Avaliação de metais em organismos de costão rochoso

Prévia do material em texto

UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO PAULO 
INSTITUTO DO MAR 
 
 
 
 
MARCELO DE OLIVEIRA ROCHA 
 
 
 
 
 
 
Avaliação do impacto da poluição nos aspectos ecológicos 
de espécies e grupos funcionais de costões rochosos 
 
 
 
 
 
 
SANTOS 
2021 
2 
 
MARCELO DE OLIVEIRA ROCHA 
 
 
 
 
 
Avaliação do impacto da poluição nos aspectos ecológicos 
de espécies e grupos funcionais de costões rochosos 
 
 
 
 
Trabalho de Conclusão de Curso 
apresentado no Instituto do Mar na 
Universidade Federal de São Paulo, 
como exigência para aprovação em 
TCC II. 
Orientador: Prof. Dr. Ronaldo 
Adriano Christofoletti 
Co-orientadora: Dra. Aline Sbizera 
Martinez 
 
 
 
SANTOS 
2021 
3 
 
Resumo 
Neste estudo investigamos a relação entre a concentração de metais no 
ambiente e em organismos (espécies e grupos funcionais) de costões rochosos em 
áreas sob diferentes níveis de impacto de poluição. Metais constituem um complexo 
grupo de elementos químicos, com elevada resiliência no ambiente físico e nos 
organismos. Sua presença nas formas orgânicas e inorgânicas tem consequências na 
biodisponibilidade e na toxicidade aos organismos. Poucos grupos de organismos 
presentes nos costões rochosos têm sido utilizados nesta temática, apesar dos 
crescentes impactos antrópicos, como o exemplo da tragédia da Samarco, que 
impactam os ambientes costeiros. Assim, por meio de uma avaliação interdisciplinar 
através da quantificação dos metais nos tecidos dos organismos e nos aspectos 
populacionais destes animais (tamanho, peso e abundância). Os resultados acabaram 
indicando que não houve uma diferença tão significativa entre as diferentes áreas por 
conta da poluição por metais, mas pode ser observado que em locais onde há uma 
maior quantidade de poluição (Ex: Praia do góes, Santos), os organismos 
demonstraram uma alteração na sua dieta. Neste estudo, avaliamos o potencial de 
diferentes espécies e grupos funcionais como bioindicadores e biomonitores em 
ambientes costeiros, contribuindo para aspectos científicos e também de gestão da 
zona costeira. 
Palavras-chaves: Metais Pesados; Bioindicadores; Biomonitores; costão rochoso; Grupos 
Funcionais 
 
 
 
 
 
 
 
 
4 
 
Abstract 
In this study we investigated the relationship between the concentration of 
metals in the environment and in organisms (species and functional groups) of rocky 
shores in areas under different levels of pollution impact. Metals are a complex group 
of chemical elements, with high resilience in the physical environment and in 
organisms. Its presence in organic and inorganic forms has consequences on 
bioavailability and toxicity to organisms. Few groups of organisms present in the rocky 
shores have been used in this theme, despite the growing anthropic impacts, such as 
the example of the Samarco tragedy, which impact coastal environments. Thus, 
through an interdisciplinary evaluation through the quantification of metals in the 
tissues of organisms and in the population aspects of these animals (size, weight and 
abundance). The results ended up indicating that there was not such a significant 
difference between the different areas due to metal pollution, but it can be observed 
that in places where there is a greater amount of pollution (i.e., Praia do Góes, Santos), 
the organisms showed a change in your diet. In this study, we evaluated the potential 
of different species and functional groups as bioindicators and biomonitors in coastal 
environments, contributing to scientific aspects and also to coastal zone management. 
Keywords: Heavy metals; Bioindicators; Biomonitors; rocky shore; Functional Groups 
5 
 
Sumário 
1. Introdução........................................................................................................06 
2. Materiais e métodos.........................................................................................07 
2.1. Análise e coleta.........................................................................................07 
2.2. Análise química.........................................................................................09 
2.3. Análise estatística......................................................................................11 
3. Resultados e discussão...................................................................................11 
3.1. Tamanho e massa corpórea......................................................................12 
3.2. Fator de condição......................................................................................17 
3.3. Dispersão..................................................................................................22 
3.4. Análises químicas......................................................................................25 
4. Conclusão........................................................................................................27 
Referências..........................................................................................................28 
Apêndice 1...........................................................................................................32 
Apêndice 2...........................................................................................................44 
 
6 
 
1. Introdução 
Os impactos antrópicos têm sido um grande problema para os ecossistemas 
marinhos (Lotze, 2006). As expansões urbanas e industriais auxiliaram na poluição 
marinha em diversas formas. Dentre elas, as principais foram as emissões diretas (Ex: 
derramamento de petróleo) ou indiretas (Ex: esgoto doméstico e industrial) de 
efluentes nos oceanos (Calmano et al., 1996), gerando um grande desafio para a 
gestão e conservação dos ambientes costeiros (Halpern, 2007). A presença de 
elementos traços no ambiente marinho ocorre naturalmente, porém alguns estudos 
vêm mostrando que a emissão dos metais em ecossistemas marinhos vem 
aumentando suas concentrações e os transformando em poluentes (Nammalwar, 
1983; Sengupta, 2018), uma vez que os mesmos não se degradam e persistem nas 
regiões por onde transita (Jakimska et al, 2011). Os efeitos negativos oriundos da 
emissão de efluentes domésticos e industriais se dá principalmente na redução da 
riqueza, diversidade e produtividades das espécies marinhas (Lotze, 2006; Johnston, 
2009), pois a quantidade de elementos traços que está presente, tanto na água, 
quanto no sedimento dos ecossistemas marinhos é significativamente relevante para 
tal perturbação (Fleeger et al., 2003). 
Dentre os ambientes costeiros, os costões rochosos são um dos ambientes 
mais biodiversos e produtivos do mundo, presente nas regiões entremarés. Eles são 
de extrema importância, pois o mesmo abriga uma grande quantidade de espécies 
ecologicamente e economicamente relevantes (Nybakken, 2001). As espécies de 
macrofauna bentônica, presente nos costões, quando expostas a um local 
potencialmente afetado pode ser uma ferramenta mais rápida e confiável para avaliar 
possíveis impactos de contaminação antrópica (Rubal et al., 2009), possuindo então 
uma função importante de bioindicadores e biomonitores, e assim, utilizadas como 
modelo de estudos para impactos ambientais (Gray, 1989; English et al, 2015; 
Fairweather, 1990). Cracas e mexilhões vêm sendo utilizadas como biomonitores de 
poluição por metais há um tempo (Phillips and Rainbow, 1988; Rainbow, 2002), uma 
vez que são organismos suspensívoros e filtram a água para a obtenção de alimentos 
(Rainbow, 1995), e assim, auxiliando nos estudos de poluição proveniente da 
urbanização (Rainbow and Phillips, 1993). 
7 
 
Nos costões rochosos, o uso de biomonitores e bioindicadores podem auxiliar 
na determinação de poluentes que afetam a dinâmica do ambiente e auxiliar em 
processos de manejo e gestão costeira. Neste projeto, nosso objetivo foi comparar a 
contaminação de metais em organismosde áreas com diferentes níveis de poluição, 
e identificar parâmetros ecológicos como a abundância, tamanho e a biomassa das 
principais espécies de costões rochosos da costa subtropical brasileira que estejam 
associados com a contaminação. Nós avaliamos 8 espécies dos quatro principais 
grupos funcionais (produtores primários, consumidores primários, suspensívoros e 
predadores) de forma a avaliar os diferentes níveis taxonômicos como 
bioindicadores/biomonitores em costões rochosos. 
2. Materiais e métodos 
2.1. Análise e coleta 
Este estudo foi realizado em oito costões rochosos divididos em dois níveis de 
poluição: ‘regiões poluídas’ (Baía de Santos: costões rochosos de Urubuqueçaba e 
da Praia do Góes, Baía de Guanabara: costões rochosos da Praia Vermelha e de 
Piratininga) (onde níveis de poluição são conhecidos e elevados para a região 
costeira) e ‘regiões pristinas’ (i.e. níveis de poluição desconhecidos ou baixos em 
relação aos demais) (Ubatuba: costões rochosos da Praia Grande e da Praia 
Vermelha do Sul, Arraial do Cabo: costões rochosos da Fortaleza e da Prainha). As 
coletas foram realizadas nos meses de julho e agosto de 2019, associadas as demais 
amostragens do projeto AP 2016/24551-4. Na proposta inicial, teríamos 3 regiões 
(incluindo ES nas regiões acima) com 1 costão por área poluída e área não poluída 
de cada região. Devido a alterações nas amostragens do projeto 2016/24551-4, onde 
as amostragens no ES não seriam mais realizadas, optamos por também reduzir a 
amostragem deste projeto e replicar os níveis de costões rochosos dentro de cada 
região. Assim, ao todo tivemos 8 costões rochosos devidamente replicados dentro de 
cada nível de poluição em cada região ao invés de 6 costões rochosos da proposta 
inicial. 
O costão rochoso de cada região foi selecionado considerando o grau de 
exposição às ondas similar entre os mesmos, uma vez que este pode determinar tanto 
a distribuição quanto a ocorrência das diversas espécies presente no costão, e a 
acessibilidade. Este desenho amostral permitiu replicar os níveis de poluição de forma 
8 
 
intercalada ao longo da linha de costa, evitando qualquer influência local/regional na 
análise. A seleção dos costões rochosos e as coletas estavam associadas as demais 
coletas de campo do Auxílio a Pesquisa FAPESP do orientador (2016/24551-4), assim 
como as análises químicas ao projeto de Pós-Doutorado FAPESP (2016/11947-7). 
Em cada costão rochoso, foram amostradas espécies para cada grupo 
funcional, sendo estes grupos os produtores primários (algas coralináceas e 
corticóides), consumidores primários (Lottia subrugosa e Echinolittorina ziczac), 
suspensívoros (Chtamalus sp., Tetraclita stalactifera, Perna perna e Mytilaster 
solisianus) e predadores (Stramonita haemastoma). Quando em campo, as 
amostragens foram divididas em três etapas em cada costão rochoso. 
A primeira etapa se deu pelas amostragens por fotos nas três principais faixas 
localizadas nos costões rochosos, a primeira faixa, onde estão localizados os 
Chtamalus sp., foram tiradas 20 fotos em quadrados de 10 x 10 cm em pontos 
aleatórios; na faixa dos Mytilaster solisianus, foram amostrados 20 quadrados, em 
pontos aleatórios, com um amostrador de 15 x 15 cm; na faixa de algas, foram tiradas 
20 fotos utilizando amostradores de 25 x 25 cm também aleatoriamente. 
A segunda etapa foi caracterizada pelas amostragens manuais anotando a 
abundância dos organismos, onde foram obtidos os dados para as Stramonita, no 
mesolitoral, abaixo do limite inferior de Chtamalus até a linha d’água, utilizando 
amostradores com medida de 25 x 25 cm, coletando os dados de 30 pontos aleatórios. 
Foram também amostrados os litorinídeos, acima da faixa de Chtamalus, utilizando 
quadrados de 5 x 5 cm em 20 pontos aleatórios. 
A última etapa determinou a coleta dos organismos para medição, pesagem e 
análises químicas. Foram coletados ao mínimo 30 indivíduos de cada espécie em 
cada local para as futuras análises. Com o auxílio de uma espátula, foram coletadas 
as algas na região do infralitoral; as lapas na região da faixa do mesolitoral; os 
mexilhões, tanto os Mytilaster, quanto os P. perna; e as cracas, Chtamalus e Tetraclita. 
Para os litorinídeos e os gastrópodes, foram realizadas coletas manuais ao longo do 
costão até atingir o número amostral de 30 indivíduos. Todos os organismos foram 
guardados em embalagens separadas e etiquetadas devidamente e armazenadas em 
um freezer para posteriormente fazer as análises. 
9 
 
Os organismos foram divididos em dois grupos para realização da sua medição 
devido ao seu tamanho. Para os organismos maiores, como a S. haemastoma e o P. 
perna, o seu tamanho foi mensurado a partir de um paquímetro. Já os organismos 
menores, sendo eles Mytilaster, L. subrugosa e Tetraclita, utilizou-se o programa 
ImageJ, que a partir de fotos destes organismos pode-se determinar o comprimento 
da sua concha, e no caso da Tetraclita, o comprimento do seu opérculo. Para as algas, 
litorinas e Chtamalus houveram dificuldades para mensurar o tamanho e a sua massa 
e os mesmos ficaram sem tais dados. Para determinar a massa corpórea destes 
organismos, foi utilizado uma balança semi-analítica, onde os organismos, Mytilaster, 
L. subrugosa e P. perna foram pesados juntamente com as suas respectivas conchas, 
enquanto os organismos S. haemastoma e Tetraclita foram pesados duas vezes, 
sendo na primeira para determinar a massa total e na segunda pesagem foi para 
determinar a massa do tecido mole. Após estas análises ecológicas os tecidos moles 
de todos os organismos coletados foram retirados e congelados para a análise 
química. 
2.2. Quantificação de metais pesados. 
Amostragem e preparo para fluorescência de raios X com reflexão total e radiação 
Síncrotron (SR-TXRF). 
As amostras de cada espécie de cada costão rochoso foram compostas dos 
tecidos dos animais, excluindo-se as conchas. Todas as amostras foram 
armazenadas separadamente em baixa temperatura (-5 °C). Em laboratório, 100 mg 
de cada amostra de tecido foram digeridos em meio ácido (ácido nítrico), aquecidos e 
seus volumes foram ajustados adicionando-se água deionizada – Milli-Q, com a 
separação de uma alíquota de 500 µL e adição 50 µL de gálio (Ga), utilizado como 
padrão interno. A curva de calibração foi obtida pelo uso de solução padrão multi-
elementos contendo Al, K, Ca, Fe, Co, Ni, Cu, Sr e Mo para linhas K, preparados em 
seis concentrações conhecidas (Tabela I). 
Instrumentação. A quantidade de metais foi determinada pela SR-TXRF, com uso de 
feixe policromático com energia máxima de 20 keV para excitação. Um detector de Si 
(Li) com uma resolução de 140 eV até 5,9 keV foi utilizado. A distância reflexão-
detecção foi de 5 mm e o ângulo de incidência (para amostrador PerspexTM) 1,0 mrad. 
10 
 
Para a obtenção das intensidades de raios X para cada elemento, amostras e padrões 
foram excitados por 300 s e os espectros obtidos foram avaliados com o software de 
sistema de análises quantitativas de raios X (QXAS), distribuído pela Agência 
Internacional de Energia Atômica (IAEIA). 
Tabela 1. Concentração da solução padrão multi-elementos para linhas K. 
 
 
Análises quantitativas. Utilizamos a equação 1 por permitir a exclusão dos efeitos de 
intensificação, já que as amostras foram consideradas como películas delgadas. 
 (1) 
onde representa a intensidade da fluorescência (cps) do elemento i, a 
concentração (µg.g-1), e a sensibilidade para o elemento (cps.µg.mL-1). 
A película delgada formada no suporte PerspexTM não possui geometria regular 
e portanto as intensidades dos raios X dependem da posição da película. O efeito 
geométrico pode ser corrigido ao se computar a intensidade relativa para cada 
elemento em relação ao padrão interno somada a cada amostra e padrão (equação 
2). 
 ou (2) 
Assumindo-se e , onde e representam a 
intensidade de fluorescência (cps)e a concentração (µg.mL-1) do padrão interno na 
11 
 
amostra, a intensidade para o padrão interno (cps.µg.mL-1), a intensidade 
relativa do elemento i e a sensibilidade do elemento i. 
Pela substituição dos dados da equação 1 pelos da equação 2, obtemos a 
equação 3, que será utilizada para análise quantitativa da TXRF. 
 (3) 
A sensibilidade relativa foi determinada pelas medições a partir dos padrões 
contendo os elementos Al, K, Ca, Cr, Mn, Fe, Co, Ni, Cu, Zn e Sr e Mo para as linhas 
K. 
Validação da TXRF. A acurácia das medidas foi verificada pela determinação das 
concentrações dos elementos em uma solução preparada com material certificado do 
National Institute of Standards and Technology (NIST). 
2.3. Análises estatísticas 
Os dados do tamanho médio, massa, fator de condição e concentração dos 
metais foram comparados para cada espécie entre as áreas poluídas e pristinas 
através de ANOVA de duas vias para os organismos M. solisianus, L. subrugosa, S. 
haemastoma considerando o fator ‘poluição’ como fixo (regiões poluídas e regiões 
pristinas) e o fator local como aleatório e aninhado dentro do fator ‘poluição’. Para os 
organismos T. stalactifera e P. perna, onde não há replicação balanceada de todos os 
locais para o fator de ‘poluição’, foram comparados através de ANOVA de uma via 
usando os locais como fator único e fixo. Para as comparações por pares foram 
utilizados o método de Student–Newman–Keuls (SNK) para os dados que tiveram um 
valor p < 0,05. 
3. Resultados e discussão 
Após feitas as análises em laboratório, conseguimos verificar que houve um 
padrão para alguns organismos com a relação do índice de poluição e alterações 
morfológicas, quando comparado com os indivíduos da mesma espécie de localidades 
diferentes. 
 
 
12 
 
3.1. Tamanho e Massa corpórea 
Ao comparar os consumidores primários das regiões de baixa e alta poluição, 
observa-se que o tamanho e a massa corpórea das duas espécies de mexilhões 
coletados, Mytilaster e P. perna (figura 1) não obtiveram uma diferença significativa (p 
> 0,05) para o fator de poluição, mas ao comparar os locais entre si, pode-se dizer 
que tanto o tamanho quanto a massa corpórea destes organismos foram influenciados 
pelo local em que eles foram coletados (p < 0,001). Nos locais com maior índice de 
poluição, Urubuqueçaba – S e Praia Vermelha – R tiveram, respectivamente, a menor 
e a maior média de tamanho, já nos locais com um menor índice de poluição todos os 
locais obtiveram médias relacionadas ao tamanho distintas e significativas (p < 0,001), 
para os M. solisianus (Tabela 1 - apêndice 1), já para os P. perna, as duas praias de 
Ubatuba demostraram uma diferença relevante (p < 0,001) (tabela 6 – apêndice 1). 
Estes organismos são considerados como ótimos modelos de monitoramento 
ambiental por conta da notável bioacumulação de oligoelementos em seus tecidos 
(Campolim et al., 2018, Rainbow, 2002), porém sabe-se que os níveis de 
biacumulação variam temporalmente, assim como o nível de poluição encontrado no 
ambiente (Wepener and Degger, 2020). 
(1) 
(2) 
13 
 
(3) 
(4) 
Figura 1. Gráfico do tamanho (1 e 3) e massa corpórea (2 e 4) do M. solisianus e P.perna com o seu 
devido desvio padrão nos diferentes pontos de coleta. 
●: Áreas poluídas; ●: Áreas pristinas 
O grupo das T. stalactifera, ao fazer uma comparação por pares entre os locais 
de coleta, pode-se dizer que estes dados de tamanho e massa são significativos (p < 
0,001), sendo que para a massa total e massa mole, a Praia grande – U, Praia 
Vermelha do Sul – U e Prainha – A, mostraram maiores diferenças tendo com elas as 
maiores médias, indicando que o ambiente influencia na dinâmica comportamental do 
organismo (tabela 5 – apêndice 1). Isto sugere que a poluição em si não contribui para 
tais divergências e provavelmente os principais fatores que possam contribuir para tal 
crescimento seriam as próprias condições ambientais, como, por exemplo, a oferta de 
alimentos presente no local (Skinner et al., 2007). Os gráficos referentes a estes 
organismos estão seguindo o mesmo padrão, mas que isto não significa que não está 
sendo afetado por algum outro fator (Ex: disponibilidade de alimentos) (Figura 2). As 
respostas de curto prazo ao estresse ambiental podem esgotar as reservas 
energéticas e aumentar a duração da vida de um indivíduo, levando a mudanças na 
aptidão individual que podem impactar o quão resilientes às populações e 
comunidades são às mudanças ambientais (Torossian et al. 2020). 
14 
 
(5) 
(6) 
(7) 
Figura 2. Gráfico do tamanho (5), massa corpórea total (6) e massa do tecido mole (7) da T. 
stalactifera com o seu devido desvio padrão nos diferentes pontos de coleta. 
●: Áreas poluídas; ●: Áreas pristinas 
Os indivíduos raspadores da espécie L. subrugosa apresentaram uma 
diferença em seu crescimento de acordo com o índice de poluição do local onde o 
mesmo foi coletado (p < 0,05). Ao analisar a sua massa, a diferença entre os valores 
não se dá de forma expressiva (p > 0,05), porém o peso dos organismos coletados 
nas praias do Rio de Janeiro (Piratininga e Praia vermelha) mostra que estes locais 
são fatores determinantes para tais medidas (p < 0,001) e o mesmo pode ser dito para 
os organismos coletados na Praia Vermelha do Sul – U; e Praia de Fortaleza – A; 
15 
 
onde estes valores também foram significativos (p < 0,001). Begliomini et al. (2017) 
havia descrito que o peso e o tamanho das conchas da espécie L. subrugosa 
apresentavam maiores valores em regiões onde a taxa de poluição se apresentava 
menor, porém o dados obtidos neste projeto mostraram que em três dos quatro pontos 
considerados poluídos (Góes – S, Piratininga – R e Praia vermelha - R) mostraram 
que a média dos tamanho desta espécie foram maiores do que os indivíduos coletados 
em regiões pristinas (Praia grande – U, Praia vermelha do sul – U, Prainha – A e 
Fortaleza - A) (Figura 3). Estes resultados podem indicar um outro estressor como 
potencial perturbador, uma vez que os resultados aqui mostrados não apontam a 
poluição por metais como fator determinante para tais diferenças (figura 8), outros 
poluentes podem alterar este parâmetro, como matéria orgânica, pois nestes locais 
encontram altas emissões de esgotos domésticos. Todas as localidades obtiveram 
valores distintos significativos entre o grupo dos poluídos (p < 0,001) e as praias de 
Ubatuba mostraram valores expressivos (p < 0,001) das demais do grupo pristino. A 
comparação parelha dos locais, tanto para tamanhos quanto para massa corpórea 
também indicam que o fator local influência nas suas respectivas medidas (p < 0,001). 
(8)
(9) 
Figura 3. Gráfico do tamanho (8), massa corpórea (9) da L. subrugosa com o seu devido desvio 
padrão nos diferentes pontos de coleta. 
●: Áreas poluídas; ●: Áreas pristinas 
16 
 
Foi notado no grupo dos predadores que o seu crescimento não variou com o 
índice de poluição (p > 0,05), pois foi observado que o seu crescimento e a sua massa 
corpórea variaram bastante entre as localidades consideradas ‘mais limpas’ e das 
‘mais poluídas’ (figura 4), e ao realizar a comparação por pares das áreas poluídas e 
das pristinas, pode-se observar que os números são significativos (p > 0,001), onde 
as quatro praias consideradas poluídas mostraram essa significância e principalmente 
a Prainha – A dentro do grupo pristino (tabela 4 – apêndice 1). Há algumas condições 
ambientais que podem influenciar nessa divergência de dados, como a estação do 
ano em que o organismo foi coletado pode resultar em diferentes dados amostrais 
(Bouzahouane, 2018), mostrando que outros fatores ecológicos, tais como predação, 
disponibilidade de alimentos e/ou influência da força das ondas também podem 
favorecer ou prejudicar esta taxa (Primavesi et al., 2007). 
Os organismos que foram coletados na praia do Góes – S obtiveram uma média 
do tamanho e da massa corpóreatotal e tecidual maior do que nos demais pontos 
(Figura 4). Ao considerar que neste ponto se encontra o estuário, onde também está 
localizado o porto de Santos, podemos apontar que a poluição está influenciando 
nesta diferenciação morfológica dos organismos, uma vez que contaminantes legados 
de águas pluviais em águas estuarinas rasas alteraram significativamente o 
metabolismo bentônico e poderiam afetar a ciclagem biogeoquímica de nutrientes 
(Sutherland et al. 2017). Outro fator relevante para entender estes resultados é a 
presença de materiais anti-incrustantes, sendo eles um dos agentes principais para 
tal plasticidade desse táxon (Otegui et al., 2019). Além deste grupo, todos os demais 
organismos coletados neste mesmo ponto (M. solisianus, L. subrugosa e T. 
stalactifera) tiveram uma diferença significativa (p > 0,05) quando comparados com os 
organismos das respectivas espécies encontradas em regiões com um menor índice 
de poluição. Estes organismos podem ser considerados uma ferramenta útil no 
biomonitoramento da poluição aquática por serem considerados como uma espécie 
sentinela (Bouzahouane, 2018). 
17 
 
(10) 
(11) 
(12) 
Figura 4. Gráfico do tamanho (10), massa corpórea total (11) e massa do tecido mole (12) da S. 
haemastoma com o seu devido desvio padrão nos diferentes pontos de coleta. 
●: Áreas poluídas; ●: Áreas pristinas 
3.2. Fator de condição 
O fator de condição de um organismo mostra o quanto o mesmo pode estar 
acima ou abaixo do peso quando comparado com a relação peso-comprimento do 
seu grupo, podendo ter uma variação desta relação que depende de alguns 
fatores, tais como estação do ano, da população que está sendo estudada ou de 
situações ambientais pontuais (Ex: poluição ambiental) que afetam aquele 
ecossistema (Froese, 2006). A figura 5 mostra as relações peso-comprimento de 
18 
 
5 grupo de organismos estudados (M. solisianus, L. subrugosa, S. haemastoma, 
T. stalactifera e P. perna) e que a partir da linha de tendência de cada gráfico foi 
possível determinar a sua equação e posteriormente calculado o fator de condição 
de cada organismo. 
 
(13) (14) 
 
(15) (16) 
 (17) (18) 
19 
 
(19) 
Figura 5. Gráfico da relação peso-comprimento dos organismos M. solisianus (13), L. subrugosa 
(14), S. haemastoma (15 e 16), T. stalactifera (17 e 18) e P. perna (19). 
 
 No grupo dos filtradores, conseguimos encontrar algumas variações entre as 
localidades dos organismos que puderam inferir que estes locais estão influenciando 
no fator de condição dos organismos (figura 6). Para os Mytilaster no ponto “Góes – 
S” obteve uma diferença significativa (p < 0,001) das demais localidades, quando 
comparado ao grupo dos costões poluídos, uma vez que a média do fator se encontra 
abaixo de 1,0, o que indica uma certa desnutrição dos organismos ou falta de 
disponibilidade de alimento no ambiente (Pinheiro et al., 2009). O mesmo pode ser 
observado no grupo dos costões pristinos, onde o ponto referente à Praia grande – U 
também teve uma diferença significativa (p < 0,05) (tabela 2 – apêndice 1), uma vez 
que entre todos os pontos coletados, este se destacou com um uma média superior 
aos demais (figura 6.20). Para o P. perna as análises estatísticas mostraram que os 
organismos presentes no ponto de “Piratininga – R” e “Praia grande – U” expressaram 
um valor referente ao fator de condição possui uma diferença relevante (p < 0,05) 
quando comparados aos demais locais onde estes organismos foram recolhidos 
(tabela 6 – apêndice 1), uma vez que suas médias demonstram um maior alcance 
(figura 6.21). 
 Para as T. stalactifera, o resultado da ANOVA de uma via mostrou que para o 
fator de condição referente à massa total (figura 6.22) obteve maiores diferenças nas 
praias de Piratininga – R; Praia Grande – U e Praia Vermelha do Sul – U (p < 0,05) 
quando cotejado com as demais quatro praias onde foram coletados os organismos, 
pois as três praias que se diferenciaram apresentaram um fator de condição maior 
20 
 
que 1,0. Para o fator de condição condizente à massa mole (figura 6.23) as praias que 
se destacaram de forma significante (p < 0,01) das demais foram os pontos de 
Ubatuba (Praia Grande e Praia Vermelha do Sul), uma vez que o fator de condição 
ultrapassou o valor de 1,0. Destaca-se também que a praia do Góes – S e a Prainha 
– A obtiveram uma diferença relevante quando comparadas entre si (p < 0,05) (tabela 
5 – apêndice 1). 
 Referente às lapas (figura 6.24) observou-se que no grupo dos poluídos, todos 
os costões se diferenciaram de forma relevante (p < 0,05). Já no grupo dos costões 
pristinos, os pontos referentes à “Praia vermelha do sul – U” e “Prainha – A” mostraram 
uma divergência significativa dos demais pontos (p > 0,01), e assim mostrando que 
estes pontos em si influencia no fator de condição dos organismos ali presentes 
(tabela 3 – apêndice 1). 
 Para os dados da S. haemastoma (tabela 4 – apêndice 1), o fator de condição 
pertencente à massa total (figura 6.25) mostra que os organismos presentes em 
Urubuqueçaba – S apresentam estes valores por conta deste habitat em que eles 
estão presentes (p < 0,001) por estarem muito abaixo das outras médias do grupo dos 
costões poluídos, e além deste costão, as praias do Góes – S e Praia vermelha – R 
obtiveram uma diferença relativa entre si (p < 0,05). Referente ao grupo dos pristinos, 
não houve uma diferença significativa entre os grupos (p > 0,05). O fator de condição 
da massa mole deste grupo de organismos mostrou que dentre o grupo dos poluídos, 
os pontos Piratininga – R e Praia vermelha – R passaram de forma abrangente (p < 
0,001) as demais médias, tendo valores muito superiores a 1,0 (figura 6.26). Para o 
grupo dos costões pristinos dentro deste mesmo fator, o ponto Prainha – A foi o único 
do grupo que a sua média passou a 1,0, se destacando dos demais locais (p < 0,01). 
(20) 
21 
 
(21) 
 (22)(23) 
 (24) 
22 
 
 (25) 
 (26) 
Figura 6. Gráfico de barras do fator de condição dos organismos M. solisianus (20), P. perna (21), T. 
stalactifera (22 e 23), L. subrugosa (24) e S. haemastoma (25 e 26) em seus respectivos locais de 
coleta. 
●: Áreas poluídas; ●: Áreas pristinas 
3.3. Distribuição 
Ao analisar as distribuições destes organismos em seus respectivos costões 
rochosos, notamos que não houve uma diferença significativa entre os diferentes tipos 
de regiões, como é mostrado na figura 7 e na tabela 7. 
(27) 
23 
 
(28) 
 
(29) 
 
(30) 
 
(31) 
24 
 
(32) 
 
Figura 7. Gráfico de barras da distribuição dos organismos Chtamalus sp. (27), M. solisianus (28), 
algas (29), S. haemastoma (30), E. ziczac (31) e L. subrugosa (32) nos seus respectivos locais de 
coletas 
●: Áreas poluídas; ●: Áreas pristinas 
 
Tabela 7. Médias da superfície de cobertura dos organismos coletados em suas respectivas 
localidades (pristinas e poluídas) 
Os estressores únicos ou múltiplos afetam de maneira diferente a riqueza, a 
diversidade, a uniformidade, a estrutura e a recuperação do ecossistema. Assim, 
métricas complementares são necessárias para documentar esses efeitos na 
estabilidade e persistência da comunidade (Cimon and Cusson, 2018). Vários 
estressores podem interagir de forma diferente (dominante, aditivo, sinérgico, 
antagonístico) nas características da comunidade e na resiliência, e os efeitos não 
25 
 
podem ser previstos a partir de estudos sobre um único estressor ou que pressupõem 
um impacto cumulativo aditivo de vários estressores, portanto é difícil determinar 
relações de causa-efeito, o papel de diferentes fatores de estresse (naturais ou 
antropogênicos) dificilmente pode ser isolado (Cimon and Cusson, 2018; Vichi and 
Villa, 2006). Respostas de curto prazo ao estresse ambiental podem esgotar as 
reservas energéticas e aumentar a duração da vida de um indivíduo, levando a 
mudanças na aptidão individual que podem impactar o quão resilientes às populações 
e comunidades são às mudanças ambientais (Torossian et al. 2020). 
 
3.4. Análises químicas 
Considerando os contaminantes, não houve nenhuma variação significativa 
dos poluentes analisados em relação ao nível de poluição (alto e baixo) ou regiões 
(Santos, Ubatuba, Rio de Janeiro e Arraial do Cabo) para nenhuma das espécies 
analisadas (Figura 8 – detalhes das análises estatísticas no Apêndice 2). Este 
resultado demonstra que não existe variação na concentração dos contaminantes em 
organismos de costões rochosos em regiões de alta e baixa poluição indicando que o 
aumento na concentração ambiental potencialmente não leva ao acúmulo nos 
organismos. Os organismos marinhos acumulam metais essenciais e não essenciais 
em vários graus, com níveis dos mesmos locais potencialmente tóxicos para algumas 
espécies, mas não tóxicos para outras (Erasmus et al., 2020). O acúmulo depende da 
produtividade do corpo d'água, da biodisponibilidade dos compostos presentes em 
cada região, bem como da adaptabilidade da faixa de tolerância dos organismos às 
flutuações dos metais no ambiente (Griboff et al., 2018). A capacidade dos organismos 
de metabolizar metais varia muito, dependendo do metal em particular, sua 
biodisponibilidade e o organismo específico (Rainbow et al., 2015). Devido a esse fato, 
não há uma concentração tóxica única definida de metais nos organismos (Liu et al., 
2013; Rainbow et al., 2015). 
 
 
26 
 
Por outro lado, é necessário ressaltar que as concentrações ambientais dos 
poluentes podem ser similares entre as áreas devido às correntes marinhas e à 
dispersão de poluentes. 
 
(33) (34) 
(35) (36) 
(37) (38) 
27 
 
(39) 
Figura 8. Comparação das concentrações de metais nos organismos amostrados em relação a áreas 
de poluição alta ou baixa. Detalhes das análises estatísticas no Apêndice I. Algas (33); Chthmalus sp. 
(34); E. ziczac (35); L. subrugosa (36); M. solisianus (37); S. haemastoma (38); T. stalactifera (39). 
 
4. Conclusão 
 Os estudos avaliativos de poluição marinha vêm se mostrando cada dia 
mais necessários para a compreensão de eventos extremos e das mudanças 
climáticas. As respostas morfológicas investigadas neste estudo não conseguem 
trazer uma afirmação concreta sobre causa e efeito de regiões pristinas e poluídas, 
uma vez que múltiplos estressores podem relacionar-se entre si, e assim, combinarem 
seus efeitos a fim de resultar num impacto de larga escala. Em regiões portuárias, o 
alto índice de poluição promove uma alteração dos hábitats marinhos costeiros. Os 
estressores têm o potencial de causar mudanças importantes na dinâmica da 
população e/ou da assembleia e suas ações precisam ser reduzidas para que as 
"surpresas ecológicas" sejam evitadas (Paine, 1984; Atalah and Crowe, 2010), 
portanto, mais estudos com vieses químicos, ecológicos e ecotoxicológicos devem ser 
realizados para que os danos possam vir a ser minimizados. 
28 
 
Referências 
Atalah, Javier, and Tasman P. Crowe. "Combined effects of nutrient enrichment, 
sedimentation and grazer loss on rock pool assemblages." Journal of Experimental 
Marine Biology and Ecology 388.1-2 (2010): 51-57. 
Bouzahouane, Hana, et al. "Multi-biomarkers approach to the assessment of the 
southeastern Mediterranean Sea health status: Preliminary study on Stramonita 
haemastoma used as a bioindicator for metal contamination." Chemosphere 207 
(2018): 725-741. 
Begliomini, Felipe Nincao, et al. "Shell alterations in limpets as putative biomarkers for 
multi-impacted coastal areas." Environmental Pollution 226 (2017): 494-503. 
Calmano, W., W. Ahlf, and U. Förstner. "Sediment quality assessment: chemical and 
biological approaches." Sediments and toxic substances. Springer, Berlin, Heidelberg, 
1996. 1-35. 
Campolim, Marcos Bührer, Marcelo Barbosa HENRIQUES, and Edison BARBIERI. 
"Al, Cd, Cr, Cu, Fe, Mn, Ni, Pb E Zn EM MEXILHÕES COLETADOS NA BAÍA DE 
SANTOS, SÃO PAULO, BRASIL: LIMITES PRECONIZADOS PELA LEGISLAÇÃO 
BRASILEIRA." Boletim do Instituto de Pesca 44.4 (2018): 237-283. 
Cimon, Stéphanie, and Mathieu Cusson. "Impact of multiple disturbances and stress 
on the temporal trajectories and resilience of benthic intertidal communities." 
Ecosphere 9.10 (2018): e02467. 
Chaudhuri, Anish, et al. "Heavy metal biomonitoring by seaweeds on the Delmarva 
Peninsula, east coast of the USA." Botanica Marina 50.3 (2007): 151-158. 
Díaz-Jaramillo, M., et al. "Stress responses to warming in the mussel Brachidontes 
rodriguezii (d'Orbigny, 1842) from different environmental scenarios." Aquatic 
Toxicology 228 (2020): 105647. 
English, Matthew D., Gregory J. Robertson, and Mark L. Mallory. "Trace element and 
stable isotope analysis of fourteen species of marine invertebrates from the Bay of 
Fundy, Canada." Marine pollution bulletin 101.1 (2015): 466-472. 
29 
 
Erasmus, Anja, et al. "Trophic transfer of pollutants within two intertidal rocky shore 
ecosystems in different biogeographic regions of South Africa." Marine Pollution 
Bulletin 157 (2020): 111309 
Fairweather, Peter G. "Sewage and the biota on seashores: assessment of impact in 
relation to natural variability." Environmental Monitoring and Assessment 14.2-3 
(1990): 197-210. 
Fleeger, J.W., Carman, K.R., Nisbet, R.M., 2003. Indirect effects of contaminants in 
aquatic ecosystems. Sci. Total Environ. 317, 207-233 Gray, J.S., 1989. Effects of 
environmental stress on species rich assemblages. Biol. J. Linn. Soc. 37, 19-32 
Froese, Rainer. "Cube law, condition factor and weight–length relationships: history, 
meta‐analysis and recommendations." Journal of applied ichthyology 22.4 (2006): 
241-253. 
Griboff, Julieta, et al. "Bioaccumulation and trophic transfer of metals, As and Se 
through a freshwater food web affected by antrophic pollution in Córdoba, Argentina." 
Ecotoxicology and environmental safety 148 (2018): 275-284. 
Grumiaux,F. et al. 1998. Effeect of sediment quality on benthic macroivertebrate 
communist in streams in the north of France. 385, 33-46 
Halpern, Benjamin S., et al. "Evaluating and ranking the vulnerability of global marine 
ecosystems to anthropogenic threats." Conservation Biology 21.5 (2007): 1301-1315. 
Jakimska, Anna, et al. "Bioaccumulation of Metals in Tissues of Marine Animals, Part 
I: the Role and Impact of Heavy Metals on Organisms." Polish Journal of 
Environmental Studies 20.5 (2011). 
Johnston, E.L., Roberts, D.A., 2009. Contaminants reduce the richness and evenness 
of marine communities: a review and meta-analysis. Environ. Pollut. 157, 1745e 1752 
2019 
Lotze, H.K., Lenihan, H.S., Bourque, B.J., Bradbury, R.H., Cooke, R.G., Kay, M.C., 
Kidwell, S.M., Kirby, M.X., Peterson, C.H., Jackson, J.B.C., 2006. Depletion, 
degradation, and recovery potential of estuaries and coastal seas. Science 312, 1806-
1809 
30 
 
Liu, Fengjie, Philip S. Rainbow, and Wen-Xiong Wang. "Inter-site differences of zinc 
susceptibility of the oyster Crassostrea hongkongensis." Aquatic toxicology 132 
(2013): 26-33. 
Martinez, Aline S., Mariana Mayer-Pinto, and Ronaldo A. Christofoletti. "Functional 
responses of filter feeders increase with elevated metal contamination: Are these good 
or bad signs of environmental health?." Marine Pollution Bulletin 149 (2019): 110571. 
Nammalwar, P. 1983. Heavy metals pollution in the marine environment. Science 
Spectrum. 158-160 
Nybakken, James Willard. Marine biology: an ecological approach. Vol. 5. San 
Francisco: Benjamin Cummings, 2001. 
Otegui, Mariana BP, et al. "Imposex response in shell sizes of intertidal snails in 
multiple environments." Journal of sea research 147 (2019): 10-18. 
Pérez, Sara, et al. "Limpets (Patella spp. Mollusca, Gastropoda) as model organisms 
for biomonitoring environmental quality." Ecological indicators 101 (2019): 150-162. 
Phillips, D. J. H., and P. S. Rainbow. "Barnacles and mussels as biomonitors of trace 
elements: a comparative study." Marine Ecology Progress Series (1988): 83-93. 
Pinheiro, Marcelo Antonio Amaro, and Ana Gláucia Fiscarelli. "Length-weight 
relationship and condition factor of the mangrove crab Ucides cordatus (Linnaeus, 
1763)(Crustacea, Brachyura, Ucididae)." Brazilian Archives of Biology and 
technology 52.2 (2009): 397-406. 
Primavesi, Odo, Cristina Arzabe, and M. dos S. PEDREIRA. "Mudanças climáticas: 
visão tropical integrada das causas, dos impactos e de possíveis soluções para 
ambientes rurais ou urbanos." Embrapa Pecuária Sudeste-Documentos (INFOTECA-
E) (2007). 
Rainbow, Philip S. "Biomonitoring of heavy metal availability in the marine 
environment." Marine pollution bulletin 31.4-12 (1995): 183-192. 
Rainbow, Philip S. "Trace metal concentrations in aquatic invertebrates: why and so 
what?." Environmental pollution 120.3 (2002): 497-507. 
31 
 
Rainbow, Philip S., and David JH Phillips. "Cosmopolitan biomonitors of trace 
metals." Marine pollution bulletin 26.11 (1993): 593-601. 
Rainbow, Philip S., Fengjie Liu, and Wen-Xiong Wang. "Metal accumulation and 
toxicity: the critical accumulated concentration of metabolically available zinc in an 
oyster model." Aquatic toxicology 162 (2015): 102-108. 
Rubal, M., Guilhermino, L.M., Medina, M.H., 2009. Individual, population and 
community level effects of subtle anthropogenic contamination in estuarine 
meiobenthos. Environ. Pollut. 157, 2751-2758. 
Sengupta, Mritunjoy. Environmental impacts of mining monitoring, restoration, and 
control. Routledge, 2018. 
Skinner, Luís Felipe, Fernanda Neves Siviero, and Ricardo Coutinho. "Comparative 
growth of the intertidal barnacle Tetraclita stalactifera (Thoracica: Tetraclitidae) in sites 
influenced by upwelling and tropical conditions at the Cabo Frio region, Brazil." Revista 
de Biologia Tropical (2007). 
Sutherland, Michael D., et al. "Links between contaminant hotspots in low flow 
estuarine systems and altered sediment biogeochemical processes." Estuarine, 
Coastal and Shelf Science 198 (2017): 497-507. 
Torossian, Jessica L., et al. "Physiological and biochemical responses to acute 
environmental stress and predation risk in the blue mussel, Mytilus edulis." Journal of 
Sea Research (2020): 101891. 
Vighi, Marco, Antonio Finizio, and Sara Villa. "The evolution of the environmental 
quality concept: from the US EPA Red Book to the European Water Framework 
Directive." Environmental Science and Pollution Research 13.1 (2006): 9-14. 
Wepener, V., and N. Degger. "Monitoring metals in South African harbours between 
2008 and 2009, using resident mussels as indicator organisms." African Zoology 
(2020): 1-11. 
 
32 
 
Apêndice 1 
Tabela 2. Análises de variância comparando parâmetros de tamanho, massa e fator de 
condição do M. solisianus entre habitats poluídos e pristinos. Os resultados do teste de SNK 
são mostrados para fatores significativos. 
 Tamanho Massa 
 C = 0.162, n = 50 C = 0,194ns, n = 50 
Fonte df MS F MS F 
Poluição 1 83.716 0.462 0.0516 0.300 
Localidad
e 
6 181.218 62.719**
* 
 0.1722 34.125*** 
Residual 392 2.889 0.0050 
 
 Teste de SNK Teste de SNK 
 Localidade Poluído R2-S2*** Localidade Poluído R2-S1*** 
 S1-S2*** R2-S2*** 
 R1-S2** R2-R1*** 
 R2-R1*** 
 R2-S1*** 
 Pristino A1-U1*** Pristino A1-U1*** 
 A2-U1*** A2-U1*** 
 U2-U1*** A1-U2*** 
 A1-U2*** A2-U2*** 
 A2-U2*** A2-A1*** 
 A1-A2*** 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; S1, Góes; S2, 
Urubuqueçaba; R1, Piratininga; R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, 
Prainha; A2, Fortaleza. 
 
 
 
 
 
 
 
33 
 
 
 
Tabela 2. (Continuação) 
 Fator de condição 
 C = 0.469ns, n = 50 
Fonte df MS F 
Poluição 1 0.0027 0.0043 
Localidade 6 0.6394 7.1875*** 
Residual 392 0.0889 
 
 Teste de SNK 
 Localidade Poluído R2-S1*** 
 R1-S1*** 
 S2-S1*** 
 Pristino U1-A2** 
 U1-U2** 
 U1-A1* 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; S1, Góes; S2, 
Urubuqueçaba; R1, Piratininga; R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, 
Prainha; A2, Fortaleza. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
34 
 
Tabela 3. Análises de variância comparando parâmetros de tamanho, massa e fator de 
condição do L. subrugosa entre habitats poluídos e pristinos. Os resultados do teste de SNK 
são mostrados para fatores significativos. 
 Tamanho Massa 
 C = 0.239ns, n = 40 C = 0,465ns, n = 40 
Fonte df MS F MS F 
Poluição 1 711.94 6.8138* 1.4913 1.9724 
Localidade 6 104.48 44.7729*** 0.7561 75.1622*** 
Residual 312 2.33 0.0101 
 
 Teste de SNK Teste de SNK 
 Localidade Poluído R2-S2*** Localidade Poluído R2-S2*** 
 S1-S2*** R1-S2*** 
 R1-S2*** R2-S1*** 
 R2-R1*** R1-S1*** 
 R2-S1*** R2-R1*** 
 R1-S1* 
 Pristino A1-U1* Pristino U1-U2*** 
 A2-U1* A2-U1* 
 U2-U1*** A1-U2*** 
 A1-U2*** A2-U2*** 
 A2-U2*** A2-A1* 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; S1, Góes; S2, 
Urubuqueçaba; R1, Piratininga; R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, 
Prainha; A2, Fortaleza. 
 
 
 
 
 
 
 
 
35 
 
Tabela 3. (Continuação) 
 Fator de condição 
 C = 0.398ns, n = 40 
Fonte df MS F 
Poluição 1 1.9869 0.4671 
Localidade 6 4.2536 40.6773*** 
Residual 312 0.1046 
 
 Teste de SNK 
 Localidade Poluído R2-S1*** 
 R1-S1*** 
 S2-S1*** 
 R2-S2*** 
 R1-S2* 
 R2-R1*** 
 Pristino A1-A2*** 
 U1-U2*** 
 U1-A1*** 
 A1-U2*** 
 A2-U2** 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran;S1, Góes; S2, 
Urubuqueçaba; R1, Piratininga; R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, 
Prainha; A2, Fortaleza. 
 
 
36 
 
Tabela 4. Análises de variância comparando parâmetros de tamanho, massa e fator de 
condição do S. haemastoma entre habitats poluídos e pristinos. Os resultados do teste de 
SNK são mostrados para fatores significativos. 
 Tamanho Massa total 
 C = 0.323ns, n = 34 C = 0,302ns, n = 34 
Fonte df MS F MS F 
Poluição 1 179.611 0.7648 28.219 0.3196 
Localidade 6 234.837 6.8559*** 88.285 9.5769*** 
Residual 264 34.253 9.219 
 
 Teste de SNK Teste de SNK 
 Localidade Poluído R2-S1** Localidade Poluído S1-S2*** 
 S1-S2*** R1-S2*** 
 R1-S2*** R2-S2* 
 R2-R1** S1-R2*** 
 R1-R2* 
 Pristino A1-A2* Pristino A1-U1* 
 A1-A2* 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; S1, Góes; S2, 
Urubuqueçaba; R1, Piratininga; R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, 
Prainha; A2, Fortaleza. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
37 
 
Tabela 4. (Continuação). 
 Massa mole Fator de condição (total) 
 C = 0.302ns, n = 34 C = 0.444ns, n = 34 
Fonte df MS F MS F 
Poluição 1 11.294 1.4776 0.1574 0.6132 
Localidade 6 45.861 16.2721*** 0.2567 8.3533*** 
Residual 264 124.009 0.0307 
 
 Teste de SNK Teste de SNK 
 Localidade Poluído R1-S2*** Localidade Poluído R2-S2*** 
 S1-S2*** R1-S2*** 
 R2-S2* S1-S2*** 
 R1-R2*** R2-S1* 
 R1-S1*** 
 Pristino A1-U1** 
 A1-A2** 
 A1-U2* 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; S1, Góes; S2, 
Urubuqueçaba; R1, Piratininga; R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, 
Prainha; A2, Fortaleza. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
38 
 
Tabela 4. (Continuação) 
 Fator de condição (mole) 
 C = 0.209ns, n = 34 
Fonte df MS F 
Poluição 1 5.1044 2.1604 
Localidade 6 2.3626 47.7930*** 
Residual 264 0.0494 
 
 Teste de SNK 
 Localidade Poluído R1-S1*** 
 R2-S1*** 
 R1-S2*** 
 R2-S2*** 
 R1-R2*** 
 Pristino A1-U1** 
 A1-A2** 
 A1-U2*** 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; S1, Góes; S2, 
Urubuqueçaba; R1, Piratininga; R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, 
Prainha; A2, Fortaleza. 
 
 
39 
 
Tabela 5. Análises de variância comparando parâmetros de tamanho, massa e fator de 
condição do T. stalactifera entre habitats poluídos e pristinos. Os resultados do teste de SNK 
são mostrados para fatores significativos. 
 Tamanho Massa total 
 C = 0.445ns, n = 40 C = 0,271ns, n = 40 
Fonte df MS F MS F 
Localidade 6 25.4531 5.451*** 25.9686 27.495*** 
Residual 273 4.6695 0.9445 
 
 Teste de SNK Teste de SNK 
 Localidade A1-R1*** Localidade U2-R1*** 
 U2-R1** U1-R1*** 
 A1-R2** A1-R1*** 
 A1-S1** U2-A2*** 
 U1-A2*** 
 A1-A2*** 
 U2-S1*** 
 U1-S1*** 
 A1-S1*** 
 R2-S1* 
 U2-R2*** 
 U1-R2*** 
 U2-A1*** 
 U1-A1* 
 U2-U1** 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; S1, Góes; R1, 
Piratininga; R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, Prainha; A2, 
Fortaleza. 
 
 
 
 
 
 
40 
 
Tabela 5. (Continuação). 
 Massa mole Fator de condição (total) 
 C = 0.284ns, n = 40 C = 0,259ns, n = 40 
Fonte df MS F MS F 
Localidade 6 0.4759 40.2*** 3.5385 28.264*** 
Residual 273 0.0118 0.1252 
 
 Teste de SNK Teste de SNK 
 Localidade U2-S1*** Localidade U2-A2*** 
 U1-S1*** U1-A2*** 
 A1-S1*** R2-A2*** 
 U2-R1*** U2-S1*** 
 U1-R1*** U1-S1*** 
 A1-R1*** R2-S1*** 
 U2-R2*** U2-R1*** 
 U1-R2*** U1-R1*** 
 A1-R2*** R2-R1** 
 U2-A2*** U2-A1*** 
 U1-A2*** U1-A1*** 
 A1-A2*** R2-A1** 
 U2-A1*** U2-R2* 
 U1-A1* U1-R2* 
 U2-U1*** U2-U1* 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; S1, Góes; R1, 
Piratininga; R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, Prainha; A2, 
Fortaleza. 
 
 
41 
 
Tabela 5. (Continuação) 
 Fator de condição (mole) 
 C = 0.236ns, n = 40 
Fonte df MS F 
Localidade 6 5.3446 30.377*** 
Residual 273 0.1759 
 
 Teste de SNK 
 Localidade U2-S1*** 
 U1-S1*** 
 A1-S1* 
 U2-A2*** 
 U1-A2*** 
 U2-R2*** 
 U1-R2*** 
 U2-R1*** 
 U1-R1*** 
 U2-A1*** 
 U1-A1*** 
 U2-U1** 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; S1, Góes; R1, 
Piratininga; R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, Prainha; A2, 
Fortaleza. 
 
 
42 
 
Tabela 6. Análises de variância comparando parâmetros de tamanho, massa e fator de 
condição do P. perna entre habitats poluídos e pristinos. Os resultados do teste de SNK são 
mostrados para fatores significativos. 
 Tamanho Massa 
 C = 0.562ns, n = 26 C = 0,543ns, n = 26 
Fonte df MS F MS F 
Localidade 4 2417.35 46.244*** 130.072 25.437*** 
Residual 125 52.27 5.113 
 
 Teste de SNK Teste de SNK 
 Localidade R2-U2*** Localidade R2-U2*** 
 A1-U2*** A1-U2*** 
 R1-U2*** R1-U2*** 
 R2-U1*** R2-U1*** 
 A1-U1*** A1-U1*** 
 R1-U1*** R1-U1*** 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; R1, Piratininga; 
R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, Prainha; 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
43 
 
Tabela 6. (Continuação) 
 Fator de condição 
 C = 0.254, n = 26 
Fonte df MS F 
Localidade 4 0.1791 9.8147*** 
Residual 125 0.0183 
 
 Teste de SNK 
 Localidade U1-R1*** 
 U2-R1** 
 A1-R1* 
 R2-R1* 
 U1-R2** 
 U1-A1** 
 U1-U2* 
*P < 0.05; **P < 0.01; *** P < 0.001, ns efeito não significativo; C, Teste de Conchran; R1, Piratininga; 
R2, Praia vermelha; U1, Praia grande; U2, Praia vermelha do sul; A1, Prainha; 
 
 
 
44 
 
Apêndice 2 
 
Algas 
Resemblance: D1 Euclidean distance 
 
 
Sums of squares type: Type III (partial) Fixed 
effects sum to zero for mixed terms 
Permutation method: Unrestricted permutation of raw data 
Number of permutations: 9999 
 
Factors 
Name Abbrev. Type Levels 
status st Fixed 2 
PERMANOVA table of results 
 Unique 
Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms P(MC) 
 
st 1 3.1081E+09 3.1081E+09 1.1441 0.4026 10 0.3532 
Res 4 1.0867E+10 2.7168E+09 
Total 5 1.3975E+10 
 
Details of the expected mean squares (EMS) for the model 
Source EMS 
st 1*V(Res) + 3*S(st) 
Res 1*V(Res) 
45 
 
Echinolittorina ziczac 
Resemblance: D1 Euclidean distance 
 
 
Sums of squares type: Type III (partial) 
Fixed effects sum to zero for mixed terms 
Permutation method: Permutation of residuals under a reduced model 
Number of permutations: 9999 
 
Factors 
Name Abbrev. Type Levels 
status st Fixed 2 
region re Random 2 
PERMANOVA table of results 
 
 
 
 
 Unique 
Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms P(MC) 
st 1 9.0809E+06 9.0809E+06 0.073972 1 3 0.8572 
re(st) 2 2.4552E+08 1.2276E+08 1.6155 0.2925 315 0.2974 
Res 4 3.0397E+08 7.5992E+07 
Total 7 5.5857E+08 
 
Details of the expected mean squares (EMS) for the model 
Source EMS 
st 1*V(Res) + 2*V(re(st)) + 4*S(st) 
re(st) 1*V(Res) + 2*V(re(st)) 
Res 1*V(Res) 
46 
 
Stramonita haemastoma 
Resemblance: D1 Euclidean distance 
 
 
Sums of squares type:Type III (partial) 
Fixed effects sum to zero for mixed terms 
Permutation method: Permutation of residuals under a reduced model 
Number of permutations: 9999 
 
Factors 
Name Abbrev. Type Levels 
status st Fixed 2 
region re Random 2 
PERMANOVA table of results 
 
 
 
 
 Unique 
Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms P(MC) 
st 1 1.2841E+08 1.2841E+08 1.1331 0.3293 3 0.3945 
re(st) 2 2.2665E+08 1.1333E+08 1.8954 0.1096 315 0.1681 
Res 4 2.3916E+08 5.9789E+07 
Total 7 5.9422E+08 
 
Details of the expected mean squares (EMS) for the model 
Source EMS 
st 1*V(Res) + 2*V(re(st)) + 4*S(st) 
re(st) 1*V(Res) + 2*V(re(st)) 
Res 1*V(Res) 
47 
 
Mytilaster solisianus 
Resemblance: D1 Euclidean distance 
 
 
Sums of squares type: Type III (partial) 
Fixed effects sum to zero for mixed terms 
Permutation method: Unrestricted permutation of raw data 
Number of permutations: 9999 
 
Factors 
Name Abbrev. Type Levels 
status st Fixed 2 
region re Random 2 
PERMANOVA table of results 
 
 
 
 
 Unique 
Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms P(MC) 
st 1 4.4444E+10 4.4444E+10 1.0202 0.6628 3 4213 
re(st) 2 8.7129E+10 4.3565E+10 1.0084 0.461 313 0.4449 
Res 4 1.728E+11 4.3201E+10 
Total 7 3.0438E+11 
 
Details of the expected mean squares (EMS) for the model 
Source EMS 
st 1*V(Res) + 2*V(re(st)) + 4*S(st) 
re(st) 1*V(Res) + 2*V(re(st)) 
Res 1*V(Res) 
48 
 
Tetraclita stalactifera 
 
Resemblance: D1 Euclidean distance 
 
 
Sums of squares type: Type III (partial) 
Fixed effects sum to zero for mixed terms 
Permutation method: Unrestricted permutation of raw data 
Number of permutations: 9999 
 
Factors 
Name Abbrev. Type Levels 
status st Fixed 2 
PERMANOVA table of results 
 Unique 
Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms P(MC) 
 
st 1 7.4592E+07 7.4592E+07 0.42614 0.7408 35 0.6708 
Res 5 8.752E+08 1.7504E+08 
Total 6 9.4979E+08 
 
Details of the expected mean squares (EMS) for the model 
Source EMS 
st 1*V(Res) + 3.4286*S(st) 
Res 1*V(Res) 
49 
 
Chthamalus sp. 
Resemblance: D1 Euclidean distance 
 
 
Sums of squares type: Type III (partial) 
Fixed effects sum to zero for mixed terms 
Permutation method: Permutation of residuals under a reduced 
model Number of permutations: 9999 
 
Factors 
Name Abbrev. Type Levels 
status st Fixed 2 
region re Random 2 
PERMANOVA table of results 
 
 
 
 
Unique 
Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms P(MC) 
st 1 5.4187E+06 5.4187E+06 0.065961 1 3 0.9015 
re(st) 2 1.643E+08 8.215E+07 0.74277 0.5261 315 0.539 
Res 4 4.424E+08 1.106E+08 
Total 7 6.1211E+08 
 
Details of the expected mean squares (EMS) for the model 
 Source EMS 
st 1*V(Res) + 2*V(re(st)) + 4*S(st) 
re(st) 1*V(Res) + 2*V(re(st)) 
Res 1*V(Res) 
 
 
Lottia subrugosa 
Resemblance: D1 Euclidean distance 
 
 
Sums of squares type: Type III (partial) 
Fixed effects sum to zero for mixed terms 
Permutation method: Permutation of residuals under a reduced model 
Number of permutations: 9999 
 
Factors 
Name Abbrev. Type Levels 
status st Fixed 2 
region re Random 2 
 
PERMANOVA table of results 
 Unique 
Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms P(MC) 
st 1 7.585E+10 7.585E+10 0.94243 0.6604 3 0.4411 
re(st) 2 1.6097E+11 8.0484E+10 1.0759 0.4827 314 0.418 
Res 4 2.9923E+11 7.4808E+10 
Total 7 5.3605E+11 
 
Details of the expected mean squares (EMS) for the model 
 Source EMS 
st 1*V(Res) + 2*V(re(st)) + 4*S(st) 
re(st) 1*V(Res) + 2*V(re(st)) 
Res 1*V(Res)