crônica é devida ao esforço contínuo para controlar a infecção 
do HIV. As causas adicionais podem incluir a estimulação pelas 
106
105
104
103
102
Pr
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Aguda Crônica AIDSFase:
0
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100
80
60
40
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fe
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Circulantes no sangue
Em tecidos linfóides do
intestino e de outras mucosas
Limiar para o
início da AIDS
~ 200 células
por mm3
0
20
100
80
60
40
0 6 12 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Tempo desde a infecção
Semanas Anos
A
tiv
aç
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 im
un
e
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va
lo
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m
áx
im
o)
+++ ++++ ++++ +++ ++ +
Seletividade celular marcante
++++ +++ +++ +++ ++ +
Capacidade regenerativa do sistema imune
Figura 1.8 Padrão geral da progressão de uma infecção de HIV 
não-tratada. Uma infecção de HIV não-tratada tem, tipicamente, 
três fases: uma fase aguda, em que o hospedeiro mostra os sintomas 
gerais de uma infecção viral; uma fase crônica, em que o hospedeiro 
é amplamente assintomático, e uma fase de AIDS, em que o sistema 
imune do hospedeiro entra em colapso, deixando-o vulnerável a 
infecções oportunistas. A produção viral (gráfico superior) projeta-
se durante a fase aguda, depois cai, quando o hospedeiro mobiliza 
uma resposta imune. No entanto, essa resposta não consegue deter 
a replicação viral e, durante o fim da fase crônica e na fase de AIDS, 
a produção viral eleva-se novamente. Na fase adiantada da infecção, 
freqüentemente a população viral desenvolve a capacidade de in-
fectar uma maior variedade de células hospedeiras. As contagens de 
células T CD4 do paciente (gráfico central) diminuem durante a fase 
aguda, recuperando-se um pouco, posteriormente. Durante as fases 
crônica e de AIDS, essas contagens caem de novo. O sistema imune 
do hospedeiro permanece extremamente ativo (gráfico inferior) do 
princípio ao fim. Isso ajuda a combater o vírus, mas também fornece 
células em que o vírus se reproduz e, ao final, exaure a capacidade 
do sistema imune para se regenerar. Segundo Bartlett e Moore 
(1998), Brenchley et al. (2006), Grossman et al. (2006).
Análise Evolutiva 11
proteínas codificadas pelo vírus, a destruição de células T reguladoras pelo vírus (Oswald-
Richter et al., 2004) e a necessidade de combater outros patógenos que se introduzem 
furtivamente, após o enfraquecimento das defesas do intestino.
O estado cronicamente ativado do sistema imune reforça alguns aspectos da resposta do 
hospedeiro ao HIV. Todavia, produz também um suprimento constante de células T CD4 
ativadas em que o vírus pode se reproduzir, bem como consome o suprimento de células 
T auxiliares virgens e de memória do hospedeiro, mediante estimulação para sua divisão e 
diferenciação em células efetoras de vida curta (Deeks e Walker, 2004; Garber et al., 2004). 
A substituição de células T auxiliares perdidas depende, em última análise, da produção de 
novas células T virgens pelo timo. No entanto, a produção tímica diminui com a idade e é 
prejudicada pela infecção do HIV, que, aliás, também danifica a medula óssea e os linfono-
dos. À medida que a luta antiviral avança, a capacidade do sistema imune para se regenerar 
constantemente se desgasta. A produção viral aumenta novamente, e as contagens de célu-
las T CD4 caem. A fase crônica termina quando a concentração de células T auxiliares no 
sangue reduz-se a cerca de 200 células por milímetro cúbico.
Com tão poucas células T auxiliares, o sistema imune não consegue mais funcionar. O 
paciente desenvolve a AIDS, síndrome caracterizada por infecções oportunistas de bacté-
rias e fungos que raramente causam problemas às pessoas com sistemas imunes fortes. Na 
ausência de drogas terapêuticas anti-HIV eficazes, espera-se normalmente que um indiví-
duo infectado pelo HIV que começou a mostrar sintomas de AIDS possa viver mais dois 
ou três anos.
Tendo abrangido a biologia básica viral, estamos aptos a examinar as questões relativas à 
evolução do HIV. A primeira questão frustrou, por muito tempo, todos os que se envolve-
ram na luta contra a epidemia: por que era tão difícil produzir drogas capazes de combater 
o HIV? Certamente não era por falta de tentativas; as empresas governamentais e privadas 
investiram centenas de milhões de dólares nas pesquisas da AIDS e no desenvolvimento de 
drogas. A trajetória da AZT, uma das primeiras drogas anti-AIDS, veio a se tornar caracte-
rística. No início, a AZT pareceu promissora, mas finalmente mostrou-se decepcionante. 
Para explicar a razão disso, precisamos apresentar a evolução por seleção natural.
1.2 Por que a AZT funciona em curto prazo,
mas falha em longo prazo?
A fim de combater as infecções virais, os pesquisadores procuram drogas capazes de inibir 
as enzimas essenciais aos vírus. Por exemplo, uma droga que bloqueia a transcrição reversa 
deve matar os retrovírus, com efeitos colaterais mínimos. Essa é a base racional da azidoti-
midina, ou AZT.
A Figura 1.9 mostra como funciona a transcrição reversa. A transcriptase reversa do 
HIV usa o RNA viral como molde para construir uma fita de DNA complementar. A 
A AIDS começa quando a infecção 
do HIV progrediu a tal ponto que 
o sistema imune do hospedeiro 
não funciona adequadamente.
Figura 1.9 Como a AZT blo-
queia a transcriptase reversa. 
A enzima transcriptase reversa do 
HIV usa os nucleotídeos da célula 
hospedeira para construir uma fita 
de DNA complementar à fita de 
RNA do vírus. A AZT mimetiza su-
ficientemente bem um nucleotídeo 
normal para iludir a transcriptase re-
versa, mas carece do sítio de ligação 
para o próximo nucleotídeo da fita.
U U GACUG ACU A
A
OH
C
A
T
OH
OH
OH
C
OH
G
OH
A
T
A
A
OH
T
N3
RNA
DNA
Trifosfato de AZT
OH
Nucleotídeos
Transcriptase
Reversa
12 Scott Freeman & Jon C. Herron
transcriptase reversa produz o DNA mediante uso de elementos construtores – os nucleo-
tídeos – roubados da célula hospedeira.
A mesma figura também mostra como a AZT faz cessar a transcrição reversa. Observe 
a timidina no nome da AZT (azidotimidina): em sua estrutura química, a AZT é similar ao 
nucleotídeo normal timidina – tão semelhante que ilude a transcriptase reversa, sendo por 
essa captada e incorporada na crescente fita de DNA. No entanto, note também que existe 
uma diferença crucial entre a timidina normal e a AZT (Figura 1.10). No local em que 
a timidina tem um grupo hidroxila (−OH), a AZTtem um grupo azida (−N3). O grupo 
hidroxila que falta na AZT é precisamente onde a transcriptase reversa deveria ligar o pró-
ximo nucleotídeo à molécula de DNA em formação. Desse modo, a transcriptase reversa 
está agora impedida de prosseguir. Incapaz de adicionar mais nucleotídeos, não consegue 
terminar sua tarefa. A AZT interrompe dessa maneira a trajetória de novas proteínas virais 
e novos vírions.
Nos testes iniciais, a AZT funcionou. Efetivamente, sustou a perda de macrófagos 
e de células T em pacientes aidéticos. Por outro lado, causou graves efeitos colaterais, 
porque às vezes enganava a DNA-polimerase e interrompia a síntese de DNA nas célu-
las hospedeiras. Entretanto, prometia inibir, ou no mínimo desacelerar, a progressão da 
doença. Em torno de 1989, no entanto, após somente alguns anos de uso, os pacientes 
pararam de responder ao tratamento. Suas contagens de células CD4 novamente come-
çaram a declinar. Por quê?
Teoricamente, a AZT poderia perder sua eficácia de duas maneiras. Uma delas é que a 
própria fisiologia celular do paciente poderia mudar. Depois de entrar na célula, a AZT 
deve ser fosforilada pela enzima timidinaquinase da própria célula, para se tornar biologi-
camente ativa. Talvez a exposição de longa duração à AZT leve a célula a produzir menos 
timidinaquinase. Se acontecesse isso, a AZT se tornaria menos eficaz ao longo do tempo. 
Patrick Hoggard e colaboradores (2001) testaram essa hipótese verificando periodicamente 
as concentrações intracelulares de AZT fosforilada, em um grupo de pacientes que inge-
riram a mesma dosagem de AZT durante um ano. Os dados refutam essa hipótese, pois as 
concentrações de AZT fosforilada não se modificaram ao longo do tempo.
A outra maneira em que a AZT poderia perder sua eficácia é que a população de 
vírions existente no interior do paciente poderia mudar, de modo que os próprios ví-
rions seriam resistentes à destruição pela AZT. Para descobrir se as populações de vírions 
se tornam resistentes à AZT, com o passar do tempo, Brendan Larder e colaboradores 
(1989) obtiveram amostras do HIV de pacientes e fizeram os vírus crescerem em células 
cultivadas em placas de Petri. A Figura 1.11 apresenta os dados de dois pacientes que os 
pesquisadores monitoraram durante muitos meses. No gráfico, cada curva declina, mos-
trando como a capacidade de replicação do HIV é rapidamente reprimida pelo aumento 
das concentrações de AZT. Examinemos as três curvas relativas ao Paciente 1. As amostras 
de vírions desse paciente, após estar usando AZT por dois meses, ainda eram suscetíveis 
a essa droga. Nesse período, os vírions perderam quase completamente sua capacidade 
de replicação, em concentrações moderadas de AZT. As amostras de vírions do mesmo 
paciente, após 11 meses com AZT, já eram parcialmente resistentes; os vírions podiam 
ser detidos, mas com doses 10 vezes mais altas de AZT. Os vírions obtidos depois de 
20 meses de tratamento com AZT eram extremamente resistentes. Eram inteiramente 
resistentes às concentrações de AZT que sustaram a primeira amostra e ainda podiam 
replicar-se razoavelmente bem nas concentrações que sustaram a segunda amostra. Os 
dados relativos ao Paciente 2 contam a mesma história. As populações de vírions no in-
terior de cada paciente mudam, tornando-se resistentes à AZT. Em outras palavras, essas 
populações evoluem. Na maioria dos pacientes, a evolução do HIV resistente à AZT 
ocorre em apenas seis meses (Figura 1.12).
Qual é a diferença entre um vírion resistente e um suscetível? Para responder a essa per-
gunta, façamos um exercício de reflexão. Se quiséssemos construir, por meio de engenharia 
genética, um vírion de HIV capaz de se replicar em presença de AZT, o que faríamos? A 
0
50
100
Meses de
tratamento
2
11
20
Concentração
de AZT ( M)
Paciente 1
1 11
16
0,001 0,01 0,1 1 10
Meses de
tratamento
Paciente 2
Re
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(%
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a 
em
 p
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se
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a 
de
 A
Z
T)
0
50
100
Figura 1.11 As populações de 
HIV desenvolvem resistência à 
AZT nos pacientes individuais. À 
medida que o tratamento conti-
nuava, nesses dois pacientes, eram 
necessárias concentração mais altas 
de AZT para restringir a replicação 
dos vírus amostrados a partir do 
sangue dos pacientes. Redesenhado 
de Larder et al. (1989).
T
OH
T
N3
Trifosfato de AZT
Timidina
Figura 1.10 Timidina versus AZT.
Análise Evolutiva 13
resposta mais simples poderia ser mudar o sítio ativo da enzima transcriptase reversa, dimi-
nuindo sua probabilidade de confundir a AZT com o nucleotídeo normal. O desenho da 
Figura 1.13a representa como isso poderia funcionar, em princípio.
Na prática, poderíamos usar uma substância química mutagênica ou uma radiação 
ionizante para produzir linhagens de HIV com seqüências nucleotídicas alteradas em 
seus genomas e, conseqüentemente, seqüências alteradas de aminoácidos em suas pro-
teínas. Se fossem gerados muitos mutantes, no mínimo alguns conteriam mutações na 
parte da molécula de transcriptase reversa que reconhece e se liga à timidina normal. Na 
Figura 1.13b, é apresentado um modelo da estrutura verdadeira do sítio de ligação da 
transcriptase reversa. Caso uma das transcriptases reversas com sítio de ligação alterado 
fosse menos provável de confundir a AZT com o nucleotídeo normal, então a varian-
te mutante de HIV seria capaz de continuar a se replicar, em presença da droga. Nas 
populações de vírions de HIV tratados com AZT, as linhagens incapazes de se replicar 
em presença de AZT diminuiriam numericamente, e a nova forma viria a dominar as 
populações de HIV.
As etapas envolvidas nesse exercício de reflexão correspondem justamente ao que 
acontece no interior dos pacientes com HIV, como os que foram acompanhados por 
Larder e colaboradores. Como sabemos disso? Em estudos similares a esse, os pesquisa-
dores obtiveram amostras repetidas de vírions de HIV de pacientes que recebiam AZT. 
Em cada amostra, os pesquisadores seqüenciaram o gene da transcriptase reversa, desco-
brindo que as linhagens virais presentes tardiamente no tratamento eram geneticamente 
diferentes das linhas virais que estavam presentes antes do tratamento, nos mesmos indi-
víduos hospedeiros. As mutações associadas à resistência à AZT eram freqüentemente as 
mesmas, de um paciente para outro (St.Clair et al., 1991; Mohri et al., 1993; Shirazaka et 
al., 1993), e localizavam-se no sítio ativo da transcriptase reversa (Figura 1.13c). Esses pes-
quisadores observaram diretamente a evolução da resistência à AZT em muitos pacientes 
com AIDS. Em cada indivíduo, as mutações no genoma do HIV causaram substituições 
específicas de aminoácidos no sítio ativo da transcriptase reversa. Tais mudanças genéticas 
permitiram que as linhagens mutantes do vírus se replicassem em presença de AZT. Ao 
contrário da situação de nosso exercício de reflexão, no entanto, não ocorreu qualquer 
manipulação consciente. Então, como ocorreu a mudança nas linhagens virais?
A resposta é que a transcriptase reversa é propensa a erro, e o genoma do HIV não tem 
instruções para produzir enzimas de correção de erros. Conseqüentemente, mais de 50% 
dos transcritos de DNA produzidos pela transcriptase reversa contêm pelo menos um erro 
em sua seqüência nucleotídica, também conhecido como uma mutação (Hübner et al., 
Algumas mutações no sítio ativo 
da transcriptase reversa reduzem 
sua probabilidade de adicionar 
AZT, em vez de timidina.
>10
10
9
8
7
6
5
4
3
2
1
0,1
0
R
es
ist
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ci
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à 
A
Z
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%
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 in
ib
id
or
a 
[m
M
])
0 5 10 15 20 25
Meses de tratamento
Figura 1.12 Na maioria dos 
pacientes, a resistência à AZT 
desenvolve-se em seis meses. 
Nesse gráfico está plotada a resis-
tência em 39 pacientes examinados 
em diferentes épocas. Redesenhado 
de Larder et al. (1989).
Figura 1.13 Diferença entre as 
transcriptases reversas sensíveis à 
AZT e as resistentes à AZT. 
(a) Esse desenho mostra como uma 
mudança no sítioativo da transcrip-
tase reversa poderia capacitar essa 
enzima a reconhecer a AZT como 
uma impostora. (b) Essa reprodu-
ção mostra o grande sulco na enzi-
ma transcriptase reversa, em que o 
substrato (RNA) se liga. (c) Nessa 
reprodução, as esferas laranjas indi-
cam os locais das substituições de 
aminoácidos correlacionadas com a 
resistência à AZT. Observe que es-
sas substituições situam-se no sulco, 
ou sítio ativo, da enzima. Segundo 
Cohen (1993).
(b)
(c)
(a)
T
N3
T
N3
Suscetível
Resistente
Transcriptase
Reversa
Transcriptase
Reversa
14 Scott Freeman & Jon C. Herron
1992; Wain-Hobson, 1993). De fato, o HIV tem a taxa de mutação mais alta de todos os 
vírus ou organismos observados até o presente. Devido às milhares de replicações de HIV 
que ocorrem em cada paciente durante o curso de uma infecção, uma única linhagem de 
HIV produz centenas de diferentes variantes de transcriptase reversa ao longo do tempo.
Simplesmente em virtude de sua quantidade, é praticamente certo que uma ou mais 
dessas variantes contenham uma substituição de aminoácido que reduzem a afinidade da 
transcriptase reversa pela AZT. Se o paciente tomar essa droga, a replicação de variantes 
inalteradas de HIV será suprimida, mas os mutantes resistentes ainda serão capazes de 
sintetizar algum DNA e produzir novos vírions. À medida que os vírions resistentes se 
reproduzem e os suscetíveis não se propagam, com o passar do tempo, a fração de vírions 
Resultado: a composição da
população mudou ao longo do tempo.
Tempo
Os erros na transcrição
reversa produzem uma
população variável.
Algumas variantes diferem
na resistência à AZT.
Os erros na transcrição
reversa produzem uma
população variável.
Algumas variantes diferem
na resistência à AZT.
A resistência (ou
suscetibilidade)
é transmitida dos
genitores à prole.
Durante o
tratamento com
AZT, muitos vírions
não conseguem se
reproduzir.
As variantes
que persistem são as
que conseguem se
reproduzir na presença
de AZT.
AZT
Vírion suscetível à AZT
Vírion parcialmente resistente à AZT
Vírion muito resistente à AZT
Mutação
Figura 1.14 Como as populações de HIV desenvolvem resistência à AZT. As variações causadas por mutações, hereditariedade e diferen-
ças de sobrevivência devidas à AZT resultam em uma mudança na composição da população, ao longo do tempo.
Análise Evolutiva 15
resistentes à AZT no organismo do paciente aumentará. Além disso, é provável que cada 
nova geração, na população viral, contenha vírions com novas mutações. Algumas dessas 
mutações adicionais podem, subseqüentemente, reforçar a capacidade da transcriptase re-
versa para funcionar em presença de AZT. Uma vez que se reproduzem com maior ra-
pidez, os vírions que contêm essas novas mutações também aumentarão sua freqüência, à 
custa de seus contemporâneos menos resistentes.
Esse processo de mudança da composição da população viral ao longo do tempo é de-
nominado evolução por seleção natural. Ocorreu com tanta freqüência nos pacientes que 
tomavam AZT que o uso isolado dessa droga como tratamento da AIDS foi abandonado. 
(Discutimos terapias mais avançadas no Quadro 1.1.)
Agora vamos considerar uma questão um pouco diferente. Já acompanhamos o que 
acontece aos vírions que contêm diferentes versões do gene da transcriptase reversa, quan-
do a AZT está presente. O que ocorre quando a AZT está ausente? As linhagens mutantes 
de HIV também são mais eficientes reprodutivamente, quando as células hospedeiras não 
contêm AZT? Não. Quando o tratamento com AZT foi sustado, a proporção de vírions 
resistentes à AZT, na população viral, retornou à existente antes de o tratamento com AZT 
iniciar. As mutações reversas, que restabeleciam a configuração original da seqüência de 
aminoácidos da transcriptase reversa, tornaram-se comuns, porque os vírions que as con-
tinham não reproduziam formas resistentes à AZT (St. Clair et al., 1991). A linhagem viral 
que aumenta em freqüência é a que se replica mais rapidamente no ambiente atual. Sem a 
presença de AZT, a seleção natural favorece os vírions não-mutantes; com a presença de 
AZT, favorece os vírions mutantes. A evolução por seleção natural é unidirecional e irre-
versível? Não.
Note-se que o processo que descrevemos envolve quatro etapas (Figura 1.14):
Os erros de transcrição produzem mutações no gene da transcriptase reversa. Os 1. 
vírions que contêm os genes mutantes produzem versões da enzima transcriptase 
reversa que variam em sua resistência à AZT.
Os vírions mutantes transmitem à prole seus genes da transcriptase reversa e, desse 2. 
modo, sua resistência ou suscetibilidade à AZT. Em outras palavras, a resistência à 
AZT é hereditária.
Durante o tratamento com AZT, alguns vírions têm maior capacidade de sobrevi-3. 
vência e reprodução do que outros.
Os vírions que sobrevivem em presença de AZT são os que têm mutações em seus 4. 
genes da transcriptase reversa, mutações essas que lhes conferem resistência.
O resultado disso é que a composição da população viral, no interior do hospedeiro, 
muda com o passar do tempo. Os vírions resistentes à AZT abrangem uma fração cada 
vez maior da população; os vírions suscetíveis à AZT tornam-se raros. Não há nada de 
misterioso ou intencional quanto à evolução por seleção natural; a evolução simplesmente 
acontece. É uma conseqüência automática de simples e fria aritmética.
Sendo uma conseqüência automática de fria aritmética, a evolução por seleção natural 
pode acontecer em qualquer população que apresente essas quatro etapas. Isto é, pode 
ocorrer em qualquer população em que existam variações hereditárias no sucesso repro-
dutivo. Veremos muitos exemplos nos próximos capítulos.
Uma medida de nossa compreensão verdadeira sobre um processo é a nossa capacidade 
de controlá-lo. Se entendemos realmente o mecanismo da evolução por seleção natural, 
como age no organismo dos pacientes com HIV, devemos encontrar um meio de fazê-lo 
cessar – ou, pelo menos, reduzi-lo. Para uma discussão de como os pesquisadores usaram 
sua compreensão do mecanismo de evolução da resistência, para planejar terapias mais 
eficazes, ver o Quadro 1.1.
No decorrer do tempo, as 
mudanças na composição genética 
das populações de HIV levaram-
nas a uma resistência aumentada 
à droga. Esse é um exemplo de 
evolução por seleção natural.
As características hereditárias 
que conduzem à sobrevivência 
e à exuberância reprodutiva 
propagam-se nas populações; 
as que levam à deficiência 
reprodutiva desaparecem. Essa é 
a evolução por seleção natural.
16 Scott Freeman & Jon C. Herron
1.3 Por que o HIV é fatal?
Um dos aspectos fundamentais para se tornar biólogo evolucionista é aprender o “pensa-
mento selecionista”. A idéia é a de que a evolução por seleção natural, como está esboçada 
na Seção 1.2, é um processo automático que simplesmente acontece sempre que uma 
população mostra a necessária variação hereditária em sobrevivência e sucesso reprodutivo. 
Os pesquisadores desenvolveram diversas drogas anti-
retrovirais que, como a AZT, direcionam os processos 
exclusivamente para as enzimas e proteínas virais (ver Fi-
gura 1.5, página 7; Pomerantz e Horn, 2003; Pommier et 
al., 2005). As drogas já em uso ou em desenvolvimento 
incluem:
Inibidoras da transcriptase reversa. • Algumas, 
como a AZT, inibem a transcriptase reversa mime-
tizando os elementos construtores do DNA. Ou-
tras a inibem bloqueando diretamente o sítio ativo 
da enzima.
Inibidoras da protease. • Essas drogas impedem a 
protease do HIV de clivar as proteínas precursoras 
virais para produzir os componentes maduros dos 
novos vírions.
Inibidoras de fusão. • Essas drogas barram a entrada 
do HIV nas células hospedeiras, inicialmente inter-
ferindo nas proteínas gp120 ou gp41 desse vírus ou 
bloqueando as proteínas localizadas na superfície da 
célula hospedeira, às quais o HIV se prende.
Inibidoras da integrase. • Essas drogas bloqueiam 
a integrase do HIV, impedindo-a de inserir o DNA 
do HIV no genoma do hospedeiro e, desse modo,evitando a transcrição de novos RNAs virais.
Até o momento, a experiência indica que, quando 
qualquer droga anti-retroviral é usada isoladamente, o re-
sultado será semelhante ao que vimos com a AZT. A po-
pulação viral desenvolve resistência rapidamente no hos-
pedeiro (ver, por exemplo, St. Clair et al., 1991; Condra et 
al., 1996; Ala et al., 1997; Deeks et al., 1997; Doukhan e 
Delwart, 2001).
Com qualquer droga única, conforme vimos em rela-
ção à AZT, apenas uma ou poucas mutações no gene para 
a proteína visada já podem tornar o vírus resistente. Com 
sua alta taxa de mutação, tempo curto de gerações e gran-
de tamanho populacional, o HIV gera tantos genomas 
mutantes, que é provável surgir um genoma com a com-
binação crítica de mutações, em um tempo razoavelmente 
curto. Quando existe variação genética para a replicação 
em presença da droga, e essa está presente, então é inevitá-
vel que a população viral evolua.
É necessário, então, um modo de aumentar o número 
de mutações que devem estar presentes no genoma de 
um vírion para torná-lo resistente. Quanto mais muta-
ções forem necessárias para a resistência, menor será a 
probabilidade de que essas mutações ocorram conjun-
tamente em um único vírion. Em outras palavras, é ne-
cessária uma estratégia para reduzir a variação genética 
da resistência a zero. Sem essa variação, a população viral 
não evolui.
O meio mais simples de aumentar o número de mu-
tações necessárias para desenvolver a resistência é usando 
duas ou mais drogas simultaneamente. A resistência a dro-
gas deve ser atribuída por diferentes mutações. Teorica-
mente, as mutações que tornam o HIV resistente a uma 
das drogas também irão torná-lo suscetível a alguma das 
outras drogas (ver St. Clair et al., 1991).
Há boas notícias de que os coquetéis de tratamento 
que usam combinações de drogas têm-se revelado efi-
cazes. Por exemplo, Roy Gulick e colaboradores (1997) 
descobriram que, em muitos pacientes, um coquetel de 
duas inibidoras da transcriptase reversa (AZT e didesóxi-
3’-tiacitidina, ou 3TC), além de uma inibidora da pro-
tease (indinavir), pode reduzir o número de vírions de 
HIV no plasma sangüíneo a níveis imperceptíveis, duran-
te um ano, no mínimo. Resultados como esses renderam 
aos tratamentos com múltiplas drogas a denominação 
coletiva de Terapia Anti-Retroviral Altamente Ativa, ou 
HAART (de Highly Active Anti-Retroviral Therapy; Cohen, 
2002a; para mais combinações de fármacos usadas na 
HAART, ver Kalkut, 2005).
Frank Palella e colaboradores (2002) acompanharam 
aproximadamente 1.800 pacientes submetidos a vários re-
gimes de prescrições de HAART durante seis anos. Com 
o advento da HAART, em 1996, as taxas de mortalida-
de entre os pacientes caíram extraordinariamente (Figura 
1.15a), assim como a incidência de infecções oportunistas 
típicas da AIDS (Figura 1.15b). O conhecimento de como 
a resistência evolui ajudou os pesquisadores a salvar vidas.
Quadro 1.1 A compreensão de como a resistência evolui pode ajudar os 
pesquisadores a planejarem melhores tratamentos?
Análise Evolutiva 17
Traços que levam à sobrevivência e à reprodução disseminam-se por toda a população; 
traços que levam à morte sem saída desaparecem. Se quisermos compreender por que uma 
característica particular é comum em uma determinada população, um bom início é ten-
tarmos entender como ela poderia influir na sobrevivência e no sucesso reprodutivo dos 
indivíduos. Nesta seção, aplicamos o pensamento selecionista a um aspecto desconcertante 
das infecções de HIV: se não-tratadas, são quase sempre fatais.
Entretanto, também há más notícias: os coquetéis de 
múltiplas drogas não curam a infecção do HIV. Permanece 
no corpo do paciente um estoque de genomas viáveis de 
HIV, oculto nos cromossomos dos linfócitos em repou-
so e, possivelmente, em outros tecidos (Chun et al., 1997; 
Finzi et al., 1997; Wong et al., 1997b). Em conseqüência, 
quando os pacientes saem da HAART, suas cargas virais 
elevam-se rapidamente (Chun et al., 1999; Davey et al., 
1999; Oxenius et al., 2002; Kaufmann et al., 2004). O esto-
que oculto de HIV pode persistir durante décadas (Finzi 
et al., 1999). Os pesquisadores estão experimentando te-
rapias que possam diminuí-lo, mas não está claro se al-
gum dia será possível esgotar completamente esse estoque 
(Lehrman et al., 2005; Smith, 2005).
Uma questão crucial é se, no estoque oculto, os vírions 
estão latentes (ou inativos) ou em replicação. Aparente-
mente, em alguns pacientes, a HAART suprime toda a 
replicação, persistindo apenas os vírions latentes (ver, por 
exemplo, Finzi et al., 1997; Wong et al., 1997b; Zhang et 
al., 1999). Enquanto todos os vírions estiverem latentes, a 
população viral não evoluirá.
No entanto, em outros pacientes, alguns vírions con-
tinuam a se replicar (ver, por exemplo, Günthard et al., 
2000; Ramratnam et al., 2000; Sharkey et al., 2000; Frost 
et al., 2001). A replicação contínua sugere que a popu-
lação viral abrigou pelo menos alguma variação em sua 
resistência, antes que a terapia se iniciasse. Uma vez que 
os vírions parcialmente resistentes estão continuando a se 
reproduzir, existe uma oportunidade para o surgimento 
de mutações que concedam resistência adicional e, sob 
a seleção imposta pelas drogas, se acumulem nas linha-
gens virais (Kristiansen et al., 2005). Diversas equipes de 
pesquisadores documentaram a evolução de linhagens de 
HIV que eram simultaneamente resistentes a múltiplas 
drogas, incluindo tanto os inibidores da transcriptase re-
versa quanto os inibidores da protease (Wong et al., 1997a; 
Gallago et al., 2001; Grant et al., 2002; Evans et al., 2005; 
Markowitz et al., 2005).
Um desapontamento a mais é que muitos pacientes 
que tomam coquetéis de múltiplas drogas sofrem efei-
tos colaterais difíceis ou impossíveis de tolerar (Cohen, 
2002a). Náuseas, anemia e uma variedade de transtornos 
metabólicos dificultam sua adesão ao tratamento prescrito 
(Sabundayo et al., 2006). Esses pacientes mantêm concen-
trações mais baixas das drogas anti-retrovirais, aumentando 
a probabilidade de que os vírions parcialmente resistentes 
sejam capazes de se reproduzir e, por conseguinte, essas 
populações virais evoluam.
O mais importante é que a alta atividade da HAART 
tem um prazo de término para a maioria dos pacientes 
(Chen et al., 2003; Mocroft et al., 2004). No estudo de Pa-
lella e colaboradores – que produziu os dados dramáticos 
apresentados na Figura 1.15 – poucos regimes de HA-
ART permaneceram eficazes por mais de três anos.
Os tratamentos anti-HIV que sejam facilmente tolera-
dos e suprimam permanentemente a replicação e a evolu-
ção virais continuam alvo de pesquisas contínuas.
(a)
40
30
20
10
0
1995 1996 1997 1998 1999 2000 2001
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ortes por 100 pessoas por anoPo
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Doença do citomegalovírus
Pneumonia por Pneumocystis carinii
Complexo de Mycobacterium avium
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1995 1996 1997 1998 1999 2000 2001
Figura 1.15 Sucessos da terapia anti-retroviral altamente 
ativa. Em uma amostra de 1.800 pacientes, a introdução de 
coquetéis de múltiplas drogas levou a uma redução extraordinária 
(a) nas taxas de mortalidade pela AIDS e (b) na incidência de 
infecções secundárias características da AIDS. Segundo Palella et 
al. (2002).
18 Scott Freeman & Jon C. Herron
Evolução míope*
É evidente que morrer de AIDS é ruim para o hospedeiro. Se houver variação heredi-
tária na resistência ao HIV e à AIDS entre os humanos, então podemos esperar que a 
resistência irá propagar-se para todas as populações humanas à medida que passarem as 
gerações. Examinaremos esse aspecto na Seção 1.4. O organismo que queremos focalizar 
aqui, entretanto, não é o hospedeiro; é o vírus. Matar o hospedeiro não é ruim também 
para o vírus? Afinal, quando o hospedeiro morre, os vírionsque vivem no seu interior 
também morrem.
A fim de aplicar o pensamento selecionista ao problema da letalidade do HIV, imagi-
nemos que um ou poucos vírions invadiram um novo hospedeiro e estabeleceram uma 
infecção. Nesse nova população, os vírions estão se replicando rapidamente (ver parte su-
perior da Figura 1.8 na página 10). Quando usam a transcriptase reversa para copiar seus 
genomas, geram muitas mutações. Assim, a população crescente está desenvolvendo varia-
ção genética.
Agora, o corpo do hospedeiro mobiliza sua resposta imune. O sistema imune ataca os 
vírions de HIV com anticorpos e células T citotóxicas (ver Figura 1.6 na página 8). Essas 
células eliminam grande parte dos vírions da população de HIV, mas nem todos. O motivo 
é que a população de HIV é geneticamente variável, e algumas de suas variantes são menos 
suscetíveis ao ataque do sistema imune.
Os anticorpos e as células T citotóxicas reconhecem o HIV e as células por ele infecta-
das ligando-se aos epítopos – pequenos fragmentos da proteína viral dispostos na super-
fície do vírion ou da célula infectada. Os epítopos (também denominados determinantes 
antigênicos) são codificados pelos genes do HIV, portanto mutações nesses genes podem 
alterá-los e capacitar o vírion mutante a escapar à detecção pelo arsenal de anticorpos e 
células T citotóxicas existente no hospedeiro. Quando a infecção progride da fase aguda 
para a crônica, a população de HIV já evoluiu. As variantes facilmente reconhecidas pela 
primeira onda do ataque imune desapareceram, persistindo as que são de difícil reconheci-
mento (Price et al., 1997; Allen et al., 2000).
A Figura 1.16 fornece um exemplo de uma mutação que ajuda os vírions de HIV a 
escapar da resposta imune de alguns pacientes. Tal mutação afeta o epítopo da proteína 
p24, que é um componente da cápsula que envolve o centro (core) do vírion de HIV. As 
células hospedeiras infectadas exibem esse epítopo em sua superfície juntamente com uma 
proteína do hospedeiro, denominada antígeno leucocitário humano, ou HLA (de human 
leucocyte antigen). Quando uma célula T citotóxica reconhece o epítopo estranho ao lado da 
própria proteína HLA, destrói a célula infectada.
Em um estudo de vírions de mais de 300 pacientes, A. J. Leslie e colaboradores (2004) 
descobriram que, na maioria das linhagens de HIV, o terceiro aminoácido do epitopo é a 
treonina. No entanto, na maioria das linhagens de HIV de pacientes que contêm qualquer 
um de dois alelos específicos do loco HLA-B – B5801 ou B57 –, o terceiro aminoácido é 
a asparagina.
Experimentos realizados em tubos de ensaio mostraram a causa disso. Leslie e colabo-
radores coletaram linfócitos de um paciente possuidor do alelo B5801 e os expuseram a 
diferentes versões do epítopo da p24 (Figura 1.16a). As células do paciente reagiram muito 
mais fortemente com a versão que possuía treonina do que com a que tinha asparagina. Os 
linfócitos de pacientes que continham o alelo B57 mostraram um padrão semelhante.
Leslie e colaboradores descobriram vários casos em que um indivíduo com o alelo 
B5801 ou com o B57 foi infectado pelo HIV de um hospedeiro que não possuía am-
bos os alelos. Mediante amostragem periódica da população viral no novo hospedeiro, 
foi possível a esses pesquisadores documentar a evolução dessa população viral. No 
início da infecção, todos os vírions tinham treonina na terceira posição do epítopo da 
400
800
1.200
1.600
0
 10-9 10-7 10-5
TSTLQEQIAW
TSNLQEQIAW
Concentração
do epitopo (M)
R
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Epitopo:
Hospedeiro com B57 ou B5801
Mutação
Eliminação pelas
células T citotóxicas
Mutação
Transmissão
Hospedeiro sem B57 e B5801
Tempo
Tempo
Eliminação pelas células T
citotóxicas
Transmissão
Hospedeiro com o alelo HLA-B5801
(a)
(b)
Figura 1.16 Uma mutação de 
escape do HIV. (a) Esse gráfico 
mostra a força da resposta imune 
dos linfócitos de um paciente com 
HIV como uma função da concen-
tração dos fragmentos protéicos 
(epítopos) em teste. Os dois 
fragmentos são variantes de uma 
pequena porção da proteína p24. 
Cada letra representa um amino-
ácido: T = treonina, S = serina, N 
= asparagina, etc. As unidades da 
resposta imune correspondem ao 
número de células, por milhão, pro-
duzindo interleucina gama. Segundo 
Leslie e colaboradores (2004). (b) 
Em hospedeiros que possuem o 
alelo HLA-B57 ou o HLA-B5801, a 
população de HIV evolui na direção 
de altas freqüências da variante N; 
em hospedeiros com outros ge-
nótipos, evolui na direção de altas 
freqüências da variante T.
 * N. de R. T. No original, short-sighted evolution, no sentido de que a evolução por seleção natural, tal como no exem-
plo aqui discutido, não antevê resultados futuros, mas apenas ajusta a população para as condições presentes.
Análise Evolutiva 19
p24 (Figura 1.16b). Logo, contudo, os vírions mutantes apa-
receram com asparagina nessa posição. Finalmente, os vírions 
com treonina foram extintos, permanecendo apenas os ví-
rions com asparagina. Os pesquisadores também encontraram 
casos em que os indivíduos que não tinham os alelos B5801 
e B57 se tornaram infectados pelo HIV de um hospedeiro 
com um desses alelos. A amostragem periódica desses pacien-
tes mostrou que suas populações virais evoluíram em direção 
oposta.
Uma vez que o sistema imune jamais reduz completamente 
a replicação do HIV, a população desse vírus, no interior de um 
hospedeiro, desenvolve-se durante toda a fase crônica da infec-
ção. A população de HIV produz de 10 a 100 milhões de novos 
vírions por dia (Ho et al., 1995; Wei et al., 1995). Quando se re-
plicam, esses vírions geram acidentalmente mutações que modi-
ficam seus epítopos. Alguns dos vírions mutantes se reproduzem 
livremente, até que o sistema imune produza anticorpos e células 
T citotóxicas que reconheçam suas proteínas alteradas. Posterior-
mente, esses mutantes desaparecem, e uma nova geração de ví-
rions, com novos epítopos, ocupa automaticamente o seu lugar.
Raj Shankarappa e colaboradores (1999), trabalhando no 
laboratório de James Mullins, registraram a evolução contínua 
da população de HIV durante a fase crônica da infecção em 
vários pacientes. Os dados de um desses pacientes aparecem 
na Figura 1.17. Inicialmente, olhe para a Figura 1.17a. Os re-
feridos cientistas coletavam periodicamente os vírions de HIV 
do sangue do paciente e liam a seqüência de nucleotídeos de 
um segmento do gene da gp120. Essa proteína localiza-se no 
envelope externo do HIV, onde se inicia a fusão com as célu-
las hospedeiras, mediante ligação à CD4 e à co-receptora (ver 
Figura 1.5 na página 7). O segmento gênico que os pesquisa-
dores estudaram determina a co-receptora que o vírion usa e 
contém um epítopo marcado pelo sistema imune do hospe-
deiro. A equipe anotou a seqüência nucleotídica da primeira 
amostra que obteve do paciente e comparou todas as amostras 
subseqüentes com essa. Durante os primeiros sete anos em que 
os pesquisadores acompanharam esse paciente, as seqüências 
foram de quase idênticas à seqüência de referência a diferentes 
em cerca de 8% de seus nucleotídeos.
Agora, observe o que aconteceu entre o sexto e o oitavo ano. 
A diagonal parou de subir e se horizontalizou, ou seja, a taxa de 
evolução tornou-se extraordinariamente lenta. Por quê? A po-
pulação viral parou de produzir a variação genética que abaste-
ce a evolução por seleção natural? Provavelmente, não. A Figura 
1.17b mostra que a concentração de vírions era alta nessa época. 
Com tantos vírions replicando-se, a população certamente con-
tinuava a produzir genomas mutantes em uma taxa exacerbada. 
Então, mudou a maneira em que o genótipo viral influencia a 
sobrevivência e a reprodução? Provavelmente, sim. Até o séti-
mo ano, era mais provável que os vírions cujos genótipos lhes 
proporcionavam novos epítopos sobrevivessem e proliferassem 
(ver Ross e Rodrigo, 2002); após o sétimo ano, essa vantagem 
aparentemente desapareceu.
0,025
0,050
0,075
0,100
0,000
D
ist
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tic
a
24
6
5
3
Anos decorridos desde que o paciente
se tornou HIV-positivo
3TC
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AZT
0
(a) Divergência da população fundadora
(b) Carga viral
(c) Contagens de células T
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do
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800
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4+
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3
Período de tempo
durante o qual o
paciente tomou
drogas anti-retrovirais
2 4 6 8 10 12
Figura 1.17 Evolução da população de HIV no interior de um 
paciente. (a) Cada barra laranja representa um vírion amostrado 
do paciente durante o curso infeccioso; sua posição horizontal 
indica o momento da amostragem, e sua posição vertical, o quan-
to é diferente geneticamente da primeira amostra. A linha preta 
mostra a tendência: os vírions amostrados posteriormente divergi-
ram mais. (b) A carga viral do paciente aumentou no decorrer do 
tempo. (c) A contagem de células T CD4 do paciente continuou 
razoavelmente alta durante vários anos, depois caiu rapidamente. 
Segundo Shankarappa et al. (1999).
20 Scott Freeman & Jon C. Herron
A Figura 1.17c mostra que, aproximadamente na época em que a taxa de evolução 
viral se tornou mais lenta, a contagem de células T CD4 do paciente diminuiu enorme-
mente. No sexto ano, essa contagem era de 1.200 células por milímetro cúbico; em torno 
do oitavo ano, era menor do que 200. O sistema imune do paciente estava em colapso, 
significando que o corpo do paciente não mais produzia novos tipos de anticorpos e de 
células T citotóxicas. Isso libertava a população de HIV do agente seletivo que a forçava 
a evoluir. Não existia mais qualquer benefício em possuir novos epítopos. Em lugar disso, 
as linhagens mais capazes de replicação rápida simplesmente se propagavam, e as menos 
capazes tornavam-se raras (ver Williamson et al., 2005).
A evolução da população de HIV parece contribuir para o colapso do sistema imune, no 
mínimo, de três modos. Primeiro, é a evolução contínua em direção a novos epítopos que 
possibilita à população viral manter-se bastante à frente da resposta imune, para continuar 
replicando-se em grande quantidade. Finalmente, conforme está descrito na Seção 1.1, a 
replicação contínua da população viral consome o suprimento de células T virgens e de 
memória, bem como destrói a capacidade do organismo para substituí-las.
Segundo, a população viral, no interior da maioria dos hospedeiros, evolui em direção à 
replicação cada vez mais agressiva. Ryan Troyer e colaboradores (2005) obtiveram amostras 
seqüenciais de HIV de diversos pacientes não-tratados. Esses pesquisadores colocaram os 
vírions de cada amostra a crescer em linfócitos de um doador não-infectado. Adicionaram 
a cada placa de cultura uma das quatro linhagens-controle de HIV, contra a qual os vírions 
coletados do paciente teriam de competir. Nas placas, a linhagem viral que conseguiu re-
plicar-se com maior eficiência tornou-se numericamente predominante. Os mencionados 
pesquisadores avaliaram a aptidão competitiva dos vírions das amostras dos pacientes com 
base em seu desempenho total contra as quatro linhagens-controle, mostrando os resultados 
na Figura 1.18. Cada cor representa as amostras seqüenciais de um determinado paciente. 
Dos oito casos, em sete a aptidão competitiva dos vírions do paciente aumentou constante-
mente ao longo do tempo. Em relação a dois de seus pacientes, Troyer e colaboradores tam-
bém testaram a competição de linhagens de amostras iniciais contra linhagens de amostras 
tardias. Essas últimas linhagens venceram sempre. Quanto mais tempo um paciente abrigar 
uma população de HIV, mais prejudiciais se tornam os vírions dessa população.
Terceiro, em pelo menos 50% de todos os hospedeiros – e possivelmente muitos mais 
– evoluem linhagens de HIV que podem infectar células T virgens (Shankarappa et al., 
1999; Moore et al., 2004). A capacidade de um vírion de HIV infectar um dado tipo de 
célula é determinada pela co-receptora que o vírion usa. Essa co-receptora, mostrada na 
Figura 1.5 na página 7, é a segunda das duas proteínas às quais o HIV se prende para se 
infiltrar em uma célula hospedeira. No início da maioria das infecções de HIV, a maior 
parte dos vírions da população de HIV usa como sua co-receptora a proteína CCR5, que 
é encontrada em células dendríticas, macrófagos e em células T citotóxicas, em repouso e 
reguladoras (ver Figura 1.6 na página 8). À medida que a infecção progride e a população 
de HIV evolui, freqüentemente surgem vírions que exploram uma co-receptora diferen-
te, a proteína CXCR4, encontrada em células T virgens. Esses vírions, denominados X4, 
podem tornar-se mesmo numericamente predominantes. É o que aconteceu no paciente 
cuja infecção é detalhada na Figura 1.17. Os vírions X4 não existiam no início da infecção, 
tornaram-se fortemente predominantes entre o quinto e o oitavo ano e depois voltaram a 
rarear em torno do 11º ano.
Uma vez que as células T virgens são as progenitoras das células T citotóxicas e de memó-
ria, o surgimento de vírions que possam infectar e matar as células T virgens é uma má notícia 
para o hospedeiro. Hetty Blaak e colaboradores (2000) amostraram as populações virais de 
16 pacientes com HIV para determinar se tais populações continham vírions X4. A seguir, 
durante o período decorrido entre um ano antes e um ano depois da data de amostragem, 
os pesquisadores calcularam a contagem média de células T auxiliares no sangue de pacientes 
com vírions X4, comparando-a com a dos pacientes sem esses vírions. Os respectivos resulta-
dos são mostrados na Figura 1.19.
As populações patogênicas 
evoluem no interior de hospedeiros 
individuais em resposta à seleção 
imposta pelo sistema imune 
desses hospedeiros.
0 40 80 120
0
2
4
6
Número de meses a partir
do primeiro teste HIV-positivo
A
da
pt
ab
ili
da
de
 c
om
pe
tit
iv
a
do
s 
ví
rio
ns
 d
o 
pa
ci
en
te
Figura 1.18 Na maioria dos 
hospedeiros, as populações de 
HIV evoluem em direção à repli-
cação mais agressiva. Cada cor 
representa os vírions amostrados 
em série de um determinado 
hospedeiro. A aptidão competitiva 
reflete a capacidade de replicação 
dos vírions nos linfócitos de um 
doador não-infectado em presença 
de linhagens-controle. Dos oito 
pacientes, em sete a capacidade 
das populações de HIV para conti-
nuarem competindo aumentou ao 
longo do tempo. Reproduzido de 
Troyer et al. (2005).
A rápida evolução da população 
de HIV no interior de um 
hospedeiro acelera o colapso 
do seu sistema imune. Essa 
evolução é míope, porque também 
apressa a extinção da população 
de HIV.
Análise Evolutiva 21
As contagens médias de células T nos pacientes sem linhagens virais X4 permaneceram 
razoavelmente constantes ao longo do tempo, ao passo que nos pacientes com linhagens 
X4 essas contagens diminuíram. Quando surgem vírions que debilitam gradualmente a 
capacidade do sistema imune para reabastecer seu estoque de células T, aparentemente esses 
vírions aceleram a falência do sistema imune.
A evolução da população de HIV em um hospedeiro é míope (Levin e Bull, 1994; Le-
vin, 1996). Os vírions não visam ao futuro, nem prevêem que, à medida que sua população 
evoluir, acabarão basicamente matando seu hospedeiro e desse modo causarão a própria 
extinção. Os vírions não podem visar ao futuro, pois são apenas diminutas máquinas mo-
leculares imprevidentes. A evolução por seleção natural também não pode mirar o futuro, 
pois é somente um processo matemático que ocorre automaticamente. Em conseqüência, 
a população de HIV, em qualquer hospedeiro, evolui, em última análise, na direção de sua 
auto-extinção.
A natureza efêmera da evolução do HIV é especialmente clara no caso dos vírions 
X4. As comparações dos vírions presentes nos hospedeiros infectados consecutivamente 
mostram que as linhagens de HIV que usam a co-receptora CXCR4 não são transmitidas 
a novos hospedeiros (Zhu et al., 1993; Clevestig et al., 2005). Os patógenos que não con-
seguem contagiar novos hospedeiros não sobrevivem por muito tempo. Mesmo que não 
tomassem parte na destruiçãodos sistemas imunes de seus hospedeiros, as linhagens X4 
estariam destinadas com certeza à extinção.
Resumindo, o pensamento selecionista leva-nos à conclusão de que a infecção do HIV 
é fatal, pelo menos parcialmente, devido à evolução de curto prazo da população viral no 
interior do hospedeiro. As linhagens letais de HIV tornam-se aí predominantes, porque 
gozam de uma vantagem efêmera em sobrevivência e reprodução.
Uma correlação entre letalidade e transmissão?
A evolução de curto prazo talvez não seja a única razão da fatalidade das infecções do HIV. 
A evidência para essa afirmativa é a existência de linhagens raras de HIV que matam seus 
hospedeiros mais lentamente do que as linhagens comuns, se é que os matam (Geffin et 
al., 2000; Rhodes et al., 2000; Tobiume et al., 2002). A linhagem atenuada mais conheci-
da de HIV disseminou-se de um doador de sangue para oito receptores de transfusão na 
Austrália, no início da década de 1980 (Deacon et al., 1995; Learmont et al., 1999; Birch et 
al., 2001; Churchill et al., 2006). Esse grupo de pacientes é conhecido como a Coorte do 
Banco de Sangue de Sydney. O doador e quatro receptores foram acompanhados durante 
25 anos, desde que se tornaram infectados. Alcançaram idade suficiente para que dois deles 
tenham falecido em decorrência de condições associadas à idade, não ao HIV. Finalmente, 
dois membros da coorte desenvolveram AIDS, respectivamente 17 e 18 anos após a infec-
ção, mas ambos responderam bem ao tratamento anti-retroviral. Outro membro apresen-
tou níveis detectáveis de HIV em seu sangue, mas continuou assintomático. Os dois restan-
tes mostraram contagens normais de células T e cargas virais praticamente não-detectáveis. 
No conjunto, a coorte progrediu muito melhor do que um grupo comparativo, infectado 
por linhagens normais de HIV.
O que explica a progressão mais lenta da AIDS na Coorte do Banco de Sangue de 
Sydney? N. J. Deacon e colaboradores (1995) examinaram o genoma da linhagem de HIV 
que infectou a coorte, descobrindo que nessa linhagem está faltando parte do gene que 
codifica uma proteína viral chamada Nef. Os mecanismos de funcionamento dessa pro-
teína ainda não são inteiramente conhecidos (Fackler e Baur, 2002), mas alguns pesquisa-
dores mostraram que a Nef auxilia os vírions de HIV a penetrarem nas células hospedeiras 
(Schaeffer et al., 2001; Papkalla et al., 2002), impulsiona a replicação viral (Aiken e Trono, 
1995; Linnemann et al., 2002) e ajuda as células infectadas pelo HIV a escapar do sistema 
imune do hospedeiro (Swann et al., 2001). A perda ou a redução dessas funções limita 
aparentemente o dano que o HIV causa ao sistema imune do hospedeiro, talvez em parte 
porque resultam em cargas virais menores.
Sabe-se que existem linhagens 
relativamente benignas de HIV.
0 6 12 18 24
200
400
600
C
on
ta
ge
m
 d
e 
cé
lu
la
s T
 C
D
4+
Tempo (meses)
Hospedeiros
sem vírions X4
Hospedeiros
com vírus X4
Figura 1.19 Linhagens de HIV 
que usam a co-receptora CXCR4 
aceleram o colapso dos sistemas 
imunes de seus hospedeiros. 
As contagens de células T auxiliares 
diminuem mais rapidamente em 
pacientes que abrigam linhagens X4, 
aparentemente porque essas linha-
gens infectam e matam as células 
T virgens e, desse modo, debilitam 
gradualmente a capacidade de seus 
hospedeiros para produzir novas 
células T citotóxicas e de memória. 
Reproduzido de Blaak et al. (2000).
22 Scott Freeman & Jon C. Herron
O ponto importante é que as alterações do genoma do HIV podem tornar o vírus 
menos lesivo ao hospedeiro, mas ainda capaz de sobreviver no seu organismo. Caso o hos-
pedeiro viva mais tempo, a população de HIV também perdurará mais. Isso aparentemente 
é bom para o vírus. Então, por que são tão raras as linhagens de HIV que contêm tais 
alterações genéticas?
Se reconhecermos que mesmo para um patógeno completamente benigno todos os 
seus hospedeiros finalmente morrerão, o pensamento selecionista sugerirá uma resposta. 
Para persistir além do tempo de vida do hospedeiro, uma população viral deve, em al-
gum momento, colonizar novos hospedeiros. Isso significa que há um segundo nível de 
seleção natural agindo sobre o HIV. O primeiro nível é o que já examinamos: existem 
diferenças entre os vírions em sua capacidade de sobreviver e se reproduzir no interior 
de um determinado hospedeiro. O segundo nível de seleção ocorre quando existem 
diferenças entre as linhagens virais em sua capacidade de se deslocar de um hospedeiro 
para outro. Ao longo do tempo, as linhagens que são facilmente transmitidas para novos 
hospedeiros irão tornar-se mais comuns, ao contrário das de difícil transmissão, que ter-
minam desaparecendo.
Uma hipótese razoável é a de que as linhagens de HIV com genes mutantes nef são ra-
ras porque dificilmente são transmitidas de um hospedeiro para outro. A fraca transmissão 
poderia ser devida à capacidade reduzida dos vírions sem a proteína Nef para invadir novas 
células, mas também seria explicada parcialmente pelas cargas virais mais baixas mantidas 
pelas populações virais sem Nef nos hospedeiros. Com menos vírions presentes nos líqui-
dos corporais, é reduzida a probabilidade de uma transferência bem-sucedida durante um 
dado surto de relações sexuais ou compartilhamento de agulha.
Um cenário similar explica por que o HIV-2 é menos comum mundialmente do que 
o HIV-1, que discutimos até o momento. O HIV-2 é um vírus aparentado, que os hu-
manos adquiriram de uma espécie diferente de primata (ver Seção 1.5, adiante), sendo 
menos prejudicial aos seus hospedeiros do que o HIV-1. Os indivíduos infectados pelo 
HIV-2 progridem para a AIDS, mas muito mais lentamente do que os infectados pelo 
HIV-1 (Marlink et al., 1994). O curso mais lento dessa infecção parece relacionar-se ao 
fato de que as cargas virais de HIV-2 são inferiores às de HIV-1, nos respectivos hospedei-
ros (Popper et al., 1999). Entre os motivos para essas cargas virais mais baixas, pode estar o 
fato de que a proteína Nef do HIV-2 tem uma função que foi perdida nos ancestrais de 
HIV-1, antes de começarem a infectar os humanos: a de impedir a ativação imune crônica 
(Schindler et al., 2006). No entanto, além de ser menos prejudicial aos seus hospedeiros, 
o HIV-2 também é transmitido em taxas inferiores às da transmissão do HIV-1 (Kanki 
et al., 1994). Essas diferenças nas taxas de transmissão podem explicar por que o HIV-2 
permaneceu confinado à África Ocidental (Bock e Markovitz, 2001), enquanto o HIV-1 
espalhou-se por todo o globo terrestre.
Em síntese, um segundo motivo da letalidade da infecção do HIV é que as característi-
cas que predispõem as populações de HIV a, finalmente, matarem seus hospedeiros – como 
a capacidade de replicação rápida, o escape do sistema imune e a manutenção de grandes 
populações – também fortalecem sua capacidade de colonizar novos hospedeiros. A seleção 
no nível de transmissão de hospedeiro para hospedeiro favorece tais características, mesmo 
à custa de matar os hospedeiros mais rapidamente.
Na próxima seção, continuaremos a praticar o pensamento selecionista, mas desviare-
mos nosso foco do vírus para o hospedeiro. Ao fazermos isso, será sugerido um terceiro 
motivo para que a infecção do HIV seja fatal: talvez a população humana não tenha tido 
tempo para desenvolver uma defesa adequada.
1.4 Por que algumas pessoas são resistentes ao HIV?
Já mencionamos, na Seção 1.1, que o HIV tem parentes, denominados vírus da imuno-
deficiência simiana (SIVs), que infectam várias espécies de primatas. Os hospedeiros na-
Linhagens relativamente benignas 
de HIV podem ser transmitidas 
de hospedeiro para hospedeiro, 
em baixas taxas.
Um segundo motivo da letalidade 
das infecções de HIV é que as 
características que predispõem 
o HIV a matar também 
fortalecem sua capacidade de 
infectar novos hospedeiros.
Análise Evolutiva 23
turais desses SIVs toleram normalmente a infecção sem ficarem doentes. Em populações 
selvagens de macacos verdes africanos*, por exemplo, mais dametade de todos os adultos 
estão infectados pelo SIVagm**, mas não há evidência de que sofram a conseqüente doença 
(Kuhmann et al., 2001). No entanto, quando os macacos resos são infectados com o SI-
Vagm, muitas vezes desenvolvem a AIDS. Esses resultados sugerem que os hospedeiros 
naturais dos SIVs desenvolveram defesas eficazes que faltam aos novos hospedeiros.
Poderiam os humanos evoluir defesas similares contra o HIV? Sendo assim, por que não 
as possuímos? Lembremos que, para uma população evoluir, os indivíduos devem variar, e 
essa variação tem de ser transmitida geneticamente dos genitores à prole. Existe variação 
hereditária na suscetibilidade ao HIV entre os humanos?
No início da década de 1990, pesquisas de diversos laboratórios demonstraram que al-
gumas pessoas permanecem sem infecção, mesmo após exposição repetida ao HIV, e que 
outras que são infectadas com o vírus sobrevivem muitos anos além do esperado (ver Cao 
et al., 1995). Em meados dos anos 1990, uma equipe liderada por Edward Berger identi-
ficou as moléculas co-receptoras que permitem a entrada do HIV nas células hospedeiras 
(ver Feng et al., 1996; Alkhatib et al., 1996). Pouco depois, Rong Liu e colaboradores 
(1996) e Michel Samson e colaboradores (1998) sugeriram que os indivíduos resistentes 
poderiam ter formas incomuns das moléculas co-receptoras, e essas proteínas mutantes 
poderiam frustrar a entrada do HIV nas células hospedeiras.
A fim de testar essa hipótese, Samson e colaboradores seqüenciaram o gene que codifica 
a co-receptora CCR5 de três indivíduos infectados pelo HIV que eram sobreviventes de 
longo prazo. Como era esperado, um dos indivíduos tinha um alelo mutante do gene. Uma 
vez que esse alelo é distinguido por uma deleção de 32 pares de bases da seqüência normal 
do DNA, Samson e colaboradores o denominaram alelo �32 (� é a letra grega delta). Pos-
teriormente, mostraram que o HIV não consegue entrar nas células que contêm a forma 
�32 do gene CCR5. Esse experimento confirmou que o alelo �32 protege os indivíduos 
contra a infecção.
Modificações na expressão ou na estrutura do gene CCR5 constituem uma defesa co-
mum entre os hospedeiros dos SIVs também (Chen et al., 1998; Palácios et al., 1998; 
Kuhmann et al., 2001; Veazey et al., 2003). Muitos macacos verdes africanos, por exemplo, 
contêm um gene CCR5 codificando uma substituição de aminoácido que dificulta mais 
a entrada do SIV em suas células. A maioria dos mangabeis de barrete vermelho contém 
um gene CCR5 com uma deleção de 24 pares de bases, cujo efeito é o mesmo. Alguns 
mangabeis fuliginosos possuem um gene CCR5 com uma deleção diferente, que produz 
uma proteína não-funcional.
Podemos concluir que, de fato, as populações humanas apresentam variação genética 
para resistência à infecção pelo HIV e progressão da doença. Além disso, esse material 
bruto para a evolução envolve mecanismos fisiológicos semelhantes aos que atribuem re-
sistência nos macacos. A variação genética encontrada entre os humanos foi moldada pela 
seleção natural imposta pela pandemia da AIDS?
Para descobrirem se o alelo �32 é comum em várias populações humanas, Samson e co-
laboradores (1998) coletaram amostras de DNA de um grande número de indivíduos de ori-
gem norte-européia, japonesa e africana, examinaram o gene para a proteína CCR5 em cada 
indivíduo e calcularam a freqüência dos alelos normal e �32 em cada população. Surgiu um 
forte padrão: o alelo mutante estava presente em uma freqüência relativamente alta de 9% nos 
europeus, mas completamente ausente em indivíduos de descendência asiática ou africana, re-
sultado confirmado por pesquisa posterior. O alelo CCR5-�32 é comum no norte da Europa 
e diminui notavelmente sua freqüência tanto ao sul como ao leste (Figura 1.20).
A comparação do mapa de freqüência do alelo �32, na Figura 1.20, com o mapa de 
prevalência do HIV, na Figura 1.1, na página 5, revela uma surpreendente dissociação. 
Para uma população evoluir, deve 
abrigar diferenças genéticas 
entre os indivíduos.
Nas populações humanas, alguns 
indivíduos contêm alelos que os 
tornam resistentes à infecção 
pelo HIV.
 * N. de R.T. No original, African green monkeys. Correspondem a um conjunto de espécies de macacos africanos do 
gênero Chlorocebus, cujos pelos dorsais podem ser de coloração esverdeada. 
 ** N. de T. SIVagm corresponde, em inglês, ao vírus de imunodeficiência simiano dos macacos verdes africanos.
24 Scott Freeman & Jon C. Herron
O alelo �32 é comum em uma região do mundo em que a infecção do HIV é relativa-
mente rara, enquanto essa infecção é abundante em regiões onde o alelo �32 é raro ou 
ausente. Talvez não devêssemos esperar que a distribuição geográfica do alelo �32 refle-
tisse a distribuição do HIV. Como veremos na seção seguinte, não é apenas a pandemia 
de HIV que é recente, mas o próprio HIV é um causador novo de doença humana. São 
necessárias algumas gerações para que uma população se modifique em conseqüência 
à seleção natural, e não houve tempo suficiente para que o HIV altere as populações 
humanas – ainda.
Ao comparar indivíduos expostos ao HIV não-infectados e sobreviventes de longo 
prazo com indivíduos que desenvolvem a AIDS, os pesquisadores descobriram, recen-
temente, muitos outros genes cujos diversos alelos atribuem diferente suscetibilidade 
ou resistência ao HIV (ver O’Brien e Nelson, 2004; Gao et al., 2005; Gonzáles et al., 
2005; Modi et al., 2006). Biólogos evolucionistas estão avaliando as freqüências desses 
alelos protetores em várias populações e predizendo como tais freqüências podem mu-
dar à medida que a epidemia continua (Schliekelman et al., 2001; Sullivan et al., 2001; 
Ramaley et al., 2002). Iremos considerar detalhadamente algumas dessas predições no 
Capítulo 6.
Se a pandemia de AIDS não explica o padrão geográfico exibido na Figura 1.20, o 
que o explica, então? Samson e colaboradores ofereceram duas explicações: (1) o alelo 
CCR5-�32 talvez tenha sido favorecido recentemente pela seleção natural nas popula-
ções européias, ou (2) esse alelo poderia ter alcançado sua alta freqüência por acaso em 
um processo denominado deriva genética. Em concordância com a hipótese da seleção 
natural, os pesquisadores sugeriram que o alelo �32 confere proteção contra outro pa-
tógeno diferente do HIV, tal como o da peste bubônica (Stephens et al., 1998) ou o da 
varíola (Lalani et al., 1999). Nesses cenários, o alelo �32 teria aumentado sua freqüência 
devido à vantagem de sobrevivência que propiciou durante a epidemia devastadora que 
assolou a Europa durante o milênio passado. Em um esquema relacionado com a hipótese 
da deriva genética, outro biólogo propôs que o alelo �32 surgiu inicialmente entre os 
viquingues, alcançando freqüência alta, e depois se disseminou por toda a Europa durante 
Curiosamente, a freqüência do 
alelo protetor mais conhecido 
é mais elevada em regiões com 
baixas taxas de infecção de HIV.
Aparentemente, a infecção 
de HIV é uma doença humana 
recente demais para ter 
desencadeado uma modificação 
evolutiva substancial nas 
populações humanas. O padrão 
do mapa acima apresentado 
continua sem explicação.
80
60
40
20
0
W.L.0 E.L. 60 90 120 150 180
Freqüência do alelo CCR5- 32
 0,141
0,115 a 0,140
0,089 a 0,114
0,064 a 0,088
0,037 a 0,063
0,011 a 0,036
 0,010
Figura 1.20 Freqüência do alelo CCR5-�32 no Velho Mundo. O alelo �32 tem sua freqüência mais alta no norte da Europa, diminuindo-a 
para o sul e para o leste. Segundo Limborskaa et al. (2002).
Análise Evolutiva 25
as invasões dessa população escandinava nos séculos VIII, IX e X (Lucotte, 2001). Alguns 
pesquisadores recentemente também começaram a descobrir os custos associados ao alelo 
�32. Por exemplo, os homozigotos são mais suscetíveis ao vírus do Nilo Ocidental (West 
Nile virus; Glass et al., 2006), sugerindo que a seleção natural contra esse alelo também deve 
ser considerada. Reexaminaremos o enigma da distribuição histórico-geográfica do alelo 
CCR5-�32 nos Capítulos4, 6 e 8.
1.5 De onde se originou o HIV?
Na Seção 1.1, assinalamos que a AIDS foi detectada, pela primeira vez, em 1981. Essa 
doença é recente para os humanos. Sua causa, o HIV, é um patógeno novo. Os vírus, como 
outros organismos, surgem apenas por reprodução de sua espécie. De onde vieram os pri-
meiros vírions do HIV?
O primeiro indício é que, como já mencionamos, o genoma e o ciclo vital do HIV são 
semelhantes aos dos SIVs, uma família de vírus que infectam diferentes primatas. Da mes-
ma forma que o HIV, os vírus da imunodeficiência simiana infectam os sistemas imunes de 
seus hospedeiros. Contudo, ao contrário do HIV, parecem não causar doença grave.
Uma hipótese lógica é a de que o HIV se originou de um dos SIVs e que a epidemia 
global de AIDS começou quando esse SIV passou de seus hospedeiros primatas para os 
humanos. Qual é o SIV ancestral do HIV? A fim de descobri-lo, os biólogos evolucionistas 
reconstruíram a história evolutiva dos vírus da família SIV/HIV.
Como os pesquisadores reconstroem a história evolutiva?
Assim como as relações históricas (ou passadas) entre os indivíduos são descritas por sua 
genealogia, as relações passadas entre as populações ou as espécies são descritas por sua 
filogenia. A representação dessas relações evolutivas mostra a árvore genealógica de um 
grupo de espécies ou populações, sendo denominada cladograma ou árvore filogené-
tica. A metodologia para reconstruir as filogenias é complexa em seus detalhes (todo o 
Capítulo 4 é dedicado a esse tópico), mas sua base lógica é simples. Em geral, as espécies 
com parentesco mais próximo devem ser mais semelhantes do que as formas com paren-
tesco mais distante. No caso do HIV, os pesquisadores inferem as relações passadas entre 
as linhagens, comparando as seqüências nucleotídicas de seus genes. A premissa é que as 
linhagens com seqüências nucleotídicas similares compartilharam um ancestral comum 
mais recentemente do que as linhagens com seqüências diferentes.
A origem do HIV
Beatrice Hahn e colaboradores seqüenciaram o gene que codifica a transcriptase reversa 
em vários SIVs e compararam suas seqüências com as encontradas em diversas linhagens 
de HIV (Gao et al., 1999; Hahn et al., 2000). Usando seus dados para estimar as relações 
entre esses vírus, os pesquisadores produziram a filogenia mostrada na Figura 1.21a. Nessa 
árvore, os comprimentos das linhas horizontais indicam a porcentagem de nucleotídeos 
diferentes entre os genes das linhagens virais. Ramos curtos entre as espécies significam 
que suas seqüências são semelhantes; ramos mais longos significam que suas seqüências são 
mais divergentes. Como a divergência das seqüências é resultante do acúmulo de mutações 
ao longo dos anos, nessa árvore a extensão dos ramos horizontais correlaciona-se aproxi-
madamente com o tempo. (Em compensação, os comprimentos das linhas verticais são 
arbitrários, ajustados simplesmente para tornar a árvore mais compreensível.)
Para interpretar essa árvore e entender suas implicações quanto à história do HIV, 
inicie na seta de cor laranja, na margem inferior esquerda. O ponto de ramificação, ou 
nó, nessa seta representa o ancestral comum de todos os vírus inclusos na árvore. Ob-
serve que cada um dos diferentes grupos, ou linhagens, que se ramificam da população 
A árvore filogenética mostra 
as relações passadas entre um 
grupo de vírus ou organismos.
26 Scott Freeman & Jon C. Herron
ancestral conduzem a vírus que infectam macacos ou chimpanzés. Os ramos cinzas 
diversificaram-se em vírus que infectam muitos primatas não-humanos, ao passo que 
os laranjas e pretos originaram vírus que parasitam hospedeiros tanto humanos quanto 
não-humanos.
De onde se originam os vírus da imunodeficiência humana? Descubra os vírus deno-
minados HIV-2, próximos ao ramo inferior da árvore, e observe que compartilham um 
ramo da árvore com um vírus que infecta uma espécie de macaco denominada mangabei 
fuliginoso. O HIV-2 é prevalente na África Ocidental, sendo menos virulento do que o 
HIV-1, o vírus que está causando a epidemia global de AIDS. Uma vez que os mangabeis 
HIV-1/U455: Humano
HIV-1/LAI: Humano
HIV-1/ELI: Humano
HIV-1/YBF30: Humano
SIVcpzUS: Chimpanzé
SIVcpzCAM3: Chimpanzé
SIVcpzGAB1: Chimpanzé
HIV-1/MVP5180: Humano
HIV-1/ANT70: Humano
SIVcpzANT: Chimpanzé
SIVlhoest : Macaco de l'Hoest
SIVsun : Macaco da cauda dourada
SIVmnd : Mandril
SIVagm VerTYO: Macaco verde africano
SIVagm Ver3: Macaco verde africano
SIVagm Ver155: Macaco verde africano
SIVagm Gri677: Macaco verde africano
SIVagm Tan1: Macaco verde africano
HIV-2/ROD: Humano
HIV-2/D205: Humano
SIVsmH4: Mangabei fuliginoso
HIV-2/FO784: Humano
SIVstm : Macaco-urso
SIVsyk : Macaco
 de Sykes
HIV-1, diversas linhagens
do grupo M
SIVcpzUS
YBF30
SIVcpzCAM5
SIVcpzCAM4
SIVcpzCAM3
SIVcpzGAB1
HIV-1 grupo N
HIV-1 grupo O
Chimpanzé
Chimpanzé
ChimpanzéSIVcpzANT
MVP5180
VAU
ANT70
276Ha
Tempo
(a) (b)
*
*
HIV-1 e parentes
Principais linhagens de SIV
HIV-2 e parentes
Figura 1.21 A árvore filogenética do HIV e vírus aparentados. (a) Esta árvore mostra as relações evolutivas entre as duas formas prin-
cipais de HIV, denominadas HIV-1 e HIV-2, bem como os vírus de imunodeficiência que infectam primatas não-humanos. Observe que os vírus 
que se ramificam próximo à seta laranja, na base da árvore, parasitam os macacos. Com base nessa observação, os pesquisadores concluem que 
as linhagens passaram dos macacos para os humanos. (b) Esta árvore mostra uma análise mais detalhada, realizada por Hahn et al. (2000). (O 
asterisco marca o mesmo ponto de ramificação em ambas as árvores.) As setas indicam os locais, na árvore, em que os vírus de imunodeficiência 
foram transmitidos dos chimpanzés para os humanos. De acordo com essa árvore, cada linhagem principal do HIV-1 se originou em eventos di-
ferentes de transmissão de um chimpanzé hospedeiro, representados pelas setas de cor cinza. Redesenhado de Hahn et al. (2000).
Análise Evolutiva 27
fuliginosos são caçados para sustento e mantidos como animais de estimação na África 
Ocidental, e as seqüências gênicas dos vírus que os infectam são muito semelhantes às do 
HIV-2, os pesquisadores concordam quanto à hipótese de que provavelmente esse vírus 
foi transmitido dos mangabeis fuliginosos para os humanos no passado recente. Assim que 
o vírus passou aos humanos, a evolução por seleção natural levou-o à linhagem conhecida 
como HIV-2. (O leitor pode observar que um vírus denominado SIVstm é também um pa-
rente próximo do HIV-2. Essa linhagem foi obtida de um macaco-urso* em cativeiro, que 
foi infectado a partir de um mangabei fuliginoso.)
Agora observe a linhagem laranja na parte superior da árvore. Essa linhagem diver-
sificou-se em linhagens que infectam humanos e chimpanzés. Tais populações incluem 
o HIV-1, o vírus que está causando a epidemia de AIDS. Dado que os chimpanzés são 
caçados para sustento na África e que as seqüências gênicas dos vírus que os infectam são 
muito semelhantes ao HIV-1, Hahn e colaboradores inferiram que o SIV que infecta os 
chimpanzés (SIVcpz) foi transmitido desses animais para os humanos, nos quais evoluiu para 
o HIV-1.
A fim de examinar mais de perto esse evento de transmissão, Hahn e colaboradores 
compararam as seqüências do gene que codifica as proteínas encontradas na superfície 
dos vírions de HIV-1 e de SIVcpz. A árvore fundamentada nesses dados fornece uma visão 
mais detalhada das relações de parentesco entre esses vírus, que é reproduzida na Figura 
1.21b. Note que as linhagens de HIV formam três grupamentos distintos, denominados 
subgrupos M, N e O, pelos pesquisadores do HIV. Cada subgrupo do HIV é intimamente 
relacionado a uma linhagem diferente de SIVcpz, o que constitui evidência de que esse 
vírus saltou dos chimpanzés para os humanos em pelo menos três ocasiões diferentes. 
Nesse caso, o HIV-1 foi transmitido pelos chimpanzés aos humanos não só uma vez, mas 
múltiplas vezes. Reconstruções mais recentes, usando vírusamostrados de populações de 
chimpanzés selvagens, estabeleceram que o reservatório natural do qual se derivam os três 
subgrupos de HIV-1 é uma subespécie de chimpanzés, conhecida como Pan troglodytes 
troglodytes (Keele et al., 2006).
Quando o SIV passou dos chimpanzés para os humanos? As pesquisas sobre esse aspec-
to concentraram-se no ramo do grupo M do HIV, na parte superior da árvore, na Figura 
1.21b. O grupo M é responsável pela maior parte da epidemia mundial de AIDS. Vários 
grupos de pesquisadores usaram os dados de seqüência de várias linhagens do grupo M 
para estimar a idade do último ancestral comum (ver Quadro 1.2). Há uma incerteza 
considerável, mas a melhor estimativa é a de que o último ancestral comum dos vírus do 
grupo M do HIV-1 ainda existia na década de 1930. Em princípio, esse ancestral comum 
podia ter vivido em um chimpanzé ou em um humano. No entanto, a evidência dispo-
nível é mais compatível com um hospedeiro humano (Hillis, 2000; Rambaut et al., 2001; 
Sharp et al., 2001). A conseqüência é que as linhagens do grupo M do HIV-1 originaram-
se em uma transferência do SIV, dos chimpanzés para os humanos, que ocorreu há mais 
de 60 anos.
Uma lição médica do fato de que o HIV-1 é derivado do SIVcpz é a de que os chimpan-
zés constituem um importante grupo animal para estudo. As perguntas fundamentais que 
ainda devem ser respondidas são as seguintes: Quão comum é o SIVcpz na vida selvagem? 
Como é transmitido? E, talvez a mais importante, por que esse vírus não faz os chimpanzés 
adoecerem?
A diversidade do HIV e a dificuldade de desenvolver uma vacina
Outra lição médica das árvores evolutivas do HIV é uma pista quanto à razão de ser tão 
difícil, aos pesquisadores da AIDS, desenvolver uma vacina eficaz. As vacinas foram res-
ponsáveis pelas histórias de grande sucesso no controle de doenças virais, da poliomielite 
Os dois tipos principais de 
HIV, o HIV-2 e o HIV-1, foram 
transmitidos aos humanos 
por diferentes fontes. O HIV-
2 originou-se dos mangabeis 
fuliginosos, enquanto o HIV-1 foi 
transmitido originalmente pelos 
chimpanzés.
Cada subgrupo principal do 
HIV-1 originou-se em eventos 
independentes de transmissão 
dos chimpanzés para os humanos.
 * N. de T. Nome vulgar dos macacos da espécie Macaca arctoides. Fonte: Recomendação da Comissão das Comuni-
dades Européias, de 18/06/2007, publicada no Jornal Oficial da União Européia de 30/07/2007; site acessado em 
20/08/2007.
28 Scott Freeman & Jon C. Herron
à varíola. A dificuldade de projetar drogas antivirais, aliada à velocidade em que o HIV 
desenvolveu resistência às drogas, tornou o desenvolvimento de vacinas uma prioridade 
urgente para a comunidade científica que pesquisa a AIDS. É possível projetar uma vacina 
que torne as pessoas imunes ao HIV?
As vacinas funcionam aparelhando o sistema imune para responder imediatamente a 
uma infecção. Para reagir às infecções bacterianas e virais, as células T devem identificar 
uma proteína do patógeno como estranha, ou não-própria. Como vimos na Seção 1.3, um 
fragmento dessa proteína estranha que é reconhecido como não-próprio e desencadeia 
uma resposta das células T é denominado epítopo. As vacinas constituem-se de epítopos de 
vírions mortos ou enfraquecidos. Ainda que nenhuma infecção real ocorra após a vacina-
ção, o sistema imune responde ativando as células que reconhecem os epítopos apresenta-
dos. Caso uma autêntica infecção se inicie posteriormente, o sistema imune está preparado 
para reagir mais rapidamente do que, de outro modo, poderia reagir. Em geral, o invasor é 
eliminado antes que a infecção cause uma doença.
No caso do HIV, a maioria dos epítopos apresentados ao sistema imune é derivada da 
proteína gp120 que recobre a superfície do vírion (ver Figura 1.5 na página 7). Então, 
para ser eficaz, a vacina deveria conter epítopos da proteína gp120 encontrada em muitas 
linhagens diferentes de HIV. As árvores evolutivas que examinamos revelam a existência de 
muitos subgrupos diferentes de HIV-1 em conseqüência à sua transmissão independente 
dos chimpanzés para os humanos. A diversidade resultante das linhagens de HIV desafia 
Neste quadro, descrevemos, em linhas gerais, o método 
usado por Bette Korber e colaboradores (2000) para esti-
mar a época do ancestral comum das linhagens do grupo 
M do HIV-1. Esses pesquisadores analisaram as seqüências 
nucleotídicas de 159 amostras diferentes de HIV-1.
Inicialmente, Korber e colaboradores reconstruíram 
uma árvore evolutiva a partir dos seus dados de seqüên-
cias. Essa árvore, mostrada na Figura 1.22a, não apresenta 
raiz, parecendo um pouco diferente das árvores que vimos 
anteriormente, na Figura 1.21. Cada ramo representa uma 
determinada seqüência. Ao longo da árvore, a distância da 
ponta de um ramo à ponta de outro indica a diferença 
genética entre duas seqüências. Essa árvore é dividida em 
vários ramos diferentes, cujas linhagens de HIV são refe-
ridas como subtipos, sendo designadas por letras. O pon-
to de ramificação, no centro da árvore, ressaltado em cor 
laranja, representa o ancestral comum das 159 seqüências 
das pontas dos ramos.
A seguir, os mesmos pesquisadores prepararam um grá-
fico que mostra a diferença genética entre cada vírion da 
árvore e o ancestral comum, em função do ano em que o 
vírion foi coletado (Figura 1.22b). Os vírions individuais 
são representados no gráfico por letras coloridas corres-
pondentes ao seu subtipo. Como vimos na Figura 1.17a 
(página 19), em relação aos vírions que evoluem no inte-
rior de um único paciente, os vírions analisados na Figura 
1.22b apresentam divergência crescente com o passar do 
tempo. Isto é, quanto mais tarde a amostra foi coletada, 
maior é a sua diferença genética com o ancestral comum. 
A linha laranja é a de melhor ajuste estatístico ao longo 
dos dados plotados.
Finalmente, Korber e colaboradores extrapolaram 
essa linha retrocedendo no tempo, a fim de estimarem 
o ano em que uma amostra deveria ter sido coletada 
para ter uma diferença genética nula com o ancestral 
comum (Figura 1.22c). Em outras palavras, retrocede-
ram à data de existência do próprio ancestral comum. A 
linha de melhor ajuste alcança zero em 1931. A extra-
polação é um pouco arriscada, podendo haver também 
distorções nos dados, devido a erros de amostragem. A 
verdadeira relação entre a divergência de seqüências e o 
tempo poderia estar em qualquer lugar entre as linhas 
cinzentas da figura. Com 95% de confiança, esses pes-
quisadores estimam que o ancestral comum dos vírions 
de seu grupo M viveu durante o período entre 1915 e 
1941, o que está indicado pela barra preta, no eixo ho-
rizontal da Figura 1.22c. Análises adicionais realizadas 
pela mesma equipe e por outras produziram estimativas 
semelhantes (Salemi et al., 2001; Sharp et al., 2001; Yu-
sim et al., 2001).
Quadro 1.2 Quando o HIV se transferiu dos chimpanzés para os humanos?
Análise Evolutiva 29
o desenvolvimento de vacinas. Além disso, visto que a transmissão dos SIVs aos humanos 
ocorreu repetidamente no passado, é provável que continue no futuro, também.
Os comprimentos dos ramos nas Figuras 1.21b e 1.22a sugerem que a divergência 
das seqüências é alta, mesmo nos subgrupos de HIV-1. Na verdade, as proteínas do en-
velope das linhagens de HIV do mesmo subgrupo podem diferir em cerca de 20%, e em 
linhagens de subtipos diferentes essa diferença pode chegar a 35% (Gaschen et al., 2002). 
Pesquisa de Tuofo Zhu e colaboradores (1998) também repisa esse aspecto. Os referidos 
pesquisadores seqüenciaram os genes de HIV-1 encontrados em uma amostra de sangue 
obtida de um homem procedente do Congo, em 1959. Essa é a amostra mais remota de 
HIV descoberta até o momento. A análise dos pesquisadores mostra que a amostra de 
1959 é notavelmente diferente das linhagens contemporâneas. Nas próprias palavras dos 
referidos autores (p. 596), “a diversificação do HIV-1, há 40-50 anos passados, sinaliza 
ainda para uma maior heterogeneidade viral nas décadas vindouras”. A rápidaevolução 
do HIV, como a rápida alteração genética observada geralmente nos vírus da gripe e do 
resfriado, dificulta a produção de vacinas.
Os resultados do primeiro estudo amplo de uma vacina contra a AIDS foram publi-
cados no início de 2003 (Cohen, 2003a, b). A vacina AIDSVAX, produzida pela VaxGen, 
não conseguiu proteger os indivíduos que a tomaram mais do que um placebo. Muitos 
pesquisadores estão pessimistas quanto às perspectivas de se descobrir, enfim, uma vacina 
eficaz contra a AIDS (Korber et al., 1998; Letvin, 1998; Baltimore e Heilman, 1998). Ou-
tros não desistiram (ver Baltimore, 2000; Cohen, 2002b). No entanto, aqueles que conti-
Figura 1.22 Época do ancestral comum de linha-
gens do grupo M do HIV-1. (a) Árvore evolutiva sem 
raiz para 159 amostras de HIV do grupo M. A ponta de 
cada ramo representa um vírion; a distância da ponta 
de um vírion à ponta de outro representa a diferença 
genética entre esses dois vírions. O ponto de cor laran-
ja assinala o ancestral comum de todas as linhagens do 
grupo M. (b) Este gráfico mostra a diferença genética 
entre cada amostra de HIV em (a) e o ancestral co-
mum, como uma função da época em que a amostra 
foi coletada. A linha de melhor ajuste estatístico é a 
de cor laranja. (c) A extrapolação da linha de melhor 
ajuste estatístico em (b) para a diferença genética nula 
fornece uma estimativa da época em que o ancestral 
comum existia. Segundo Korber et al. (2000).
A
B
C
D
F
HJ
0,10
Ancestral
comum
(a)
Ano de coleta da amostra
D
iv
er
gê
nc
ia
 d
o 
an
ce
st
ra
l c
om
um
1900 20001920 1940 1960 1980
0
0,2
0,1
0,05
0,15
(c)
Ano de coleta da amostra
D
iv
er
gê
nc
ia
 d
o 
an
ce
st
ra
l c
om
um
1980 1985 1990 1995 2000
0,10
0,20
0,12
0,14
0,16
0,18
(b)
30 Scott Freeman & Jon C. Herron
nuam a pesquisar por vacinas estão sofisticando suas estratégias de pesquisa (Gashen et al., 
2002; Nickle et al., 2003). Alguns, por exemplo, estão pesquisando vacinas regionais, com 
epítopos similares aos do subtipo de HIV predominante localmente, em vez de vacinas 
globais. A vacina regional possivelmente inclui epítopos semelhantes aos do ancestral co-
mum inferido na reconstrução de uma árvore evolutiva de linhagens locais, maximizando 
sua similaridade à diversidade de linhagens existentes atualmente. As vacinas regionais 
fornecem outro exemplo de como os métodos analíticos da biologia evolutiva servem 
como instrumentos valiosos nas tentativas de melhorar a saúde pública. Discutiremos ou-
tra aplicação da análise evolutiva no planejamento de vacinas no Capítulo 14.
Resumo 
Toda vez que invade uma célula hospedeira, um vírion de 
HIV transcreve reversamente seu genoma de RNA em uma 
cópia de DNA que funciona como molde para a próxima 
geração de partículas virais. Uma vez que a transcrição re-
versa é propensa a erros, uma população de HIV desenvol-
ve rapidamente substancial diversidade genética. Algumas 
variantes genéticas replicam-se depressa, enquanto outras 
morrem. Conseqüentemente, a composição da população 
irá modificar-se no decorrer do tempo, ou seja, a população 
evoluirá.
Do mesmo modo que as populações de HIV evoluem em 
resposta à seleção imposta pelos seus hospedeiros, também as 
populações hospedeiras podem evoluir em resposta à seleção 
imposta pelos vírus. Algumas populações humanas possuem 
variação genética para a suscetibilidade à infecção do HIV. 
Se, durante uma epidemia de AIDS, os indivíduos suscetíveis 
morrerem em taxas mais altas do que os resistentes, ao lon-
go do tempo a composição genética dessas populações irá 
modificar-se.
O potencial de evolução rápida do HIV tem conseqüên-
cias profundas para os indivíduos e para a saúde pública. No 
interior dos indivíduos infectados, as populações de HIV de-
senvolvem, com rapidez, a resistência a qualquer droga anti-
retroviral isolada e podem até mostrar resistência aos coque-
téis de múltiplas drogas.
Sem um tratamento anti-retroviral eficaz, as populações 
de HIV também evoluem continuamente para escapar da 
resposta imune do hospedeiro, um processo que, em últi-
ma análise, contribui para o colapso do sistema imune e o 
início da AIDS. Entre os indivíduos infectados, o HIV di-
versifica-se tão velozmente e a tal ponto que será difícil ou 
impossível desenvolver uma vacina eficaz de amplo espectro. 
Nossa maior esperança para reduzir a epidemia mundial de 
AIDS continua sendo a educação individual voltada para o 
incentivo da prática de sexo seguro e do uso de agulhas não-
contaminadas.
O HIV pertence a uma família de vírus que infectam di-
versos primatas. As árvores evolutivas com base em compara-
ções genéticas revelam que o HIV-2 foi transmitido para os 
humanos pelos mangabeis fuliginosos, enquanto o HIV-1 o 
foi pelos chimpanzés, em mais de uma ocasião.
Focalizando, neste capítulo, a adaptação e a diversificação 
do HIV, introduzimos tópicos que repercutirão ao longo do 
texto: mutação e variação, competição, seleção natural, recons-
trução filogenética, diversificação de linhagem e aplicações da 
teoria evolucionista aos problemas científicos e humanos.
Questões 
Quando o HIV se introduziu na população humana e de que 1. 
fonte partiu? Como sabemos disso?
Reexamine o processo pelo qual a população de HIV de-2. 
senvolve resistência à droga AZT no interior do hospedeiro 
humano. Como um cenário semelhante explicaria a evo-
lução da resistência a antibióticos em uma população de 
bactérias?
No início da década de 1990, os pesquisadores começaram a 3. 
encontrar linhagens de HIV-1 resistentes à AZT em pacientes 
com infecção recente, que jamais haviam recebido essa droga. 
Como isso pode acontecer?
Que características do HIV contribuem para sua evolução 4. 
rápida?
Conhecido o risco de evolução de resistência, você sabe por 5. 
que não foram dadas altas doses de AZT imediatamente aos 
dois pacientes mostrados na Figura 1.11, em vez de iniciar seu 
tratamento com baixas doses?
A idéia subjacente ao tratamento com múltiplas drogas para 6. 
o HIV é aumentar o número de mutações necessárias para 
desenvolver resistência e, portanto, reduzir a quantidade de 
variação genética da população viral para sobreviver em pre-
sença das drogas. Poderíamos obter o mesmo efeito usando 
drogas anti-retrovirais em seqüência, em vez de simultanea-
mente? Por que sim, ou por que não?
Alguns médicos defendem os “feriados sem drogas” como 7. 
uma maneira de auxiliar os pacientes com HIV a agüentar 
os efeitos colaterais do tratamento com múltiplas drogas. Se-
Análise Evolutiva 31
gundo essa prescrição, com muita freqüência os pacientes pa-
rariam de tomar as drogas durante algum tempo. Sob o ponto 
de vista evolucionista, essa parece uma boa idéia ou uma má 
idéia? Justifique sua resposta.
Lembre-se de que discutimos dois tipos diferentes de seleção 8. 
neste capítulo: a seleção de diferentes linhagens virais no in-
terior de um hospedeiro e a seleção das linhagens virais que 
são capazes de se transmitirem de um hospedeiro para outro. 
Agora, considere a hipótese, defendida tradicionalmente pelos 
pesquisadores da área biomédica, de que os agentes que cau-
sam doenças evoluem naturalmente em formas mais benignas, 
quando os sistemas imunes de seus hospedeiros desenvolvem 
respostas mais eficientes contra eles. A evidência que exami-
namos, sobre a evolução do HIV intra e inter-hospedeiros, é 
compatível com essa hipótese? Por que sim, ou por que não?
Os autores de ficção científica freqüentemente fazem declara-9. 
ções interessantes sobre a evolução:
Responda à seguinte citação do Dr. Spock, personagem do a. 
seriado Jornada nas Estrelas: “Um parasita realmente bem-
sucedido é o comensal, vivendo amistosamente com seu 
hospedeiro ou até oferecendo-lhe vantagens, como, por 
exemplo, os protozoários que vivem no sistema digestório 
dos térmites e digerem a madeira que eles comem. Um 
parasita que regular e inevitavelmente mata seu hospedeiro 
não consegue sobreviver por muito tempo, no sentido evo-
lutivo, a menos quese multiplique com enorme rapidez; 
ele não é um pró-sobrevivente.”
O HIV é uma máquina molecular robótica diminuta. b. 
Muitos livros de ficção científica descrevem robôs que 
evoluem, tornando-se inteligentes e conscientes (e, ge-
ralmente, buscam a liberdade, desenvolvem emoções e 
iniciam guerras com os humanos). Em que condições os 
robôs realmente poderiam evoluir? É necessário que os 
robôs se reproduzam, por exemplo?
Como o HIV-2 ilustra a transação entre virulência (dano ao 10. 
hospedeiro atual) e transmissão (transferência para novos hos-
pedeiros)?
Alguns pesquisadores esperam que as populações humanas 11. 
evoluam em resposta à epidemia de AIDS, pois os alelos que 
conferem resistência à infecção do HIV devem aumentar sua 
freqüência na população ao longo do tempo. Você concorda 
com essa predição? Caso afirmativo, quando e onde você acha 
que isso acontecerá primeiro? Como você planejaria um es-
tudo para testar suas predições?
Suponha que o HIV fosse o ancestral dos SIVs, não o con-12. 
trário. Se os vírus de imunodeficiência fossem transmitidos, 
originalmente, dos humanos para os macacos e chimpanzés, 
faça um esboço de como seria, então, a Figura 1.21a.
Nem todos os vírus são perigosos (o do resfriado comum é 13. 
um exemplo). No entanto, o HIV é quase 100% letal. Des-
creva as três hipóteses principais segundo as quais o HIV é 
tão letal.
Explorando a literatura 
A resistência a drogas evoluiu em uma ampla variedade de 14. 
vírus, bactérias e outros parasitas. Os seguintes artigos descre-
vem a evolução da resistência a drogas no vírus da hepatite B 
(HBV) e na bactéria que causa a tuberculose:
Blower, S. M., and T. Chou. 2004. Modeling the emergence of “hot zo-
nes”: tuberculosis and the amplification dynamics of drug resistance. 
Nature Medicine 10: 1111–1116.
Shaw, T. A., A. Bartholomeusz, and S. Locarnini. 2006. HBV drug resis-
tance: mechanisms, detection and interpretation. Journal of Hepatology 
44: 593–606.
Para documentação da natureza contingente da seleção natu-15. 
ral no contexto da resistência a drogas no HIV, veja:
Devereux, H. L., V. C. Emery, M. A. Johnson, and C. Loveday. 2001. Re-
lative fitness in vivo of HIV-1 variants with multiple drug resistance-
associated mutations. Journal of Medical Virology 65: 218–224.
Este artigo mostra que a mutação que torna o HIV resistente 16. 
à droga anti-retroviral 3TC também torna a transcriptase re-
versa menos propensa a erros:
Wainberg, M. A., W. C. Drosopoulos, H. Salomon, et al. 1996. Enhanced 
fidelity of 3TC-selected mutant HIV-1 reverse transcriptase. Science 
271: 1282–1285.
Stanley Trask e colaboradores (2002) formularam a hipótese 17. 
de que a maioria das transmissões do HIV-1 na África Subsa-
ariana ocorre entre casais. Ou seja, o marido adquire o HIV e 
depois o transmite à sua esposa, ou vice-versa. Esses pesquisa-
dores utilizam, então, uma árvore evolutiva reconstruída para 
testar sua hipótese. Pense em como esse teste poderia funcio-
nar. Se tal hipótese for verdadeira, como será essa árvore? E se 
for falsa? Depois, consulte o artigo de Trask et al.:
Trask, S. A., C. A. Derdeyn, U. Fideli, et al. 2002. Molecular epidemiology 
of human immunodeficiency virus type 1 transmission in a hetero-
sexual cohort of discordant couples in Zambia. Journal of Virology 76: 
397–405.
Também veja uma interessante atualização desse tópico, que 
descobriu que o risco de adquirir o HIV de um parceiro in-
fectado é mais alto quando ambos compartilham certos alelos 
do sistema imune:
Dorak, M., J. Tang, J. Penman-Aguilar, et al. 2004. Transmission of HIV-1 
and HLA-B allele-sharing within serodiscordant heterosexual Zam-
bian couples. Lancet 363: 2137–2139.
No Quadro 1.1, discutimos várias classes novas de drogas 18. 
anti-HIV, incluindo os inibidores de fusão. Algumas drogas 
desse tipo agem mediante ligação com a CCR5, impedindo 
o HIV de se ligar a essa proteína e usá-la como co-receptora. 
Imagine o tratamento de uma infecção de HIV apenas com 
um desses antagonistas da CCR5. Como a população de 
HIV evoluiria em resposta? Isto é, faça a predição dos tipos 
de mutações que poderiam atingir alta freqüência, porque 
conferem ao HIV a capacidade de se replicar em presença da 
droga. Depois leia:
32 Scott Freeman & Jon C. Herron
Mosier, D. E., G. R. Picchio, R. J. Gulizia, et al. 1999. Highly potent 
RANTES analogues either prevent CCR5-using human immu-
nodeficiency virus type 1 infection in vivo or … [remainder of ti-
tle truncated to avoid giving away an answer]. Journal of Virology 73: 
3544–3550.
Trkola, A., S. E. Kuhmann, J. M. Strizki, et al. 2002. HIV-1 escape from 
a small molecule, CCR5-specific entry inhibitor does not involve … 
[remainder of title truncated to avoid giving away an answer]. Procee-
dings of the National Academy of Sciences USA 99: 395–400.
Para mais informações sobre essa classe de drogas, veja:
Krambovitis, E., F. Porichis, and D. A. Spandidos. 2005. HIV entry inhibi-
tors: a new generation of antiretroviral drugs. Acta Pharmacologica Sinica 
26: 1165–1173.
Veja o seguinte artigo para uma revisão dos recentes esforços 19. 
para desenvolver uma vacina contra o HIV:
Girard, Marc P., S. K. Osmanov, and M. P. Kieny. 2006. A review of vac-
cine research and development:The human immunodeficiency virus 
(HIV). Vaccine 24: 4062–4081.
A AIDS gerou numerosas teorias marginais controversas. Al-20. 
gumas negam a relação entre o HIV e a AIDS, afirmando que 
o HIV é um vírus oportunista inofensivo e que a própria 
AIDS é causada por outros fatores, como o abuso de dro-
gas. Essas hipóteses foram progressivamente desacreditadas nas 
duas últimas décadas, mas ainda merecem crédito de muitas 
pessoas, inclusive de homens homossexuais e alguns funcioná-
rios de saúde pública (principalmente na África do Sul). Ou-
tra hipótese marginal afirma que o HIV não se originou de 
chimpanzés selvagens, mas de uma vacina oral experimental 
contra a poliomielite, derivada de culturas de células de chim-
panzé e administrada a muitos africanos durante os últimos 
anos da década de 1950.
Leia mais sobre a história e o estado atual dessas hipóteses 
nos artigos “AIDS reappraisal” e “OPV AIDS hypothesis” na 
enciclopédia Wikipédia (www.wikipedia.org), editada publicamen-
te. Em sua opinião, essas hipóteses foram testadas adequada-
mente?
A hipótese OPV foi o tema de recente pesquisa. Há pou-
co, os pesquisadores conseguiram obter amostras da vacina 
contra a pólio que foi usada na África na década de 1950. 
Mediante seqüenciamento dos RNAs ribossômicos presen-
tes nas vacinas, conseguiram testar se a espécie usada no pre-
paro da vacina era realmente de chimpanzé, como haviam 
proposto. Além disso, existem novas informações sobre se e 
onde havia populações de chimpanzés selvagens que conti-
nham o tipo de SIV que tem relação mais próxima com o 
HIV. Veja:
Berry, N., A. Jenkins, J. Martin, et al. 2005. Mitochondrial DNA and re-
troviral RNA analyses of archival oral polio vaccine (OPV CHAT) 
materials: evidence of [rest of title deleted to avoid giving away the 
answer]. Vaccine 23: 1639–1648.
Keele, B. F., F.. van Heuverswyn,Y. Li, et al. 2006. Chimpanzee reservoirs 
of pandemic and nonpandemic HIV-1. Science Express Reports (www.
sciencemag.org),10.1126/science.1126531.
Veja os seguintes artigos e 21. websites para informações recentes 
sobre a pandemia de HIV:
Stover, J., S. Bertozzi, J-P Gutierrez, et al. 2006. The global impact of sca-
ling up HIV/AIDS prevention programs in low- and middle-income 
countries. Science 311: 1474–1476.
Guia e revisão de literatura recente sobre o HIV da revista New Scientist: 
http://www.newscientist.com/channel/health/hiv
Manual médico completo sobre o HIV, disponível para baixar em PDF 
gratuitamente: http://www.hivmedicine.com/
Website da AIDS do National Institute of Health: http://www.niaid.nih.
gov/daids/
Artigo detalhado sobre o HIV da enciclopédia Wikipédia, editada pu-
blicamente, com referências, links e notícias recentes: www.wikipedia.org/wiki/hiv
Referências 
Aiken, C., and D. Trono. 1995. Nef stimulates human immunodeficiency virus 
type 1 proviral DNA synthesis. Journal of Virology 69: 5048–5056.
Ala, P. J. et al. 1997. Molecular basis of HIV-1 protease drug resistance: Structural 
analysis of mutant proteases complexed with cyclic urea inhibitors. Biochemis-
try 36: 1573–1580.
Alkhatib, G., C. Combadiere, C.C. Broder, Y. Feng, P. E. Kennedy, P. M. Murphy, 
and E. A. Berger. 1996. CC CKR5: A RANTES, MIP-1�, MIP-1�receptor 
as a fusion cofactor for macrophage-tropic HIV-1. Science 272: 1955–1958.
Allen, T. M., D. H. O’Connor, P. Jing, et al. 2000. Tat-specific cytotoxic T lym-
phocytes select for SIV escape variants during resolution of pri mary virae-
mia. Nature 407: 386–390.
Baltimore, D. 2002. Steering a course to an AIDS vaccine. Science 296: 2297.
Baltimore, D., and C. Heilman. 1998. HIV vaccines: prospects and chal lenges. 
Scientific American 279 (July): 98–103.
Bartlett, J. G., and R. D. Moore. 1998. Improving HIV therapy. Scientific American 
279 [July]: 84–89.
Bestilny, L. J., M. J. Gill, C. H. Mody, and K.T. Riabowol. 2000.Accelerated repli-
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Uma cobra com pernas. Essa 
cobra fóssil de 95 milhões de 
anos tem membros posteriores 
pequenos, mas completamente 
formados. Esse réptil, 
denominado cobra da Terra Santa, 
de Haas (Haasiophis terrasanctus), 
documenta a existência prévia de 
cobras dotadas de mais pernas 
do que as existentes atualmente. 
Veja Tchernov et al. (2000); 
Rieppel et al. (2003).
dedos
dos pés ossos do
tornozelo
fíbula
2 mm
fêmur
costela
tíbiaossos do pé
2
O padrão da evolução
De onde viemos, nós humanos, e a desconcertante variedade de outros organismos 
com os quais compartilhamos nosso planeta? A população geral, pelo menos nos 
Estados Unidos, está dividida quanto à resposta. Em uma recente pesquisa, quando se soli-
citou a 2.000 norte-americanos adultos que escolhessem uma expressão para completar a 
declaração “A vida na Terra...”,
42% selecionaram: “...existiu em sua forma atual desde o início do tempo”,
48% escolheram: “...evoluiu ao longo do tempo”, e
10% disseram que não sabiam (PEW Research Center, 2005).
A primeira opção origina-se de uma leitura literal do Livro do Gênese, da Bíblia (1:1-
2:4). Nessa versão da história da vida, todos os organismos foram criados por Deus durante 
os seis dias da criação. Os tipos ideais formados por esse processo especial, incluindo Adão 
e Eva, foram os progenitores, ou antepassados, de todos os organismos. As espécies estão 
inalteradas desde a sua criação, ou imutáveis, e a variação dentro de cada tipo é limitada. 
38 Scott Freeman & Jon C. Herron
Conforme foi expresso por John Ray (1686), o primeiro cientista a fornecer uma defini-
ção biológica de espécie, “...uma espécie nunca surge da semente de outra”.
Entre os intérpretes mais literais do Livro do Gênese, encontra-se James Ussher, o Ar-
cebispo de Armagh. Em 1650, traçando ciclos astronômicos, genealogias do Antigo Testa-
mento e outras referências, Ussher fixou o início do tempo “no começo da noite prece-
dente do vigésimo terceiro dia de outubro”, em 4004 a.C. (reproduzido em língua inglesa 
em Ussher, 1658, p. 1). Partindo de 1701, a data desse Arcebispo para o ano da criação apa-
receu, sem autoria, em uma nota à margem, nas Bíblias inglesas publicadas pela Clarendon 
Press, Oxford. Essa nota foi considerada autorizada, por muitos leitores, durante muitos 
séculos a partir de então (ver Brice, 1982).
Observe que a Teoria da Criação Especial tem dois componentes. O primeiro é um 
conjunto de afirmações – reivindicações sobre o padrão da história da vida. Essas reivindi-
cações são: (1) as espécies não mudam ao longo do tempo; (2) foram criadas independen-
temente de outras, e (3) foram criadas recentemente. O segundo componente identifica o 
processo responsável pela produção do padrão: atos separados e independentes de criação 
por um projetista.
Quando o naturalista britânico Charles Darwin começou a estudar biologia com serie-
dade, como estudante universitário, no início da década de 1820, a Teoria da Criação Espe-
cial havia sido desafiada em alguns detalhes por pessoas eruditas, mas ainda era a principal 
explicação, na Europa, para a origem das espécies. Entretanto, na época em que Darwin 
começou a trabalhar nesse problema, na década de 1830, a insatisfação com a mencionada 
teoria começou decididamente a crescer. As pesquisas em ciências geológicas e biológicas 
avançavam com rapidez, e seus dados conflitavam com as reivindicações centrais da criação 
especial. Já havia boatos sobre a nova teoria que deveria substituí-la (para uma breve his-
tória, veja Quadro 2.1).
O cientista que lançou essa nova teoria foi, naturalmente, Darwin. Recorrendo ao seu 
próprio trabalho e ao de outros, dispôs de evidências de que o padrão da história da vida é 
diferente do proposto pela Criação Especial (Figura 2.1). A primeira evidência é a de que 
as espécies não são imutáveis, modificando-se ao longo do tempo. A segunda é a de que 
as espécies não se originam independentemente, mas de ancestrais comuns – isto é, com-
partilhados. “Devo inferir...,” disse Darwin em On the Origin of Species (1859, p. 484)*, “...
que provavelmente todos os seres orgânicos que vivem nesta terra descenderam de alguma 
forma primordial, em que a vida foi emanada pela primeira vez”. A terceira é a de que a 
Terra e a vida têm consideravelmente mais de 6.000 anos.
As teorias científicas 
têm, freqüentemente, dois 
componentes. O primeiro é uma 
declaração sobre um padrão 
que existe no mundo natural; 
o segundo é um processo que 
explica esse padrão.
A Teoria da Criação Especial 
e a Teoria da Descendência 
com Modificações formulam 
diferentes afirmações quanto a 
se as espécies podem mudar e 
de onde se originaram, e sobre a 
idade da Terra e da vida.
 * N. de T. Obra publicada no Brasil, por várias editoras, sob o título de A origem das espécies, de Charles Darwin.
Figura 2.1 Duas visões sobre a 
história da vida. Estes dois dese-
nhos ilustram as afirmações opostas 
das Teorias da Criação Especial e da 
Descendência com Modificações. Tempo
Criação Especial
Análise Evolutiva 39
Em seu livro mais famoso, A origem das espécies, publica-
do pela primeira vez em 1859, Charles Darwin propôs-se 
dois objetivos: obter evidências sobre o fato da evolução 
e identificar a seleção natural como o mecanismo por ela 
responsável. Nenhuma das idéias era exclusiva de Darwin, 
mas ele compreendeu-as com mais clareza e tratou-as com 
maior abrangência do que seus precursores. Além disso, 
previu o alcance de suas idéias, com uma precisão que 
continua a surpreender os biólogos atuais. Conseqüente-
mente, é o nome de Darwin que hoje em dia está mais 
intimamente ligado à Teoria da Evolução.
O fato da evolução
O fato da evolução foi proposto por vários pesquisado-
res, no final do século XVIII e início do século XIX, 
incluindo o Conde de Buffon, Erasmus Darwin (avô 
de Charles) e o eminente biólogo francês Jean-Baptiste 
Lamarck (Eiseley, 1958; Desmond e Moore, 1991). O 
próprio Darwin (1872) citou Lamarck como o primeiro 
escritor “cujas conclusões sobre o assunto despertaram 
muita atenção”. Em trabalhos publicados em 1809 e 
1815, Lamarck expôs a noção de que todas as espécies, 
inclusive a humana, são derivadas, por evolução gradual, 
de outras espécies. Esse processo foi impulsionado, se-
gundo Lamarck, pela herança de características adquiri-
das e por uma tendência inerente a todos os organismos 
de progredir das formas simples para as complexas. A fim 
de explicar a existência continuada das formas simples 
de vida, Lamarck sugeriu que essas formas são continua-
mente reabastecidas pela geração espontânea da matéria 
não-viva.
Entre 1844 e 1853, Robert Chambers publicou 10 
edições de um livro popular, intitulado The Vestiges of the 
Natural History of Creation (Vestígios da história natural da 
criação). Darwin considerou confuso o raciocínio cientí-
fico de Chambers e inadequadas suas evidências, porém 
reconheceu o mérito de Chambers em promover a idéia 
da evolução e “eliminar o preconceito” contra ela.
Embora a idéia da evolução tenha estado em discussão 
durante décadas, foi Darwin que convenceu a comuni-
dade científica de sua veracidade – que as espécies da 
Terra são produtos de descendência com modificações,a partir de um ancestral comum (Mayr, 1964). Darwin 
pesquisou sobre o material relatado em A origem das espé-
cies por mais de 20 anos antes de publicá-lo e reuniu uma 
coleção irrefutável de evidências detalhadas de diversos 
campos da biologia. Sua apresentação magistral dessas 
evidências foi persuasiva. Em uma década da publicação 
inicial do A origem das espécies, o fato da evolução já havia 
alcançado aceitação geral. Por outro lado, o mecanismo 
da evolução sustentado por Darwin a princípio não foi 
tão bem assim.
O mecanismo da evolução
Pelo menos dois autores descobriram a seleção natural 
bem antes de Darwin (Darwin, 1872). Em 1813, W, C. 
Wells usou-a para explicar como as populações humanas 
de continentes diferentes vieram a diferir em sua aparên-
cia física e na resistência a doenças. Em 1831, Patrick Mat-
thew examinou-a em um tratado sobre árvores cultiva-
das para corte de madeira usada na construção de navios. 
Esse trabalho não teve grande repercussão, nem chamou 
a atenção de Darwin até após a publicação da primeira 
edição de A origem.
Alfred Russel Wallace, independentemente, descobriu 
a seleção natural, enquanto Darwin incubava suas idéias. 
Na verdade, foi o recebimento de um manuscrito envia-
do por Wallace que, afinal, estimulou Darwin a comu-
nicar publicamente suas idéias. O artigo de Wallace e o 
de Darwin foram lidos diante da Sociedade Lineana de 
Londres, em 1858, e no ano seguinte Darwin publicou 
seu livro.
Ao contrário da aceitação imediata do fato da descen-
dência com modificações, a seleção natural não foi ampla-
mente aceita como o mecanismo da evolução adaptativa 
até a década de 1930. Em seu lugar, o lamarckismo e ou-
tros mecanismos evolutivos mantinham sua popularida-
de. Havia muitas razões para o prolongado debate (veja 
Mayr e Provine, 1980; Gould, 1982; Bowler, 2002). Entre 
elas, estava a de que a seleção natural depende de variação 
genética, e ninguém entendia de genética, salvo Gregor 
Mendel, cujo trabalho sobre ervilhas de jardim e o me-
canismo da hereditariedade foi ignorado praticamente 
por todos. Finalmente, em 1900, o trabalho de Mendel 
foi redescoberto, levando ao desenvolvimento da genética 
de populações ao longo dos 30 anos seguintes. Posterior-
mente, a genética de populações uniu-se à seleção natural, 
e sua combinação foi usada para explicar a evolução gra-
dual, a especiação e a macroevolução. Dos pesquisadores 
que participaram dessa “síntese moderna”, muitos consi-
deraram a obra de T. G. Dobzhansky, Genetics and the Ori-
gin of Species (Genética e a origem das espécies), publicada 
em 1937, como o livro que marcou o estabelecimento da 
biologia evolutiva moderna.
Quadro 2.1 Uma breve história de idéias sobre evolução
40 Scott Freeman & Jon C. Herron
Este capítulo reexamina as evidências que sustentam a visão de Darwin sobre a histó-
ria da vida. Essas evidências – algumas delas apresentadas pelo próprio pesquisador, mui-
tas acumuladas desde então – convenceram praticamente todos os cientistas dedicados 
ao estudo da vida de que Darwin estava certo. Darwin denominou o padrão observado 
de “descendência com modificações”. Posteriormente, esse padrão veio a ser conhecido 
como evolução.
Para explicar tal padrão, Darwin também identificou um processo, a seleção natural, que 
é o tema do Capítulo 3.
As três seções iniciais deste capítulo exploram dados que contestam cada uma das afir-
mações feitas pela Teoria da Criação Especial – que as espécies são imutáveis, independen-
tes e recentes – e, ao contrário, apóiam a Teoria da Descendência com Modificações. A 
seção final discute brevemente se a refutação de Darwin quanto à criação especial coloca, 
necessariamente, a biologia evolutiva em conflito com a religião.
2.1 Evidências de mudança ao longo do tempo
A Teoria da Criação Especial afirma que as espécies, uma vez criadas, são imutáveis. Essa 
asserção é contestada por várias linhas de evidência, que sustentam a hipótese alternativa 
de que as populações de organismos mudam ao longo do tempo. Os dados que aqui exa-
minamos são provenientes tanto de espécies vivas quanto de formas extintas preservadas 
no registro fóssil.
Evidências provenientes de espécies vivas
As evidências existentes da descendência com modificações provêm de duas formas. Pri-
meiramente, mediante monitoração de populações naturais, podemos observar diretamen-
te as modificações em pequena escala, ou microevolução. Depois, se examinarmos os 
corpos de organismos vivos, encontramos evidências de mudança dramática, ou macro-
evolução.
Observação direta de mudanças ao longo do tempo
Durante muitas décadas, os biólogos registraram as mudanças evolutivas em centenas de 
espécies diferentes. Como exemplo, vamos considerar o trabalho de Scott Carroll e cola-
boradores sobre o percevejo do saboeiro, Jadera haematoloma, um inseto hemíptero nativo 
do sul dos Estados Unidos.
Os percevejos do saboeiro alimentam-se usando seus longos aparelhos bucais seme-
lhantes a bicos para atacar as cápsulas dos frutos, similares a balões inflados, de suas plantas 
hospedeiras (Carroll et al., 2005). Os percevejos sondam as suturas entre as concavidades 
da cápsula, tentando alcançar as sementes, que são mantidas no centro da cápsula, longe 
das paredes (Figura 2.2). Quando um percevejo consegue alcançar uma semente, perfura 
seu envoltório, liquefaz o conteúdo e o suga. Antes de 1925, os percevejos do saboeiro da 
Flórida viviam exclusivamente em sua hospedeira nativa, a trepadeira-balão de cápsula glo-
bosa. Essa planta ocorre principalmente na extremidade sul e nas ilhas Florida Keys, com 
alguns representantes dispersos na área central da Flórida. A partir de 1926, e ganhando 
impulso nos anos 1950, os jardineiros da Flórida central começaram a plantar a espécie 
ornamental chuva-de-ouro, uma parenta asiática da trepadeira-balão, dotada de vagem pla-
na. Como seu nome sugere, essa árvore ornamental tem frutos com cápsulas planas. Os 
percevejos do saboeiro da Flórida central começaram a explorar a nova importação, e suas 
populações cresceram.
Carroll e Christian Boys (1992) coletaram percevejos do saboeiro que viviam nas tre-
padeiras-balão de Key Largo e nas plantas ornamentais chuvas-de-ouro de vagem plana 
de Lake Wales. Esses pesquisadores mediram os tamanhos dos bicos dos percevejos, des-
cobrindo que, em média, a população de percevejos que vivia na hospedeira de cápsula 
Fruto da
trepadeira-balão
Fruto da chuva-de-
ouro de vagem plana
Figura 2.2 Percevejos do sabo-
eiro. Segundo Figura 1 de Carroll 
e Boyd (1992).
Análise Evolutiva 41
plana tinha essa estrutura bucal muito menor do que a população que vivia na hospedeira 
de cápsula globosa (Figura 2.3a). Os percevejos de bico curto que vivem na hospedeira 
de cápsula plana descendem dos percevejos de bico longo que viviam na hospedeira de 
cápsula globosa (Carroll e Boys, 1992; Carroll et al., 2001). Assim, os dados sugerem que a 
população de percevejos do saboeiro de Lake Wales evoluiu em conseqüência à sua mu-
dança para uma nova hospedeira.
Há, no entanto, uma interpretação alternativa. Talvez os percevejos do saboeiro, à me-
dida que crescem, desenvolvam um bico suficientemente longo para alcançar as sementes 
dos frutos dos quais se alimentam. A fim de excluir essa possibilidade, Carroll e colabo-
radores (1997) criaram percevejos do saboeiro de Lake Wales e Key Largo em frutos de 
ambas as plantas hospedeiras. Os tamanhos médios dos bicos dos percevejos criados em 
laboratório estão indicados abaixo dos eixos horizontais dos histogramas da Figura 2.3a. 
Os exemplares da população de Key Largo desenvolveram bicos longos, independente-
mente de terem crescido sobre frutos planos ou globosos. Igualmente, os percevejos da 
população de Lake Wales desenvolveram bicos curtos, em qualquer situação. Esses resul-
tados mostram que os percevejos das duas populações são geneticamente diferentes. Os 
percevejos de bico curto de Lake Wales descendiam, com modificações, dos ancestrais de 
bico longo.Carroll e Boyd (1992) mediram os bicos dos percevejos do saboeiro que haviam sido 
coletados na Flórida e preservados em coleções de museus. Os dados dos espécimes dessas 
coleções registram a redução do tamanho do bico que se seguiu à introdução da planta 
ornamental chuva-de-ouro de vagem plana (Figura 2.3b).
Carroll e colaboradores (2005) relataram um episódio adicional à história dos perceve-
jos do saboeiro. A trepadeira-balão, hospedeira nativa desses percevejos no sul da Flórida, 
espalhou-se como erva daninha na Austrália, durante cerca de 80 anos, onde foi colonizada 
pelo percevejo do saboeiro australiano, Leptocoris tagalicus. A hospedeira nativa do perceve-
jo australiano é uma árvore de vagem pequena, chamada rambuteira, que produz o fruto 
comestível rambutã; em conseqüência, esse percevejo tem um bico relativamente curto. 
Entretanto, as populações dos percevejos australianos, que viveram durante muitas gerações 
nas trepadeiras-balão, desenvolveram bicos significativamente mais longos do que os de 
seus ancestrais.
As características dos percevejos do saboeiro não são imutáveis. Ao contrário, mudaram 
substancialmente ao longo do tempo. Em todo este livro, aparecem mais exemplos de mu-
dança ao longo do tempo, observados em populações de organismos existentes.
As observações dos organismos 
vivos fornecem evidências diretas 
da microevolução, mostrando 
que as populações e as espécies 
mudam ao longo do tempo.
Figura 2.3 Mudança evolutiva 
nos percevejos do saboeiro. 
(a) Os histogramas mostram que 
os percevejos do saboeiro encon-
trados na natureza, nas plantas 
chuva-de-ouro de vagem plana, 
têm, em média, aparelhos bucais 
mais curtos do que os percevejos 
encontrados nas trepadeiras-balão. 
Esse tipo de trepadeira é nativo do 
sul da Flórida, enquanto a árvore 
chuva-de-ouro de vagem plana foi 
introduzida no fim da década de 
1920, proveniente da Ásia. Os pon-
tos dos dados abaixo dos eixos ho-
rizontais mostram o comprimento 
médio do bico (± erro-padrão) 
dos percevejos criados em labora-
tório, sobre frutos da trepadeira-
balão (bv), comparados aos criados 
sobre a vagem plana da chuva-de-
ouro (fpgrt). (b) O diagrama de 
dispersão mostra os comprimentos 
dos bicos de fêmeas de perce-
vejos do saboeiro da Flórida, em 
coleções de museu (cada ponto 
representa um indivíduo). Veja o 
texto para explicação. Extraído das 
Figuras 3, 4 e 6 de Carroll e Boyd 
(1992) e da Figura 3 de Carroll et 
al. (1997).
0
4
8
12
0
4
8
6 7 8 9 10 11
Comprimento do bico (mm)
N
úm
er
o 
de
 p
er
ce
ve
jo
s
(b)
9,0
8,5
8,0
7,5
7,0
6,5
6,0
5,5
1880 1920 1960
C
om
pr
im
en
to
 d
o 
bi
co
 (
m
m
)
Data
N
úm
er
o 
de
 p
er
ce
ve
jo
s
Lake
Wales
Key Largo
Flórida
(a)
Percevejos capturados em campo
Percevejos criados em laboratório
Percevejos capturados em campo
Percevejos criados em laboratório
sobre
bv
sobre
fpgrt
sobre bv
sobre fpgrt
Introdução da 
chuva-de-
ouro de vagem plana 
na Flórida central 
durante este período
Fruto da
trepadeira-balão
Fruto da chuva-de-
ouro de vagem plana
42 Scott Freeman & Jon C. Herron
Órgãos vestigiais
Na época em que Darwin começou a pesquisar “a questão das espécies”, os anatomistas 
comparativos descreveram muitas características curiosas denominadas estruturas vesti-
giais. Uma estrutura vestigial é uma versão rudimentar ou inútil de uma parte do corpo, 
que tem uma função importante em outra espécie muito relacionada. Darwin argumen-
tava que as características vestigiais são inexplicáveis pela Teoria da Criação Especial, mas 
claramente interpretáveis à luz da Teoria da Evolução.
A Figura 2.4 mostra exemplos de características estruturais vestigiais. O quivi marrom 
da Nova Zelândia, Apteryx mantelli, uma ave não-voadora, tem asas diminutas e eriçadas. 
A cobra Charina bottae (“rubber boa”)* tem membros posteriores remanescentes, repre-
sentados internamente por ossos dos quadris e das pernas, e externamente por diminutos 
esporões. A interpretação evolutiva dessas estruturas vestigiais é a de que os quivis e as co-
bras Charina bottae são descendentes, com modificações, de ancestrais cujas asas ou pernas 
posteriores eram completamente formadas e funcionais.
Também os humanos têm estruturas vestigiais. Por exemplo, temos o cóccix, um mi-
núsculo osso remanescente da cauda (Figura 2.5a). Além disso, temos músculos ligados aos 
nossos folículos pilosos que se contraem, fazendo nossos pêlos corporais arrepiar-se quan-
do estamos com frio ou com medo (Figura 2.5b). Por isso, se fôssemos peludos, como os 
chimpanzés, a contração dos músculos eretores dos pêlos aumentaria a superfície de nossa 
pelagem, mantendo-nos aquecidos ou tornando-nos aparentemente maiores e mais ame-
açadores aos inimigos (Figura 2.5c). Todavia, não somos peludos, portanto ficamos apenas 
com a pele arrepiada, o que implica que somos descendentes de ancestrais que eram mais 
peludos do que nós. Do mesmo modo, nossos pequenos ossos remanescentes da cauda 
indicam que nos originamos de ancestrais dotados de caudas.
A Figura 2.6 ilustra uma característica vestigial do desenvolvimento. As galinhas têm três 
dedos nas “mãos” de suas asas e quatro dedos em seus pés. Contudo, quando seus embriões 
são tratados com um corante para marcar os tecidos que iniciam o desenvolvimento ósseo, 
aparece um dedo adicional – assinalado pelas setas, na figura – em cada membro. Poste-
riormente, esses dedos extras desaparecem, não deixando vestígio nos adultos. Por que isso 
acontece? A explicação evolutiva é a de que as aves descendem de ancestrais que, como a 
maioria dos tetrápodes, tinham cinco dedos em todos os membros. As modificações, no 
desenvolvimento, que transformaram esses membros ancestrais nas asas e nos pés dos gali-
náceos ocorreram depois que o quarto e o quinto dedos começaram a se formar, mas antes 
que a estrutura dos membros estivesse totalmente definida. O dedo extra transitório é um 
vestígio do programa de desenvolvimento ancestral.
As características vestigiais também surgem em nível molecular, existindo uma no cro-
mossomo 6 dos humanos. É uma seqüência de DNA que se assemelha ao gene codificador 
da enzima CMAH (hidroxilase do ácido CMP-N-acetilneuramínico), exceto que é inabi-
litada por uma deleção de 92 pares de bases (Chou et al., 1998). A maioria dos mamíferos, 
Figura 2.4 Características es-
truturais vestigiais. Acima, o quivi 
marrom, uma ave não-voadora, que 
tem asas diminutas e sem utilidade. 
Abaixo, a cobra Charina bottae 
(jibóia), que tem um diminuto 
membro traseiro remanescente, 
denominado esporão, em cada lado 
da sua cloaca.
 * N. de T. Conhecida popularmente como jibóia, no Brasil. Fonte: Dicionário Houaiss eletrônico.
Figura 2.5 Características huma-
nas vestigiais. (a) Os humanos têm 
um osso rudimentar da cauda, cha-
mado cóccix. (b) Também têm um 
músculo eretor dos pêlos, na base 
de cada folículo piloso; quando se 
contrai, esse músculo faz os pêlos le-
vantarem, deixando a pele arrepiada. 
(c) Se fôssemos peludos, como este 
chimpanzé, a contração dos nossos 
músculos eretores dos pêlos aumen-
taria a superfície de nossa pelagem, 
para nos mantermos aquecidos ou 
parecermos mais ameaçadores.
Pele
Pêlo
Músculo eretor
dos pêlos
Glândula
sebácea
(a) (b) (c)
Análise Evolutiva 43
inclusive os chimpanzés, bonobos, gorilas e orangotangos, produz a CMAH em abun-
dância, mas os humanos não (Chou et al., 2002). Essa enzima converte um açúcar ácido, 
destinado a ser exibido na superfície das células que o produzem, de uma forma para outra. 
Em conseqüência de nossa incapacidade de produzir CMAH, temos uma assinatura bio-
química diferente em nossas membranas celulares. Isso parece explicar por que os humanos 
e os chimpanzés são ampla e reciprocamente imunes aos parasitas da malária (Martin et al., 
2005). Nossa posse de um gene não-funcional é difícil de conciliar com a noção de que os 
humanos foram criados em sua forma atual. Todavia, é claramente explicável se os huma-
nos forem descendentescom modificações de ancestrais que produziam a CMAH.
Interpretamos as características vestigiais mencionadas como evidências da evolução. Em 
alguns casos, essa interpretação pode ser testada. O esgana-gatas marinho, Gasterosteus aculeatus, 
é um pequeno peixe que vive em águas litorâneas de todo o hemisfério Norte e facilmente 
invade a água doce (Bell e Foster, 1994). Os esgana-gatas marinhos contêm pesada carapa-
ça corporal, com o aspecto de placas ósseas que protegem suas nadadeiras pélvica e laterais, 
modificadas em espinhos (Figura 2.7a). No entanto, os esgana-gatas de água doce carregam, 
freqüentemente, uma carapaça leve, com menor número de placas ósseas, e suas estruturas pél-
vicas são vestigiais ou totalmente ausentes [Figura 2.7b e (c)]. William Cresko e colaboradores 
(2004) estudaram os esgana-gatas de água doce com carapaça leve no Alasca. Esses pesquisa-
dores suspeitavam de que esses peixes fossem descendentes de ancestrais marinhos que tinham 
invadido os lagos formados pelo derretimento das geleiras no fim da última era glacial.
Em laboratório, Cresko cruzou peixes marinhos de carapaça pesada com peixes de água 
doce de carapaça leve (geração P, Figura 2.7d). Sua prole era sadia, fértil e de carapaça pe-
sada (geração F1, Figura 2.7d). Cruzados entre si, esses peixes produziram quatro tipos de 
prole: com carapaça pesada; com placas completas e estrutura pélvica vestigial; com poucas 
placas e estrutura pélvica completa e com carapaça leve (geração F2, Figura 2.7d). A conta-
gem desses fenótipos aproximou-se da proporção de 9:3:3:1, esperada para um cruzamento 
diíbrido. Esses resultados sugerem que os peixes esgana-gatas marinhos e de água doce são 
muito relacionados, e que as diferenças em suas carapaças corporais são amplamente (em-
bora não inteiramente) controladas pelos alelos de dois genes mendelianos.
Se existirem alelos recessivos para placas leves e pelve reduzida nas populações de es-
gana-gatas marinhos – ocultos nos heterozigotos –, então as populações marinhas que 
invadiram a água doce poderiam evoluir para a forma de água doce com rapidez suficiente 
para se observar sua ocorrência. Michael Bell e colaboradores (2004) documentaram exa-
tamente essa rápida transição. O Lago Loberg, no Alasca, fora envenenado em 1982, por 
isso posteriormente precisou ser reabastecido com trutas e salmões para pesca recreativa. 
Aproximadamente em 1988, o lago foi invadido por esgana-gatas marinhos da vizinha 
Enseada de Cook. Bell monitorou a população do Lago Loberg de 1990 a 2001. Em ape-
nas 12 anos, a composição populacional mudou de mais de 95% de peixes com carapaça 
pesada para mais de 75% com carapaça leve. No Lago Loberg, e provavelmente em outros 
locais, os esgana-gatas de água doce com carapaça vestigial são, na verdade, os descendentes 
modificados dos peixes marinhos de carapaça pesada.
Partes do corpo reduzidas ou 
inúteis constituem evidências 
tanto de microevolução quanto 
de macroevolução.
(a) Com carapaça pesada
(b) Carapaça reduzida, 
com estrutura 
pélvica vestigial
(c) Carapaça 
reduzida, sem 
estrutura 
pélvica
F1:
F2:
P: x
x
(d) Cruzamentos em laboratório:
8,9 2,5
3,4 1,2
1 cm
1 cm
1 cm
Estrutura pélvica
Placas laterais
Figura 2.6 Características vesti-
giais do comportamento. As gali-
nhas têm três dedos em suas asas e 
quatro, em seus pés. Contudo, duran-
te um curto período do desenvolvi-
mento, aparece um dedo adicional 
na “mão” (acima) e no pé (abaixo). 
Em Burke e Feduccia (1997).
Figura 2.7 Carapaça reduzida 
nos esgana-gatas de água doce. 
(a) Um peixe marinho com uma 
pesada carapaça de placas ósseas 
e espinhos pélvicos. (b) Um peixe 
de água doce com placas leves e 
estruturas pélvicas vestigiais. (c) 
Um peixe de água doce desprovi-
do de qualquer estrutura pélvica. 
(d) Cruzamentos mostrando que 
essas diferenças são determinadas 
geneticamente. Fotos da Figura 1 e 
desenhos com base na Figura 4, em 
Cresko et al. (2004).
44 Scott Freeman & Jon C. Herron
Evidências dos registros fósseis
Um fóssil é um vestígio de qualquer organismo que viveu no passado. A coleção total 
mundial de fósseis, dispersa entre milhares de instituições e indivíduos diferentes, é deno-
minada registro fóssil.
O simples fato de que os fósseis existem e que a vasta maioria de formas fósseis é dife-
rente das espécies ora existentes é um argumento de que a vida mudou ao longo do tempo. 
Três observações específicas sobre o registro fóssil ajudaram Darwin e outros cientistas do 
século XIX a justificar que os fósseis são evidências da evolução.
O fato da extinção
Em 1801, o anatomista comparativo Barão Georges Cuvier publicou uma lista de 23 
espécies que haviam deixado de existir. Essa lista era um desafio direto à hipótese am-
plamente aceita de que as formas raras no registro fóssil deveriam ser encontradas fi-
nalmente como espécies vivas, quando os cientistas europeus tivessem visitado todas 
as partes do mundo. Cuvier apontou os mastodontes e outras criaturas enormes que 
haviam sido escavadas das rochas da bacia de Paris. Essas espécies eram tão grandes, ar-
gumentou ele, que era improvável que ainda estivessem vivas e tivessem simplesmente 
escapado à detecção.
A controvérsia sobre o fato da extinção terminou depois de 1812, quando Cuvier pu-
blicou um exame cuidadoso de fósseis do alce irlandês – o enorme cervo da era glacial, 
mostrado na Figura 2.8. Os fósseis desse cervo haviam sido encontrados em todo o norte 
europeu e nas ilhas britânicas. Outros cientistas sugeriram que o alce irlandês pertencia a 
uma espécie viva, como a do alce americano ou a da rena européia. Essas sugestões eram 
mais razoáveis do que podem parecer atualmente. Para espécies como a do alce americano, 
era difícil a obtenção de seus espécimes, ou mesmo de suas descrições confiáveis. A análise 
anatômica feita por Cuvier provou que o alce irlandês não era o alce americano ou a rena 
européia, nem pertencia a qualquer outra espécie viva (Gould, 1977). Era uma espécie 
independente e estava extinta.
O fato de que muitas espécies 
foram extintas sugere que a flora 
e a fauna da Terra mudaram ao 
longo do tempo.
Figura 2.8 O alce irlandês confirma o fato da extinção. Cuvier 
confirmou que os fósseis do enorme cervo da era glacial, chamado alce 
irlandês, representavam uma espécie extinta.
Análise Evolutiva 45
Na época em que Darwin escreveu A Origem das Espécies, estavam sendo descobertos 
plantas e animais extintos em camadas rochosas formadas em muitos lugares e ocasiões 
diferentes. Os criacionistas sustentavam que essas espécies haviam perecido em uma série 
de dilúvios semelhantes ao evento bíblico da época de Noé. Darwin e outros biólogos, ao 
contrário, interpretavam as espécies extintas como aparentadas com os organismos vivos, 
apontando o fato da extinção como evidência de que a flora e a fauna terrestres haviam 
mudado ao longo do tempo.
A lei de sucessão
No início do século XVIII, o paleontólogo William Clift foi o primeiro a publicar uma 
observação posteriormente confirmada e expandida por Darwin (Darwin, 1859; Dugan, 
1980; Eiseley, 1958). Os fósseis e os organismos vivos existentes na mesma região geográfica 
são aparentados entre si e nitidamente diferentes de organismos encontrados em outras re-
giões (Figura 2.9). Clift pesquisou os mamíferos extintos da Austrália e observou que eram 
marsupiais, cuja relação próxima às formas vivas atuais daquele país foi posteriormente 
confirmada por Richard Owen. Darwin estudou os tatus da Argentina e suas relações com 
os gliptodontes, fósseis por ele descobertos naquele país. As faunas de mamíferos de ambos 
os continentes são obviamente diferentes; contudo, a fauna existente em cada continente 
mostra notável semelhança com as formas fósseis recentes encontradas no respectivo local. 
O padrão geral de correspondência entre as formas fósseis e as formas vivas de um mesmo 
lugar veio a ser conhecido como a lei de sucessão. Essa lei é sustentada pelas análises de 
ampla variedade de locaise grupos taxonômicos, sendo facilmente explicada pela teoria 
da evolução de Darwin. As espécies atuais descendem, com modificações, de ancestrais que 
viveram na mesma região; portanto, deve-se esperar que guardem maior semelhança com 
suas ancestrais recentes do que com as espécies de parentesco mais distante, localizadas em 
outras partes do mundo.
A semelhança entre as formas 
vivas e as fósseis da mesma 
região sugere que os organismos 
existentes se originaram, com 
modificações, de espécies 
anteriores.
Figura 2.9 A lei de sucessão. Os primeiros pesquisadores observaram com tanta freqüência as relações próximas entre as espécies fósseis 
e as espécies vivas, na mesma região geográfica, bem como entre as formas fósseis de estratos rochosos adjacentes, que esse padrão se tornou 
conhecido como a lei de sucessão. Darwin observou as semelhanças entre o tatu-pigmeu contemporâneo (Zaedyus pichiy) (superior, à esquerda) 
e o gliptodonte fóssil da Argentina (inferior, à esquerda). Richard Owen confirmou o padrão reconhecido inicialmente por William Clift, quando 
identificou o mamífero australiano extinto Diprotodon (inferior, à direita) como um marsupial similar aos vombates (superior, à direita) que vivem 
na Austrália atualmente (Dugan, 1980).
46 Scott Freeman & Jon C. Herron
Formas de transição
Darwin afirmava que as espécies são descendentes, com modificações, de formas anteriores 
e que os fósseis representam populações antigas, das quais algumas eram ancestrais dos seres 
que existem hoje em dia. Se Darwin estivesse certo, então o registro fóssil deveria captar 
evidências da progressão dessas modificações: espécies de transição que mostrassem uma 
mistura de características, com traços típicos da população ancestral e novos traços obser-
vados posteriormente nas descendentes. Na época de Darwin, haviam sido descobertas 
poucas formas de transição, por isso esse pesquisador teve de se esforçar para explicar por 
que seriam raras no registro fóssil. Desde aquela época, no entanto, têm sido encontrados 
muitos fósseis de transição.
A forma de transição mais famosa, o Archaeopteryx, foi descoberta pouco depois de Da-
rwin publicar A Origem das Espécies (Figura 2.10a; ver Christiansen e Bonde, 2004). Esse 
animal do tamanho de um corvo viveu há 145-150 milhões de anos, na região da atual 
Alemanha. O fato de que ele era dotado de penas e, aparentemente, tinha alguma capaci-
dade para voar classifica-o entre as aves (Padian e Chiappe, 1998; Alonso et al., 2004). Seu 
esqueleto, no entanto, era tão reptiliano − com dentes, mãos com três garras e uma longa 
cauda óssea – que os exemplares de Archaeopteryx foram confundidos com restos do dinos-
sauro Compsognathus (ver Wellnhofer, 1988). Amigo e defensor de Darwin, Thomas Henry 
Huxley (1868) estava entre os primeiros a reconhecerem as similaridades esqueléticas entre 
os dinossauros e as aves, sugerindo que o Archaeopteryx corresponde a uma transição evo-
lutiva de répteis para aves.
Quando denominamos o Archaeopteryx de fóssil de transição, não estamos afirmando 
que esse fóssil estava na linha de descendência direta dos dinossauros às aves modernas. 
Ao contrário, é provável que o Archaeopteryx represente um ramo lateral extinto, na árvore 
evolutiva que conecta os dinossauros às aves. Esse animal é considerado um fóssil de tran-
(a) Archaeopteryx (b) Sinosauropteryx
Figura 2.10 Uma ave com esqueleto de dinossauro e um dinossauro com penas. (a) Archaeopteryx, uma ave com penas modernas e es-
queleto como o do dinossauro. (b) Sinosauropteryx prima, um dinossauro com estruturas eriçadas no pescoço, dorso, flancos e cauda, que muitos 
paleontólogos acreditam que sejam penas em forma de penugem. Em Chen et al. (1998).
Análise Evolutiva 47
sição porque demonstra a existência prévia de espécies de formas intermediárias entre os 
dinossauros e as aves. Com suas penas inteiramente recentes e esqueleto de dinossauro, o 
Archaeopteryx indica que as aves evoluíram suas características próprias aos poucos. As penas 
vieram primeiro, antes das modificações esqueléticas e musculares associadas aos vôo mo-
dernamente equipado (Garner et al., 1999).
Se as penas se incluíam entre as primeiras etapas evolutivas na trajetória dos dinossauros 
às aves, então o registro fóssil deveria conter outro tipo de forma de transição: dinossauros 
com penas em vários estágios de evolução (Unwin, 1998). É mais provável que esses dinos-
sauros com penas se ocultassem entre os terópodes – os carnívoros bípedes, que incluem o 
Compsognathus e o Tyrannosaurus rex, com os quais as aves compartilham o maior número 
de inovações evolutivas (Gauthier, 1986; Prum, 2002).
Recentemente, ao escavar bacias sedimentares de fósseis na província de Liaoning, na 
China, alguns paleontólogos desenterraram vários terópodes com penas (ver Norell e Xu, 
2005). O exemplar de Sinosauropteryx prima, mostrado na Figura 2.10b, com o tamanho 
aproximado de uma galinha, está primorosamente preservado (Chen et al., 1998). Muitos 
paleontólogos acreditam que as estruturas eriçadas em seu pescoço, dorso, flancos e cauda 
sejam simplesmente penas (Chen et al., 1998; Unwin, 1998; Currie e Chen, 2001; mas 
ver Geist e Feduccia, 2000). Os fósseis da Figura 2.11 são mais convincentes. Na Figura 
2.11a, o terópode Caudipteryx zoui, de tamanho semelhante ao de um peru, tinha enfeites 
de longas penas nas mãos e na cauda (Ji et al., 1998). Quase todo o corpo de 60 cm de 
comprimento do dromeossauro da Figura 2.11b está coberto de estruturas filamentosas 
(Ji et al., 2001). O penacho mostrado na foto em detalhe é de um espécime de parentes-
co próximo (Xu et al., 2001). Os paleontólogos interpretam essas estruturas como penas, 
uma vez que elas contêm aspectos essenciais que atualmente são encontrados somente nas 
penas e correspondem a estágios intermediários preditos por um modelo de evolução das 
(a) Caudipteryx (b) Dromeossauro
Figura 2.11 Mais dinossauros emplumados. (a) Caudipteryx zoui, um dinossauro com penas alongadas nos braços e na cauda. Em Ji et al. (1998). 
(b) Um dromeossauro jovem, provavelmente Sinornithosaurus millenii, com penas simples; as setas pretas assinalam as impressões mais visíveis. Em Ji et al. 
(2001). A imagem menor mostra uma pena de outro S. millenii; a seta branca assinala a base do penacho de filamentos ou barbas. Em Xu et al. (2001).
48 Scott Freeman & Jon C. Herron
penas, com base no seu modo de desenvolvimento (Ji et al., 2001; Sues, 2001; Xu et al., 
2001; Prum e Brush, 2002). Finalmente, a Figura 2.12a exibe as penas atuais e completas, 
com ramificação de filamentos ou barbas (rama) a partir de um eixo central (raque), que 
adornam outro dromeossauro fóssil (Norell et al.,2002). Penas modernas também enfeitam 
os quatro membros do Microraptor gui, o dinossauro de 80 cm de comprimento e dotado de 
quatro asas, mostrado na Figura 2.12b (Xu et al., 2003).
Além desses, outros dinossauros dotados de penas corroboram a asserção de Huxley de 
que as aves evoluíram dos dinossauros. Na verdade, esses animais de transição dificultaram 
a definição do que seja exatamente uma ave e do que a distingue de um terópode comum. 
Costumava ser fácil: se tivesse penas, era uma ave. Sob essa definição, no entanto, os Sinosau-
ropteryx, Cudipteryx e até alguns Tyrannosaurus seriam aves (Xu et al., 2004). Uma definição 
mais restritiva, porém mais razoável, é a de que se o animal tem penas e consegue voar, 
ou se é descendente de um que apresentava tais características, então é uma ave. Mesmo 
sob esse critério, poderia acontecer que dromeossauros, como o Velociraptor, um predador 
muito apreciado pelos cineastas, viessem a ser considerados aves (ver Makovicky, 2005; 
Perkins, 2005).
Outro exemplo de formas de transição é o das baleias ilustradas na Figura 2.13. Uma 
vez que os fósseis mais antigos de mamíferos representam espécies terrestres, os biólogos 
inferem que os ancestrais das baleias também viviam em terra. Mostrando que essa idéia 
é plausível, algumas baleiasmodernas ainda têm ossos vestigiais da pelve e das pernas 
(Figura 2.13a). Então, entre os ancestrais terrestres e as baleias modernas, existiriam for-
mas intermediárias que apresentavam membros funcionais, além de características que 
as identificavam como espécies de ambiente oceânico. Dois desses fósseis de transição 
são mostrados aqui. O Basilosaurus isis, analisado por Philip Gingerich e colaboradores 
(1990), viveu há aproximadamente 38 milhões de anos. Era um animal exclusivamente 
aquático, mas tinha membros posteriores completos, embora diminutos. Gingerich afir-
ma que esses membros eram demasiadamente reduzidos para funcionarem na natação, 
mas serviriam como garras durante a cópula. O Ambulocetus natans, descoberto e descri-
Os fósseis de transição 
documentam a existência prévia 
de espécies que mostravam 
misturas de características 
típicas das espécies que 
hoje constituem grupos de 
organismos diferentes. Esses 
fósseis constituem evidências 
de macroevolução.
(a) Penas de Dromaeosaur (b) Microraptor gui
Figura 2.12 Penas de dinossauros. (a) Penas modernas, com ramificação de filamentos ou 
barbas a partir de um eixo central (raque), de um dromeossauro. Em Norell et al. (2002). (b) Micro-
raptor gui. Um dromeossauro com penas adaptadas ao vôo nos quatro membros – isto é, um dinos-
sauro dotado de quatro asas. Em Xu et al. (2003).
Análise Evolutiva 49
to por J. G. M. Thewissen e colaboradores (1994), viveu há cerca de 50 milhões de anos. 
Tinha membros posteriores enormes que o tornavam desajeitado em terra. Todavia, a 
partir de uma análise da articulação de seus membros com o corpo, Thewissen sugere 
que esse animal seria um excelente nadador que usava seus membros do mesmo modo 
que as lontras atuais. Esses fósseis assinalam uma importante transição evolutiva. Con-
forme se predisse, sua forma é intermediária a dos ancestrais providos de membros e a 
de seus descendentes sem eles.
Um exemplo adicional de um fóssil de transição aparece na página 37.
Evidências de descendência com modificações
Acabamos de examinar as evidências dos organismos vivos e fósseis. Tais evidências mos-
tram que as espécies mudam ao longo do tempo em pequena escala, ou escala microevo-
lutiva – como quando os percevejos do saboeiro desenvolveram aparelhos bucais menores. 
Além disso, demonstram que as espécies mudam ao longo do tempo em grande escala, ou 
escala macroevolutiva – como quando as aves evoluíram a partir dos dinossauros. Até aqui 
completamos metade do caminho da Teoria da Criação Especial à visão de Darwin sobre a 
história da vida. A seguir, iremos considerar as evidências de ancestralidade comum.
~40 cm
50 cm
(a) Baleia contemporânea (baleia da Groenlândia, Balaena mysticetus)
(c) Ambulocetus natans (50 milhões de anos)
Fêmur
Pelve
(b) Basilosaurus isis (38 milhões de anos)
1 m
1 m
Figura 2.13 Fósseis de transi-
ção que documentam a evolução 
das baleias a partir de ancestrais 
dotados de pernas. (a) Algumas 
baleias contemporâneas têm fêmur 
e pelve vestigiais. (b) Os fósseis 
de Basilosaurus isis têm cerca de 
38 milhões de anos. Apresentam 
membros posteriores reduzidos 
que, provavelmente, não funciona-
vam na natação, mas talvez fossem 
usados como garras durante a 
cópula. Em Gingerich et al. (1990). 
(c) Os fósseis de Ambulocetus na-
tans (em tradução literal, significa 
baleia nadadora que caminha) têm 
aproximadamente 50 milhões de 
anos. Têm membros posteriores 
funcionais que provavelmente eram 
usados como remos na natação. Em 
Thewissen et al. (1994).
50 Scott Freeman & Jon C. Herron
2.2 Evidências de ancestralidade comum
Diferentemente da Teoria da Criação Especial, a teoria de Darwin sobre a história da vida 
sustenta que as espécies não são independentes, mas relacionadas por descendência a partir 
de um ancestral compartilhado. Isso significa que as espécies têm relações genealógicas 
análogas às árvores genealógicas familiares dos humanos. Antes de apresentarmos as evi-
dências que apóiam a visão de Darwin, valerá a pena usar alguns parágrafos para introduzir 
os recursos gráficos que os evolucionistas utilizam para refletir sobre as relações entre as 
espécies.
Uma introdução à idéia da árvore
Comecemos com uma experiência de reflexão relativa a um tipo de evento que, se a teo-
ria de Darwin estiver correta, terá acontecido freqüentemente durante a história da vida. 
Imagine uma população de caracóis que vive em uma ilha (Figura 2.14a, à esquerda). De 
tempos em tempos, surgem novas características nessa população e, caso confiram maior 
capacidade de sobrevivência e reprodução, se tornam prevalentes (Figura 2.14b, à esquer-
da). Além disso, os caracóis de vez em quando atravessam a água – talvez transportados 
pela vegetação flutuante – para estabelecer novas populações em ilhas inabitadas (Figura 
2.14c-g, à esquerda). Após uma série de colonizações, mudanças evolutivas e uma extinção, 
temos três populações diferentes, todas descendentes da população ancestral comum que 
originalmente habitava a Ilha 1 (Figura 2.14g, à esquerda).
As ilustrações da coluna à direita da Figura 2.14 mostram como podemos traçar 
um diagrama – denominado árvore evolutiva ou filogenética, cladograma, ou fi-
logenia – para registrar a história de nossos caracóis. A população original da Ilha 1 
é representada pelo segmento linear que será a raiz de nossa árvore (Figura 2.14a, à 
direita). Colocamos na raiz a imagem de um caracol típico da população ancestral. À 
medida que o tempo passa, nossa árvore cresce da esquerda para a direita. Registramos a 
evolução das conchas espiraladas na população da Ilha 1 com uma barra perpendicular 
à árvore, marcada com a nova característica que, então, se tornou prevalente (Figura 
2.14b, à direita). Também acrescentamos uma nova imagem à árvore, mostrando que o 
caracol típico agora tem uma concha espiralada. Quando os caracóis da Ilha 1 invadem 
a Ilha 2, o efeito é que nossa população ancestral se dividiu. Mostramos isso em nossa 
árvore, dividindo a raiz em dois ramos (Figura 2.14c, à direita). Adicionamos as demais 
transições evolutivas e subdivisões populacionais à nossa árvore da mesma maneira (Fi-
gura 2.14d-g, à direita). Quando a população da Ilha 2 sofre extinção, seu ramo pára de 
crescer (Figura 2.14f, à direita).
A filogenia completa, na parte inferior da segunda coluna, resume ordenadamente toda 
a seqüência de eventos mostrada nos sete itens da primeira coluna. Para ler a história dos 
nossos caracóis, partimos da raiz, no lado esquerdo, continuando em direção à direita. 
(Aparentemente, deveríamos partir da população da Ilha 1, no lado direito da árvore, mas 
essa população de caracóis listrados [com bandas] não é a ancestral dos caracóis das Ilhas 3 
e 4. Ao contrário, as três populações são descendentes dos caracóis de concha simples que 
viviam inicialmente na Ilha 1.) Analisada da esquerda para a direita, a árvore mostra que 
as conchas espiraladas evoluíram antes das conchas rosadas, que, por sua vez, precederam 
as cônicas com espiras altas e espículas. Também indica que, no fim da história dos nossos 
caracóis, as populações das Ilhas 3 e 4 são mais aparentadas reciprocamente do que com a 
população da Ilha 1, pois compartilham um ancestral comum mais recente: a população de 
caracóis rosados com espiras altas que vivia anteriormente na Ilha 3.
As árvores filogenéticas são 
a representação visual da 
descendência com modificações 
de um ancestral comum.
Figura 2.14 (página seguinte) As árvores evolutivas ou filogenéticas descrevem as histórias da 
descendência com modificações. Na coluna, à esquerda, é descrita a história de uma população de ca-
racóis imaginários que evoluiu e se espalhou em um arquipélago de quatro ilhas. Na coluna à direita, essa 
história é codificada em uma árvore evolutiva crescente.
Análise Evolutiva 51
espículas
concha
alongada
concha
alongada
concha
alongada
concha
rosada
espira alta
listras
1
1
1
1
2
2
3
(a) Uma população de 
caracóis na Ilha1.
(g) Caracóis da Ilha 3 
desenvolvem conchas 
espiculadas.
(f) A população da Ilha 2 é 
extinta; caracóis da Ilha 
3 colonizam a Ilha 4.
(c) Caracóis da Ilha 1 
colonizam a Ilha 2.
(b) Surgem conchas 
alongadas, que se tornam 
comuns, substituindo as 
conchas simples.
(e) Caracóis da Ilha 1 
desenvolvem conchas 
listradas; caracóis da Ilha 
3 evoluem espiras altas.
(d) A população da Ilha 2 
desenvolve conchas 
alaranjadas. 
Posteriormente, caracóis 
da Ilha 2 colonizam a 
Ilha 3.
concha
alongada
concha
rosada
1
2
3
espira alta
listras
concha
alongada
concha
rosada
1
2
3
4
espira alta
listras
concha
alongada
concha
rosada
1
2
3
4
52 Scott Freeman & Jon C. Herron
O inventor das árvores filogenéticas foi o próprio Charles Darwin. A única ilustração 
existente em sua Origem das Espécies, com 490 páginas, era um diagrama que apresentava 
sua visão de como as espécies mudam ao longo do tempo (Figura 2.15). Darwin orientou 
sua árvore em direção diferente da nossa, na Figura 2.14, colocando a raiz na parte inferior. 
Para lermos a árvore de Darwin, partimos da raiz e nos deslocamos para cima. Ambas as 
orientações são comuns na literatura científica. Entretanto, todas as árvores mostram popu-
lações ou espécies que se diversificam com o passar do tempo, significando que todas são 
lidas da parte mais estreita, a raiz, para a parte mais larga, as extremidades. Darwin também 
representou a divisão das populações com ângulos mais agudos do que os de 90° que usa-
mos na nossa árvore. Novamente, ambos os estilos são comuns na literatura. O que importa 
é a ordem das ramificações, não o estilo em que são desenhadas. Quando os comprimentos 
dos ramos de uma determinada árvore são proporcionais à época ou à quantidade de mu-
danças genéticas que ocorreram desde que os táxons divergiram, está sendo fornecida uma 
escala, ou um eixo marcado. De outro modo, os comprimentos dos ramos são arbitrários e 
dispostos de maneira a propiciar sua melhor leitura.
A Figura 2.16 apresenta uma filogenia para um grupo de organismos reais: várias espécies 
de felinos de grande tamanho. Essa filogenia é extraída de uma árvore muito maior, recons-
truída por Lars Werdelin e Lennart Olsson (1997) para um artigo por eles denominado 
“Como o leopardo obteve suas manchas”. Segundo a hipótese desses pesquisadores, o an-
cestral comum mais recente de todos os felinos, próximo à parte inferior da filogenia, tinha 
uma pelagem pintada. Pela leitura do ramo direito, observamos que, após a divergência da 
linhagem que leva ao jaguarundi, mas antes da diversificação dos leopardos-das-neves, tigres, 
jaguares, leões e leopardos, as pintas foram modificadas para rosetas. Uma roseta consiste 
em uma pinta central circundada por pintas menores. Continuando a subir no ramo mais à 
direita da filogenia, finalmente alcançamos o leopardo, cujas manchas também são dispostas 
em rosetas. Assim, de acordo com Werdelin e Olsson, o leopardo obteve suas manchas por 
descendência com modificações, mais recentemente de ancestrais com pelagem como a do 
próprio leopardo e mais remotamente de ancestrais com pintas. Como exercício, o leitor 
talvez queira usar essa árvore para acompanhar como o tigre obteve suas listras (bandas).
Táxons-irmãos
Extremidades
dos ramos ou
nodos terminais
Nodos
Ramos
Raiz
M
ai
s 
re
m
ot
o Te
m
po
M
ai
s 
re
ce
nt
e
Leão (filhote)
Jaguar Leopardo
TigreLeopardo-
das-nevesjaguarundiLince norte-
americano
Lince
canadense
Transições
Ancestral comum mais
recente de todos os felinos
Ancestral comum
mais recente dos
linces canadense e
norte-americano
pelagem
uniforme
rosetas
listras
cauda
curta
Figura 2.16 Uma árvore evolu-
tiva para oito espécies de felinos. 
De acordo com esta árvore, o an-
cestral comum de todos os felinos 
existentes tinha um padrão de 
pelagem pintada. A árvore mostra 
as transições evolutivas que levaram 
aos padrões divergentes dos feli-
nos atuais. Na legenda, constam os 
nomes dos componentes de uma 
árvore evolutiva. As extremidades 
dos ramos, ou nodos terminais, re-
presentam as espécies mais recen-
tes – as formas existentes típicas. A 
raiz representa o ancestral comum 
de todas as espécies da árvore, en-
quanto os ramos traçam a história 
de sua descendência. As transições 
assinalam as modificações. Os no-
dos representam os pontos em que 
uma espécie dividiu-se em duas 
ou mais espécies descendentes. 
Os táxons-irmãos são os parentes 
reciprocamente mais próximos. Se-
gundo Figuras 3 e 4 de Werdelin e 
Olsson (1997).
Te
m
po
Figura 2.15 A árvore evolutiva 
de Darwin. A raiz desta árvore 
está na parte inferior, por isso lemos 
de baixo para cima a história que 
ela registra.
Análise Evolutiva 53
O leitor talvez tenha observado que nos referimos à filogenia da Figura 2.16 como 
uma hipótese, pois ninguém conhece a verdadeira história evolutiva do leopardo e de seus 
parentes. Não só não conhecemos a história real dos padrões de pelagem, como também 
não sabemos o verdadeiro padrão de ramificação da árvore do ancestral comum aos fe-
linos atuais. O melhor que podemos fazer é usar os dados disponíveis para identificar os 
cenários mais plausíveis sobre a história evolutiva. Discutiremos as técnicas para fazer isso 
no Capítulo 4. Todavia, sempre é útil ter em mente a distinção entre nossas hipóteses e a 
verdade (quase sempre) desconhecida. Essa distinção ajuda a explicar por que pesquisa-
dores que usam conjuntos de dados diferentes inferiram filogenias um pouco diferentes 
para os felinos. Warren Johnson e Stephen O’Brien (1997), por exemplo, reconstruíram 
uma filogenia em que os leões e os tigres são os parentes mais próximos reciprocamente, 
enquanto Michelle Mattern e Deborah McLennan (2000) reconstruíram uma árvore em 
que os tigres e os jaguares são os parentes mutuamente mais próximos. Além disso, Warren 
Johnson e colaboradores (2006) reconstruíram uma árvore em que os jaguares e os leões 
são os parentes de maior proximidade entre eles.
Uma vez introduzida a idéia da árvore, estamos prontos para explorar as evidências que 
retratam o padrão da história da vida – isto é, as evidências de que todas as diferentes for-
mas de vida da Terra são aparentadas.
Espécies-anel
O primeiro tipo de evidência de ancestralidade comum que se poderia buscar é a docu-
mentação de que uma espécie pode dividir-se em duas. As espécies-anel, exemplificadas 
pelo gorjeador esverdeado siberiano (Phylloscopus trochiloides), fornecem essa evidência 
(Figura 2.17). A distribuição geográfica do gorjeador esverdeado forma um anel que 
circunda o Platô Tibetano. Embora a complexidade dos cantos desse pássaro aumente do 
sul para o norte, em torno de ambos os lados do anel, os indivíduos se reconhecem como 
membros da mesma espécie por meio do entrecruzamento em qualquer lugar em que 
se encontrem (Irwin et al., 2001a; Wake, 2001). A exceção está na Sibéria Central, onde 
a forma do nordeste encontra a forma do noroeste, e essas duas variedades recusam-se a 
cruzar-se.
Algumas espécies parecem 
estar no processo de dividir-se 
em duas. As populações de livre 
entrecruzamento conectam-se à 
espécie inteira, mas os membros 
de algumas populações não se 
entrecruzam.
Platô
Tibetano
Lacuna resultante
do desflorestamento
Figura 2.17 Evidência de que 
uma espécie pode dividir-se em 
duas. À esquerda, um gorjeador 
esverdeado siberiano (Phyllos-
copus trochiloides). À direita, um 
mapa que mostra a amplitude 
das variantes geográficas do gor-
jeador esverdeado. Os pássaros 
entrecruzam-se em qualquer local 
em que estiverem, em torno do 
Platô Tibetano, exceto onde a for-
ma do noroeste encontra a forma 
do nordeste, na região hachurada 
com contorno em laranja. Nessa 
área, os pássaros comportam-se 
como espécies diferentes. Foto ob-
tida por D. Irwin, em Wake (2001); 
mapa em Irwin et al. (2005).
54 Scott Freeman & Jon C. Herron
Darren Irwin e colaboradores (2005) apresentaram evidências genéticas de que não 
existem outras fronteiras biológicas, alémda Sibéria Central, entre uma forma de gorjeador 
esverdeado e outra. A saber, todos os gorjeadores esverdeados são membros de uma única 
e grande população que faz uma volta em torno de si própria. Irwin argumenta que essa 
população originou-se no sul, expandindo-se para o norte e dali em duas direções. Na 
época em que as duas frentes se reconectaram, muitas gerações depois, os pássaros estavam 
suficientemente modificados para mostrarem desinteresse mútuo no romance.
Os gorjeadores esverdeados mostram que, com espaço e tempo, uma espécie gra-
dualmente pode dividir-se em duas. Para uma revisão de exemplos adicionais sobre as 
espécies-anel, ver Irwin (2001b). Com essa evidência de ancestralidade comum em pe-
quena escala, agora nos dedicaremos às evidências de ancestralidade comum em escalas 
maiores.
Homologia
Quando as áreas da anatomia comparada e da embriologia comparada se desenvolveram, 
no início do século XIX, um dos resultados mais notáveis a emergir foi o de que as si-
milaridades fundamentais são subjacentes às diferenças físicas óbvias entre as espécies. Os 
primeiros pesquisadores denominaram esse fenômeno de homologia – literalmente, o 
estudo das semelhanças. Richard Owen, um dos principais anatomistas britânicos, definiu 
a homologia como “o mesmo órgão, em diferentes animais, sob todas as variedades de 
forma e função.”
Homologias estruturais e do desenvolvimento
Um exemplo famoso de homologia provém dos trabalhos de Owen e do Barão Georges 
Cuvier de Paris, o fundador da anatomia comparada. Ambos descreveram extensas seme-
lhanças entre os esqueletos e os órgãos de vertebrados. Algumas dessas similaridades estão 
ilustradas na Figura 2.18.
Referindo-se aos trabalhos de Owen e Cuvier, Darwin (1859, p. 434) escreveu:
“O que poderia ser mais curioso do que a mão de um homem, modelada para agar-
rar, do que a garra de uma toupeira para escavar, a perna do cavalo, a nadadeira em 
forma de remo da toninha e a asa do morcego, sendo todas construídas no mesmo 
padrão e incluindo os mesmos ossos, nas mesmas posições relativas?”
O ponto principal era que os projetos subjacentes dos membros anteriores desses verte-
brados são semelhantes, embora sua função e sua aparência sejam diferentes. Isso distingue 
Os organismos mostram 
curiosas semelhanças em 
estrutura e desenvolvimento, 
não-relacionadas à função. Essas 
semelhanças são difíceis de 
explicar pela Teoria da Criação 
Especial, mas fáceis, à luz da 
Teoria da Evolução.
Humano
Úmero
Rádio
Ulna
Ossos do
carpo
Ossos do
metacarpo
Falanges
Toninha
Cavalo
Morcego
Toupeira
Ulna
Figura 2.18 Homologias estru-
turais. Estes membros anteriores 
de vertebrados são usados para 
diferentes funções, mas têm a mes-
ma seqüência e o mesmo arranjo 
de ossos. Nesta ilustração, os ossos 
homólogos apresentam cores idên-
ticas e estão assinalados no braço 
humano.
Análise Evolutiva 55
a similaridade nos projetos entre os membros anteriores dos vertebrados da similaridade, 
por exemplo, nos projetos entre um tubarão e uma baleia (Figura 2.19). Tanto o tubarão 
quanto a baleia têm forma aerodinâmica, nadadeiras ou barbatanas curtas para orientação, 
e uma possante cauda para propulsão. Tais semelhanças morfológicas têm sentido se levar-
mos em consideração sua função: movimentação rápida na água. Os engenheiros humanos 
incorporam os mesmos aspectos na competência náutica. Por outro lado, a semelhança 
interna entre os membros anteriores com funções radicalmente diferentes parece arbitrária. 
Um engenheiro projetaria instrumentos para agarrar, cavar, correr, nadar e voar usando o 
mesmo conjunto de elementos estruturais na mesma posição anatômica? Com base nessa 
observação, Darwin concluiu que a semelhança entre os membros anteriores dos verte-
brados é difícil de explicar à luz da Teoria da Criação Especial. Todavia, essa semelhança 
é compreensível se todos os vertebrados forem descendentes de um ancestral comum, do 
qual herdaram o projeto fundamental de seus membros. De acordo com Darwin, a homo-
logia sustenta a Teoria da Evolução.
Os exemplos de homologia conhecidos na época de Darwin extrapolavam as formas 
adultas e os vertebrados. O naturalista Louis Agassiz estava entre os que observaram que os 
embriões de uma grande variedade de vertebrados contêm algumas similaridades notáveis, 
especialmente no início do desenvolvimento (Figura 2.20). O próprio Darwin (1862) ana-
lisou a anatomia das flores de orquidáceas e mostrou que, embora tenham formas variáveis 
e atraiam polinizadores diversos, são construídas, realmente, com o mesmo conjunto de 
componentes. Como os membros anteriores dos vertebrados, as flores da Figura 2.21 têm 
as mesmas partes, nas mesmas posições relativas.
Qual a causa dessas semelhanças? Darwin argumentou que a descendência a partir de 
um ancestral comum é a explicação mais lógica. Sustentava que os embriões da Figura 
2.20 são semelhantes porque todos os vertebrados evoluíram do mesmo ancestral, e alguns 
estágios do desenvolvimento permaneceram similares, quando os répteis, as aves e os ma-
míferos se diversificaram ao longo do tempo. Igualmente, argumentou que as orquídeas da 
Figura 2.21 são similares porque compartilham um ancestral comum.
Cobra Galinha Gambá Gato Morcego Humano
Estágio 
inicial 
(embrião 
caudado)
Estágio 
médio 
(embrião 
avançado)
Estágio 
tardio 
(forma 
adulta 
visível)
Bolsas 
faríngeas
Cauda
Figura 2.20 Homologias do desenvolvimento. Os embriões de diferentes vertebrados exibem notáveis semelhanças no início do seu de-
senvolvimento. Observe que todos os embriões iniciais aqui mostrados têm bolsas faríngeas e cauda. Em Richardson et al. (1998).
Figura 2.19 Similaridades não-
homólogas. Esse tubarão e essa 
orca têm formas aerodinâmicas, cau-
das possantes e nadadeiras ou bar-
batanas curtas, ainda que o primeiro 
seja um peixe, e a última, um mamí-
fero. Todas essas similaridades são 
compreensíveis, considerando-se 
suas funções, e não são homólogas.
56 Scott Freeman & Jon C. Herron
Homologias moleculares
Os avanços da genética molecular revelaram outras similitudes fundamentais entre os or-
ganismos, com destaque, entre essas, para o código genético. Com poucas exceções, todos 
os organismos estudados até o presente usam as mesmas trincas de nucleotídeos, ou có-
dons, para especificar os mesmos aminoácidos a serem incorporados em proteínas (Figura 
2.22). A atribuição específica de códons aos aminoácidos, no código genético, reduz os 
efeitos prejudiciais das mutações pontuais e dos erros de tradução (Freeland et al., 2000). 
No entanto, teoricamente é possível uma enorme quantidade de códigos alternativos, al-
guns dos quais funcionariam tão bem ou melhor do que o código genético real (Judson e 
Haydon, 1999). Além disso, a presença de um código genético exclusivo poderia oferecer 
diferentes vantagens. Por exemplo, se os humanos usassem um código genético diferente 
do dos chimpanzés, não teriam sido suscetíveis aos vírus transmitidos pelos chimpanzés, 
que os invadiram e se transformaram no HIV (ver Capítulo 1). Quando esse vírus tentou 
replicar-se no interior das células humanas, suas proteínas teriam sido truncadas durante a 
tradução. Se é possível a existência de códigos genéticos alternativos, cujo uso seria vanta-
joso, por que praticamente todos os organismos utilizam o mesmo código? O darwinismo 
fornece uma resposta lógica: a totalidade dos organismos herdou seu código genético de 
um ancestral comum.
Nosso segundo exemplo de homologia molecular envolve um defeito genético en-
contrado no cromossomo 17 do genoma humano. Os defeitos compartilhados são espe-
cialmente úteis para distinguir entre a criação especial e a descendência a partir de um 
ancestral comum. A razão disso é conhecida de qualquer professor que tenha flagrado um 
aluno colando em um exame. Se A se sentasse próximo a B e escrevesse respostas corretas 
idênticas, isso pouco nos diria. Todavia, se A se sentasse perto de B e escrevesse respostas 
erradas idênticas,nossas suspeitas de cola aumentariam. Da mesma forma, defeitos compar-
tilhados entre os organismos sugerem ancestralidade comum.
No cromossomo 17, o gene para a chamada proteína da mielina periférica 22, ou PMP-
22, é flanqueado, em ambos os lados, por seqüências idênticas de DNA, denominadas 
repetições CMT1A (Figura 2.23a). Essa situação surgiu quando a repetição distal, que 
contém parte do gene para a proteína denominada COX10, foi duplicada e inserida na 
outra extremidade do gene PMP-22 (Reiter et al., 1997). A presença da repetição proximal 
Figura 2.21 Outras homolo-
gias estruturais. As flores das 
orquídeas variam em tamanho e 
forma, mas se compõem de ele-
mentos que são semelhantes em 
estrutura e orientação. Em Darwin 
(1862).
Phalaenopsis 
Oncidium
antera
antera
estigma
estigma
labelo
labelo
UGU
UGC
UGA
UGG
Primeira
base
U
Segunda base
G
Terceira
base
U
C
A
G
C
CGU
CGC
CGA
CGG
U
C
A
G
A
AGU
AGC
AGA
AGG
U
C
A
G
G
GGU
GGC
GGA
GGG
U
C
A
G
Códon
de RNA
Aminoácido Abreviatura
Cisteína
Cisteína
Fim
Triptofano
C
C
W
Arginina
Arginina
Arginina
Arginina
R
R
R
R
Serina 
Serina
Arginina
Arginina
S
S
R
R
Glicina
Glicina
Glicina
Glicina
G
G
G
G
Figura 2.22 Uma homologia 
genética: o código genético. 
Em quase todos os organismos, as 
mesmas trincas de nucleotídeos, 
ou códons, especificam os mesmos 
aminoácidos que formarão as pro-
teínas. Essa tabela mostra uma parte 
do código que aparece integral-
mente na Figura 5.3 (Capítulo 5).
Análise Evolutiva 57
CMT1A deve ser considerada um defeito genético, porque ocasionalmente essa repetição 
emparelha-se com a repetição distal, durante a meiose, resultando em crossing-over (permuta 
ou sobrecruzamento) desigual (Figura 2.23b; Lopes et al., 1998). Entre seus produtos, en-
contra-se um cromossomo com duas cópias do gene PMP-22 e um cromossomo em que 
falta inteiramente esse gene. Se qualquer um desses cromossomos anormais participar da 
fecundação, o zigoto resultante será predisposto a uma doença neurológica (Figura 2.23c). 
Os indivíduos com três cópias do gene PMP-22 terão a doença de Charcot-Marie-Tooth 
tipo 1A, enquanto os que têm apenas uma cópia do gene PMP-22 terão uma neuropatia 
hereditária com risco de paralisias compressoras.
Motivados pela hipótese de que os humanos compartilham um ancestral comum mais 
recente com os chimpanzés do que ambos compartilham com qualquer outra espécie, 
Marcel Keller e colaboradores (1999) examinaram os cromossomos de chimpanzés co-
muns, bonobos (também conhecidos como chimpanzés-pigmeus), gorilas, orangotangos e 
outros primatas. Tanto os chimpanzés comuns quanto os bonobos compartilham conosco 
as repetições emparelhadas CMT1A, que podem induzir crossing-over desigual. Todavia, a 
repetição proximal está ausente em gorilas, orangotangos e em todas as outras espécies que 
os pesquisadores analisaram. Esse resultado é difícil de explicar segundo o ponto de vista 
de que os humanos e os chimpanzés foram criados separadamente, mas faz sentido sob a 
hipótese de que a espécie humana é irmã de ambas as espécies de chimpanzés. As três espé-
cies herdaram a repetição proximal de um ancestral comum recente, exatamente como os 
caracóis das Ilhas 3 e 4, da Figura 2.14, herdaram as conchas alaranjadas.
Nosso terceiro exemplo de homologia molecular corresponde a outro tipo de peculia-
ridade genética que poderia ser considerada um defeito: os pseudogenes processados. 
Antes de explicarmos o que são pseudogenes processados, assinalemos que a maioria dos 
genes do genoma humano constitui-se de pequenas partículas codificadoras, ou éxons, 
separadas por seqüências intercalares não-codificadoras, ou íntrons. Depois que um gene 
é transcrito para o RNA mensageiro, os íntrons devem ser eliminados antes que a mensa-
gem seja traduzida em proteína. Mencionemos também que o genoma humano é repleto 
de retrotranspósons, elementos genéticos transponíveis, semelhantes aos retrovírus, que 
pulam de um lugar para outro, no genoma, por meio de transcrição para RNA, transcri-
As curiosas similaridades entre 
os organismos também ocorrem 
em nível molecular.
Doença de
Charcot-Marie-Tooth
tipo 1A
Proximal Distal
Gene PMP-22Repetição CMT1A Repetição CMT1A(a) Mapa do lócus PMP-22
e das repetições 
flanqueadoras,
no cromossomo
humano 17
(b) Pode ocorrer 
crossing-over desigual 
em conseqüência ao 
mau emparelhamento 
durante a meiose
(c) Genótipos resultantes 
de fecundações que 
envolvem produtos de 
crossing-over desigual Neuropatia hereditária 
com risco de paralisias 
compressoras
Figura 2.23 Um defeito genéti-
co que os humanos compartilham 
com os chimpanzés. (a) A repeti-
ção CMT1A proximal, junto ao gene 
que codifica a proteína PMP-22, é 
uma duplicação da repetição distal, 
inserida na outra extremidade do 
gene. (b) A repetição proximal pode 
emparelhar-se com a repetição dis-
tal, durante a meiose, resultando em 
crossing-over desigual. (c) Os genó-
tipos que resultam do crossing-over 
desigual estão associados a transtor-
nos neurológicos.
58 Scott Freeman & Jon C. Herron
ção reversa para DNA e inserção em um novo local (ver Luning Prak e Kazazian, 2000). 
Alguns dos retrotranspósons presentes em nosso genoma são ativos e codificam uma trans-
criptase reversa funcional.
Agora podemos explicar que os pseudogenes processados são cópias não-funcionais 
de genes normais que se originam quando os mRNAs processados são acidentalmente 
transcritos para DNA, pela transcriptase reversa e são reinseridos no genoma em uma nova 
localização (Figura 2.24a). Os pseudogenes processados são facilmente distinguíveis dos 
genes que os originaram, porque não contêm íntrons, nem promotores.
Para os nossos objetivos, o principal aspecto dos pseudogenes processados é que pos-
sibilitam uma estimativa de sua idade. Uma vez que não têm função alguma, tendem 
a acumular mutações; portanto, quanto mais mutações tiverem acumulado, mais antigos 
serão. Comparando a seqüência de um pseudogene processado com seu gene originário, 
podemos estimar o número de mutações que esse pseudogene acumulou e, a partir desse 
número, estimamos a sua idade.
Mediante combinação do que sabemos sobre os pseudogenes processados com a idéia 
da árvore apresentada no início desta seção, podemos planejar um teste da visão de Darwin 
sobre a história da vida. Se Darwin estiver correto − se as espécies forem relacionadas por 
descendência de um ancestral comum −, os pseudogenes processados mais antigos devem 
Éxon
Íntron
Éxon
Transcrição
Éxon
Íntron
Éxon
Processamento
DNA
mRNA
Éxon
Éxon
mRNA AAAA
Transcrição reversa
Éxon
Éxon
DNA TTTT
Inserção em
outro lócus
O pseudogene processado não
tem promotor, nem íntrons
Gene materno
(a) De onde se originam os pseudogenes (b) Predizendo a distribuição dos pseudogenes processados
Humano
Pseudogene
novo
Pseudogene
antigo
Pseudogene
intermediário
Pseudogene
Idade estimada
(milhões de anos) Humano Chimpanzé Gorila Orangotango
Macaco
reso
Macaco-prego
de cabeça preta Hamster
1 -enolase
7 AS
2 CALM II
1 AS
3 AS
3 CALM II
11
16
19
21
25
36
(c) Distribuição de seis pseudogenes humanos de várias idades
CA B A B
A
B
C B C C
C
Figura 2.24 Pseudogenes processados usados para testar a hipótese da ancestralidade comum, de Darwin. (a) Os pseudogenes proces-
sados surgem quando os RNAs mensageiros processados são transcritos reversamente e inseridos no genoma; os biólogos estimam sua idade 
pelo número de mutações que acumularam. (b) Se a hipótese da ancestralidade comum, de Darwin, estiver correta, os pseudogenes processados 
mais antigos ocorrerão em uma variedade mais ampla de espécies. (c) As distribuições taxonômicas desses seis pseudogenes processados são 
compatíveis com tal predição.
Análise Evolutiva 59
ser compartilhados por uma maior diversidade de espécies. A lógica por trás dessa afirmati-
va está ilustrada na Figura 2.24b. Quanto mais antigo for o ancestral em que um determi-
nado pseudogene surgiu, maior número de espéciesdescendentes irá tê-lo herdado. Algu-
mas dessas descendentes podem tê-lo perdido por deleção da seqüência inteira, todavia, se 
examinarmos numerosas espécies, o padrão geral deve ser evidente.
Felix Friedberg e Allen Rhoads (2000) estimaram as idades de seis pseudogenes pro-
cessados do genoma humano, as quais variaram de 11 milhões a 36 milhões de anos. 
Posteriormente, esses pesquisadores procuraram os mesmos pseudogenes processados nos 
genomas de chimpanzé, gorila, orangotango, macaco reso, macaco-prego de cabeça preta 
e hamster. Os resultados, apresentados na Figura 2.24c, são compatíveis com nossa predição. 
Os humanos compartilham o mais recente dos seis pseudogenes apenas com os grandes 
macacos africanos (chimpanzé e gorila) repartem os quatro pseudogenes de idade interme-
diária com uma diversidade crescente de primatas (embora o pseudogene de 16 milhões 
de anos aparentemente tenha sido perdido nos gorilas) e compartilham o pseudogene 
mais antigo com os grandes macacos africanos, o grande macaco asiático (orangotango), o 
macaco do Velho Mundo (reso) e o macaco do Novo Mundo (macaco-prego). Os pseudo-
genes processados são homologias moleculares cuja distribuição entre os primatas constitui 
evidência da ancestralidade comum.
O conceito moderno de homologia
A interpretação de Darwin sobre a homologia enraizou-se profundamente no pensamento 
biológico. Tão profundamente, de fato, que essa interpretação se tornou sua definição. Na 
definição de Owen, a homologia correspondia à curiosa similaridade estrutural, apesar das 
diferenças funcionais. Atualmente, muitos biólogos definem homologia como a semelhan-
ça devida à herança de características provenientes de um ancestral comum (Abouheif, 
1997; Mindell e Meyer, 2001). O Quadro 2.2 salienta que a homologia fundamenta o 
uso de organismos-modelo nas pesquisas biomédicas e na testagem de drogas. Em outras 
palavras, grande parte das pesquisas biomédicas atuais baseia-se na pressuposição de que 
os humanos se relacionam com os demais organismos da Terra por descendência de um 
ancestral comum. Os enormes sucessos desses esforços investigativos podem ser tomados, 
portanto, como fortes evidências da evolução.
A interpretação de Darwin sobre 
a homologia tornou-se sua 
definição: semelhança devida à 
ancestralidade comum.
A homologia pode parecer uma concepção abstrata, mas é 
realmente o princípio orientador da maioria das pesquisas 
biomédicas. A homologia é a razão pela qual os pesqui-
sadores em medicina conseguem obter resultados válidos 
quando testam a segurança de novas drogas em camun-
dongos ou estudam a base molecular das doenças em ra-
tos. Esses resultados podem ser extrapolados aos humanos 
se a base molecular ou celular do fenômeno do fenômeno 
testado é homóloga.
Os investigadores escolhem um organismo de estudo – 
também chamado organismo-modelo –, fundamentados 
no grau de homologia exigido para estudar um processo 
específico ou uma doença. Em psiquiatria e nas ciências 
comportamentais, por exemplo, freqüentemente os ma-
cacos e os grandes macacos (ou macacos antropóides) são 
os sujeitos experimentais preferidos, porque alguns as-
pectos de seu comportamento e das estruturas cerebrais 
são homólogos aos dos humanos. Uma vez que alguns 
genes envolvidos em processos mais básicos, como o do 
ciclo celular, são homólogos até entre parentes distantes, 
os pesquisadores usam o fermento de pão (Saccharomyces 
cerevisiae) para estudar por que certos genes com mau fun-
cionamento causam câncer em humanos. Mesmo em um 
nível mais básico, os genes envolvidos no reparo do DNA 
são homólogos entre os humanos e a bactéria Escherichia 
coli. Primatas, leveduras e bactérias compartilham essas ca-
racterísticas com os humanos, porque todos as herdaram 
de um ancestral comum.
Quadro 2.2 Homologia e organismos-modelo
60 Scott Freeman & Jon C. Herron
Relações entre as espécies
O reconhecimento de Darwin sobre as relações de parentesco observadas por meio da des-
cendência compartilhada estendeu-se a fenômenos diferentes da homologia. Sua viagem às 
ilhas Galápagos exerceu uma forte influência em suas idéias sobre as relações entre as espé-
cies. Enquanto esteve a bordo do HMS Beagle, durante cinco anos de missão exploratória 
e mapeamento, Darwin coletou e catalogou a flora e a fauna encontradas durante essa via-
gem. Ficou especialmente impressionado pelos tordos-dos-remédios observados durante 
seu trabalho nas Galápagos, pois várias ilhas tinham populações diferentes. Embora as aves 
fossem todas similares em cor, tamanho e forma – e, desse modo, claramente relacionadas 
entre si –, cada população de tordos-dos-remédios parecia suficientemente diferente para 
ser classificada como espécie separada. Isso foi confirmado, mais tarde, por um taxonomista, 
colega de Darwin, quando esse retornou à Inglaterra. Darwin e outros acompanharam es-
ses resultados com estudos que mostravam o mesmo padrão nas tartarugas e nos tentilhões 
das Galápagos: as diversas ilhas abrigavam espécies diferentes, mas altamente aparentadas 
(ver Desmond e Moore, 1991).
Para explicar esse padrão, Darwin formulou a hipótese de que uma pequena população 
de tordos-dos-remédios, proveniente da América do Sul, colonizara as Galápagos há muito 
tempo. Sua tese era de que essa população se expandiu, no novo hábitat, e suas subpopu-
lações colonizaram subseqüentemente diferentes ilhas do arquipélago. Uma vez que as 
subpopulações dessas aves se tornaram fisicamente isoladas, dessa maneira divergiram o 
suficiente para constituírem espécies diferentes.
Como as homologias estruturais, a existência de formas fortemente aparentadas nos 
grupos de ilhotas foi uma conseqüência lógica da descendência com modificações. Por 
outro lado, ambos os padrões mostraram-se incompatíveis com a criação especial, que 
preconizava que os organismos haviam sido criados independentemente. Sob a hipótese 
da criação especial, nenhum padrão específico é esperado na formação ou nas relações 
geográficas dos organismos.
Evidências da ancestralidade comum
Os organismos que povoam a Terra mostram um alto grau de semelhança em seus genes, 
desenvolvimento e estruturas. Algumas dessas semelhanças têm sentido funcional, como as 
similaridades de forma entre um tubarão e uma baleia, podendo ser explicadas à luz da cria-
ção especial ou da evolução. No entanto, outras semelhanças, como a dos ossos dos mem-
bros anteriores de vários vertebrados ou os pseudogenes processados nos humanos e em 
primatas, têm pouco ou nenhum sentido funcional, sendo explicadas com mais facilidade à 
luz da visão de Darwin, de que os organismos são descendentes de um ancestral comum.
2.3 A idade da Terra
Na época em que Darwin começou a pesquisar sobre a origem das espécies, os dados 
geológicos haviam contestado um aspecto essencial da Teoria da Criação Especial: o de 
que a Terra tinha apenas aproximadamente 6.000 anos. Avolumavam-se, então, as evi-
dências de que a Terra era antiga.
Grande parte dessas evidências fundamentava-se em um princípio denominado uni-
formitarianismo, articulado primeiramente por James Hutton, no fim do século XVIII. 
O uniformitarianismo afirma que os processos geológicos que ocorrem atualmente já 
aconteceram, de modo similar, no passado. Esse princípio foi proposto em oposição direta 
à hipótese denominada de catastrofismo, segundo a qual as formações geológicas atuais re-
sultaram de eventos catastróficos, como o dilúvio bíblico, que ocorreram antigamente, em 
escala jamais observada no presente.
A suposição do uniformitarianismo e a rejeição do catastrofismo levaram Hutton, e 
posteriormente Charles Lyell, a inferir que a Terra era inimaginavelmente antiga, em 
As espécies que são muito 
semelhantes tendem a agrupar-
se geograficamente. Isso 
sugere que não foram criadas 
independentemente, mas que 
descendem de uma espécie 
ancestral comum que viveu na 
mesma região.
A jovem ciência da geologia 
confirmou que a Terra já existia 
há vastos períodos de tempo. 
A evoluçãoé um processo 
dependente do tempo, mas a 
criação especial não.
Análise Evolutiva 61
termos humanos, conclusão essa orientada pelas evidências dos dados. Esses primeiros 
geólogos mediram a taxa de continuidade dos processos de formação de rochas, como 
os depósitos de argila, areia e cascalho nas praias e nos deltas dos rios, e o acúmulo de 
conchas marinhas (os precursores do calcário). Com base nessas observações, ficou claro 
que haviam sido necessários vastos períodos de tempo para produzir as imensas forma-
ções rochosas que estavam sendo mapeadas nas ilhas britânicas e na Europa por esses 
pesquisadores.
A escala geológica de tempo
Quando Darwin iniciou seu trabalho, Hutton e seus seguidores já estavam em meio a um 
esforço de 50 anos para colocar as principais formações rochosas e estratos fossilíferos da 
Europa em seqüência, dos mais recentes aos mais antigos. Sua técnica denominava-se data-
ção relativa, pois seu objetivo era determinar a idade de cada formação rochosa em relação 
a outros estratos. A datação relativa era um exercício de lógica, com base nas seguintes 
suposições:
As rochas mais recentes são depositadas sobre as rochas mais antigas (esse é o princí- •
pio da superposição).
A lava e as rochas sedimentares, como os arenitos, calcários e xistos limosos, deposi- •
tavam-se originalmente em posição horizontal. Em conseqüência, qualquer elevação 
ou inclinação nesses tipos de rochas deve ter ocorrido após sua deposição (princípio 
da horizontalidade original).
As rochas que se intrometem entre as camadas de outras rochas ou formam filões •
ou diques são mais recentes do que suas rochas hospedeiras (princípio das relações 
transversais).
Pedregulhos, cascalhos ou outros fragmentos encontrados no corpo de uma rocha são •
mais antigos do que sua rocha hospedeira (princípio das inclusões).
As formas de vida de fósseis mais antigas são mais simples do que as formas mais •
recentes, e essas últimas são mais semelhantes às formas existentes (princípio da su-
cessão faunística).
Usando essas regras, os geólogos estabeleceram a cronologia das datas relativas, conhe-
cida como escala geológica do tempo (Figura 2.25). Também formularam o conceito de 
coluna geológica, que é a história geológica da Terra fundamentada em uma seqüência 
complexa de estratos rochosos, partindo dos mais antigos para os mais recentes. (Não há 
lugar algum da Terra em que todos os estratos rochosos que se formaram ao longo do 
tempo ainda estejam presentes. Ao contrário, ocorrem sempre lacunas onde alguns estratos 
sofreram erosão completa. Todavia, combinando os dados de diferentes locais, os geólogos 
conseguem reunir um registro completo da história geológica.)
O princípio do uniformitarianismo, a escala geológica de tempo e a coluna geológica 
forneceram evidências notáveis de uma Terra antiga. Os geólogos começaram a trabalhar 
em escalas de tempo de dezenas de milhões de anos, em vez de escalas de alguns milhares 
de anos, muito antes que Darwin publicasse suas idéias sobre as mudanças ao longo do 
tempo e a descendência com modificações. Esses dados geológicos foram importantes para 
a teoria da evolução. A criação especial é um processo instantâneo, mas as mudanças evo-
lutivas necessitaram de longos períodos de tempo para produzirem a diversidade de formas 
de vida observada hoje em dia.
Juntamente com a escala geológica de tempo, na Figura 2.25, encontram-se as idades, 
conhecidas atualmente a partir da datação radiométrica (a escala do tempo não é linear), 
e uma árvore evolutiva mostrando as relações aceitas hoje em dia entre alguns organis-
mos atuais conhecidos e alguns fósseis importantes. As ocasiões de divergências observadas 
na filogenia são estimativas fundamentadas em dados genéticos (Hedges e Kumar, 2003), 
salientando-se que as mais antigas, em particular, são objeto de controvérsia (ver Graur e 
Martin, 2004; Hedges e Kumar, 2004; Reisz e Muller, 2004a,b; Glazko et al., 2005).
62 Scott Freeman & Jon C. Herron
Éo
n
Er
a
Período Época
Holoceno
1,8
5,2
23,8
33,5
55,6
65
98,9
144
160
180
206
228
251
290
353,7
408,5
439
495
543
2.500
3.600
4.600
Pleistoceno
Plioceno
Mioceno
Oligoceno
Eoceno
Paleoceno
Superior
Inferior
Superior
Médio
Inferior
Superior
Médio
Cítico
Permiano
Paleogeno
Neogeno
Quaternário
Pensilvaniano
Mississipiano
Idade
(Ma)
Triássico
Jurássico
Cretáceo
C
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Chimpanzés
vs. humanos
5,4 Ma
Aves vs.
crocodilos
228 Ma
Répteis existentes vs.
mamíferos 310 Ma
Anfíbios vs. amniotas 360 Ma
Peixes sem mandíbulas vs. peixes com mandíbulas 564 Ma
Insetos vs. vertebrados 993 Ma
Musgos
vs.
plantas
vascu-
lares
703 Ma
A
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Plantas vs. fungos vs. animais 1.576 Ma
Pr
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Rochas terrestres mais antigas 4.404
Rochas terrestres mais antigas 4.600
A
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Análise Evolutiva 63
Datação radiométrica
Em meados do século XIX, Hutton, Lyell e seus seguidores já haviam estabelecido, longe 
de qualquer dúvida, que a Terra era antiga. Entretanto, quão antiga? Quanto tempo se pas-
sara desde o início da vida na Terra?
A descoberta da radioatividade por Marie Curie, no início do século XX, forneceu aos 
cientistas um meio de responder a essas perguntas. Usando uma técnica denominada data-
ção radiométrica, os físicos e os geólogos começaram a atribuir idades absolutas às idades 
relativas estabelecidas pela escala geológica de tempo.
A técnica de datação radiométrica utiliza isótopos instáveis de elementos de ocor-
rência natural. Esses isótopos decaem, significando que se transformam em diferentes 
elementos ou em diferentes isótopos do mesmo elemento. Cada isótopo apresenta de-
caimento em uma taxa específica e constante, medida em uma unidade denominada 
meia-vida. Uma meia-vida é a quantidade de tempo despendida para que 50% do isóto-
po parental presente decaiam em seu isótopo-filho (Figura 2.26). O número de eventos 
de decaimento observados em uma amostra rochosa, ao longo do tempo, depende ape-
nas do número de átomos radioativos presentes nessa amostra As taxas de decaimento 
não são afetadas por temperatura, umidade ou qualquer outro fator ambiental. Con-
seqüentemente, os isótopos radioativos funcionam como relógios naturais. Para mais 
detalhes, veja Quadro 2.3.
Em razão de suas longas meias-vidas, os sistemas do potássio-argônio e do urânio-chum-
bo são os isótopos de escolha para se determinar a idade da Terra. Usando tais sistemas, que 
rochas podem ser testadas para se determinar quando a Terra se formou? Os modelos atuais 
sobre a formação da Terra predizem que o planeta era liquefeito durante grande parte de 
sua história inicial,o que dificulta a resposta a essa pergunta. No entanto, se considerarmos 
que todos os componentes de nosso sistema solar se formaram ao mesmo tempo, existem 
duas classes de rochas candidatas disponíveis para se datar a origem da Terra: rochas lunares 
Figura 2.25 A escala de tempo geológica. A seqüência de éons, eras, períodos e épocas mostrada à esquerda, no diagrama, foi estabelecida 
por meio de técnicas de datação relativa. Cada denominação de intervalo de tempo está associada a flora e fauna fósseis diferentes. As idades 
absolutas foram acrescentadas muito mais tarde, quando os sistemas de datação radiométrica se tornaram disponíveis. A abreviatura Ma repre-
senta milhões de anos. A árvore evolutiva mostrada à direita inclui alguns fósseis importantes (denominações em preto) e organismos atuais 
conhecidos (em cinza). Ver Hedges (2002) para um panorama detalhado da árvore da vida. As ocasiões de divergência, marcadas por pontos 
laranjas, são estimativas fundamentadas em dados genéticos (Hedges e Kumar, 2003).
0 1 2 3
Meias-vidas decorridas
N
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de
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Número de átomos do isótopo parental
Número de átomos do isótopo-filho
100% do isótopo parental
75% do isótopo parental
25% do isótopo-filho
50% do isótopo parental
50% do isótopo-filho
25% do isótopo parental
75% do isótopo-filho
12,5% do isótopo parental
87,5% do isótopo-filho
Figura 2.26 O decaimento radioativo. Mui-
tos isótopos radioativos decaem através de uma 
série de intermediários até que um isótopo-filho 
estável seja produzido. Os pesquisadores avaliam a 
proporção do isótopo parental em relação ao isó-
topo-filho em uma amostra rochosa, depois usam 
um gráfico como esse para converter a proporção 
avaliada no número de meias-vidas decorridas. A 
multiplicação do número de meias-vidas que se 
passaram pelo número de anos que uma meia-
vida leva para decorrer fornece uma estimativa da 
idade absoluta da rocha.
64 Scott Freeman & Jon C. Herron
A datação radiométrica possibilitou que os geólogos 
atribuíssem idades absolutas às rochas. É assim que essa 
técnica funciona. Inicialmente, é determinada a meia-
vida de um isótopo radioativo, mediante colocação de 
uma amostra em um instrumento que registra o número 
de eventos de decaimento ao longo do tempo. Natural-
mente, para os isótopos de vida longa, os pesquisadores 
devem fazer extrapolações de dados coletados durante 
um curto intervalo de tempo. A seguir, é medida a taxa 
de decaimento de isótopos parentais para isótopos-filhos, 
em uma amostra da rocha, freqüentemente com um ins-
trumento denominado espectrômetro de massa. Uma vez 
conhecidas a meia-vida do isótopo parental e a taxa atual 
de isótopos parentais decaídos para isótopos-filhos, pode 
ser calculado o número de anos que se passaram desde 
que a rocha foi formada.
Uma pressuposição crucial aqui é que a taxa de isóto-
pos parentais para isótopos-filhos quando a rocha se for-
mou seja conhecida. A datação de potássio-argônio, por 
exemplo, é um sistema importante para datar rochas de 
origem vulcânica. Podemos predizer que, inicialmente, a 
presença do isótopo-filho, argônio-40, será nula, pois esse 
é um gás que emana da rocha líquida e só começa a se 
acumular após sua solidificação. As observações de fluxos 
recentes de lava confirmam que isso é verdadeiro. Expressa 
em porcentagem, a taxa de potássio-40 para argônio-40 
em basaltos, lavas e cinzas recém-formados é 100:0, como 
foi predito (ver Damon, 1968; Faure, 1986).
Dos inúmeros átomos radioativos presentes na cros-
ta terrestre, os isótopos listados na Tabela 2.1 são os mais 
úteis. Além de serem suficientemente comuns para estar 
presentes em quantidades mensuráveis, também são está-
veis quanto a não migrar rapidamente para dentro ou para 
fora das rochas, após sua formação inicial. Se as moléculas 
se movessem, escapariam de nossa estimativa da idade da 
rocha circundante.
Na escolha de um isótopo adequado para a datação 
de rochas e fósseis de uma determinada idade, os geocro-
nologistas e os paleontólogos procuram uma meia-vida 
suficientemente curta que possibilite o acúmulo de uma 
quantidade mensurável do isótopo-filho, mas bastante 
longa para garantir que ainda seja deixada certa quanti-
dade mensurável do isótopo parental. Em muitas ocasiões, 
podem ser usados mais de um sistema de isótopos nas 
mesmas rochas ou fósseis, propiciando verificação inde-
pendentemente da idade.
Quadro 2.3 Um olhar mais acurado sobre a datação radiométrica
Tabela 2.1 Isótopos parentais e isótopos-filhos usados na datação radiométrica
Método
Isótopo 
parental
Isótopo-
filho
Meia-vida 
parental (anos)
Amplitude efetiva 
da datação (anos)
Materiais geralmente 
datados
Rubídio-
estrôncio
Rb-87 Sr-87 47 bilhões 10 milhões–4,6 bilhões Minerais ricos em potássio, 
como biotita, potássio, 
muscovita, feldspato e 
hornblenda; rochas vulcânicas
e metamórficas
Urânio-chumbo U-238 Pb-206 4,5 bilhões 10 milhões–4,6 bilhões Zirconita, uraninita e minério 
de urânio, como pechblenda; 
rochas ígneas e metamórficas
Urânio-chumbo U-235 Pb-207 71,3 milhões 10 milhões–4,6 bilhões Idem aos anteriores
Tório-chumbo Th-232 Pb-208 14,1 bilhões 10 milhões–4,6 bilhões Zirconita, uraninita
Potássio-argônio K-40 Ar-40 1,3 bilhão 100 mil–4,6 bilhões Minerais ricos em potássio, 
como biotita, muscovita e 
feldspato potássico; rochas 
vulcânicas
Carbono-14 C-14 N-14 5.730 100-100 mil Qualquer material que 
contenha carbono, tal como 
ossos, madeira, conchas, carvão 
vegetal, tecidos, papéis e 
excrementos de animais
Análise Evolutiva 65
e meteoritos. Ambos os sistemas de datação (urânio-chumbo e potássio-argônio) conferem 
a idade de 4,53 bilhões de anos às rochas lunares trazidas pelos astronautas da Apolo. Além 
disso, praticamente todos os meteoritos encontrados na Terra, que tenham sido datados, 
fornecem uma idade de 4,6 bilhões de anos. Portanto, os cientistas podem inferir que nos-
so planeta tem aproximadamente 4,6 bilhões de anos.
Há quanto tempo a vida na Terra está evoluindo? Os paleontólogos descobriram fósseis 
de organismos que aparentemente são cianobactérias e algas eucarióticas com cerca de 2 
bilhões de anos (Golubic e Hofmann, 1976; Han e Runnegar, 1992). Também relataram 
fósseis aparentes com 3,4 a 3,5 bilhões de anos (Knoll e Barghoorn, 1997; Schopf, 1993); 
contudo, alguns desses relatos são controversos (Brasier, 2002; Dalton, 2002; Schopf et al., 
2002). Os geoquímicos encontraram moléculas biológicas preservadas em rochas que têm 
2,7 bilhões de anos de idade (Brocks et al., 1999), além de evidência química sugestiva de 
vida com mais de 3,7 bilhões de anos (Mojzsis et al., 1996; Rosing, 1999). Novamente, 
entretanto, alguns dos relatos da vida primitiva são controversos (Fedo e Whitehouse, 2002; 
Kerr, 2002; van Zullen et al., 2002). Em conjunto, esses dados indicam que a vida está evo-
luindo na Terra há pelo menos 2,7 bilhões de anos e possivelmente há mais de 3,7 bilhões 
de anos.
A idade da Terra
No século XIX, a datação relativa sugeriu que a Terra era muito mais antiga do que os 
6.000 anos preditos pelo Arcebispo Ussher. No século XX, a datação absoluta confirmou 
que a vida existe há no mínimo 450.000 vezes mais tempo do que o sugerido pela Teoria 
da Criação Especial.
2.4 Existe, necessariamente, um conflito entre a biologia 
evolutiva e a religião?
Examinamos as evidências que entram em conflito com a Teoria da Criação Especial, uma 
visão da história da vida originada pela interpretação literal do Livro do Gênese, da Bí-
blia. Além disso, argumentamos que essas evidências são compatíveis com a alternativa de 
Darwin, a teoria da descendência com modificações a partir de um ancestral comum. Isso 
significa que a biologia evolutiva está, necessariamente, em conflito com o cristianismo ou 
com as religiões em geral? Da mesma forma em que tratamos de outras questões, em todo 
este livro, trataremos desse tema como uma questão empírica. Inicialmente, considerare-
mos brevemente um pouco de teoria – nesse caso,obtida da filosofia da ciência. A seguir, 
observaremos algumas evidências.
Naturalismo metodológico e naturalismo ontológico
Os cientistas procuram entender o mundo natural: o que ele contém, como chegou a seu 
estado atual e as leis que regulam seu comportamento. Como uma regra fundamental que 
governa o modo como conduzem suas indagações, os cientistas modernos adotaram uma 
posição que os filósofos da ciência chamam de Naturalismo Metodológico (Pennock, 
1996). Nessa posição, as únicas hipóteses que os pesquisadores propõem para explicar os 
fenômenos naturais, e as únicas explicações que eles aceitam, são as que envolvem estrita-
mente causas naturais.
A adoção do naturalismo metodológico pelos cientistas pode ser justificada em bases 
puramente práticas: é o único meio de fazer algum progresso. Se nos permitirmos a opção 
de recorrer a explicações sobrenaturais, então não teremos meios de saber quando deve-
mos continuar lutando com um problema difícil e quando devemos simplesmente parar 
e declarar que o fenômeno em questão é um milagre. Por meio da disciplina de jamais 
A datação radiométrica confirma 
que a Terra e a vida têm bilhões 
de anos de existência.
66 Scott Freeman & Jon C. Herron
desistir, os cientistas fizeram enorme progresso na resolução de mistérios que as gerações 
anteriores julgavam além do alcance do pensamento racional. O triunfo de Darwin em 
explicar a origem das espécies é apenas um exemplo entre muitos.
Ao mesmo tempo em que o naturalismo metodológico provou ser um princípio 
orientador inestimável para o conhecimento do mundo, esse princípio deve ser distin-
guido do Naturalismo Ontológico. O naturalismo ontológico é a posição de que 
o mundo natural é tudo o que existe. Como dissemos, um naturalista metodológico 
assume, no interesse da pesquisa e da argumentação, que nada mais existe. Um natu-
ralista ontológico vai além e realmente acredita que nada mais existe. Se o leitor julgar 
que fazer essa distinção é discutir minúcias ou meramente declarar o óbvio, isso pro-
vavelmente dependerá de sua postura filosófica. A questão, para nossos objetivos, é que 
o comprometimento com o naturalismo metodológico não significa, necessariamente, 
nem lógica ou emocionalmente, que também envolva o comprometimento com o na-
turalismo ontológico. Em linguagem menos precisa, mas mais simples, o fato de um 
indivíduo se abster de discutir Deus no trabalho não significa, necessariamente, que esse 
indivíduo é ateísta em casa.
Existem biólogos evolucionistas religiosos?
Essa é a teoria; o que dizer sobre os dados? O que faz os biólogos evolucionistas acredita-
rem realmente na existência do sobrenatural?
Certamente muitos biólogos evolucionistas são naturalistas ontológicos. Eis aqui alguns 
exemplos das respostas de dois deles, quando solicitados a explicar por escrito por que são 
humanistas leigos (Bonner et al., 1997). O primeiro é de Richard Dawkins:
“Estamos sozinhos no universo. A humanidade não espera auxílio algum do exterior, 
por isso nossa ajuda, tal como ela existe, deve vir de nossos próprios recursos. Como indi-
víduos, devemos aproveitar ao máximo o pequeno período de tempo que temos, pois é um 
privilégio estarmos aqui. Devemos aproveitar a oportunidade apresentada pela nossa boa 
sorte e suprir nossas breves memórias, antes de morrermos, com o conhecimento de por 
que, e onde, existimos.”
O segundo é de Edward O. Wilson:
“...o materialismo científico explica imensamente mais do mundo físico e biológi-
co tangível, em detalhes precisos e úteis, do que a teologia e o misticismo da Idade 
do Ferro, que nos foram legados pelas grandes religiões modernas, jamais sonharam 
explicar. O materialismo científico oferece uma visão épica da origem e do signi-
ficado da humanidade, muito maior e, creio, mais nobre do que a concebida por 
todos os profetas da antiga associação. Suas descobertas sugerem que, gostemos ou 
não, estamos sozinhos. Devemos nos avaliar e julgar, e decidiremos nosso próprio 
destino.”
Outros biólogos evolucionistas, no entanto, rejeitam o naturalismo ontológico, e alguns 
deles são profundamente religiosos. Mais uma vez, oferecemos dois depoimentos por es-
crito. O primeiro é de Kenneth Miller (1999, p. 267):
“Um descrente, naturalmente, deposita sua confiança na ciência e não encontra valor 
algum na fé. E eu certamente concordo que a ciência permite ao crente e ao des-
crente investigar igualmente o mundo natural, por meio de uma lente comum de 
observação, experimentos e teoria. A capacidade da ciência para transcender as dife-
renças culturais, políticas e até religiosas faz parte de seu talento e de seu valor como 
Os cientistas rejeitam as 
explicações sobrenaturais para 
os fenômenos naturais. Isso 
não significa que todos os 
cientistas rejeitem a existência 
do sobrenatural.
Análise Evolutiva 67
meio de conhecimento. O que a ciência não pode fazer é atribuir significado ou 
propósito ao mundo que ela explora. Isso conduz alguns a concluírem que o mundo, 
do modo como é percebido pela ciência, é desprovido de significado e carente de 
propósito. Não é assim. Eu sugeriria que isso quer dizer que nossa tendência humana 
para atribuir significado e valor deve transcender a ciência e, essencialmente, deve 
originar-se de fora dela.”
O segundo depoimento é de Loren Eiseley (1946, p. 210):
“Eu diria que, se a matéria ‘morta’ construiu essa curiosa paisagem de grilos impor-
tunos, pardais canoros e homens perplexos, deve ser compreensível até ao materialista 
mais dedicado que a matéria do qual fala contém poderes surpreendentes, se não 
espantosos, e possivelmente talvez seja, como Hardy sugeriu, ‘apenas uma máscara de 
muitos usos da Grande Face que lhe está por trás’.”
A fim de determinar a freqüência da crença religiosa entre os cientistas norte-america-
nos, Edward Larson e Larry Witham (1997, 1998, 1999) abordaram várias centenas de ma-
temáticos, astrônomos, físicos e biólogos, perguntando-lhes se acreditam em: (1) um Deus 
particular a quem se reza e de quem se espera receber uma resposta, e (2) imortalidade pes-
soal que transcende a morte. Larson e Witham tentavam replicar, com a maior semelhança 
possível, um levantamento realizado em 1914, por James Leuba. Esse pesquisador formulou 
suas perguntas de modo a refletirem o que ele próprio observava como doutrinas centrais 
das igrejas cristãs tradicionais. Em 1996, como em 1914, alguns dos indivíduos abordados 
objetaram que as definições do levantamento sobre Deus e a vida após a morte eram 
restritivas demais. Não obstante, aproximadamente 40% de todos os cientistas que Leuba 
entrevistou, incluindo cerca de 30% dos biólogos, referiram sua crença em Deus. Quase a 
mesma porcentagem afirmou sua crença na imortalidade pessoal. Leuba havia predito que 
a freqüência de fé religiosa entre os cientistas diminuiria com o passar do tempo. Na reali-
dade, contudo, Larson e Witham descobriram que a freqüência da crença mudara pouco ao 
longo dos 80 anos de intervalo entre as pesquisas.
Um manual sobre evolução não é o local para uma discussão de teologia, entretanto, 
antes de abandonar esse tema, também mencionaremos que a maioria dos teólogos não 
vê conflito algum entre evolução e religião. Assim a Assembléia Geral da Igreja Presbi-
teriana Unida, nos Estados Unidos, manifestou-se em uma resolução adotada em 1982 
(ver National Center for Science Education, 2000; ver também Alters e Alters, 2001; 
Pennock, 2001):
“... a imposição de um ponto de vista fundamentalista a respeito da interpretação 
da literatura bíblica – no qual a totalidade das palavras é assimilada com uniforme 
literalidade e se torna uma autoridade absoluta em todas as matérias, sejam morais, 
religiosas, políticas, históricas ou científicas – está em conflito com a perspectiva da 
interpretação bíblica mantida, caracteristicamente, pelos doutos da Bíblia e pelas 
escolas teológicas no âmbito representativo do Protestantismo, do Catolicismo Ro-
mano e do Judaísmo. Tais eruditos consideram que a teoriacientífica da evolução 
não entra em conflito com sua interpretação das origens da vida encontradas na 
literatura bíblica.”
A crença religiosa é menos comum entre os cientistas do que entre os não-cientistas 
(Bishop, 1998), mas para muitas pessoas, inclusive muitos biólogos evolucionistas, não há 
contradição entre aceitar a evolução e acreditar em Deus.
Para muitos cientistas e teólogos, 
não há conflito necessário entre 
ciência e religião.
68 Scott Freeman & Jon C. Herron
O elemento-padrão da Teoria da Evolução afirma que as 
espécies mudaram ao longo do tempo e se relacionam por 
descendência de um ancestral comum. Darwin argumentou 
vigorosamente por essa teoria, em sua obra A Origem das Es-
pécies, publicada em 1859. Naquela época, a única explicação 
dominante para a história da vida era a Teoria da Criação 
Especial, sustentando que as espécies foram criadas indepen-
dente e recentemente, e não mudam com o passar do tempo.
Os conjuntos de dados sobre as espécies vivas e fósseis 
refutam a hipótese de que as espécies não se modificam ao 
longo do tempo. A presença de estruturas rudimentares, de 
estágios transitórios de desenvolvimento e de seqüências ves-
tigiais de DNA em organismos contemporâneos é facilmente 
compreendida como conseqüência de mudanças ao longo do 
tempo. A modificação de características importantes, como o 
comprimento do aparelho bucal dos percevejos do saboei-
ro, também tem sido observada diretamente em centenas de 
espécies diferentes. A hipótese da modificação ao longo do 
tempo é, além disso, sustentada pelas amplas extinções, pela 
lei de sucessão e pelas formas de transição documentadas no 
registro fóssil.
Várias linhas de evidências argumentam que as espé-
cies não foram criadas independentemente. Por exemplo, 
existem vastas homologias estruturais, genéticas e de de-
senvolvimento entre os organismos. Essas similaridades são 
explicadas mais logicamente como o produto da descen-
dência a partir de um ancestral comum. Do mesmo modo, 
os grupos de espécies muito relacionadas que vivem na 
mesma região geográfica, como os tordos-dos-remédios, 
os tentilhões das Galápagos e as tartarugas que Darwin 
observou nas ilhas Galápagos, são facilmente interpretados 
como descendentes de populações que colonizaram essa 
região no passado.
Em meados do século XIX, o princípio do uniformitaria-
nismo e a conclusão da escala geológica do tempo persuadi-
ram a maioria dos cientistas de que a Terra é muito mais anti-
ga do que os poucos milhares de anos postulados pela Teoria 
da Criação Especial. Esse resultado foi comprovado no início 
do século XX, mediante datação radiométrica. Os melhores 
dados disponíveis sugerem que a Terra se formou há cerca de 
4,6 bilhões de anos, e sua primeira evidência fóssil de vida 
tem 3,7 bilhões de anos.
A Teoria da Evolução é bem-sucedida porque fornece 
uma explicação lógica para uma ampla variedade de ob-
servações e faz predições que podem ser testadas e com-
provadas.
Resumo 
Questões 
Revise as evidências da evolução analisadas nas Seções 2.1-1. 
2.3. Faça uma lista das fontes de evidência que eram disponí-
veis a Darwin e das que apareceram posteriormente. Indique 
a evidência que você considera mais forte e a que considera 
mais fraca. Explique por quê.
Suponha que você era um típico cidadão inglês de 1859, que 2. 
leu o novo livro de Darwin, A Origem das Espécies. Forne-
cidos os dados de que Darwin dispunha (veja sua resposta à 
questão 1), você estaria convencido de seus argumentos fa-
voráveis à ancestralidade comum? E para a seleção natural? 
Caso sua resposta seja negativa, você pensa que as evidências 
finalmente penderam em favor da referida proposta quando: o 
Archaeopteryx foi descoberto (1861); as leis de Mendel sobre a 
hereditariedade tornaram-se amplamente conhecidas (1900); 
Dobzhansky e outros mostraram como a genética está rela-
cionada com a seleção natural (a partir de 1937); a estrutu-
ra molecular do DNA foi determinada (1959); os fósseis de 
hominídeos muito semelhantes a macacos foram descobertos 
(dos anos 1970 ao período presente); as informações da se-
qüência de DNA tornaram-se disponíveis (dos anos1990 ao 
presente); os fósseis de dinossauros com penas e baleias com 
pernas foram descobertos (dos anos 1990 ao presente), ou por 
nada disso, absolutamente?
Como evidências de mudança com o passar do tempo, a Fi-3. 
gura 2.3a apresenta duas populações de percevejos do sabo-
eiro que diferem quanto ao comprimento de seus aparelhos 
bucais e são descendentes de um ancestral comum. Como as 
diferentes linhagens de cães ou de gatos poderiam ser usadas 
para a construção de um argumento semelhante? Como você 
poderia testar se todas as linhagens de cães ou de gatos são 
descendentes de um ancestral comum?
As Figuras 2.10 e 2.13 mostram exemplos de fósseis de tran-4. 
sição. Se a teoria da evolução, de Darwin, estiver correta e 
todos os organismos forem descendentes, com modificações, 
de um ancestral comum, sugira outros exemplos de formas de 
transição que devem ter existido e produzido fósseis. Se esses 
fósseis forem encontrados, algum dia, reforçarão a hipótese 
de que tais espécies de transição existiram antigamente? De 
modo contrário, se esses fósseis não tivessem sido encontrados, 
isso enfraqueceria a hipótese de que as espécies de transição 
existiram antigamente?
Os fósseis de transição das Figura 2.10 a 2.12 demonstram 5. 
que os dinossauros desenvolveram penas muito antes de terem 
desenvolvido a capacidade de voar. Evidentemente, as penas 
não evoluíram por suas vantagens aerodinâmicas. Além dessas 
vantagens aerodinâmicas, o que mais fazem as penas pelas aves, 
hoje em dia? Que vantagens as penas poderiam ter oferecido 
aos dinossauros? Você pode pensar em um meio de testar sua 
hipótese?
A Seção 2.2 apresentou duas definições de homologia: a defi-6. 
nição clássica, formulada por Richard Owen (página. 54) e a 
definição moderna, favorecida por muitos biólogos contem-
Análise Evolutiva 69
porâneos (página. 59). Observe os órgãos vestigiais mostrados 
na Figura 2.4. A diminuta asa de um quivi marrom é homólo-
ga à asa de uma águia? Os esporões de uma cobra Charina bot-
tae são homólogos aos membros posteriores de um canguru? 
Por qual definição de homologia?
Os importantes conceitos de analogia e homologia são usados 7. 
na comparação de espécies. As características são homólogas se 
são derivadas, evolutiva e desenvolvimentalmente, da mesma 
estrutura-fonte. As características são análogas se têm funções 
semelhantes, mas são derivadas, evolutiva e desenvolvimental-
mente, de diferentes estruturas-fonte. Um exemplo clássico de 
estruturas análogas é o das asas dos insetos e das asas dos mor-
cegos. Quais dos seguintes pares de estruturas são análogos e 
quais são homólogos?
As nadadeiras dorsais de uma toninha e as de um salmãoa. 
As barbatanas de uma toninha e as nadadeiras peitorais b. 
(nadadeiras anteriores) de um salmão
As pernas articuladas de um coleóptero joaninha e as de c. 
um tordo
A cauda de um macaco reso e o cóccix de um humanod. 
As brácteas (folhas modificadas) vermelho-claras de uma e. 
eufórbia e as folhas verdes de uma rosa
As brácteas vermelho-claras de uma eufórbia e as pétalas f. 
vermelhas de uma rosa
Desenhe uma árvore filogenética simples, mostrando como 8. 
poderiam ser as relações entre cinco espécies vivas. Depois, 
desenhe a genealogia de sua família ou da família de um ami-
go, iniciando na geração mais antiga e continuando até a mais 
recente. Marque as partes de cada diagrama. Quais são as si-
milaridades entre as árvores filogenéticas e os heredogramas 
humanos? Quais são suas diferenças?
De acordo com a árvore evolutiva mostrada na Figura 2.16, 9. 
os jaguarundis são mais relacionados com os tigres ou com os 
linces? Por quê?
No início do século XX, a datação radiométrica possibili-10. 
tou que os geólogos atribuíssem idades absolutas à maioria 
dos estratos fossilíferos. As datas absolutas vieram a ser in-
teiramente compatíveiscom a datação relativa efetuada no 
início do século XIX. O que esse resultado nos diz sobre as 
suposições que estavam por trás da datação relativa, listadas 
na página 61?
Com base na suposição de que as extinções foram causadas 11. 
por dilúvios catastróficos mundiais, do tipo descrito na Bí-
blia, quais as predições da Teoria da Criação Especial sobre 
a natureza do registro fóssil? Quais as predições da Teoria da 
Evolução sobre a natureza do registro fóssil? Que evidência 
existe para confirmar ou refutar suas predições?
Explorando a literatura 
O livro clássico de Darwin ainda se mantém como uma das 12. 
mais influentes obras escritas nos últimos dois séculos, que de-
veria ser lida por todos os estudantes autênticos de biologia. 
O texto completo de On the Origin of Species (título completo: 
On the Origin of Species by Means of Natural Selection, or, the Pres-
ervation of Favoured Races in the Struggle for Life) está disponível 
on-line gratuitamente em: http://www.talkorigins.org/faqs/origin.html
A Figura 2.3 documenta a rápida evolução dos percevejos do 13. 
saboeiro depois de sua mudança para uma nova planta hospe-
deira. Para um exemplo semelhante de evolução por mudança 
– dessa vez em uma ave – veja:
Smith,T. B., L.A. Freed, et al. 1995. Evolutionary consequences of extinc-
tions in populations of a Hawaiian honeycreeper. Conservation Biology 
9: 107-113.
Existe uma explicação alternativa, além da evolução genéti-
ca, que poderia explicar a mudança no tamanho do aparelho 
bucal que Smith documentou? (Sugestão: Reler a análise dos 
percevejos do saboeiro, nas páginas 40-41). Que experimento 
deveria ser feito para excluir essa alternativa, e por que foi 
impossível a Smith fazê-lo? Como os autores dos seguintes 
artigos, que também registram a evolução rápida, excluíram a 
explicação alternativa?
Karban, R. 1989. Fine-scale adaptation of herbivorous thrips to indi vidual 
host plants. Nature 340: 60-61.
Magurran,A. E., B. H. Seghers, et al. 1992. Behavioral consequences 
of an artificial introduction of guppies (Poecilia reticulata) in N. Tri-
nidad: Evidence for the evolution of anti-predator behavior in the 
wild. Proceedings of the Royal Society of London, Biological Sciences 248: 
117-122.
A Figura 2.7 apresenta a evidência de que, nos esgana-gatas ma-14. 
rinhos, a presença ou a ausência de carapaça óssea é determinada 
principalmente pelos alelos de um único gene, e que o mesmo 
é verdadeiro para as espinhas pélvicas. Para um relato sobre a 
identificação do gene que controla essa carapaça óssea, veja:
Colosimo, P. F., K. E. Hosemann, et al. 2005.Widespread parallel evolution 
in sticklebacks by repeated fixation of ectodysplasin alleles. Science 307: 
1928-1933.
Para a descoberta do gene que controla as espinhas pélvicas, 
veja:
Cole, N. J, M.Tanaka, et al. 2003. Expression of limb initiation genes and 
clues to the morphological diversification of threespine stickle back. 
Current Biology 13: R951-R952.
Shapiro, M. D., M. E. Marks, et al. 2004. Genetic and developmental basis 
of evolutionary pelvic reduction in threespine sticklebacks. Nature 428: 
717-723.
Para duas hipóteses diferentes sobre como os dinossauros po-15. 
deriam ter usado suas asas durante a evolução da capacidade 
de voar, veja:
Xu, X., and F. Zhang. 2005. A new maniraptoran dinosaur from China with 
long feathers on the metatarsus. Naturwissenschaften 92 (4): 173–177.
Dial, K. P. 2003. Wing-assisted incline running and the evolution of flight. 
Science 299: 402–404.
Para evidência fóssil adicional recente sobre o parentesco en-16. 
tre as aves e os dinossauros, inclusive um novo espécime de 
Archaeopteryx, veja:
Mayr, G., B. Pohl, and D.S. Peters. 2005. A well-preserved Archaeopteryx 
specimen with theropod features. Science 310: 1483–1486.
70 Scott Freeman & Jon C. Herron
Schweitzer, M. H., J. L.Wittmeyer, and J. R. Horner. 2005. Gender specific 
reproductive tissue in ratites and Tyrannosaurus rex. Science 308: 1456–
1460.
Xu, X., and Mark A. Norell. 2004. A new troodontid dinosaur from Chi-
na with avian-like sleeping posture. Nature 431: 838–841.
Zhou, Z. 2004. The origin and early evolution of birds: discoveries, dis-
putes, and perspectives from fossil evidence. Naturwissenschaften. 91(10): 
455–471.
Para mais um exemplo de defeito de causa genética que os 17. 
humanos compartilham com os chimpanzés, veja:
Kawaguchi, H., C. O’hUigin, and J. Klein. 1992. Evolutionary origin of 
mutations in the primate cytochrome p450c21 gene. American Journal 
of Human Genetics 50: 766–780.
Mencionamos, na Seção 2.2, que as diferentes ilhas Galápagos 18. 
têm espécies distintas, mas muito relacionadas, de tartarugas 
gigantes; Para uma análise filogenética da origem e das rela-
ções entre as tartarugas das Galápagos, veja:
Caccone, A., J. P. Gibbs, V. Ketmaier, et al. 1999. Origin and evolutiona-
ry relationships of giant Galápagos tortoises. Proceedings of the National 
Academy of Sciences USA 96: 13223–13228.
Este item apresenta uma série conjunta de dados independen-19. 
tes que se combinam para corroborar uma visão evolucionista 
da história da vida: filogenias estimadas a partir de dados mor-
fológicos, filogenias estimadas a partir de dados moleculares, 
datação radiométrica e registro fóssil. A pesquisa sobre a evo-
lução dos tetrápodes apresenta um bom exemplo da combi-
nação de conjuntos de dados. As seguintes referências o auxi-
liarão a avançar nessa literatura:
Daeschler, E.B., N.H. Shubin, and F.A. Jenkins, Jr. 2006. A Devonian te-
trapod-like fish and the evolution of the tetrapod body plan. Nature 
440 (7085): 757–763.
Ahlberg, P. E., and Z. Johanson. 1998. Osteolepiforms and the ances try of 
tetrapods. Nature 395: 792–794.
Hedges, S. B., and L. L. Poling. 1999. A molecular phylogeny of rep-tiles.
Science 283: 998–1001.
Shubin, N. 1998. Evolutionary cut and paste. Nature 394: 12–13.
Shubin, N., E. B. Daeschler, and F.A. Jenkins, Jr. 2006.The pectoral fin 
of Tiktaalik roseae and the origin of the tetrapod limb. Nature 440: 
764–771.
Zardoya, R., and A. Meyer. 1996. Evolutionary relationships of the co-
elacanth, lungfishes, and tetrapods based on the 28S ribosomal RNA 
gene. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 93: 5449–
5454.
Na Seção 2.4, relatamos que a maioria dos teólogos e muitos 20. 
biólogos evolucionistas não vêem conflito algum necessário 
entre a religião e a biologia evolutiva. Para discussões mais 
amplas de um teólogo e um biólogo, veja:
Clouser, Roy. 2001. Is theism compatible with evolution? Chapter 21 
(pages 513–536) in Pennock, R.T., ed. 2001. Intelligent Design Creatio-
nism and its Critics. Cambridge, MA:The MIT Press.
Miller, Kenneth R. 1999. Finding Darwin’s God: A Scientist’s Search for 
Common Ground between God and Evolution. New York: Cliff Street 
Books.
Para uma discussão ampliada de um biólogo evolucionista que 
sente que existe esse conflito, veja:
Dawkins, R. 2006. The God Delusion. Boston: Houghton Mifflin.
Com base principalmente no poder das evidências que Da-21. 
rwin compilou, tem havido pouco ou nenhum debate cien-
tífico sobre o fato da evolução desde a década de 1870. No 
entanto, os biólogos continuam a debater as evidências da 
evolução com pessoas leigas. Para participar dessas discussões, 
explore o site: http://www.talkorigins.org.
Referências 
Abouheif, E. 1997. Developmental genetics and homology: A hierarchical ap-
proach. Trends in Ecology and Evolution 12: 405–408.
Alonso, P. D.,A. C. Milner., R. A. Ketcham, et al. 2004.The avian nature of the 
brain and inner ear of Archaeopteryx. Nature 430: 666-669.
Alters, B. J., and S. M. Alters. 2001. Defending Evolution: A Guide to the Creation/
Evolution Controversy. Sudburry, MA: Jones and Bartlett.
Beddall, B. G. 1957. Historical notes on avian classification. Systematic Zool ogy 
6: 129-136.
Bell, M.A.,W. E.Aguirre, and N. J. Buck. 2004.Twelve years of contempo rary 
armor evolution in a threespine stickleback population. Evolution
58: 814-824.Bell, M. A., and S. A. Foster, eds. 1994. The Evolutionary Biology of the Three spine 
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Sobrevivência do mais corpulento. 
A foto mostra um bando de cães 
selvagens africanos atacando um 
impala (um tipo de antílope). 
Dados coletados por Alistair Pole 
e colaboradores (2003) indicam 
que os cães selvagens abatem o 
animal mais magro e mais fraco. 
O gráfico mostra, para diferentes 
períodos do ano, a quantidade 
média de gordura armazenada 
na medula óssea do impala 
apanhado pelos cães selvagens, 
comparado com uma amostra 
aleatória de impalas.
100
80
60
40
20
0
Ín
di
ce
 d
e 
m
ed
ul
a 
ós
se
a
Jan Mar Mai Jul Set Nov
Mês
aleatório
presas
3
Seleção natural darwiniana
“É bastante concebível”, escreveu Darwin em sua introdução de A origem das 
espécies (1859, p. 3), “que um naturalista, refletindo sobre as afinidades mú-
tuas dos seres orgânicos, suas relações embriológicas, sua distribuição geográfica, sucessão 
geológica e outros fatos similares, chegasse à conclusão de que cada espécie não fora criada 
independentemente, mas se originara... de outra espécie.”
Essa afirmativa diz respeito ao padrão da história da vida. Um crescente corpo de 
evidências, acumulado por Darwin e os primeiros evolucionistas que foram seus ante-
passados intelectuais, indicou que tanto os organismos vivos quanto os fossilizados eram 
originados, com modificações, de um único ancestral comum, ou de poucos ancestrais. 
As evidências eram indiretas, e sua interpretação, surpreendente; contudo, o argumento 
de Darwin era tão irrefutável que o debate científico sobre a descendência com modi-
ficações terminou praticamente na metade da década de 1870. A evolução era, e é, um 
fato estabelecido.
“Todavia,” continuou ele, “essa conclusão, mesmo se bem fundamentada, seria insatis-
fatória até que se mostrasse como as espécies incontáveis que habitam este mundo foram 
modificadas...”.
Darwin sabia, tanto quanto qualquer pessoa, que o mero reconhecimento de um padrão 
não significa uma teoria científica completa. Se estamos reivindicando algum conheci-
mento da história da vida,devemos explicar não somente o que aconteceu, mas também 
como isso ocorreu. Qual é o mecanismo que produz o padrão que denominamos evolu-
ção? O Capítulo 2 focalizou as evidências da descendência com modificações; este capítulo 
apresenta a seleção natural, o processo que Darwin afirmou produzir esse padrão.
74 Scott Freeman & Jon C. Herron
3.1 Seleção artificial: animais domésticos e plantas
Para entender o mecanismo da evolução na natureza, Darwin estudou o mecanismo da 
evolução na domesticação, isto é, estudou o método que os criadores de plantas e ani-
mais usam para modificar suas colheitas e criações. O organismo doméstico preferido de 
Darwin era o pombo, tendo-se tornado ele próprio um criador de pombos para aprender 
as técnicas dos especialistas. A fim de aprimorar uma determinada linhagem de pombos, 
de maneira que, por exemplo, as penas caudais das aves se abram com maior grandiosida-
de, ou as penas corporais ondulem com maior elegância, os criadores utilizam a seleção 
artificial. Examinam minuciosamente seus bandos de aves e selecionam os indivíduos 
com as características mais desejáveis. São essas aves que os criadores cruzam entre si para 
produzir a próxima geração. Se as características desejáveis forem transmitidas pelos geni-
tores à sua prole, a próxima geração, constituída apenas da progênie das aves selecionadas, 
mostrará essas características em uma freqüência superior à que existia na ninhada do ano 
anterior.
Nosso organismo doméstico preferido é o tomate. O tomate doméstico, Solanum lycoper-
sicum, ocorre mundialmente, tanto em cultivo quanto como erva daninha efêmera, sendo 
intimamente relacionado e podendo cruzar-se com várias espécies de tomates selvagens, 
todas encontradas no oeste sul-americano (Spooner et al., 2005). O tomate doméstico foi 
cultivado, primeiramente, pelos americanos nativos, antes que os europeus chegassem ao 
Novo Mundo (Tanksley, 2004), propagando-se, com os primeiros exploradores, para a Eu-
ropa, de onde se espalhou por todo o mundo (Albala, 2002).
O poder da seleção artificial é evidente na Figura 3.1. Todas as espécies de tomate sel-
vagem têm frutos pequenos, como o tomate-cereja, à esquerda, tipicamente com diâmetro 
menor do que 1 cm e peso de alguns gramas (Frary et al., 2000). O ancestral do tomate 
doméstico provavelmente também tinha frutos diminutos. As variedades modernas desse 
tomate, como o Red Giant (Gigante Vermelho), à direita, têm frutos de no mínimo 15 cm 
de diâmetro, podendo pesar mais de 1 kg. Esse tomate é, verdadeiramente, um descendente 
com modificações.
Tomate selvagem 
(Solanum pimpinellifolium)
Tomate doméstico
(Solanum lycopersicum)
As pesquisas dos biólogos moleculares permitem-nos compreender, em parte, o que 
aconteceu durante a domesticação dos tomates, no nível de genes individuais. Os toma-
tes contêm, no cromossomo 2, um gene chamado fw2.2 (Tanksley, 2004), que codifica 
uma proteína produzida durante o desenvolvimento inicial do fruto (Frary et al., 2000). 
A função dessa proteína é reprimir a divisão celular; quanto mais a planta produzi-la, 
menores serão seus frutos (Liu et al., 2003). Alterações na seqüência nucleotídica do pro-
motor do gene fw2.2 – o interruptor que liga e desliga esse gene – modificam o controle 
da produção e da quantidade total de proteína produzida (Cong et al., 2002; Nesbitt e 
Tanksley, 2002).
Todos os tomates selvagens testados contêm alelos de fw2.2 associados à alta produção da 
proteína repressora e a frutos pequenos (Tanksley, 2004). Todos os tomates cultivados contêm 
alelos associados à baixa produção dessa proteína e a frutos grandes. Anne Frary e colabo-
radores (2000), trabalhando no laboratório de Steven Tanksley, usaram engenharia genética 
A fim de aumentarem a 
freqüência de características 
desejáveis em seus estoques, os 
criadores de animais e plantas 
utilizam a seleção artificial.
Figura 3.1 Tomates selvagens e 
domésticos. Os tomates selva-
gens têm frutos pequeninos, como 
o tomate-cereja, à esquerda. Os 
tomates domésticos são descen-
dentes de ancestrais com frutos 
diminutos, mas, em conseqüência da 
seleção artificial, têm frutos grandes, 
como o do Gigante Vermelho, à di-
reita. Em Frary et al. (2000).
Análise Evolutiva 75
para inserir cópias de um alelo para fruto pequeno em tomates domésticos. Na Figura 3.2, o 
fruto à esquerda é de uma planta não-manipulada; o fruto à direita é de uma irmã da planta 
não-manipulada que foi modificada geneticamente para conter o alelo selvagem do gene 
fw2.2 para fruto pequeno. Os frutos diferem cerca de 30% em seu tamanho.
Tomate doméstico 
não-manipulado 
geneticamente
Tomate doméstico da 
mesma variedade, com 
adição do alelo selvagem 
do gene fw2.2
Tanksley imagina um cenário em que os cultivadores dos primeiros tomates percebe-
ram a variação de tamanho do fruto entre suas plantas (Nesbitt e Tanksley, 2002; Tanksley, 
2004). Um pouco dessa variação resultava da presença de diferentes alelos do gene fw2.2 
na planta. Os alelos para fruto grande estariam presentes como variantes raras, antes da 
domesticação, ou talvez surgissem como mutações novas nas populações cultivadas. Uma 
vez que os plantadores preferiam tomates grandes, ano após ano semeavam suas terras com 
sementes dos maiores frutos da safra anterior. Por meio dessa conduta, os cultivadores final-
mente eliminavam os alelos para frutos pequenos de suas linhagens.
Os cultivadores que praticam a seleção artificial podem mudar mais do que o tamanho. 
Os vegetais domesticados apresentados na Figura 3.3 – brócolis, couve-de-bruxelas, couve-
flor, couve e couve-rábano – mostram diferenças notáveis em sua arquitetura. Entretanto, 
todos se cruzam facilmente e são classificados, pelos botânicos, como variedades da couve 
selvagem, Brassica oleracea, da qual todos são derivados.
Figura 3.2 Diferença determi-
nada geneticamente no tamanho 
dos frutos. Esses tomates são 
de plantas-irmãs. O da esquerda 
contém somente alelos domésticos 
do gene fw2.2. O da direita contém, 
além disso, cópias do alelo selvagem. 
O gene fw2.2 codifica uma proteína 
que reprime o crescimento do fru-
to. Em Frary et al. (2000).
Couve-rábano
(caules e bases foliares
intumescidos)
Brócolis
(grupamento floral)
Couve (broto condensado)
Couve-de-bruxelas (brotos laterais)Couve selvagem
Figura 3.3 Variedades selvagem 
e domésticas de Brassica oleracea. 
A couve-flor (Brassica oleracea 
botrytis), o brócolis (Brassica ole-
racea italica), a couve-de-bruxelas 
(Brassica oleracea gemmifera), a 
couve (Brassica oleracea acephala) 
e a couve-rábano (Brassica oleracea 
gongylodes) são, todos, derivados da 
couve selvagem (Brassica oleracea 
oleracea). Segundo Niklaus (1997).
76 Scott Freeman & Jon C. Herron
3.2 Evolução por seleção natural
Darwin percebeu que, na natureza, ocorre um processo muito semelhante à seleção artifi-
cial. Sua Teoria da Evolução por Seleção Natural sustenta que a descendência com modifi-
cações é a conseqüência lógica de quatro postulados, que ele expôs em sua introdução a On 
the Origin of Species by Means of Natural Selection (A Origem das Espécies). Darwin (1859, p. 
459) considerou a parte restante do livro como um longo argumento em favor de sua teo-
ria. Os postulados de Darwin, asserções sobre a natureza das populações, são os seguintes:
1. Nas populações, os indivíduos são variáveis.
As variações entre os indivíduos são transmitidas, pelo menos parcialmente, dos ge-2. 
nitores à prole.
Em cada geração, alguns indivíduos são mais bem-sucedidos do que outros na sobre-3. 
vivência e na reprodução.
A sobrevivência e a reprodução dos indivíduos não são aleatórias; ao contrário, estão 4. 
ligadas às variações individuais. Os indivíduos com variações mais favoráveis, aqueles 
que são melhores em sobreviver e reproduzir-se, são selecionados naturalmente.
Se esses postulados forem verdadeiros, a composição de uma população muda de uma 
geração para outra. A Figura 3.4 mostra como a teoria de Darwin poderia atuar em umapopulação de chilis* que são comidas pelos ratos-larápios.**
Darwin e Wallace perceberam que 
um processo similar à seleção 
artificial ocorre automaticamente 
na natureza.
 * N. de T. Chili, ou chile, é a denominação dada ao fruto fresco ou seco da pimenta-longa, de sabor picante. Fonte: 
Dicionário eletrônico Houaiss da língua portuguesa 1.0.
 ** N. de T. No original, packrats.
Suaves Picantes
(1) Existe variação entre os indivíduos.
X X
(4) Algumas variantes sobrevivem e se 
reproduzem em taxas mais altas do 
que outras.
Conseqüência: A composição da população muda de uma geração 
para outra.
(2) Essa variação é hereditária.
(3) Nascem mais indivíduos do que os 
que sobreviverão para reproduzir-se. 
Figura 3.4 A Teoria da Evo-
lução por Seleção Natural, de 
Darwin. A teoria de Darwin con-
siste em quatro asserções sobre as 
populações dos organismos e uma 
conseqüência lógica subseqüente, 
como uma questão de matemática 
simples, se os quatro postulados 
forem verdadeiros. Estes desenhos 
mostram como a teoria poderia 
funcionar em uma população de 
plantas de chilis, cujos frutos são 
atacados por ratos-larápios. Se 
esses chilis variarem quanto ao sa-
bor picante de seus frutos, e se os 
ratos-larápios preferirem chilis de 
sabor mais suave, e, depois, se os 
chilis de sabor picante transmitirem 
essa qualidade à sua prole, a cada 
geração a população mostrará uma 
proporção maior de chilis de frutos 
picantes. Inspirado por Tewksbury e 
Nabhan (2001).
Análise Evolutiva 77
Sua lógica é fácil de compreender. Se entre os indivíduos de uma população existirem 
diferenças que possam ser transmitidas à prole, e se houver sucesso diferencial na sobrevi-
vência e/ou na reprodução entre esses indivíduos, então algumas características serão trans-
mitidas à prole com maior freqüência do que outras. Em conseqüência, as características da 
população irão modificar-se notavelmente, em cada geração subseqüente. Essa é a evolução 
darwiniana: modificação gradual nas populações ao longo do tempo.
Observe-se que essa lógica, apesar de sua fácil compreensão, contém uma sutileza que 
pode causar confusão. Para entendermos como a seleção natural funciona, temos de racio-
cinar estatisticamente. A seleção em si própria – a sobrevivência e a reprodução – ocorre 
nos indivíduos, porém o que muda é a população. Lembremos dos vírions de HIV, discu-
tidos no Capítulo 1. Devido a diferenças nas seqüências de aminoácidos do sítio ativo da 
transcriptase reversa, no interior do mesmo hospedeiro, os vírions individuais variavam 
em sua capacidade de sintetizar DNA, na presença de AZT. Os vírions dotados de formas 
mutantes de transcriptase reversa, que eram menos capazes de se ligar à AZT, reproduziam-
se com maior sucesso. Quando isso acontecia, transmitiam suas mutações da transcriptase 
reversa à sua prole. Na próxima geração, então, a porcentagem de vírions que continham 
a forma modificada da transcriptase reversa era maior do que a da geração anterior. Essa 
modificação na população é a evolução por seleção natural.
Darwin referiu-se aos indivíduos que são melhores em sobreviver e reproduzir-se, e 
cuja prole compõe a maior porcentagem da população na geração subseqüente, como 
mais adaptados. Ao fazer isso, introduziu um novo significado aos termos comuns da língua 
inglesa fit (adaptar) e fitness (aptidão, ou valor adaptativo). A aptidão darwiniana é a capa-
cidade de um indivíduo para sobreviver e reproduzir-se em seu ambiente.
Um aspecto importante da aptidão é sua natureza relativa. A aptidão refere-se a quão 
bem um indivíduo sobrevive e quantos filhos ele produz, em comparação a outros indiví-
duos de sua espécie. Os biólogos usam o termo adaptação para referir-se a um traço ou 
uma característica de um organismo, como uma forma modificada da transcriptase reversa, 
que aumenta sua aptidão em relação aos indivíduos sem esse traço.
O mecanismo da evolução relatado por Darwin foi descoberto, incidentalmente, de 
forma independente, por um colega dele, chamado Alfred Russel Wallace. Embora for-
mado na Inglaterra, Wallace estivera ganhando a vida na Malásia, por meio da venda de 
espécimes de história natural para colecionadores particulares. Enquanto se recuperava de 
uma crise de malária, em 1858, escreveu um manuscrito que explicava a seleção natural 
e o enviou a Darwin. Esse último, que redigiu seu primeiro rascunho sobre o assunto 
em 1842, porém jamais o publicara, imediatamente deu-se conta de que ele e Wallace 
haviam formulado a mesma teoria. Os resumos dos trabalhos de Darwin e Wallace foram 
lidos em conjunto, diante da Linnean Society of London (Sociedade Lineana de Lon-
dres), e Darwin, então, apressou-se a publicar A origem das espécies (17 anos depois de ter 
escrito o primeiro rascunho). Atualmente, seu nome é associado com maior destaque à 
Teoria da Evolução por Seleção Natural, por duas razões: Darwin pensou nela antes de 
Wallace, e seu livro forneceu uma explicação completa da idéia, juntamente com uma 
densa documentação.
Um dos aspectos mais interessantes da teoria de Darwin-Wallace é que cada um dos 
quatro postulados e sua conseqüência lógica podem ser verificados independentemente, 
ou seja, a teoria é testável. Não há pressuposições ocultas, nem algo que tenha de ser 
aceito com condescendência. Nas duas seções seguintes, examinamos cada uma das 
quatro asserções e o resultado predito por Darwin por meio de revisão de dois estudos: 
um experimento recente com bocas-de-leão e um estudo contínuo dos tentilhões de 
Darwin, nas ilhas Galápagos próximas à costa do Equador. Esses estudos mostram que a 
Teoria da Evolução por Seleção Natural pode ser testada rigorosamente, pela observa-
ção direta.
A seleção natural é um processo 
que produz descendência com 
modificações, ou seja, evolução.
Uma adaptação é uma 
característica que aumenta 
a aptidão de um indivíduo, 
comparado a indivíduos sem essa 
característica.
A Teoria da Evolução por Seleção 
Natural é testável.
78 Scott Freeman & Jon C. Herron
3.3 A evolução da cor da flor em uma população 
experimental de bocas-de-leão
Kristina Niovi Jones e Jennifer Reithel (2001) desejavam saber se a seleção natural por ma-
mangavas poderia influir na evolução de uma característica floral controlada pelos alelos de 
um único gene. Para descobrir isso, criaram uma população experimental de 48 bocas-de-
leão, certificando-se de que os postulados 1 e 2 eram observados nessa população. A seguir, 
monitoraram as plantas e sua prole para ver se os postulados 3 e 4 e suas conseqüências 
preditas também eram verdadeiros.
Postulado 1: Existe variação entre os indivíduos
Na população de Jones e Reithel, as bocas-de-leão variavam na coloração da flor. Três 
quartos das plantas tinham flores que eram quase brancas puras, com somente duas man-
chas amarelas no lábio inferior; as plantas restantes tinham flores completamente amarelas.
Postulado 2: Algumas variações são hereditárias.
A variação na cor das plantas de Jones e Reithel era devida a diferenças nos seus genótipos 
quanto a um único gene com dois alelos, que denominaremos S e s. Os indivíduos com 
genótipo SS ou Ss têm flores brancas com duas manchas amarelas apenas; os indivíduos 
com genótipo ss têm flores completamente amarelas. Entre as 48 plantas da população ex-
perimental, 12 eram SS, 24, Ss, e 12, ss. A Figura 3.5a mostra a variação fenotípica entre as 
bocas-de-leão de Jones e Reithel e a variação genotípica por ela responsável.
Testando o postulado 3: Os indivíduos variam em seu sucesso na 
sobrevivência ou na reprodução?
Embora Jones e Reithel tenham realizado seu experimento em uma campina do Colo-
rado, mantiveram suas bocas-de-leão em potes e certificaram-se de que todas as plantas 
sobreviveram.
Entretanto, essas pesquisadoras não auxiliaram as bocas-de-leão a se reproduzir. Ao con-
trário, deixaram as mamangavas da natureza polinizar as plantas. A fim de estimar o sucesso 
reprodutivo das plantas por meio da exportação de pólen, Jones e Reithelobservaram o 
número de vezes que essas abelhas visitaram cada flor. Para avaliarem o sucesso reprodutivo 
das plantas por intermédio da produção de sementes, as pesquisadoras contaram as semen-
tes que cada fruto produziu. Compatíveis com o terceiro postulado de Darwin, as plantas 
mostraram considerável variação em seu sucesso reprodutivo, tanto como doadoras de 
pólen quanto como mães de sementes.
Testando o postulado 4: A reprodução é não-aleatória?
Jones e Reithel esperavam que uma das cores atraísse mais abelhas do que a outra, mas não 
sabiam que cor seria. Considera-se que as manchas amarelas nas bocas-de-leão brancas 
sirvam como indicadoras do néctar, ajudando as mamangavas a encontrar a recompen-
sa que essas flores oferecem. As flores completamente amarelas não têm indicadores do 
néctar, por isso poderiam ser menos atrativas aos insetos, ou seriam mais visíveis contra 
a vegetação ambiental e, desse modo, mais atrativas. Jones e Reithel descobriram que as 
flores brancas atraíam duas vezes mais visitas das abelhas do que as amarelas (Figura 3.5b, 
à esquerda).
O sucesso reprodutivo por meio da produção de sementes mostrou associação mais 
fraca à cor do que o sucesso por meio de doação de pólen. No entanto, as plantas brancas 
eram um pouco mais robustas do que as amarelas, por isso produziam, em média, algumas 
sementes a mais por fruto (Figura 3.5b, à direita).
Quando as pesquisadoras 
criaram uma população de 
plantas em que os postulados 
1 e 2 eram verdadeiros, 
descobriram que o postulado 3 
também era verdadeiro ...
...assim como o postulado 4...
Análise Evolutiva 79
Coerentemente com o quarto postulado de Darwin, o sucesso reprodutivo era não-
aleatório. Por intermédio da doação de pólen e da produção de sementes, as plantas bran-
cas tinham sucesso reprodutivo mais elevado do que as plantas amarelas.
Testando a predição de Darwin: A população evoluiu?
As mamangavas que participaram, voluntariamente, do experimento de Jones e Reithel 
desempenharam o mesmo papel de Darwin no cruzamento dos pombos: selecionaram 
determinados indivíduos e possibilitaram-lhes alto sucesso reprodutivo. Uma vez que as 
plantas brancas tinham maior sucesso reprodutivo do que as plantas amarelas, e dado que 
a cor das flores é determinada por genes, a próxima geração de bocas-de-leão deveria ter 
uma proporção mais elevada de flores brancas.
Realmente, a geração subseqüente teve uma proporção maior de flores brancas (Figura 
3.5c). Entre as plantas da população inicial, 75% tinham flores brancas; na sua prole, 77%. A 
população de bocas-de-leão evoluiu como era previsto. Um acréscimo de dois pontos per-
centuais na proporção de flores brancas poderia não significar muito, mas as modificações 
modestas podem acumular-se ao longo de muitas gerações. Com a população de Jones 
e Reithel evoluindo nessa velocidade, não levaria muitos anos para que as flores brancas 
predominassem.
...e a predição de Darwin de que 
a população, conseqüentemente, 
evoluiria.
SS Ss ss
0
0,25
0,50
Fração de
plantas
77% 23%
(c) Composição da população filial
SS Ss ss
0
1
2
Número
de visitas
da abelha
por flor
(b) Diferenças no sucesso reprodutivo por meio da função masculina (à esquerda) e feminina (à direita)
SS Ss ss
0
1,0Produção
relativa de
sementes
SS Ss ss
0
12
24
Número de
plantas
75% 25%
(a) Composição da população parental Figura 3.5 A Teoria da Evolução 
por Seleção Natural, de Darwin, 
demonstrada em uma população 
experimental de bocas-de-leão. 
(a) As plantas da população pa-
rental variam quanto à cor de suas 
flores. Essa variação no fenótipo é 
devida a variação no genótipo. O 
gráfico mostra o número de plantas 
da população com cada um dos 
três genótipos possíveis. (b) As 
plantas brancas têm maior sucesso 
reprodutivo; são visitadas duas 
vezes mais pelas mamangavas (à es-
querda) e produzem mais semen-
tes (à direita). (c) Uma vez que as 
plantas com flores brancas são mais 
bem-sucedidas ao transmitirem 
seus genes, na geração subseqüente 
abrangem uma fração maior da 
população. Preparado a partir de 
dados de Jones e Reithel (2001). 
[Em (b) à esquerda, as linhas verti-
cais mostram o tamanho do erro-
padrão, indicando a precisão da 
estimativa do número médio de vi-
sitas das abelhas, feita pelas pesqui-
sadoras. Em (b) à direita, os valores 
para a produção relativa de semen-
tes foram calculados como a fração 
de sementes realmente produzidas 
pelas plantas com um determinado 
genótipo, dividida pela fração de 
sementes esperadas com base nas 
freqüências dos genótipos.]
80 Scott Freeman & Jon C. Herron
O experimento de Jones e Reithel mostra que a teoria de Darwin funciona, no míni-
mo em populações experimentais, quando as pesquisadoras asseguraram-se de que os dois 
primeiros postulados de Darwin nelas se mantêm. No entanto, essa teoria funciona em 
populações completamente naturais, nas quais as pesquisadoras nada manipularam? Para 
descobrir isso, voltemos à pesquisa sobre os tentilhões das Ilhas Galápagos.
3.4 A evolução da forma do bico nos
tentilhões das Galápagos
Peter Grant e Rosemary Grant, bem como seus colaboradores, têm estudado os tentilhões 
do Arquipélago das Galápagos desde 1973 (veja P. R. Grant, 1999; B. R. Grant e P. R. 
Grant, 1989, 2003; P. R. Grant e B. R. Grant, 2002a, 2002b, 2005, 2006; B. R. Grant, 2003). 
Denominados coletivamente de tentilhões de Darwin, esses pássaros são originados de um 
pequeno bando de sanhaços que invadiu o arquipélago há cerca de 2,3 milhões de anos, 
partindo da América Central ou do Sul (Sato et al., 2001). Os descendentes desse bando 
compreendem, atualmente, 13 espécies que vivem nas Galápagos, mais uma 14ª que vive 
na Ilha dos Côcos (Cocos Island). Um exame minucioso de sua árvore evolutiva, na Figura 
3.6, revela que todas essas espécies são muito relacionadas. A divisão mais profunda, na ár-
vore, separa duas linhagens de tentilhões gorjeadores que ainda se reconhecem mutuamen-
te como parceiros potenciais e, portanto, são classificadas como pertencentes a uma única 
Geospiza
difficilis
Tentilhão rasteiro de bico
pontiagudo
Tentilhões rasteiros
Geospiza
fuliginosa
Geospiza
fortis
Geospiza
magnirostris 
Geospiza
scandens
Geospiza
conirostris
Geospiza
difficilis
Tentilhão rasteiro [de bico] pequeno
Tentilhão rasteiro [de bico] médio
Tentilhão rasteiro [de bico] grande
Tentilhão rasteiro do cacto
Tentilhão rasteiro do cacto
[de bico] grande
Tentilhão rasteiro de bico pontiagudo
Tentilhões arborícolas
Camarhynchus
parvulus
Camarhynchus
psittacula
Camarhynchus
pauper
Cactospiza
pallida
Tentilhão arborícola insetívoro
[de bico] pequeno
Tentilhão arborícola insetívoro
[de bico] grande
Tentilhão arborícola insetívoro
[de bico] grande
Tentilhão pica-pau
Pinarolaxes
inornata
Tentilhão do coqueiro
Platyspiza
crassirostris
Tentilhão arborícola vegetariano
fusca
Tentilhão gorjeador cinzento
Certhidea
olivacea
(Os comprimentos dos ramos são arbitrários)
Tentilhões gorjeadores
Cactospiza
heliobates
Tentilhão do mangue
Tentilhão gorjeador da oliveira
Certhidea
Figura 3.6 A diversidade dos tentilhões de Darwin. Todos esses tentilhões são descendentes de uma população ancestral comum (veja a seta 
laranja) que migrou da América Central ou da América do Sul para o Arquipélago das Galápagos. Sua árvore evolutiva, estimada a partir de seme-
lhanças e diferenças nas seqüências de DNA, por Kenneth Petren e colaboradores (2005), mostra as relações por vezes complexas entre os grupos 
principais. As fotos, de Petren et al. (1999) e de Grant e Grant (1997), mostram a extensa variação no tamanho e na forma do bico entre as espécies.
Análise Evolutiva 81
espécie (apesar de cada uma possuir seu próprio nome). A próxima divisão mais profunda 
separa duas linhagens de tentilhões rasteiros de bico pontiagudo, que também são consi-
deradas como uma só espécie. Em compatibilidade com seu parentesco próximo, todas as 
espécies dos tentilhões de Darwin são semelhantes em tamanho e coloração,variando de 
10 a 21 cm no comprimento e do marrom ao preto na cor. No entanto, mostram notável 
variação no tamanho e na forma de seus bicos.
O bico é o principal instrumento usado pelas aves na alimentação, e a enorme variação 
morfológica dos bicos entre os tentilhões das Galápagos reflete a diversidade de alimentos 
que esses pássaros comem. Os tentilhões gorjeadores (Certhidea olivacea e Certhidea fusca) 
alimentam-se de insetos, aranhas e néctar; os tentilhões pica-pau e do mangue (C. pallida 
e C. heliobates) usam galhos ou espinhos de cactos como ferramentas para arrancar larvas 
de insetos ou térmites da madeira morta; vários tentilhões rasteiros do gênero Geospiza 
arrancam carrapatos de iguanas e tartarugas, além de comerem sementes; o tentilhão vege-
tariano (Platyspiza crassirostris) alimenta-se de folhas e frutos.
Para um teste da teoria da evolução por seleção natural, focalizamos os dados que Grant 
e Grant e colaboradores coletaram sobre o tentilhão rasteiro [de bico] médio, Geospiza 
fortis, da ilha Dafne Maior (Daphne Major) (Figura 3.7).
O tamanho e a localização da ilha Dafne Maior fazem dela um laboratório natural es-
plêndido. Como todas as ilhas Galápagos, é o topo de um vulcão (Figura 3.8). Essa ilha é 
pequenina, emerge do mar a uma elevação máxima de apenas 120 metros e possui uma 
Figura 3.7 Tentilhão rasteiro
[de bico] médio, Geospiza fortis. 
Acima, um macho adulto; abaixo, 
uma fêmea adulta.
(b)
Platô
Declive externo
Decliv
e interno
Atracadouro
Tr
ilh
a 
de
 p
ed
es
tr
es
100 metros
N(c)
Cratera
Cr Acampamento
América
do Sul
Galápagos
Côcos
Genovesa
Equador
Marchena
Pinta
Wolf
Darwin
2
1 N
0
1 S
0
1 S
92 W 91
92 W 91
90
Santa Fe
Española
Santiago
Santa Cruz
Isabela
Fernandina
Floreana
Tortuga
50 km
Dafne
San CristóbalPinzón
Champion
 Gardner
(a)
Cr = cratera secundária
Figura 3.8 O Arquipélago das Galápagos e a Ilha Dafne Maior. (a) Ilha dos Côcos e Arquipélago das Galápagos, lar dos tentilhões de 
Darwin. A ilha Dafne Maior é uma ilha diminuta, situada entre Santa Cruz e Santiago. (b) Ilha Dafne Maior, vista de um barco que dela se aproxi-
ma. Visível como uma tênue linha branca ascendente, da esquerda para a direita, encontra-se a trilha de pedestres que se estende do atracadou-
ro (no nível do mar) ao acampamento (na borda da cratera). (c) Mapa da ilha Dafne Maior. Observe o tamanho diminuto da ilha. Gentilmente 
cedidos por Boag e Grant (1984a).
82 Scott Freeman & Jon C. Herron
cratera principal, com uma pequena cratera secundária adjacente. Na ilha, existe somente 
uma área que é suficientemente plana e extensa para a instalação de um acampamento. A 
partir desse local, levam-se apenas 20 minutos para caminhar por toda a borda da cratera 
principal e retornar ao acampamento. Seu clima é sazonal, ainda que sua localização seja 
equatorial. Uma estação mais quente e chuvosa, de janeiro a maio, alterna-se com uma es-
tação mais fria e seca, de junho a dezembro. A vegetação consiste em floresta seca e cerrado, 
com diversas espécies de cactos.
Os tentilhões rasteiros [de bico] médio da ilha Dafne Maior constituem um população 
ideal para estudo. Poucos tentilhões chegam à ilha ou dali saem, e a população é bastante 
pequena, facilitando seu estudo exaustivo. Em um ano normal, há cerca de 1.200 tentilhões 
na ilha. Em 1977, a equipe de Grant e Grant capturou e marcou mais de 50% deles; desde 
1980, praticamente toda a população tem sido marcada. A duração da vida desse tipo de 
tentilhões é de 16 anos (Grant e Grant, 2000), e seu tempo de geração é de 4,5 anos (Grant 
e Grant, 2002).
Os tentilhões rasteiros [de bico] médio alimentam-se principalmente de sementes, que-
brando-as com a base de seu bico e depois forçando-as para abrirem. Grant e Grant e co-
laboradores mostraram que, tanto dentro da mesma espécie como entre espécies diferentes, 
o tamanho do bico está correlacionado com o tamanho das sementes colhidas. Em geral, os 
pássaros com bicos maiores comem sementes maiores, enquanto os que têm bicos menores 
comem sementes menores. Isso se deve ao fato de que os pássaros com diferentes tamanhos 
de bicos são capazes de manipular sementes de diferentes tamanhos com maior eficiência 
(Bowman, 1961; Grant et al., 1976; Abbott et al., 1977; Grant, 1981b).
Testando o postulado 1: A população de tentilhões é variável?
Os pesquisadores marcam cada tentilhão capturado colocando uma anilha de alumínio 
numerada e três anilhas plásticas coloridas, o que lhes possibilita identificar os pássaros 
individualmente no campo. Esses investigadores também pesam cada tentilhão e obtêm 
algumas medidas: comprimento da asa e da cauda; largura, profundidade e comprimento 
do bico. Todas as características investigadas são variáveis. Por exemplo, quando Grant e 
Grant fizeram o gráfico das medidas de profundidade do bico na população de tentilhões 
rasteiros [de bico] médio da ilha Dafne Maior, os dados indicaram que a profundida-
de do bico varia consideravelmente (Figura 3.9). Todas as características dos tentilhões 
que Grant e Grant mensuraram estão de acordo com o primeiro postulado de Darwin. 
Como veremos no Capítulo 4, a variação entre os indivíduos, nas populações, é pratica-
mente universal.
Alguns membros da espécie 
Geospiza fortis têm bicos cuja 
profundidade corresponde 
apenas à metade da dos bicos de 
outros indivíduos.
Número
de
tentilhões
Profundidade do bico (mm)
6 7 8 9 10 11 12 13 14
30
60
90 N = 751
Figura 3.9 Variação na pro-
fundidade do bico dos tentilhões 
rasteiros [de bico] médio. Este 
histograma mostra a distribuição da 
profundidade do bico dos tentilhões 
rasteiros [de bico] médio, na ilha 
Dafne Maior, em 1976. Alguns pássa-
ros têm bicos rasos; outros, profun-
dos; a maioria tem bicos médios. (N 
significa o tamanho amostral; a seta 
preta abaixo do eixo x – horizontal 
– indica a média). Gentilmente cedi-
da por Boag e Grant (1984b).
Análise Evolutiva 83
Testando o postulado 2: Parte da variação entre os
indivíduos é hereditária?
Na população da Dafne Maior, os tentilhões poderiam variar quanto à profundidade 
dos seus bicos porque os ambientes que experimentaram são diferentes ou porque seus 
genótipos são diferentes, ou ainda devido a ambas as razões. De diversas maneiras, as va-
riações ambientais poderiam causar a variação na profundidade do bico documentada na 
Figura 3.9. A variação na quantidade de alimento que os pássaros casualmente receberam 
quando filhotes pode acarretar variação na profundidade do bico entre os adultos. As 
lesões ou a abrasão contra sementes duras ou pedras também podem afetar o tamanho e 
a forma do bico.
A fim de determinar se pelo menos parte da variação entre os bicos dos tentilhões tem 
base genética, e, desse modo, é transmitida dos pais para a prole, Peter Boag, um colaborador 
de Peter Grant e Rosemary Grant, estimou a herdabilidade da profundidade do bico.
A herdabilidade de uma característica é definida como a proporção da variação ob-
servada em uma população que é devida à variação nos genes. Por ser uma proporção, a 
herdabilidade varia entre 0 e 1. A teoria subjacente ao modo de se estimar a herdabilidade 
será desenvolvida mais detalhadamente no Capítulo 9. Por enquanto, destacamos que, se 
as diferenças entre os indivíduos forem devidas a diferenças nos alelos que esses indivíduos 
herdaram, então a prole será semelhante aos seus genitores.
Boag comparou a profundidade média do bico de famílias de G. fortis jovens, depois 
que atingiram o tamanho adulto, com a profundidade média dos bicos de sua mãe e de seu 
pai. Os dados desse autor revelam uma forte correspondência entre os parentes. Como o 
gráfico da Figura 3.10 mostra, genitores com bicos rasos tendem a ter filhotes com bicos 
rasos, enquanto genitores com bicos profundos tendem a ter filhotes com bicos profundos. 
É uma evidência de que grande proporção da variação observada na profundidade do bico 
tem base genética e pode ser transmitida à prole (Boag e Grant,1978; Boag, 1983).
O próprio Boag seria o primeiro a dizer que a cautela, na interpretação dos seus dados, 
está garantida. Os ambientes compartilhados pelos familiares, os efeitos maternos, o parasi-
tismo co-específico de ninho e a paternidade mal identificada podem levar gráficos como 
o da Figura 3.10 a exagerar ou subestimar a herdabilidade das características (ver Quadro 
3.1). No entanto, Lukas Keller e colaboradores (2001) usaram análises genéticas modernas, 
para eliminar a maioria desses fatores perturbadores (Quadro 3.1). Está claro que o segun-
do postulado de Darwin é verdadeiro para os tentilhões rasteiros [de bico] médio da ilha 
Dafne Maior: uma fração substancial da variação no tamanho dos seus bicos é devida à 
variação genotípica.
Nos tentilhões, a profundidade 
dos bicos dos pais e dos filhos 
é semelhante. Essa observação 
sugere que alguns alelos tendem 
a produzir bicos rasos, enquanto 
outros tendem a produzir bicos 
mais profundos.
Figura 3.10 Herdabilidade da 
profundidade do bico em Geospiza 
fortis. Esse gráfico mostra a relação 
entre a profundidade dos bicos dos 
genitores e a dos bicos de sua prole. 
O valor médio dos genitores é a 
média das medidas materna e pater-
na; o valor médio da prole é a média 
das medidas individuais da prole. No 
gráfico, as linhas correspondem ao 
melhor ajuste estatístico. A linha e os 
círculos em laranja referem-se aos 
dados de 1978, enquanto a linha e 
os círculos em cinza, aos dados de 
1976. Ambos os anos mostram uma 
forte relação entre a profundidade 
dos bicos dos genitores e a dos 
bicos de sua prole. Gentilmente ce-
dida por Boag (1983).
8,0 9,0 10,0 11,0
8,0
9,0
10,0
11,0
Profundidade média dos bicos
dos genitores (mm)
Profundidade
média dos bicos
da prole (mm)
1978
1976
84 Scott Freeman & Jon C. Herron
As herdabilidades são estimadas medindo-se a semelhança 
de características entre indivíduos intimamente relaciona-
dos. A idéia é a de que os genes ocorrem em famílias; 
se a variação fenotípica entre os indivíduos é devida, em 
parte, à variação genotípica, então os parentes tenderão 
a assemelhar-se entre si. No entanto, numerosos aspectos 
perturbadores podem dificultar essa abordagem. Consi-
deraremos aqui quatro desses aspectos: a paternidade mal 
identificada, o parasitismo co-específico de ninho, os am-
bientes compartilhados e os efeitos maternos.
Paternidade mal identificada – Em muitas espécies 
de pássaros, mesmo os que são socialmente monogâmicos, 
como os tentilhões rasteiros [de bico] médio, às vezes as 
fêmeas têm cópulas extrapar. Isso significa que o pai so-
cial de um filhote nem sempre é seu pai biológico. Se os 
pesquisadores presumirem simplesmente que o pai social 
no ninho é o pai biológico de todos os filhotes, podem 
subestimar a herdabilidade. A paternidade mal identificada 
pode ser evitada usando-se testes genéticos de paternida-
de, ainda que sejam dispendiosos e consumam tempo.
Parasitismo co-específico de ninho – Em algumas es-
pécies de pássaros, as fêmeas se introduzem sorrateiramen-
te nos ninhos de outras e põem ovos extras. Isso significa 
que mesmo a mãe social, no ninho, talvez não seja a geni-
tora biológica de todos os filhotes. Mais uma vez, os pes-
quisadores podem subestimar a herdabilidade. Da mesma 
forma que a paternidade mal identificada, esse problema 
pode ser evitado mediante realização de testes genéticos.
Ambientes compartilhados – Os parentes compar-
tilham tanto seu ambiente quanto seus genes, portanto 
qualquer correlação que seja devida a esse compartilha-
mento inflaciona a estimativa da herdabilidade. Por exem-
plo, sabe-se que as aves tendem a crescer mais quando têm 
alimento abundante no período em que são filhotes. No 
entanto, os territórios de criação mais ricos em alimento 
são, muitas vezes, reivindicados e defendidos pelos adultos 
maiores da população. Os jovens desses territórios tende-
rão a tornar-se os adultos maiores, na próxima geração. 
Conseqüentemente, o pesquisador poderia estimar uma 
forte relação entre o tamanho do bico e o tamanho do 
corpo nos genitores e na prole, sustentando uma alta her-
dabilidade para essas características, quando, na realidade, 
ela não existe. Nesse caso, o que existe realmente é uma 
relação entre os ambientes que os genitores e suas proles 
compartilharam, quando filhotes.
Em muitas espécies, esse problema pode ser evitado me-
diante experimentos de criação adotiva, de campo ou de 
transplantes recíprocos. Nas aves, esses experimentos envol-
vem a retirada de ovos do ninho original e sua colocação 
em ninhos de genitores adotivos atribuídos aleatoriamente. 
As medidas dos jovens, tomadas quando estão completa-
mente desenvolvidos, são, então, comparadas com os dados 
de seus genitores biológicos. Esse tratamento experimental 
elimina qualquer viés na análise, criado pelo fato de que os 
genitores e as proles compartilham seus ambientes.
Efeitos maternos – Nem mesmo os experimentos de 
criação adotiva conseguem eliminar os efeitos ambientais 
devidos a diferenças no armazenamento de nutrientes ou 
no conteúdo hormonal dos ovos. Esses efeitos, denomina-
dos efeitos maternos, podem ser evitados, na maioria dos 
casos, mediante estimativas da herdabilidade da semelhan-
ça entre a prole e seus pais, exclusivamente.
Lukas Keller e colaboradores (2001) efetuaram as esti-
mativas mais cuidadosas, até o momento, da herdabilida-
de de características morfológicas dos tentilhões rasteiros 
[de bico] médio da ilha Dafne Maior. Esses pesquisadores 
realizaram análises genéticas para confirmar a ascendência 
parental de todos os filhotes de sua amostra. Não encon-
traram evidências de parasitismo co-específico de ninho, 
porém descobriram que 20% dos filhotes haviam sido pro-
criados por machos extrapar. Excluindo esses filhotes de 
seu conjunto de dados, Keller e colaboradores estimaram 
que a herdabilidade da profundidade do bico é de 0,65 
(com um erro-padrão de 0,15). Em outras palavras, cerca 
de 65% da variação na profundidade dos bicos, entre os 
tentilhões, aparentemente são devidos a diferenças nos ge-
nes. Essa estimativa não está contaminada por paternidade 
extrapar, nem por parasitismo co-específico de ninho ou 
efeitos maternos. Entretanto, poderia conter algum erro 
devido aos ambientes compartilhados.
Os pesquisadores das Galápagos não tiveram a possibili-
dade de realizar um experimento de criação adotiva com 
os tentilhões de Darwin. Uma vez que o Arquipélago das 
Galápagos é um parque nacional, estão proibidos os expe-
rimentos que manipulam os indivíduos além da captura e 
marcação. Todavia, os próprios tentilhões conduziram um 
tipo de experimento de criação adotiva: como menciona-
mos anteriormente, em torno de 20% dos filhotes haviam 
sido criados por machos que não eram seus pais biológicos. 
Se alguma semelhança entre genitores e prole é devida aos 
ambientes compartilhados, então esses filhotes devem asse-
melhar-se aos seus pais sociais. Utilizando dados sobre os 
pais sociais e sua prole adotiva, Keller e colaboradores cal-
cularam a “herdabilidade” da profundidade do bico, que era 
inferior a 0,2 e não era estatisticamente diferente de zero. 
Isso sugere que os ambientes compartilhados têm pouca 
influência sobre a semelhança entre os bicos de parentes.
Quadro 3.1 Aspectos que dificultam as estimativas de herdabilidades
Análise Evolutiva 85
Não conhecemos a identidade dos genes específicos responsáveis pela variação no ta-
manho do bico de tentilhões rasteiros [de bico] médio. No entanto, Arhat Abzhanov e co-
laboradores (2004), trabalhando no laboratório de Clifford Tabin, descobriram um indício 
admirável. Esses pesquisadores concentraram-se nos fatores de crescimento que são ativos 
durante o desenvolvimento embrionário. Entre eles, estava a proteína óssea morfogené-
tica 4 (ou proteína osteomorfogenética 4), ou BMP4 (de bone morphogenic protein 4), uma 
molécula de sinalização que ajuda a esculpir a forma dos bicos das aves (Wu et al., 2004). 
Para todas as seis espéciesde tentilhões rasteiros, Abzhanov e colaboradores trataram em-
briões de diferentes idades com uma sonda que cora o RNA mensageiro produzido pelo 
gene que codifica a BMP4. Como as fotos da Figura 3.11 mostram, as espécies de tenti-
lhões rasteiros com bicos maiores produziram o mRNA da BMP4 (e presumivelmente a 
BMP4) mais cedo e em maiores quantidades do que as espécies com bicos menores. Por 
exemplo, o tentilhão rasteiro [de bico] grande, Geospiza magnirostris, tem, indubitavelmen-
te, o bico maior e é também a única espécie que inicia a produção do mRNA da BMP4 
no estágio 26 do desenvolvimento. Abzhanov e colaboradores sugerem que as diferentes 
espécies de tentilhões rasteiros contêm versões alternativas de um ou mais genes que 
determinam quando, onde e com que força é ativado o gene da proteína BMP4. Uma 
hipótese razoável seria a de que um mecanismo genético semelhante seja responsável por 
uma parte da variação entre os indivíduos, na população de tentilhões rasteiros [de bico] 
médio da ilha Dafne Maior.
Geospiza
fuliginosa
Geospiza
fortis
Geospiza
magnirostris 
Geospiza
scandens
Geospiza
conirostris
Geospiza
difficilis
Tentilhão rasteiro [de bico] pequeno
Tentilhão rasteiro [de bico] médio
Tentilhão rasteiro [de bico] grande
Tentilhão rasteiro do cacto
Tentilhão rasteiro do cacto
[de bico] grande
Tentilhão rasteiro de bico pontiagudo
mRNA do gene BMP4
No estágio 26 No estágio 29
Figura 3.11 A proteína óssea morfogenética 4 e o desen-
volvimento do bico nos tentilhões rasteiros de Darwin. 
A primeira coluna ilustra as diferenças no tamanho e na forma 
do bico entre as seis espécies de tentilhões rasteiros. As segun-
da e terceira colunas mostram cortes transversais do broto da 
parte superior do bico em embriões de cada espécie, em dois 
estágios do desenvolvimento. Os cortes transversais foram 
tratados com uma sonda que cora o mRNA transcrito do 
gene da proteína óssea morfogenética 4, ou BMP4. O mRNA 
corado aparece como áreas escuras, indicadas pelas pontas de 
setas (em laranja). As fotos do tentilhão adulto são de Petren 
et al. (1999); as dos embriões, de Abzhanov et al. (2004).
86 Scott Freeman & Jon C. Herron
Testando o postulado 3: Os indivíduos
variam em seu sucesso na sobrevivência
ou na reprodução?
Uma vez que Grant e Grant e seus colaboradores têm moni-
torado os tentilhões de Dafne Maior, anualmente, desde 1973, 
dois membros da equipe de pesquisa, Peter Boag e Laurene 
Ratcliffe, estiveram nessa ilha em 1977 e testemunharam uma 
terrível estiagem (Boag e Grant, 1981; Grant, 1999). Em vez 
dos normais 130 mm de índice pluviométrico durante a es-
tação chuvosa, a ilha alcançou somente 24 mm. As plantas 
produziram poucas flores e sementes. Os tentilhões rasteiros 
[de bico] médio nem mesmo tentaram cruzar-se. Durante 20 
meses, 84% dos Geospiza fortis da ilha Dafne Maior desapare-
ceram (Figura 3.12a). Os pesquisadores inferiram que a maio-
ria dessas aves morreu de inanição. O declínio no tamanho 
populacional foi simultâneo ao declínio na disponibilidade de 
sementes das quais os pássaros necessitam para alimentar-se 
(Figura 3.12b); realmente, 38 pássaros emaciados foram en-
contrados mortos, e nenhum dos que faltavam reapareceu no 
ano seguinte. É evidente que apenas uma parte da população 
sobreviveu para reproduzir-se. Esse tipo de mortalidade não 
é raro. Por exemplo, Rosemary Grant mostrou que 89% dos 
exemplares de Geospiza conirostris morrem antes de cruzarem 
(Grant, 1985). Trevor Price e colaboradores (1984) calcularam 
que um adicional de 19 e 25% de G. fortis morreu, na ilha 
Dafne Maior, durante as estiagens subseqüentes de 1980 e 
1982, respectivamente.
De fato, em todas as populações naturais estudadas, a cada 
geração são produzidos mais filhos do que os que sobrevivem 
para procriar. Se uma população não estiver crescendo em ta-
manho, cada genitor, durante sua existência, deixará, em média, 
um filho que sobrevive para procriar. Todavia, a capacidade re-
produtiva (ou o potencial biótico) dos organismos é espantosa. 
Darwin (1859) tomou o elefante para ilustrar esse aspecto, em 
razão de ser o reprodutor mais lento, então conhecido, entre 
os animais. Darwin calculou que, se todos os descendentes de 
um único casal sobrevivessem e se reproduzissem, então após 
exatos 750 anos existiriam 19 milhões desses animais. Os nú-
meros são ainda mais alarmantes para os reprodutores rápidos. 
Dodson (1960) calculou que, se todos os descendentes de um 
par de estrelas-do-mar sobrevivessem e se reproduzissem, en-
tão depois de apenas 16 anos esses animais ultrapassariam 1079, 
o número estimado de elétrons no universo visível.
De modo semelhante, os dados mostram que, na maioria 
das populações, alguns indivíduos que sobrevivem para pro-
Figura 3.12 Declínio da população de tentilhões rasteiros e da disponibilidade de sementes durante a estiagem de 1977. (a) Esse gráfico 
mostra o número de tentilhões rasteiros encontrados na ilha Dafne Maior antes, durante e depois da estiagem. As linhas verticais, ao longo de 
cada ponto de dados, representam um número, denominado erro-padrão, que indica a quantidade de variação nas estimativas censuais. Nesse 
gráfico, as linhas são simplesmente traçadas ponto-a-ponto, para facilitar a visualização da tendência. (b) Esse gráfico mostra a abundância de 
sementes em Dafne Maior antes, durante e depois da estiagem. (c) Esse gráfico mostra as características da semente média disponível como 
alimento para os tentilhões rasteiros [de bico] médio, antes, durante e depois da estiagem. O índice de dureza plotado no eixo y (vertical) é uma 
medida especial criada por Boag e Grant (1981).
Jan Abr Jul Out Jan Abr Jul Out Jan Abr Jul Out JanJul Out
200
600
1.000
1.400
1975 1976 1977 1978
N
úm
er
o 
de
 t
en
til
hõ
es
(a)
Jan Abr Jul Out Jan Abr Jul Out Jan Abr Jul Out JanJul Out
4,0
8,0
12,0
1975 1976 1977 1978
A
bu
nd
ân
ci
a 
de
 s
em
en
te
s 
(g
/m
2 )
(b)
Jan Abr Jul Out Jan Abr Jul Out Jan Abr Jul Out JanJul Out
1975 1976 1977 1978
C
ar
ac
te
rís
tic
as
 d
a
se
m
en
te
 m
éd
ia
4,0
5,0
6,0
Pequena
e macia
Grande
e dura
(c)
Análise Evolutiva 87
criar são mais bem-sucedidos em seu cruzamento e na produção de prole do que outros. 
Assim como a variação na sobrevivência faz, a variação no sucesso reprodutivo representa 
a seleção. O terceiro postulado de Darwin é universalmente verdadeiro.
Testando o postulado 4: A sobrevivência e a reprodução
são não-aleatórias?
A quarta asserção de Darwin era que os indivíduos que sobrevivem e chegam a reprodu-
zir-se, ou que se reproduzem mais, são os que apresentam certas variações favoráveis. Um 
subgrupo não-aleatório, ou selecionado, da população de tentilhões rasteiros [de bico] 
médio sobreviveu à estiagem de 1977? A resposta é afirmativa.
À medida que a estiagem passava, o número e o tipo de sementes disponíveis também 
mudavam dramaticamente (Figura 3.12c). Os tentilhões de Dafne Maior comem semen-
tes de diversas plantas, cujas sementes variam de pequenas e macias a grandes e duras. As 
sementes pequenas e macias, fáceis de quebrar, são as favoritas dos pássaros. Durante a 
estiagem, como em outras épocas, os tentilhões comiam, primeiramente, essas sementes. 
Quando a maioria delas acabou, os frutos grandes e duros de uma planta anual chamada 
Tribulus cistoides tornaram-se seu alimento essencial. Somente pássaros grandes com bicos 
estreitos e profundos conseguem quebrar e comer os frutos de Tribulus com sucesso. Os 
tentilhões restantes ficavam a revolver as pedras e ciscar o solo, em busca de algumas se-
mentes menores remanescentes.
O gráfico superior da Figura 3.13, extraído da Figura 3.9, na página 82, mostra os tama-
nhos dos bicos de uma grande amostra aleatória dos pássaros que viviam em Dafne Maior, 
no ano anterior ao da estiagem. O gráfico inferior da Figura 3.13 mostra os tamanhos dos 
bicos de uma amostra aleatória de 90 pássaros que sobreviveram à seca. O sobrevivente 
médio tinha bico mais profundo do queo não-sobrevivente médio. Uma vez que bicos 
profundos e tamanhos corporais grandes apresentam correlação positiva, e como os pássa-
ros grandes tendem a vencer as lutas pelo alimento, o sobrevivente médio também tinha 
um tamanho corporal grande.
Durante a estiagem, os 
tentilhões com bicos maiores 
e mais profundos tiveram 
vantagem na alimentação e, por 
conseguinte, na sobrevivência.
Figura 3.13 Profundidade do 
bico antes e depois da seleção na-
tural. Esses histogramas mostram 
a distribuição da profundidade do 
bico nos tentilhões rasteiros [de 
bico] médio, em Dafne Maior, antes 
e depois da estiagem de 1977. Os 
triângulos pretos indicam as médias 
populacionais. Gentilmente cedidos 
por Boag e Grant (1984b).
Número
de
tentilhões
6 7 8 9 10 11 12 13 14
30
60
90
Número
de
tentilhões
Profundidade do bico (mm)
6 7 8 9 10 11 12 13 14
N = 90
4
8
12
1976 todos os pássaros
de Dafne Maior
N = 751
1978 sobreviventes
88 Scott Freeman & Jon C. Herron
O evento seletivo de 1977, por mais dramático que tenha sido, não foi uma ocorrência 
isolada. Em 1980 e 1982, houve estiagens semelhantes, e novamente a seleção favoreceu 
os indivíduos com tamanho corporal grande e bicos profundos (Price et al., 1984). Pos-
teriormente, em 1983, um influxo de águas oceânicas superficiais aquecidas da costa sul-
americana, evento esse denominado El Niño, criou uma estação chuvosa com 1.359 mm 
de chuva em Dafne Maior. Essa notável alteração ambiental (com aproximadamente 57 
vezes mais chuva do que em 1977) acarretou uma superabundância de sementes pequenas 
e macias, e, subseqüentemente, uma forte seleção para tamanho corporal menor (Gibbs e 
Grant, 1987). Depois de anos chuvosos, os pássaros pequenos com bicos rasos sobrevivem 
melhor e se reproduzem mais, pois coletam sementes pequenas com muito mais eficiência 
do que os pássaros grandes com bicos profundos. Esses últimos foram favorecidos em con-
dições de estiagem, mas os pássaros pequenos, em anos chuvosos. A seleção natural – como 
foi salientado em nossa análise da evolução do HIV, no Capítulo 1 – é dinâmica.
Testando a predição de Darwin: A população evoluiu?
Os quatro postulados de Darwin são verdadeiros para a população de tentilhões rasteiros 
[de bico] médio da ilha Dafne Maior. A teoria darwiniana, portanto, prediz uma modifi-
cação na composição da população de uma geração para a seguinte. Quando os pássaros 
de bico profundo que sobreviveram à estiagem de 1977 cruzaram para produzir uma nova 
geração, devem ter transmitido seus genes para bicos profundos às suas proles, o que é con-
firmado pela Figura 3.14. Os filhotes nascidos em 1978, ano posterior à estiagem, tinham 
bicos mais profundos, em média, do que os pássaros nascidos em 1976, ano anterior à es-
tiagem, mostrando que a população evoluiu.
Peter Grant e Rosemary Grant e colaboradores continuam a monitorar a população 
de tentilhões de Dafne Maior desde a década de 1970. Como resultado de alterações 
imprevisíveis no clima e na comunidade de pássaros, bem como das conseqüentes mu-
danças na comunidade vegetal dessa ilha, os referidos pesquisadores perceberam eventos 
seletivos em que os pássaros de bicos profundos tinham maior probabilidade de sobrevi-
Em conseqüência à estiagem, 
a população de tentilhões 
evoluiu. A seleção ocorre 
dentro de gerações; a 
evolução, entre gerações.
Tamanho do bico (profundidade em mm)
Número
de
tentilhões
Número
de
tentilhões
Tentilhões nascidos em 1976, ano anterior à estiagem
Tentilhões nascidos em 1978, ano posterior à estiagem
0
5
10
15
20
25
30
0
5
10
15
20
25
30
35
40
7,3 7,8 8,3 8,8 9,3 9,8 10,3 10,8 11,3
Figura 3.14 Profundidade do 
bico nos tentilhões nascidos no 
ano anterior à estiagem versus no 
ano posterior à estiagem. As 
setas em preto representam as mé-
dias populacionais. Redesenhado de 
Grant e Grant (2003).
Análise Evolutiva 89
vência, e eventos seletivos em que os pássaros de bicos rasos eram os que tinham maior 
probabilidade de sobrevivência.
A Figura 3.15 mostra o padrão de modificação nas médias populacionais para três ca-
racterísticas, ao longo de três décadas. Cada uma dessas características é um composto es-
tatístico de características mensuráveis, como a profundidade do bico. Por exemplo, “PC1 
tamanho do bico” (Figura 3.15a) agrupa profundidade, comprimento e largura do bico. 
As modificações evolutivas que ocorreram em conseqüência da estiagem de 1977 estão 
evidenciadas em laranja.
Primeiramente, a Figura 3.15a mostra o que já vimos: durante a estiagem de 1977, a 
população de tentilhões desenvolveu um tamanho médio de bico significativamente maior. 
Além disso, essa figura mostra que a população permaneceu com esse grande tamanho mé-
dio de bico até meados da década de 1980, retornando depois ao tamanho médio de bico 
inicial. A população assim permaneceu durante muitos anos, até ocorrer outra estiagem.
A estiagem de 2003 e 2004 foi tão prejudicial quanto a de 1977 (Grant e Grant, 2006). 
Mais uma vez os tentilhões rasteiros [de bico] médio não tiveram alimento suficiente, e 
muitos pereceram. Dessa vez, entretanto, esses pássaros enfrentaram um desafio adicional: 
a competição com uma população considerável de tentilhões rasteiros [de bico] grande 
(Geospiza magnirostris) que havia se estabelecido na ilha. Esses tentilhões dominaram o 
acesso aos frutos de Tribulus – com os quais os tentilhões rasteiros [de bico] médio maior 
haviam sobrevivido em 1977 –, e os consumiram. Conseqüentemente, os tentilhões rastei-
ros [de bico] médio de tamanho maior morreram em maiores taxas do que os dotados de 
bicos pequenos, e a população evoluiu para um tamanho de bico menor.
Em sua forma média do bico e em seu tamanho corporal médio, a população de ten-
tilhões rasteiros [de bico] médio também mostrou evolução considerável (Figura 3.15b 
e c). Em 2001, o pássaro médio tinha um bico significativamente mais pontiagudo e era 
significativamente menor do que o pássaro médio da metade da década de 1970 (Grant e 
Grant, 2002).
O estudo de longo prazo realizado por Grant e Grant demonstra que o mecanismo de 
evolução de Darwin pode ser registrado em populações naturais. Quando os quatro postu- Figura 3.15 Trinta anos de evo-
lução na população de tentilhões 
rasteiros [de bico] médio da ilha 
Dafne Maior. Esses gráficos ras-
treiam os valores adultos médios 
de tamanho e forma do bico e de 
tamanho corporal entre os Geos-
piza fortis da ilha de Dafne Maior, 
do início da década de 1970 aos 
anos 2000. As linhas verticais re-
presentam o intervalo de confiança 
de 95% para a média estimada. Se 
não tivesse ocorrido evolução, os 
intervalos de confiança para todos 
os pontos teriam recoberto a faixa 
cinza, correspondente ao intervalo 
de confiança de 95% para 1973, o 
primeiro ano com dados completos. 
As mudanças que ocorreram duran-
te a estiagem de 1977 são indicadas 
em laranja. Em (a), a mudança ocor-
rida durante a estiagem de 2004 
é indicada em preto. A população 
mostrou evolução significativa nas 
três características. (a) Gentilmente 
cedido por Grant e Grant (2006). (b 
e c) Gentilmente cedidos por Grant 
e Grant (2002).
1
0,5
0
-0,5
Grande
Pequeno
1970 1980 1990 2000
Ano
PC
1 
ta
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bi
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(a)
(b) (c)
1970 1980 1990 2000
Ano
-1,0
1970 1980 1990 2000
Ano
90 Scott Freeman & Jon C. Herron
lados de Darwin são verdadeiros em uma população, essa população evolui. O estudo tam-
bém mostra que pequenas mudanças evolutivas durante curtos períodos de tempo podem 
acumular-se em grandes modificações durante períodos de tempo mais longos.
3.5 A natureza da seleção natural
Embora a Teoria da Evolução por Seleção Natural possa ser formulada concisamente, testa-
da com rigor em populações naturais e validada, pode ser difícil de ser inteiramente com-
preendida. Uma razão disso é que, na teoria de Darwin, a descendênciacom modificações 
é um processo essencialmente estatístico: uma mudança nas distribuições das características 
das populações. O raciocínio estatístico não ocorre naturalmente para a maioria das pes-
soas, e existem numerosas idéias amplamente compartilhadas sobre a seleção natural que 
são incorretas. Nosso objetivo nesta seção é abordar alguns pontos-chave sobre como a 
seleção produz efeito ou não.
A seleção natural age sobre os indivíduos, mas suas conseqüências 
ocorrem nas populações
Quando as linhagens de HIV foram selecionadas pela exposição à AZT, ou quando as po-
pulações de tentilhões foram selecionadas por mudanças na disponibilidade de sementes, 
nenhum dos indivíduos selecionados (vírions ou tentilhões) mudou, de maneira alguma. 
Simplesmente viveram ao longo do evento seletivo, enquanto outros morriam ou se repro-
duziam mais do que os vírions ou os pássaros competidores. O que mudou após o processo 
de seleção foram as características das populações de vírions e tentilhões, não os próprios 
indivíduos afetados. Especificamente, na população, uma freqüência mais alta de vírions de 
HIV era capaz de replicar-se na presença de AZT, e uma proporção mais alta de tentilhões 
tinha bicos profundos.
Formulando esse aspecto de outra maneira, o esforço de quebrar as sementes de Tribulus 
não fez com que os bicos dos tentilhões se tornassem mais profundos e que seus corpos se 
tornassem maiores; igualmente, o esforço de transcrever o RNA na presença de AZT não 
mudou a composição de aminoácidos do sítio ativo da transcriptase reversa. Em vez disso, 
a profundidade média do bico e o tamanho corporal da população de tentilhões aumenta-
ram, porque morriam mais tentilhões menores do que grandes (Figura 3.16), e a seqüência 
média do sítio ativo da transcriptase reversa mudou, porque certos mutantes eram mais 
eficientes na produção de novos vírions.
A seleção natural age sobre os fenótipos, mas a evolução consiste
em modificações nas freqüências dos alelos
Os tentilhões com corpos grandes e bicos profundos teriam sobrevivido em taxas mais 
altas durante a estiagem, ainda se toda a variação, na população, fosse de origem ambiental 
(isto é, se as herdabilidades fossem igual a zero). No entanto, não teria ocorrido evolução 
alguma. A seleção teria alterado as freqüências dos fenótipos na população, mas na pró-
xima geração a distribuição fenotípica voltaria ao que era antes da ocorrência de seleção 
(Figura 3.17).
Somente quando os sobreviventes da seleção transmitem seus fenótipos bem-sucedidos 
às suas proles, por intermédio dos genótipos que ajudam a determinar os fenótipos, é que a 
seleção natural leva as populações a mudarem, de uma geração para a seguinte. Na ilha de 
Dafne Maior, a variação nos fenótipos dos tentilhões em que a seleção agiu tinha uma base 
genética. Em conseqüência, a nova distribuição fenotípica percebida entre os sobreviventes 
persistiu na próxima geração.
Bico médio
Bico médio
Antes da seleção
Após seleção
Figura 3.16 A seleção natural 
acontece aos indivíduos, mas são as 
populações que mudam. Durante 
a estiagem em Dafne Maior, os indi-
víduos não mudaram as profundida-
des de seus bicos; simplesmente vi-
veram ou morreram. O que mudou 
foi a profundidade média do bico, 
uma característica da população.
Se a profundidade do bico
é hereditária
Se a profundidade do bico
não é hereditária
x
x
Figura 3.17 As populações evo-
luem somente se as características 
são hereditárias. Se a variação é 
devida a diferenças no genótipo, os 
sobreviventes da seleção transmi-
tem seus fenótipos bem-sucedidos 
à sua prole.
Análise Evolutiva 91
A seleção natural não prevê o futuro
Cada geração descende dos sobreviventes à seleção exercida pelas condições ambientais 
que predominavam na geração anterior. As proles dos vírions de HIV e dos tentilhões 
que sofreram a seleção são mais bem adaptadas a ambientes dominados pela AZT e pelas 
condições de estiagem, respectivamente, do que a geração de seus genitores. No entanto, 
se o ambiente se modificar outra vez, durante a existência dessas proles, talvez essas não se 
adaptem às novas condições.
Há uma concepção errônea comum de que os organismos podem ser adaptados a con-
dições futuras, ou que a seleção pode adiantar-se no sentido de prever mudanças ambien-
tais que poderão ocorrer durante as gerações futuras. Isso é impossível. A evolução está 
sempre uma geração atrás de quaisquer mudanças ambientais.
Novas características podem evoluir, embora a seleção natural atue 
sobre características existentes
As diferenças na sobrevivência e na reprodução – isto é, a seleção natural – somente podem 
ocorrer entre variantes que já existem. Por exemplo, a morte por inanição dos tentilhões 
de bico pequeno não cria instantaneamente pássaros com bicos grandes, ótimos para que-
brar os frutos de Tribulus; ela meramente filtra a população procriadora entre os pássaros de 
maiores bicos já existentes.
Isso talvez pareça implicar que novas características não possam evoluir por seleção 
natural. Todavia, a evolução desses novos traços é possível, realmente, por duas razões. Pri-
meira, durante a reprodução, em todas as espécies, as mutações produzem novos alelos. Se-
gunda, durante a reprodução em espécies sexuadas, a meiose e a fecundação recombinam 
os alelos existentes, produzindo novos genótipos. A mutação e a recombinação produzem 
novos conjuntos de características para a seleção atuar.
Consideremos, por exemplo, um estudo de seleção artificial realizado na Universidade 
de Illinois (Moose et al., 2004). Desde que o iniciaram, em 1896, com 163 espigas de milho, 
os pesquisadores têm semeado apenas sementes das plantas com o mais alto teor de óleo 
em seus grãos, para colheita no ano seguinte. Na população de partida, o conteúdo de óleo 
variava de 4-6% por peso. Após 100 gerações de seleção, o conteúdo médio de óleo na 
população era de 20% (Figura 3.18). Isso significa que uma planta típica da população atual 
tem mais de três vezes o teor de óleo da planta mais rica desse componente na população 
fundadora. Em conjunto, mutação, recombinação e seleção produziram um novo fenótipo.
A seleção natural adapta as 
populações a condições que 
predominavam no passado, não 
a condições que possam ocorrer 
no futuro.
Figura 3.18 A seleção persisten-
te de longo prazo pode resultar em 
modificações dramáticas nas carac-
terísticas. Esses dados, do Experi-
mento de Seleção de Longo Prazo 
de Illinois, documentam o aumento 
no conteúdo de óleo dos grãos de 
milho durante 100 gerações de se-
leção artificial. A média para a 100ª 
geração situa-se muito além dos 
limites da geração fundadora. Modi-
ficado de Moose et al. (2004).
100
0
5
10
15
20
0 20 40 60 80
Geração
Limites da população original
Média do 
conteúdo de óleo 
dos grãos de 
milho (%)
92 Scott Freeman & Jon C. Herron
A seleção natural persistente pode levar à evolução de funções inteiramente novas para 
comportamentos, estruturas ou genes já existentes. O polegar do panda gigante fornece um 
exemplo disso (Gould, 1980; Endo et al., 1999a, 1999b, 2001). Os pandas usam essa estrutu-
ra para obter uma preensão firme dos colmos de seu alimento preferido, o bambu (Figura 
3.19a). Anatomicamente, seu “polegar” é, na realidade, um osso sesamóide radial modifica-
do e aumentado, que em espécies muito próximas constitui parte do punho (Figura 3.19b). 
Sabendo como a seleção natural funciona em populações contemporâneas, presumimos 
que, quando os pandas começaram a comer bambus, existia variação no comprimento do 
sesamóide radial entre os indivíduos. Pandas com esses ossos maiores exerciam preensão 
mais firme, alimentavam-se com maior eficiência e, conseqüentemente, tinham mais proles. 
Como um efeito da seleção continuada ao longo de muitas gerações, o tamanho médio do 
osso considerado aumentou na população, até alcançar suas dimensões atuais.
Uma característica que é usada de maneira insólita e, finalmente, é desenvolvida, pela 
seleção, em uma estruturacompletamente nova, como o osso sesamóide radial do panda an-
cestral, é conhecida como pré-adaptação. Um aspecto importante é que as pré-adaptações 
representam uma casualidade. Uma pré-adaptação melhora a aptidão individual de maneira 
fortuita – não porque a seleção natural seja consciente ou antecipe o futuro.
A seleção natural não leva à perfeição
Os parágrafos anteriores mostram que as populações que evoluem por seleção natural 
tornam-se mais bem adaptadas, ao longo do tempo. No entanto, é igualmente importante 
perceber que a evolução não resulta em organismos que sejam perfeitos.
Consideremos o peixe-mosquito macho (Gambusia affinis), cuja nadadeira anal é modi-
ficada para funcionar como órgão copulador, ou gonopódio. Brian Langerhans e colabo-
radores (2005) descobriram que as fêmeas preferem os machos com gonopódios maiores. 
Todavia, quando os predadores atacam, um gonopódio grande é literalmente um estorvo, 
tornando mais lenta a fuga do macho. Um macho perfeito seria tanto irresistível às fêmeas 
quanto suficientemente rápido para escapar de qualquer predador. Oh, nenhum macho 
consegue ser assim. Ao contrário, cada população desenvolve um fenótipo que descobre 
um meio-termo entre agentes seletivos opostos (Figura 3.20).
(a) (b)
Colmo de bambu
Cinco dedos
“Polegar”
“Polegar”
Sesamóide radial
Figura 3.19 O polegar do panda. (a) Os pandas gigantes conseguem agarrar e manipular os colmos de bambu com suas patas dianteiras. 
(b) Esses desenhos mostram como o polegar do panda, na realidade um osso do punho modificado, ajuda a prender um colmo nos dedos en-
curvados do animal. Segundo Endo et al. (1999a, b; 2001).
5 mm
Figura 3.20 Ninguém é per-
feito. Esses machos exibem 
gonopódios que atraem parceiras, 
mas atrapalham sua fuga. O macho 
inferior pertence a uma população 
de alta predação.
Análise Evolutiva 93
A seleção natural não consegue otimizar simultaneamente todas as características. Ela 
leva à adaptação, não à perfeição.
A seleção natural é não-aleatória, mas não é progressiva
A evolução por seleção natural é, às vezes, caracterizada como um processo aleatório ou 
probabilístico, mas nada poderia estar mais longe da verdade. A mutação e a recombinação, 
os processos que geram a variação genética, são aleatórios com relação às modificações que 
produzem nos fenótipos. Todavia, a seleção natural, o mecanismo que escolhe entre fenóti-
pos e genótipos variantes, é o oposto da aleatoriedade. Ela é, por definição, a superioridade 
não-aleatória, em sobrevivência e reprodução, de algumas variantes sobre outras. É por isso 
que a evolução por meio da seleção natural é não-aleatória, pois, ao contrário, ela aumenta 
a adaptação ao ambiente.
Como os exemplos do HIV, dos tentilhões e do panda mostram, no entanto, a seleção 
não-aleatória como ocorre na natureza é completamente isenta da intenção consciente 
de qualquer entidade. Darwin chegou a lamentar o uso da expressão “selecionado natu-
ralmente”, pois as pessoas pensavam que essa expressão implicava um ato ou uma escolha 
consciente por alguma entidade. Nada desse tipo acontece.
Além disso, embora tendesse a aumentar a complexidade, o grau de organização e a 
especialização dos organismos ao longo do tempo, a evolução não é progressiva no sentido 
de conduzir a algum objetivo predeterminado. A evolução torna “melhores” as populações 
somente no sentido de aumentar a própria adaptação média ao seu ambiente. Inexiste uma 
tendência inexorável para formas mais avançadas de vida. Por exemplo, as tênias contem-
porâneas não têm sistema digestório e evoluíram, realmente, tornando-se mais simples do 
que seus ancestrais. As cobras evoluíram de ancestrais que tinham membros. No registro 
fóssil, as aves mais antigas tinham dentes.
Lamentavelmente, a visão progressista da evolução teima em não morrer. Até Darwin 
tinha de se lembrar de “jamais usar os termos superior ou inferior”, quando discutia as 
relações evolutivas. É verdadeiro que alguns organismos são descendentes de linhagens 
antigas, outros descendem de linhagens mais recentes, mas todos os organismos, tanto os 
do registro fóssil quanto os que vivem atualmente, foram adaptados aos seus ambientes. 
São todos capazes de sobreviver e reproduzir-se. Nenhum é “superior” ou “inferior” a 
outro.
A aptidão não é circular
A Teoria da Evolução por Seleção Natural é freqüentemente criticada por não-biólogos 
por ser tautológica ou circular em seu raciocínio. Isto é, depois de revisar os quatro pos-
tulados de Darwin, alguém poderia afirmar: “Naturalmente, os indivíduos com variações 
favoráveis são os que sobrevivem e se reproduzem, pois a teoria define favorabilidade como 
a capacidade de sobreviver e reproduzir-se”.
A chave para resolver essa questão é perceber que a palavra “favorável”, embora um 
termo disponível conveniente, é enganadora. O único requisito para a seleção natural 
atuar é que certas variantes hereditárias funcionem melhor do que outras, quando com-
paradas às aleatórias. Contanto que um subgrupo não-aleatório da população sobreviva 
melhor e deixe mais prole, resultará evolução. Nos exemplos que analisamos, as pesqui-
sas não somente determinaram que os grupos não-aleatórios sobreviveram a um evento 
seletivo, mas também revelaram por que esses grupos foram mais bem-sucedidos do que 
outros.
Também deve ser compreensível, atualmente, que a aptidão darwiniana não é uma 
quantidade abstrata; ela pode ser medida na natureza. Isso é feito mediante contagem das 
proles que os indivíduos produzem, ou pela observação de sua capacidade de sobreviver 
a um evento seletivo e pela comparação do desempenho de cada indivíduo com o de 
outros membros da população. Esses critérios para avaliar a aptidão são objetivos e inde-
pendentes.
Não existe tal coisa de uma 
planta ou um animal superior
ou inferior.
94 Scott Freeman & Jon C. Herron
A seleção atua sobre os indivíduos, não pelo bem da espécie
Uma das concepções errôneas mais difundidas sobre a seleção natural, especialmente so-
bre a seleção do comportamento animal, é que os organismos desempenharão ações indi-
viduais para o bem da espécie. Atos de auto-sacrifício, ou altruísmo, ocorrem na natureza. 
Os cães da pradaria emitem avisos de alarme quando os predadores se aproximam, atrain-
do sua atenção para eles próprios. As leoas que são mães, às vezes, amamentam filhotes que 
não são seus. No entanto, essas características não evoluem por seleção natural, a menos 
que aumentem a aptidão relativa de seu portador em relação aos indivíduos competidores. 
Se existisse um alelo que produzisse um comportamento verdadeiramente altruísta – isto 
é, um comportamento que reduzisse a aptidão de seu portador e aumentasse a aptidão de 
outros –, esse alelo desapareceria rapidamente da população. Como veremos no Capítulo 
12, descobriu-se que todo comportamento altruísta que tenha sido estudado em detalhe 
aumenta a aptidão do altruísta, seja porque os beneficiários desse comportamento são pa-
rentes geneticamente próximos (como nos cães da pradaria), seja porque os beneficiários 
o retribuem (como nas leoas lactantes), ou por ambas as razões.
A idéia de que os animais fazem coisas pelo bem da espécie está tão arraigada, entre-
tanto, que vamos repetir de uma segunda maneira o que queríamos dizer. Consideremos 
novamente os leões. Esses animais vivem em grupos sociais denominados prides, [na língua 
inglesa]. Alguns machos se associam e lutam para assumir o comando dos prides. Se um 
novo grupo de machos vencer, em combate, os machos existentes em um pride, os recém-
chegados matam rapidamente todos os filhotes lactentes desse pride, que não lhes são apa-
rentados. A eliminação dos filhotes aumenta a aptidão dos novos machos, uma vez que as 
fêmeas do pride irão tornar-se novamente férteis mais cedo e conceberão proles com os 
novos machos (Packer e Pusey, 1983, 1984). O infanticídio é disseminado entre os animais. 
Evidentemente, um comportamento como esse não existe para o benefício da espécie. Ao 
contrário,o infanticídio existe porque, sob certas condições, aumenta a aptidão dos indiví-
duos que adotam essa conduta em relação aos que não a adotam.
3.6 A evolução do darwinismo
Uma vez que a evolução por seleção natural é um aspecto da organização geral dos siste-
mas vivos, a teoria de Darwin classifica-se como uma das grandes idéias da história intelec-
tual. Seu impacto na biologia é análogo ao das leis de Newton na física, da Teoria Solar do 
Universo, de Copérnico, na astronomia, e da Teoria das Placas Tectônicas na geologia. Nos 
termos do geneticista evolucionista Theodosius Dobzhansky (1973), “na biologia, nada faz 
sentido exceto à luz da evolução”.
No entanto, apesar de todo o seu poder, a Teoria da Evolução por Seleção Natural só 
foi aceita universalmente pelos biólogos cerca de 70 anos depois de ter sido proposta pela 
primeira vez. Havia três problemas graves com essa teoria, em sua formulação original por 
Darwin, que deveriam ser resolvidos.
1. Em razão de nada saber sobre as mutações, Darwin não tinha idéia alguma 
a respeito de como a variabilidade era produzida nas populações. Em conseqüên-
cia, não podia responder aos críticos que sustentavam que a quantidade de variabilidade 
nas populações era estritamente limitada e que a seleção natural cessaria gradualmente, 
quando a variabilidade terminasse. Somente no início dos anos 1900, quando geneticistas 
como Thomas Hunt Morgam começaram a fazer experimentos com as moscas-das-frutas, 
que o biólogos começaram a avaliar a natureza contínua e universal da mutação. Morgan 
e colaboradores mostraram que as mutações ocorrem em todas as gerações e em todas as 
características.
2. Em razão de nada saber sobre genética, Darwin não tinha idéia alguma 
de como as variações são transmitidas para a prole. Foi somente quando os ex-
perimentos de Mendel, com ervilhas, foram redescobertos e comprovados, 35 anos após 
Os indivíduos não fazem 
coisas pelo bem da espécie; 
comportam-se de maneira a 
maximizar a própria aptidão 
individual.
Análise Evolutiva 95
sua publicação original, que os biólogos compreenderam como as características parentais 
são transmitidas aos filhos. As leis de segregação e distribuição independente, de Mendel, 
confirmaram o mecanismo implícito no postulado 2, que afirma que parte da variação 
observada nas populações é hereditária.
Até então, muitos biólogos sugeriam que os genes atuavam como os pigmentos em 
uma pintura. Os defensores dessa hipótese, chamada herança por mistura, argumen-
tavam que mutações favoráveis simplesmente se incorporariam às características exis-
tentes e seriam perdidas. Em 1867, um engenheiro escocês, chamado Fleeming Jenkin, 
publicou um estudo matemático da herança por mistura, juntamente com um famoso 
exercício de reflexão referente à prole de pessoas de pele clara e escura. Por exemplo, se 
um marinheiro de pele escura encalhasse em uma ilha equatorial habitada por pessoas 
de pele clara, o modelo de Jenkin predizia que, independentemente de quão vantajosa 
pudesse ser a pele escura (em reduzir o câncer, por exemplo), a população jamais viria 
a ter pele escura, porque traços como a cor da pele se misturavam. Se o marinheiro de 
cor escura tivesse filhos com uma mulher de pele clara, seus filhos teriam pele de cor 
parda. Se esses, por sua vez, tivessem filhos com pessoas de pele clara, essas crianças teriam 
pele de cor pardo-clara, e assim sucessivamente. De modo contrário, se um marinheiro 
de pele clara encalhasse em uma ilha setentrional habitada por pessoas de pele escura, a 
herança por mistura argumentava que, independentemente de quão vantajosa pudesse ser 
a pele clara (em facilitar a síntese de vitamina D com energia da luz UV, por exemplo), 
a população jamais se tornaria clara. Na herança por mistura, as novas variantes são mis-
turadas, e as novas mutações, diluídas, até que cessem de ter um efeito mensurável. Para a 
seleção natural agir, as novas variações favoráveis têm de ser transmitidas intactas à prole 
e permanecer separadas.
Agora entendemos, naturalmente, que os fenótipos se misturam em algumas caracterís-
ticas como a cor da pele, mas os genótipos nunca o fazem. Na realidade, a cor da pele da 
população hipotética de Jenkin iria tornar-se crescentemente mais escura ou mais clara, se 
a seleção fosse forte e a mutação adicionasse continuamente variantes de pele mais escura 
ou mais clara à população, por meio de alterações nos genes envolvidos na regulação da 
produção de melanina (Figura 3.21).
O próprio Darwin lutava com o problema da hereditariedade e, afinal, adotou uma 
visão completamente incorreta, fundamentada no trabalho de Jean-Baptiste Lamarck. La-
marck era um grande biólogo francês do início do século XIX, que propôs que as espécies 
evoluem por intermédio da herança de mudanças forjadas nos indivíduos. A idéia de La-
marck foi uma ruptura: reconhecia que as espécies mudam ao longo do tempo e sugeria 
um mecanismo para explicar como isso ocorre. No entanto, sua teoria era errônea, pois a 
prole não herda as modificações fenotípicas adquiridas por seus genitores. Mesmo que as 
pessoas desenvolvam músculos levantando pesos, sua prole não será mais vigorosa; ainda 
que as girafas alonguem seus pescoços para alcançar as folhas das copas das árvores, isso não 
terá conseqüências para o comprimento do pescoço de sua prole.
Figura 3.21 Por que não ocorre a herança por mistura. (a) A cor da pele (e do pêlo), em mamí-
feros, é grandemente determinada pela produção de pigmentos em células denominadas melanócitos. 
(b) Quando o hormônio alfa-estimulante do melanócito (�-MSH) se liga ao receptor da melanocortina 
I (MCI-R), estimula os melanócitos a produzirem eumelanina, que tem cor castanho-escura (em preto na 
figura). (c) Quando o MCI-R é disfuncional, ou quando está bloqueado pela proteína de sinalização agou-
ti (ASP), os melanócitos produzem feomelanina, que tem cor amarelo-avermelhada (em laranja).
A variação na coloração humana está associada à variação alélica tanto no gene para MCI-R quanto 
no gene para ASP (Harding et al., 2000; Schaffer e Bolognia, 2001; Kanetsky et al., 2002). Por exemplo, 
os homozigotos para o alelo ArgI5ICys, do gene MCI-R, quase sempre têm cabelo vermelho e pele clara 
(Smith et al., 1998). Os efeitos dos alelos podem misturar-se na determinação do fenótipo. Um indivíduo 
com apenas uma cópia do alelo ArgI5ICys, por exemplo, pode ter coloração intermediária. Todavia, os 
próprios alelos são transmitidos de maneira intacta à prole; portanto, dois heterozigotos para ArgI5ICys 
podem ter um filho homozigoto de cabelo vermelho. Assim, a herança é particulada, não misturada. Se-
gundo Schaffer e Bolognia, 2001.
Melanócito
Melanossomos contendo
pigmentos
MCI-R disfuncional
Receptor de
MSH (MCI-R)
Proteína de
sinalização agouti
(ASP)
-MSH
Eumelanina
Feomelanina
(a)
(b)
(c)
96 Scott Freeman & Jon C. Herron
3. Lord Kelvin, o físico mais importante do século XIX, publicou uma notá-
vel série de artigos no início da década de 1860, estimando a idade da Terra em 
15-20 milhões de anos. As análises de Kelvin baseavam-se em medidas do calor solar e 
da temperatura da Terra. Como o fogo era a única fonte de calor conhecida, naquela época, 
Kelvin presumiu que o Sol estava queimando como um enorme bloco de carvão. Isso de-
via significar que o Sol estava consumindo-se gradualmente, fornecendo progressivamente 
menos calor, à medida que os milênios se passavam. Da mesma forma, os geólogos e os 
físicos acreditavam que a superfície terrestre estava esfriando gradualmente. Isso se baseava 
na suposição de que a Terra estava mudando do estado de fusão para o estado sólido, por 
irradiação de calor para a atmosfera, uma visão aparentemente apoiada por medidas de 
temperaturas cada vez mais altas nas sondagens mais profundas. Esses dados possibilitaram 
que Kelvin calculasse a velocidade do resfriamento irradiante.
O aspecto mais importante dos cálculos de Kelvin era que a transição do Sol e da 
Terra de quentes para