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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SANTA CATARINA CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS CURSO DE GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS LEANDRA FORMENTÃO COMPORTAMENTO DE BUGIOS (Alouatta spp.) MANTIDOS EM CATIVEIRO NO ZOOLÓGICO DE POMERODE FLORIANÓPOLIS 2012 LEANDRA FORMENTÃO ( Relatório final de pesquisa apresentado á Fundação Hermann Weege/Zoológico Municipal de Pomerode. Período: 23/03/2012 a 29/06/2012 Orientadora: Profª Drª Zelinda Maria Braga Hirano Supervisor: Claudio Mass ) COMPORTAMENTO DE BUGIOS (Alouatta spp.) MANTIDOS EM CATIVEIRO NO ZOOLÓGICO DE POMERODE FLORIANÓPOLIS 2012 SUMÁRIO RESUMO 4 1. INTRODUÇÃO 5 2. REFERENCIAL TEÓRICO E OBJETIVOS 5 3. MATERIAL E MÉTODOS 11 3.1. Local de estudo 11 3.2. Animais 11 3.3. Análise comportamental 13 3.4. Análise estatística 18 4. RESULTADOS 18 4.1. Bugio Ruivo (Alouatta clamitans) 18 4.1.1. Comportamento geral 18 4.1.2. Diferenças comportamentais entre turnos do dia (manhã, metade do dia e tarde) 21 4.1.3. Diferenças comportamentais entre classes sexo-etárias (macho e fêmea/adulto e juvenil) 25 4.2. Bugio Preto (Alouatta caraya) 29 4.2.1. Comportamento geral 29 4.2.1.1. Indivíduo solitário 29 4.2.1.2. Grupo 31 4.2.2. Diferenças comportamentais entre turnos do dia (manhã, metade do dia e tarde) 34 4.2.2.1. Indivíduo solitário 34 5. DISCUSSÃO 35 5.1. Alouatta clamitans 35 5.2. Alouatta caraya 40 6. CONCLUSÃO 43 7. ENRIQUECIMENTO AMBIENTAL 43 8. REFERÊNCIAS 45 RESUMO Quando mantidos em cativeiro, seja indivíduos provenientes da natureza ou nascidos neste ambiente, os animais tendem a desenvolver distúrbios comportamentais como comportamentos anormais, estereotipados, agressivos e supressão de comportamentos naturais, gerados a partir de situações de estresse promovidas pelo ambiente limitado que é o cativeiro. Estes problemas de comportamento são indicativos de baixo bem-estar, o que significa que a saúde física e psicológica do animal está debilitada, fazendo-se necessário o uso de técnicas que aproximem o ambiente de cativeiro ao ambiente natural. Este estudo avaliou o comportamento de duas espécies de bugios (Alouatta clamitans e Alouatta caraya) mantidos no Zoológico Municipal de Pomerode. Estudou-se um grupo de A. clamitans composto por quatro indivíduos durante um período de dez semanas, um indivíduo de A. caraya mantido sozinho durante sete semanas, e um grupo da mesma espécie composto por três indivíduos durante três semanas. Os comportamentos observados foram registrados pelo método Animal-focal com registro instantâneo, com intervalo a cada 1min em amostragens de 1h realizadas em três horários, um dia por semana. Em 21h de observação do indivíduo solitário e 9h de observação do grupo de A. caraya, obtiveram-se numerosos registros de Fora de observação (FO), sendo assim, não foi possível inferir quanto ao padrão comportamental dos indivíduos desta espécie mantidos no Zoológico de Pomerode. Observou-se, no indivíduo solitário, a estereotipia Locomoção em círculos. Em 30h de observação, o grupo de A. clamitans apresentou maior número de registros para atividades de descanso, apesar disso, interações sociais foi a segunda classe comportamental mais registrada, o que torna o padrão comportamental deste grupo diferente do descrito para a espécie em vida livre. Houve diferenças significativas entre turnos do dia e classes sexo-etárias para alguns comportamentos, o que já é descrito para o gênero Alouatta, e observou-se três comportamentos estereotipados. Numerosos registros de FO e observação de estereotipias podem estar relacionados à falta de estímulos no ambiente de cativeiro, fazendo-se necessária a implementação de técnicas de enriquecimento ambiental do tipo físico, sensorial e alimentar/cognitivo em ambos os recintos, e enriquecimento social para o indivíduo solitário de A. caraya. 1. INTRODUÇÃO A degradação do habitat, que leva à aproximação dos animais silvestres ao ambiente antrópico, ocasionando acidentes, assim como o tráfico de animais silvestres, tem sido os principais motivos que levam à manutenção de animais selvagens em cativeiro. Alguns dos locais de destino destes animais são os Zoológicos (Silviconsult Engenharia, 2003), os quais utilizam estes indivíduos em projetos de conservação, educação ambiental, pesquisa científica, aprimoramento profissional e lazer (WAZA, 2005). Manter animais silvestres em cativeiro pode resultar em baixa saúde física e psicológica ao animal, ou seja, prejudica o bem-estar dos indivíduos cativos, sendo resultado de um ambiente inadequado e sem estímulos (McPhee & Carlstead, 2010). O levantamento do padrão comportamental de indivíduos e populações cativas auxilia na identificação de desvios comportamentais que são indicativos de falta de bem-estar (Gonyou, 1994). Apesar de sua fácil adaptação na natureza a habitats fragmentados e alterados, os Bugios são Primatas de difícil manutenção em cativeiro (Crocket, 1998). Estudos com outras populações de Alouatta spp. cativas demonstrou que o padrão comportamental do gênero em vida livre, onde há predomínio de descanso e baixos índices de interação social, é observado também em cativeiro (Bonsenhor et al, 2005; Borges et al, 2008; Dada, 2009), porém, já foram observados vários comportamentos anormais (Nascimento, 2010; Dada et al, 2011). O enriquecimento ambiental do tipo alimentar é o mais indicado para bugios (Hohendorff, 2003), mas é importante estudar o comportamento dos animais para que seja escolhida a melhor técnica para suprir as necessidades específicas de cada população ou indivíduo. Este estudo analisou o comportamento de duas espécies de bugios (Alouatta clamitans e Alouatta caraya) mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode, comparando-o com o padrão comportamental da espécie em vida livre e identificando distúrbios comportamentais. A partir dos resultados encontrados foram propostas técnicas de enriquecimento ambiental que possam melhorar o bem-estar dos bugios. 2. REFRENCIAL TEÓRICO E OBJETIVOS A Família Atelidae abrange os gêneros dos maiores Primatas do Novo Mundo: Alouatta, Ateles, Lagothrix e Brachyteles, e tem como características principais a cauda preênsil e fisiologia própria para a herbivoria. O gênero Alouatta, no qual estão incluídas todas as espécies de Bugios, apresenta características principais como densa pelagem sob a face (barba), esquizodactilia nas mãos, e osso hióide hipertrofiado, o que resulta na emissão de um tipo de vocalização bastante alta conhecida como rugido ou ronco. Pode ser encontrado desde o sul México ao norte da Argentina, vivendo em florestas montanhosas úmidas ou vegetação aberta (Auricchio, 1995), sendo consideravelmente tolerantes a variações de habitat devido ao hábito folívoro e ao padrão ecológico de minimizar a despesa de energia (Crocket, 1998). É um dos poucos gêneros que apresenta dicromatismo sexual, bastante desenvolvido em Alouatta caraya e Alouatta clamitans (Auricchio, 1995), sendo os machos de A. caraya com pelagem de coloração negra e as fêmeas com pelagem de cor castanho-amarelada clara; e os machos de A. clamitans com pelagem em várias tonalidades de vermelho, desde o ruivo profundo ao ruivo-amarelado, e fêmeas com pelagem escura, de coloração castanho-enegrecido a castanho-avermelhado (Gregorim, 2006). Os Bugios diferenciam-se em classes sexo-etárias através de caracteres morfológicos e comportamentais, sendo os Bugios Pretos, Alouatta caraya, classificados, conforme Pedrosa (2002), em: A) Macho Adulto: indivíduo com pelagem completamente preta, sexualmente maduro e ativo, que emite vocalização prolongada em alto tom. B) Fêmea Adulta: tamanho inferior ao macho adulto, de coloração bege a marron-clara dorsalmente e região ventral mais clara, sexualmente madura e ativa, possui mamilos mais alongados. C) Macho Sub-adulto: menor que o macho adulto, cabeça e ombros pretos ou parcialmente pretos, costas e porções dorsais dos membros escurecidas, região ventral mais clara, variando de bege a cinza. D) Juvenil: macho ou fêmea de tamanhomaior que um infante e menor que um subadulto, e que não é carregado pela mãe. Com coloração mais parecida com as fêmeas (Auricchio, 1995). E) Infante: indivíduo macho ou fêmea dependente da mãe, sendo por ela carregado o tempo todo ou parte do tempo. A diferenciação sexo-etária dos Bugios Ruivos, Alouatta clamitans, é dada, segundo Mendes (1989), pelos seguintes caracteres: A) Macho Adulto: Nitidamente maior que as fêmeas adultas, barba longa, pelagem densa cuja coloração pode variar do vermelho acastanhado, passando pelo ruivo até o alaranjado, e com saco escrotal bem desenvolvido e a mostra. B) Fêmea Adulta: coloração escura variando do preto ao castanho-avermelhado, genitália descoberta de forma triangular ou levemente arredondada quando vista de um ângulo ventroposterior. C) Macho Sub-adulto: maior que a fêmea adulta, menor ou de mesmo tamanho que o macho, mas com o saco escrotal coberto por pelagem e de coloração geralmente menos vermelha que o Macho Adulto. D) Juvenil: maior que o infante e menor que a fêmea adulta, completamente independente da mãe. E) Infante: indivíduo dependente da mãe, sendo carregado no dorso ou no ventre durante todo ou maior parte do tempo. A espécie Alouatta caraya pode ser encontrada na Argentina, Paraguai, Bolívia, Brasil, e há indícios de sua ocorrência no Uruguai. É a espécie do gênero Alouatta com maior distribuição no território brasileiro, ocorrendo em formações abertas como Cerrado e Pantanal, além de matas ripárias e semidecíduas (Gregorim, 2006). Encontra-se em baixo risco de extinção (The IUCN Red List of Threatened Species, 2012) provavelmente devido a sua grande distribuição geográfica, pois, quanto maior a distribuição geográfica, menor a taxa de extinção (Crocket, 1998). Já Alouatta clamitans é encontrada no norte da Argentina e no Brasil, onde ocorre por toda a vertente Atlântica (Gregorim, 2006). Assim como A. caraya, A. calmitans também é classificada pela IUCN (2012) como espécie em baixo risco de extinção. Os Alouatta spp. vivem em grupos com número de indivíduos bastante variável, podendo chegar a 15, compostos por machos e fêmeas adultos, e filhotes, sob o comando de um macho adulto dominante. Apresentam pouca atividade, descansando grande parte do dia, e locomovem-se lentamente, fazendo longas paradas nas árvores de alimentação. Menos frequentemente, descem ao chão para beber e comer. Os filhotes são, a princípio, ágeis, mas, ao longo do crescimento, adquirem a letargia e sedentariedade dos adultos, passando a maior parte do tempo em repouso (Auricchio, 1995). A dieta de Alouatta spp. incluí principalmente folhas, frutos e flores (Koch, 2008), e A. caraya alimenta-se também de talos verdes e brotos (Nantes & Rímoli, 2008; Prates & Bicca-Marques, 2008), porém podem ocorrer variações como maior consumo de frutos (Pedrosa, 2002) e de flores (Nantes & Rimoli, 2008). Estudos com A. caraya em habitat selvagem mostram que a atividade mais freqüente é o descanso, e, a menos frequente, a interação social (Pedrosa, 2002; Nantes & Rímoli, 2008; Prates & Bicca-Marques, 2008). Foi verificado, também, que há diferenças sexo-etárias para a maioria dos comportamentos, onde adultos descansam mais que os jovens e gastam menos tempo deslocando, se alimentando e socializando (Nantes & Rímoli, 2008; Prates & Bicca-Marques, 2008). O mesmo padrão comportamental em vida livre é descrito para A. clamitans (Koch, 2008; Gomes et al, 2009; Miglioli et al, 2011; Oliveira, 2011). O habitat de Alouatta spp. vem sofrendo intensa degradação devido ao processo de industrialização e expansão demográfica (Hohendorff, 2003), o que expõe os indivíduos ao risco de acidentes com animais domésticos, atropelamento e choque em redes elétricas, sendo alguns dos motivos de apreensões de Bugios. Além disso, Primatas vítimas do tráfico de animais silvestres vem sendo apreendidos em ambiente doméstico, onde são utilizados como animais de estimação. Muitos desses Primatas não tem condições de voltar à natureza devido a problemas físicos ou comportamentais que os tornam incapazes de se adaptar ou readaptar ao ambiente natural. A alternativa adotada na maioria dos casos de apreensão é a manutenção em cativeiro, onde os animais apreendidos são destinados a Zoológicos, Criadouros ou Centros de Triagem de Animais Silvestres (Silviconsult Engenharia, 2003). A cultura de manutenção de animais silvestres em cativeiro teve início com os povos Egípcios, que, em suas viagens e batalhas, capturavam diferentes espécies de animais selvagens e os mantinham em seus templos como símbolo de força e poder (Sanders e Feijó, 2007). Este costume consolidou-se entre os séculos XVI e XVII, onde os animais eram mantidos em cativeiro para fins utilitários, ou simplesmente para demonstração de status (Saad et al., 2011). A denominação “Jardim Zoológico” para locais que abrigam coleções de animais silvestres surgiu no século XIX com o primeiro Zoológico moderno, o Imperial Menagerie, em Viena, porém, o modelo de Zoológicos para fins de Pesquisa data do século XIX, com o surgimento do Jardim das Plantas, em Paris, e mais tarde com a criação do Zoológico da Sociedade de Londres (Saad et al., 2011). O surgimento dos Zoológicos para fins de lazer ocorreu com a necessidade de captação de recursos, quando passou-se a expor publicamente os animais em seus recintos ou em shows (Sanders e Feijó, 2007). O primeiro Zoológico brasileiro foi criado em 1888, no Rio de Janeiro, em uma área com riachos, lagos artificiais e uma extensa coleção de animais (Saad et al., 2011). Na região sul, e em Santa Catarina, o primeiro Zoológico foi fundado em 1932 no município de Pomerode. Iniciou seu plantel com animais domésticos que ficavam em uma lagoa nos fundos da casa do Sr. Hermann Weege, o que, junto com a disponibilidade de alimento, atraia animais nativos da região do Vale do Itajaí, foi então que surgiu a idéia de construir o Zoológico (ZOOPOMERODE. O Zoo. Disponível em: <http://www.pomerzoo.org.br>. Acesso em: 10 de agosto de 2012). Sanders e Feijó (2007) afirmam que nos primeiros Zoológicos os recintos eram construídos para proporcionar aos visitantes o melhor ângulo de visão, e não para dar boas condições de vida aos animais. O bem-estar de animais mantidos em cativeiro era pouco considerado devido principalmente à filosofia cartesiana, que questiona o sofrimento animal, e às idéias “behavioristas”, que desconsideram a possibilidade de consciência nos animais (Saad et al., 2011). A preocupação com os animais cativos surgiu apenas em 1900 com a fundação do Stellingen Zoo, na Alemanha, onde os animais tinham recintos maiores e mais apropriados, simulando um pouco seu ambiente natural, o que passou a ser modelo em outros zoológicos da Europa e Estados Unidos. A partir do século XX, os animais passaram a ser exibidos em grupos, em ilhas que os afastam do público, passou-se a utilizar vidro (vitrine) para substituir as jaulas, e iluminações que invertem o dia e a noite, permitindo exibição de animais noturnos (Saad et al., 2011). A WAZA – World Association of Zoos and Aquariums (Associação Mundial de Zoos e Aquários) (2005) definiu como missões dos Jardins Zoológicos a conservação, desde a reprodução ex situ de espécies ameaçadas, ao apoio à conservação in situ; pesquisa; educação ambiental; e formação profissional; considerando-se, sempre, os padrões de bem-estar animal. Comportamento é a primeira linha de defesa do animal em resposta a mudanças ambientais, este mostra como os animais interagem, respondem, e controlam seu ambiente. Animais cativos vivem em ambientes bastante diferentes daquele no qual evoluíram. Em resposta, eles ajustam seus comportamentos para enfrentar seu ambiente, resultando em populações cativas com padrões comportamentais distintos das populações selvagens (McPhee & Carlstead, 2010). Manter os comportamentos naturais em animais mantidos em cativeiro é uma grande prioridade dos biólogos de zoológicos (McPhee & Carlstead, 2010). Para tanto, o levantamento de comportamentos desenvolvidos por animais cativos é importantepara a identificação de comportamentos anormais, que são utilizados como indicadores de falta de bem-estar (Gonyou, 1994). Para um indivíduo animal, a presença de comportamentos similares aqueles observados na vida selvagem é um potencial indicador de que ele está saudável, suas necessidades estão sendo satisfeitas, e seu ambiente cativo está adequado (McPhee & Carlstead, 2010). Segundo Gonyou (1994), alguns exemplos de comportamentos anormais são: agressividade, comportamentos prejudiciais e estereotipias, sendo este último definido por Mason (1991) como padrões de comportamentos invariantes, repetitivos e sem objetivo ou função, e estão frequentemente relacionados a condições sub-ótimas do ambiente. A maioria das situações que causam/aumentam estereotipias também diminuem o bem-estar. Estima-se que, atualmente, comportamentos estereotipados são desenvolvidos por mais de 85 milhões de animais mantidos em fazendas, laboratórios e zoológicos em todo o mundo (Mason & Latham, 2004). Foram observados comportamentos estereotipados em 7% dos Prossímios, 7% dos Primatas do Novo Mundo, 13,8% dos Primatas do Velho Mundo, e 39,6% dos indivíduos da Superfamília Hominidae estudados por Mason et al (2007). Um meio de diminuir e/ou prevenir o desenvolvimento de estereotipias e outros comportamentos anormais em animais cativos é o enriquecimento ambiental, que consiste na utilização de técnicas que modificam o ambiente de cativeiro tornando-o mais próximo ao ambiente natural, satisfazendo, assim, as necessidades comportamentais do animal (Boere, 2001). Em cativeiro, Bonsenhor et al (2005) demonstrou que A. clamitans apresenta padrão semelhante a indivíduos em vida livre, passando maior parte do tempo em descanso, seguido por atividades de locomoção, e alimentação, sendo que os indivíduos que mais descansam são os machos adultos. A prevalência de inatividade em cativeiro também é relatada para A. pigra, assim como o padrão de freqüência de comportamentos (Borges, 2008). Dada et al (2011) encontrou, também para A. clamitans, maior freqüência de locomoção e brincadeiras e menor de descanso para indivíduos jovens quando comparados a indivíduos machos e fêmeas adultos, demonstrando que, em cativeiro, as diferenças sexo-etárias para alguns comportamentos são mantidas. Indivíduos da espécie A. caraya desenvolvem, em cativeiro, 5 tipos de comportamentos anormais descritos por Nascimento (2010), já A. clamitans realizam 10 tipos de comportamentos estereotipados, ocorrendo com maior freqüência em indivíduos machos adultos e indivíduos solitários, e menos em juvenis (Dada et al, 2011). Primatas, em comparação com outros mamíferos, são fortemente predispostos a selecionar e responder a estímulos ambientais, e o sucesso na sua manutenção em cativeiro depende de condições de manejo que considerem as necessidades comportamentais destes animais, estimulando o repertório comportamental normal (Boere, 2001). Indivíduos do gênero Alouatta raramente sobrevivem ou se reproduzem em cativeiro, o que está relacionado possivelmente com o baixo bem-estar físico e psicológico proporcionado por um ambiente limitado como é o cativeiro (Crocket, 1998). Diante disso, este estudo teve como objetivos identificar o repertório comportamental dos Bugios mantidos no Zoológico de Pomerode como subsídio para a implantação de técnicas de enriquecimento ambiental e manejo adequadas para suprir as necessidades destes indivíduos e, assim, aumentar o bem-estar. 3. MATERIAL E MÉTODOS 3.1. Local de estudo Este estudo foi desenvolvido no Zoológico de Pomerode, que, atualmente, é o maior Zoo de Santa Catarina, com 35.000m2 de área construída, e mais de 65.000m2 destinados a construções futuras. Abriga 240 espécies animais entre mamíferos, répteis e aves, totalizando mais de 1.400 animais. O Zoológico de Pomerode desenvolve atividades de conservação, e reprodução em cativeiro de espécies ameaçadas, além de projetos de Educação Ambiental (ZOOPOMERODE. O Zoo; Os animais. Disponível em: <http://www.pomerzoo.org.br>. Acesso em: 10 de agosto de 2012). 3.2. Animais Os animais utilizados neste estudo são das espécies Alouatta caraya, sendo 2 machos adultos (MA1, MA2) e 2 fêmeas adultas (FA1 e FA2), onde um grupo foi formado pelo MA1 solitário, e o outro pelo MA2 e as duas fêmeas FA1 e FA2; e Alouatta clamitans, sendo 1 macho adulto (MA), 1 fêmea adulta (FA), 1 macho infante (MI) e 1 (FI) fêmea infante, todos pertencentes ao mesmo grupo. Os animais foram identificados por diferenças faciais, de coloração da pelagem, e tamanho. Os indivíduos de Alouatta caraya e Alouatta clamitans são mantidos em recintos com 70m2, e uma área coberta (manejo) com 10m2, separados por espécie. As paredes laterais e a área de manejo são de concreto, o chão é coberto por terra e grama, o teto é de grade, a parte anterior é de vidro, há galhos espalhados pelos recintos, árvores do gênero Ficus sp., pedras, arbustos e redes confeccionadas com mangueira de bombeiro (estas apenas no recinto de A. clamitans) (Figura 1). Os Bugios recebem alimentação três vezes ao dia, e a dieta é composta por frutas, legumes, folhas e ração para Primatas Alcon®. Duas vezes por semana é ofertada ração úmida feita com legumes e suplementação vitamínica. Figura 1. Recintos do Zoológico municipal de Pomerode onde são mantidos a) Alouatta clamitans, e b) Alouatta caraya 3.3. Análise comportamental Neste estudo foi utilizado o método Animal Focal (Del-Claro, 2004) com registro instantâneo, com intervalo a cada minuto em amostragens de 1h. O método ad libitum (Del-Claro, 2004) foi utilizado para descrição de eventos e identificação de comportamentos estereotipados. As amostragens foram feitas uma vez por semana, em três horários: 09-10h, 12-13h e 15-16h, para Alouatta clamitans, e 10-11h, 13-14h e 16-17h para Alouatta caraya. As amostragens de A. clamitans totalizaram 30h de observação, durante o período de 27/04/2012 a 29/06/2012. Os dois grupos de A. caraya foram estudados por períodos de tempo distintos, onde o indivíduo solitário foi estudado no período entre 27/04/2012 e 08/06/2012, totalizando 21h de observação, e o grupo foi estudado durante o período de 15/06/2012 a 29/06/2012, totalizando 9h de observação. Os comportamentos analisados foram baseados nas classes e subclasses comportamentais descritas nos etogramas de Albuquerque & Codenotti (2006), Nascimento (2010) e Dada et al (2011), onde foram acrescentados comportamentos observados durante o período de habituação que não constavam nos etogramas. CLASSE/SUBCLASSE COMPORTAMENTAL SIGLA DESCRIÇÃO DO COMPORTAMENTO DESCANSAR Quando o animal encontra-se parado, podendo estar com os olhos fechados ou não, com pequenas movimentações da cabeça, ou de outros membros do corpo, sem executar outras atividades. Geralmente, nestas posições percebe-se que o animal dorme. Ou pode estar vigiando, quando o bugio observa o ambiente em sua volta, olhando fixamente ao redor, girando, erguendo ou abaixando a cabeça para o local a ser focalizado. Pode também apoiar a região ventral do corpo no galho, com a cabeça voltada para baixo, buscando conferir o solo. Sentado DS Utilizando de um galho, o animal tem o corpo levemente inclinado para frente, todos os membros próximos ao tórax (em dias frios, formando uma esfera, onde mantêm a temperatura corporal e diminui o gasto energético) e os braços esticados lateralmente ou colocados acima da cabeça, segurando em outro galho (em dias quentes, auxiliando na dissipação do calor). A cauda pode permanecer presa ao galho, grade ou ao redor do corpo do animal. Deitado DD Com o corpo posicionado de forma horizontal ao meio, podendo apoiar-se lateralmente, ventralmente ou dorsalmente ao meio, membros esticados ou junto ao corpo. Estático E O animal interrompe a execução de uma conduta, permanecendo imóvel, podendo estar com os quatro membros ao chão ou nos galhos, ou somente com os membros posteriores ao chão e as mãos apoiadas a outro tronco ou parede, podendo observar algo que lhe chamou a atenção. *PenduradoP O animal fica pendurado à grade do teto sergurando-se pelos membros anteriores, posteriores e cauda, dorso voltado para o chão, ou posição de sentado, permanece imóvel nesta posição. Pendurado pela cauda PC A cauda está enrolada a um galho ou a grade, os membros posteriores podem ou não estar presos ao galho, o animal pode permanecer imóvel por alguns instantes. O animal pode soltar os quatro membros e balançar-se, durante alguns instantes. LIMPEZA O animal limpa o corpo. Limpar o pêlo (autocatação) ACT Sentado, o animal examina o seu pêlo, alisando e catando, utilizando as mãos e a boca. BRINCAR B É qualquer atividade composta por variações de ações, entre elas, motoras e de comunicação, as quais se apresentam em contextos diferentes sem um propósito aparente. *FORA DE OBSERVAÇÃO FO O animal não está visível ao observador, pois se encontra dentro da área de manejo (local fechado e de difícil acesso ao observador). OUTROS Qualquer comportamento que não se encaixe nas categorias descritas. Coçar CO Quando o animal coça, seja com os membros anteriores ou os membros posteriores, qualquer parte de seu corpo, de forma repetitiva e rápida. Esfregação ES Esfregar qualquer parte do corpo no meio, exceto o ânus após a defecação. Bater a cauda no dorso BC O animal permanece sentado, com a cauda próxima ao dorso, batendo-a contra o dorso. *Morder-se M O bugio morde uma parte de seu próprio corpo, braço e mão, mas sem machucar ou se automutilar. Morder o substrato MS O animal pode morder a grade, galhos ou cordas dos recintos. *Arrancar grama AG O animal arranca a grama do chão do recinto. *Arrancar folhas AF O animal arranca as folhas das árvores do recinto ou que estão do lado de fora, mas ao alcance do animal. LOCOMOÇÃO Quando o animal realiza algo movimento dentro do cativeiro, que gere deslocamento, podendo ser vertical ou horizontalmente. Andar A Utiliza os quatro membros para apoiar-se e avançar lentamente, a cauda pode estar levemente levantada. Quando se locomove no chão pode manter a mão espalmada ou mantê-las fechadas, apoiando se “quase com os punhos”. Correr C Utiliza os quatro membros para apoiar-se e avançar rapidamente. Inclui às vezes pequenos saltos livres de um tronco a outro, ou tronco ao chão e vice-versa. Ganhar impulso GI O animal flexiona rapidamente os membros posteriores para adquirir impulso e saltar. Saltar S O animal salta com todos os membros e cauda livres, ou todos os membros livres e a cauda enrolada em um galho. Posteriormente o animal se solta e cai ao chão ou a outro galho. Deslizar D O animal arrasta-se lentamente ao longo do galho, podendo utilizar o ventre como apoio ou os membros. ALIMENTAÇÃO Consiste na seleção de itens, manipulação com a mão ou boca e mastigação e ingestão de qualquer item alimentar, na forma sólida ou líquida. Comer sentado CS Sentado, o animal leva o alimento até a boca selecionando o que lhe agrada. Quando se alimenta com folhas, segura com uma das mãos ou com as duas juntas, mantendo-as próximas à boca, enquanto mastiga. Comer esticado CE Quando o alimento de interesse é de difícil alcance (folhas colocadas em cima do recinto), o animal estica o corpo verticalmente apoiando os membros anteriores na grade, mantendo-os afastados dos posteriores apoiando as patas posteriores no galho assumindo a posição bípede. Comer pendurado pela cauda CP Com a cauda enrolada em um galho, utiliza os membros anteriores para alcançar o alimento (que pode estar no chão), levando-o à boca. Os membros posteriores também podem ser usados na tarefa de agarrar-se ao galho. *Selecionar alimento SEL O animal escolhe entre os itens, tocando, cheirando, afastando itens alimentares. COMUNICAÇÃO ACÚSTICA Quando o animal emite qualquer som. Rugir RU No cativeiro, os bugios machos rugem geralmente por um caminhão que passou próximo, ou por outros sons que possam estimulá-los de alguma maneira, ou pessoas estranhas. Geralmente, os machos iniciam a vocalização, algumas fêmeas também podem vocalizar junto, ou até mesmo iniciá-la, cada qual vocalizando com suas características acústicas típicas para sua categoria sexual. A boca fica totalmente aberta, os animais podem até babar. INTERAÇÕES SOCIAIS Quando o animal interage de qualquer maneira com um animal do mesmo recinto ou com um animal do recinto vizinho ao seu. Comportamento afiliativo Possui função de estabelecer contato entre os animais do grupo e manter as relações de hierarquia presentes neste, sem agressões. Brincar social BS Os infantes iniciam as brincadeiras sociais, podendo simular lutas, puxando pêlo, dando mordiscadas. A resposta do outro individuo pode ser puxar o pêlo dar mordiscadas, mostrar os dentes ou mesmo vocalizar rosnando. Um indivíduo pode correr atrás do outro e tentar pegá-lo, ou faz que vai correr, mas a perseguição não continua. Quando a brincadeira ocorre entre infantes e adultos, geralmente os infantes iniciam a brincadeira, que puxam ou mexem nos pêlos de seus vizinhos de recinto, podendo também dar mordidas leves e/ou puxar a barba. Os adultos podem responder com mordiscadas, mostrar os dentes ou a língua, rosnados ou tentar afastar o infante. Descansar junto DJ Os bugios podem descansar agrupados, encostando-se um do lado do outro, podendo estar na posição sentado ou deitado. Catar CAT O bugio abre e/ou passa a mão sobre o pêlo do outro indivíduo que se encontra próximo a ele, examinando-o. A catação pode ocorrer abaixo nas axilas, na região pubiana, ou em qualquer outra parte do corpo. Às vezes, após examinar o local o catador pode lamber a região ou retira partículas e as leva à boca. Comportamento reprodutivo CR Quando o macho/fêmea demonstra interesse pelo outro, com o objetivo de cópula. Inspecionar genitália IG Quando a fêmea encontra-se em posição quadrúpede ou com a parte posterior do corpo mais alta que a superior, o macho pode tocar e/ou lamber a genitália da fêmea. Tentativa de cópula TC A fêmea permanece parada, apoiada com os membros no galho, levanta a cauda ou a coloca lateralmente ao corpo. O macho assume a posição de monta, apoiando-se próximo à fêmea e realiza movimentos com a região pélvica, sem que haja a penetração. Cópula COP Semelhante à tentativa de cópula, porém, o casal permanece em contato por algum tempo depois da cópula. * Comportamentos observados e descritos durante o período de habituação. 3.4. Análise estatística Para A. clamitans foi calculado o percentual geral, por turnos do dia (manhã, metade do dia e tarde) e por classes sexo-etárias (macho e fêmea/adulto e juvenil) de cada classe e subclasse comportamental, e verificou-se a existência de diferenças significativas nos registros entre turnos e classes sexo-etárias. Para o indivíduo solitário de A. caraya calculou-se o percentual geral e por turnos, e verificou-se a existência de diferenças significativas entre os turnos. Para o grupo de A. caraya calculou-se o percentual geral. Foi utilizado o teste de qui-quadrado de proporções independentes para verificar se as variações nos registros comportamentais entre as classes sexo-etárias e turnos do dia foram significativas, admitindo-se índice de significância p < 0,05. Todas as análises foram feitas considerando-se o total de registros comportamentais, ignorando-se os registros de FO. 4. RESULTADOS 4.1. Bugio Ruivo (Alouatta clamitans) 4.1.1. Comportamento geral Durante as 30h de observação, foram feitos 7200 registros do grupo, sendo 85,32% de registros comportamentais e 15,98% de registros de Fora de observação (FO) (Gráfico 1). A Tabela I mostra os totais e percentuais gerais de registros das classes comportamentais Descanso (D), Limpeza/auto-catação (L), Brincar (B), Outros (O), Alimentação (A), Locomoção (L), Interações sociais (IS) e Vocalização/rugido (V), cuja ordem decrescente de registros é: D (42,74%) > IS (36,34%) > L (7,79%) > O (6,14%) > A (5,37%) > B (1,04%) > L (0,51%) > V (0,07%). Gráfico1. Totais e percentuais gerais de registros de comportamentos e Fora de observação registrados durante o período de abril à junho de 2012 para Alouatta clamitans mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode Tabela I. Totais e percentuais gerais de registros das classes comportamentais Descanso, Limpeza, Brincar, Outros, Alimentação, Locomoção, Interações sociais e Vocalização registrados durante o período de abril à junho de 2012 para Alouatta clamitans mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode CLASSE REGISTROS Descanso 2595 (42,74%) Limpeza (auto-catação) 31 (0,51%) Brincar 63 (1,04%) Outros 373 (6,14%) Alimentação 326 (5,37%) Locomoção 473 (7,79%) Interações sociais 2206 (36,34%) Vocalização (rugido) 4 (0,07%) TOTAL 6071 (100%) Na Tabela II estão representados os totais e percentuais gerais de registros das subclasses de Descanso: Sentado, Deitado, Estático, Pendurado e Pendurado pela cauda; Outros: Esfregação, Coçar, Bater a cauda no dorso, Morder-se, Morder substrato, Arrancar grama e Arrancar folhas; Alimentação: Comer sentado, Comer esticado, Comer pendurado e Selecionar alimento; Locomoção: Andar, Correr, Ganhar impulso, Saltar e Deslizar; e Interações sociais: Comportamentos afiliativos e Comportamentos reprodutivos, e suas subclasses Brincar social, Descansar junto e Catação, e Inspecionar genitália e Tentativa de cópula. A subclasse de Descanso com mais registros no grupo foi Sentado (20,89%), seguida por Deitado (16,2%) e Pendurado pela cauda, Estático e Pendurado com valores próximos a 2%. Na classe Outros, Coçar foi a subclasse mais registrada (4.74%), seguida por morder substrato (1,15%), e Esfregação, Arrancar grama, Arrancar folhas, Bater a cauda no dorso e Morder-se com menos 0,2% do total de registros cada. Alimentação teve mais registros na subclasse Comer sentado (4,73%), as subclasses Selecionar alimento, Comer Pendurado e Comer esticado aparecem com menos de 0,50% dos registros cada. Andar foi a subclasse mais registrada da classe Locomoção (6,57%), seguida por Saltar, Correr, Deslizar e Ganhar impulso, cada uma com menos de 0,60% dos registros. As Interações sociais mais registradas foram os Comportamentos afiliativos (36,20%) seguidos pelos Comportamentos reprodutivos (0,13%). Não foram observadas interações sociais do tipo agonísticas no grupo. O Comportamento afiliativo mais freqüente foi Descansar junto (27,36%), seguido por Catação (6,52%) e Brincar social (2,32%). Inspecionar genitália foi o Comportamento reprodutivo mais registrado (0,10%) seguido por Cópula (0,03%). Tabela II. Totais e percentuais gerais de registros das subclasses comportamentais de Descanso, Outros, Alimentação, Locomoção e Interações sociais, e subclasses comportamentais de Comportamentos afiliativos e Comportamentos reprodutivos registrados durante o período de abril à junho de 2012 para Alouatta clamitans mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode DESCANSO REGISTROS Sentado 1268 (20,89%) Deitado 1015 (16,2%) Estático 103 (1,70%) Pendurado 99 (1,63%) Pendurado pela cauda 110 (1,81%) OUTROS REGISTROS Esfregação 8 (0,13%) Coçar 288 (4,74%) Bater a cauda no dorso 1 (0,02%) Morder-se 1 (0,02%) Morder substrato 70 (1,15%) Arrancar grama 4 (0,07%) Arrancar folhas 1 (0,02%) ALIMENTAÇÃO REGISTROS Comer sentado 287 (4,73%) Comer esticado 5 (0,08%) Comer pendurado 12 (0,20%) Selecionar alimento 22 (0,36%) LOCOMOÇÃO REGISTROS Andar 399 (6,57%) Correr 24 (0,40%) Ganhar impulso 6 (0,10%) Saltar 36 (0,59%) Deslizar 8 (0,13%) INTERAÇÕES SOCIAIS REGISTROS Comp afiliativo 2198 (36,20%) Comp reprodutivo 8 (0,13%) Comportamento afiliativo Registros Brincar social 141 (2,32%) Descansar junto 1661 (27,36%) Catação 396 (6,52%) Comportamento reprodutivo Registros Inspecionar genitália 6 (0,10%) Cópula 2 (0,03%) 4.1.2. Diferenças comportamentais entre turnos do dia (manhã, metade do dia e tarde) Dos 2400 registros feitos durante as 10h totais de observação em cada turno, Fora de observação (FO) representou 15,29% do total no período da manhã, 8,83% no período de metade do dia e 22,92% à tarde, ocorrendo diferenças significativas entre estes totais (Gráfico 2). Os turnos manhã, metade do dia e tarde diferiram significativamente nas classes comportamentais Descanso (D), Brincar (B), Outros (O), Alimentação (A), Locomoção (L), Interações sociais (IS) e Vocalização/rugido (V). A classe Limpeza/auto-catação (L) não apresentou diferenças significativas entre os turnos do dia. Não foram registrados episódios de V nos turnos metade do dia e tarde. No turno da manhã houve mais registros de IS (43,19%), seguida por D (37,83%), L (7,43%), O (6,39%), A (2,95%), B (1,43%), L (0,59%) e V (0,20%). A ordem decrescente de número registros no turno metade do dia foi D (48,86%) > IS (36,97%) > L e O (4,94%) > A (3,8%) > B (0,50%) > L (0,41%), e no turno da tarde: D (40,92) > IS (28,05%) > L (11,57%) > A (10,38%) > O (7,30%) > B (1,24) > L (0,54%) (Tabela III). Gráfico 2. Totais e percentuais de registros de comportamento e Fora de observação em diferentes turnos do dia (manhã, metade do dia e tarde) registrados durante o período de abril à junho de 2012 para Alouatta clamitans mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode. * Apresenta valor significativo (p < 0,05) entre os três turnos do dia Tabela III. Totais e percentuais de registros das classes comportamentais Descanso, Limpeza, Brincar, Outros, Alimentação, Locomoção, Interações sociais e Vocalização em diferentes turnos do dia (manhã, metade do dia e tarde) registrados durante o período de abril à junho de 2012 para Alouatta clamitans mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode. Letras diferentes representam diferenças significativas (p < 0,05) em cada comportamento nos três turnos do dia CLASSE MANHÃ METADE DO DIA TARDE TESTE QUI2 Descanso 769 (37,83%)a 1069 (48,86%)b 757 (40,92%)c p < 0,001 Limpeza (auto-catação) 12 (0,59%) 9 (0,41%) 10 (0,54%) 0,701 Brincar 29 (1,43%)a 11 (0,50%)b 23 (1,24%)a 0,007 Outros 130 (6,39%)a 108 (4,94%)b 135 (7,30%)a 0,007 Alimentação 60 (2,95%)a 74 (3,8%)a 192 (10,38%)b p < 0,001 Locomoção 151 (7,43%)a 108 (4,94%)b 214 (11,57%)c p < 0,001 Interações sociais 878 (43,19%)a 809 (36,97%)b 519 (28,05%)c p < 0,001 Vocalização (rugido) 4 (0,20%)a *b *a 0,019 TOTAL 2033 (100%) 2188 (100%) 1850 (100%) Entre as subclasses comportamentais de Descanso, manhã, metade do dia e tarde diferiram significativamente em Sentado (DS), Deitado (DD), Pendurado (P) e Pendurado pela cauda (PC). Estático (E) não foi significativamente diferente entre os turnos do dia. Pela manhã e tarde, DS teve mais registros (19,49% e 25,46%) e E menos (1,38% e 2,11%), e, na metade do dia, DD foi mais registrado (27,29%) e P menos (0,23%). Entre as subclasses de Outros, Morder substrato (MS) foi a única que diferiu significativamente entre os três turnos do dia, e Coçar (CO) foi a subclasse mais registrada (%,41%, 4,43% e 4,38%). Bater a cauda no dorso (BC) e Morder-se (M) foram registrados apenas na metade do dia, e Arrancar folhas (AF) apenas à tarde. Diferenças significativas foram encontradas nas subclasses de Alimentação Comer sentado (CS) e Comer pendurado (CP), sendo que CS foi a mais registrada em todos os turnos (2,26%, 3,06% e 9,41%). Locomoção apresentou diferenças significativas entre os turnos nas subclasses Andar (A) e Saltar (S), sendo obtidos mais registros de A nos três turnos (5,80%, 4,02% e 10,43%). Entre as Interações sociais, Comportamentos afiliativos e reprodutivos diferiram significativamente entre os turnos, sendo que Comportamentos afiliativos foram mais registrados pela manhã e metade do dia (42,89% e 36,88%), e à tarde não ocorreram Comportamentos reprodutivos. O Comportamento afiliativo mais registrado foi Descansar junto (DJ) (35,07%, 25,46% e 21,14%) e diferenças significativas entreturnos foram encontradas em Brincar social (BS) e DJ. Dentre os Comportamentos reprodutivos, Inspecionar genitália (IG) ocorreu apenas pela manhã e Cópula (COP) apenas na metade do dia. Não foram observados Comportamentos reprodutivos à tarde (Tabela IV). Tabela IV. Totais e percentuais de registros das subclasses comportamentais de Descanso, Outros, Alimentação, Locomoção e Interações sociais, e subclasses Comportamentais de Comportamentos afiliativos e comportamentos reprodutivos em diferentes turnos do dia (manhã, metade do dia e tarde) registrados durante o período de abril à junho de 2012 para Alouatta clamitans mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode. Letras diferentes representam diferenças significativas (p < 0,05) em cada comportamento nos três turnos do dia DESCANSO MANHÃ METADE DO DIA TARDE TESTE QUI2 Sentado 396 (19,48%)a 401 (18,33%)a 471 (25,46%)b p < 0,001 Deitado 267 (13,13%)a 597 (27,29%)b 151 (8,16%)c p < 0,001 Estático 28 (1,38%) 36 (1,65%) 39 (2,11%) 0,206 Pendurado 46 (2,26%)a 5 (0,23%)b 48 (2,59%)a p < 0,001 Pendurado pela cauda 32 (1,54%)a 30 (1,37%)a 48 (2,59%)b 0,009 OUTROS Esfregação 4 (0,20%) 3 (0,14%) 1 (0,05%) 0,471 Coçar 110 (5,41%) 97 (4,43%) 81 (4,38%) 0,222 Bater a cauda no dorso * 1 (0,05%) * 0,412 Morder-se * 1 (0,05%) * 0,412 Morder substrato 14 (0,69%)a 4 (0,18%)b 52 (2,81%)c p < 0,001 Arrancar grama 2 (0,10%) 2 (0,09%) * 0,414 Arrancar folhas * * 1 (0,05%) 0,320 ALIMENTAÇÃO Comer sentado 46 (2,26%)a 67 (3,06%)a 174 (9,41%)b p < 0,001 Comer esticado 1 (0,05%) 1 (0,05%) 3 (0,16%) 0,357 Comer pendurado 5 (0,25%)a,b 1 (0,05%)a 6 (0,32%)b 0,116 Selecionar alimento 8 (0,39%) 5 (0,23%) 9 (0,49% 0,381 LOCOMOÇÃO Andar 118 (5,80%)a 88 (4,02%)b 193 (10,43%)c p < 0,001 Correr 9 (0,44%) 8 (0,37%) 7 (0,38%) 0,915 Ganhar impulso 1 (0,05%) 2 (0,09%) 3 (0,16%) 0,530 Saltar 21 (1,03%)a 7 (0,32%)b 8 (0,43%)b 0,006 Deslizar 2 (0,10%) 3 (0,14%) 3 (0,16%) 0,858 INTERAÇÕES SOCIAIS Comp afiliativo 872 (42,89%)a 807 (36,88%)b 519 (28,05%)c p < 0,001 Comp reprodutivo 6 (0,30%)a 2 (0,09%)a,b *b 0,033 Comportamento afiliativo Brincar social 34 (1,67%)a 89 (4,07%)b 18 (0,97%)a p < 0,001 Descansar junto 713 (35,07%)a 557 (25,46%)b 391 (21,14%)c p < 0,001 Catação 125 (6,15%) 161 (7,36%) 110 (5,95%) 0,137 Comportamento reprodutivo Inspecionar genitália 6 (0,30%)a *b *b 0,003 Cópula * 2 (0,09%) * 0,169 4.1.3. Diferenças comportamentais entre classes sexo-etárias (macho e fêmea/adulto e juvenil) Foram feitos 3600 registros para cada para classe sexual, sendo 12,94% de registros Fora de observação (FO) para macho e 18,43% para fêmea. Houve diferenças significativas entre as classes sexuais. Para adulto e juvenil foram feitos 3600 registros cada, sendo 13,61% de registros de FO para adulto e 17,75% para juvenil, ocorrendo diferenças significativas entre as classes etárias (Gráfico 3). Gráfico 3. Totais e percentuais de registros de comportamentos e Fora de observação por classe sexual (macho e fêmea) e classe etária (adulto e juvenil) registrados durante o período de abril à junho de 2012 para Alouatta clamitans mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode. * Apresenta valor significativo (p < 0,05) entre classes sexuais e classes etárias As classes macho e fêmea diferiram significativamente nas classes comportamentais Descanso (D), Limpeza (L), Brincar (B), Outros (O), Alimentação (A), Locomoção (L) e Interações sociais (IS). Não houve diferença significativa na classe Vocalização (V), a qual foi registrada apenas para macho. Ocorreram mais registros de D (44,16% e 41,23%), seguida por IS (33,09% e 39,80%) e L (8,90% e 6,61%) para ambos; O (6,92%), A (4,59%), B (1,98%), L (0,22%) e V (0,13%) para macho; A (6,20%), O (5,31%), L (0,82%) e B (0,03%) para fêmea. Adulto e juvenil apresentaram diferenças significativas nas classes comportamentais D, L, B, O, A, L e IS. A classe V foi registrada apenas para adulto e não apresentou diferenças significativas entre as classes etárias. Para adulto e juvenil, a classe comportamental mais registrada foi D (44,05% e 41,37%), seguida por IS (37,78% e 34,82%). Para adulto a sequência segue com O (6,75%), L (5,92%), A (4,57%), L (0,77%), V (0,13%) e B (0,03%), e para juvenil L (9,76%), A (6,21%), O (5,50%), B (2,09%) e L (0,24%) (Tabela V). Tabela V. Totais e percentuais de registros das classes comportamentais Descanso, Limpeza, Brincar, Outros, Alimentação, Locomoção, Interações sociais e Vocalização por classe sexual (macho e fêmea) e classe etária (adulto e juvenil) em registrados durante o período de abril à junho de 2012 para Alouatta clamitans mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode. Letras diferentes representam diferenças significativas (p < 0,05) em cada comportamento entre as classes sexuais CLASSE MACHO FÊMEA TESTE QUI2 ADULTO JUVENIL TESTE QUI2 Descanso 1384 (44,16%)a 1211 (41,23%)b 0,021 1370 (44,05%)c 1225 (41,37%)d 0,035 Limpeza (auto-catação) 7 (0,22%)a 24 (0,82%)b 0,001 24 (0,77%)c 7 (0,24%)d 0,003 Brincar 62 (1,98%)a 1 (0,03%)b p < 0,001 1 (0,03%)c 62 (2,09%)d p < 0,001 Outros 217 (6,92%)a 156 (5,31%)b 0,009 210 (6,75%)c 163 (5,50%)d 0,043 Alimentação 144 (4,59%)a 182 (6,20%)b 0,006 142 (4,57%)c 184 (6,21%)d 0,004 Locomoção 279 (8,90%)a 194 (6,61%)b 0,001 184 (5,92%)c 289 (9,76%)d p < 0,001 Interações sociais 1037 (33,09%)a 1169 (39,80%)b p < 0,001 1175 (37,78%)c 1031 (34,82%)d 0,016 Vocalização (rugido) 4 (0,13%) * 0,053 4 (0,13%) * 0,051 TOTAL 3134 (100%) 2937 (100%) 3110 (100%) 2961 (100%) Entre as subclasses comportamentais de Descanso, Macho e fêmea diferiram significativamente em Deitado (DD), Pendurado (P) e Pendurado pela cauda (PC). A subclasse mais registrada para ambos foi Sentado (DS) (20,36% e 21,45%), a menos registrada para macho foi P (1,28%) e para fêmea foi PC (1,09%). Entre as subclasses de Outros, apenas Morder substrato (MS) diferiu significativamente entre classes sexuais. Coçar (CO) foi mais registrada para ambos (5,14% e 4,32%), Arrancar folhas (AF) não foi registrada para macho, e Bater a cauda no dorso (BC), Morder-se (M) e Arrancar grama (AG) não foram registradas para fêmea. Comer sentado (CS) foi a subclasse de Alimentação mais registrada tanto em macho quanto em fêmea (3,89% e 5,62%), e a única que diferiu significativamente entre as classes sexuais. Correr (C), Saltar (S) e Deslizar (D) apresentaram diferenças significativas entre macho e fêmea, sendo S mais registrada para ambos (7,05% e 6,06%), e D registrada apenas para macho. Entre as Interações sociais, Comportamentos afiliativos foram mais registradas para ambos (32,96% e 39,67%), e diferiram significativamente. Descansar junto (DJ) foi o Comportamento afiliativo mais registrado (25,02% e 29,86%), e apresentou diferenças significativas entre macho e fêmea, assim como Catação (CAT). Os Comportamentos reprodutivos registrados foram Inspecionar genitália (IG) e Cópula (COP), sendo IG o que teve maior numero de registros (0,10%). Das subclasses comportamentais de Descanso, houve diferenças significativas entre adulto e juvenil em DD, Estático (E), P e PC, e DS foi a mais registrada para ambos (20,93% e 2084%), PC menos registrada para adulto (0,80%) e E menos registrada para juvenil (2,06%). Entre as subclasses de Outros, CO, MS e AG diferiram significativamente entre adulto e juvenil, e CO foi a mais registrada para ambos (6,01% e 3,41%). M e AG não foram registradas para adulto e BC e AF não foram registradas para juvenil. CS foi a subclasse de Alimentação mais registrada tanto para adulto quanto para juvenil (4,08% e 5,40%), e apresentou diferenças significativas entre classes etárias, assim como Comer esticado (CE) e Comer pendurado (CP). CE foi registrada apenas em adulto. Ganhar impulso(GI) foi a única subclasse de Locomoção que não apresentou diferenças significativas entre classes etárias. Andar (A) teve mais registros para adulto e juvenil (5,40% e 7,80%), e D foi registrada apenas em juvenil. As Interações sociais mais registrada para as classes etárias foram Comportamentos afiliativos (37,56% e 34,79%), que apresentaram diferenças significativas, assim como os Comportamentos reprodutivos. O Comportamento afiliativo mais registrada foi DJ (26,85% e 27,90%), e diferenças significativas foram encontradas em CAT. Foi registrado o Comportamento reprodutivo IG em juvenil (0,03%) (Tabela VI). Tabela VI. Totais e percentuais de registros das subclasses comportamentais de Descanso, Outros, Alimentação, Locomoção e Interações sociais, e subclasses Comportamentais de Comportamentos afiliativos por classe sexual (macho e fêmea) e classe etária (adulto e juvenil) registrados durante o período de abril à junho de 2012 para Alouatta clamitans mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode. Letras diferentes representam diferenças significativas (p < 0,05) em cada comportamento entre as classes sexuais DESCANSO MACHO FÊMEA TESTE QUI2 ADULTO JUVENIL TESTE QUI2 Sentado 638 (20,36%) 630 (21,45%) 0,295 651 (20,93%) 617 (20,84%) 0,928 Deitado 565 (18,03%)a 450 (15,32%)b 0,006 623 (20,03%)c 392 (13,24%)d p < 0,001 Estático 63 (2,01%) 40 (1,36%) 0,051 42 (1,35%)c 61 (2,06%)d 0,032 Pendurado 40 (1,28%)a 59 (2,01%)b 0,024 29 (0,93%)c 70 (2,36%)d p < 0,001 Pendurado pela cauda 78 (2,49%)a 32 (1,09%)b p < 0,001 25 (0,80%)c 85 (2,87%)d p < 0,001 OUTROS Esfregação 4 (0,13%) 4 (0,14%) 0,927 6 (0,19%) 2 (0,07%) 0,178 Coçar 161 (5,14%) 127 (4,32%) 0,136 187 (6,01%)c 101 (3,41%)d p < 0,001 Bater a cauda no dorso 1 (0,03%) * 0,333 1 (0,03%) * 0,329 Morder-se 1 (0,03%) * 0,333 * 1 (0,03%) 0,305 Morder substrato 46 (1,47%)a 24 (0,82%)b 0,018 15 (0,48%)c 55 (1,86%)d p < 0,001 Arrancar grama 4 (0,13%) * 0,053 *c 4 (0,14%)d 0,040 Arrancar folhas * 1 (0,03%) 0,302 1 (0,3%) * 0,329 ALIMENTAÇÃO Comer sentado 122 (3,89%)a 165 (5,62%)b 0,002 127 (4,08%)c 160 (5,40%)d 0,015 Comer esticado 2 (0,06%) 3 (0,10%) 0,603 5 (0,16%)c *d 0,029 Comer pendurado 7 (0,22%) 5 (0,17%) 0,641 2 (0,06%)c 10 (0,34%)d 0,017 Selecionar alimento 13 (0,41%) 9 (0,31%) 0,483 8 (0,26%) 14 (0,47%) 0,162 LOCOMOÇÃO Andar 221 (7,05%) 178 (6,06%) 0,119 168 (5,40%)c 231 (7,80%)d p < 0,001 Correr 21 (0,67%)a 3 (0,10%)b p < 0,001 4 (0,13%)c 20 (0,68%)d p < 0,001 Ganhar impulso 4 (0,13%) 2 (0,07%) 0,461 2 (0,06%) 4 (0,14%) 0,380 Saltar 25 (0,80%)a 11 (0,37%)b 0,032 10 (0,32%)c 26 (0,88%)d 0,005 Deslizar 8 (0,26%)a *b 0,006 *c 8 (0,27%)d 0,004 INTERAÇÕES SOCIAIS Comp afiliativo 1033 (32,96%)a 1165 (39,67%)b p < 0,001 1168 (37,56%)c 1030 (34,79%)d 0,025 Comp reprodutivo 4 (0,13%) 4 (0,14%) 0,927 7 (0,23%)c 1 (0,03%)d 0,040 Comportamento afiliativo Brincar social 80 (2,55%) 61 (2,08%) 0,219 63 (2,03%) 78 (2,63%) 0,116 Descansar junto 784 (25,02%)a 877 (29,86%)b p < 0,001 835 (26,85%) 826 (27,90%) 0,360 Catação 169 (5,39%)a 227 (7,73%)b p < 0,001 270 (8,68%)c 126 (4,26%)d p < 0,001 Comportamento reprodutivo Inspecionar genitália 3 (0,10%) 3 (0,10%) 0,937 5 (0,16%) 1 (0,03%) 0,115 Cópula 1 (0,03%) 1 (0,03%) 0,963 2 (0,06%) * 0,168 4.2. Bugio Preto (Alouatta caraya) 4.2.1. Comportamento geralInteraçaçuais gerais de registros das subclasses de Descanso, Brincar, Outrente 4.2.1.1. Indivíduo solitário Foram feitos 1260 registros do indivíduo durante 21h de observação. Destes, 66,75% foram registros de Fora de observação (FO) (Gráfico 4). Os comportamentos desenvolvidos pelo indivíduo foram enquadrados nas classes comportamentais Descanso (D), Outros (O), Alimentação (A) e Locomoção (L), sendo L a classe mais registrada (51,79%), seguida por D (39,86%), A (6,68%) e O (1,67%) (Tabela VII). Gráfico 4. Totais e percentuais gerais de registros de comportamentos e Fora de observação registrados durante o período de abril à junho de 2012 para individuo solitário de Alouatta caraya mantido em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode Tabela VII. Totais e percentuais gerais de registros das classes comportamentais Descanso, Outros, Alimentação e Locomoção registrados durante o período de abril à junho de 2012 para individuo solitário de Alouatta caraya mantido em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode CLASSE REGISTROS Descanso 167 (39,86) Outros 7 (1,67%) Alimentação 28 (6,68%) Locomoção 217 (51,79%) TOTAL 419 (100%) A Tabela VIII mostra os totais e percentuais gerais das subclasses de Descanso: Sentado, Deitado, Estático, Pendurado e Pendurado pela cauda; Outros: Coçar e Arrancar grama; Alimentação: Comer sentado e Comer pendurado; e Locomoção: Andar, Correr, Saltar e Deslizar. Sentado foi a subclasse de Descanso mais frequente (29,83%), seguida por Pendurado (5,01%), Estático (3,58%), Deitado (1,19%) e Pendurado pela cauda (0,24%). Entre as subclasses de Outros, Coçar foi mais a que obteve maior número de registros (1,43%), seguida por Arrancar grama (0,24%). Comer sentado foi mais registrada (5,01%), seguida por Comer pendurado (1,67%). Entre as sublcasses de Locomoção, Andar foi mais registrada (50,60%), seguida por Correr, Saltar e Deslizar, cada uma com menos de 0,75%. Tabela VIII. Totais e percentuais gerais de registros das subclasses comportamentais de Descanso, Outros, Alimentação e Locomoção registrados durante o período de abril à junho de 2012 para individuo solitário de Alouatta caraya mantido em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode DESCANSO REGISTROS Sentado 125 (29,83%) Deitado 5 (1,19%) Estático 15 (3,58%) Pendurado 21 (5,01%) Pendurado pela cauda 1 (0,24%) OUTROS Coçar 6 (1,43%) Arrancar grama 1 (0,24%) ALIMENTAÇÃO Comer sentado 21 (5,01%) Comer pendurado 7 (1,67%) LOCOMOÇÃO Andar 212 (50,60%) Correr 3 (0,72%) Saltar 1 (0,24%) Deslizar 1 (0,24%) 4.2.1.2. Grupo Durante 9h de observação, foram feitos 1620 registros, sendo 80,59% registros de Fora de observação (FO) (Gráfico 5). Os comportamentos do grupo foram divididos nas classes comportamentais Descanso (D), Outros (O), Alimentação (A), Locomoção (L) e Interações sociais (IS), seguindo a ordem decrescente de número de registros D (66,98%) > L (18,41%) > A (8,25%) > O (5,08%) > IS (1,27%) (Tabela IX). Gráfico 5. Totais e percentuais gerais de registros de comportamentos e Fora de observação registrados durante o mês de junho de 2012 para um grupo de Alouatta caraya mantido em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode Tabela IX. Totais e percentuais gerais de registros das classes comportamentais Descanso, Outros, Alimentação, Locomoção e Interações sociais registrados durante o mês de junho de 2012 para um grupo de Alouatta caraya mantido em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode CLASSE REGISTROS Descanso 211 (66,98%) Outros 16 (5,08%) Alimentação 26 (8,25%) Locomoção 58 (18,41%) Interações sociais 4 (1,27%) TOTAL 315 (100%) A Tabela X mostra os totais e percentuais gerais das subclasses de Descanso: Sentado, Deitado, Estático, Pendurado e Pendurado pela cauda; Outros: Esfregação e Coçar; Alimentação: Comer sentado, Comer esticado e Comer pendurado; Locomoção: Andar, Correr e Deslizar; e Interações sociais: Comportamentos afiliativos/catação e Comportamentos reprodutivos/tentativa de cópula. Não foram registrados comportamentos agonísticos no grupo. Entre as subclasses de Descanso, Sentado foi a mais registrada (44,76%), seguida por Estático (11,75%), Deitado (6,98%), Pendurado pela Cauda (2,94%) e Pendurado (0,95%). Coçar foi a mais registrada (4,76%) entre as subclasses de Outros, seguida por Esfregação (0,32%). Comer sentado (6,67%)foi mais registrada, seguida por Comer esticado e Comer pendurado, cada uma com menos de 1% dos registros. Andar foi mais registrada (17,46%), seguida por Correr e Deslizar, com menos de 0,65% cada. Entre as Interações sociais, o Comportamento afiliativo Catação e o Comportamento reprodutivo Tentativa de cópula apresentaram o mesmo percentual de registros (0,63%). Tabela X. Totais e percentuais gerais de registros das subclasses comportamentais de Descanso, Outros, Alimentação, Locomoção e Interações sociais registrados durante o mês de junho de 2012 para um grupo de Alouatta caraya mantido em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode DESCANSO REGISTROS Sentado 141 (44,76%) Deitado 22 (6,98%) Estático 37 (11,75%) Pendurado 3 (0,95%) Pendurado pela cauda 8 (2,54%) OUTROS Esfregação 1 (0,32%) Coçar 15 (4,76%) ALIMENTAÇÃO Comer sentado 21 (6,67%) Comer esticado 3 (0,95%) Comer pendurado 2 (0,63%) LOCOMOÇÃO Andar 55 (17,46%) Correr 2 (0,63%) Deslizar 1 (0,32%) INTERAÇÕES SOCIAIS Comp afiliativo (catação) 2 (0,63%) Comp reprodutivo (tentativa de cópula) 2 (0,63%) 4.2.2. Diferenças comportamentais entre turnos do dia (manhã, metade do dia e tarde) 4.2.2.1. Indivíduo solitário Dos 420 registros feitos durante 7h de observação em cada turno do dia, 54,54% foram registros de Fora de observação (FO) no turno na manhã, 55,48% na metade do dia, e 90,24% à tarde, ocorrendo diferenças significativas nos registros de FO entre os turnos (Gráfico 6). Gráfico 6. Totais e percentuais de registros de comportamento e fora de observação em diferentes turnos do dia (manhã, metade do dia e tarde) registrados durante o período de abril à junho de 2012 para individuo solitário de Alouatta caraya mantido em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode. Letras diferentes representam diferenças significativas (p < 0,05) em cada comportamento entre as classes etárias Diferenças significativas foram encontradas entre os três turnos nas classes comportamentais Outros (O), Alimentação (A) e Locomoção (L). A classe L foi mais registrada nos turnos manhã e metade do dia (54,97% e 53,48%), e Descanso (D) foi a classe mais registrada à tarde. A sequência decrescente de número de registros das demais classes foi a mesma para os turnos manhã e metade do dia: D (41,36% e 37,43%) > A (2,62% e 8,02%) > O (1,05% e 1,07%). Para o turno da tarde, a sequência foi L (29,27%) > A (19,51%) > O (7,32%) (Tabela XI). Tabela XI. Totais e percentuais de registros das classes comportamentais Descanso, Outros, Alimentação e Locomoção em diferentes turnos do dia (manhã, metade do dia e tarde) registrados durante o período de abril à junho de 2012 para individuo solitário de Alouatta caraya mantido em cativeiro no Zoológico Municipal de Pomerode. Letras diferentes representam diferenças significativas (p < 0,05) em cada comportamento entre as classes etárias CLASSE MANHÃ METADE DO DIA TARDE TESTE QUI2 Descanso 79 (41,36%) 70 (37,43%) 18 (43,90%) 0,632 Outros 2 (1,05%)a 2 (1,07%)a 3 (7,32%)b 0,012 Alimentação 5 (2,62%)a 15 (8,02%)b 8 (19,51%)c p < 0,001 Locomoção 105 (54,97%)a 100 (53,48%)a 12 (29,27%)b 0,009 TOTAL 191 (100%) 187 (100%) 41 (100%) 5. DISCUSSÃO 5.1. Alouatta clamitans O registro de Fora de observação (FO) em 15,98% do tempo amostral ocorreu quando um ou mais indivíduos se encontravam dentro da área de manejo, que, por seu um local totalmente fechado e com duas pequenas portas de saída voltadas para o recinto, impedia a observação dos animais. Infere-se que os motivos pelos quais os bugios ruivos se mantinham dentro da área de manejo podem estar relacionados à alimentação, pois esta era ofertada em vasilhas colocadas dentro do local. Além disso, a área de manejo pode ser encarada como um abrigo aos animais, que oferecia proteção em ocasiões de frio e chuva. Como o grupo foi habituado à presença do observador e não demonstrou desconforto diante dos visitantes, está descartada a possibilidade de a área de manejo ser uma fuga da observação humana. Mesmo com registros de FO foi possível descrever o padrão comportamental do grupo e optou-se por analisar os comportamentos desconsiderando os registros de FO, o que nos dá resultados referentes apenas ao padrão comportamental do grupo. Sabe-se a importância em manter os padrões comportamentais das espécies em vida livre em seus espécimes mantidos em cativeiro. No padrão comportamental de Alouatta clamitans em vida livre, descanso representa mais de 60% dos comportamentos desenvolvidos, e há baixos índices de interações sociais (Koch, 2008; Gomes et al, 2009; Miglioli et al, 2011). No grupo de bugios ruivos mantido no Zoológico municipal de Pomerode, descanso foi o comportamento mais registrado, porém, o percentual encontrado neste estudo está abaixo do descrito para a espécie na maioria dos estudos, apenas Oliveira (2011) encontrou percentual de descanso abaixo de 50% para a espécie na natureza. Além disso, neste estudo houve altos índices de registros de interações sociais, classe que foi a segunda mais frequente no repertório comportamental do grupo. No entanto, considerando-se que a interação social mais frequente foi descansar junto, pode-se considerar este percentual também como período de descanso, o que nos dá uma frequência de inatividade semelhante à descrita para a espécie. Mesmo assim, registros de interação social continuam acima do descrito para a espécie, e alimentação e locomoção um pouco abaixo. Índices menores de eventos de locomoção e alimentação podem estar relacionados à falta de estímulos que façam os animais se locomoverem e ao fato de o acesso à alimentação ser facilitado, fazendo com que os indivíduos gastem menos tempo se locomovendo em busca de alimento, forrageando e se alimentando. Além disso, a alimentação é ofertada dentro da área de manejo, momento no qual a observação tornava-se dificultada e foram feitos registros de FO. Segundo Miglioli (2012), altos índices de interação social podem refletir coesão do grupo diante da necessidade de responder a estímulos ambientais, ou, de acordo com Dada et al (2011), como não precisam se deslocar em busca de alimento, os animais dispõe de mais tempo para a expressão de comportamentos sociais. Descansar junto pode ter apresentado elevado número de registros devido ao clima frio durante o período do estudo, visto que, descansando junto, os animais transferem calor e se mantém mais aquecidos. Foram registrados dois comportamentos reprodutivos: inspecionar genitália e cópula. Apesar dos poucos registros, estes eventos foram observados também durante os intervalos das amostragens. Segundo Pizzutto & Guimarães (2009), comportamentos reprodutivos são alguns dos comportamentos naturais que são suprimidos em condições de cativeiro inadequadas e por isso são indicativos de bem-estar em animais cativos. Neste estudo, registrou-se um evento de inspecionar genitália para um indivíduo juvenil, no qual o macho juvenil inspecionou a genitália da fêmea adulta, sugerindo aprendizado, pois, de acordo com Manning (1977), indivíduos jovens tendem a imitar o comportamento dos adultos e aprender com eles, e esta experiência prévia durante a puberdade influencia no desenvolvimento dos comportamentos reprodutivos e sua expressão no indivíduo adulto. Comportamentos agonísticos não foram registrados neste estudo provavelmente pela composição do grupo onde nem o macho nem a fêmea adultos encontram oponentes, evidenciando, assim coesão e hierarquia bem estabelecida no grupo. Quanto aos comportamentos afiliativos, foi observado que o indivíduo que mais recebeu catação foi o macho adulto e quem mais catou os indivíduos do grupo foi a fêmea adulta, outro fato que sugere hierarquia bem estabelecida, pois Miranda (2009) descreve que, para o gênero Alouatta, comportamentos afiliativos de catação são direcionados principalmente a machos adultos, principalmente os de posição hierárquica mais alta, e quem mais cata os indivíduos do grupo são asfêmeas adultas, principalmente as fêmeas de posição hierárquica mais alta. O fato de a fêmea adulta ter sido observada recebendo catação raríssimas vezes explica o maior número de registros de auto-catação para este indivíduo, pois este comportamento, de acordo com Dada et al (2011), pode ser explicado como substituição a eventos de catação. Eventos de Brincar individual foram significativamente mais registrados para macho e juvenil. Não foram feitas observações da fêmea juvenil brincando sozinha, apenas poucos eventos de Brincar social iniciados pelo macho juvenil. O comportamento Brincar registrado para fêmea foi feito pela fêmea adulta em um momento após um evento de Brincar social com o macho juvenil. Os comportamentos Brincar social foram normalmente iniciados pelo macho juvenil em investidas bastante frequentes na fêmea e macho adultos, e, raríssimas vezes, na fêmea juvenil. Eventos de brincadeira são comuns em e entre indivíduos imaturos (Moro-rios et al, 2006), o fato de a fêmea juvenil deste estudo não participar tanto destes eventos pode estar relacionado a estresse devido ao ambiente de cativeiro ou a algum possível problema fisiológico, o que a tornou mais inativa mesmo em uma idade na qual são comuns índices de atividade maiores. Segundo Prates & Bicca-Marques (2008), andar é o meio de locomoção mais frequente para o gênero Alouatta, e sentado é a postura geralmente adotada para descanso e alimentação, que estão relacionadas com a estratégia de minimizar a perda de energia adotada pelos bugios, onde andar gasta menos energia que correr ou saltar, por exemplo, e descansar sentado evita a perda de calor. Os resultados deste estudo estão de acordo com esta afirmação, pois foram obtidos maiores registros de andar para locomoção, e sentado para descanso e alimentação. Apesar de, neste estudo, adulto e juvenil apresentarem descanso como comportamento mais frequente, seguido por interações sociais, sendo a subclasse descansar junto mais frequente para ambos, diferenças significativas foram encontradas para estes comportamentos e também para locomoção entre as classes etárias, onde juvenis descansam menos e deslocam mais que os adultos, o que, de acordo com Prates & Bicca-Marques (2008) está relacionado à exploração do ambiente pelos juvenis e ao fato de que a locomoção tende a diminuir e o descanso aumentar com o aumento do tamanho do corpo. Maiores índices de interação social em adulto encontrados neste estudo podem ser explicados pelo comportamento de catação, que foi bastante registrado entre a fêmea adulta e o macho adulto. Segundo Pedrosa (2002), A. caraya em vida livre apresenta picos de alimentação no período da tarde e, para o gênero Alouatta, dois picos alimentares são descritos: um pela manhã e outro à tarde, períodos nos quais há também picos de locomoção, pois este comportamento está relacionado à alimentação, sugerindo que os animais se locomovem em busca de alimento. Interações sociais são mais executadas durante o período da manhã por indivíduos em vida livre, as quais ocorrem logo após a alimentação. Neste estudo, comportamentos de alimentação foram significativamente mais frequentes à tarde e menos frequentes pela manhã, o que pode ser explicado pelo horário da amostragem da manhã, a qual iniciava 1h após a alimentação ser servida aos bugios. Comportamentos de locomoção também foram significativamente mais frequentes no período da tarde, seguido pelo período da manhã, mantendo os picos de locomoção descritos para o gênero também em ambiente de cativeiro. Interações sociais foram significativamente mais frequentes pela manhã, demonstrando o mesmo padrão de Alouatta em vida livre. Descanso foi mais frequente no turno metade do dia, sendo deitado mais registrado neste mesmo turno, o que pode estar relacionado à temperatura mais quente neste período do dia, pois, de acordo com Prates & Bicca-Marques (2008) posturas estendidas predominam em ambientes com temperatura mais alta. Durante o período de habituação não foram observados eventos de vocalização do tipo rugido, característica dos bugios, e por isso as vocalizações não foram consideradas neste estudo, visto que o recinto é de vidro na parte anterior, o que dificulta a audição de sons baixos. Porém foram feitos quatro (04) registros de vocalização, todos em um único dia, no período da manhã, e apenas o macho adulto foi observado vocalizando. O som da vocalização evidenciou que mais indivíduos acompanhavam o macho adulto no rugido, mas estavam todos dentro da área de manejo e não foram observados. Vocalizações do tipo rugido são emitidas mais comumente por machos adultos (Moro-rios et al, 2006), o que sugere que o macho adulto da espécie A. caraya, no recinto ao lado, estava respondendo à vocalização do macho adulto do grupo de A. clamitans. Não há evidências dos motivos que levaram os bugios a vocalizarem, era um dia de chuva bastante forte e uma especulação a respeito da emissão de rugido é que o barulho da chuva contra as paredes e teto do recinto pode ter assustado os animais e estes iniciaram a vocalização, no entanto, a suposta resposta do indivíduo do recinto ao lado pode ser o motivo pela continuidade do rugido, visto que um macho adulto representava uma ameaça desconhecida ao outro, e Dada et al (2011) sugere que o rugido seja um comportamento relacionado a uma possível sensação de invasão de território Na classe comportamental Outros estão incluídos três subclasses descritas por Dada El at (2011) como comportamentos estereotipados: Morder-se, Morder substrato e Bater a cauda no dorso. Morder-se e Bater a cauda no dorso tiveram apenas um (01) registro cada neste estudo, ambos registrados na metade do dia, sendo o primeiro executado pelo macho juvenil e o segundo pelo macho adulto. Dada et al (2011) descreveu o comportamento morder-se como “O bugio mostra os dentes, vocaliza (Uh Uh Uh) direcionando a uma determinada pessoa (geralmente, homens) e em seguida puxa o próprio braço e se morde”. Neste estudo observou-se que o animal deu mordiscadas na própria mão e braço após o comportamento Morder substrato e, depois de morder-se, saltou. Apesar de apenas um registro, por ser um comportamento sem função aparente e de descrição semelhante em outro estudo, Morder-se foi considerado um comportamento estereotipado. Métodos de estudo comportamental com registro instantâneo não são eficazes no reconhecimento de estereotipias, pois registra-se o que o animal fez no instante em que foi observado, ignorando-se a sequência do comportamento, o que dificulta o reconhecimento de comportamentos como Bater a cauda no dorso como estereotipias, pois, no instante em que é observado e registrado, o comportamento pode significar o simples afastamento de um inseto, porém, se observado além do instante de registro pode-se perceber que o animal bate com a cauda no dorso várias vezes seguidas, o que é considerado um comportamento estereotipado. Miglioli (2012) identificou comportamentos estereotipados quando o animal repetia o mesmo comportamento três vezes, assim a estereotipia Bater a cauda no dorso foi identificada neste estudo. Morder substrato consistiu em morder e arrancar pedaços dos galhos da árvore sem ingestão, morder tronco, pedra, rede, grade e parede do recinto e representou 1,5% dos comportamentos desenvolvidos pelo grupo. Esta estereotipia foi observada em todos os indivíduos do grupo, porém os registros foram significativamente mais frequentes para macho e juvenil. Considerando que o grupo é composto por animais que se alimentam bem e interagem socialmente, observando-se inclusive eventos de cópula, o registro de três diferentes tipos de comportamento estereotipado pode ser explicado pela falta de estímulos no ambiente de cativeiro, o que, segundo Scott (2005, citado por Dada et al, 2011) leva ao desenvolvimento de estereotipias como tentativa de amenizar alguns dos sintomas de estresse. Outros indicativos de ambiente pouco estimulante são os baixos índices de locomoção e alimentação registrados para o grupo e a inatividade apresentadapela fêmea juvenil. Sendo assim, faz-se necessária a introdução de enriquecimento ambiental no recinto dos bugios ruivos. Hohendorff (2003) afirma que o enriquecimento ambiental do tipo alimentar é o mais adequado para os bugios. Portanto, variações na forma de ofertar a alimentação são formas de estimular o forrageio, aumentando comportamentos de locomoção e alimentação. Enriquecimento físico também pode estimular comportamentos de locomoção e brincadeiras em indivíduos jovens. 5.2. Alouatta caraya Os indivíduos de A. caraya foram estudados separadamente, por períodos de tempo distintos, pois no início do estudo encontrava-se no recinto o MA1 solitário, que foi estudado durante sete semanas. Posteriormente o MA1 foi retirado do recinto e levado ao setor extra do Zoológico, sendo colocado no recinto o grupo formado pelo MA2 e as FA1 e FA2, que foram estudados durante três semanas. A retirada de MA1 do recinto e sua substituição pelo grupo ocorreu devido à má adaptação do indivíduo ao ambiente do recinto. Ele não foi mantido junto ao grupo porque a tentativa de habituação feita pelos técnicos do Zoológico antes do inicio deste estudo não foi positiva, houve briga entre as duas fêmeas, que ocorreu possivelmente pela presença de um macho mais jovem e desconhecido no grupo. Optou-se por finalizar o estudo com o MA1 porque a mudança de recinto altera o comportamento do animal e isto traria alterações no estudo. Apesar de um tempo curto disponível para amostragem, iniciou-se o estudo com o grupo para descrever sua habituação inicial ao novo recinto. Devido aos elevados índices de Fora de observação (FO) registrados tanto para o grupo quanto para o indivíduo solitário da espécie Alouatta caraya mantidos no Zoológico Municipal de Pomerode, não é possível comparar o repertório comportamental destes indivíduos com estudos da espécie em vida livre e em cativeiro. No entanto, o registro de eventos de tentativa de cópula registrados para o grupo sugerem que o bem-estar dos animais está sendo respeitado, pois, segundo Pizzutto & Guimarães (2009), em situações de estresse em cativeiro os animais tende a suprimir comportamentos reprodutivos. No estudo com o grupo não foram registrados comportamentos agonísticos, nem mesmo entre as duas fêmeas adultas, o que sugere que o grupo está coeso. Os altos índices de FO registrados ocorreram quando os animais permaneciam dentro da área de manejo, impedindo a visualização de seus comportamentos, e podem ser explicados por diferentes fatores: alimentação colocada dentro da área de manejo, desconforto com a presença do observador e visitantes, falta de estímulos no recinto, clima frio durante o período do estudo, e ainda, para o indivíduo solitário, falta de contato social com coespecíficos. Presume-se que o grupo permaneceu grande parte do período de observação dentro da área de manejo devido ao desconforto causado pela a presença do observador e visitantes, visto que o grupo não passou por período de habituação e os indivíduos se deslocavam para o abrigo na presença de visitantes, principalmente quando fotografavam; ao clima frio, e a área de manejo oferecer um ambiente mais aconchegante por ser um local fechado; ou à falta de estímulos no recinto, fazendo dele pouco estimulante, o que não atraía os animais para fora. Supõe-se que a alimentação colocada dentro da área de manejo tenha menos influência, pois os indivíduos eram observados entrando para pegar comida, e saindo para ingerir o alimento no recinto. Por se tratar de uma espécie social (Auricchio, 1995), indivíduo que passou por período de habituação ao observador e não demonstrava irritação com os visitantes, e apresentou maiores índices de alimentação no período da tarde, no qual também apresentou maiores índices de FO, supõe-se que o motivo pelo qual o individuo solitário permaneceu grande parte do tempo de observação dentro da área de manejo seja o clima frio, estresse devido à falta de um coespecífico, ou falta de atrativos, o que torna o recinto pouco estimulante. Considerando o ambiente sem estímulos dentro da área de manejo, presume-se que o comportamento tanto do grupo quanto do indivíduo solitário neste ambiente limitava-se a longos períodos de descanso e eventos menos frequentes de alimentação. No entanto, apesar de métodos de observação com registro instantâneo não serem adequados no reconhecimento de estereotipias, observou-se, durante os períodos de amostragem, que alguns dos movimentos de locomoção do individuo solitário se enquadram em um comportamento estereotipado descrito por Dada et al (2011) para Alouatta clamitans como Locomoção em círculos, que pode ter sido desenvolvido devido à falta de estímulos ambientais e sociais. Comportamento semelhante, descrito como girar em torno do recinto (pacing), foi registrado em Cebus apella (Rodrigues et al, 2012) e C. nigritus (Santos & dos Reis, 2009) mantidos em cativeiro. Este é o comportamento estereotipado mais observado em primatas cativos (Mendes, 1991), bastante comum em outros grupos animais quando mantidos em cativeiro, como felinos (McPhee & Carlstead, 2010), e desenvolve-se em resposta a ambientes que não atendem todas as necessidades etológicas dos animais (Rodrigues et al, 2012), corroborando com a hipótese de que este comportamento foi desenvolvido pelo indivíduo solitário devido ao ambiente pouco estimulante do cativeiro ou à falta de coespecíficos no recinto, o que, segundo Reinhardt e Reinhardt (2000, citado por Boere, 2001), promove a ocorrência de estereotipias. Mesmo que o frio possa ter sido o grande responsável pelos registros de FO elevados, faz-se necessária a implementação de enriquecimento ambiental no recinto, o que ajudaria a aumentar a atividade dos indivíduos e estes não precisariam se abrigar na área de manejo para manter-se aquecidos. Segundo Hohendorff (2003), o enriquecimento ambiental mais indicado aos bugios é do tipo alimentar, pois são animais pouco ativos que dificilmente se sentiriam atraídos por brinquedos ou objetos puramente cognitivos. Hohendorff (2003) e Nascimento, (2010) demonstraram que a implementação de enriquecimento alimentar aliado ao enriquecimento cognitivo, como distribuição de alimentos em diferentes pontos do recinto, alimentação colocada dentro de caixas com orifícios e caixas com pedal para abertura da tampa, promovem resultados positivos no comportamento de A. caraya. No caso dos indivíduos mantido no Zoológico de Pomerode, estes enriquecimentos poderiam auxiliar no uso do espaço do recinto, fazendo com que os indivíduos se interessem menos pela área de manejo. Além disso, enriquecimento do tipo sensorial, como colocação de diferentes odores, que já foi eficiente para Calitriquídeos (Borges et al, 2011), também poderia ser utilizado para atrair os animais para o recinto. Implantação de árvores altas, plataformas, abrigo artificial, são alternativas para que os animais se briguem no recinto de forma mais natural possível, evitando a área de manejo. Para o indivíduo mantido sozinho, o qual desenvolveu comportamento estereotipado, faz-se necessário, além dos enriquecimentos citados acima, enriquecimento do tipo social, realizando nova tentativa de habituação do mesmo com coespecíficos. Existem padrões comportamentais para cada espécie em vida livre e, mesmo na natureza, ambientes distintos podem influenciar nestes padrões. A situação em cativeiro torna-se ainda mais complicada visto que as alterações comportamentais vão além de alterações em frequências: o ambiente cativo pode suprimir comportamentos naturais e induzir o desenvolvimento de comportamentos anormais e estereotipados que são prejudiciais aos animais. Cada indivíduo ou população cativa apresentam seus padrões comportamentais e estudos como este são muito importantes na identificação destes padrões para que, assim, os indivíduos ou populações recebam manejo adequado de acordo às suas necessidades. 6. CONCLUSÃO A partir deste estudo conclui-se que: - O grupo de Alouatta clamitans apresentou padrão comportamental diferente do padrão
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