TRANSMISSO_DE_FITOBACTERIOSES_POR_INSETOS

Prévia do material em texto

Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, Recife, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
ROSA DE LIMA RAMOS MARIANO*
ELINEIDE BARBOSA DA SILVEIRA*
MARIA DE FÁTIMA CORREIA PONTES
FRANK MAGNO DA COSTA
SARAH JACQUELINE CAVALCANTI DA SILVA
Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, Pernambuco.
*Pesquisador CNPq
_______________
RESUMO
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
Bactérias fitopatogênicas são responsáveis por importantes doenças de cultivos
econômicos e podem ser disseminadas por insetos, entre outros agentes. Dois
tipos de relação patógeno-vetor podem ser identificados, a associação íntima
e a contaminação acidental. O objetivo desta revisão foi analisar algumas
fitobacterioses nas quais os insetos vetores têm papel importante, tais como:
a murcha-bacteriana das cucurbitáceas (Erwinia tracheiphila), clorose-variegada
dos citros e outras doenças causadas por Xylella fastidiosa, crestamento-
bacteriano do caupi (Xanthomonas axonopodis pv. vignicola) e da mandioca (X.
axonopodis pv. manihotis) e podridões-moles (Pectobacterium carotovorum subsp.
carotovorum).
Termos para indexação: bactérias fitopatogênicas, disseminação, insetos,
Erwinia tracheiphila, Xylella fastidiosa, Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum.
ABSTRACT
PLANT BACTERIAL DISEASES TRANSMITTED BY INSECTS
Plant pathogenic bacteria cause important diseases in economic crops and
may be disseminated by insects among other agents. Two main kinds of
vector-pathogen interaction may be found, the intimate association and the
accidental contamination. This review aims to analyze some of the plant
bacterial diseases in which insects play important role such as: bacterial wilt
of cucurbits (Erwinia tracheiphila), citrus variegated chlorosis and other diseases
caused by Xylella fastidiosa, bacterial blight of cowpea (Xanthomonas axonopodis
pv. vignicola) and cassava (X. axonopodis pv. manihotis) and soft rots (Pectobacterium
carotovorum subsp. carotovorum).
215
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
Index terms: plant pathogenic bacteria, dissemination, insects, Erwinia
tracheiphila, Xylella fastidiosa, Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum.
1. INTRODUÇÃO
Bactérias fitopatogênicas são responsáveis por importantes doenças de cultivos
econômicos e podem se disseminar ativamente, pela movimentação de células
flageladas em curtas distâncias, ou passivamente. A disseminação passiva pode ser
direta ou indireta. A direta é realizada pelo transporte de sementes, mudas ou órgãos
de propagação vegetativa infectados ou infestados. A disseminação passiva indireta
é feita por agentes como água, ventos, insetos, homem, animais silvestres, ferramentas
e implementos agrícolas.
Insetos podem disseminar bactérias fitopatogênicas à curta ou longa distâncias,
dependendo do tipo de inseto, da associação inseto–fitobactéria e das condições
ambientais, em particular o vento (Agrios, 2005).
Além de disseminarem bactérias, os insetos também as introduzem em locais
determinados no hospedeiro, onde podem se multiplicar. Em alguns casos, as bactérias
fitopatogênicas persistem em insetos e dependem desses vetores específicos para
sobrevivência e disseminação. Em outros casos, os insetos são importantes, mas não
essenciais para a disseminação (Agrios, 2005).
Dois tipos de relação patógeno–vetor podem ser identificados. No primeiro,
que pode ser denominado associação íntima, o patógeno atravessa as membranas
para entrar no corpo do vetor e pode se multiplicar internamente. Essencialmente, o
vetor é infectado pelo patógeno e pode transmitir essa infecção pelo restante da
vida, algumas vezes, inclusive, passando essa capacidade para a progênie. No segundo
tipo, que pode ser denominado contaminação acidental, o patógeno é conduzido
externamente, sobre o corpo, no aparelho bucal ou dentro do trato digestivo. O
patógeno não transpõe as barreiras das membranas para entrar ou sair do vetor e
não se multiplica dentro do mesmo. Neste caso, é dito que o vetor foi contaminado
pelo patógeno (Lucas, 1998).
A associação íntima inclui a transmissão de bactérias fitopatogênicas por insetos
restritos a pequenos grupos de plantas (Venette, 1982). Exemplo desta associação é
a transmissão de Pantoea stewartii (Smith) Mergaert et al. por Chaetonema pulicaria (Melsh.)
e de Erwinia tracheiphila (Smith) Bergey et al. por Acalyma vittatum (Fabricius) e Diabrotica
216
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
undecimpunctata howardii Barber. Segundo Carter (1962) E. tracheiphila é totalmente
dependente das atividades dos coleópteros para sobrevivência, disseminação e
inoculação, não existindo outro meio de transmissão. Já no caso de P. stewartii, C.
pulicaria não é o único agente de disseminação, embora seja o principal.
Não menos importante é o exemplo de contaminação acidental de Erwinia
amylovora (Burril) Winslow por 100 ou mais espécies de insetos que a disseminam e
contribuem para a importância da queima da macieira e da pereira (Harrison et al.,
1980), ainda não destectada no Brasil.
Quando a dispersão da bactéria fitopatogênica é altamente dependente do
organismo vetor, o triângulo da doença se torna um tetraedro (Figura 1), sendo
necessário o entendimento do comportamento do vetor e das interações do mesmo
com o hospedeiro, fitobactéria e ambiente.
Figura 1. — Tetraedro de doença causada por bactéria fitopatogênica intimamente
associada a inseto vetor (Adaptado de Lucas, 1998).
O objetivo da presente revisão foi analisar algumas fitobacterioses nas quais os
insetos vetores têm papel importante.
2. MURCHA–BACTERIANA DAS CUCURBITÁCEAS – ERWINIA TRACHEIPHILA
A murcha bacteriana causada por E. tracheiphila (Figura 2) é uma importante
doença das cucurbitáceas, principalmente nas regiões onde os insetos vetores A.
vittatum e D. undecimpunctata howardii estão presentes (Ellers–Kirk et al., 2000). A
bactéria é transmitida apenas por vetores em campo, não sendo transmitida por
217
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
semente, sendo incapaz de sobreviver no solo. Também, não penetra tecidos do
hospedeiro por aberturas naturais, a exemplo dos hidatódios e estômatos (Agrios,
2005), embora Rand & Enlows (1916) tenham relatado infecção de plantas sadias
após inoculação por aspersão.
Figura 2. — Murcha–bacteriana das cucurbitáceas. (Fonte: http://
www.hort.purdue. edu/rhodcv/hort410/cucumb/bacwilt.jpg)
Os vetores relatados para esta bactéria são o besouro listrado do pepino (A.
vittatum) e o besouro manchado do pepino (D. undecimpunctata) (Rand & Enlows,
1916), os quais embora tenham capacidade de transmitir a bactéria e possuírem
ciclos de vida bastante semelhantes, não são igualmente importantes no ciclo de
vida de E. tracheiphila (Figura 3) (Fleischer et al., 1999; Day, 1996). O besouro
manchado do pepino alimenta–se de outras culturas por exemplo o amendoim e
milho, enquanto que o besouro listrado possui gama de hospedeiros mais restrita,
alimentando–se, quase exclusivamente, de cucurbitáceas, quando atingem o estádio
adulto. A fase larval deste inseto depende exclusivamente de cucurbitáceas para
desenvolvimento (Day, 1996). Além de transmitir a doença às plantas sadias, estes
insetos causam vários danos mecânicos às plantas incluindo destruição das plântulas,
flores, folhas e raiz, devido a sua forma de alimentação (Ellers–Kirk et al., 2000).
218
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
Figura 3. — Ciclo da murcha–bacteriana das cucurbitáceas causada por
Erwinia tracheiphila (Et). (Fonte: Zitter & Kennelly, http://
vegetablemdonline.ppath.cornell.edu/factsheets/BWCyclePoster.htm)
Cada inseto pode contaminar de três a quatro plantas sadias depois de ter sido
infectado em uma planta doente. Há relatosde que alguns besouros do pepino são
capazes de transmitir a doença, mesmo três a seis semanas após o contágio. No
entanto, para que a infecção ocorra é necessário que haja uma película de água sobre
os tecidos do hospedeiro, permitindo a locomoção da bactéria até a ferida e
possibilitando a entrada no xilema (Rand & Enlows, 1916; Agrios, 2005).
O controle da doença depende do manejo do vetor adulto para que a transmissão
do patógeno cesse (Yao et al., 1996). Este controle pode ser feito utilizando–se
inseticidas a exemplo do carbaril, metoxicloro e rotenona (Agrios, 2005), porém o
manejo da larva também é viável. Ellers–Kirk et al. (2000) reduziram a sobrevivência
larval em 57% ao introduzirem o nematóide entomopatogênico Steinernema sp.
Outros trabalhos têm demonstrado a eficiência do uso de rizobactérias (Zehnder
et al., 2001), plástico preto (Necibi et al., 1992), metabólitos microbianos (Reed et al.,
1986; Johnson et al., 1993), plantas armadilhas (Pair, 1997), cultivares resistentes
219
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
(Brust & Rane, 1995) e iscas hormonais (Fleischer & Kirk, 1994), para o controle do
vetor.
Zehnder et al. (2001) demonstraram que plantas de pepino tratadas com BPCP
(Bactérias Promotoras de Crescimento de Plantas), apresentaram maior crescimento,
produtividade e redução da murcha–bacteriana. Observou–se que estas plantas eram
menos preferidas para alimentação por A. vittatum e D. undecimpunctata e
posteriormente evidenciou–se que havia redução de compostos secundários tal como
a cucurbitacina, um estimulador alimentar dos besouros. No entanto, também na
ausência de vetores, as BPCP induziram resistência na planta a E. tracheiphila e outros
patógenos (Zehnder et al., 2001). Em concordância, Moran (2001) demonstrou que
em folhas de mudas com infecções bacterianas ou infestadas por D. undecimpunctata
houve aumento de atividade da enzima peroxidase, ligada à defesa da planta, o que
também sugere indução de resistência.
3. CLOROSE–VARIEGADA DOS CITROS (CITRUS SPP.) E OUTRAS DOENÇAS
CAUSADAS POR XYLELLA FASTIDIOSA
O gênero Xylella tem uma única espécie denominada Xylella fastidiosa Wells et al.
Esta bactéria infecta várias espécies botânicas causando grandes perdas. As principais
doenças causadas por X. fastidiosa são: clorose–variegada dos citros, requeima–das–
folhas ou atrofia–dos–ramos do cafeeiro, escaldadura–das–folhas da ameixeira, mal–
de–pierce da videira e doença phony do pessegueiro, sendo que as duas últimas não
ocorrem no Brasil.
A clorose–variegada dos citros foi relatada no Brasil em 1987 no município
de Colina, SP e atualmente ocorre em todas as regiões citrícolas brasileiras. É também
conhecida por “amarelinho” pelo sintoma de clorose foliar generalizada, que em
casos de alta severidade confere um aspecto amarelado às plantas (Figura 4A). A
doença afeta as variedades comerciais de laranja–doce (Citrus sinensis (L.) Osbeck)
Pêra, Natal, Hamlin, Valência, Folha murcha, Baianinha e Barão, entre outras, sobre
diferentes porta–enxertos (Carvalho et al., 1995). As principais perdas ocasionadas
pela clorose–variegada dos citros são resultantes da redução do tamanho do fruto
(Figura 4B), com reflexo direto na qualidade do mesmo, tornando–o imprestável ao
mercado de consumo “in natura” (Negri, 1990).
220
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
Figura 4. — Sintomas da clorose–variegada dos citrus em folhas e frutos
(Fonte: http://www.fundecitrus.com.br/doencas/cvc.html)
A requeima–das–folhas ou atrofia–dos–ramos do cafeeiro (Coffea spp.)
foi relatada pela primeira vez em 1995, em São Paulo, SP, sendo, a partir de então,
observada nas principais regiões produtoras de café do País (Paradela Filho et al.,
1997). A doença caracteriza–se por encurtamento dos entrenós e, à medida que se
agrava ocorre senescência foliar precoce na base dos ramos, resultando em pequeno
número de folhas no ápice, redução de pecíolos e área foliar, com frutos menores e
agrupados (Figura 5) (Paradela Filho et al., 1997).
Figura 5. — Sintomas da requeima–das–folhas ou atrofia–dos–ramos em
frutos e ramos de cafeeiro. (A) Ramo sadio à esquerda e ramo infectado à
direita; (B) Morte de ramos laterais e aparecimento de varetas. (Fonte: Paradela
Filho et al., 1999).
A escaldadura–das–folhas da ameixeira (Prunus salicina Lindl.) apresenta
sintomas de necrose marginal, queima de bordos e queda prematura de folhas, seca
de ramos, declínio no vigor e na produção e, finalmente, morte prematura da planta
(Figura 6). No Brasil, não se conhece a data precisa da ocorrência inicial, mas os
221
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
primeiros relatos foram feitos a partir de 1974, em pomares comerciais nas imediações
de Curitiba. No Paraná, causou a morte de milhares de ameixeiras e o abandono de
pomares (Mohan et al., 1980).
Figura 6. — Sintomas da escaldadura–das–folhas da ameixeira em frutos
(A) e folhas (B) (Fonte: http://www6.ufrgs.br/agronomia/fitossan/
herbariovirtual/fotos).
De acordo com Hopkins (1989) X. fastidiosa é transmitida de maneira natural
para as plantas por cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae) (Figura 7).
Figura 7. — Ciclo da clorose–variegada dos citros causada por Xylella fastidiosa
(Xf) (Fonte: http://www.ipm.ucdavis.edu/PD/pdrfp_attacha.html).
222
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
Em se tratando de citros, as espécies de cigarrinhas envolvidas na transmissão
da bactéria, são: Bucephalogonia xanthophis (Berg), Dilobopterus costalimai (Young),
Acrogonia citrina (Marucci et al., 2002), Oncometopia sp., Plesiommata corniculata (Young),
Homalodisca ignorata (Melichar) e Acrogonia virescens (Metcalf) (Roberto et al., 1996;
Yamamoto et al., 2002). No entanto, o FUNDECITRUS (2007) citou outras espécies
vetoras que são mostradas na Figura 8.
Figura 8. — Algumas cigarrinhas vetoras da clorose–variegada dos citros:
(A) Acrogonia citrina, (B) Oncometopia fascialis, (C) Bucephalogonia xanthophis, (D)
Dilobopterus costalimais, (E) Plesiomata corniculata, (F) Homalodisca ignorata, (G)
Acrogonia virescens e (H) Ferrariana trivittata (Fonte: http://www.fundecitrus.
com.br/doencas/cvc.html).
B. xanthophis, D. costalimai, H. ignorata e Oncometopia facialis (Signoret) (Cicadellidae)
foram eficientes transmissoras experimentais de X. fastidiosa a partir de espécimes
criados em laboratório, que adquiriram a bactéria sob confinamento em plantas de
cafeeiro infectadas (Marucci, 2003).
Em pessegueiro e videira, insetos da subfamília Cicadellinae são capazes de
transmitir X. fastidiosa, destacando–se Draeculacephala minerva (Ball), Corneocephala fulgida
(Nott.), Graphocephala atropunctata (Signoret), Homalodisca coagulata (Say) e Oncometopia
nigricans (Walker), sendo que G. atropuncata está envolvida diretamente no processo
da doença de Pierce, por ser a principal espécie de cigarrinha transmissora da bactéria
para a videira (Purcell & Hopkins, 1996).
Os insetos pertencentes à ordem Hemiptera possuem aparelho bucal do tipo
sugador tetraqueta e, portanto, alimentam–se sugando seiva bruta carreada pelos
vasos do xilema de plantas hospedeiras. Não seria surpreendente achar que todos os
223
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
insetos que se alimentam de seiva do xilema são vetores de X. fastidiosa, porém é
importante lembrar que nem todas as bactérias limitadas ao xilema são assim
transmitidas, como é o caso de Leifsonia xyli (Davis et al.) Evtushenko et al. que não
possui inseto vetor (Barbehenn, 1993). Na literatura, praticamente, não existem ou
são escassas as informações sobre o comportamento da X. fastidiosa no interior das
cigarrinhas e os mecanismos envolvidos no processo de transmissão (Alves, 2003).
O entendimentodo mecanismo de transmissão da bactéria pelo vetor é importante
não apenas para identificar o vetor, mas, também, para avaliar a resistência de uma
cultivar, dados de campo e epidemiológicos (Alves, 2003).
Estudos sobre colonização de cigarrinhas por bactérias limitadas ao xilema
evidenciaram células bacterianas aderidas ao revestimento cuticular em várias partes
do tubo digestivo anterior (estomodéu) dos vetores, incluindo o cibário (ou câmara
de sucção), o pré–cibário e a abertura do esôfago. Portanto, se a bactéria se multiplicar
no intestino, a transmissão pode persistir até que a mesma seja perdida no momento
da ecdise do inseto pela perda do revestimento interno do tubo digestivo. Em se
tratando de insetos na fase adulta, uma vez adquirindo a bactéria, estes permanecem
infectivos por tempo indeterminado, pelo fato de não mais realizarem ecdise. Para
uma boa eficiência de transmissão, X. fastidiosa requer menos de 100 células cultiváveis
por inseto. Uma desvantagem do mecanismo de transmissão proposto é que não
explica o porquê outros insetos que também se alimentam da seiva e que, portanto,
entram em contato com a seiva infectada com X. fastidiosa, não sejam vetores. Estas
informações sobre período latente, retenção de infectividade e distribuição da bactéria
no vetor permitem inferir que o modo de transmissão de X. fastidiosa é do tipo
propagativo, porém não circulativo (Brlansky et al., 1983).
No Brasil, o manejo das doenças causadas por X. fastiodiosa é fundamentado
principalmente no controle químico do inseto vetor com inseticidas sistêmicos do
grupo dos neonicotinóides (Yamamoto; Roberto; Pria Junior, 2000), inseticidas de
contato (Yamamoto et al., 2000) ou reguladores de crescimento de insetos (Prabhaker
& Toscano, 2007). Uma outra forma de controle dos vetores de X. fastidiosa é o
emprego de plantas iscas ou culturas armadilhas, sendo mais adequadas Aloysia
virginata (Ruiz & Pav.) Juss., Croton urucurama Baill., Lantana camara L. e Vernonia
condensata Baker, pois são atrativas às cigarrinhas e têm desenvolvimento rápido
(Marques, 2006). No caso específico da clorose variegada dos citros são
recomendados: uso de mudas sadias, poda de ramos com sintomas iniciais em plantas
224
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
com mais de 2 anos e erradicação de plantas abaixo dessa idade, além de controle
das cigarrinhas vetoras (FUNDECITRUS, 2007).
4. CRESTAMENTO–BACTERIANO DO CAUPI (XANTHOMONAS AXONOPODIS PV.
VIGNICOLA) E DA MANDIOCA (X. AXONOPODIS PV. MANIHOTIS)
Duas importantes doenças de plantas com distribuição mundial são o
crestamento–bacteriano do caupi (Vigna unguiculata L. Walp), causado pela bactéria
Xanthomonas axonopodis pv. vignicola (Burkholder) Dye, e o crestamento–bacteriano da
mandioca (Manihot esculenta Crantz) causado por X. axonopodis pv. manihotis (Bondar)
Vauterin et al. (Figura 9).
Figura 9. — Crestamento–bacteriano da mandioca (A) e do caupi (B). (Fontes:
www.doa.go.th/fieldcrops/cas/pest/p.01.htm e www.bspp.org.)
Em caupi, a semente contaminada é o maior agente de disseminação do
crestamento bacteriano. Restos de cultura e plantas invasoras não parecem ser fontes
importantes de inóculo, mas podem contribuir para disseminação secundária de X.
axonopodis pv. vignicola por meio da chuva e de insetos vetores durante o período de
cultivo, bem como para infecção primária em novos plantios, quando o caupi é
cultivado em duas estações por ano (Sikirou & Wydra, 2004).
Em mandioca, a disseminação do patógeno a longas distâncias é realizada
principalmente por material propagativo infectado. No campo, as bactérias são
disseminadas de uma planta para outra por respingos de chuva e insetos (Agrios,
2005). Plantas de mandioca são atacadas por numerosos insetos (Bellotti, 2002)
entre os quais, o gafanhoto Zonocerus variegatus L. (Orth.: Acrididadae) tem papel
importante também durante a estação chuvosa, quando os sintomas do crestamento–
bacteriano são prevalentes (Bernays et al., 1977). Xanthomonas axonopodis pv. manihotis
foi encontrada em água de lavagem e macerados de insetos e em fezes de Z. variegatus,
225
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
Gonocephalum simples Fab. (Col.: Tenebrionidae) e Ischnotrachelus spp. (Col.: curculionidae)
(Daniel et al., 1981; Bani, 1990).
O gafanhoto Z. variegatus destaca–se como importante praga das duas culturas e
a preferência desse inseto por folhas com crestamento–bacteriano tem sido relatada
(Bani, 1990; Modder, 1994). Um pré–requisito para um eficiente controle do
crestamento–bacteriano em caupi e mandioca é o entendimento da epidemiologia e
ciclo da doença (Figura 10).
Figura 10. — Ciclo do crestamento–bacteriano da mandioca causado por
Xanthomonas axonopodis pv. manihotis (Xam) (Adaptado de Agrios, 2005).
Só recentemente, informações mais detalhadas sobre a detecção, sobrevivência
e transmissão de X. axonopodis pv. vignicola e X. axonopodis pv. manihotis por insetos
vetores foram obtidas. Zandjanakou–Tachin et al. (2007) estudaram a transmissão
de X. axonopodis pv. vignicola em caupi por insetos. Os gafanhotos Z. variegatus, Oedaleus
senegalensis Uvarov, Pyrgomorpha cognata Krauss e Chrotogonus senegalensis Krauss (todos
Orth.: Acrididae); a abelha Apis mellifera (Hym.: Apiidae); os besouros da folha do
caupi, Ootheca mutabilis Sahlberg (Col.: Chrysomelidae), Mylabris spp. (Col.: Meloidae)
e um besouro predador, Exochomus troberti Mulsant (Col.: Coccinelidae), que ocorrem
naturalmente em campos de caupi com crestamento–bacteriano foram coletados
226
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
para detecção de X. axonopodis pv. vignicola. A bactéria foi isolada de sete das oito
espécies, com exceção de C. senegalensis, em diversos locais do corpo, incluindo a
superfície exterior, mandíbulas, pernas, intestino e fezes.
Testes de transmissão experimental de X. axonopodis pv. vignicola para plantas
sadias de caupi utilizando gafanhotos Z. variegatus contaminados não resultou em
sintomas de crestamento–bacteriano. No entanto, o patógeno foi encontrado
epifiticamente nas plantas, uma semana após a transferência, numa população variando
de 1,0 x 101 a 8,9 x 104 UFC/g de folha.
Estudos de detecção de X. axonopodis pv. manihotis em diversos órgãos de Z.
variegatus coletados em campos de mandioca com crestamento–bacteriano revelaram
baixa população da bactéria nas mandíbulas, pernas e intestino e alto número nas
fezes do inseto (Zandjnakou–Tachin et al., 2007).
Em plantações de mandioca, as fezes de Z. variegatus são normalmente encontradas
na superfície adaxial das folhas ou sobre o solo, que são umedecidos por chuva ou
orvalho. Durante a estação chuvosa, a multiplicação de X. axonopodis pv. manihotis
pode ser iniciada sobre folhas e constituir inóculo secundário (Daniel & Boher,
1985; Zandjnakou–Tachin et al., 2007). A incidência de gotas de chuva na superfície
adaxial pode disseminar a bactéria para a superfície abaxial da mesma folha, que
contém mais estômatos para penetração do patógeno. Ventos fortes ou chuvas
dirigidas por ventos podem transportar fezes infestadas com os patógenos e insetos
contaminados (ínstar de larvas jovens) dentro ou entre plantações suscetíveis.
Xanthomonas axonopodis pv. manihotis sobreviveu a passagem através do inseto em
suficiente número (5,8 x 107 UFC/ g de fezes) para infecção de plantas de mandioca
sob condições favoráveis, porém a multiplicação no inseto não foi observada. A
bactéria sobreviveu menos de 1 semana no intestino do inseto; 5 semanas nas fezes
sob condições controladas e menos de 2 semanas em fezes expostas a luz solar. A
rápida redução da população bacteriana pode ter sido devido à dessecação, e à presença
de enzimas ou microbiota no canal alimentar, inibindo a sobrevivência do patógeno
(Zandjnakou–Tachin et al., 2007). Daniel & Boher (1985) sugeriramque no Congo
a bactéria pode sobreviver e multiplicar–se no canal alimentar de Z. variegatus durante
a estação seca, aproximadamente dois meses.
Apesar de Bani (1990) não ter observado sintomas após deposição de fezes
contaminadas de Z. variegatus sobre folhas de mandioca sadias, a transmissão de X.
axonopodis pv. manihotis por meio das fezes contaminadas com o patógeno desse
gafanhoto, para folhas sadias, feridas ou escarificadas, foi demonstrada por
227
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
Zandjnakou–Tachin et al. (2007). Tais resultados conflitantes podem ter sido devido
ao isolado do patógeno utilizado, disponibilidade de água na planta ou diferentes
condições ambientais.
A sobrevivência de X. axonopodis pv. manihotis por mais de sete dias sobre ou
dentro Z. variegatus e cinco semanas em fezes desse vetor demonstrou que este pode
ao menos transportar o patógeno para plantações adjacentes.
A transmissão e disseminação por insetos das Xanthomonas patogênicas à mandioca
e caupi a longas distâncias ainda estão sendo investigadas (Zandjnakou–Tachin et
al., 2007) e vários métodos têm sido usados para manejar os prováveis vetores de X.
axonopodis pv. manihotis e X. axonopodis pv. vignicola em campos dessas culturas,
respectivamente. Estes incluem controle natural e biológico, controle cultural,
inseticidas e uso de variedades resistentes. Os principais métodos utilizados para o
controle do gafanhoto Z. variegatus são remoção física, que é difícil e pouco efetiva
(Kekeunou et al., 2006); iscas feitas com raízes cortadas da planta invasora Chromolaena
odorata (L.) King & Robinson, seguindo–se destruição mecânica ou queima (Boppré
& Fischer, 1994); controle biológico com Beauveria bassiana e Metharhyzium sp. em
condições controladas (Fagade et al., 2005) e controle químico (Kekeunou et al.,
2006).
5. PODRIDÕES–MOLES EM DIFERENTES HOSPEDEIROS – PECTOBACTERIUM
CAROTOVORUM SUBSP. CAROTOVORUM
Os sintomas da podridão–mole ocorrem tanto no campo (Figura 11) quanto em
pós–colheita, sendo caracterizados por apodrecimento dos tecidos resultantes da
ação de enzimas pectinolíticas, produzidas por algumas bactérias fitopatogênicas,
principalmente Pectobacterium spp.
Figura 11. — Podridão–mole da alface (A) e couve chinesa (B) em campo
(Vitória de Santo Antão e Chã–Grande – PE, 2005).
228
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
Qualquer grupo de insetos que visite comumente material vegetal com podridão
e, em seguida, plantas sadias pode agir como vetor de bactérias pectinolíticas. Em
geral, a maioria das associações entre insetos e bactérias pectinolíticas são acidentais,
mas existem casos de relações íntimas, que são benéficas a ambos os organismos
envolvidos e, geralmente, causam grandes prejuízos econômicos (Harrison & Brewer,
1982).
Kloepper et al. (1979) relataram contaminação freqüente de dípteros (10 gêneros
de 9 famílias) por Pectobacterium atrosepticum (van Hall) Gardan et al. e P. carotovorum
subsp. carotovorum (Jones) Hauben et al. em campos de batata com podridão–mole,
no Colorado. Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum também havia sido encontrada
contaminando insetos em campos de couve–chinesa (Chiu et al., 1958).
Segundo Harrison et al. (1980), os possíveis tipos de associação entre insetos e
bactérias pectinolíticas podem ser:
1. Insetos ajudam a sobrevivência da bactéria – P. carotovorum subsp. carotovorum
e P. atrosepticum podem sobreviver internamente em Drosophila melanogaster
Meigen e D. busckii Coquillet por 48 a 72 horas (Brewer et al. 1981), enquanto
em habitats não protegidos sobrevivem apenas por duas horas (Graham et
al., 1979). Em geral essas bactérias não possuem esporos de resistência.
2. Insetos disseminam inóculo primário ou secundário de plantas doentes
para sadias – D. melanogaster e outros dípteros são vetores efetivos de P.
carotovorum subsp. carotovorum e P. atrosepticum para plantas de batata sadias
com ferimentos, no laboratório e no campo (Kloepper et al., 1979).
3. Insetos causam ferimentos necessários à penetração de bactérias
pectinolíticas em plantas sadias – Neste caso, a bactéria não está associada
ao inseto, mas vem de outra fonte de inóculo. Na associação entre P.
carotovorum (Jones) Hauben et al. e a broca da íris, Macronoctua onusta Grote,
este inseto é responsável pelos ferimentos que permitem a penetração da
bactéria, já presente na superfície da planta, ou em restos de cultura (Harrison
et al., 1980).
4. Insetos ajudam a bactéria a suportar condições ambientais desfavoráveis
– Na podridão do aipo, causada por P. carotovorum e transmitida pelos dípteros
Scaptomyza graminum (Falen) e Elachiptera costata (Lowe), os insetos põem ovos,
juntamente com as bactérias, nas folhas externas, em períodos de umidade
normal. No entanto, no período seco, isto é feito nas folhas internas, que
229
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
estão protegidas da dessecação, radiação e altas temperaturas (Leach, 1927),
aumentando a sobrevivência da bactéria.
5. Insetos fornecem o substrato para o crescimento das bactérias
fitopatogênicas – A associação entre a mosca da cebola Hylemia antiqua
(Meigen) e P. carotovorum é um exemplo de relação íntima, onde os insetos
requerem que a bactéria desintegre os tecidos da cebola para sua nutrição.
As bactérias são transmitidas para plantas sadias pelos ovos e larvas de H.
antiqua e podem também sobreviver em pupas (Harrison & Brewer, 1982).
O inóculo formado por pectobactérias geralmente não se encontra no solo (Figura
12), o qual pode ser uma fonte importante no caso de outras bactérias causadoras de
podridão–mole a exemplo de Clostridium Prazmowski, Pseudomonas Migula e Bacillus
Cohn. As maiores fontes de inóculo para pectobactérias são os locais de descarte de
material vegetal, os quais são também locais de sobrevivência e multiplicação de
insetos de vários grupos (Harrison & Brewer, 1982). Em pilhas de descarte de batata
na Escócia, 3–5% dos insetos coletados estavam contaminados com P. carotovorum
subsp. carotovorum ou P. atrosepticum (Harrison et al., 1977). Outra possível fonte de
inóculo é a própria planta sadia, onde a bactéria sobrevive e se multiplica epifiticamente
em condições de umidade suficiente da folha, o que atrai os insetos vetores em
potencial, especialmente quando ferimentos na folhagem exsudam fluidos. Em locais
semi–áridos, a umidade da folha pode ser suprida pela irrigação por aspersão (Harrison
& Brewer, 1982).
Restos de culturas infectados também são importantes fontes de inóculo,
principalmente no solo. No caso de batatas, cerca de 100.000 tubérculos são deixados
no campo após a colheita muitos dos quais infectados com pectobactérias
(Perombelon, 1975), servindo como local de multiplicação para insetos. Plantas
voluntárias também servem como fonte de inóculo. Portanto, a maioria dos
reservatórios de inóculo para os insetos vetores podem ser eliminados com adequadas
práticas culturais.
A distância através da qual as pectobactérias são transportadas depende das
características do vetor e das condições ambientais no momento da dispersão. Insetos
habitantes do solo a exemplo de Hylemia platura (Meigen) que dissemina a canela–
preta da batata para batata–semente, provavelmente não o fazem a longas distâncias,
uma vez que suas larvas não têm grande poder de locomoção (Harrison & Brewer,
1982). Da mesma forma, a broca da íris (M. onusta) parece estar envolvida apenas na
230
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
Figura 12. — Ciclo da podridão–mole causada por Pectobacterium spp. em
hortaliças. (Adaptado de Agrios, 2005).
disseminação do inóculo primário da podridão–mole desta ornamental, pois as larvas
não se translocam facilmente de planta para planta (Howard & Leach, 1963).
Diferentemente,a mosca das frutas Drosophila spp., eficiente vetor da bactéria, e que
sobrevive sobre ou dentro deste inseto, locomove–se rapidamente por longas
distâncias, que chegam a 21 Km ou mais da fonte de inóculo, dependendo do vento
e de outras condições ambientais favoráveis (Harrison & Brewer, 1982). Entre os
vários insetos que visitam material vegetal com podridão e são vetores de
pectobactérias, alguns têm maior poder de vôo do que a Drosophila spp. e outros, a
exemplo dos dípteros, que são os vetores mais comuns, podem aproveitar correntes
de vento para serem levados e disseminar o patógeno a grandes distâncias (Harrison
& Brewer, 1982).
A importância dos insetos como vetores de pectobactérias em todas as regiões
produtoras de batata do mundo é grande. Isto porque as bactérias pectinolíticas
podem sobreviver por tempo relativamente longo associadas a insetos, são levadas a
231
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
grandes distâncias, os insetos procuram ferimentos nas plantas e o conjunto desses
fatores cria um mecanismo efetivo de dispersão do patógeno. Um dos maiores
problemas na podridão–mole é a recontaminação de campos por insetos, uma vez
que nestes campos, tratos culturais como colheita e manuseio encarregam–se da
disseminação rápida do patógeno.
Dentre os métodos recomendados para controle da podridão–mole em hortaliças
e outros hospedeiros, a eliminação de restos culturais e manejo das pragas irão
impedir a multiplicação dos insetos e das bactérias, desde que o solo não seja a
principal fonte de inóculo (Harrison & Brewer, 1982).
6. OUTROS EXEMPLOS DA DISSEMINAÇÃO POR INSETOS
Insetos podem atuar tanto como agentes de inoculação, provocando ferimentos
na planta ao se alimentarem, quanto como agentes de disseminação, transportando
células de bactérias viáveis e infectivas (Romeiro, 2005). Várias outras fitobacterioses
podem ser disseminadas por insetos, na maioria das vezes de forma não específica.
A seguir serão citados e comentados brevemente alguns exemplos.
Doenças causadas por espiroplasmas, fitoplasmas e bactérias limitadas
ao floema em diversos hospedeiros – Os insetos são os principais agentes de
disseminação natural de espiroplasmas e fitoplasmas. O ciclo parasita–inseto–planta
é obrigatório: os espiroplasmas e fitoplasmas se mantêm na natureza pela multiplicação
alternativa e obrigatória nas células da planta e dos insetos (Caudwell, 1983).A
transmissão é do tipo propagativa, persistente circulativa, mas não transovariana
(Nault & Ammar, 1989; Goto, 1992).
Moko da bananeira (Ralstonia solanacearum (Smith) Yabuuchi et al.) – Os insetos
visitadores de inflorescências, moscas, abelhas e vespas são eficientes vetores,
principalmente das estirpes “SFR” e “A” que exsudam facilmente de cicatrizes de
brácteas florais ou de outros ferimentos em qualquer parte da planta onde a bactéria
esteja presente (Cordeiro et al., 2005). Várias epidemias de Moko têm sido relatadas
e atribuídas à disseminação por insetos (Buddenhaggen & Elsasser, 1962; Vakili &
Baldwin, 1966).
Murcha–bacteriana do milho (Pantoea stewartii (Smith) Mergaert et al.) – O
besouro C. pulicaria tem estreita associação com o patógeno. Não é o único agente
de transmissão, mas é o vetor principal. As estratégias de manejo são baseadas no
controle do inseto. Apesar de sobreviver por mais de um mês no trato digestivo do
232
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
besouro, não foi comprovado que a bactéria possa sobreviver neste habitat (Venette,
1982).
Galha da oliveira (Pseudomonas savastanoi pv. savastanoi (Smith) Gardan et al.) – A
bactéria pode ser transportada no trato digestivo da mosca das frutas [Dacus oleae
(Gmelin)] da oliveira (Olea europaea L.) durante toda a vida. O patógeno é disseminado
em ovos internamente contaminados depositados na planta. Aparentemente a bactéria
disponibiliza nutrientes da planta para o desenvolvimento das larvas da mosca
(Venette, 1982).
Crestamento–bacteriano do gerânio (Xanthomonas hortorum pv. pelargonii
(Brown) Vauterin et al.) – pode ser disseminada pela mosca branca (Trialeuroides
vaporariorum Westwood), (Bugbee, 1962).
Podridão–anelar da batata (Clavibacter michiganensis subsp. sepedonicus
Spieckermann & Kotthoff) Davis et al.) – O besouro (Leptinobarsa decemlineata Say) e
o afídio (Myzus persicae Sulz.) são vetores do patógeno tanto na fase larval como na
adulta (Christie et al., 1991). Ocorre também transmissão mecânica da doença.
Cancro da avelã (Pseudomonas syringae pv. avellanae Psalidas) – A bactéria pode
ser disseminada pelos vetores Anisandrus dispar Fabr. e Xyleborus saxesenii Ratz, na
Itália (Scortichini, 1998)
Murcha–bacteriana em banana ornamental (Ensete ventricosum (Welw.)
Chesman) e banana (Musa sp.) (Xanthomonas campestris pv. musacearum (Yirgou &
Bradbury) Dye – Neste caso, a bactéria é disseminada por abelhas, moscas das frutas,
moscas de grama e abelhas sem ferrão (Tinzara et al., 2006).
7. DETECÇÃO DE BFP TRANSMITIDAS POR INSETOS
Vários ensaios podem ser realizados para ser determinada a capacidade do inseto
em atuar como agente de disseminação e inoculação, tais como: a) colocar os insetos
livres do patógeno para se alimentarem em plantas doentes por 24 horas; após esse
período, imobilizar os insetos com éter, por exemplo; transferi-los para placas de
Petri com meio de cultura seletivo; isolar as colônias que surgirem e inocular
hospedeiro suscetível em condições ambientais adequadas e observar o
desenvolvimento de sintomas; b) colocar os insetos absolutamente livres do patógeno
para se alimentar em plantas doentes por 24 horas; após esse período imobilizar os
insetos; por os insetos para se alimentar em plantas sadias (Bugbee, 1962).
233
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
A análise dos tecidos das plantas onde os insetos se alimentaram e das estruturas
do inseto (aparelho bucal, patas, ovos, hemolinfa, fezes, produtos de regurgitação e
macerado do aparelho digestivo) pode ser realizada por isolamento e inoculação em
hospedeiro suscetível (Rand & Cash, 1920); ELISA (Enzime Linked Immunosorbent
Assay) com algumas restrições (Yonce & Chang, 1987); imunoflorescência e Bio–
PCR (Christie et al., 1991; Elad et al., 1995; Hildebrand et al., 2000); imunolocalização
e DAS–ELISA (Garcia–Salazar et al., 2000b); microscopia eletrônica de varredura e
transmissão (Garcia–Salazar et al., 2000a; Alves, 2003) e confocal laser (Newman et
al., 2003); PCR com iniciadores específicos (Wen et al., 2006); nested–PCR (Ciapina
et al., 2004) e separação imunomagnética (Pooler et al., 1997).
8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AGRIOS, G.N. Plant Pathology. 5rd ed. Califórnia. Elsevier Academic Press. 2005.
ALVES, E. Xylella fastidiosa – adesão e colonização em vasos do xilema de laranjeira doce,
cafeeiro, ameixeira, fumo e espécies de cigarrinhas vetoras e formação de biofilme sobre
película de poliestireno. (Tese de Doutorado). Piracicaba. Escola Superior de Agricultura
Luiz de Queiroz/Universidade de São Paulo. 2003.
BANI, G. Interacion Zonocerus variegates (Orthoptera, Pyrgomorphidae) Manioc au Congo:
Bioécologie dún ravageur vecteur de la bacteriose. (PhD Thesis). France. Université de
Rennes. 1990.
BARBEHENN, R. & PURCELL A. H. Factores limiting the transmission of a xylem–
inhabiting bacterium Clavibacter xyli subsp. cynodontis to grasses by insects. Phytopathology
83: 859–863. 1993.
BELLOTTI, A.C. Arthropod pests. In: Hillocks, R.J, Thresh, M.J. & Bellotti, A.C. (eds.)
Cassava: biology, production and utilization. Wallingford. CABI. 2002. pp.209–235.
BERNAYS, E.A., CHAPMAN, R.F., LEATHER, E.M., MCCAFFERY, A.R. & MODDER,
W.W. The relationship of Zonocerus variegates (L.) (Acridoidea: Pyrgomorphidae) with cassava
(Manihot esculenta). Bulletin of Entomological Research 67:391–404. 1977.
BOPPRÉ, M. & FISCHER, O.W. Zonocerus and Chromolaena in WestAfrica. A
chemoecological approach towards pest management. In: Krall, S. & Wilps, H. (eds.) New
Trends in Locust Control. Eschborn. GTZ. 1994. pp.107–126.
BREWER, J.W., HARRISON, M.D. & WINSTON, J.A. Survival of Two Varieties of Erwinia
carotovora on Drosophila melanogaster Meigen and Drosophila rusckii Coquillett, (Diptera:
234
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
Drosophilidae) Vectors of Potato Blackleg in Colorado. American Potato Journal 58:439–
449. 1981.
BRLANSKY, R.H., TIMMER, L.W., FRENCH, W.J. & McCOY, R.E. Colonization of
sharpshooter vectors, Oncometopia nigricans and Homalodisca coagulata, by xylem–limited bacteria.
Phytopathology 73: 530–535. 1983.
BRUST, G.E. & RANE, K. . Differential occurrence of bacterial wilt in muskmelon due to
preferential striped cucumber beetle feeding. HortScience 30: 1043–1045. 1995.
BUDENHAGGEN, I. & ELSASSER, T.A. Insect dissemination – a newley discovered
mode of spread of bacterial wilt in banana. Phytopathology 52: 726. 1962.
BUGBEE, W.M. Whitefly transmission of Xanthomonas pelargonii. Phytopathology 52:5. 1962.
CARTER, W. Insects in relation to plant diseases. 2nd ed. New York. John Willey & Sonns.
1962.
CARVALHO, M.L.V., ROSSETI, V. & POMPEU, J.R. Evolução da sintomatologia de clorose
variegada dos citros, em laranja doce (Citrus sinensis). Fitopatologia Brasileira 20: 351. 1995.
CAUDWELL, A. L’origine des jaunisses à mycoplasmes (MLO) des plantes et l’exemple
des jaunisses de la vigne. Agronomie 3:103–111. 1983.
CHIU, W. F., YUEN, C. S., WU, C. A. On the overwintering and dissemination of soft rot
organisms, Erwinia aroideae (Towns) Holland. Acta Phytopathol. Sin. 4:8–15 (In Chinese)
1958. Citado por PÉROMBELON, M.A.M. & KELMAN, A. Ecology of soft rot erwinia.
Annual Review of Phytopathology 18:361–387. 1980.
CHRISTIE, R.D., SUMALDE, A.C., SCHULZ, J.T. & GUDMESTAD, N.C. Insect
transmission of the bacterial ring rot pathogen. American Potato Journal 68: 363–372.
1991
CIAPINA, L.P., CARARETO, A. & LEMOS, E.G.M. A nested–PCR asay for detectio of
Xylella fastidiosa in citrus plants and sharpshooter leafhoppers. Journal Applied Microbiology
96: 546–551. 2004.
CORDEIRO, Z.J.M., MATOS, A.P. & KIMATI, H. Doenças da bananeira. In: BERGAMIN
FILHO, A., & AMORIM, L. Manual de Fitopatologia. São Paulo. Agronômica Ceres. 2005.
pp. 99–117.
DANIEL, J.F., BOHER, B. & NKOUKA, N. Insect dissemination of Xanthomonas campestris
pv. Manihotis to cassava in the People´s Republic of Congo. In: Cock, J.H., Macintyre, R. &
Graham, M. (Eds.) Tropical root crops. Toronto. IDRC. 1980. pp.66–74.
DANIEL, J.F. & BOHER, B. Etude des modes de survie de lágent causal de la bacteriose
vascularie du manioc. Xanthomonas campestris pv. manihotis. Agronomie 5:339–346. 1985.
235
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
DAY, E. Cucumber beetles. Virginia: Polytechnic Institute and State University, 1996.
Disponível em: <http://www.ext.vt. edu/ departments/entomology/ factsheets/
cucbeet.html> Data de Acesso: 12 out. 2007.
ELAD, Y., GULLINO, M.L., SHTIENBERG, D. & ALOI, C. Managing botrytis cinerea
on tomatoes in greenhouses in the mediterraneam. Crop Protection 14: 105–109. 1995.
ELLERS–KIRK, C.D., FLEISCHER, S.J., SNYDER, R.H. & LYNCH, J.P. Potential of
entomopathogenic nematodes for biological control of Acalymma vittatum (Coleoptera:
Chrysomelidae) in cucumber grown in conventional and organic soil management systems.
Journal Economic Entomology 93: 605–612. 2000.
FAGADE, O.E., BALOGUN, S.A. & LOMER, C.J. Microbial controlo f caged population
of Zonocerus variegatus using Beauveria bassiana and Metarhyzium sp. African Journal of
Biotechnology 4:113–116. 2005.
FLEISCHER, S.J. & KIRK, D. Kairomonal baits: effect on acquisition of a feeding indicator
by diabroticide vectors in cucurbits. Environmental Entomology 23: 1138–1149. 1994.
FLEISCHER, S.J., DEMACKIEWICZ, D., GILDOW, F.E. & LUKEZIC, F.L. Seriological
estimate of the seasonal dynamics of Erwinia tracheiphila and Acalymma vittata (Coleoptera:
Chrysomelidae). Environmental Entomology 28: 470–476. 1999.
FUNDECITRUS. Clorose Variegada dos Citros – CVC. 2007. Disponível em: http://
www.fundecitrus.com.br/doencas/cvc.html. Acesso em: 20 nov. 2007.
GARCIA–SALAZAR, C.G., GILDOW, F.E., FLEISCHER, S.J., COX– FOSTER, D. &
LUKEZIC, F.L. ELISA versus immunolocalization to determine the association of Erwinia
tracheiphila in Acalymma vittatum (F.) (Coleoptera: Chrysomelidae). Environmental Entomology
29: 542–550. 2000b.
GARCIA–SALAZAR, C.G., GILDOW, F.E., FLEISCHER, S.J., COX–FOSTER, D. &
LUKEZIC, F. L. Alimentary canal of adult Acalymma vittata (Coleoptera: Chrysomelidae):
morphology and potential role in the survival of Erwinia tracheiphila (Enterobacteriaceae).
Canada Entomology 132: 1–13. 2000a.
GOTO, M. Fundamentals of bacterial plant pathology. San Diego. Academic Press. 1992.
GRAHAN, D.C., QUINN, C.E., SELLS, I.A. & HARRISON, M.D. Survival of strains of
soft rot coliform bacteria on microthreads exposed in the laboratory and in the open air.
Journal of Applied Bacteriology 46:367–376. 1979.
HARRISON, M.D. & BREWER, J.W. Field dispersal of soft rot bacteria. In: Mount, M.S.
& Lacy, G.H. (Eds.) Phytopathogenic prokaryotes. New York. Academic Press. Vol. 2.
1982. pp. 31–35.
236
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
HARRISON, M.D., BREWER, J.W. & MERRILL, L.D. Insect involvement in the
transmission of bacterial pathogens. In: Harris, K.F. & Maramorosch, K. (Eds.) Vectors of
plant pathogens. New York. Academic Press. 1980. pp. 201–292.
HARRISON, M.D., QUINN, C.E., SELLS, I.A. & GRAHAN, D.C. Waste potato dumps as
sources of insects contaminated with soft rot coliform bactéria in relation to re–
contamination of pathogen–free potato stocks. Potato Research 20:37–52. 1977.
HILDEBRAND, M., DICKLER, E. & GEIDER, K. Occurence of Erwinia amylovora on
insects in a fire blight orchard. Journal of Phytopathology 148: 251–256. 2000.
HOPKINS, D.L. Xylella fastidiosa: xylem–limited bacterial pathogrn of plants. Annual Review
of Phytopathology 27: 271–290. 1989.
HOWARD, C.M. & LEACH, J.G. Relation of the iris borer to bacterial soft rot of iris.
Phytopathology 53:1190–1193. 1963.
JOHNSON, T.B., SLANEY, A.C., DONOVAN, W.P. & RUPAR, M.J. Insecticidal activity
of EG4961, a novel strain of Bacillus thuringiensis toxic to larvae and adults of southern
corn rootworm (Coleoptera: Chyrsomelidae) and Colorado potato beetle (Coleoptera:
Chrysomelidae). Journal Economy Entomology 86: 330–333. 1993.
KEKEUNOU, S., WEISEL, S., MESSI, J. & TAMÒ, M. Farmers’ perception on the
importance of variegated grasshopper (Zonocerus variegatus (L.)) in the agricultural production
systems of the humid forest zone of Southern Cameroon. Journal of Ethnobiology and
Ethnomedicine 2:2–17. 2006.
KLOEPPER. J.W., HARRISON, M.D. & BREWER, J.W. The association of Erwinia carotovora
var. atroseptica and Erwinia carotovora var. carotovora with insects in Colorado. American Potato
Journal 56: 351–361. 1979.
LEACH, J.G. The relation of insects and weather to the development of heart rot of
celery. Phytopathology 17:663–667. 1927.
LUCAS, J.A. Plant pathology and plant pathogens. 3 ed. Malden. Blackwell Science. 1998.
MARQUES, R.N. Estudos básicos para a utilização de plantio–isca visando ao controle de
cigarrinhas vetoras de Xylella fastidiosa em pomares cítricos. (Dissertação de Mestrado).
Piracicaba. Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz/Universidade de São Paulo.
2006.
MARUCCI, R.C., CAVICHIOLI, R.R. & ZUCCHI, R.A. Espécies de cigarinhas (Hemiptera,
Cicadellidae, Cicadellinae) em pomares de citros da região de bebedouro, SP, com descrição
de uma nova espécie de Acrogonia. Revista Brasileira de Entomologia 46: 149–164. 2002.
MARUCCI, R.C. Eficiência de transmissãode Xylella fastidiosa por cigarrinhas (hemíptera:
cicadellidae) em Citrus sinensis (L.) Osbeck e Coffea arabica (L.). (Tese de Doutorado).
237
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
Piracicaba. Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz/Universidade de São Paulo.
2003.
MOHAN, S.K., LEITE JR., R.P., TSUNETA, M. & HAUAGGE, R. Problema da escaldadura
da folha de ameixeira no Estado do Paraná. Informe da Pesquisa IAPAR 31: 1–5. 1980.
MORAN, P.J. The effects of wilt symptom development and peroxidase induction on
interactions between vascular wilt bacteria and cucumber beetles. Entomologia
Experimentalis et Applicata 98: 149–156. 2001.
NAULT, L.R. & AMMAR, E.D. Leafhopper and planthopper transmission of plant viruses.
Annual Review of Entomology 34:503–529. 1989.
NECIBI, S., BARRETT, B.A. & JOHNSON, J.W. Effects of a black plastic mulch on the
soil and plant dispersal of cucumber beetles, Acalymma vittatum (F.) and Diabrotica
undecimpunctata howardi Barber (Coleoptera: Chrysomelidae), on melons. Journal of
Agricultural Entomology 9:129–135. 1992.
NEGRI, J.D. Clorose variegada dos citros: Nova anomalia afetando pomares em São Paulo
e Minas Gerais. Campinas. Coordenadoria de Assistência Técnica Integral. 1990.
NEWMAN, K.L., ALMEIDA, R.P.P., PURCELL, A.H. & LINDOW, S.E. Use a green
fluorescent strain for analysis of Xylella fastidiosa colonization of Vitis vinifera. Applied and
Environmental Microbiology 69:7319–7327. 2003.
PAIR, S.D. Evaluation of systemically treated squash trap plants and attracticidal baits for
early–season control of striped and spotted cucumber beetles (Coleoptera: Chrysomelidae)
and squash bug (Hemiptera: Coreidae) in cucurbit crops. Journal of Economic Entomology
90:1307–1314. 1997.
PARADELA FILHO. O., SUGIMORI, M.H., RIBEIRO, I.J.A., GARCIA JÚNIOR, A.,
BERETTA, M.J.G., HARAKAWA, R., MACHADO, M.A., LARANJEIRA, F.F.,
RODRIGUES NETO, J. & BERIAM, L.O.S. Constatação de Xylella fastidiosa em cafeeiro
no Brasil. Summa Phytopathologica 23:46–49. 1997.
PEROMBELON, M.C.M. Observations on the survival of potato groundkeepers in
Scotland. Potato Research 18:205–215. 1975.
POOLER, M. R., MYUNG, I.S., BENTZ, J., SHERALD, J. & HARTUNG, J.S. Detection
of Xylella potential vectors by immunomagnetic separation and nested polymerase chain
reaction. Letters in Applied Microbiology 25:123–126. 1997.
PRABHAKER, N. & TOSCANO, N.C. Toxicity of the insect growth regulators, buprofezin
and pyriproxyfen, to the glassy–winged sharpshooter, Homalodisca coagulate say (Homopetra:
Cicadellidae). Crop Protection 26: 495–502. 2007.
238
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
TRANSMISSÃO DE FITOBACTERIOSES POR INSETOS
PURCELL, A.H. & HOPKINS, D.L. Fastidious Xylem–limited bacterial plant pathogens.
Annual Review of Phytopathology 34: 131–151. 1996.
RAND, F.V. & CASH, L.C. Some insect relations of Bacillus tracheiphilus Erw. Sm.
Phytopathology 10:133–140. 1920.
RAND, F.V. & ENLOWS, E.M.A. Transmission and control of bacterial wilt of cucurbits.
Journal of Agricultural Research 6: 417–434. 1916.
REED, D.K., REED, G.L. & CREIGHTON, C.S. Introduction of entomogenous nematodes
into trickle irrigation systems to control striped cucumber beetle (Coleoptera:
Chrysomelidae). Journal of Economic Entomology 79: 1330–1333. 1986.
ROBERTO, S.R., COUTINHO, A., LIMA, J.E.O., MIRANDA, V.E.S. & CARLOS, E.F.
Transmissão de Xylella fastidiosa pelas cigarrinhas Dilobopterus costalimai, Acrogonia terminalis e
Oncometopia fascialis em citros. Fitopatologia Brasileira 21: 517–518. 1996.
ROMEIRO, R. S. Bactérias fitopatogênicas. Viçosa. Imprensa Universitária. 2005. 417 p.
SCORTICHINI, M. Pseudomonas avellanae on hazelnut trees in the Cimini hills. Informatore
Agrario 54: 71–75. 1998.
SIKIROU, R. & WYDRA, K. Persistence of Xanthomonas axonopodis pv. vignicola in weeds
and crop debris and identification of Sphenostylis stenocarpa as a potencial new host.
European Journal of Plant Pathology 110: 939–947. 2004.
TINZARA, W., GOLD, C.S., TUSHEMEREIRWE, W., BANDYOPADHYAY, R. &
EDEN–GREEN, S.J. The possible role of insects in the transmission of banana Xanthomonas
wilt. Proceedings, 4th International Bacterial wilt symposium, York UK. 2006. p.60.
VAKILI, N.G. & BALDWIN, N.G. Insec dissemination of the tomato race of Pseudomonas,
the cause of bacterial wilt of certain musa species. Phytopathology 56: 355–356. 1966.
VENETTE, J.R. How bacteria find their hosts. In: MOUNT, M.S. & LACY, G.H. (Eds.)
Phytopathogenic prokaryotes. v.2. New York. Academic Press. 1982. pp.3–29.
WEN, X., GLEASON, M., BATZER, J.C., BEATTIE, G.A. & LEWIS, G. Assessment of
a specific primer for Erwinia tracheiphila, causal agent of cucurbit bacterial wilt.
Phytopathology 96:122. 2006.
YAMAMOTO, P.T., ROBERTO S.R. & PRIA JUNIOR, W.D. Inseticidas sistêmicos
aplicados via tronco para o controle de Oncometopia facialis, Phyllocnistis citrella e Toxoptera
citricida em citros. Scientia Agrícola 57: 415–420. 2000.
YAMAMOTO, P.T., ROBERTO, S.R. & DALLA PRIA JUNIOR, W. Transmissão de Xylella
fastidiosa por cigarrinhas Acrogonia virescens e Homalodisca ignorata (Hemíptera: Cicadellidae)
em plantas cítricas. Summa Phytopathologica 28: 178–181. 2002.
239
Anais da Academia Pernambucana de Ciência Agronômica, vol. 4, p.214-239, 2007.
R.L.R. MARIANO et al.
YAO, C., ZEHNDER, G., BAUSKE, E. & KLOEPPER, J. Relationship between cucumber
beetle (Coleoptera: Chrysomelidae) density and incidence of bacterial wilt of cucurbits.
Journal of Economic Entomology 89: 510–514. 1996.
YONCE, C.E. & CHANG, C.J. Detection of xylem–limited bacteria from sharpshooter
leafhoppers and their feeding hosts in peach environs monitored by culture isolation and
ELISA techniques. Environmental Entomology 16: 68–71. 1987.
ZDJANAKOU–TACHIN, M., FANOU, A., LE GALL, P. & WYDRA, K. Detection,
survival and transmission of Xanthomonas axonopodis pv. manihotis and Xanthomonas axonopodis
pv. vignicola, causal agents of cassava and cowpea bacterial blight, respectively, in/by insect
vectors. Journal of Phytopathology 155: 159–169. 2007.
ZEHNDER, G. W., MURPHY, J.F., SIKORA, E.J. & KLOEPPER, J.W. Application of
Rhizobacteria for Induced Resistance. European Journal of Plant Pathology 107:39–50.
2001.
ZITTER, T.A. & KENNELLY, M.M. Life Cycle of Bacterial Wilt Caused by Erwinia
tracheiphila. Vegetable MD on line. Cornell University, Department of Plant Pathology. (s/
d) Disponível em: <http://vegetablemdonline.ppath.cornell.edu/factsheets/
BWCyclePoster.htm> Data de acesso 12 dez 2007.