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◗ Introdução O controle de pragas no Brasil está atravessando uma das fases mais importan- tes de toda sua história. Em virtude das pressões sociais e políticas, que exigem cada vez mais uma melhor qualidade de vida, os agricultores das diversas regiões brasi- leiras estão se informando e se interessando sobre as vantagens que outras táticas de controle, em relação ao controle químico, apresentam. Essa procura mais racio- nal, diferentemente do que ocorreu com o uso dos organoclorados na metade do século XX, tem chegado lentamente a uma das propostas inteligentes de manejo ambiental de pragas, que é o controle biológico. Toda essa evolução da mentalidade do setor agrícola brasileiro certamente é devida ao esforço incansável de diversos pesquisadores brasileiros que mantiveram firmes seus ideais e à liberação de recursos pelos órgãos financiadores de pesquisa, visando a implantação definitiva do controle biológico. A aceitação do controle biológico pelos produtores pode ser avaliada pelo sur- gimento crescente de empresas que criam e comercializam inimigos naturais em LIBERAÇÃO DE INIMIGOS NATURAIS Introdução 325 Fatores que afetam a liberação 326 Arquitetura e idade da planta 327 Condições climáticas 328 Quantidade e fase de desenvolvimento 329 Número de pontos de liberação 331 Técnicas de liberação 331 Freqüência e intervalo entre liberações 332 Um caso de estudo: liberações de Trichogramma 333 Outro caso de estudo: liberações de crisopídeos 337 Considerações finais 337 325 ◗ ALEXANDRE DE SENE PINTO Centro Universitário Moura Lacerda, 14076-510, Ribeirão Preto, SP/Biocontrol, 14160-970, Sertãozinho, SP ◗ JOSÉ ROBERTO P. PARRA Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, Esalq/USP, 13418-900, Piracicaba, SP c c c c c 19 CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 325 diversas localidades do país. Entretanto, muitos programas de controle biológico de pragas já desenvolvidos ficam impossibilitados de serem transferidos para as empresas e para os produtores pela falta de informação sobre uma das etapas: a tec- nologia de liberação. A maioria das pesquisas brasileiras e internacionais concentra esforços na constatação da eficiência do agente biológico no controle da praga visada ou no desenvolvimento e/ou aprimoramento de técnicas de criação. Todo esse esforço tem como objetivo atender à demanda dos produtores quando o inimigo natural estiver sendo utilizado e, conseqüentemente, comercializado. No entanto, aspectos finais e importantes, como tecnologia para armazenamento, preparo, transporte e liberação desses agentes de controle biológico, são negligenciados pela maioria dos “pacotes tecnológicos”. Poucas, se não raras, são as pesquisas que visam determinar qual a melhor téc- nica de liberação e as adaptações que ela deve sofrer, minimizando o efeito do ambiente sobre o “sensível” material biológico. Se já não bastasse a escassez de tra- balhos, existe grande dificuldade no levantamento de informações a respeito da libe- ração em si, pois a maioria das publicações na área de controle biológico omite detalhes importantes. Dentre estes podem ser citados: a forma de liberação do para- sitóide ou predador, o horário de liberação, a relação entre a densidade populacional da praga e o número de predadores/parasitóides liberado, o recipiente utilizado etc. A falta de conhecimento sobre os aspectos da liberação afeta não somente os resultados finais de um programa, mas também, muitas vezes, as fases iniciais dos projetos. Certamente, vários inimigos naturais foram considerados inadequados para serem empregados em programas de controle biológico pela forma inadequa- da de utilizá-los. Por outro lado, inimigos naturais tidos como excelentes para o controle de determinada praga não o foram em diversas outras situações por falta de detalhamento da metodologia de liberação. O desconhecimento parcial ou total de como o inimigo natural deve ser libe- rado em campo é, sem dúvida, um fator limitante para o sucesso de programas de controle biológico de diversas pragas no Brasil e no mundo. O mais preocupante é que esse desconhecimento poderá vir a comprometer muitos outros programas bem elaborados já existentes (Daane et al., 1998). Dentre os inimigos naturais, o parasitóide de ovos Trichogramma é, sem dúvida, o mais estudado quanto aos aspec- tos mencionados; muito pouco se sabe sobre os demais parasitóides e sobre os pre- dadores em geral. Vários outros aspectos devem ser levados em conta em um programa de con- trole biológico antes de o parasitóide ou predador ser introduzido no campo, como identificação, seleção de linhagens, armazenamento, preparo, transporte de agen- tes biológicos etc. Entretanto, não serão aqui feitas considerações a respeito de tais aspectos. Todo o enfoque deste capítulo será dado ao conhecimento dos fatores envolvidos no processo de liberação de parasitóides e predadores na cultura a ser tratada. ◗ Fatores que afetam a liberação Sempre que um programa de controle biológico está para ser implementado, todos os fatores relacionados com o ato de liberação em si devem ser cuidadosa- mente levantados e estudados e os problemas solucionados antes que a nova tec- nologia seja levada até o produtor. Se esses fatores não forem levados em consideração, poderão surgir problemas que certamente resultarão no insucesso de todo o programa. C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S326 CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 326 A decisão da melhor época de liberação de um parasitóide ou predador, inti- mamente ligada ao nível populacional da praga, tem sido bem estudada por pes- quisadores brasileiros e estrangeiros. A liberação do inimigo natural após o início da infestação da praga é a situação mais recomendada pela maioria das pesquisas, pois garante uma interrupção no aumento populacional da praga e a sobrevivên- cia do agente biológico por mais tempo na cultura. Carnero (1997) observou, em casa de vegetação, que a liberação da presa Tetranychus cinnabarinus (Boisduval), juntamente com o inimigo natural Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot, garantiu um bom controle, mas a liberação deste uma semana após a infestação da praga proporcionou maior eficiência. Além da época, a fase de desenvolvimento da praga para que o inimigo natu- ral possa ser liberado também é relevante. Collet et al. (1998) constataram que a liberação de Chrysoperla lucasina (Lacroix) contra Aphis fabae Scopoli deve ser feita antes que os primeiros adultos alados da praga apareçam. Lopes & Parra (1991) verificaram que Trichogramma galloi Zucchi prefere parasitar ovos de Diatraea saccha- ralis (Fabr.) com três dias de idade. Algumas vezes não é tão fácil realizar um levantamento populacional da praga e ainda saber em qual fase a maioria da população se encontra. Nesses casos podem-se utilizar meios indiretos para a determinação do momento ideal de libe- ração do agente. Isso se faz necessário quando a praga não é facilmente detectável, como acontece com lagartas broqueadoras de caules, ovos de difícil localização na planta etc. Por exemplo, para o controle da broca-da-cana, D. saccharalis, em cana- de-açúcar, utilizando-se o parasitóide de ovos T. galloi, as liberações devem ser ini- ciadas a partir do momento em que os primeiros machos forem capturados nas armadilhas de feromônio, pois é muito difícil determinar a densidade de ovos. O parasitóide larval Cotesia flavipes (Cameron), empregado para controlar a broca-da-cana, pode ser liberado na safra em que a praga está sendo prejudicial, quando as amostragens dos colmos indicarem que a maioria das lagartas apresen- ta cerca de 1,5 cm de comprimento, ou na safra seguinte, quando a intensidade de infestação da broca, no momento da colheita, estiver ao redor de 3%. Entretanto, como já discutido, somente os aspectos mencionados não são sufi- cientes para que a liberação dos inimigos naturais no campo tenha total sucesso. São muitos os fatores que devem ser observadosnessa etapa da pesquisa, assim como muitas vezes são enormes os obstáculos a serem suplantados. Como não é possível criar um guia passo a passo para solucionar os problemas no momento da liberação, uma vez que estes estão intimamente ligados ao inimigo natural, serão abordados aqui os problemas mais comumente encontrados no decorrer dos estu- dos de técnicas de liberação. Os fatores a serem levados em consideração no momento da liberação dos agentes de controle biológico estão relacionados com: (1) a arquitetura e a idade da planta; (2) as condições climáticas no momento da liberação; (3) a quantidade e a fase de desenvolvimento dos organismos liberados; (4) o número de pontos de libe- ração; (5) as técnicas de liberação; e (6) a freqüência e o intervalo entre liberações. Arquitetura e idade da planta As espécies vegetais utilizadas para consumo humano e animal no mundo todo apresentam diferentes formas e tipos de crescimento, fatores estes inerentes à espécie. Tal variação na arquitetura das plantas compreende a disposição das folhas no ramo, a disposição dos ramos no caule, a disposição de flores e frutos na plan- ta, a largura e o comprimento de folhas e folíolos, o tipo de crescimento etc. Mesmo 327L I B E R A Ç Ã O D E I N I M I G O S N A T U R A I S CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 327 dentro da espécie há uma mudança na arquitetura da planta de acordo com o está- dio fenológico em que se encontra a cultura (em função da idade da planta) ou em função de seu genótipo (variedade, cultivar, híbrido etc.). A arquitetura da planta pode influenciar o comportamento dos inimigos natu- rais. A joaninha Adalia bipunctata (L.) é encontrada principalmente em árvores (Gordon, 1985), enquanto a joaninha Hippodamia convergens (Guérin-Méneville), em vegetações mais baixas (Hodek, 1973), e ambas são predadoras de afídeos. Em contrapartida, as joaninhas Scymnus sp., Hyperaspis festiva Mulsant, Cycloneda sangui- nea (L.), entre outras, têm sido observadas tanto na copa de plantas cítricas como na vegetação de cobertura de pomares de laranjeiras (Tannuri, 1995). Os efeitos da arquitetura vegetal no comportamento do agente de controle bio- lógico podem ser significativos no bom desempenho do controle populacional da praga, podendo afetar a capacidade de busca, a eficiência e a dispersão do parasitói- de ou predador. Uma cultura ou um estádio da cultura em que a folhagem seja densa propicia a formação de um microambiente adequado para a sobrevivência do inimigo natural liberado, onde a umidade é mantida e a insolação, evitada. Entre- tanto, um ambiente muito fechado pode dificultar a dispersão do inimigo natural e a localização da presa/hospedeiro por ele. Como exemplo, Botelho et al. (1995, 1998) observaram que o genótipo da cana-de-açúcar afetou sensivelmente a capa- cidade de busca do parasitóide T. galloi no caso do controle de ovos de D. saccharalis. Condições climáticas O clima, sem dúvida, é um dos fatores mais importantes para toda decisão a ser tomada em qualquer uma das etapas de um programa de controle biológico com insetos e ácaros, visto que está sendo manuseado um ser vivo que é pecilotér- mico (ou seja, sua temperatura interna é alterada de acordo com a variação térmi- ca do ambiente) e que responde às variações de umidade do ar ou do solo, duração do período de luz, insolação etc. A liberação de um inimigo natural a uma temperatura acima ou abaixo da faixa térmica considerada ótima para o desenvolvimento pode afetar drasticamen- te sua sobrevivência em campo. Tal efeito costuma ser amenizado, ou não, de acor- do com o método de liberação desse agente. As precipitações pluviométricas podem afetar um inimigo natural no momen- to de sua liberação. Se os inimigos naturais forem liberados na forma de pupa (como para Trichogramma) ou de ovo (como para crisopídeos), uma chuva logo após a liberação pode carregá-los para o solo. Além disso, dependendo do recipien- te de liberação (caso este fique no campo), é possível haver encharcamento e afo- gamento dos agentes liberados na forma de ovo, larva ou pupa (como para Trichogramma liberado em copos plásticos). O mesmo não ocorre para artrópodes liberados na fase adulta (como é o caso de C. flavipes para o controle da broca-da- cana), que se deslocarão no momento em que o recipiente for aberto. Temperaturas muito altas, associadas à insolação, também podem afetar a sobrevivência do agente de controle, assim como temperaturas baixas costumam diminuir sua eficiência de controle. Um bom exemplo de como o clima pode influenciar a liberação de inimigos naturais é encontrado em Pinto (1999). O autor liberou T. galloi em diferentes for- mas e técnicas para o controle de ovos da broca-da-cana e observou que a condi- ção climática é o principal fator a ser levado em conta no momento da liberação. As chuvas que ocorreram nos dias das liberações ou logo depois delas carregaram as pupas de parasitóides e diminuíram sua eficiência de parasitismo. As baixas tem- peraturas de inverno acarretaram baixos índices de parasitismo, porém levaram a C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S328 CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 328 maior permanência do parasitóide no campo. A umidade relativa do ar não afetou o parasitismo, em função do estádio fenológico da cultura, que certamente sempre garantiu um microclima favorável para a sobrevivência e atuação do parasitóide, o que coincidiu com as conclusões de Boldt (1974), que demonstrou que a atividade de locomoção de Trichogramma evanescens Westwood e Trichogramma minutum Riley não é afetada por umidades na faixa de 50 a 80%. Finalmente, Pinto concluiu que, quando as condições climáticas são favoráveis ao parasitóide, a técnica de liberação não interfere na eficiência de parasitismo. O efeito da temperatura no parasitismo verificado no trabalho mencionado confirma os resultados de Biever (1972) e Shui-chen & Chien-chung (1986), cita- dos por Sales Jr. (1992). O primeiro autor observou aumento na capacidade de busca de fêmeas de várias espécies do gênero Trichogramma à medida que se aumentava a temperatura, mantida constante, de 20 a 35ºC, e os outros dois veri- ficaram que, abaixo da temperatura mínima (20ºC), a atividade das fêmeas de Tri- chogramma chilonis Ishii ficava reduzida. Quantidade e fase de desenvolvimento A quantidade de indivíduos a ser liberada dependerá sempre da quantidade da praga existente, verificada por meio de amostragens. Infelizmente, são raros os estudos que levam em conta a população da praga. Para o controle biológico clássico, quando se tem por objetivo a introdução de um novo agente de controle em determinada região, a quantidade a ser liberada não tem tanta importância quanto aquela exigida para o controle biológico aplica- do. No primeiro, o agente deve ser liberado em pequenas quantidades para se per- petuar no novo ambiente, e no segundo, em grandes quantidades para regular a população da praga antes que esta atinja níveis prejudiciais à cultura em estudo. No entanto, para a definição da quantidade correta de artrópodes a ser libera- da no ambiente, faz-se necessário o conhecimento da relação agente/praga ideal para que o controle seja bem-sucedido. Inicialmente, essa relação é definida em estudos de laboratório, onde a capacidade de predação/parasitismo do agente de controle biológico será determinada. Embora não possa ser extrapolada para as condições de campo, uma vez que foi estabelecida em ambiente fechado, livre de influências diversas, tais como efeitos do clima, da competição entre os inimigos naturais, capacidade de dispersão etc., tal relação fornece ao pesquisador uma idéia muito boa da real capacidade de controle do agente em estudo. Posteriormente, em estudos de campo, poderá ser definida de forma mais adequada a relação ideal. Daane et al. (1998) comentam que um alto controle obtido em gaiolas não sig- nifica o mesmo sucesso no campo. Geralmente, em pequenas parcelas são testadosnúmeros muito altos de parasitóides e predadores; entretanto, se houver bons resultados, torna-se impraticável uma liberação com esse número determinado. Como exemplo, os autores observaram que para a liberação de Chrysoperla carnea (Stephens) em campos experimentais foram utilizados de 7.500 ovos/ha (Daane et al., 1993) a aproximadamente 2 milhões de ovos/ha (Ridgway & Jones, 1968), enquanto nas liberações comerciais comumente recomendam-se entre 5.000 e 30.000 ovos/ha. Vários são os experimentos que testaram diferentes relações praga/inimigo natural em todo o mundo. Na Grécia, constatou-se que a relação ideal para a libe- ração de Cryptolaemus montrouzieri (Mulsant) contra Planococcus citri (Risso) em citros é de 1:15 (Hamid et al., 1997). Para a broca-da-cana, D. saccharalis, em cana- de-açúcar no Brasil, tem-se utilizado a relação de cerca de um adulto de C. flavipes para quatro lagartas menores de 1,5 cm de comprimento. Quando é usado o para- 329L I B E R A Ç Ã O D E I N I M I G O S N A T U R A I S CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 329 sitóide de ovos T. galloi, a relação estabelecida é de 1,6 parasitóide para cada ovo da praga (Lopes, 1988). A liberação do inimigo natural em quantidades menores que a necessária para o efetivo controle da praga acarretaria ineficiência do agente, o que seria extrema- mente maléfico para um programa de controle biológico aplicado. Em contraparti- da, a liberação de uma quantidade excessiva de artrópodes para o controle de determinada praga, além de um desperdício de recursos, que resultaria em um aumento no custo de aplicação, poderia também diminuir a eficiência de controle. Este último fato é mais importante para parasitóides, pois muitos desses insetos uti- lizam-se de cairomônios para a marcação dos hospedeiros parasitados. As fêmeas que chegam primeiro sobre um grupo de hospedeiros realizam o parasitismo de alguns e os marcam com cairomônios específicos. O excesso de cairomônios no microambiente pode provocar sua saturação, causando nas fêmeas que chegarão depois uma falsa impressão de que todos os hospedeiros já foram parasitados e fazendo com que esses parasitóides se dispersem. Dessa forma, alguns hospedeiros escapariam ilesos no meio da confusão, diminuindo, assim, a eficiência de parasi- tismo do agente de controle biológico. Esse fato foi observado por Pinto (1999) para o parasitóide T. galloi parasitan- do ovos de D. saccharalis em cana-de-açúcar, porém em uma situação inversa. O autor constatou que, quanto maior era a densidade de ovos por ponto de infesta- ção, menor era a eficiência de parasitismo registrada. Isso ocorria provavelmente devido à confusão causada nas fêmeas pelo excesso de cairomônios no local, onde os ovos mais periféricos eram parasitados por uma ou mais fêmeas e, com a chega- da de novas fêmeas, estas constataram os sinais ali deixados (nos ovos periféricos) e migraram para novos locais, deixando os ovos centrais sem sofrerem parasitismo. Tal situação dificilmente aconteceria em condições naturais, onde as posturas da praga são bem distribuídas pelas plantas (Guagliumi, 1976); entretanto, em parce- las experimentais, aquela seria uma situação muito comum, pois freqüentemente são colocadas grandes quantidades de ovos por ponto de infestação (Pinto, 1999). Em El Salvador, Rosales & Gonzales (1996) também avaliaram o efeito da libe- ração de diferentes quantidades do parasitóide Cephalonomia stephanoderis Betrem contra a broca-do-café, Hypothenemus hampei Ferrari, em duas localidades diferen- tes, e observaram que aumentando de 3.000 para 6.000 parasitóides/ha não houve melhoria no parasitismo, e de 3.000 para 18.000 parasitóides/ha chegou até a ocor- rer uma redução na eficiência de controle. Hoddle et al. (1997) estudaram o efeito de diferentes densidades de fêmeas do parasitóide Eretmocerus eremicus Rose & Zolnerowich (Hymenoptera, Aphelini- dae) sobre populações de Bemisia argentifolii Bellows & Perring em Euphorbia pul- cherrima, em casa de vegetação. Observaram que na ausência do parasitóide a sobrevivência de ovo a adulto da praga era de 75 a 81%, enquanto na presença de baixa densidade (uma fêmea por planta por semana) era de 12% (parasitismo de 34%) e em alta densidade (três fêmeas por planta por semana), de 0,9% (parasitismo de 10%). Nem sempre as tentativas de descobrir a quantidade de inimigo natural ideal a ser liberada resultaram em melhoria na eficiência do controle biológico. Na Nicará- gua, Dufour et al. (1996) avaliaram o efeito da liberação de duas densidades do parasitóide C. stephanoderis para o controle da broca-do-café, após a colheita e con- cluíram que quatro liberações na razão de um parasitóide para quatro frutos infes- tados ou duas liberações na razão de um parasitóide para cinco frutos infestados não resultaram em uma diferença significativa na eficiência de parasitismo, que ficou ao redor de 53%. C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S330 CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 330 Além da quantidade, a fase de desenvolvimento do inimigo natural a ser libera- do também é um fator muito importante. Geralmente as fases são escolhidas pela facilidade de manuseio e obtenção ou resistência às condições adversas que possuem. A fase de ovo é preferida para liberação de algumas espécies predadoras que são canibais na fase larval, como no caso de crisopídeos (Daane et al., 1998), mas para algumas pragas essa fase não tem sido eficiente. Por exemplo, a liberação de ovos de C. carnea para o controle de Leptinotarsa decimlineata (Say) mostrou-se ine- ficiente, enquanto a liberação de larvas de segundo e terceiro ínstares causou uma redução populacional da praga de mais de 85% (Adashkevich & Kuzina, 1974, cita- dos por Daane et al., 1998). Entretanto, a fase adulta é a mais liberada entre os predadores e os parasitói- des. No caso dos predadores, os adultos dispersam com mais eficiência, e coccinelí- deos, dermápteros etc. são mais vorazes. Entre os parasitóides, além da dispersão, esta é a fase em que eles prontamente parasitam. Historicamente, os tricogramatí- deos são liberados na fase adulta. No entanto, a liberação de pupas dentro dos ovos de seus hospedeiros, quando protegidas em embalagens adequadas, tem mostrado melhor eficiência no parasitismo (Pinto, 1999). Número de pontos de liberação O número de pontos de liberação está diretamente associado à capacidade de dispersão do inimigo natural. Quanto maior é a capacidade de dispersão (distribui- ção) do agente, menor será o número de pontos de liberação dentro de uma área determinada, e vice-versa. A quantidade de pontos de liberação, dessa forma, pode variar bastante, pois a dispersão do inimigo natural está relacionada com a espécie e linhagem escolhidas, com a arquitetura da planta (espécie ou variedade) e com as condições climáticas (Botelho, 1997; Botelho et al., 1998; Pinto, 1999). Yu & Byers (1994) utilizaram Trichogramma brassicae Bezdenko para controlar Ostrinia nubilalis (Hübner) em milho e observaram que liberações realizadas em 25 pontos/ha foram tão efetivas quanto aquelas realizadas em 49 pontos. No Brasil, Trichogramma tem sido liberado em 25 pontos/ha para a broca-da- cana em cana-de-açúcar (Lopes, 1988) e em 130/ha para a lagarta-da-soja em soja (Zachrisson & Parra, 1998). Muitas vezes, a quantidade exagerada do número de pontos de liberação acaba por inviabilizar a liberação manual do inimigo natural. Entretanto, Chiang et al. (1986), citados por Yu & Byers (1994), utilizando-se dos resultados obtidos por Kanour & Burbutis (1986) em estudos a partir de libe- rações em um único ponto, calcularam que a taxa de parasitismo teórica de Tricho- gramma nubilale Ertle & Davis obtida em nove pontos/ha de milho poderia ser de 96% se os microimenópteros fossem liberados em uma grade de três por três. Assim, a emigração dos parasitóides de um ponto de liberação poderia ser compen- sada pela imigração dos quatro pontos vizinhos. Stinner et al. (1974)não observaram diferença no parasitismo de Trichogramma pretiosum Riley sobre ovos de Heliothis spp. em algodão quando os parasitóides foram liberados em nove, 42 ou 256 pontos/ha. Técnicas de liberação A técnica de liberação é o ato de liberação propriamente dito. Nesse caso, inú- meros fatores devem ser levados em conta, pois a omissão de qualquer dado pode resultar no insucesso de um projeto. Alguns aspectos relacionados ao ato de libera- ção que se têm mostrado importantes em muitas pesquisas são os seguintes: 331L I B E R A Ç Ã O D E I N I M I G O S N A T U R A I S CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 331 c Tipo de recipiente para liberação. Além de garantir proteção aos inimigos natu- rais contra predadores e adversidades climáticas, deve ser de material atóxico, eco- nomicamente viável e de fácil manuseio, transporte e distribuição pela área a ser tratada. c Fase de desenvolvimento em que o inimigo natural é liberado. A fase e a idade do inimigo natural são de extrema importância para a eficácia da técnica de liberação adotada. Nesse caso, devem ser levados em consideração aspectos relacio- nados à bioecologia do parasitóide/predador. c Modo de liberação. Independentemente de a liberação ser manual ou mecaniza- da, via terrestre ou aérea, em pontos fixos ou por meio de espalhamento dos agen- tes, em um ou vários pontos dentro da área, em um ponto central ou nas laterais da área etc., tais fatores devem ser testados e levados em consideração. A liberação de inimigos naturais protegidos da ação de predadores e do clima, como a chuva, tem sido referida por diversos autores como a forma mais adequa- da para obter sucesso (Rajendran & Hanifa, 1996; Pinto, 1999). A maioria dos inimigos naturais é liberada simplesmente pela soltura de adul- tos no campo. Uma das exceções é para Trichogramma, pois existe uma grande variedade de métodos de liberação (Smith, 1994), os quais serão discutidos no item “Um caso de estudo: liberações de Trichogramma”. Freqüência e intervalo entre liberações Outros fatores muito importantes para o sucesso da liberação de um agente de controle biológico são a freqüência e o intervalo entre liberações. Muitos inimigos naturais atuam por pouco tempo no campo após a liberação e, depois de certo tempo, necessitam ser novamente liberados para que a praga seja mantida em níveis não prejudiciais à cultura. Esse é o caso dos inimigos naturais que atuam específica e/ou eficientemente sobre curtos intervalos do desenvolvimento da praga, característica esta mais comum aos parasitóides. Um exemplo é o parasitóide T. galloi, que parasita ovos da broca-da-cana (com período de incubação de dez dias, aproximadamente) e prefere aqueles com dois a cinco dias de idade (Lopes & Parra, 1991). Se a broca-da-cana, a partir do apareci- mento do primeiro adulto no canavial, permanece ovipositando por um período de cerca de três meses consecutivos (Botelho, 1985) e T. galloi atua durante seis dias após sua liberação (Pinto, 1999), tem-se uma idéia da importância da manutenção desse agente de controle biológico no campo durante todo o período de oviposição da praga. Para que isso seja possível, somente o aumento da freqüência de libera- ções em intervalos regulares garantirá o sucesso do programa. Botelho et al. (1999) estudaram tal necessidade de manutenção de T. galloi em campo para o controle da broca-da-cana, chegando à conclusão de que seriam necessárias três liberações desse parasitóide (200 mil insetos cada), associadas a uma liberação do parasitóide larval C. flavipes (6 mil insetos), para que os resulta- dos fossem considerados satisfatórios (ver Tabela 8.2 do Capítulo 8). No Japão, Iga (1997) realizou liberações do parasitóide importado Diadegma semiclausum (Hellen) (Hymenoptera, Ichneumonidae) para o controle da traça Plu- tella xylostella (L.) em repolho, em diferentes freqüências, durante três anos. Quan- do o parasitóide foi liberado uma única vez, em 1991, o autor conseguiu 30% de controle da praga durante um mês. Em 1992, quatro liberações foram realizadas, em intervalos de dez dias, e o parasitismo atingiu cerca de 70% após cinqüenta dias da primeira liberação. Entretanto, quando o número de liberações foi aumentado C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S332 CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 332 para oito em 1993, constatou-se que esse acréscimo não foi benéfico, pois o para- sitismo manteve-se ao redor de 70%. Ao discutir a liberação de predadores, todos os fatores mencionados anterior- mente são válidos para esse grupo, mas os mais importantes são a quantidade de agentes liberada e a forma como são liberados. Secundariamente, pode-se conside- rar a dispersão do predador um problema. Dispersão do predador. A dispersão do predador tem sido considerada um pro- blema especialmente nos casos de liberação inoculativa sazonal, pois dificilmente o inseto permanece no local de liberação. Entretanto, deve-se levar em consideração que o problema da dispersão ocorre em condições experimentais, devido ao peque- no tamanho das parcelas; em grandes áreas, certamente tal problema será menos evidente. Realizaram-se muitas pesquisas sobre liberação com predadores cujas asas foram removidas ou coladas (Tamaki & Weeks, 1973; Ignoffo et al., 1977; Lambdin & Baker, 1986; Olszak, 1986 citado por Daane et al., 1998). No entanto, tratam-se de técnicas economicamente inviáveis para serem utilizadas em controle biológico aplicado. A utilização de cairomônios e sinomônios conjuntamente com a liberação do predador pode favorecer a permanência deste no local desejado e estimular o aumento da procura e controle da praga, como foi observado para Stethorus punc- tum (LeConte) (Colburn & Asquith, 1970), C. carnea (Nordlund et al., 1977), H. con- vergens (Carter & Dixon, 1984) e Harmonia axyridis (Pallas) (Obata, 1986). ◗ Um caso de estudo: liberações de Trichogramma As liberações inundativas de Trichogramma podem ser afetadas por diversos fatores, tais como as espécies e linhagens utilizadas, a densidade do hospedeiro, o número de parasitóides liberados e seu comportamento (Kot, 1968 citado por Smith, 1994; Botelho, 1997). A metodologia e a freqüência de liberações são tam- bém muito importantes nas liberações inundativas desse parasitóide. Os métodos de liberação podem influenciar o comportamento de Trichogramma spp. e o nível de controle da praga (Keller et al., 1985). No passado, as liberações de Trichogramma spp. foram feitas a partir de coletas de ovos previamente parasitados em campo e mantidos em laboratório até a emer- gência dos adultos, quando então eram levados até o local de interesse. No campo, as placas contendo os adultos eram abertas e os parasitóides ou saíam livremente ou eram forçados a sair pela agitação dos recipientes. Na Rússia, os microimenóp- teros eram liberados na forma de adultos faratos, dentro de papéis amassados ou no meio de folhas de plantas murchas (Smith, 1994). O ideal para Trichogramma seria o conhecimento da quantidade real a ser libe- rada no campo, situação esta muito difícil. Nesse caso, a liberação de adultos fara- tos, para fins experimentais, seria extremamente prática, porque permitiria a quantificação desejada. Entretanto, isso demanda muito tempo e é aplicável ape- nas a trabalhos em pequena escala. Atualmente, a liberação de ovos do hospedei- ro parasitados (com o parasitóide na fase de pupa dentro dos ovos) tem sido mais utilizada. Segundo Smith (1994), nos países em que os custos de produção são relativa- mente baixos, as técnicas de liberação manuais são empregadas com mais freqüên- cia, enquanto nos países mais desenvolvidos a diminuição dos custos de produção é necessária e, assim, técnicas de mecanização da liberação foram desenvolvidas. 333L I B E R A Ç Ã O D E I N I M I G O S N A T U R A I S CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 333 Da mesma forma, como as áreas a serem tratadas são cada vez maiores, a mudan- ça das técnicas de liberaçãoterrestres para aéreas é uma realidade, como tentativa de aumentar a utilização em grandes áreas e reduzir a mão-de-obra. A liberação de parasitóides por via terrestre é o meio mais comumente relata- do na literatura (Allen & Gonzalez, 1974; Burbutis & Koepke, 1981; Ridgway & Morrison, 1985; Bigler, 1986; Lopes, 1988; Neil & Specht, 1990; Prokrym et al., 1992), e nos EUA, desde o início da utilização de Trichogramma spp., são referidas liberações manuais de adultos desse parasitóide, em que os ovos parasitados eram deixados no laboratório até a emergência e então levados ao campo para a libera- ção (Gross et al., 1981a). A mesma técnica foi adotada por outros pesquisadores (Mani & Krishnamoorthy, 1983; Brenière et al., 1985). Mani & Krishnamoorthy (1983) liberaram Trichogramma brasiliensis (Ashm.) no campo, na forma adulta, um dia após a emergência, para que a cópula pudesse ocorrer em laboratório. Os parasitóides podem ser liberados de forma protegida ou não. Antigamente, o material parasitado era liberado diretamente na cultura em pontos de liberação (Stinner et al., 1974). Entretanto, hoje, na maioria dos trabalhos tem-se adotado a liberação desse material aderido a um substrato de cartolina ou a vários tipos de papéis (encerados, de filtro etc.) (Lopes, 1988; Smith, 1994). Esses substratos costu- mam ser distribuídos em pontos de liberação devidamente escolhidos e presos às plantas com barbante, prendedor ou clipe em diversas culturas (Dolphin et al., 1972; Allen & Gonzalez, 1974; Hassan et al., 1986; Hulme & Miller, 1986; Newton, 1988). Em alguns casos, os cartões ou tiras de papel contendo ovos parasitados são coloca- dos entre as folhas das plantas (Neil & Specht, 1990). Essa técnica é muito comum na China, onde as folhas são entrelaçadas de forma a envolver o material biológico. A liberação de Trichogramma spp. em forma de pupa, em substratos desprote- gidos, apresenta a desvantagem de o material parasitado ficar exposto por um longo período no ambiente, em comparação com os adultos que são liberados dire- tamente. A probabilidade de a presença de predadores e a ocorrência de chuvas, por exemplo, reduzirem o número de parasitóides aumenta muito. O problema da exposição do material biológico pode ser minimizado por meio de sua proteção ou abrigo. Uma grande quantidade de diferentes técnicas foi desen- volvida para proteger o material parasitado (Gross et al., 1981b). Os recipientes uti- lizados para isso variaram desde modelos simples (Burrell & McCormick, 1962; Ables et al., 1979; Shi et al., 1986) até outros mais elaborados (Sttiner, 1977). Foram empregados copinhos em formato de cone com as extremidades corta- das e papel encerado para liberações em pomares e florestas (Smith et al., 1987; Steenburgh, 1930 citado por Smith, 1994); copinhos plásticos (Lopes, 1988) e cai- xas de cartolina parafinadas e perfuradas (Pinto, 1999) para cana-de-açúcar; caixas de sorvete (Dolphin et al., 1972) e sacos de vários tipos para pomares (Yu et al., 1984); sacos de papel marrom (Dolphin et al., 1972), sacos de náilon (Hassan et al., 1988), cápsulas de papelão acondicionadas em sacos de tela de malha (Greatti & Zandigiacomo, 1995), vasos de vidro (Andow & Prokrym, 1991; Prokrym et al., 1992), latas (Burbutis & Koepke, 1981), pedaços de bambu e cápsulas para milho (Maini et al., 1982; Maini et al., 1986; Maini & Burgio, 1989/90); copos plásticos (para criação de insetos) para algodoeiro (Sttiner et al., 1974; Gross et al., 1981a; Kanour & Burbutis, 1984). Mertz et al. (1995), nos EUA, utilizaram, na cultura do milho doce, cartões com ovos parasitados protegidos por caixas de papel enceradas, com uma malha cobrindo o topo do conjunto, que foi então colocado dentro de armadilhas plásticas de feromônio. Na França, cápsulas de papelão parafinadas, com duas aberturas, foram desenvolvidas pelo Institut National de la Recherche Agronomique (INRA), para a liberação do parasitóide via aérea; atualmente elas estão sendo feitas de amido, por ser biodegradável. C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S334 CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 334 De modo geral, os recipientes são presos às plantas, como comentado anterior- mente para cartões desprotegidos, ou pendurados diretamente em partes das plan- tas (Lopes, 1988; Neil & Specht, 1990; Smith, 1994). Em alguns casos, eles têm sido colocados no solo (Gross et al., 1981a) ou presos em estacas de madeira (Kanour & Burbutis, 1984; Smith et al., 1987, 1990). Qualquer que seja o recipiente adotado, uma fonte alimentar pode ser adicio- nada a ele para aumentar a longevidade do parasitóide (Gross et al., 1984; Lopes, 1988; Pinto, 1999). Lopes (1988), em liberações de pupas de T. galloi em canaviais, utilizou mel puro espalhado pela parede interna de copos plásticos. Na maioria dos estudos, o material parasitado tem sido distribuído manual- mente em pontos específicos (Smith, 1994), embora existam casos em que os reci- pientes foram colocados mecanicamente por meio de um veículo em movimento (Ables et al., 1979). Nas técnicas em que o material parasitado é liberado em diferentes pontos, observam-se alguns problemas, como a necessidade de uma boa distribuição dos pontos por toda a área e de um espaçamento entre eles suficiente para a dispersão do parasitóide por todo o local uniformemente (Gusev & Lebedev, 1986). Por esse motivo, vários pesquisadores tentaram desenvolver técnicas para a distribuição do material parasitado por meio de dispersão ou pulverização de adultos ou pupas em vez de distribuí-los em pontos específicos. Brower (1988), nos EUA, simplesmente pulverizou, semanalmente, ovos para- sitados por T. pretiosum sobre a superfície de amendoim armazenado para controlar algumas espécies-praga. Para sistemas fechados, como armazéns de grãos, essa téc- nica simples é suficiente; entretanto, para condições de campo e florestas, a meca- nização da técnica se faz necessária (Smith, 1994). Schutte & Franz (1961) desenvolveram um pulverizador para aplicar ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) parasitados por Trichogramma embryophagum (Hartig) em um pomar de maçã. Ables et al. (1979) utilizaram um pulverizador de ar com- primido para a aplicação de Trichogramma no campo, baseando-se nos resultados obtidos por outros pesquisadores para a aplicação de predadores, e concluíram que a técnica não era adaptável para o parasitóide em questão, especialmente no caso de aplicações em grandes áreas. Nordlund et al. (1974), nos EUA, criaram um pulverizador pneumático de arranque manual para liberar ovos de Helicoverpa zea (Boddie) parasitados por T. pretiosum em plantações de algodão. Esse pulverizador, acoplado a uma mangueira de 15,2 m, permitiu que uma área de oito ruas de largura e 15,2 m de comprimen- to fosse tratada de apenas um ponto de pulverização. Usando essa técnica, Jones et al. (1977), também nos EUA, colaram ovos de Sitotroga cerealella (Olivier) em flocos de farelo, aplicando-os em um semeador modificado, para testar a primeira libera- ção em larga escala do gênero Trichogramma, por dispersão, na densidade de 176.000 a 247.000 parasitóides/ha. Mais tarde, ainda nos EUA, Gross et al. (1981b) desenvolveram um sistema constituído de uma bomba peristáltica, uma corrente e uma ventoinha centrífuga para liberar ovos de H. zea parasitados por Trichogramma acima da copa das plantas de algodão, na densidade de 244.000 parasitóides/ha. Esses autores concluíram que os sistemas desenvolvidos poderiam ser usados comercialmente para aplicações ter- restres, atingindo distribuições uniformes de parasitóides sem danificá-los. Haji (1997) aplicou T. pretiosum por meio de pivô central, em Petrolina, PE, e observou que esse sistema de liberação é prático, eficiente e de baixo custo (Capí- tulo 28). Alguns autores testaram as aplicações aéreas de parasitóides em florestas (Hope et al., 1990; Johnson, 1985). No Canadá, Smith & Wallace (1990) modifica- 335L I B E R A Ç Ã O D E I N I M I G O S N A TU R A I S CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 335 ram um equipamento de ventilação manual para distribuição de ovos soltos de S. cerealella parasitados por T. minutum em florestas, com o objetivo de simularem uma aplicação aérea. Bigler et al. (1997) comentaram que a técnica de liberação de Trichogramma spp., dentre outros fatores, é importante para a localização do hospedeiro no campo e discutiram algumas vantagens e desvantagens das técnicas que utilizam pupas do parasitóide distribuídas diretamente na cultura, dentro de cápsulas lançadas ao solo ou aderidas a cartões presos às plantas. Os autores constataram que a técnica por dispersão, apesar de simples, apresenta a desvantagem de muitas pupas caírem ao solo, o mesmo ocorrendo com o lançamento de cápsulas, pois os adultos que emer- gem devem voar ou andar até as plantas, o que não acontece com os parasitóides dos cartões presos às plantas. Forsse et al. (1992) observaram que a liberação de vespas, que apresentam reprodução sexuada, pela técnica da dispersão pode preju- dicar a cópula e o vôo das fêmeas. São poucos os trabalhos que voltados à comparação de técnicas de liberação de Trichogramma spp. em campo. Houseweart et al. (1984) testaram diferentes méto- dos de liberação de T. minutum em floresta, em diferentes regiões do Estado do Maine, EUA, visando o controle de Choristoneura fumiferana (Clemens). Concluíram que múltiplas liberações de pupas por dispersão, em quatro pontos fixos ao redor da parcela, foram superiores àquelas utilizando uma única liberação. Smith & Wallace (1990), no Canadá, testaram duas técnicas de liberação de T. minutum em florestas para o controle de C. fumiferana durante o verão. Em uma delas utilizaram um ponto fixo dentro da área, onde cartões contendo ovos parasi- tados, protegidos por copos de papel em formato de cone, foram presos em estacas, e na outra, a dispersão por meio de uma máquina de pulverização para distribuir pacotes contendo pupas do parasitóide. Concluíram que ambas as técnicas propor- cionaram as mesmas longevidade, razão sexual, fecundidade e emergência de para- sitóides, além de sua distribuição uniforme. Na Índia, Rajendran & Hanifa (1996) testaram diferentes técnicas de liberação de T. chilonis para controle de Chilo sacchariphagus indicus Kapur em cana-de-açúcar, constatando que a emergência foi maior nas técnicas de copinhos fechados e de exposição de ovos soltos do que na de ovos parasitados expostos colados em cartões. Pinto (1999) determinou que a melhor técnica de liberação de T. galloi em campo, na cultura da cana-de-açúcar, é a que utiliza pupas protegidas (Figura 19.1) dentro de caixinhas de cartolina parafinadas e perfuradas (para permitir a saída dos parasitóides). Essa tática proporciona à técnica de liberação uma maior segurança quanto às possíveis mudanças de temperatura ou ocorrência de chuvas, uma vez que abriga os parasitóides de tais intempéries. A liberação de adultos recém-emer- gidos, espalhados pela área ou em ponto fixo e central, não melhora a distribuição dos parasitóides pela área; ao contrário, pode ser prejudicial, pois o transporte desse material até o campo deve ser realizado com muito cuidado, devido à sensibilida- de dos adultos ao calor excessivo. Freqüentemente, as pupas dos parasitóides são liberadas com idade uniforme para facilitar a emergência dos adultos em um período curto, porém homogêneo. Entretanto, Andow et al. (1995), nos EUA, liberaram uma mistura de pupas de T. nubilale de diferentes idades, em milho doce e feijões, para o controle de O. nubila- lis, nas seguintes composições: (1) 10% de pupas de nove dias, 20% de oito dias, 30% de sete dias e 40% de seis dias de idade, e (2) 40% de nove dias, 30% de oito dias, 20% de sete dias e 10% de seis dias, em pontos fixos de liberação no centro e nos quatro cantos da área, prolongando, dessa forma, o intervalo de liberação por meio do aumento do tempo de atuação do parasitóide no campo, como observado por Prokrym et al. (1992). C O N T R O L E B I O L Ó G I C O N O B R A S I L : P A R A S I T Ó I D E S E P R E D A D O R E S336 CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 336 Entretanto, Pinto (1999), utilizando-se de uma mistura de 33,33% de pupas de 11, 10 e 9 dias de idade contra a liberação de pupas de mesma idade, não con- seguiu obter um aumento no tempo de atuação de T. galloi em cana-de-açúcar (Figura 19.1). 337L I B E R A Ç Ã O D E I N I M I G O S N A T U R A I S FIGURA 19.1 Efeito de diferentes técnicas de liberação no parasitismo diário de Trichogramma galloi sobre ovos de Diatraea saccharalis em cana- de-açúcar (adaptado de Pinto, 1999). ◗ Outro caso de estudo: liberações de crisopídeos Algumas considerações a respeito de liberações de crisopídeos foram feitas por Daane et al. (1998) e serão aqui apresentadas. Em um experimento, é comum a liberação de predadores na forma jovem, já desenvolvidos, colocando-os diretamente na planta. Essa técnica é bem diferente daquela utilizada comercialmente, na qual os agentes são liberados no campo, mui- tas vezes, na fase de ovos. Assim, freqüentemente, as liberações experimentais cau- sam um impacto na população da praga muito maior que as liberações comerciais. Daane et al. (1998) realizaram um levantamento bibliográfico que incluiu infor- mações sobre a metodologia de liberação inoculativa de predadores em várias cultu- ras. Entretanto, devido à falta de informação observada por eles, a abordagem teve de se limitar à questão de a metodologia ser prática ou experimental. Os autores comen- taram que menos de 5% dos programas de avaliação da eficácia de predadores utili- zaram metodologia de liberação comercial. Além disso, concluíram que a maior quantidade de estudos de liberação de predadores está relacionada com crisopídeos. Para o controle de cigarrinhas em plantações de uva nos EUA, liberações de crisopídeos (C. carnea) são freqüentemente realizadas pulverizando-se uma mistu- ra de ovos com sabugo de milho triturado ou vermiculita ou palha de arroz. Essa mistura é colocada em um reservatório que contém um funil aberto na base, que pode ser regulado com a velocidade do trator, controlando-se, assim, a quantidade liberada. As liberações são iniciadas a partir do pico da densidade ninfal da praga. CONTROBIOLOG¥Cap.19 21/5/02 8:44 AM Page 337 Os autores observaram que essa técnica garante que cerca de 7.500 ovos sejam aplicados por hectare, o que é recomendado em aplicações práticas. Entretanto, essa distribuição ocorre de forma desuniforme, pois a quantidade de ovos liberada é maior no início da pulverização do que no final. Além disso, essa técnica garan- te apenas 65% de ovos viáveis. Depois da liberação em campo, os ovos poderão ainda ser afetados por outros predadores e por fatores abióticos diversos. Quando comparadas duas técnicas de liberação em uma densidade populacio- nal de cerca de 70 ninfas de cigarrinhas por folha, os autores constataram que a liberação de ovos não garantiu controle da praga. Isso ocorreu devido aos efeitos adversos do clima (altas temperaturas e baixa umidade). O contrário foi observado quando larvas do crisopídeo foram utilizadas para a liberação. ◗ Considerações finais Embora muitos programas de controle biológico aplicado sejam uma realidade em todo o mundo, as informações sobre técnicas de liberação são escassas. Fazem- se necessárias pesquisas nessa área para evitar perdas, principalmente devido às condições climáticas adversas e à ação de predadores. Esses problemas agravam-se nas regiões tropicais, como o Brasil, onde a diversidade e a quantidade de predado- res, em especial de formigas, são tão grandes que, se não forem tomadas medidas para evitar tal predação, as perdas podem chegar a ser totais. Deve-se investir essencialmente em técnicas de liberação terrestres, pois é muito difícil que as técnicas mecanizadas sejam utilizadas no Brasil, particularmen- te nessa fase inicial do controle biológico. Contudo, é conveniente salientar que para o sucesso do programa é fundamentalque, ao lado de uma técnica de libera- ção apropriada, se levem em consideração outros parâmetros, como qualidade do inseto produzido para liberação, número de inimigos naturais liberados, época e número de pontos de liberação e freqüência e intervalo de liberações. ◗ Referências bibliográficas Ables, J.R., B.G. Reeves, R.K. Morrison, R.E. Kinzer, S.L. Jones, R.L. Ridgway & D.L. Bull. 1979. Methods for the field release of insect parasites and predators. T. Asae 18: 59-62. Allen, J.C. & D. Gonzalez. 1974. Spatial attack patterns of Trichogramma pretiosum around release sites compared with a random diffusion model. Environ. Entomol. 3: 647-652. Andow, D.A. & D.R. Prokrym. 1991. 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