Aula 11 - A conquista do ambiente terrestre e aquático continental pelos crustáceos e suas implicações filogenéticas

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A conquista do ambiente terrestre e 
aquático continental pelos crustáceos 
e suas implicações filogenéticas
Disciplina: Filogenia dos Metazoa
Aula 11
Prof. Dr. Felipe Bezerra Ribeiro
DB - FFCLRP
Habitats
O ambiente dulcícola
Hyalella azteca (Amphipoda)
Parastacus (Astacidea)
Macrobrachium (Caridea)
A maioria das espécies de eglídeos
vivem nos leitos de arroios, rios e 
lagos, sob pedras no substrato, em 
águas límpidas e bem oxigenadas. 
Também podem ser encontrados em 
cavernas e ambientes límnicos de 
altitude
O ambiente terrestre
Decapoda
5
Amphipoda
Isopoda
Talitridae Oniscidea
Anomura
Astacidea
Brachyura
Um pouco de história...
• Único grupo de artrópodes no mar, onde 
sua radiação foi tão extensiva como a dos 
outros grupos de artrópodes terrestres;
• Anfípodos marinhos x insetos;
• Colonização terrestre mais recente que os 
outros grupos de artrópodos;
• Nenhum fóssil de crustáceo terrestre foi 
encontrado datando de antes do Terciário 
(60Mia);
(Hay, 1987; Alastair & Araujo, 2015)
Um pouco de história ...
• Embora aproximadamente 85% de todos os 
crustáceos sejam marinhos, muitos outros 
são adaptados a viver completamente em 
habitats dulcícolas ou ambientes de 
transição;
• Esse processo de adaptação de crustáceos a 
habitats aquáticos continentais já dura cerca 
de 65 milhões anos (Babcock et al. 1998);
• O que levou a essas diversas espécies não 
marinhas a se adaptarem a novas condições 
ambientais?
• A ascensão das Angiospermas
no Cretáceo (100 Mia) e o 
desenvolvimento subsequente 
de folhas decíduas e largas
podem ter fornecido as 
condições necessárias para a 
sobrevivência de crustáceos (e 
moluscos) na terra, 
fornecendo um substrato no 
qual minerais, especialmente 
cálcio, são depositados na 
superfície do solo pela queda 
de folhas.
Escala de adaptações ao ambiente terrestre em crustáceos
T1
Midlittoral
T2 T3 T5T4
Powers & Bliss (1983) Richardson & Araujo (2015)
High Littoral Supralittoral Extralittoral Terrestrial
Rotas para a terra
• Evolução a partir de ancestrais litorâneos (Oniscidea e Talitridae e alguns
decápodos);
• Evolução a partir de ambientes dulcícolas: decápodos (lagostins)
• Hábito tipicamente criptozóico;
• Modificadores de substrato ou não-
modificadores de substrato;
Habitats e micro-habitats
Metopaulias depressus
caranguejo das bromélias
Kingsleya attenboroughi – caranguejo do semi-árido
Ligia Tylos Atlantoscia
Porcellio
Armadillidium Hemilepistus
"And the winner is..."
Courtesy of the Invertebrate Zoology Multimedia Lab Assistant, 3-disc CD-ROM set on invertebrates
developed by T. Carefoot and C. Young at the Department of Zoology, University of British Columbia 
http://www.uni-kiel.de/zoologie/institut/limnologie/isopoda.htm
Habitat e hábitos escavadores - Lagostins
Riachos Banhados
Áreas temporariamente 
inundadas
Matas Paludosas
K.M. Gomes
Ribeiro et al. (2016)
Vegas ou Hualves
Rudolph (2015)
Ribeiro et al. (2016)
Planícies de inundação
Habitat e hábitos escavadores
Noro & Buckup (2010)
K.M. Gomes
Ribeiro et al. (2017)
Ribeiro et al. (2020)
Abouessa et al. (2015)
Estação 
seca
Estação 
chuvosa
• Implicações na morfologia das espécies:
“Open water species”
Euastacus
“Semi-terrestrial burrowing crayfish”
Parastacus defossus Engaewa
Engaeus
Habitat e hábitos escavadores
Adaptações 
morfológicas
• Redução e modificações de 
pleópodos e brânquias;
• Redução de antenas;
• Fortalecimento geral da cutícula;
• Desenvolvimento de estruturas e 
estratégias para obter e conservar
água e mudanças em direção à 
eficiência reprodutiva.
PULMÕES PLEOPODAIS - TATUZINHOS
 invaginações ramificadas e revestidas por cutícula fina
Atlantoscia
Balloniscus
Periscyphis
BRÂNQUIAS COXAIS - ANFÍPODOS
Orchestia
MODIFICAÇÕES NA CÂMARA BRANQUIAL + estruturas acessórias - DECÁPODOS
Cardisoma Gecarcinus
Saco pericárdico médio Saco pericárdico grande e epitélio 
altamente vascularizado
Saco pericárdico pequeno, 
necessita dos tufos de cerdas
Ocypode
Scopimera
 Discos membranosos: 
trocas gasosas
ANTENA 1
ANTENA 2
Alimentação
• Amplamente detritívoros e depositívoros;
• Carnívoros, herbívoros, filtradores;
• Bactérias endossimbiontes;
• Moinho gástrico em decápodos;
• Coprofagia em tatuzinhos;
Lagostins
• Onívoros oportunistas “Dieta da sopa”
• A dieta consiste principalmente de detritos de origem vegetal
• Peças bucais + Pereiópodos.
Noro (2007)
Foram analisados conteúdo estomacal de 175 indivíduos de P. defossus.
Noro (2007)
Verão Outono Inverno Primavera
Origem animal 6,09% 0,63% 1,21% 1,42%
Origem vegetal 36,68% 48,7% 55,58% 48,33%
MOINHO GÁSTRICO: MACERAÇÃO DO ALIMENTO NO ESTÔMAGO
Estômag
o pilórico
Estômago 
pilórico
Estômago cardíaco
elementos esqueléticos 
calcificados 
+ 
conjunto de músculos estriados 
quebrar e moer 
grandes partículas 
de alimento 
(Lima-Gomes, 2013).
(Loureiro et al., 2019).
(Cassel et al. In prep).
Grupos ecomorfológicos
Grupos ecomorfológicos dos 
isópodos terrestres proposto 
por Schmallfuss (1984)
Runners
Creepers
Clingers
Rollers
Spiny forms
Foto: Gustavo Graciolli
Locomoção
http://en.wikibooks.org/wiki/Image:Armadillidium_vulgare_001.jpg
http://en.wikibooks.org/wiki/Image:Armadillidium_vulgare_001.jpg
Flexão do abdome:
“Tail-flip”
Fisiologia
• Água e balanço iônico
- Sistema condutor de água: anfípodos talitrídeos e 
tatuzinhos;
- Presença de cera na cutícula;
- Capacidade volvacional;
- Decápodos com tegumento relativamente 
impermeável;
Fisiologia
• Muda
- Dependência do cálcio;
- Mecanismos de 
armazenamento de cálcio: 
gastrólitos, placas de cálcio e 
concreções nos cecos 
digestivos;
- Consumo da exúvia;
Ainda no estágio de pré-muda...
Reaborção dos nutrientes
do exoesquelo
Placas de
cálcio
Gastrólitos
Armazenamento de Cálcio
MUDA EM DUAS 
ETAPAS
Porcellio scaber
Indicativo de muda:
placas de cálcio
Balloniscus sellowii
Fisiologia
• Excreção de Nitrogênio
- Talitrídeos: amônia líquida através das brânquias e 
glândulas antenais;
- Tatuzinhos: amônia gasosa, reabsorção de urina;
- Decápodos: amônia líquida através das brânquias 
 necessidade de água
* Ác. Úrico em Birgus latro
• Trocas gasosas
- Modificações das estruturas respiratórias;
Órgãos do sentido e 
comportamento
• Desenvolvimento de olhos 
e estruturas táteis;
• Hábitos noturnos;
• Agregações;
• Sinais acústicos: 
estridulação;
1 min 3 min 5 min 10 min
5 min 10 min 20 min
Ligia exotica
Porcellionides pruinosus
FEROMÔNIO DE AGREGAÇÃO
EXTRATO FECAL
CONTROLE
1 min
PAPEL 
FILTRO
LIMITA EVAPORAÇÃO: Em condições secas: agregação intensa
Em condições úmidas: fraca
Reprodução
• Razão sexual pode ser desviada em favor das fêmeas:
Wolbachia feminização de machos;
Reprodução
• Rituais pré-copulatórios: amplexo e sinalizações visuais;
Reprodução
• Intersexualidade (ALMEIDA & BUCKUP, 1999; RUDOLPH, 2013)
- Fenômeno caracterizado pela presença de características sexuais masculinas e femininas em um mesmo indivíduo 
de uma espécie gonocórica, protândrica ou protogínica. Essas características podem estar limitadas à morfologia 
externa ou podem se estender à diferenciação das gônadas (SAGI et al., 1996).
Reprodução
Em crustáceos, a intersexualidade pode ser 
causada por:
- Infecções virais (Juchault et al. 1991); 
- Parasitas (Ginsburger-Vogel 1991)
- Fatores Hereditários, incluindo 
anomalias genéticas (Hough et al. 1992),
- Estrutura social (demográfica) (Baeza & 
Bauer 2004),
- Fatores abióticos (Bauer 2002).
Reprodução
Hermafroditismo(RUDOLPH, 1995; SILVA-CASTIGLIONI et al., 
2008): 
- Caracterizado pela produção simultânea ou sequencial de gametas 
de ambos os sexos;
- Hermafroditismo Sequencial: Protândrico ou Protogínico;
Hermafroditismo em crustáceos
Cirripedia: Cracas
Cephalocarida
Decapoda: Caridea
Lysmata
Remipedia
Reprodução
• Partenogênese:
‘Lagostim de mármore’- Procambarus virginalis
- Genoma triploide;
- Produção exclusiva de fêmeas;
- Espécie com menos de 30 anos de existência;
- Bioinvasão!!!
INVASÃO DOS CLONES!
Lyko (2017). The marbled crayfish (Decapoda: Cambaridae) represents an independent new species. Zootaxa, 4363 (4): 544–552 
Reprodução
Tipos de desenvolvimento
Desenvolvimento longo
- Um desenvolvimento longo envolve uma maior produção de ovos de menor tamanho, uma série
de estágios larvais planctônicos e ausência de incubação de ovos. Encontrado em
Dendrobranchiata e Euphausicea;
- Pleocyemata apresentam uma redução no número de estágios, eclosão num estágio posterior ao
nauplius e incubação de ovos nos pleópodos;
Subordem Pleocyemata
Gr. Κυεω = estar/ficar grávida
Vogt (2013)
Marin & Turbanovo (2016)
50
Reprodução
Tipos de desenvolvimento
Desenvolvimento abreviado
- O desenvolvimento abreviado pode ocorrer em habitats estressantes e pode ser indicativo de um 
menor número de ovos produzidos (maior tamanho).
51
Desenvolvimento 
larval longo
(6 a 12 estágios)
Desenvolvimento 
larval abreviado
(2 a 3 estágios)
Desenvolvimento 
direto
52
Reprodução
Tipos de desenvolvimento
Desenvolvimento direto
- Eclosão de juvenis, similares aos adultos.
- Ocorre em vários grupos de crustáceos marinhos, dulcícolas e terrestres;
- Peracarida Oostegitos* e Marsúpio: bolsa incubadora ventral 
 modificação na coxa dos pereiópodos (exceto na Ordem Thermosbaenacea);
Bolsa incubadora
THERMOSBAENACEA
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Marsúpio fechado:
Tipo–Ligia vs. Tipo–Porcelio
54
Cotilédones
- Extensões temporárias nos segmentos (2-5) 
no marsúpio
Erhard 1995
Ovo
Embrião
Manca marsupial
- Nutrição dos filhotes: água, oxigênio, 
cálcio e nutrientes proporcionados pela 
mãe
(Hoese and Janssen 1989)
Hemolinfa e tecido
adiposo
55
Porcellio scaber
(Isopoda)
56
Reprodução em lagostins
• Desenvolvimento direto: 
Rudolph & Rojas (2003)
Virilastacus araucanius
• Desenvolvimento direto: 
- Juvenis permanecem ligados aos
pleópodos das mães por 2-3 mudas;
Huxley (1878)
Barcelos (2007)
Reprodução em lagostins
Ple
Egg case
Telson thread
Cuidado Parental
Decapodito
Caridea
Brachyura
Anomura
Aeglidae
64
Cuidado Parental
65
Cuidado Parental
Juvenil 1 Juvenil 2
Noro et al. (2005)
Parastacus brasiliensis
66
Cuidado Parental
67
Cuidado Parental 
68
Cuidado Parental
Cretáceo Cambriano
Cuidado Parental
Lagostins
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Classe Malacostraca
Ordem Decapoda
INFRAORDEM 
ASTACIDEA
Nephropoidea e 
Enoplometopoidea
(Lagostas Queladas)
“Astacida”
(Lagostins de 
água doce)
Astacoidea
Parastacoidea Crandall & De Grave (2017)
• 700 espécies distribuídas mundialmente (exceto Africa e Antartica);
• Dois centros de diversificação (HOLDICH, 2002; SINCLAIR et al., 2004; CRANDALL & DE GRAVE, 2017, 2008; 
BRACKEN et al., 2009)
Diversidade
Cambaroididae
• Origem: Pangaea no período Triássico (185-225 Ma);
• Parastacidae: origem no início do Jurássico (183 Ma); divergência e
estabelecimento de linhagens (144-159 Ma); e radiação no início do
Cretáceo (99-144 Ma);
Crandall et al. (2000);
Sanmartín & Ronquist (2004);
Toon et al. (2010)
165 Mia
80 Mia 31 Mia
75
Modificado de 
Toon et. al.
(2010)
76
Modificado de 
Toon et. al.
(2010)
• Evoluções independentes;
Caranguejos de água doce
Trichodactylidae
Trichodactylus sp.
Pseudotelphusidae
Pseudotelphusa sp.
Potamonautidae
Potamonautes sp.
Gecarcinucidae
Potamidae
Cardisoma guanhumi
Potamon sp.
Tsang et al. (2014)
77
Tatuzinhos-de-jardim
O gênero anfíbio Ligia
parece estar mais 
estreitamente relacionado a 
representantes marinhos, 
enquanto o padrão 
filogenético do Oniscidea
remanescente implica uma 
história complexa da 
transição do ambiente 
marinho à terra. 
Conclusões
• Ampla diversidade de ocupação de 
ambientes;
• Vantagens e desvantagens;
• Adaptações morfológicas, fisiológicas e 
comportamentais;
• Diferentes rotas de evolução;
Obrigado 
pela sua 
atenção!
feliperibeiro@ffclrp.usp.br