EVOLUÇÃO DO DESENVOLVIMENTO FLORAL

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EVOLUÇÃO DO 
DESENVOLVIMENTO FLORAL 
 
No século XIX, Haeckel elaborou a lei 
biogenética: a ontogenia recapitula a filogenia. 
Essa lei foi desmistificada no início do século 
XX, com a descoberta de inúmeros casos em que 
ela não se aplicava. Atualmente, grande atenção 
tem sido voltada para a relação entre o 
desenvolvimento e sua evolução através de bases 
genéticas. 
 
Genes MADS-box 
Os controladores-chave do 
desenvolvimento são geralmente genes 
homeóticos (reguladores) pertencentes a um 
pequeno número de famílias multigênicas. No 
desenvolvimento floral, destaca-se a família de 
genes MADS-box (TheiBen & Saedler 1996). As 
proteínas codificadas por esses genes são 
modulares, definidas pela presença do domínio 
MADS (M), composto por 180 pb, codificando 
60 aminoácidos, sendo responsável pela ligação 
do DNA, a dimerização e a ligação entre 
funções. O dominio é altamente conservado, 
especialmente em animais, contendo apenas dois 
aminoácidos distintos entre artrópodes e 
vertebrados e nenhum entre anfíbios e mamíferos 
(TheiBen et al. 1996). 
Genes MADS são encontrados em 
animais, fungos e plantas e a sigla faz referência 
às proteínas MCM1 (Saccharomyces cerevisiae), 
AGAMOUS (Arabidopsis thaliana), 
DEFICIENS (Antirrhinum majus) e SRF (Homo 
sapiens). Eles possuem, portanto, uma origem 
muito antiga, anterior a 1.000 m.a., e estão 
divididos basicamente em dois grupos, o tipo I e 
tipo II. Nas plantas, a maioria deles é do tipo II, 
contendo três domínios adicionais: intercalar (I, 
com cerca de 30 aminoácidos), queratinóide (K, 
70) e terminal-C (bastante variável), formando a 
estrutura MIKC. Esses genes podem ser 
subdivididos em MIKCc e MIKC*, separados há 
mais de 450 m.a. (Becker & TheiBen 2003). 
 
 
Estrutura modular da proteína MADS do tipo MIKC, M 
(domínio MADS), I (Intercalar), K (Queratinóide) e C 
(terminal). 
 
As proteínas codificadas pelos genes 
MADS desempenham muitas funções, entre elas 
a regulação do desenvolvimento e da 
diferenciação celular em praticamente todos os 
eucariontes (TheiBen et al. 1996). O tipo MIKCc 
é o mais importante em plantas, e inclui várias 
subfamílias de genes reguladores da parte 
vegetativa e floral (12 clados em Arabidopsis, 
revisados em Becker & TheiBen 2003). Eles 
agem de maneira hierárquica e combinada na 
identidade meristemática e de órgãos, i.e. 
controlam a transição de um tipo de meristema 
em outro e determinam suas características. Em 
Arabidopsis, existem cerca de 100 genes desse 
tipo espalhados no genoma, 40 relacionados com 
a identidade de meristemas e órgãos, mas apenas 
um quinto com função conhecida. 
 As subfamílias MADS são definidas de 
acordo com a função, estrutura e expressão. 
Representam clados de genes que podem ser 
ortólogos extremamente conservados ou 
parálogos recentes originados a partir de 
duplicação. Enquanto alguns genes MADS de 
angiospermas e gimnospermas formam clados, a 
maioria dos genes de pteridófitas aparecem 
separadamente, indicando que a maioria das 
subfamílias teria surgido antes da separação das 
angiospermas e gimnospermas atuais, ca. 350 
m.a., mas depois da separação das espermatófitas 
(Münster 1997, Hasebe 1999, Becker et al. 
2000). Esse período entre o Devoniano Médio 
(ca. 395 m.a.) e o Carbonífero Inferior (ca. 320 
m.a.) é marcado pela presença das 
progimnospermas, plantas com estrutura vascular 
de gimnosperma, mas com esporos livres, i.e. 
sem formação de óvulos. 
 
 
Filogenia simplificada das plantas vasculares mostrando que 
várias subfamílias de genes reguladores das estruturas florais 
estavam presentes antes da divisão entre as angiospermas e as 
gimnospermas atuais (em cinza), mas depois do surgimento 
das espermatófitas. A maioria dos genes MADS em 
espermatófitas, portanto, não são ortólogos aos das demais 
plantas. 
 
Modelo ABC 
 A transição de um meristema vegetativo 
apical para um meristema reprodutivo de uma 
inflorescência é promovida por genes 
M I K C
 81
responsáveis pela identidade meristemática floral 
(FMI). Dentre eles, destacam-se os da família 
MADS, APETALLA1 (AP1; SQUAMOSA-
SQUA, em Antirrhinum), CAULIFLORA (CAL) 
ou FLORICAULA (FLO) e FRUITFULL (FUL), 
que agem juntos com o gene LEAFY (LFY), 
induzindo a expressão dos genes das funções A, 
B e C (veja abaixo). Aparentemente, AP1 e LFY 
agem combinados, mas são parcialmente 
redundantes de modo que a ausência deles 
aumenta o defeito da expressão (flores são 
transformadas em ramos da inflorescência). FUL 
e CAL parecem agir apenas em combinação com 
AP1 e LFY. Quando ativados por algum sinal, 
como fotoperíodo ou giberilina, os genes FMI 
inibem a ação do gene TFL1 (TERMINAL 
FLOWER 1), responsável pela manutenção do 
meristema apical da inflorescência e também 
pela inativação dos genes FMI. 
 O modelo ABC foi elaborado no início 
da década de 90 a partir de Arabidopsis 
(Brassicaceae) e Antirrhinum (Scrophulariaceae) 
(Coen & Meyerowitz 1991) para explicar a 
expressão das estruturas florais. Esse modelo 
está baseado em três grupos de genes homeóticos 
- A, B e C – responsáveis por desencadearem a 
identidade das estruturas florais. Genes com 
estrutura e padrão de expressão similares foram 
encontrados em várias angiospermas formando 
uma rede ortóloga de fatores controladores. 
Mutantes para a função A produzem 
carpelos no 1o verticilo e estames no 2o verticilo; 
para a função B produzem sépalas no 2o verticilo 
e carpelos no 3o verticilo; para a função C, 
produzem pétalas no 3o verticilo e sépalas no 4o. 
Portanto, a expressão de genes do tipo A resulta 
em sépalas, a expressão das funções AB em 
pétalas, BC em estames e C em carpelos (D nos 
óvulos). Antes (Haughn 1988), o modelo para o 
desenvolvimento floral consistia em um sistema 
de ativação de três genes, a, b e c; ativado-
desativado-desativado para sépalas, A-A-D para 
pétalas, D-A-A para estames e D-D-A para 
carpelos. 
A função homeótica A é realizada pelos 
genes APETALA2 (AP2), que não pertence a 
família MADS, e APETALA1 (AP1), que 
pertence. AP2 é responsável também pela 
inibição de AGAMOUS (AG; PLENA-PLE, em 
Antirrhinum) no 1o e 2o verticilos, ao passo que o 
AG inibe a ação da AP1 nos 3o e 4o. As funções 
A e C, portanto, são antagonistas. Na ausência da 
expressão de AG, prevalece a expressão AP1 nos 
verticilos 3 e 4, que passam a produzir sépalas e 
pétalas. A classe B é expressa pelos genes 
APETALLA3 (AP3; DEFICIENS-DEF, em 
Antirrhinum) e PISTILLATA (PI; GLOBOSA-
GLO, em Antirrhinum). Esses genes são 
derivados da duplicação do ancestral AP3/PI, 
que ocorreu antes da diversificação das atuais 
angiospermas (Kramer & Irish 2000, Kim et al. 
2004). O mutante de AG, no entanto, é capaz de 
produzir carpelos, sugerindo que existam outros 
genes, como SPATULA (SPT), envolvidos na 
expressão do gineceu. 
 
 
Modelo ABC, mostrando a ação dos genes FMI (no topo) 
inibindo o TFL1 e ativando os genes reguladores da 
identidade floral A (preto), B (cinza-escuro) e C (cinza-
claro), agindos nos verticilos florais 1 (sépala), 2 (pétala), 3 
(estames) e 4 (carpelos). A seta acima representa ação 
positiva e as setas opostas abaixo ação antagonista. 
 
A aplicação ectópica dos produtos de 
AB não é capaz de transformar folhas em 
pétalas, indicando a necessidade de outros 
fatores para a expressão desses genes no 2o 
verticilo. Os genes (AGAMOUS LIKE) AGL2, 
AGL4 e AGL9 quando mutados individualmente 
não produzem grandes alterações fenotípicas, 
mas o triplo mutante produz apenas sépalas. Por 
isso, esses genes foram renomeados 
SEPALLATA, dai SEP1, SEP2 e SEP3. Esse 
fenótipo é o mesmo de um mutante para as 
funções B e C. A expressão das funções B e C 
exige, portanto, a expressão de pelo menos um 
desses três genes SEP1/2/3 (Pelaz et al. 2000). 
A mutação dos genes responsáveis pelasfunções ABC gera estruturas similares a folhas, 
corroborando a hipótese de que as flores são 
composta por estruturas derivadas de folhas 
modificadas. A ação combinada da expressão das 
funções A e B e SEP3 é capaz de converter 
folhas em pétalas (Pelaz et al. 2001). A SEP3 
interage com AP3-PI (B) e AG (C) e também 
com AP1 (A). No 2o verticilo, a combinação 
parece ser AP1-PI-AP3-SEP3 e no 3o PI-AP3-
SEP3-AG. AP1 e SEP3 pertencem ao mesmo 
super clado e são quase redundantes, pois folhas 
são transformadas em pétalas com a presença de 
FUL/FLO + API/LFY 
-TFL1
1 2 3 4
AP1/AP2 AG 
AP3/PI 
 82
apenas um deles. SEP3 também pode ser 
substituído por SEP1 e SEP2. Assim, os 
produtos de AP1+AP3+PI+SEP1+SEP2 também 
irão gerar pétalas. Os genes SEP1 e SEP2 
influenciam todos os verticilos enquanto o SEP3 
apenas do 2o ao 4o (Honma & Goto 2001, Jack 
2001). 
 
 
Demonstração do efeito dos produtos produzidos pelos genes 
SEP1, SEP2 e SEP3: a. fenótipo normal; b. fenótipo do triplo 
mutante para SEP1/SEP2/SEP3 (note que são formadas 
apenas sépalas no lugar das estruturas florais); c. o triplo 
mutante desmembrado; d. o duplo mutante para PI/AG (note 
que o fenótipo é semelhante ao do triplo mutante para SEP); 
e. superfície abaxial da sépala normal; f. superfície abaxial da 
pétala normal; g. superfície abaxial da sépala do tripo 
mutante; h. superfície abaxial da pétala do tripo mutante 
(Pelaz et al. 2000). As setas indicam cloroplastos. 
 
Como já existia a classe D, foi 
reservado aos genes homeóticos SEP a letra E, 
tornando o modelo ABC em A-E. Enquanto a 
ligação entre as proteínas de SEP e AG parece 
antiga, a ligação entre genes de funções 
homeóticas distintas não parece ocorrer, mas 
podem eventualmente formar um complexo a 
partir da combinação de quatro proteínas. Uma 
das hipóteses é o modelo de quartetos 
(tetrâmeros ou dois dímeros) para a identidade 
floral (Goto et al. 2001, ThieBen 2001): 
AP1-AP1 e ? - ? : sépala 
 AP3-PI e AP1-SEP3: pétalas 
 AP3-PI e AG-SEP3: estames 
 AG-AG e SEP3-SEP3: gineceu 
 
 
Esquema mostrando a relação entre os produtos dos genes 
reguladores do modelo A-E na determinação da identidade 
dos verticilos florais. 
 
O desenvolvimento floral não é 
controlado exclusivamente por genes da família 
MADS, mas esses genes desempenham uma 
função muito importante no sistema, agindo de 
maneira reguladora, em alguns casos sinérgicas 
ou antagônicas. Os genes envolvidos no processo 
de diferenciação floral vão agir em uma rede 
hierárquica de funções, e a influência de 
mudanças nesses genes é tão maior quanto mais 
funções forem afetadas. 
 
 
Esquema mostrando a rede integrada de relações envolvida 
na regulação da identidade das estruturas florais ativada por 
fatores intrínsecos e extrínsecos. O genes MADS estão em 
círculos. 
 83
O gene PERIANTHA parece estar 
relacionado com o número de peças do perianto. 
Sua mutação produz flores pentâmeras em 
Arabidopsis, originalmente tetrâmera. O gene 
SUPERMAN deve estar associado com o limite 
entre os verticílos 3 e 4 porque seu mutante 
produz primórdios estaminais no lugar de 
carpelos. CYCLOIDEAE e DICHOTOMA 
parecem estar relacionados com a simetria floral 
em Anthirrinum (Cubas et al. 2001, Smith 2001). 
 O perianto petalóide surgiu várias vezes 
na evolução das angiospermas, em alguns casos, 
derivado de brácteas (bracteopétala), em outros 
de estames (andropétala). No primeiro caso, as 
tépalas são formadas antes dos estames, estão 
arranjadas como brácteas, possuem três traços 
vasculares e se assemelham a folhas. No segundo 
caso, os órgãos petalóides estão arranjados como 
estames, sua maturação é tardia, possuem apenas 
um traço vascular e, em alguns casos, possuem 
nectários. Nem sempre a derivação é clara e, em 
monocotiledôneas, as tépalas, apesar de se 
iniciarem e se maturarem antes dos estames, 
possuem características associadas com 
andropétalas. 
Os estudos de desenvolvimento floral 
ainda estão restritos a um pequeno grupo de 
plantas (modelos; Soltis et al. 2002) e poucos 
genes têm sua função conhecida (Baum et al. 
2002). No entanto, o padrão de desenvolvimento 
floral parece ser semelhante em eudicotiledôneas 
e monocotilêdones, e supõe-se que, em 
gramíneas, as lodículas sejam homólogas às 
pétalas e a pálea e a lema homólogas às sépalas 
(Lawton-Rauh et al. 2000, Goto et al. 2001, 
ThieBen 2001). As linhagens mais antigas em 
angiospermas apresentam uma variação da 
morfologia floral mais acentuada e parecem 
possuir um sistema de diferenciação um pouco 
distinto (Kramer & Irish 1999). 
O gene ancestral AP3/PI da classe de 
reguladores B se dividiu em AP3 e PI no ramo 
das angiospermas (ca. 260 m.a.). Entretanto, não 
existem registros fósseis de pétalas por mais de 
100 m.a. após essa divisão. Nas angiospermas 
atuais, ocorreu uma outra duplicação em AP3, 
originando o eu-AP3 e TM6 no grupo principal 
das eudicotiledôneas (Kim et al. 2004). Dessa 
maneira, o gene paleo-AP3 está presente nas 
linhagens que divergiram anteriormente ao 
surgimento do eu-AP3 e o TM6. Esses genes 
estão relacionados com a função B do 
desenvolvimento floral, responsável pela 
formação das pétalas e dos estames, e essa 
duplicação pode ter sido responsável pela 
canalização da morfologia floral característica 
das eudicotiledôneas mais derivadas. Todavia, 
não se sabe ao certo o papel da TM6 na 
identidade floral (Krame & Irish 2000). 
 Associar as funções genéticas desses 
genes reguladores em angiospermas e 
gimnospermas pode indicar homologias entre 
estruturas florais e estruturas reprodutivas nas 
demais plantas vasculares. Genes responsáveis 
pela função A, B e C já estariam presentes antes 
da separação entre angio e gimnospermas (400 
m.a.), o que concorda com o relógio molecular 
para a divergência entre os genes para função A 
e C em 480 m.a. Parte dos genes para função A, 
no entanto, foi perdida na linhagem das 
gimnospermas. Na ausência de um ortólogo do 
AP1, gene da função A, não é esperado encontrar 
nenhuma estrutura em gimnospermas homologa 
ao perianto das angiospermas, inviabilizando a 
associação entre o envelope e as brácteas de 
Gnetales com as sépalas e as pétalas de 
angiospermas. Ainda assim, a função A poderia 
estar presente nas Bennettitales, dessa maneira, o 
perianto daquele grupo seria determinado por 
genes ortólogos aos das angiospermas atuais. A 
função C é estabelecida antes da divergência 
entre as gimnospermas atuais e as angiospermas, 
mas o padrão espacial e temporal da expressão 
de genes das funções ABC é estabelecido apenas 
na linhagem das angiospermas (Hasebe 1999). 
 A presença de ortólogos de genes das 
funções B e C em gimnospermas sugere que a 
especificação dos órgãos reprodutivos já estava 
presente no ancestral das espermatófitas atuais. 
A função C, responsável pela diferenciação dos 
carpelos em angiospermas, deveria ser 
responsável pela diferenciação da unidade 
reprodutiva, e a função B, expressa apenas nas 
unidades masculinas de gimnospermas e 
responsável pela diferenciação dos estames em 
angiospermas, seria responsável pela 
diferenciação entre unidades femininas 
(desativado) ou masculinas (ativado; Winter et 
al. 1999). Talvez a função B tenha, portanto, 
funcionado inicialmente na determinação sexual 
das espermatófitas, passando a atuar de maneira 
mais direta na determinação das pétalas apenas 
durante a evolução das angiospermas (Kim et al. 
2004) 
A regulação das funções ABC pelo LFY 
surgiu antes da divergência entre gimno e 
angiospermas; nas demais plantas, seus ortólogos 
estão relacionados à regulação do 
desenvolvimento vegetativo (Himi et al. 2001). 
Enquanto existem dois parálogos de LFY, ‘leaf’ 
(masculino) e ‘Needle’ (feminino), nas 
gimnospermas, existe apenas um LFY em 
 84gimnospermas. O gene LFY teria se duplicado 
no ancestral das espermatófitas, mas um deles, o 
parálogo Needle teria desaparecido em 
angiospermas. Desse modo, o gene LFY presente 
em angiospermas seria ortólogo àquele 
predominantemente masculino em 
gimnospermas. Isso levou a teria da flor 
predominantemente masculina (Frohlich & 
Parker 2000, Frohlich 2003). 
 
 
Filogenia de LFY. Note que existem dois parálogos desse 
gene em gimnospermas e apenas um, ortólogo ao com ‘leaf’ 
(masculino) em angiospermas (Frohlich & Parker 2000). 
 
Segundo essa teoria, as flores 
bissexuadas teriam surgido a partir de uma 
estrutura reprodutiva masculina com óvulos 
ectópicos (em local errado). Esses óvulos seriam 
posteriormente envolvidos por microsporofilos 
laminares (como os encontrados em 
Coritospermales) que passariam a formar os 
carpelos. Essa porção predominantemente 
masculina passaria a ser a principal produtora de 
sementes, permitindo a degeneração da porção 
feminina. Esse aparecimento do óvulo de novo 
em uma estrutura masculina explicaria a 
ausência de fósseis com ramos bissexuados até 
as Bennettitales. 
Outra explicação seria a redundância 
entre LFYf (Needle) e LFYm (Leaf). Os dois 
parálogos desempenhariam, inicialmente, a 
mesma função, mas terim promotores distintos 
em plantas masculinas e femininas, levando a 
ativação das funções C e das funções B e C, 
respectivamente. Em Gnetum, é encontrado 
apenas um dos parálogos, ortólogo ao LFYm. 
Nesse caso, plantas masculinas possuiriam os 
dois promotores, o que acabaria levando a 
formação de inflorescências funcionalmente 
masculinas com óvulo abortado. A aproximação 
e condensação das porções masculina e feminina 
em angiospermas teria selecionado a regulação e 
identidade dos meristemas reprodutivos por 
apenas um gene promotor, evitando redundância. 
Dessa maneira, o gene LFYm passou a controlar 
a identidade dos órgãos florais sozinho através 
do sistema ABC (Albert et al. 2002). 
 
 
Esquema mostrando a atuação independente dos promotores 
M (a) e F (b) do LFY, como seria esperado na maioria das 
gimnospermas. Os dois promotores (M e F) estariam 
controlando o LFYm em Gnetum (c) e apenas um promotor 
contriolaria o gene LFYm em angiospermas (d), evitando 
redundância genética. 
 
 
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