FILOGENIA_ARTHROPODA_BRUSCA1990

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FILOGENIA DE ARTHROPODA 
 
Brusca, R.C. & G.J. Brusca, 1990. Invertebrates. Chapter Nineteen. Three Enigmatic Groups and 
a Review of Arthropoda Phylogeny. pp. 667-694. 
 
 
Filogenia e Evolução dos Artrópodes e seus Semelhantes (páginas 681-691) 
 
De Annelida a Arthropoda 
 
Como indicado nos quatro capítulos anteriores, consideramos que o táxon Arthropoda é 
monofilético e damos ao grupo o status de filo. Embora os artrópodes como um agrupamento 
natural seja a visão tradicional e, provavelmente, a tendência mais popular, isto não significa que 
esta opinião tenha aceitação universal. Entretanto, defendemos o monofiletismo não pela 
tradição, mas com base na avaliação das evidências. O resto deste capítulo é dedicado a este 
problema e questões relacionadas e examina a hipótese de que a artropodização ocorreu somente 
uma vez. Discutimos porque esta hipótese é a mais parcimoniosa e biologicamente mais razoável 
entre as várias alternativas. Discutindo a evolução dos artrópodes, estamos “pisando sobre gelo 
fino”, devido ao assunto ser muito controverso. A literatura mais antiga (e alguns trabalhos 
recentes) em grande parte apresenta cenários narrativos sobre como um grupo teria evoluído de 
algum outro grupo, freqüentemente baseados em noções preconcebidas de ancestrais hipotéticos 
ou protótipos. Alguns pesquisadores têm gerado muita confusão sobre o tema, devido a seus 
métodos enfatizarem as diferenças, ao invés deles procurarem semelhanças compartilhadas entre 
os grupos (veja Capitulo 2)1. Isto não quer dizer que o problema se tornará inteiramente tratável 
com as mudanças dos métodos de análise, mas certamente será menos ambíguo, mais razoável e, 
o mais importante de tudo, mais testável. 
Problemas também existem na própria base de dados. Por exemplo, existe uma carência 
de bom material fóssil para onicóforos, tardígrades, pentastômidos e para muitos grupos 
primitivos de artrópodes. Por outro lado, muitos fósseis semelhantes a artrópodes são tão 
bizarros que desafiam uma razoável conexão com qualquer táxon existente (Figura 14). Existe 
também uma escassez de dados embriológicos comparativos para muitos grupos viventes. 
Teorias conflitantes sobre a evolução dos artrópodes foram em grande parte baseadas na 
anatomia comparada e, em menor grau, no desenvolvimento de grupos viventes, e esta situação 
provavelmente não mudará até que outros tipos de dados estejam disponíveis. 
Recentemente poucos pesquisadores começaram a estabelecer uma hipótese testável da 
evolução dos artrópodes por meio da genealogia estrita, ou seja, unindo grupos com base nas 
suas características derivadas compartilhadas (sinapomorfias). Construímos um cladograma da 
linhagem Annelida-Arthropoda (Figura 15), com base na informação apresentada nas discussões 
sobre os artrópodes e seus semelhantes, e discutimos abaixo as implicações evolutivas da 
filogenia proposta. 
Existe uma discussão sobre os anelídeos e artrópodes serem proximamente relacionados, 
embora sejam filos antigos (ambos provavelmente tenham suas origens no Pré-cambriano). Os 
planos corporais destes dois filos são mais semelhantes entre si do que com os planos corporais 
de qualquer outro grupo protostomado. As características compartilhadas da segmentação 
corporal, com suas estruturas segmentares internas e externas pareadas, são evidências poderosas 
da proximidade de laços ancestrais. Mais homologias podem ser vistas na natureza do cérebro 
regionalizado ou lobado, com seus conectivos circum-entéricos que se encontram com um 
 
1
 A utilização das diferenças entre táxons na construção das teorias filogenéticas tipicamente demanda a necessidade 
de numerosas hipóteses de convergência e resulta na criação de táxons parafiléticos. Utilizando as similaridades 
entre táxons na construção das teorias filogenéticas, reduz-se a necessidade de tais hipóteses de convergência e 
resulta na criação de táxons monofiléticos. 
 
 2 
gânglio subentérico do qual surge o cordão nervoso ventral pareado2. Fortes similaridades 
também são vistas nos padrões de desenvolvimento e crescimento, incluindo a adição de 
segmentos do corpo por crescimento teloblástico, logo em frente do pigídio pos-segmental (em 
anelídeos) ou télson (em muitos artrópodes). 
 
 
 
Figura 14. Três artrópodes do registro fóssil, incomuns e extintos. A, Marrella splendens (reconstrução em vista 
oblíqua), apoiada sobre os três pares de pernas caminhantes (as pernas do lado direito foram omitidas; ramos 
branquiais 1-4 e 10-26 foram removidos). B. Aysheaia pedunculata. Esta reconstrução sugere que estes animais 
predavam esponjas marinhas. C. Opabinia regalis (vista dorsal). Notar a incrível aparente presença de olhos 
compostos. Não está claro se a boca estava situada no final da longa probóscide cefálica ou se esta estrutura 
simplesmente agarrava o alimento para levá-lo à boca situada na região ventral da cabeça onde estão os olhos. 
 
 
Existe também discussão sobre a hipótese de que os onicóforos e tardigrades estejam 
relacionados de alguma maneira à linhagem Annelida-Arthropoda. Entretanto, existem duas 
questões principais da controvérsia. A primeira é a exata posição filogenética de onicóforos e 
tardigrades. Isto é, estes dois grupos são filos separados? Caso sejam, onde eles se encaixam na 
árvore evolutiva que demonstra a origem dos artrópodes? Ou poderiam ser considerados 
membros do próprio filo Arthropoda? A segunda controvérsia é se o filo representa um 
agrupamento natural: os artrópodes são monofiléticos, parafiléticos ou polifiléticos? Quase todas 
as combinações de possibilidades concebíveis foram propostas para responder estas questões. 
Ocasionalmente ainda podem ser vistas referências a uma possível relação entre 
tardigrades e asquelmintos (pseudocelomados). Descartamos de imediato esta idéia ressaltando 
que atributos tais como eutelia celular da epiderme, ausência de órgãos para trocas gasosas e 
 
2
 NT: em Arthropoda pode ser pareado (duplo) ou não (único). 
 
 3 
circulação, estruturas faringianas similares, redução do celoma e criptobiose quase certamente 
representam características adquiridas por meio de evolução convergente, em grande parte 
provavelmente como resultado do estilo de vida e extrema miniaturização destes animais. 
 
 
 
Figura 15. Cladograma demonstrando as relações da linhagem Annelida-Arthropoda e a origem monofilética do filo 
Arthropoda. Veja o texto para discussão adicional, especialmente com relação aos ancestrais hipotéticos A e B. As 
sinapomorfias usadas para a construção do cladograma estão listadas a seguir, com alguns comentários: 1. Perda de 
cílios ectodermais. 2. Gônadas dorsais alongadas. 3. Desenvolvimento de apêndices ventro-laterais. 4. Redução do 
celoma (e desenvolvimento da hemocele e de um sistema circulatório aberto, com um coração tubular dorsal dentro 
de um seio pericárdico). 5. Crescimento por ecdise. 6. Supressão da segmentação externa. 7. Musculatura obliqua 
em camadas na parede do corpo. 8. Canais hemais subcutâneos. 9. Papilas orais. 10. Papilas e escamas no corpo. 11. 
Glândulas de limo. 12. Gastrulação não migratória. 13. Lobópodes com almofadas e garras. 14. Glândulas coxais 
(vistas aqui como uma característica convergente para as “verdadeiras” glândulas coxais de certos artrópodes). 15. 
Sistema traqueal (provavelmente convergente para o sistema traqueal de artrópodes). 16. Origem de setas de 
artrópodes. 17. Perda do arranjo serial de nefrídios. 18. Mudança da locomoção lobopodial para o verdadeiro 
movimento de caminhar. 19. Perda da musculatura aneliforme e evolução de discretas bandas estriadas de 
musculatura fixadas a apódemas cuticulares. 20. Túbulos de Malpighi “tipo tardigrades”. 21. Garras “tipo 
tardigrades”. 22. Etiletes bucais.23. Grupo de estados de caracteres associados à miniaturização (redução do 
número de segmentos, perda de órgãos respiratórios e circulatórios e eutelia). 24. Criptobiose. 25. Olhos compostos 
laterais. 26. Calcificação da cutícula. 27. Escleritos totalmente segmentados. 28. Apêndices articulados com 
musculatura intrínseca. 29. Apêndices posicionados mais ventralmente. 30. Aumento da especialização regional do 
intestino. 31. Perda de cílios e flagelos móveis, exceto em espermatozóides de alguns grupos. 32. Glândulas 
cefálicas para controle da ecdise. 
 
 
 4 
 
É improvável que a posse destas características tenha algo a ver com laços evolutivos 
diretos com rotíferos, nematodes, ou qualquer outro pseudocelomado. Tardigrades são animais 
celomados e possuem características que parecem ligá-los a linhagem Annelida-Arhropoda, 
como discutido abaixo. Também vale ressaltar que teorias filogenéticas são testáveis e podem ser 
falsas; durante a maior parte do século 19 persistiu a noção de que os vertebrados surgiram dos 
artrópodes. A última abordagem séria desta curiosa teoria foi apresentada num livro de 1912, 
pelo paleontólogo William Patten, The Evolution of the Vertebrates and Their Kin (“A Evolução 
dos Vertebrados e seus Parentes”). 
Para compreender a evolução dos artrópodes é necessário estabelecer as relações entre os 
quatro subfilos tratados nos capítulos 15 a 18 e os dois pequenos grupos, Onychophora e 
Tardigrada. Assim, nossa análise enfoca a evidência de mudança evolutiva no bauplan desde os 
anelídeos até a condição dos artrópodes. Revisando o bauplan dos onicóforos e tardigrades fica 
claro que eles compartilham certas características com os anelídeos e outros filos de 
protostomados. Estas características incluem uma cutícula não calcificada, não interrompida 
dorsalmente em distintos escleritos segmentares articulados, certos aspectos da musculatura do 
corpo, um intestino relativamente simples, cefalização mínima, apêndices não-articulados que 
são simples prolongamentos saculiformes da parede do corpo, nefrídios segmentares pareados 
(em onicóforos) e um trato reprodutivo ciliado. Porque estas características são compartilhadas 
com outros filos de protostomados, que tem uma relação evolutiva mais distante, elas devem ser 
consideradas como caracteres primitivos dentre onicóforos e tardigrades; isto é, características da 
organização básica do corpo que persistiram de uma linhagem muito antiga, que surgiu antes da 
origem destes dois táxons. Como tal, estas características plesiomórficas indicam somente uma 
relação evolutiva distante. Para examinar as relações evolutivas mais recentes dos onicóforos e 
tardigrades, devemos procurar atributos unicamente compartilhados entre eles ou com os 
artrópodes. A Figura 15 mostra um cladograma representando o surgimento de algumas destas 
características – sinapomorfias que definem os grupos-irmãos na linhagem Annelida-
Arthropoda. 
Observando estes táxons desta maneira, pode-se rapidamente ver que, de fato, um plano 
corporal é unicamente compartilhado por onicóforos, tardigrades e artrópodes. Este plano básico 
é o de um corpo semelhante ao de um anelídeo, no qual um verdadeiro celoma tornou-se 
reduzido a nada mais do que câmaras que abrigam as gônadas e parte dos seus ductos e, 
freqüentemente, uma porção dos nefrídios. No lugar do celoma, uma grande hemocele 
permanece para encher o corpo e banhar os órgãos internos e musculatura em fluído celomático. 
Este mudança radical na organização do corpo foi associada com um aumento na esclerotização 
da cutícula e concomitante perda de cílios externos, estabelecimento de um crescimento por 
ecdise (muda), perda de um sistema circulatório fechado (com a retenção de um vaso sanguíneo 
tubular dorsal modificado) e surgimento de apêndices corporais ventro-laterais. Com certeza, 
cada uma destas características recentemente derivadas representa um complexo grupo de muitos 
caracteres inter-relacionados. Por exemplo, crescimento por ecdise envolve um sistema de 
glândulas altamente integrado, neurotransmissores, e respostas celulares programadas através do 
corpo. A possibilidade de que estas características tão complexas tenham evoluído 
independentemente, por meio de evolução convergente, parece altamente improvável. 
Como mencionamos no Capítulo 15, estas complexas e fundamentais transformações 
estabelecem o estágio para a evolução de uma série de novas características referidas como 
artropodização. Estas e outras características que podem ser usadas para demarcar a seqüência do 
surgimento destes táxons estão representadas na Figura 15. Embora outras sinapomorfias 
existam, reduzimos o cladograma primariamente àquelas particularidades discutidas nos quatro 
capítulos anteriores. A Figura 16A ilustra uma expressão mais tradicional das relações 
demonstradas no cladograma, por meio de uma árvore evolutiva sobreposta a escala do tempo 
geológico. As figuras 16B e 17A-E, mostram outras árvores evolutivas que foram propostas para 
estes táxons no passado. 
 
 5 
 
 
 
Figura 16. Duas propostas de árvores evolutivas da linhagem Annelida-Arthropoda. A. Baseada no cladograma da 
Figura 15 e discussões neste capítulo. As linhas contínuas representam a extensão do registro fóssil conhecido para 
cada grupo; linhas tracejadas indicam idades hipotéticas da origem de cada grupo. As formas das áreas para as cinco 
principais linhagens de artrópodes refletem aproximadamente os números de espécies em determinados momentos 
do tempo, embora estes não sejam inteiramente proporcionais (trilobitas floresceram no inicio do Paleozóico, mas 
extinguiram-se no final da era; as outras quatro linhagens aumentaram gradualmente sua diversidade do Paleozóico 
até o tempo atual, sendo os insetos o grupo mais rico em espécies). B. Após Weygoldt (em Gupta, 1979), quem 
desenvolveu um estudo sobre os estágios embrionários e desenvolvimento da cabeça em artrópodes e concluiu que 
eles são monofiléticos e o grupo-irmão de Onychophora. 
 
 
 O plano corporal sumarizado acima – uma criatura homônoma, hemocélica, em forma de 
anelídeo, com crescimento pontuado por mudas periódicas – descreve o bauplan do ancestral da 
linhagem Onychophora-Tardigrada-Arthropoda. A criatura ancestral hipotética predita pela 
cladística é indicada pela letra “A” na Figura 15. É incerto se esta forma ancestral era derivada 
de um ancestral semelhante a um poliqueta, oligoqueto ou algo que nem mesmo era um anelídeo 
(como definimos anelídeos) (veja Capítulo 24). Em qualquer caso, esta criatura ancestral carecia 
de apêndices corporais laterais (tais como os parapódios de poliqueta), e ao invés disso 
provavelmente tinham pernas lobopodiais ventro-laterais. É pouco provável que os lobopodios 
ventro-laterais tenham evoluído diretamente dos parapódios, pois os dois tipos de apêndices não 
parecem ser homólogos. 
 Deste animal ancestral surgiram os onicóforos. Muitos livros-texto colocam os onicóforos 
em um filo separado para evitar confundir ainda mais o problema de suas relações. Manton e 
A 
B 
 6 
outros (Tiegs, Hessler, Newman) sugeriram incluí-los no táxon Uniramia3 como grupo-irmão dos 
insetos e miriápodes. Outros ainda sugeriram que eles seriam parentes dos tardigrades e talvez 
dos pentastomidos, formando um clado separado. Esta confusão existia parcialmente porque 
pesquisadores anteriores tendiam tratar todos os caracteres compartilhados entre onicóforos e 
outros táxons mais ou menos igualmente. Isto é, características primitivas (simplesiomorfias) 
assim como derivadas foram usadas na tentativa de acessar as relações evolutivas. Restringindo a 
análise filogenética unicamente a atributos derivados (sinapomorfias), um quadro mais claro 
emerge. A posição dos onicóforos neste cladograma (Figura 15) demonstra sua origem antes do 
surgimento dos tardigrades e artrópodes. 
 Na Figura 15encontram-se as autapomorfias que definem o filo Onychophora. O sistema 
traqueal e talvez as glândulas coxais ao que parece são convergentes para estruturas similares de 
alguns artrópodes terrestres; claramente elas são adaptações para a vida terrestre. Onicóforos 
retiveram nefridíos pareados, serialmente distribuídos pelos segmentos, locomoção hidrostática, 
apêndices com musculatura extrínseca e a musculatura básica do corpo do ancestral metamérico 
na base do clado Annelida-Arthropoda. 
Subseqüentemente ao aparecimento dos onicóforos surgiu uma linhagem ancestral, tendo 
a musculatura em camadas substituída por discreta musculatura em bandas fixada a nodos 
(apódemas) sob a superfície cuticular interna. Acompanhando esta transição ocorreu a perda dos 
nefridíos pareados, serialmente distribuídos pelos segmentos e a evolução do que pode ser 
chamada de verdadeira locomoção do tipo caminhada. Estas mudanças representaram um passo 
maior na direção da artropodização. Entretanto, esta criatura ainda não era um verdadeiro 
artrópode. Foi desta forma ancestral (indicada por “B” no cladograma da Figura 15) que ambos, 
Tardigrada e Arthropoda, teriam surgido 
Os mais primitivos tardigrades viventes são espécies marinhas, fato que sugere que este 
grupo surgiu de um antigo estoque marinho. A evolução dos tardigrades foi, em grande parte, um 
processo de miniaturização e muitos dos atributos reconhecidos como únicos de tardigrades 
parece estarem vinculados a uma dramática redução no tamanho do corpo e a mudança de um 
ancestral marinho para um estilo de vida semi-aquático para terrestre. Devido ao seu pequeno 
tamanho e hábitos semi-aquáticos, aparentemente os tardigrades não sofreram grandes pressões 
para favorecer o desenvolvimento de estruturas aéreas para trocas gasosas (traquéias) ou 
dispositivos específicos para absorção de água do ambiente (glândulas coxais), como em outros 
grupos terrestres que surgiram da linhagem Annelida-Arthropoda. 
Desta maneira, provavelmente foi depois do aparecimento de Onychophora e Tardigrada 
que o importante passo final da artropodização realmente começou. Na Figura 15 (ver legenda) 
estão anotadas as principais sinapomorfias que definem os artrópodes; muitas delas são 
caracteres tradicionalmente utilizados na diagnose do filo. Muitos destes caracteres são na 
verdade uma mescla de particularidades anatômicas e fisiológicas que representa um maior 
comprometimento evolutivo em direção do desenvolvimento de um bauplan artrópode. Três dos 
mais notáveis avanços foram o surgimento de uma cutícula endurecida dividida em escleritos 
articulados, a segmentação dos apêndices e a musculatura intrínseca. A aquisição destas 
características resultou numa criatura precambriana primitiva que pode ser considerada o 
primeiro artrópode verdadeiro – os protoartrópodes. 
 
Os Artrópodes: Monofilético ou Polifilético? 
 
 Alguns zoólogos consideram que Arthropoda é um grupo polifilético, ou seja, um grado 
mais do que um clado. Tiegs (1947) propôs uma teoria difilética para a origem dos artrópodes, 
sugerindo que a linhagem Onychophora-Myriapoda-Insecta pertencia a um filo e 
Trilobitomorpha-Crustacea-Cheliceriformes a outro filo. Certas similaridades entre tribobitas e 
 
3
 NT: Uniramia é um táxon que não é mais usado na classificação dos subfilos de Arthropoda. Em alguns livros 
posteriores aos trabalhos dos autores citados no texto e anteriores a edição de 2007 do Brusca & Brusca, este táxon é 
considerado um subfilo formado por Hexapoda + Myriapoda. 
 7 
crustáceos cefalocaridos levaram Hessler & Newman (1975) elaborar uma proposta sobre a 
derivação de Crustacea a partir de Trilobitomorpha (Figura 17D). A teoria difilética considera 
origens independentes destas duas linhagens de artrópodes que surgiram de ancestrais anelídeos 
diferentes, resultado da separação entre antigas linhagens terrestres (Onychophora-Uniramia) e 
marinhas (Trilobitomorpha-Crustacea-Cheliceriformes). 
 
 
Figura 17. Quatro propostas sobre as relações de parentesco entre os grupos de Arthropoda. A. Arvore de Sharov 
(1966), que considerou os artrópodes como um clado monofilético, mas com os onicóforos como um ramo 
independente dos anelídeos. Entretanto, Sharov também notou que os anelídeos, onicóforos, tardigrades e artrópodes 
juntos também seria um grupo monofilético, que ele sugeriu deveria ser classificado como um filo (Articulata) B. 
Paulus (em Gupta, 1979), que concluiu com base na análise da estrutura do olho que os artrópodes formam um 
grupo monofilético. C. Hessler & Newman (1975). Esta arvore representa uma filogenia de Arthropoda que 
combina a hipótese difilética de Tiegs & Manton (1958), com idéias evolutivas concernentes aos Trilobitomorpha, 
Crustacea e Chelicerata como sugerido no seu estudo. D. Após Manton (1977) e trabalhos anteriores. Esta arvore 
demonstra as origens independentes dos quatro grupos de Arthropoda. 
C 
D 
A 
B 
 8 
 Sidnie M. Manton, uma das maiores especialistas em anatomia comparada deste século, e 
o embriologista D.T. Anderson expandiram a teoria difilética ainda mais, propondo Arthropoda 
não como dois, mas como quatro filos separados. Estabeleceram sua teoria polifilética na forma 
de exposições narrativas, defendendo-a (contra o monofiletismo) principalmente com base na 
ausência de dados e sobre diferenças entre os maiores grupos de artrópodes em vez da presença 
de sinapomorfias entre eles. A essência da teoria polifilética é que os quatro maiores grupos de 
Arthropoda – queliceriformes, trilobitas, unirremes e crustacea – não compartilham um ancestral 
comum que era ele próprio um artrópode. Além disso, a teoria sustenta que os quatro grupos 
originaram-se independentemente de ancestrais anelídeos ou semelhantes a anelídeos. 
 Manton estava convencida de que as mandíbulas dos unirremes e crustáceos são tão 
diferentes que os dois poderiam não ser proximamente relacionados. Ela ressaltou que não 
somente o arranjo muscular um tanto diferente, mas as mandíbulas de crustáceos são apêndices 
multi-articulados onde as superfícies mastigatórias são enditos coxais altamente desenvolvidos, 
denominados gnatobases. Segundo Manton, as mandíbulas de Uniramia são formadas por uma 
peça única, que não é multi-articulada, e a superfície mastigatória está situada na porção distal do 
apêndice. As mandíbulas do tipo dos crustáceos foram denominadas por ela como “mandíbula” 
gnatobásica; as do tipo dos unirremes ela chamou de “mandíbula” inteira. 
 Outros autores notaram que as mandíbulas de crustáceos e unirremes podem ser vistas 
como fundamentalmente similares (homólogas), já que representam os apêndices do segundo 
somito pos-oral que simplesmente possui modificações de um tipo básico estrutural. Sob esta 
perspectiva, as mandíbulas não representam convergências, como afirmou Manton, mas uma 
divergência evolutiva normal, resultado da radiação e especialização nos dois grupos. Mais 
precisamente, a maioria das mandíbulas de crustáceos reteve vestígios de apêndices primitivos 
multi-articulados (na forma de um palpo), enquanto que os unirremes perderam todos os 
vestígios da forma multi-articulada há muito tempo atrás e a precisa natureza da musculatura e 
movimento da mandíbula mudaram subitamente em associação com seu estilo de vida terrestre e 
comportamento de alimentação direta. Contudo, os dois tipos de mandíbulas muito 
provavelmente teriam se originado como um apêndice simples do terceiro somito cefálico pós-
acronal, em vez de surgirem de palpos carnosos, não articulados, semelhantes aos de anelídeos, 
como sugeriu Manton. Estas mudanças súbitas na anatomia da “mandíbula” teriam ocorrido a 
cerca de 550 milhões de anos da historia nada surpreendente dos táxons mandíbulados. Na 
verdade, vários gêneros de diferentes subclasses e ordens de crustáceos perderam ospalpos 
mandibulares e em muitos destes casos as mandíbulas são notavelmente similares aquelas dos 
unirremes4. Como vimos, a plasticidade evolutiva das pernas de Arthropoda é manifestada em 
muitos caminhos evolutivos por todo o filo. 
 A Figura 18 ilustra o conceito de Manton de uma origem polifilética dos artrópodes na 
forma de um cladograma. Como pode ser visto, a teoria propõe uma árvore politômica com 
vários ramos não resolvidos. Portanto, a árvore não mostra quase nada das relações filogenéticas 
entre os táxons, exceto que eles estão de alguma maneira relacionados entre si e com Annelida. 
Três tipos de evidencia foram utilizados para suportar a teoria polifilética: (1) carência de 
organismos fósseis representando os “elos perdidos” ou formas intermediárias entre estes grupos; 
(2) a resistência de Manton e Anderson propondo tais formas intermediárias “viáveis”; e (3) 
observação de diferenças mutuamente exclusivas em estrutura e função, particularmente das 
peças bucais e processos de desenvolvimento, entre vários grupos. Baseando-se grandemente 
sobre as diferenças entre estes grupos, Manton e Anderson acreditavam que eles não poderiam 
ser muito proximamente relacionados e assim não deveriam ser considerados como um único 
filo. A principal predição desta teoria polifilética é que todos os caracteres que reconhecemos 
como definidores de um “artrópode” são convergências evolutivas em quatro (ou mais) 
linhagens separadas de organismos descendentes de vários ancestrais semelhantes a anelídeos. 
 
4
 A idéia de que o tempo geológico produz alguma restrição especifica e previsível sobre a quantidade de evolução 
que pode ocorrer em qualquer estrutura é errônea. A modificação morfológica na estrutura mandíbula requerida pela 
teoria monofilética parece trivial em comparação a outras radiações evolutivas documentadas. Por exemplo, o crânio 
de muitas famílias de vertebrados diversificou-se num grau muito maior em menos tempo. 
 9 
 
 
 
 
Figura 18. As relações do agrupamento Annelida-Arthropoda pela teoria polifilética de Manton, demonstrada num 
cladograma. Ancestrais numerados de 1 a 4 são antigas criaturas anelídeas ou semelhantes a anelídeos, sem as 
características tipicamente reconhecidas como de Arthropoda. As interrogações nos ramos de três táxons indicam 
carência de uma hipótese razoável de relações para estes grupos. 
 
 
 Manton e Anderson estavam cientes das numerosas características únicas e complexas, 
coletivamente compartilhadas pelos artrópodes, incluindo as sinapomorfias observadas no 
cladograma da Figura 15. Apesar desta evidencia, entretanto, argumentaram que virtualmente 
todas estas características surgiram independentemente em cada uma das três linhagens de 
artrópodes viventes (e provavelmente também na quarta linhagem, os trilobitas); ou seja, a 
artropodização ocorreu diversas vezes, independentemente. A teoria polifilética assim considera 
Arthropoda como o produto de um grande fenômeno de convergência evolutiva, em um nível 
incrivelmente detalhado e complexo. Em nossa opinião, uma origem monofilética dos artrópodes 
é muito mais fortemente suportada pelas evidências do que a teoria polifilética. Para rejeitarmos 
adequadamente a hipótese monofilética, devemos demonstrar que uma ou mais das maiores 
linhagens de artrópodes é mais proximamente relacionada a algum grupo de organismos não 
artrópode do que com outros artrópodes (isto é, compartilha mais caracteres únicos com outros 
invertebrados que não são artrópodes). Tal evidência ainda não foi apresentada. Outros trabalhos 
sobre evolução publicados por Manton e Anderson estão listados no final deste capítulo, para 
aqueles que queiram dedicar-se com maior profundidade na teoria polifilética. Weygoldt (1979) 
forneceu uma das melhores e mais sucintas criticas as idéias de Manton e Anderson. 
 A teoria monofilética de evolução de Arthropoda ilustrada na Figura 15 está baseada 
unicamente em um conjunto de características derivadas (sinapomorfias). O cladograma revela 
somente a seqüencia do aparecimento dos grupos mostrados e prevê os prováveis estados dos 
caracteres do estoque ancestral do qual cada um surgiu. Ele não especifica quem é o verdadeiro 
ancestral; devido a grande idade destes táxons e natureza do registro fóssil, nunca vamos saber 
isto. Tendo estabelecido uma hipótese monofilética para a origem dos artrópodes, podemos 
agora examinar brevemente a evolução dos quatro subfilos: Trilobitomorpha, Cheliceriformes, 
Crustacea e Uniramia. 
 
 
 
 10 
Evolução dos Subfilos de Arthropoda 
 
 O registro fóssil de artrópodes, escasso como ele é, data do inicio da era Paleozóica. 
Naquele tempo os quatro subfilos já existiam e tinham passado por substancial radiação. Em 
outras palavras, os principais clados de Arthropoda já tinham começado a divergir antes dos 
primeiros artrópodes serem fossilizados. Os mais antigos fósseis de trilobitas, crustáceos e 
queliceriformes datam do Cambriano; miriápodes surgiram pelo menos no Siluriano, insetos 
apterigotas pelo Devoniano e insetos alados no Carbonífero. Os estoques ancestrais dos quais 
estes grupos desenvolveram-se desapareceram há muito tempo, entre o final do Pré-cambriano e 
início da era Paleozóica. A menos que expressivo material fóssil seja encontrado, a paleontologia 
nos contará pouco sobre as origens dos quatro grupos. Entretanto, por meio de um cuidadoso 
estudo anatômico comparativo e de uma análise filogenética pode-se construir uma razoável e 
testável hipótese evolutiva para as principais linhagens de artrópodes. 
 Diversos pesquisadores propuseram cladogramas dos artrópodes e seus semelhantes com 
base em vários tipos de dados. Por exemplo, foram construídas árvores baseadas na estrutura das 
antenas, na estrutura dos olhos, na anatomia interna de vários sistemas de órgãos, na morfologia 
dos espermatozóides, nas estruturas celulares homocélicas, na embriologia da cabeça e, é claro, 
na morfologia externa. Apesar disso, entretanto, a coisa permanece incerta. Considerando os 
quatro subfilos existem 15 cladogramas possíveis e literalmente centenas de árvores evolutivas 
possíveis que podem ser propostas. Porém, somente quatro cladogramas estão fortemente 
suportados pelos dados e tendem a repetirem-se na literatura (Figura 18). A discussão sobre o 
mérito de cada um destes cladogramas, ou sobre os caracteres utilizados para sua construção, 
ocuparia muitas paginas. Muito do debate sobre estas teorias que competem entre si repousa em 
duas questões espinhosas, não resolvidas: (1) os apêndices birremes de trilobitas e crustáceos são 
homólogos?; (2) as mandíbulas de unirremes e crustáceos são homólogas? 
 Muitos estudos pioneiros propuseram que unirremes e crustáceos representam um clado 
monofilético, com os queliceriformes permanecendo a parte daquela linhagem a considerável 
distância (Figuras 18A, B e C). O clado Crustacea-Uniramia é denominado “Mandibulata”, um 
nome cunhado pelo grande morfologista comparativo R.E. Snodgrass (freqüentemente é dado à 
Mandibulata o status de subfilo, rebaixando Uniramia e Crustacea ao nível de classes). Em 
grande parte como resultado dos esforços de Manton e Anderson, muitos pesquisadores agora 
evitam o uso do táxon Mandibulata. A posição de Trilobitomorpha também foi um tema debatido 
ardentemente. Como mencionado acima, Hessler & Neuman (1975) apresentaram argumentos 
para uma origem de Crustacea a partir dos trilobitas (Figuras 17C e 19D). As quatro hipóteses 
alternativas mostradas na Figura 19 posicionam os trilobitas como (A) o primitivo grupo-irmão 
de todos os artrópodes; (B) o grupo-irmão de Cheliceriformes; (C) o grupo-irmão dos 
Mandibulata; e (D) o grupo-irmão da linhagem Crustacea-Cheliceriformes. 
 As hipóteses da filogenia dos artrópodes mostradas nas Figuras 16A e B, 17A e B, 19A-C 
sugeremque eles divergiram muito cedo (provavelmente no Pré-cambriano) em duas linhagens, 
uma que carece de mandíbulas e outra com mandíbulas presentes (os Mandibulata). A primeira 
linhagem, que inclui Cheliceriformes e Trilobitomorpha é de vez em quando denominada 
“Amandibulata”, “Arachnata” ou “Arachnomorpha”. Ao contrário dos mandibulados, existem 
menos evidências convincentes de que queliceriformes e trilobitas representem um clado 
monofilético (como, por exemplo, na Figura 19B); portanto, o “táxon Amandibulata” raramente 
foi utilizado em classificações formais. Pode ser que os mandibulados tenham sido separados, no 
que hoje reconhecemos como Crutacea e Uniramia, no Pré-cambriano. 
 Em cada um dos quatro maiores clados de artrópodes, que reconhecemos neste livro 
como subfilos, numerosos paralelismos e convergências apareceram. Dado a idade e enorme 
tamanho do grupo, o alto nível de convergência e paralelismo não é surpreendente. Por exemplo, 
as traquéias respiratórias provavelmente evoluíram independentemente pelo menos quatro vezes 
– nos Onychophora, nos Arachnida, nos crustáceos isópodes terrestres e em Uniramia. Também 
os túbulos de Malpighi de tardigrades, insetos e aracnídeos parecem ser derivados de diferentes 
maneiras (ou seja, não são homólogos e sim estruturas convergentes). Além disso, em cada 
 11 
linhagem pelo menos alguns grupos sofreram perda paralela dos olhos compostos. Do mesmo 
modo, em cada linhagem o olho composto primitivo experimentou distintas modificações 
extraordinárias em cada subfilo. No entanto, o plano fotoreceptivo fundamental de dois olhos 
laterais facetados e um grupo de olhos medianos simples ocorrem em grupos de artrópodes 
fósseis, assim como nos três subfilos viventes. Na verdade, a estrutura omatidial básica dos 
mandibulados é uma das características mais fortes que justificam um clado Uniramia-
Crustacea5. 
 
Figura 19. As quatro principais hipóteses de relações entre os subfilos de Arthropoda. A-C. Crustacea e Uniramia 
como grupos-irmãos (os Mandibulata). D. Os Trilobitomorpha, Crustacea e Cheliceriformes como grupos-irmãos. 
 
 
 A maior parte da radiação evolutiva entre os artrópodes está centrada nas modificações 
dos apêndices e da tagmose corporal (veja a Tabela 1 na página 669). De fato, os quatro subfilos 
de Arthropoda são definidos em grande parte com base nestas particularidades. Nos unirremes e 
crustáceos primitivamente a cabeça é formada por cinco somitos, cada um com um par de 
apêndices e todos, exceto o primeiro (antenas), sendo modificados especificamente como 
estruturas para auxiliar na alimentação, em algum estágio de suas vidas. Unirremes primitivos 
(Myriapoda) são similares a crustáceos primitivos (Remipedia), por terem um tronco longo com 
 
5
 A estrutura omatidial básica consiste em uma córnea formada por duas células, um cone cristalino tetrapartido e 
uma retinula de oito células (veja o Capítulo 15). Dentro de cada um dos dois subfilos mandibulados, os olhos 
passaram por modificações específicas. Entretanto, táxons primitivos dos dois táxons de Mandibulata retiveram o 
plano omatidial básico. Outras sinapomorfias unindo os Crustacea e Uniramia em um clado monofilético (os 
Mandibulados) podem ser notadas na Figura 19. 
A B 
C D 
 12 
muitos somitos semelhantes entre si. Os caracteres que definem Uniramia e Crustacea estão 
indicados na Figura 20 e foram discutidos nos capítulos 15, 17 e 18. 
 Aceitada a “hipótese mandibulata”, a transição de um ancestral aquático semelhante a um 
crustáceo para um unirreme aquático primitivo teria ocorrido nos oceanos do final do Pré-
cambriano ou do inicio do Paleozóico. Os mais antigos fósseis unirremes conhecidos são 
miriápodes marinhos do Siluriano e os insetos fósseis mais antigos são colembolos do 
Devoniano. Miriápodes terrestres também apareceram no registro fóssil do Devoniano e 
representam alguns dos primeiros animais que invadiram o ambiente terrestre. Uma razoável 
teoria da origem dos unirremes consideraria os miriápodes surgindo de um ancestral marinho que 
viveu em águas rasas, ou que era bentônico, durante o Ordoviciano ou Siluriano. Talvez o 
ancestral tenha sido uma criatura altamente homônoma e desprovido de carapaça, semelhante aos 
atuais crustáceos remípedes. Cabe ressaltar que não existe evidência de que os unirremes nunca 
possuíram uma carapaça. Os miriápodes desenvolveram um sistema traqueal para respiração 
aérea e várias estruturas conservadoras de água (tais como túbulos de Malpighi) que impediram a 
dessecação. A perda dos olhos compostos em Myriapoda provavelmente ocorreu após a origem 
dos primeiros insetos, visto que miriápodes do Devoniano ainda possuíam olhos facetados. 
O plano corporal 19 + 2 (19 somitos verdadeiros mais o pré e pós-segmentar, ácron e 
télson, respectivamente) ocorre em Myriapoda, que muitos consideram que são os mais 
primitivos, assim como nos Remipedia e nos Malacostraca (dois subgrupos de Crustacea). 
Poucos especialistas sugeriram que talvez o plano corporal 19 + 2 seria ancestral para todos os 
táxons de artrópodes viventes. Existe alguma evidência de que os Cheliceriformes também 
possam ter possuído o plano corporal 19 + 2. Esta hipótese implica que artrópodes altamente 
multisegmentados (como os crustáceos Remipedia e Cephalocarida, e os miriápodes Chilopoda e 
Diplopoda) desenvolveram independentemente corpos mais alongados, com muitos somitos 
corporais. 
 
 
Figura 20. Cladograma mostrando a relação entre os dois subfilos de 
Mandibulata. Neste cladograma está ilustrada a idéia de que Uniramia e 
Crustacea são grupos-irmãos, unidos como um clado monofilético pela 
presença de várias características únicas, derivadas e compartilhadas 
(sinapomorfias) que definem seu ancestral comum (“a”): 1. Estrutura 
omatidial de mandibulados; 2. Cérebro tripartido;. 3. Mandíbulas 
presentes como apêndices do terceiro somito cefálico pós-acronal; 4. Dois 
pares de maxilas presentes, respectivamente no quarto e no quinto somito 
cefálico; e 5. Todos os apêndices cefálicos, exceto as antênulas, usados 
para auxiliar a alimentação em alguma fase da vida. Os Crustacea são 
distinguidos pela larva náuplio (6) e mandíbulas gnatobásicas (7). A 
presença de olhos compostos pedunculados (olhos elevados da superfície 
da cabeça sobre uma haste) (8) e a segunda antena birreme, também 
podem ser sinapomorfias de crustáceos, embora seja incerto se estas 
características devem ser consideradas como derivadas ou primitivas. Os 
Uniramia perderam o segundo par de antenas (10), desenvolveram 
mandibulas inteira (11), possuem túbulos de Malpighi derivados da 
ectoderme (12) e um exclusivo sistema respiratório traqueal (13). 
Numerosas modificações que ocorreram no bauplan primitivo (ancestral) 
definem subgrupos em ambos os subfilos, particularmente no que se refere 
à tagmose corporal e apêndices cefálicos e corporais. A origem dos 
apêndices birremes pode ser vista ou como uma sinapomorfia da linhagem 
dos crustáceos, ou como uma característica adicional que surgiu antes do 
ancestral “a”. Neste último caso, apêndices unirremes desenvolveram-se 
secundariamente na linhagem de Unirramia. Os caracteres que definem os 
vários subgrupos de Crustacea e de Uniramia foram discutidos nos 
capítulos 17 e 18. 
 
 
 
 
 
 
 
 13 
 Um notável exemplo da flexibilidade ontogenética e evolutiva dos artrópodes pode ser 
visto no tipo dos seus apêndices. Pernas unirremes são características dos táxons de Uniramia e 
Cheliceriformes, dois grupos que atualmente são fundamentalmente de hábitos terrestres, e 
também em certos crustáceos (exemplo, Isopoda e Amphipoda). Estas condições unirremes 
quase certamente surgiram independentemente em pelo menos alguns destes grupos. Isópodes, é 
claro, são notáveis porque foram os únicos Crustacea que tiveramsucesso na invasão do 
ambiente terrestre e, ter apêndices unirremes pode ser um pré-requisito para que um artrópode 
tenha sucesso fora do ambiente aquático. Também é interessante notar que o registro fóssil 
indica as coincidentes origens de queliceriformes, unirremes e plantas terrestres a cerca de 400 
milhões de anos atrás. De fato, este período de transição entre o Siluriano-Devoniano presenciou 
uma massiva invasão do mundo terrestre por plantas superiores e vários tipos de animais. 
 
 
Bibliografia Citada 
 
Gupta, A.P. 1979. Arthropod Phylogeny. Van Nostrand Reinhold. New York. 
 
Hessler, R.R. & W.A. Newman. 1975. Trilobitomorph origin for the Crustacea. Fossils and 
Strata, 4: 437-459. 
 
Manton, S.M. 1977. The Arthropoda: Habits, Functional Morphology and Evolution. Clarendon 
Press, Oxford. 
 
Sharov, A.G. 1966. Basic Arthropodan Stock. Pergamon Press, New York. 
 
Tiegs, O.W. 1947. The development and affinities of the Pauropoda, based on a study of 
Pauropus sylvaticus. Q.J. Microsc. Sci., 88: 165-336. 
 
Weygoldt, P. 1979. Significance of later embryonic stage and head development in arthropod 
phylogeny. In: Gupta, A.P. (ed.). Arthropod Phylogeny. Van Nostrand Reinhold. New York, pp. 
107-135. 
 
 
Bibliografia Recomendada6 
 
Anderson, D.T. 1973. Embriology and Phylogeny in Annelids and Arthropods. Pergamon Press, 
New York. 
 
Briggs, D.E.G. & R.A. Fortey. 1989. The early radiation and relationships of the major arthropod 
groups. Science, 246: 241-243. 
 
Manton, S.M. 1958. Habits of life and evolution of body design in Arthropoda. J. Linn. Soc. 
(Zool.) 44: 58-72 
 
Tiegs, O.W. & S.M. Manton. 1958. The evolution of the Arthropoda. Biol. Rev., 33: 225-337. 
 
Waterson, C.D. (ed.). 1985. Fossil arthropods as living animals. Trans. R. Soc. Endinburgh Earth 
Sci., 76: 103-399. Segundo Brusca & Brusca, uma importante sinopse das opiniões atuais sobre a 
evolução dos artrópodes, resultado de uma conferência internacional realizada em 1984 
 
 
6
 Além desta bibliografia, Brusca & Brusca relacionaram muitos outros trabalhos publicados, fundamentais para os 
interessados em aprofundar seus conhecimentos sobre o tema (ver “Selected References” nas paginas 692 e 693).