Early human motor development_ From variation to the ability to vary and adapt (1) (1)

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Esta revisão resume o desenvolvimento motor humano inicial. Desde o início da idade fetal, o comportamento motor é baseado 
na atividade neural espontânea: atividade de redes no tronco cerebral e na medula espinhal que é modulada pela atividade 
supraespinal. A atividade supraespinal, inicialmente provocada pela subplaca cortical, depois pela placa cortical, induz a 
variação do movimento. Inicialmente, a variação do movimento serve especialmente para a exploração; suas informações 
aferentes associadas são usadas principalmente para esculpir o sistema nervoso em desenvolvimento e menos para adaptar o 
comportamento motor. Na próxima fase, começando em idades específicas da função, a variação do movimento começa a servir de adaptação.
Na sucção e na deglutição, esta fase surge pouco antes da idade do termo. Na fala, desenvolvimento motor grosso e fino, 
surge a partir de 3 a 4 meses pós-parto, ou seja, quando o foco do desenvolvimento nos córtices motor e sensorial primário 
mudou para os circuitos corticais permanentes. Com o aumento da idade e o aumento da exploração de tentativa e erro, o bebê 
melhora sua capacidade de usar formas adaptativas e eficientes de comportamento motor grosso ereto, atividades manuais e 
vocalizações pertencentes à língua nativa.
Variação
Chupar e engolir
ÿ Correspondência para: University Medical Center Groningen, Developmental Neurology, Hanzeplein 1, 9713 GZ, Groningen, Holanda.
Variabilidade
Teoria da Seleção de Grupos Neuronais
Desenvolvimento da mastigação
University of Groningen, University Medical Center Groningen, Dept. Pediatrics – Seção de Neurologia do Desenvolvimento, Groningen, Holanda
Adaptação
Palavras-chave:
Desenvolvimento da fala
movimentos gerais
Subplaca cortical
Desenvolvimento motor fino
Desenvolvimento motor grosso ajustes posturais
Desenvolvimento motor humano precoce: Da variação à capacidade de variar e 
adaptar
T
Neurociência e Revisões Biocomportamentais
Mijna Hadders-Algraÿ
Durante as últimas décadas, os cientistas conseguiram descrições melhores e mais 
detalhadas das mudanças observáveis que ocorrem durante o desenvolvimento motor 
inicial. No entanto, como essas mudanças de desenvolvimento são provocadas pelo 
sistema nervoso é menos bem compreendido. Essa lacuna de conhecimento induziu uma 
riqueza de modelos teóricos que explicam os mecanismos de desenvolvimento do 
desenvolvimento motor. Durante a maior parte do século passado, as teorias 
maturacionistas neurais guiaram o pensamento desenvolvimentista (por exemplo, Peiper, 
1963). Essas teorias consideravam o desenvolvimento motor basicamente como um 
processo inato e maturacional. Mas durante as duas últimas décadas do século passado 
ficou claro que o desenvolvimento motor é amplamente afetado pela experiência. 
Atualmente, dois quadros teóricos são dominantes, a Teoria dos Sistemas Dinâmicos 
(DST; Smith e Thelen, 2003; Spencer et al., 2011; Thelen, 1995; Ulrich, 1997) e a Teoria 
da Seleção de Grupos Neuronais (NGST; Edelman, 1989, 1993 ; Hadders-Algra, 2000, 
2010). Essas estruturas compartilham a opinião de que o desenvolvimento motor é um 
processo não linear com
Endereço de e-mail: m.hadders-algra@umcg.nl.
https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2018.05.009 
Recebido em 22 de janeiro de 2018; Recebido em forma revisada em 1º de maio de 2018; Aceito 
em 4 de maio de 2018 Disponível 
online em 09 de maio de 2018 0149-7634/ © 2018 The Author. Publicado pela Elsevier Ltd. Este é um artigo de acesso aberto sob a licença CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/BY-NC-ND/4.0/).
página inicial da revista: www.elsevier.com/locate/neubiorev
1. Introdução autonomamente, mas é afetado por sinais aferentes segmentares e pela formação de 
circuitos corticais-subcorticais. A atividade nos últimos circuitos é organizada em redes 
de grande escala, nas quais as áreas corticais são funcionalmente conectadas por meio 
de interação recursiva direta ou por meio de estruturas intermediárias corticais ou 
subcorticais (estriatal, cerebelar) (Bassett et al., 2015; Fuertinger et al. , 2015 ). As redes 
subcorticais corticais expandiram-se substancialmente durante a filogenia e determinam 
em grande parte a ontogenia motora humana.
A primeira infância é caracterizada por um aumento dramático das habilidades 
motoras: a criança aprende a alcançar e agarrar, sentar, levantar e andar, mastigar e 
falar. Inicialmente, pensava-se que essas mudanças de desenvolvimento eram causadas 
por uma evolução dos reflexos infantis para o comportamento controlado corticalmente 
(Peiper, 1963). Mas, durante as últimas quatro décadas, duas coisas ficaram claras: (1) 
o comportamento motor não é primariamente organizado em termos de reflexos; e (2) já 
na idade fetal o córtex está envolvido na modulação do comportamento motor (Hadders-
Algra, 2018). O comportamento motor é especialmente baseado na atividade espontânea 
e padronizada, que é uma característica quintessencial do tecido neural (Blankenship e 
Feller, 2010; Moore et al., 2011; Raichle, 2015; Ren e Greer, 2003). Isso implica que o 
comportamento motor pode surgir na ausência de um estímulo sensorial. O comportamento 
motor é o produto líquido da interação contínua de múltiplas redes nas quais várias vias 
neurais podem mediar uma ação motora. Um bom exemplo de como o controle motor é 
organizado é o controle de movimentos rítmicos como locomoção, respiração, sucção e 
mastigação. O controle desses movimentos é baseado nos chamados Central Pattern 
Generators (CPGs). Os CPGs são redes neurais – geralmente localizadas na medula 
espinhal ou tronco encefálico – que são capazes de coordenar de forma autônoma, ou 
seja, sem informação sensorial segmentar ou supraespinhal, a atividade de muitos 
músculos (Frigon, 2017; Grillner et al., 2005 ) . Obviamente, em condições típicas, a 
rede CPG não funciona
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INFORMAÇÕES DO ARTIGO ABSTRATO
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M. Hadders-Algra
A transição da variabilidade primária para secundária ocorre em idades 
específicas da função (Hadders-Algra 2000, 2010; Heineman et al., 2010). Por 
exemplo, no desenvolvimento do comportamento de sucção, a fase
fases de transição, um processo que é afetado por muitos fatores. Os fatores 
consistem em características da própria criança, como peso corporal, força 
muscular ou presença de distúrbio cardíaco, e componentes do ambiente, como 
condições de moradia, composição da família e presença de brinquedos. Em 
outras palavras, ambas as teorias reconhecem a importância da experiência e 
do contexto. Mas as duas teorias diferem em suas opiniões sobre o papel dos 
processos de neurodesenvolvimentogeneticamente determinados. Os fatores 
genéticos desempenham apenas um papel limitado no DST, enquanto no NGST 
a informação genética, as cascatas epigenéticas e a experiência desempenham 
papéis igualmente proeminentes (NGST; Edelman, 1989, 1993; Hadders-Algra, 
2000, 2010). Como o último corresponde melhor aos insights atuais nas 
complexidades do controle genético e epigenético do desenvolvimento neural 
(Kang et al., 2011; Lv et al., 2013; Spitzer, 2006), usarei o NGST como estrutura 
de referência. As noções-chave do NGST são variação, ou seja, a presença de 
um repertório de opções para atingir um objetivo específico, e adaptabilidade, 
ou seja, a capacidade de selecionar do repertório a estratégia mais eficiente 
em uma situação específica (Hadders Algra, 2000 , 2010; Edelman, 1993).
2. Teoria da seleção de grupos neuronais: variação e capacidade de variar e 
adaptar
A experiência sensório-motora envolve informação multimodal, ou seja, a 
informação conjunta de múltiplos sistemas sensoriais, como os sistemas 
proprioceptivo, háptico, visual e auditivo.
O objetivo deste artigo é revisar o desenvolvimento motor humano inicial, 
ou seja, o desenvolvimento motor durante a vida fetal e os dois primeiros anos 
pós-natais. A revisão destaca que a idade de 3 meses após o parto – ou melhor, 
o período entre 2 e 4 meses – é uma idade de grande transição no 
desenvolvimento motor (Hadders-Algra, 2018; Prechtl, 1984). De um modo geral, 
consiste na transição de movimentos variados gerados endogenamente, que 
servem principalmente para explorar e esculpir o sistema nervoso, para 
movimentos que cada vez melhor podem ser variados e adaptados às restrições 
do ambiente. O desenvolvimento da sucção e da deglutição constitui uma 
exceção a esta regra geral de transição: é adaptativo a partir das 36 semanas 
de idade pós-menstrual (IPM).
O ponto de partida do NGST é a variação no comportamento neural 
(Changeux, 1997; Chervyakov et al., 2016; Edelman, 1989, 1993). De acordo 
com o NGST, o desenvolvimento motor é caracterizado por duas fases de 
variabilidade: variabilidade primária e secundária (Edelman, 1989). As fronteiras 
da variabilidade são determinadas por instruções genéticas (Chervyakov et al., 
2016; Krubitzer e Kaas 2005). O desenvolvimento começa com a fase de 
variabilidade primária durante a qual a atividade espontânea do sistema nervoso 
experimenta todas as opções funcionais disponíveis (Leighton e Lohmann, 
2016). Em termos de comportamento motor, isso significa que o sistema 
nervoso explora todas as possibilidades motoras de seus repertórios, induzindo 
assim uma variação abundante no comportamento motor (Hadders-Algra 2000, 
2010). A exploração variada gera uma riqueza de informações aferentes 
autoproduzidas, que por sua vez são usadas direta ou indiretamente por meio 
da expressão gênica transcricional para posterior modelagem do sistema 
nervoso (desenvolvimento de expectativa de experiência; Greenough et al., 1987) .
Para determinar a natureza do comportamento mais adaptativo, valores de 
referência específicos são usados. O bem estudado desenvolvimento do canto 
dos pássaros pode servir como exemplo. Os tentilhões-zebra juvenis aprendem 
a selecionar padrões de canto adulto específicos – o dialeto local – de seu 
repertório vocal variado herdado, ouvindo, memorizando e praticando o canto 
de um tutor, normalmente seu pai (Marler e Tamura, 1964; Olson et al. , 2015 ; 
Olveczky e Gardner, 2011). Outro exemplo é a maneira pela qual bebês 
sentados, cujo equilíbrio é perturbado, aprendem a selecionar o ajuste postural 
mais adaptativo de seu repertório; esta seleção é guiada por informações sobre 
a estabilidade da cabeça durante a perturbação postural (Hadders-Algra et al., 
1996b).
O processo de seleção e aprendizagem do comportamento motor mais 
adaptativo ocorre em vários níveis de organização neural. No nível celular, a 
seleção é mediada por mudanças na força sináptica em que a topologia das 
células (Nelson et al., 1993), seleção e reorganização de espinhos dendríticos 
(Kasai et al., 2010; Xu et al., 2009) e a presença ou ausência de atividade 
elétrica coincidente em neurônios pré e pós-sinápticos desempenha um papel 
importante (Changeux e Danchin, 1976; Di Filippo et al., 2009; Hebb, 1949). Em 
termos de organização do controle motor, a seleção ocorre no nível das coalizões 
neurais, ou seja, seleção da estratégia motora mais eficiente. Isso se reflete no 
ajuste temporal e quantitativo da saída do motor. Dados neurofisiológicos 
recentes de estudos com animais que registraram a atividade neural durante o 
aprendizado motor indicaram que os gânglios da base, em colaboração com os 
circuitos corticolímbicos, podem desempenhar um papel importante na seleção 
de estratégias motoras, ou seja, no aprendizado da sequência motora (Gurney 
et al. , 2015; Shipp, 2017; Smith e Graybiel, 2014; Stephenson-Jones et al., 
2013), enquanto o cerebelo pode ser a estrutura-chave envolvida na seleção de 
parâmetros temporais e quantitativos específicos da situação da saída motora, 
ou seja, no ajuste fino da adaptação motora, por exemplo, pela adaptação do 
tempo ou do grau de contração muscular (Taylor e Ivry, 2014).
No entanto, inicialmente, ou seja, durante a fase de variabilidade primária, as 
informações aferentes só podem ser usadas de forma limitada para adaptar o 
comportamento motor às especificidades da situação. A ampla atividade 
espontânea prepara especialmente o sistema nervoso para o uso preciso e 
integrado de informações perceptivas aferentes para adaptar o comportamento 
motor em uma fase posterior (Leighton e Lohmann, 2016). Por exemplo, o 
comportamento motor espontâneo auxilia no ajuste fino da estrutura de base 
genética do córtex somatossensorial (Florence et al., 1996; Khazipov et al., 
2004). Para resumir o que foi dito acima, na fase de variabilidade primária o 
comportamento motor é caracterizado por variação sem
ou adaptação marginal (Hadders-Algra 2010).
O processo de aprendizado motor e seleção do repertório é especialmente 
eficaz quando o bebê se envolve em brincadeiras com outras pessoas, por 
exemplo, cuidadores ou irmãos. A criança não aprende apenas com suas 
próprias tentativas de tentativa e erro, mas também lucra com as ações 
realizadas por outras pessoas devido aos mecanismos de espelhamento neural 
(Meltzoff et al., 2009). Esses mecanismos já estão presentes em recém-nascidos, 
ainda que de forma limitada (Burzi et al., 2015; Meltzoff et al., 2017). Durante o 
primeiro ano pós-natal, as capacidades de espelhamento ficam cada vez mais 
sintonizadas com as ações dos outros (Natale et al., 2014; Turati et al., 2013). A 
sintonia é esculpida pela experiência: as redes de espelhos respondem em 
particular a ações que os próprios bebês experimentaram (Rotem Kohavi et al., 
2014). Os bebês lucram especialmente com a observação das ações dos outros 
quando bebê e parceiroestão envolvidos em brincadeiras de imitação mútua, 
um lucro que aumenta no início do segundo ano pós-natal (Agnetta e Rochat, 
2004; Marshall e Meltzoff, 2014).
Antes de apresentar as especificidades do comportamento motor durante o 
início da vida, abordarei primeiro as características gerais do desenvolvimento 
motor, tomando o NGST como quadro de referência. A seguir, discutirei os 
movimentos gerais, o principal comportamento motor do início da vida. As 
seções subseqüentes revisam os princípios gerais do desenvolvimento do 
comportamento motor direcionado a um objetivo: desenvolvimento motor grosso 
(Seção 4), desenvolvimento motor fino (Seção 5) e desenvolvimento motor oral (Seção 6).
Em um determinado momento, inicia-se a fase de variabilidade secundária 
ou adaptativa. Nesta fase, o sistema nervoso usa claramente a informação 
aferente produzida pelo comportamento e pela experiência para selecionar o 
comportamento motor que melhor se adapta à situação (Edelman, 1989; 
Hadders-Algra et al., 1996a, 2010). O processo de seleção, característico da 
variabilidade secundária, é baseado em experiências ativas de tentativa e erro 
(desenvolvimento dependente da experiência; Edelman, 1993; Greenough et 
al., 1987; Takahashi et al., 2013). Isso significa que o comportamento motor 
espontâneo, ou seja, autoproduzido, com sua experiência sensório-motora 
associada, desempenha um papel fundamental no desenvolvimento motor 
(Adolph, 1997; Adolph e Franchak, 2017; Bertenthal et al., 1994; Cole et al., 
2016; Hadders-Algra et al., 1996a; Higgins et al., 1996).
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M. Hadders-Algra
A variação no desenvolvimento dos marcos motores inclui a co-ocorrência 
de diferentes fases do desenvolvimento. Por exemplo, bebês podem alternar 
de engatinhar de barriga para engatinhar com as mãos
de variabilidade secundária começa antes do termo idade (Vice e Gewolb, 
2008), no desenvolvimento de ajustes posturais surge após os 3 meses de 
idade (De Graaf-Peters et al., 2007; Hedberg et al., 2005), em movimentos do 
braço durante o alcance entre 6 e 15 meses (Heineman et al., 2010), e no 
desenvolvimento da colocação do pé durante a caminhada inicia-se entre 12 e 
18 meses (Cioni et al., 1993). Isso também significa que a fase de variabilidade 
secundária começa em uma idade em que o processamento da informação 
sensorial não atingiu seu estágio adulto final preciso. Curiosamente, os modelos 
de computador sugerem que as fases iniciais do aprendizado motor são mais 
eficazes quando o feedback é recebido de sistemas sensoriais de baixa 
resolução, ou seja, sistemas que não fornecem informações claras, mas 
imprecisas, do que quando o feedback é fornecido por sistemas de resolução 
total que fornecem informações precisas (Jacobs e Dominguez, 2003).
Isso enfatiza a geração endógena ou espontânea da atividade motora precoce. 
Os primeiros movimentos de todas as partes do corpo são lentos, pequenos, 
simples e estereotipados (Lüchinger et al., 2008) e têm o aspecto da motilidade 
generalizada do embrião de galinha (Hamburger, 1973). Em 9–10 semanas, 
surgem os movimentos gerais (GMs) da AMP, ou seja, movimentos nos quais 
todas as partes do corpo participam e durante os quais a direção, amplitude e 
velocidade do movimento variam. GMs complexos e variados semelhantes 
também foram observados em fetos de cobaias (Van Kan et al., 2009). Durante 
os GMs, todas as combinações possíveis de graus de liberdade nas várias 
articulações do corpo são exploradas. Os GMs são o exemplo por excelência 
do comportamento motor durante a fase de variabilidade primária. 
Curiosamente, o surgimento de GMs variados e complexos em 9-10 semanas 
PMA coincide com o aparecimento de neurônios com vesículas sinápticas 
sugestivas de atividade sináptica na subplaca cortical (Molliver et al., 1973; 
Supèr et al., 1998).
e joelhos (Adolph et al., 1998; McGraw, 1943; Touwen, 1976). Bebês com 
desenvolvimento típico também podem exibir uma regressão temporária, uma 
"inconsistência" no desenvolvimento de uma função específica (Touwen, 1976). 
Desde que a regressão seja restrita a uma única função, ela pode ser 
considerada como outra expressão da variação do desenvolvimento. A grande 
variação na obtenção de marcos (Fig. 1) implica que o atraso no desenvolvimento 
de um único marco tem valor clínico limitado.
A idade em que o comportamento adaptativo pode ser observado pela 
primeira vez depende do método de investigação. Por exemplo, com a aplicação 
de registros eletromiográficos (EMG), os primeiros sinais de adaptação no 
comportamento postural durante a postura sentada podem ser observados aos 
4 meses de idade (Hedberg et al., 2005), mas quando a observação 
comportamental simples é usada, os sinais de adaptação comportamento 
sentado são detectados pela primeira vez a partir dos 6 meses (Heineman et 
al., 2010). Na segunda metade do segundo ano pós-natal, todas as funções 
motoras básicas, como sucção, alcance, preensão, controle postural e 
locomoção, atingiram os primeiros estágios da variabilidade secundária. No 
entanto, leva até o final da adolescência antes que o repertório neural 
secundário tenha obtido sua configuração adulta (Hadders-Algra, 2010).
Os GMs continuam presentes durante toda a gravidez e durante os 
primeiros meses após a idade de termo (Fig. 2). De fato, a atividade GM é o 
tipo mais prevalente de comportamento motor do feto e do bebê (De Vries et 
al., 1982, Hadders-Algra, 2004). GMs são caracterizados por uma grande 
variação na atividade muscular, mas também por altos graus de coativação 
antagônica (Hadders-Algra et al., 1997). Antes de 36-38 semanas de PMA, os 
GMs variados e complexos incluíam muitos movimentos do tronco (GMs fetais 
e prematuros; Hadders-Algra, 2007). Em 36–38 semanas PMA ocorre uma 
transição, os GMs prematuros mudam para os GMs 'contorcidos' mais fortes, 
nos quais o tronco participa menos obviamente do que durante a fase pré-
termo ( Hadders-Algra et al., 1997). Na idade de 6–8 semanas pós-termo, os 
GMs mudam novamente: os movimentos longos dos GMs contorcidos mudam 
para os movimentos em pizzicato dos GMs 'inquietos'. GMs inquietos consistem 
em um fluxo contínuo de movimentos minúsculos e elegantes que ocorrem 
irregularmente por todo o corpo (Prechtl e Hopkins, 1986; Hadders Algra e 
Prechtl, 1992). Os GMs inquietos apresentam-se de forma mais proeminente 
entre 11 e 16 semanas após o parto, desaparecendo cerca de 5 meses após o 
parto (Ferrari et al., 2016). Eles são gradualmente substituídos por movimentos 
direcionados a objetivos, como movimentos de dedos mutuamente manipulativos 
e movimentos de alcance (Hopkins e Prechtl, 1984).
No entanto, o atraso na obtenção de múltiplos marcos sugere um risco 
aumentado de patologia do desenvolvimento (Petersen et al., 1998).
Um estudo de ultrassom vaginal mostrou que osprimeiros movimentos 
fetais humanos surgem com 7 semanas e 2 dias de idade PMA (Lüchinger et 
al., 2008). Eles consistem em movimentos lentos e pequenos de flexão lateral 
da cabeça e/ou tronco. Alguns dias depois, esses movimentos simples se 
desenvolvem em movimentos nos quais também participam um ou dois braços ou pernas.
Três observações inspiraram a hipótese de que os GMs variados e 
complexos resultam inicialmente da atividade da subplaca, que modula a 
atividade básica das redes CPG dos GMs na medula espinhal e no tronco 
cerebral (Hadders-Algra, 2007, 2018 ) : (1) o firme corpo de evidências de que 
os GMs com variação e complexidade reduzidas estão fortemente associados 
à paralisia cerebral (Bosanquet et al., 2013; Einspieler et al., 2005; Hadders-
Algra, 2004); (2) a coincidência do surgimento da atividade GM com o 
surgimento da atividade sináptica no córtex
O curso prolongado do desenvolvimento da variabilidade secundária é 
causado pelos processos de desenvolvimento de longa duração no cérebro, 
como refinamento dendrítico, mielinização e extenso arranjo de sinapses (De 
Graaf-Peters e Hadders-Algra, 2006). As mudanças de desenvolvimento 
resultam em coalizões neurais emergentes que permitem a seleção de 
sequências de movimentos cada vez mais complexas, como tocar piano, 
dançar o Lago dos Cisnes de Tchaikovsky ou executar uma combinação 
Cassina-Kovacs-Kolman na barra alta. Finalmente, o adulto jovem é equipado 
com um repertório variado de movimentos com múltiplas soluções motoras 
eficientes e pré-programadas para situações comumente encontradas, e uma 
solução específica e ótima para situações de alta restrição. O repertório também 
permite a exploração contínua de novas coalizões por meio de imitação e 
tentativa e erro; essa capacidade de variar abre caminho para a realização 
criativa de novas ações motoras e a coleta de informações perceptivas, 
cognitivas e sociais (cf., Orth et al., 2017).
3. Movimentos gerais: pedra angular do desenvolvimento motor precoce
A emergência dos primeiros movimentos fetais na 7ª semana PMA corresponde 
ao desenvolvimento de sinapses na medula espinhal, processo que se inicia 
na 6ª semana e se acelera na 7ª semana PMA (Okado, 1980), e aos contatos 
neuromusculares emergentes (Altman e Bayer, 2001). Os primeiros movimentos 
fetais se desenvolvem antes que as vias reflexas espinhais sejam concluídas. 
Os últimos surgem na semana 10-11 PMA (Clowry et al., 2005).
A natureza variada do sistema nervoso e sua interação contínua com 
ambientes variados dão origem a uma grande diversidade na forma como o 
desenvolvimento motor se apresenta em cada criança. O desenvolvimento 
motor não se caracteriza apenas pela variação na forma como as tarefas 
podem ser realizadas (com base no repertório disponível), mas também por 
variações intra e interindividuais na velocidade com que os marcos mentais do 
desenvolvimento são alcançados. Como resultado, as idades em que os marcos 
motores são atingidos são amplamente dispersas - também entre culturas 
(Mendonça et al., 2016; WHO Multicentre Growth Reference Study Group, 
2006) - uma diversidade que cresce com o aumento da idade (Fig. 1) . A 
variação cultural no desenvolvimento do sentar independente foi elegantemente 
demonstrada pelo estudo de Karasik et al. (2015). Ele avaliou o comportamento 
sentado de bebês de 5 meses de idade em situação doméstica durante 
atividades diárias naturais em seis países. O estudo mostrou que nenhum dos 
bebês italianos conseguia sentar de forma independente, 17% a 25% dos 
bebês dos EUA, Coreia do Sul e Argentina, e 67% dos bebês quenianos e 92% 
dos bebês camaroneses (Karasik et al., 2015 ) . As diferenças nas capacidades 
de sentar foram associadas a diferentes experiências dos bebês: os bebês 
dos primeiros quatro países passaram pouco ou nenhum tempo no chão ou em 
móveis para adultos, enquanto os bebês do Quênia e Camarões passaram a 
maior parte do tempo sentados nesses contextos .
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Fig. 1. Representação esquemática das idades em que algumas 
habilidades motoras emergem na infância. O comprimento das barras 
reflete a variação interindividual. Adaptado do estudo de Touwen realizado 
na Holanda nos anos setenta de
século passado (Touwen, 1976). Observe que os dados holandeses não 
são idênticos aos do Grupo Multicêntrico de Estudos de Referência de 
Crescimento da OMS (2006).
Fig. 2. Exemplo de atividade de movimento geral em uma criança de 3 meses pós-termo. Os quadros foram amostrados de uma gravação de vídeo de cerca de 2 min; os quadros têm um intervalo 
de cerca de 5 s. A figura foi produzida com autorização dos pais.
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BB = bíceps braquial, DE = músculo deltóide, GA = gastrocnêmio, HAM = isquiotibiais, LE = 
extensor lombar, NE = extensor do pescoço, PE = peitoral maior, QU = quadríceps femoral, 
RA = reto abdominal, sec = segundos, TA = tibial anterior, TB = tríceps braquial, TE = tensor 
torácico. As barras verticais denotam 50 ÿV.
Fig. 3. Atividade EMG de superfície durante GMs da mesma criança. À esquerda durante a 
contorção dos GMs; à direita durante GMs inquietos. As mudanças desenvolvimentais refletem 
a esparsificação, ou seja, os surtos de menor duração e menor amplitude durante os GMs 
inquietos. A esparsificação não significa que a atividade EMG mais duradoura e mais intensa 
esteja ausente do EMG; é apenas a melodia básica dos movimentos que obtém as 
características da esparsificação.
subplaca; e (3) a observação de que a evolução e a natureza transitória da subplaca 
coincidem com a do desenvolvimento GM. A atividade moduladora é considerada 
provocada pelas ondas crescentes e minguantes de atividade espontânea nas redes 
de subplacas envolvendo muitos neurônios com alto nível de atividade (Leighton e 
Lohmann, 2016).
A função motora grossa compreende a capacidade de manter a posição do 
corpo e de se movimentar pela mudança de posição ou localização do corpo. Isso 
implica que o controle postural desempenha um papel fundamental. O controle 
postural visa principalmente a manutenção de uma postura vertical da cabeça e do tronco
A hipótese pressupõe que a subplaca tem projeções que podem transmitir direta 
ou indiretamente a informação moduladora para as redes GM básicas na medula 
espinhal e no tronco cerebral. No entanto, as evidências de que essas projeções 
existem são limitadas, pois poucos estudos abordaram as projeções descendentes 
da subplaca. No entanto, algumas informações estão disponíveis. Primeiro, na 
subplaca do gato foram demonstrados aferentes que atravessam a cápsula interna, 
invadem o tálamo e se projetam para pelo menos um outro alvo subcortical, ou seja,o colículo superior, no dia embrionário 30 (McConnell et al., 1989) . Usando o 
modelo de neuroinformática de Workman e colegas (Workman et al., 2013), o estágio 
de desenvolvimento do cérebro felino no dia embrionário 30 corresponderia ao 
estágio de desenvolvimento do cérebro humano de aproximadamente 9 a 10 
semanas PMA. Em segundo lugar, estudos em fetos de ratos indicaram que as vias 
supraespinhais descendentes emergem antes e coincidem com o surgimento de 
neurônios da subplaca no dia embrionário 16 ( De Boer-van Huizen e Ten Donkelaar 
et al., 1999; Baislev et al., 1996; Lake, 1997). Assim, é concebível que a subplaca 
induza complexidade e variação do movimento e que essa informação seja 
transmitida inicialmente por meio de vias polissinápticas que estão presentes por 
volta de 9 a 10 semanas de PMA (Luo et al., 1992) para as redes geradoras de 
padrões centrais no tronco cerebral e medula espinhal (Kostoviÿ e Judas, 2007; 
Marín-Padilla, 2014). Quando a subplaca gradualmente se dissolve entre 3 meses 
antes do termo e 3 meses de idade corrigida (AC), a placa cortical nos córtices 
sensório-motores primários assume a atividade moduladora envolvida na 
complexidade e variação do movimento ('subplaca e hipótese de modulação da 
placa cortical'; Hadders- Algra, 2018).
contra as forças da gravidade, pois isso cria uma situação ideal para visão e 
motilidade direcionada a objetivos (Massion, 1998).
Antes do nascimento, pouco controle postural é necessário. O feto flutua no 
líquido amniótico e as paredes uterinas fornecem amplo suporte, principalmente 
durante as últimas fases da gravidez. No período pós-natal, a situação muda: falta o 
suporte completo e o bebê fica exposto às forças da gravidade. Quando os bebês 
nascem prematuros, o ambiente extra-uterino induz uma mudança nas posturas 
variadas dos membros: as posturas de flexão que são mais comumente observadas 
no útero (Ververs et al., 1998) mudam em bebês prematuros com menos de 32 
semanas PMA em posturas mais ou menos estendidas. A partir das 32 semanas, a 
preferência pela extensão transforma-se numa preferência pela flexão, inicialmente 
nas pernas, e a partir das 36 semanas também nos braços (Dubowitz et al., 1999). 
A preferência por posturas de flexão diminui gradualmente após o termo da idade, 
um pouco mais cedo nos braços do que nas pernas (McGraw 1943; Touwen 1976). 
Aos 2-3 meses pós-termo, os membros não mostram mais uma postura de 
preferência particular. Deve-se perceber que as posturas de preferência dependentes 
da idade só podem ser observadas durante o relativamente
O desenvolvimento da rede e o aumento da entrada aferente tálamo-cortical e 
córtico-cortical resulta em "esparsificação" da atividade nas redes corticais, ou seja, 
atividade que é menos intensa e ocorre em grupos mais limitados de neurônios 
(Leighton e Lohmann, 2016; Rochefort et al . , 2009). No entanto, no período 
peritermo, a 'esparsificação' não é expressa no comportamento motor, 
presumivelmente devido à superexpressão transitória dos receptores NMDA 
noradrenérgicos ÿ2 e glutamatérgicos e à relativamente alta inervação serotonérgica 
e renovação de dopamina (De Graaf- Peters e Hadders-Algra, 2006; McDonald e 
Johnston, 1990). É concebível que esta configuração transitória de neurotransmissores 
e receptores seja o correlato cerebral da excitabilidade motora aumentada e do 
caráter vigoroso dos GMs contorcidos observados durante o período perinatal 
(Hadders-Algra et al., 1992, 1997; Hakamada e outros, 1988). Após o 
desaparecimento da 'hiperexcitabilidade' neural, a esparsificação da atividade 
espontânea na placa cortical dos córtices sensório-motores primários é expressa 
nos pequenos movimentos inquietos que ocorrem em todo o corpo ('hipótese de 
esparsificação'; Hadders-Algra, 2018 ) . A fragmentação da produção motora é bem 
refletida nas explosões cada vez menores de atividade em registros EMG de GMs 
(Fig. 3; Hadders-Algra et al., 1997). O surgimento dos movimentos inquietos sinaliza 
que o sistema nervoso está cada vez mais preparado para dar sentido às suas 
próprias ações e ao ambiente (Leighton e Lohmann, 2016). É também a fase em que 
as conexões funcionais entre as fibras do trato corticoespinhal e os motoneurônios 
espinhais mostram sinais de reorganização dependente da atividade (Ritterband 
Rosenbaum et al., 2017). Em suma, o sistema nervoso está pronto para o 
envolvimento total em atividades motoras direcionadas a um objetivo.
4.1. Desenvolvimento do controle postural
4. Desenvolvimento motor grosso
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M. Hadders-Algra
períodos curtos com vigília tranquila e não durante a vigília e sono ativos (Cioni e Prechtl, 1990; 
Prechtl et al., 1979; Vles et al., 1989). Além disso, lembre-se que o comportamento motor 
dominante do lactente não é a manutenção de uma postura específica, mas a exploração de 
movimentos por meio de GMs variados.
A coordenação da atividade muscular para o controle postural ocorre em dois níveis 
funcionais (modelo CPG; Forssberg e Hirschfeld, 1994). O nível básico lida com a chamada 
especificidade de direção dos ajustes: durante a oscilação do corpo para a frente, os músculos 
dorsais são recrutados principalmente, durante a oscilação para trás, os músculos ventrais. 
No segundo nível de controle, os ajustes específicos de direção são ajustados às especificidades 
da situação (Hadders-Algra, 2008). O ajuste fino pode ser obtido de várias maneiras, por 
exemplo, pela seleção de músculos específicos de direção ou pela seleção de uma ordem de 
recrutamento específica (de cima para baixo ou de baixo para cima; Hadders-Algra, 2008) .
O estudo de Hedberg et al. (2004), que avaliaram os ajustes posturais em lactentes 
durante a perturbação do equilíbrio externo na posição sentada, demonstraram que os 
lactentes podem recrutar já com um mês de idade ajustes específicos de direção. Isso sugere 
que o nível básico de controle postural tem origem inata. O estudo indicou que os ajustes não 
são desencadeados por informações vestibulares, mas provavelmente por uma combinação 
de informações táteis e proprioceptivas da região pélvica de suporte. Os ajustes específicos 
de direção de bebês pequenos são caracterizados por variação abundante, por exemplo, nos 
músculos específicos de direção participantes, seu tempo e na participação de músculos 
antagonistas, refletindo a fase de variabilidade primária. A partir dos 4 meses de idade começa 
a variabilidade secundária: os lactentes aprendem gradualmente a selecionar o ajuste mais 
adequado para a situação (Hedberg et al., 2005). A seleção é claramente dependente da 
atividade; baseia-se na aprendizagem por tentativa e erro (Hadders-Algra et al., 1996a).
4.2. Desenvolvimento do comportamento locomotor
De acordo com Amiel-Tison e Saint-Anne Dargassies, o controle postural antigravidade do 
pescoço e do tronco está ausente antes de 32 semanas de PMA (Amiel-Tison,1968; Saint-
Anne Dargassies, 1974). Posteriormente, desenvolve-se algum controle da cabeça, de modo 
que, na idade de termo, bebês prematuros de baixo risco, como bebês a termo, podem manter 
a cabeça ereta por alguns segundos enquanto estão sentados (Dubowitz et al., 1999; Prechtl, 
1977 ) . Durante os 3 meses seguintes, os bebês aprendem a estabilizar a cabeça no tronco 
(Lima Alvarez et al., 2014).
No feto, movimentos locomotores das pernas foram descritos a partir de 14 semanas de 
PMA (Birnholz et al., 1978; De Vries et al., 1984). Ao nascer, o bebê mostra um comportamento 
semelhante ao locomotor na forma de movimentos de passos neonatais (Forssberg, 1985). 
Movimentos de passos neonatais foram relatados em bebês prematuros, mas antes de 36 
semanas de PMA, ou seja, a idade do surgimento da 'hiperexcitabilidade' neural (Herlenius e 
Lagercrantz, 2010), eles são bastante difíceis de obter (Thelen e Cooke, 1987 ). Os movimentos 
variados de passos são caracterizados por hiperflexão sincronizada dos quadris e joelhos e 
altos graus de coativação antagônica dos músculos da perna (Forssberg, 1985). Os movimentos 
de passos são provavelmente o resultado da atividade de uma rede CPG espinhal que é 
modulada pela atividade supraespinal (Lacquaniti et al., 2012), análoga ao substrato neural 
dos GMs. A presença de um CPG locomotor espinhal foi demonstrada nos membros 
posteriores do kit dezenas após uma transecção da medula torácica; o CPG espinhal também 
é considerado o substrato da atividade locomotora em pessoas com lesão da medula espinhal 
(Dietz et al., 1994; Forssberg, 1985; Yang e Gorassini, 2006). Os estudos de EMG de 
Lacquaniti e colaboradores, durante os quais vinte e quatro músculos da perna e do tronco 
foram registrados simultaneamente, mostraram que o passo neonatal é caracterizado por dois 
padrões de EMG: um auxiliando o suporte do corpo durante a postura, o outro ajudando a 
impulsionar o membro durante o balanço (Lacquaniti et al., 2012). Na ausência de treino 
específico ou de apoio por flutuação na água (Thelen e Cooke, 1987), os movimentos de 
passo desaparecem por volta dos 2-3 meses de idade (Forssberg, 1985) – desaparecimento 
que pode estar relacionado com o desaparecimento da perinatal 'hiperexcitabilidade' neural 
(Herlenius e Lagercrantz, 2010). No entanto, quando o passo neonatal é treinado diariamente, 
a resposta do passo pode ser eliciada até sua substituição por locomoção com suporte. O 
treinamento de movimentos de passo está associado a uma aceleração da capacidade de 
caminhar independentemente de quatro a seis semanas (Zelazo et al., 1972). No entanto, 
normalmente, ou seja, sem treinamento, segue-se um período de silêncio locomotor após os 
2-3 meses de idade.
A seleção ocorre primeiro em termos de quais músculos são recrutados (Hadders Algra et al., 
1996b; Hedberg et al., 2005). Em seguida, a partir dos 9 meses de idade, também o tempo e o 
grau de contração muscular são cada vez mais usados para adaptar a postura (Van Balen et 
al., 2012; Van der Fits et al., 1999a). Enquanto isso, a criança aprende a sentar-se de forma 
independente. Registros do centro de pressão indicaram que o surgimento da capacidade de 
sentar de forma independente é acompanhado pela seleção de um conjunto específico de 
comportamentos posturais, que é temporariamente mediado pelo congelamento dos graus de 
liberdade (Kyvelidou et al., 2013). Esta última é uma estratégia bem conhecida para simplificar 
o controle, especialmente em condições de alta restrição (Bernstein, 1935). Um congelamento 
temporário semelhante dos graus de liberdade não é observado em todas as condições de 
sentar, por exemplo, não durante o alcance enquanto está sentado em uma cadeira infantil de 
apoio (Boxum et al., 2014).
O silêncio locomotor não implica que o lactente pare com a atividade motora grossa. A 
partir dos 4-5 meses, os bebês começam a explorar movimentos de rolamento, de supino para 
prono e vice-versa, e em prono eles exploram a progressão direcionada a um objetivo. A 
transição para a progressão em prono está associada a mudanças no desenvolvimento 
socioemocional (por exemplo, tornando-se mais autônomo e mais sensível às separações 
maternas), aumento da comunicação gestual referencial e habilidades espaciais, incluindo o 
início da cautela com alturas (Anderson et al., 2013; Campos et al., 2000). Durante o 
engatinhar, muitas variantes são experimentadas (Fig. 4; Adolph et al., 1998; Freedland e 
Bertenthal, 1994; Largo et al.
O desenvolvimento da capacidade de ficar em pé de forma independente está associado 
a uma seleção crescente de atividade específica de direção nos músculos do tornozelo durante 
a posição em pé (Hedberg et al., 2007). A fase de aprender a ficar de pé e andar, caracterizada 
pela integração de novas informações sensoriais, por exemplo, hápticas e proprioceptivas 
(Barela et al., 1999; Chen et al., 2016), também está associada a um congelamento temporário 
de graus da liberdade (Assaiante, 1998). Isso está associado à seleção do ajuste específico da 
direção, no qual todos os músculos específicos do pescoço e do tronco são recrutados 
(estratégia em bloco). A presença dominante da estratégia en bloc em situações desafiadoras 
de equilíbrio começa por volta das 9
Os ajustes posturais antecipatórios surgem por volta de 2 meses após o parto: crianças 
de 2 meses mostram pequenos ajustes posturais antecipatórios de braços e pernas quando a 
mãe os pega quando estão deitados em decúbito dorsal. Os ajustes antecipados para esses 
'recolhimentos' melhoram rapidamente em 3-4 meses (Reddy et al., 2013). Os ajustes 
posturais antecipatórios durante o alcance na posição sentada com apoio são inconsistentes 
a partir dos 4 meses (Van Balen et al., 2012), mas os ajustes antecipatórios aumentam 
especialmente durante os primeiros meses de caminhada de forma dependente - uma atividade 
que desafia o uso da postura antecipatória. atividade cultural (Barela et al., 1999; Cignetti et 
al., 2013). O grau de prática postural e desafio experimentado por caminhantes novatos foi 
avaliado por Adolph e colegas: eles estimaram que os primeiros caminhantes geram cerca de 
14.000 passos e 100 quedas por dia (Adolph et al., 2012).
meses e dura até a idade de cerca de 2,5 anos. Após 2,5 anos, a estratégia en bloc de 
consumo de energia dá lugar a um uso variado de ajustes que envolvem a ativação de 
músculos menos específicos de direção (Hadders-Algra et al., 1996b, 1998).
Nos meses seguintes, as habilidades posturais melhoram rapidamente. Isso se reflete no 
desenvolvimento da capacidade de sentar-se independentemente por volta dos 5 a 8 meses, 
de ficar de pé sem apoio aos 9 a 13 meses e de caminhar de forma independente aos 10 a 
14 meses (variações do percentil 10 a 90 da Referência de Crescimento Multicêntrico da 
OMS) . Grupo de Estudos (2006)). O ajuste finodos ajustes posturais não é concluído após alguns meses de experiência de 
caminhada; é preciso até a idade de cerca de 18 anos para estabelecer a capacidade adulta 
de modular os parâmetros temporais e quantitativos dos ajustes posturais (Barlaam et al., 
2012).
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A marcha precoce é caracterizada pela variação tanto em termos de 
parâmetros cinemáticos dos movimentos das articulações da perna quanto em 
termos de parâmetros EMG (Chang et al. 2006; Polk et al., 2008). Os estudos 
de EMG de Lacquaniti e colegas mostraram que dois padrões adicionais de 
EMG são adicionados aos do repertório de passos neonatais: um no toque do 
pé e outro na decolagem. Os novos padrões auxiliam na geração das forças 
de cisalhamento necessárias para desacelerar e acelerar o corpo, 
respectivamente (Lacquaniti et al., 2012). Com o aumento da experiência de 
caminhada, as crianças selecionam cada vez mais padrões de ativação 
muscular preferidos, por exemplo, padrões com ativação recíproca de músculos 
antagonistas da perna, fora do repertório variado de padrões EMG ( Chang et 
al., 2006). Também os parâmetros cinemáticos indicam que o aumento
Em seguida, principalmente entre 6 e 10 meses de idade, os bebês 
desenvolvem a capacidade de engatinhar sobre as mãos e os joelhos com a 
barriga levantada da superfície de apoio (WHO Multicentre Growth Reference 
Study Group, 2006). Inicialmente, mãos e joelhos são colocados em padrões 
variados. Mas, após cerca de duas semanas de experiência, o padrão diagonal 
mais eficiente de posicionamento dos membros é selecionado como o padrão 
preferido (Freedland e Bertenthal, 1994). Enquanto o padrão de composição 
da marcha diagonal torna-se o padrão dominante, a atividade muscular nos 
braços e pernas ainda é caracterizada por coativação variada de músculos 
antagonistas. Essa variação na modulação temporal é maior nos músculos da 
perna do que nos músculos do braço, presumivelmente porque os braços 
funcionam principalmente como suportes relativamente simples, enquanto as 
pernas são especialmente responsáveis pela propulsão variada (Xiong et al., 
2016) . Com o aumento da idade e da experiência, a proficiência no engatinhar 
melhora, ou seja, os passos tornam-se maiores e a velocidade aumenta (Adolph 
et al., 1998). Adolph e colaboradores também mostraram que engatinhar sobre 
as mãos e joelhos é mais eficiente em bebês que exploraram substancialmente 
o engatinhar com muitas posturas variadas do que em bebês que usaram o 
engatinhar apenas de forma limitada (Adolph et al., 1998) .
capacidade de caminhar independentemente (Grupo de Estudos Multicêntricos 
de Referência de Crescimento da OMS, 2006). Como mencionado 
anteriormente, aprender a andar é inicialmente acompanhado por cerca de 100 
quedas por dia (Adolph et al., 2012). No entanto, a progressão por meio da 
marcha precoce é mais atraente para os lactentes do que a progressão por 
meio do engatinhar proficiente, pois a marcha tem as vantagens de ser mais 
capaz de explorar visualmente o ambiente e oferecer oportunidades mais 
variadas de brincadeira e interação social (Adolph e Tamis -LeMonda, 2014; 
Dosso e Boudreau, 2014).
1985).
Entre 10 e 14 meses a maioria dos lactentes atinge o
Fig. 4. Exemplo da exploração variada de movimentos durante as fases iniciais da progressão em prono em um lactente de 8 meses. A figura é baseada em 
quadros de 1 min de gravação de vídeo. Publicado com permissão dos pais.
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Durante a gravidez, a motilidade da mão fetal varia, com cerca de um terço a metade 
dos movimentos da mão sendo direcionados para a boca, rosto ou cabeça (Sparling 
et al., 1999). Com o aumento da idade fetal, as partes inferiores e periorais da face 
são mais frequentemente tocadas, à custa de uma diminuição dos movimentos 
direcionados para as partes superiores da face (Reissland et al., 2014). Essa 
redistribuição da atividade manual é acompanhada por um perfil de velocidade 
diferenciado: os movimentos direcionados à parte superior, ou melhor, ao olho, 
atingem seu alvo com menor velocidade do que aqueles direcionados à região da 
boca. Este último sugere que a velocidade do movimento é adaptada até certo ponto 
à delicadeza do alvo (Zoia et al., 2013).
a experiência está associada à seleção de padrões preferidos (Polk et al., 2008). Um 
exemplo é o aumento da seleção do padrão de toque do calcanhar - que caracteriza 
a marcha adulta - do repertório inicial de posicionamentos variados do pé (Cioni et al., 
1993). Os processos de seleção adaptativa são acompanhados por uma melhor 
proficiência na caminhada, ou seja, uma diminuição na largura do passo e aumento 
no comprimento do passo e na velocidade da caminhada – mudanças que ocorrem 
especialmente durante os primeiros três meses de experiência de caminhada (Chang 
et al., 2006; Ledebt et . al., 1995; Sutherland et al., 1988).
Em pessoas adultas, ambos os componentes são altamente coordenados (Jeannerod, 
1998).
Alcançar desempenho entre 4 e 6 meses também depende do objeto
Nos primeiros 2 a 3 meses após o termo, os bebês – como os fetos – direcionam 
cerca de um terço ou metade dos movimentos das mãos para o rosto. Eles fazem 
isso espontaneamente e também quando um objeto é colocado em suas mãos (Lew 
e Butterworth, 1997). A partir dos 4 meses, eles movem as mãos com mais frequência 
para o local de destino, a boca, principalmente quando
a mão segura um objeto. Aos 5 meses, isso é acompanhado por abertura antecipada 
da boca (Lew e Butterworth, 1997). A partir dos 2 meses, a exploração de objetos 
torna-se cada vez mais multimodal, ou seja, os objetos são explorados oralmente e 
visualmente. Aos 2-3 meses a exploração geralmente começa na boca, enquanto que 
aos 4 meses a exploração visual é prioritária (Rochat, 1989). Esta última está 
associada ao surgimento do dedilhado do objeto, ou seja, a varredura da superfície 
do objeto com a ponta dos dedos (Rochat, 1989). Entre os 4 e 6 meses os bebés 
também começam a transferir objetos de uma mão para a outra (Greaves et al., 2012; 
Rochat, 1989)
5.1. Desenvolvimento de alcance
4.3. Resumo do desenvolvimento motor grosso
5. Desenvolvimento motor fino
Estudos de ultrassom demonstraram a presença de contato mão-face de 10 a 12 
semanas de PMA e sucção de dedo a partir de 15 semanas de PMA (De Vries et al., 
1985; Hepper, 2013). Isso pode implicar que a atividade dirigida a um objetivo das 
extremidades superiores já está presente no primeiro trimestre de gestação e surge 
na ausência de informação visual.
Em contraste com a atividade direcionada a partes do próprio corpo, alcançar um 
objeto externo requer que a criança localizeo objeto no espaço e traduza essa 
informação em um movimento da extremidade superior em direção ao objeto. 
Geralmente, mas não necessariamente, a localização de destino é baseada em 
informações visuais. Van der Meer (1997) demonstrou que recém-nascidos a termo 
em decúbito dorsal são capazes de controlar os movimentos de seus braços até certo 
ponto com base na informação visual: quando colocados no escuro, os bebês são 
capazes de posicionar suas mãos no feixe de luz disponível. De fato, já nos primeiros 
dias ou semanas após o nascimento, bebês a termo podem produzir movimentos de 
braço em resposta a um objeto (Bower et al., 1970; DiFranco et al., 1978; Von Hofsten, 
1982), especialmente quando fixam o objeto e quando são colocados na posição 
sentada com amplo apoio do pescoço e do tronco (criando para o bebê um estado 
chamado de 'atividade motora liberada'; Amiel-Tison e Grenier, 1983). Esses 
chamados 'pré-alcance' podem consistir em movimentos oscilantes ou de bater dos 
braços estendidos que geralmente não são claramente direcionados ao objeto, ou 
de movimentos que levam as mãos à boca (Van der Fits et al.,1999b) . Por volta dos 
3 meses de idade, a apresentação de objetos geralmente provoca 'pré-
alcance' (Trevarthen, 1984; Von Hofsten, 1984). Entre 4 e 5 meses alcança 
rapidamente o sucesso, ou seja, termina na apreensão do objeto (Van der Fits et al., 
1999b). A sequência de desenvolvimento do pré-alcançar para a preensão bem-
sucedida é paralela e facilitada pela melhora simultânea do sistema visual, incluindo 
o desenvolvimento da estereopsia. O precursor da estereopsia (soma binocular) 
surge aos 2 meses e a própria estereopsia aos 4-5 meses (Norcia e Gerhard, 2015). 
O surgimento do alcance bem-sucedido pode ser aprimorado por experiências ativas 
de alcance por tentativa e erro (Libertus e Needham, 2010; Lobo e Galloway, 2008; 
Lobo et al., 2004; Williams et al., 2015). Libertus e Needham (2010) combinaram a 
prática ativa de alcançar a experiência com a aplicação de 'sticky mittens', ou seja, a 
combinação de velcro mittens e brinquedos com velcro. Isso também resultou em um 
surgimento acelerado de alcance bem-sucedido. Muito provavelmente este efeito 
positivo foi principalmente - mas não exclusivamente - provocado pela prática ativa 
e menos pelas 'luvas pegajosas' (Wiesen et al., 2016; Williams et al., 2015).
No período pré-natal, o feto realiza movimentos variados; estes consistem 
principalmente em GMs, mas também incluem movimentos de passo. Estudos 
demonstraram que a organização neural básica do controle postural e dos 
movimentos locomotores já está funcionalmente ativa nas primeiras semanas após o 
parto: a atividade das redes CPG de ajustes posturais específicos de direção e 
movimentos de passo é modulada pela atividade supraespinal, dando aumento da 
expressão variada da atividade CPG. Reflete a fase de variabilidade primária no 
desenvolvimento motor grosso: comportamento variado com capacidade limitada de 
adaptação. Por exemplo, o bebê tem habilidades limitadas para estabilizar a cabeça 
no tronco. A partir dos 3 a 4 meses, desenvolve-se a fase de variabilidade secundária. 
A criança aprende a estabilizar a cabeça no tronco e aprende a se impulsionar através 
do ambiente. Por meio de um processo de aprendizado por meio da exploração 
contínua e da experiência de tentativa e erro, o bebê melhora sua capacidade de 
selecionar as melhores estratégias motoras de seu repertório. A criança domina cada 
vez mais as habilidades motoras solicitando posturas eretas – sentado, em pé e 
andando – com suas supostas vantagens para exploração visual e interação social. 
Além disso, o bebê aprende cada vez mais a antecipar sua atividade postural, 
principalmente durante os primeiros meses de locomoção ereta.
A função motora fina compreende a capacidade de alcançar objetos, levantá-los, 
carregá-los e manipulá-los. Normalmente, essas ações são realizadas pelas 
extremidades superiores. Frequentemente envolvem um componente de transporte 
que move a mão da posição inicial até o objeto (alcançar) e um componente de 
manipulação no qual o objeto é apreendido (manipulação).
Os primeiros movimentos de alcance bem-sucedidos são caracterizados pela 
variação: variação na trajetória, na velocidade do movimento, na amplitude do 
movimento e na duração do movimento (Thelen et al., 1993; Von Hofsten, 1991). O 
repertório de alcance inicial contém alcances que são diretamente direcionados ao 
objeto e uma variedade de movimentos que consistem em múltiplos submovimentos 
(unidades de movimento). As unidades de movimento podem ser determinadas com 
a ajuda dos picos no perfil de velocidade da mão (Von Hofsten, 1991). Aos 4 meses, 
os alcances consistem em 4 a 7 unidades de movimento quando realizado em 
decúbito dorsal (De Graaf-Peters et al., 2007; Fallang et al., 2000) e de 3 a 5 unidades 
de movimento quando realizado durante a posição sentada semi-reclinada ou ereta 
sentar com apoio (valores medianos; De Graaf-Peters et al., 2007; Konczak et al., 
1995; Von Hofsten, 1991). Os dados indicam que, para crianças pequenas, o alcance 
em supino é mais desafiador do que na posição sentada com apoio, presumivelmente 
devido ao maior esforço antigravitacional necessário na primeira situação. Nos dois 
meses seguintes, o número de unidades de movimento diminui significativamente 
para 3–4 na posição supina (De Graaf-Peters et al., 2007; Fallang et al., 2000) e 2,5–
3 na posição sentada com apoio (valores medianos; De Graaf-Peters et al., 2007; 
Konczak et al., 1995). A vantagem posicional de sentar sobre supino desapareceu 
(Savelsbergh e Van der Kamp, 1994).
M. Hadders-Algra
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Fig. 5. Dois exemplos de como pegar um brinquedo amostrados de gravações de vídeo. Painel superior: um movimento de alcance de uma criança de 6 meses; a criança não 
molda a mão em antecipação às propriedades do objeto. Painel inferior: um movimento de alcance de uma criança de 12 meses; o bebê ajusta os movimentos das mãos durante 
o alcance em antecipação às propriedades do objeto. Publicado com permissão dos pais das crianças.
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No entanto, bebês que conseguem sentar sem ajuda favorecem alcances 
unilaterais em todas as condições. A predominância de alcances unilaterais em 
bebês sentados pode não apenas ser explicada pela conquista da habilidade de 
sentar, mas também pode ser atribuída ao progresso geral do desenvolvimento 
associado ao aumento da idade (Sgandurra et al., 2012). Apesar do aumento de 
alcances unilaterais com o aumento da idade, lactentes de 6 a 12 meses de idade 
mostram uma grande variação no uso do braço-mão durante a preensão simples
tamanho e rigidez: os movimentos de alcance têm menos unidades de movimento 
quando o objeto é grande e rígido (por exemplo, uma bola de poliestireno com 
diâmetrode 12,5 cm), mas mais quando o objeto é grande e macio (pompom) ou 
pequeno de 5 cm; Rocha et al., 2013). Inicialmente, os bebês também estão mais 
interessados nos objetos maiores (Libertus et al., 2013).
tarefas: preferem preensão com a mão direita (cerca de 50%) a preensão com a 
mão esquerda e preensão bimanual (cada uma com cerca de 25%; Fagard e 
Lockman, 2005). Curiosamente, alguns estudos relataram um ressurgimento 
temporário do alcance bilateral preferencial quando os bebês começam a cruzar 
(Atun-Einy et al., 2014) ou a andar de forma independente (Corbetta e Bojczyk, 
2002). Essa 'regressão' temporária pode refletir a recalibração sensório-motora e 
a reorganização das habilidades posturais que ocorrem no período em que o bebê 
se desenvolve em pé e andando (Chen et al., 2016).
Os movimentos dos dedos estão presentes a partir de 12 semanas de PMA 
(De Vries et al., 1984). Movimentos isolados dos dedos e sequências de 
movimentos dos dedos podem ser observados durante GMs nos meses pré-termo 
e pós-natais iniciais, no entanto, o fisting é o movimento predominante (Ferrari et 
al., 2016; Wallace e Whishaw, 2003). Os movimentos isolados dos dedos refletem 
a presença de conexões corticospinais monossinápticas funcionais com a medula 
espinhal cervical, que estão presentes a partir de 24 semanas de PMA (Eyre et al., 
2000, 2007). Nagy et ai. (2005) mostraram que recém-nascidos a termo são 
capazes de imitar um movimento de protrusão do dedo indicador mostrado por 
um adulto, e cada vez melhor e com mais frequência quando a experiência durante 
o teste aumenta. A capacidade do bebê de imitar gestos com os dedos corrobora 
a atividade funcional do sistema de neurônios-espelho na idade de termo.
No segundo semestre após o nascimento, os bebês são cada vez mais 
capazes de selecionar um movimento direto e eficiente em direção ao objeto 
desejado. O número de unidades de movimento na posição sentada diminui para 
2 no final do primeiro ano (Konczak et al., 1995; Von Hofsten, 1991). Este número 
é maior quando a criança alcança um objeto brilhante no escuro, sugerindo que a 
informação visual melhora a seleção de um movimento de alcance eficiente 
(Berthier e Carrico, 2010). O nível adulto de alcance, caracterizado pelo uso 
consistente de movimentos pré-programados com uma unidade de movimento, é 
alcançado durante a postura sentada com amplo suporte postural aos 2 anos de 
idade (Konczak e Dichgans, 1997). No entanto, durante a postura sentada sem 
amplo apoio, o nível adulto é alcançado pela primeira vez por volta dos 7 anos de 
idade (Kuhtz-Buschbeck et al., 1998).
5.2. Desenvolvimento de manipulação
A partir dos 3 meses pós-termo, os punhos diminuem e os movimentos 
sequenciais e isolados dos dedos durante os movimentos espontâneos aumentam 
(Ferrari et al., 2016; Wallace e Whishaw, 2003). Durante a preensão precoce (4-5 
meses), observa-se principalmente a preensão palmar, ou seja, a preensão em 
que toda a superfície palmar e todos os dedos (com ou sem o dedo mínimo) são 
usados (Halverson, 1931; Newell et al. , 1989 ; Touwen, 1976). No entanto, quando 
pequenos objetos (1–2 cm) são apresentados a crianças de 4 meses, elas podem 
apresentar uma grande variação de pegadas, variando de preensão palmar a 
movimentos apenas com o polegar e o dedo indicador (Newell et al., 1989) . Com 
o aumento da idade, especialmente após os 6 meses de idade, a frequência de 
movimentos de preensão apenas com o polegar e o dedo indicador aumenta 
(Halverson, 1931; Touwen, 1976). A preensão fica cada vez mais adaptada à 
forma do objeto (Newell et al., 1989). Os movimentos do polegar e do dedo 
indicador tornam-se mais especializados: aos 6-9 meses, o
A partir da idade fetal, os movimentos do braço consistem em movimentos 
bilaterais e unilaterais variados, com preferência unilateral (Corbetta e Thelen, 
1996; De Vries et al., 2001; Fagard et al., 2009). A partir do momento em que os 
bebês desenvolvem o alcance direcionado a um objetivo, eles são cada vez mais 
capazes de ajustar a natureza unilateral ou bilateral de seus movimentos do braço 
ao tamanho do objeto: aos 6 meses, os bebês claramente preferem alcances 
bilaterais quando apresentados a uma bola relativamente grande ( Van Hof e 
outros, 2002). Rochat (1992) demonstrou que também o suporte postural e a 
realização postural em termos de ser capaz de sentar independentemente afetam 
a natureza dos movimentos de alcance do bebê: bebês não sentados preferem 
alcances bilaterais quando colocados em posição supina, semi-reclinada sentada 
ou prona reclinada, mas alcances unilaterais na posição sentada com apoio.
M. Hadders-Algra
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Neuroscience and Biobehavioral Reviews 90 (2018) 411–427
420
5.3. Resumo do desenvolvimento motor fino
a preensão em tesoura (com o polegar e o indicador estendidos) domina, aos 
9-14 meses a preensão em pinça inferior (com o polegar estendido e o dedo 
indicador flexionado) e a partir dos 14 meses a preensão em pinça (com flexão 
do polegar e do indicador) é frequentemente observado (Touwen, 1976).
O comportamento motor oral tem basicamente duas funções: a ingestão de 
alimentos por meio de sucção, mordida, mastigação e deglutição e a comunicação 
por meio de vocalizações ou palavras faladas.
No final do primeiro ano, os bebês também são capazes de ajustar os 
movimentos de elevação ao peso do objeto com base na experiência anterior de 
tentativa e erro (Mash et al., 2014). No entanto, leva muitos anos até que as 
crianças sejam capazes de levantar objetos da maneira precisamente coordenada 
e eficiente dos adultos com sua pré-programação paralela de força de preensão 
e força de carga. Crianças de um ano geram a força de preensão e a força de 
carga seqüencialmente e produzem forças de carga direcionadas para baixo na 
fase de pré-elevação (Forssberg et al., 1991). A pré-programação paralela das 
forças e a capacidade de sutilmente ajustar as forças às especificidades da 
situação melhora gradualmente e atinge sua forma adulta entre 8 e 11 anos 
(Forssberg et al., 1992). O desenvolvimento da coordenação de forças durante o 
levantamento de objetos ilustra o curso prolongado de desenvolvimento das 
habilidades manuais em geral. Por exemplo, a capacidade de realizar uma tarefa 
de peg-board ou uma tarefa de toque rápido aumenta substancialmente entre 2 
e 13 anos (Müller e Hömberg, 1992). As mudanças de desenvolvimento em 
precisão e manipulações complexas são acompanhadas por uma diminuição 
pronunciada no atraso corticomotorneuronal. Isso sugere uma contribuição das 
mudanças de desenvolvimento no trato corticospinal para o desenvolvimento 
das habilidades manuais (Eyre, 2007; Müller e Hömberg, 1992).
Fetos jovens exibem movimentos de braço e mão direcionados para um 
objetivo, especialmente para o rosto. Esta atividade pré-natal e seu háptico associado
eas informações proprioceptivas resultam em movimentos do braço que já 
podem ser adaptados até certo ponto à natureza do alvo facial. Após o 
nascimento, a situação muda, também a informação visual tem de ser integrada. 
Apesar do fato de que os recém-nascidos podem ajustar os movimentos do braço 
de forma limitada com base na informação visual, a presença de informação 
visual induz uma fase de recalibração nos movimentos das extremidades 
superiores (Zoia et al., 2013). A capacidade de usar e integrar informações 
visuais para alcançar e agarrar melhora drasticamente em 3 a 4 meses, uma 
melhoria que é amplamente facilitada pela progressão do desenvolvimento do 
sistema visual e pela capacidade de estabilizar a cabeça – com o sistema visual 
– em o porta malas. Na segunda metade do primeiro ano pós-termo emerge a 
variabilidade secundária: os bebês aprendem gradualmente a adaptar os 
movimentos dos braços e das mãos às restrições da situação. Demora muitos 
anos até que a fase secundária atinja sua configuração adulta. Isso é 
especialmente verdadeiro para as habilidades manipulativas, provavelmente 
devido às mudanças de desenvolvimento prolongadas que ocorrem na atividade 
corticospinal.
6.1. Desenvolvimento do comportamento motor oral envolvido na ingestão de alimentos
Movimentos fetais de sucção e deglutição foram observados a partir de 12 
semanas de idade avançada; podem incluir sucção do dedo (De Vries et al., 
1982). Os movimentos de sucção surgem na mesma idade do reflexo de 
enraizamento. Este último foi relatado por Minkowski (1938), que estudou o 
comportamento motor de fetos em um banho de soro fisiológico, imediatamente 
após terem sido entregues à vida materna segura. A incidência de movimentos 
de sucção e deglutição na primeira metade da gestação é baixa (De Vries et al., 
1985). Além disso, os primeiros movimentos da mandíbula, lábios, língua e 
faringe são relativamente simples (Miller et al., 2003). Os movimentos tornam-se 
gradativamente mais complexos: movimentos simples de abertura da mandíbula 
e dos lábios se desenvolvem em movimentos repetitivos de abertura e fechamento 
da boca, semelhantes aos presentes na sucção neonatal, e os movimentos da 
língua se desenvolvem de simples impulsos para frente e movimentos de 
escavação até os movimentos ântero-posteriores necessários para a sucção. 
sucção bem-sucedida do recém-nascido. Este último comportamento está 
consistentemente presente a partir de 28 semanas de idade pré-natal e é usado 
durante a sucção e deglutição fetal. A sucção e a deglutição fetal estão claramente 
associadas ao contato mão-face (Miller et al., 2003).
O uso do braço e das mãos está intimamente entrelaçado com as capacidades 
do bebê de controlar a postura e sua posição (Hadders-Algra, 2013; Thelen e 
Spencer, 1998). Por exemplo, De Graaf-Peters et al. (2007) demonstraram em 
lactentes de 4 a 6 meses de idade uma associação positiva entre ajustes 
posturais específicos de direção e sucesso e qualidade cinemática do alcance. 
Observamos na seção anterior que a posição sentada apoiada em lactentes está 
associada a mais sucesso de alcance do que a posição supina. O sentar apoiado 
também resulta em mais exploração visual dos brinquedos, enquanto a posição 
supina está associada a mais exploração oral (Soska e Adolph, 2014). No 
entanto, em ambas as posições, a atividade mais frequente dos bebês com um 
brinquedo é o dedilhado e a rotação de objetos (Soska e Adolph, 2014). Na fase 
em que os bebês aprendem a sentar sem apoio, o uso das mãos durante o 
sentar independente varia entre oferecer suporte postural e atividades de alcance 
com os dois braços. Quando as habilidades de sentar melhoram e os bebês 
dominam a mudança de peso, eles se tornam cada vez mais bem-sucedidos no 
uso de seus braços para alcançar atividades (Harbourne et al., 2013).
Por muitos anos, o comportamento motor oral infantil foi descrito em termos 
de reflexos e respostas, por exemplo, o reflexo de enraizamento (virar a cabeça 
na direção da pele perioral estimulada acompanhada de abertura da boca e 
'pegar labial') e a resposta de sucção (rotação rítmica sucção induzida pela 
inserção de um mamilo ou dedo na boca do bebê; Prechtl, 1977; Sheppard e 
Mysak, 1984). Gradualmente ficou claro, no entanto, que a maior parte do 
comportamento motor oral, especialmente sucção, mastigação e deglutição, é 
organizada com a ajuda de redes CPG localizadas no tronco cerebral. Essas 
redes são moduladas pela atividade supraespinal e exibem plasticidade 
dependente da experiência (Barlow, 2009; Delaney e Arvedson, 2008).
Na segunda metade do ano após o nascimento, os bebês melhoram sua 
capacidade de adaptar a configuração e orientação da mão durante o alcance 
em relação à forma e orientação do objeto (Fig. 5; Berthier e Carrico, 2010; Karl 
e Whishaw, 2014; McCarty et al. , 2001; Von Hofsten e Fazel-Zandy, 1984). Sua 
capacidade crescente de selecionar uma orientação de mão bem adaptada não 
depende da visibilidade da mão durante a preensão, o que implica que é 
amplamente determinada pelo controle do motor feed forward (McCarty et al., 
2001). A pré-moldagem da mão para as propriedades detalhadas do objeto é, no 
entanto, pior quando os bebês seguram um objeto brilhante no escuro em 
comparação com as condições de luz natural (Berthier e Carrico, 2010). Isso 
sugere que a informação visual sobre as propriedades do alvo desempenha um 
papel no planejamento dos movimentos da mão durante o alcance.
Após o nascimento, a sucção nutritiva e a deglutição devem ser combinadas 
com a respiração. Esta é uma tarefa desafiadora, que não é bem dominada em 
32-33 semanas de PMA. Nessa idade, a sucção, a deglutição e a respiração são 
caracterizadas pela exploração das combinações possíveis para coordenar as 
três atividades. Os lactentes não apresentam apenas as sequências de 
deglutição-expiração típicas da velhice (Kelly et al., 2007), mas também 
apresentam, por exemplo, respiração durante a deglutição e blocos alternados 
de sucção-deglutição (sem respiração, duração 5 a 7 segundos) e respiração 
(sem deglutição, com duração de 10 a 16 segundos; Vice e Gewolb,
6. Desenvolvimento motor oral
A partir dos 7 meses, os bebés desenvolvem manipulação bimanual 
diferenciada, o que implica que cada mão executa uma ação diferente mas 
complementar para manusear um objeto (Kimmerle et al., 1995). Essa capacidade 
melhora com o aumento da idade. No entanto, aos 13 meses de idade, as ações 
bimanuais específicas do papel formam apenas 20% das ações de brincadeira 
do bebê com brinquedos que promovem tais ações (Kimmerle et al., 2010).
M. Hadders-Algra
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Neuroscience and Biobehavioral Reviews 90 (2018) 411–427
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2008). A partir de cerca de 34 semanas de PMA, a alimentação oral total pode ser 
alcançada em bebês de baixo risco (Delaney e Arvedson, 2008).