Colênquima em Araceae en pt

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UMA PESQUISA PRELIMINAR DE Eduardo G. Gonçalves, 2 Élder AS
Paiva, 3 e Marcus A. Nadruz Coelho 4
PETIOLAR COLLENCHYMA
NA ARACEAE 1
UMA BSTRACT
Este artigo apresenta um levantamento sistemático preliminar de 115 espécies de 56 gêneros (aproximadamente 51% dos gêneros) de Araceae em que o 
padrão de colênquima peciolar (ou sua ausência) é descrito e classificado. Esta característica parece muito conservadora dentro dos gêneros, aparentemente não 
mudando qualitativamente com as condições de desenvolvimento ou ambientais. As seções transversais no ponto médio entre a base do pecíolo e o ápice foram 
estudadas principalmente, mas as seções apicais e basais também foram observadas nos gêneros onde o colênquima está ausente no ponto médio do pecíolo. 
Três padrões são definidos: (1) colênquima ausente no ponto médio entre a base do pecíolo e o ápice; (2) um anel de colênquima periférico contínuo ou 
interrompido (padrão filodendróide); (3) fitas arredondadas de colênquima dispostas concentricamente e associadas a feixes vasculares periféricos (padrão 
colocassióide). Nenhum gênero com flores bissexuais analisadas até agora apresenta colênquima nos pontos médios do pecíolo, embora isso geralmente ocorra 
no ápice e na base. Os gêneros monóicos podem exibir todos os três padrões, mas o padrão 1 parece restrito à tribo Zamioculcadeae e ao gênero Anubias. A 
presença de um pecíolo totalmente colenquimatoso parece aparecer apenas em gêneros mais derivados nas Araceae: pode ser uma característica apomórfica 
dentro da família.
Palavras-chave: Araceae, colênquima, pecíolo, pulvino, esclerênquima.
As características anatômicas são, em muitos casos, razoavelmente 
importantes para a definição taxonômica de alguns grupos e são 
consideradas tão valiosas quanto as morfológicas (Stace, 1980). Em 
táxons nos quais as características morfológicas grosseiras não são 
informativas, estudos de anatomia vegetal comparativa são muito úteis.
A anatomia das Araceae foi estudada principalmente por 
French (1997). Seus estudos foram importantes para ajudar 
a definir a classificação supra-genérica da família (Mayo et 
al., 1997). Apesar da ampla gama desses estudos (entre 
táxons e entre órgãos e tecidos), pouca atenção tem sido 
direcionada às folhas e pecíolos.
Embora restrito em sua ocorrência nas monocotiledôneas (Fahn, 
1990), o colênquima é encontrado em vários gêneros de Araceae. É 
comum no crescimento de órgãos aéreos como tecido de sustentação, 
sendo caracterizada pela presença de células de paredes espessas 
com paredes primárias não lignificadas. O colênquima também se 
destaca por sua plasticidade, ou seja, esse tecido retém a capacidade 
de se deformar, embora sua função esteja relacionada ao suporte 
mecânico.
Provavelmente, o primeiro a observar padrões de tecido de suporte 
em pecíolos de Araceae foi Engler (1920),
e publicou a maior parte do conhecimento atual sobre este tópico. 
Engler considerou os padrões de colênquima taxonomicamente 
sem sentido porque não eram congruentes com sua 
classificação. Mais tarde Solereder e Meyer (1928) descreveram 
a anatomia do pecíolo em várias espécies, observando um anel 
fundido de colênquima em Asterostigma, Dieffenbachia, 
Homalomena, Philodendron, Schismatoglottis, e
Spathantheum. Eles também observaram que Peltandra, 
Typhonodorum, muitos gêneros das tribos Caladieae e Colocasiae, e a 
maioria das Areae do Velho Mundo, tinham bainhas colenquimatosas 
associadas aos feixes vasculares.
Em uma breve comunicação sobre a determinação dos 
padrões de colênquima em Araceae, Gonçalves e Paiva (1995) 
descreveram dois padrões básicos de distribuição desse tecido 
nos pecíolos. Eles foram chamados de '' colocasioide '' e '' 
filodendroid '', com base nas subfamílias inglesas nas quais cada 
padrão foi observado pela primeira vez. O primeiro se 
caracterizava pela presença de fios arredondados de colênquima 
dispostos concentricamente e o segundo por um anel de 
colênquima envolvendo todo o pecíolo, podendo ser contínuo ou 
interrompido.
1 Agradecemos àqueles que contribuíram enviando plantas vivas ou sementes para serem pesquisadas. Também somos gratos a Richard Keating pelas 
sugestões importantes e a Simon Mayo pela revisão de uma versão anterior do manuscrito. Parte deste trabalho foi realizado na Universidade de Brasília, 
DF, Brasil. No decorrer deste trabalho, o EGG foi financiado pelas bolsas CAPES e FAPESP (99 / 02921-7).
2 Universidade Católica de Brasília, Curso de Ciências Biológicas, Prédio São Gaspar Bertoni, sala M-206, QS 7, Lote 1, EPTC, CEP 
72030-170, Taguatinga, DF, Brasil.
3 Depto. de Botânica, Universidade Federal de Minas Gerais. Caixa Postal 486 — CEP 31270-901, Belo Horizonte, MG, Brasil.
4 Jardim Botânico do Rio de Janeiro, Rua Pacheco Leão 915, CEP 22460-030, Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
UMA NN. M ISSOURI B OT. G ARD. 91: 473–484. 2004.
474 Anais do
Jardim Botânico de Missouri
Dada a importância potencial de tal característica para estudos 
filogenéticos em aróides, apresentamos aqui um levantamento 
preliminar dos padrões peciolares de colênquima em Araceae.
os pecíolos das Araceae não mudam qualitativamente com a 
idade das plantas. Até onde nossa análise mostrou, todas as 
espécies do mesmo gênero apresentaram o mesmo padrão, o 
que sugeriu que a variação no padrão de colênquima entre os 
táxons poderia ser taxonomicamente útil. Observou-se também 
que não houve mudança significativa em relação às condições 
de cultivo.
Os padrões de colênquima observados em todos os táxons 
pesquisados são mostrados na Tabela 1. Três padrões foram 
identificados (ver Fig. 1): (1) colênquima ausente, pelo menos do 
ponto médio do pecíolo (Fig. 2A) apresentando esclerênquima como 
o principal suporte lenço de papel; (2) um anel periférico de 
colênquima (padrão filodendróide) (fig. 2C), que pode ser contínuo 
ou interrompido; (3) fitas arredondadas de colênquima dispostas 
concentricamente (padrão de colocassioide) (Fig. 2D). Todos os 
táxons estudados podem ser referidos a um desses padrões, como 
segue:
Plantas de 56 gêneros foram pesquisadas, cobrindo 
aproximadamente 51% dos gêneros atualmente aceitos para a 
família (109). Este número de gêneros na família foi calculado 
usando o número previamente aceito de 106 (Mayo et al., 
1997) menos
Lazarum ( Hay, 1997) menos Sauromatum ( Hetterscheid & Boyce, 
2000) (ambos fundidos com Tifônio) mais os cinco gêneros de '' 
lemnoides '' (French et al., 1995; Les & Crawford, 1999). Foram 
analisadas 115 espécies (Tabela 1), todas de material fresco. 
Quando possível, mais de uma espécie para cada gênero foi 
amostrada a fim de observar a variação infragenérica dos padrões 
de colênquima. Foram utilizadas plantas silvestres ou aróides de 
origem cultivada (os vouchers estão depositados no herbário da 
Universidade de Brasília). Uma vez que muitos gêneros não 
brasileiros foram amostrados de material cultivado (geralmente de 
origem desconhecida), também garantimos todos eles. Todas as 
plantas foram identificadas e examinadas quanto ao padrão de 
tecidos de suporte nos pecíolos.
Para determinar o padrão de colênquima, folhas de folhagem 
totalmente expandidas foram coletadas. Seções transversais no 
ponto médio entre a base do pecíolo e o ápice foram estudadas, 
exceto em Pistia stratiotes, em que a base da folha séssil foi usada. 
O material não coletado próximo ao laboratório (por exemplo, de 
populações selvagens) foi preservado em solução de glicerina a 50% 
para mantê-lo hidratado e preservar o colênquima. Em alguns 
gêneros com flores bissexuais, as seções também foram feitas na 
base e / ou ápice do pecíolo, particularmente quando um pulvino 
estava presente.
As seções transversais foram feitas à mão de cada pecíolo. 
Os cortes obtidos foram submetidos a vácuo para retirada de 
bolhas de ar do tecido. As secções foram então coradas com 
Astra Blue e contra-manchas de Fuchsin ou submetidas atestes 
histoquímicos para pectinas (Vermelho de Rutênio) e lig-
túrio com as nove espécies observadas não apresentando colênquima 
no ponto médio entre a base do pecíolo e o ápice. Os feixes vasculares 
são acompanhados por esclerênquima e algumas espécies (por 
exemplo, A. acutum
e A. longifolium) têm os feixes vasculares mais externos unidos 
por uma bainha contínua de esclerênquima.
cies), Rhaphidophora ( 1), Epipremnum ( 1), Scindapsus ( 1), Spathiphyllum 
( 5), Estenospermação ( 2),
Monstera ( 2), e Rhodospatha ( 2). Todos os gêneros pesquisados 
careciam de colênquima no ponto médio entre a base do pecíolo e o 
ápice.
M ATERIAIS E M ÉTODOS
POTHOIDEAE DE SUBFAMÍLIA
O gênero representativo considerado foi A-
SUBFAMILY MONSTEROIDEAE
Os táxons estudados aqui incluem Heteropsis ( 1 spec-
SUBFAMILY LASIOIDEAE
Os gêneros pesquisados foram Cyrtosperma ( 1 espécie), Dracôncio 
( 2), Dracontioides ( 1), Lasia ( 1),
Pycnospatha ( 1), e Urospatha ( 1). Nenhum dos gêneros possui 
colênquima no ponto médio entre a base do pecíolo e o ápice.
nins (floroglucina ácida) (Johansen, 1940). As seções foram 
então montadas em preparações semipermanentes com 
glicerina aquosa.
Os padrões do colênquima foram registrados por fotomicrografia 
de luz e desenhados em um acessório de desenho modelo Olympus 
BH2. Uma lista completa com todo o material pesquisado é 
apresentada na Tabela 1.
Anubias, e Ambrosina, onde o colênquima está ausente nas regiões 
médias do pecíolo, todos os gêneros desta subfamília apresentam 
colênquima verdadeiro como o principal tecido de suporte dos 
pecíolos. O colênquima pode ser isolado da epiderme por algumas 
camadas de parênquima (por exemplo, Aglaonema crispum e Dief-Para nossas observações preliminares, notou-se que o 
padrão de distribuição do colênquima em
SUBFAMILY AROIDEAE
Com a exceção de Zamioculcas, Gonatopus,
R ESULTS
Volume 91, Número 3 2004 Gonçalves et al.
Colênquima petiolar em Araceae
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482 Anais do
Jardim Botânico de Missouri
Volume 91, Número 3 2004 Gonçalves et al.
Colênquima petiolar em Araceae
483
fenbachia paludicola),ou pode estar em contato direto com as células 
epidérmicas (por exemplo, Mangonia tweeediana, Homalomena 
wendlandii, e Asterostigma riedelianum). A espessura do colênquima 
(assim como o número de camadas de células sobre ele) é uma 
característica variável entre os gêneros e também entre as espécies 
do mesmo gênero. No Dieffenbachia paludicola, a espessura do anel 
do colênquima varia de 4 a 10 camadas de células e parecia ser mais 
espessa nas folhas maiores.
Nos gêneros Dieffenbachia ( 3 espécies), Philodendron ( 11), Homalomena 
( 2), Aglaonema ( 4), e
Zantedeschia ( 3), e todos os gêneros pesquisados das tribos 
Spathicarpeae (8 gêneros, 13 espécies), Nephthytideae (2, 2) e 
Montrichardieae (1, 1), bem como no gênero Schismatoglottis ( 2), 
o colênquima forma um anel cortical (padrão filodendróide), que 
pode ser contínuo (como em Mangonia tweedieana, Taccarum 
weddellianum, e Asterostigma cryptostylum) ou segmentado por 
intrusões de parênquima. Essas intrusões podem ser estreitas (1 a 
4 camadas de células), como ocorre em Dieffenbachia elegans e 
alguns Philodendron espécies (por exemplo, P. uliginosum e
P. pedatum) ou mais amplo, conforme observado em Aglaonema modestum ( até 
8 camadas de células). O gênero asiático
Aglaonema merece menção especial. Em três das quatro 
espécies amostradas de Aglaonema (A. commutatum, A. 
modestum, e A. costatum) o anel cortical do colênquima é tão 
amplamente interrompido que os segmentos podem ser 
classificados como fios. No entanto, como não estão associados 
a feixes vasculares, preferimos atribuir a esse gênero um 
padrão filodendróide. Em qualquer caso, Aglaonema crispum tem 
um padrão filodendróide "típico", mostrando um anel cortical 
segmentado de colênquima.
Observou-se que a posição das intrusões do parênquima 
geralmente coincide com a ocorrência de estômatos na 
epiderme em todas as espécies em que ocorrem. Tal aspecto 
necessita de maiores investigações para verificar o quão 
permeável à difusão do ar é o colênquima.
Em gêneros com fitas arredondadas de colênquima (padrão de 
colocasioide) como em todos os Areae pesquisados (2 gêneros, 7 
espécies), Peltandreae (2, 2), Caladieae (4,
14), Colocasieae (2, 4), Arisaemateae (2, 2), Cryptocoryneae 
(1, 1) e Zomicarpeae (1, 1), cada fita de colênquima está 
associada a tecidos vasculares.
Essa forte associação (31 táxons seccionados) pode sugerir 
que os feixes vasculares participam da ontogênese de sua fita 
de colênquima associada.
Naqueles gêneros da subfamília Aroideae em que o colênquima 
está ausente nas regiões médias do pecíolo, duas condições 
diferentes foram observadas. No
Zamioculcas, Gonatopus, e Anubias, há esclerênquima associado aos 
feixes vasculares, como em todos os gêneros pesquisados com flores 
bissexuais (por exemplo,
Antúrio, Monstera, etc.). No Ambrosina nenhum tecido de 
suporte, colênquima ou outro, pôde ser observado nos 
pecíolos.
D ISCUSSION
Com base nos padrões de colênquima, nossos estudos não 
sustentam a distinção das subfamílias Colocasioideae, Aroideae e 
Philodendroideae, conforme formuladas por Engler e Krause 
(1920) e posteriormente por Grayum (1990), bem como Bogner e 
Nicolson (1991). Essa conclusão foi alcançada anteriormente por 
Mayo et al. (1997) utilizando análise cladística de caracteres 
morfológicos e anatômicos, bem como por French et al. (1995) 
usando análise de fragmentos de restrição de DNA de cloroplasto. 
A subfamília Aroideae (em seu sentido amplo) pode aqui ser 
circunscrita como incluindo plantas com pecíolo totalmente 
colenquimatoso, em um padrão filodendróide ou colocassióide. As 
exceções são a pequena tribo Zamioculcadeae (ambas Gonatopus 
e Zamioculcas), Anubias
(Anubiadeae), e Ambrosina ( Ambrosineae), em que a ausência 
de colênquima é aqui declarada como secundária.
A distribuição dos padrões de colocasioide e filodendroid 
dentro do Aroideae parece apoiar os dois principais clados 
propostos por French et al. (1995). Todos os gêneros aqui 
pertencentes ao clado de French com Philodendroideae minus 
de Grayum Peltandra aliança mais Zamioculcadeae mais Stylochaeton 
têm um padrão filodendróide de colênquima peciolar. As únicas 
exceções são a tribo africana Zamioculcadeae e o gênero 
africano Anubias. Os gêneros pesquisados do clado francês 
com Grayum's Aroideae plus Peltandra alliance plus 
Colocasioideae têm um padrão colocasioide de colênquima 
peciolar. As exceções são Ambrosina, em que o colênquima 
parece estar ausente, e Schismatoglottis, em que o colênquima 
é claramente filosófico
←
Figura 2. Cortes transversais dos pecíolos. Epipremnum pinnatum: -UMA. Ponto médio, entre a base do pecíolo e
ápice. —B. Região pulvinar. Philodendron cipoense: —C. Ponto médio, entre a base do pecíolo e o ápice. Syngonium angustatum: —D. Ponto médio, entre a 
base do pecíolo e o ápice. (Barras de escala 5 100 m m; ep 5 epiderme, fb 5 fibras, vb 5
feixe vascular, co 5 colênquima.)
484 Anais do
Jardim Botânico de Missouri
arborescente. Curiosamente, a tribo Schismatoglottideae (cinco 
gêneros, apenas Schismatoglottis aqui pesquisado) 
compreende o clado mais basal dentro da enorme Aroideae 
mais Peltandra alliance plus Colocasieae clade publicado por 
French et al. (1995), junto com o clade Criptocoryne mais
Lagenandra.
Em contraste, os gêneros africanos Gonatopus e Zamioculcas ( tribo 
Zamioculcadeae) não possui colênquima nos pecíolos, e o 
esclerênquima compreende o principal tecido de sustentação 
(embora o colênquima possa ocorrer no ápice e na base dos 
pecíolos ou no pulvino mediano de Gonatopus). Ambos os gêneros 
do Velho Mundo Gonatopus e Zamioculcas foram colocados 
anteriormente na subfamília Pothoideae (Engler,
1905), mas foram posteriormente excluídos e adicionados a 
Lasioideae por Bogner e Nicolson (1991). Mayo e col. (1997) 
moveram ambos os gêneros para a enorme subfamília Aroideae, 
acomodando-os na tribo Zamioculcadeae. Além disso, ambos os 
gêneros possivelmente se ramificaram no início da história evolutiva 
de Aroideae (Mayo et al., 1997). Uma hipótese alternativa diz 
respeito ao seu habitat. Ambos os gêneros ocorrem no sudeste da 
África e estão sujeitos a chuvas fortemente sazonais. Uma perda 
secundária do colênquima para aumentar a resistência à seca é uma 
possível explicação para sua ausência. Pensa-se que o 
esclerênquima bem desenvolvido reduz o efeito prejudicial da 
murcha nas folhas das plantas xerófitas (Esau, 1977).
Outro gênero africano em que o colênquima é restrito ao 
pulvino apical é Anubias. Nós pesquisamos duas espécies ( A. 
afzelii e A. hastifolia), e ambos têm esclerênquima como principal 
tecido de sustentação. Desde a Anubias não é considerado um 
táxon basal dentro do clado filodendroide (ver French et al.,
1995), consideramos que os pecíolos totalmente colenquimatosos foram 
perdidos secundariamente.
Ausência de colênquima em Ambrosina também pode ser 
explicada como uma perda secundária. O gênero monotípico Ambrosina 
compreende plantas diminutas (Mayo et al., 1997), e seu tamanho 
muito reduzido pode tornar a presença de tecidos de suporte nos 
pecíolos menos adaptativamente significativa. Além disso, a maior 
parte do comprimento do pecíolo permanece sob o solo.
Em alguns gêneros com flores bissexuais (e também em
Zamioculcas, Gonatopus, e Anubias) algum colênquima pode 
ocorrer na base e no ápice dos pecíolos (Fig. 2B). Isso ocorre 
principalmente quando um pulvino está presente (French, 1997). 
Essa porção colenquimatosa nos ápices e bases pode ser 
encontrada mesmo quando não há pulvino morfologicamente 
distinto. Essas áreas permitem alguma plasticidade às folhas 
totalmente desenvolvidas. É possível que o pecíolo totalmente 
colenquimatoso dos gêneros monóicos tenha surgido
em conseqüência de um aumento do desenvolvimento do pulvino. 
Ressalta-se que na zona de transição entre o limbo foliar do pecíolo, 
o esclerênquima está sempre ausente(ou drasticamente reduzido), 
estando o colênquima presente ou não. Em alguns gêneros (por 
exemplo,
Zamioculcas, Epipremnum) também existe um pulvino basal 
que pode ser morfologicamente distinto ou não. Nesse caso, a 
estrutura anatômica da base é semelhante à do pulvino apical.
Os gêneros monóicos foram considerados filogeneticamente 
mais derivados do que os gêneros com flores bissexuais 
(French et al., 1995; Mayo et al.,
1997). Uma vez que a presença de um pecíolo totalmente colenquimatoso 
parece coincidentemente aparecer apenas em mais gêneros derivados de 
Araceae, sua ocorrência provavelmente representa uma característica 
apomórfica nesta família.
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