TINA

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UNIVERSIDADE FEDERAL DA FRONTEIRA SUL 
CAMPUS CHAPECÓ 
CURSO DE AGRONOMIA COM ÊNFASE EM AGROECOLOGIA 
 
 
 
 
 
JÉSSICA KAROLAYNE TINA 
 
 
 
 
 
 
IMPACTO DE INSETICIDAS SOBRE O COMPORTAMENTO DE 
COLÊMBOLOS Folsomia candida (COLLEMBOLA) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
CHAPECÓ 
2021 
JÉSSICA KAROLAYNE TINA 
 
 
 
 
 
 
 
 
IMPACTO DE INSETICIDAS SOBRE O COMPORTAMENTO DE 
COLÊMBOLOS Folsomia candida (COLLEMBOLA) 
 
 
 
 
 
 
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao 
Curso de Agronomia da Universidade Federal da 
Fronteira Sul (UFFS), como requisito para 
obtenção do título de Bacharel em Agronomia. 
 
 
Orientador: Prof. Dr. Paulo Roger Lopes Alves 
 
 
 
 
 
 
 
CHAPECÓ 
2021 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
AGRADECIMENTOS 
Agradecer primeiramente a Deus. 
À Universidade Federal da Fronteira Sul pela infraestrutura para a realização deste 
trabalho. 
Ao meu orientador Paulo Roger Lopes Alves pela confiança, paciência e todos os 
ensinamentos. 
Aos colegas Aline, William, Adriano, Felipe, Thuanne, Sabrina e Juliane, do Laboratório 
de Botânica, Ecologia e Entomologia da UFFS, por toda ajuda e amizade construída 
durante este processo. 
Ao meu pai Jonaldo Tina e minha mãe Eliana Rodrigues Tina, por todo o amor e apoio 
que me deram desde o início. 
À minha irmã Elaine Rodrigues Nascimento pela ajuda e cuidado. 
A todos os professores que contribuíram ao longo da minha jornada acadêmica, por todo 
conhecimento para que eu pudesse concluir esta etapa, em especial para os professores 
Samuel Mariano, Marco Aurélio Tramontin e Siumar Tironi pela paciência e horas de 
conversas. 
A todos os colegas de graduação que me ajudaram ao longo dessa caminhada. 
Aos meus amigos de Piumhi/MG, por tantos anos de amizade e por, mesmo de longe, me 
apoiarem sempre, e em especial a Natasha Lima por todos os conselhos e incentivo. 
OBRIGADA! 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
RESUMO 
 
Os ingredientes ativos (i.a.) selecionados são de ação sistêmica para o controle a insetos-
praga em cultivos agrícolas, e possuem seu modo de ação sobre o sistema nervoso central 
dos organismos. Apesar do aumento no uso das moléculas selecionadas, pouco se sabe o 
efeito que esses tratamentos causam em organismos não-alvos que vivem no solo. Neste 
sentido, o objetivo deste estudo foi avaliar a influência dos inseticidas imidacloprido 
(IMI), clotianidina (CLO) e fipronil (FIP), utilizados no tratamento de sementes, sobre o 
comportamento de colêmbolos Folsomia candida em dois tipos de solo brasileiros: 
Latossolo e Neossolo. Assim, ensaios de fuga foram realizados conforme a ISO 17512-
2:2011, em laboratório, sob condições de temperatura e luminosidade controladas. As 
concentrações testadas de IMI em ambos os solos foram de 1; 2; 4; 8 e 16 mg de i.a. por 
kg de solo seco (mg kg-1). Para CLO foram utilizadas as concentrações de 0,04; 0,06; 
0,09; 0,135 e 0,2 mg kg-1 em Latossolo, e 0,017; 0,026; 0,04; 0,06 e 0,09 mg kg-1 em 
Neossolo. Para o i.a. FIP, foram utilizadas as concentrações de 1; 2; 4; 8 e 16 mg kg-1e 2; 
4; 8; 16 e 32 mg kg-1, em Neossolo e Latossolo, respectivamente. Os ensaios foram 
realizados em cinco repetições por tratamento, incluindo o duplo controle com solo sem 
contaminante. As percentagens de fuga foram calculadas para cada tratamento, e o 
Fisher’s exact test foi utilizado para detectar se houve resposta de fuga significativa a 
alguma concentração testada. Os resultados encontrados indicam que os i.a IMI, CLO e 
FIP, nas suas formulações comerciais, causaram um efeito de preferência nos colêmbolos 
em latossolo e neossolo. No solo de textura argilosa, IMI e FIP causaram fuga 
significativa nas menores concentrações testadas, enquanto que apenas a maior 
concentração de CLO foi evitada. Além disso, nas maiores concentrações de IMI e FIP 
foi verificada preferência pelo solo contaminado. Em solo arenoso não foi observado fuga 
significativa em nenhuma das concentrações das três moléculas de i.a. Contudo, nesse 
tipo de solo, para a maioria das concentrações testadas, um maior número de indivíduos 
foi encontrado no solo contaminado, indicando uma possível paralisação dos indivíduos 
devido ao modo de ação dos inseticidas ser neurotóxico. Pode-se concluir que as 
propriedades do solo podem influenciar na disponibilidade dos agrotóxicos no solo, 
podendo afetar o comportamento dos colêmbolos na presença dos inseticidas. 
 
Palavras-chave: Ecotoxicologia terrestre. Ensaio de fuga. Imidacloprido. Clotianidina. 
Fipronil. 
ABSTRACT 
 
The active ingredients (a.i.) selected have systemic action to combat insect pests in 
agricultural crops, and their mode of action is on the central nervous system of the 
organisms. Despite the increased use of selected molecules, the effect of these treatments 
has on non-target organisms living in the soil is unknow. This study aimed to evaluate the 
influence of the insecticides imidacloprid (IMI), clothianidin (CLO) and fipronil (FIP), 
used in seed treatment, on the behavior of Folsomia candida springtails in two types of 
Brazilian soil: Oxisol and Entisol. Thus, avoidance tests were carried out in the laboratory 
and based on guidelines of ISO 17512-2:2011, under controlled temperature and light 
conditions. The IMI was tested in both soils and the concentrations used were 1, 2, 4, 8 
and 16 mg of a.i. per kg of dry soil (mg kg-1). To CLO, the concentrations was 0.04, 0.06, 
0.09, 0.135 and 0.2 mg kg-1 for Oxisol, and 0.017, 0.026, 0.04, 0.06 and 0.09 mg kg-1 for 
Entisol. And to FIP, the concentrations of 1, 2, 4, 8 and 16 mg kg-1 and 2, 4, 8, 16 and 32 
mg kg-1 were used, in Entisol and Oxisol, respectively. The tests were carried out in 5 
repetitions per treatment, including a double control with soil without contaminants. 
Avoidance percentages were calculated for each treatment, and the Fisher's exact test was 
used to detect whether there was a significant avoid response at any concentration tested. 
The results found indicate that the i.a IMI, CLO and FIP, in their commercial 
formulations, caused a preferential effect on springtails in Oxisol and Entisol. In clayey 
textured soil, IMI and FIP caused significant avoid at the lowest concentrations tested, 
while only the highest concentration of CLO was avoided. Furthermore, at the highest 
concentrations of IMI and FIP, preference for contaminated soil was verified. In sandy 
soil, no significant avoidance was observed at any concentrations of the three molecules 
tested. However, in this type of soil, for most of the concentrations tested, a greater 
number of individuals was found in the contaminated soil, indicating a possible paralysis 
of individuals due to the mode of action of the insecticides being neurotoxic. Therefore, 
it was evident that the properties of the soil can affect the behavior of springtails, when 
exposed to contaminated soil with insecticides used in seed treatment. It can be concluded 
that the properties of the soil can influence the availability of pesticides in the soil, which 
can affect the behavior of springtails in the presence of insecticides. 
 
Keywords: Soil ecotoxicology. Avoidance tests. Imidacloprid. Clothianidin. Fipronil 
 
 
 
 
 
 
 
LISTA DE ILUSTRAÇÕES 
 
Figura 1. Comportamento de fuga (+) ou preferência (-) de Folsomia candida em dois 
solos naturais na presença de concentrações crescentes de imidacloprido .................... 29 
Figura 2. Comportamento de fuga (+) ou preferência (-) de Folsomia candida em dois 
solos naturais na presença de concentrações crescentes de clotianidina ........................ 29 
Figura 3. Comportamento de fuga (+) ou preferência (-) de Folsomia candida em dois 
solos naturais na presença de concentrações crescentes de fipronil ............................... 30 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
LISTA DE TABELASTabela 1. Caracterização química e física do Latossolo e Neossolo utilizado nos testes 
comportamentais com colêmbolos (Folsomia candida). ................................................ 24 
Tabela 2. Concentrações dos ingredientes ativos utilizados nos ensaios de fuga com 
Folsomia candida em Latossolo e Neossolo .................................................................. 26 
Tabela 3. Valores da testemunha dos i.a e média dos valores de pH e umidade do solo 
(% de água) no início dos ensaios, após contaminação, em Latossolo e Neossolo.. ...... 28 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS 
 
ABNT Associação Brasileira de Normas Técnicas 
AC50 Concentração que causa 50% de fuga 
CETESB Companhia Ambiental do Estado de São Paulo 
CLO Clotianidina 
CRA Capacidade de Retenção de Água 
EMBRAPA Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária 
EPA Environmental Protection Agency 
FAO A Organização das Nações Unidas para a Alimentação e a Agricultura 
FIP Fipronil 
FS Formulações de Suspensão Concentrada para Tratamento de Sementes 
GABA Ácido gama-aminobutírico 
I.A. Ingrediente Ativo 
IBAMA O Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais 
Renováveis 
IBGE Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística 
IMI Imidacloprido 
ISO International Organization for Standardization 
MAPA Ministério da Agricultura e Pecuária 
MO Matéria Orgânica 
NPTN National Pesticide Telecommunications Network 
OECD Organisation for Economic Co-operation and Development 
ONU Organização das Nações Unidas 
SAT Solo Artificial Tropical 
SNC Sistema Nervoso Central 
 
 
 
 
 
 
 
SUMÁRIO 
 
1 INTRODUÇÃO ......................................................................................................... 12 
2 OBJETIVOS .............................................................................................................. 14 
2.1 OBJETIVO GERAL ................................................................................................. 14 
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS ................................................................................... 14 
3 REFERÊNCIAL TEÓRICO .................................................................................... 15 
3.1 TRATAMENTO DE SEMENTES COM INSETICIDAS ....................................... 15 
3.1.1 Imidacloprido ........................................................................................................ 16 
3.1.2 Clotianidina ........................................................................................................... 17 
3.1.3 Fipronil .................................................................................................................. 18 
3.2 CONTAMINAÇÃO DOS SOLOS ........................................................................... 19 
3.3 ECOTOXICOLOGIA ............................................................................................... 20 
3.3.1 Teste comportamental ou de fuga .......................................................................... 21 
3.4 ORGANISMOS EDÁFICOS ................................................................................... 21 
3.4.1 Colêmbolos (Folsomia candida) ........................................................................... 22 
4 MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................... 23 
4.1 ORGANISMOS TESTE ........................................................................................... 23 
4.2 SOLO TESTE ........................................................................................................... 23 
4.3 SUBSTÂNCIA TESTE ............................................................................................ 25 
4.4 TESTE COMPORTAMENTAL .............................................................................. 26 
4.5 ANÁLISE DOS DADOS ......................................................................................... 27 
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO .............................................................................. 28 
6 CONCLUSÕES .......................................................................................................... 34 
REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 35 
 
 
 
 
12 
 
1 INTRODUÇÃO 
 
Atualmente, segundo a ONU (2017) a população mundial é de 7,6 bilhões de 
habitantes e, aproximadamente, uma a cada nove pessoas não possui alimento suficiente 
para uma dieta saudável (FAO, 2014). De acordo com a ONU (2012), a população global 
chegará a 8 bilhões de pessoas em 2024 e continuará tendo um crescimento contínuo, 
trazendo à tona a discussão sobre o uso da terra e a possível incapacidade de atender às 
necessidades humanas por alimentos. 
O Brasil, é um dos produtores de maior importância mundial com uma área 
plantada total de 65.913.738 hectares (LIMA, 2017). Além disso, o Ministério da 
Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA, 2019) estima um crescimento de 15,3% 
na área plantada de grãos e um aumento de 26,8% na produção, para os próximos 10 anos. 
Com o aumento da produção de grãos, temos também, o aumento do uso de 
agrotóxicos para melhorar a produtividade das lavouras. Segundo o boletim publicado 
pelo IBAMA (2019a), o Brasil comercializou cerca de 620 mil toneladas de ingredientes 
ativos no ano de 2019, aproximadamente 71 mil toneladas a mais em relação ao ano de 
2018, que foi de 549 mil toneladas comercializadas. 
Dentre os ingredientes ativos consumidos, estão o imidacloprido, clotianidina e o 
fipronil, inseticidas de ação sistêmica que, entre outros usos, são empregados no 
tratamento químico de sementes para o combate a insetos-praga. De acordo com Cruz et 
al. (1999), o uso de inseticidas no tratamento de sementes melhora em até 15% a 
emergência das plantas, resultando em um número menor de perdas, pois evita que os 
insetos-praga, subterrâneos principalmente, causem danos severos as sementes. 
Com a eficiência do uso destes inseticidas para tratamento de sementes, o seu 
consumo vem aumentando gradativamente, mas não se sabe muito sobre os efeitos 
negativos que podem causar em organismos não-alvo do solo. Contudo, alguns estudos 
têm demonstrado que estes ingredientes ativos (i.a.) podem causar toxicidade para 
colêmbolos (ALVES et al., 2014; ZORTÉA et al., 2018; BANDEIRA et al., 2021), 
minhocas (ALVES et al., 2013; LIMA E SILVA et al., 2019; RITCHIE et al., 2019), 
abelhas (ZALUSKI, 2014; COSTA et al., 2015; TADEI et al., 2018), entre outros 
organismos não-alvos (VIGNET et al., 2019; LOPEZ-ANTIA et al., 2015; TOKUMOTO 
et al., 2013). 
A avaliação da contaminação do solo tem sido feita por meio de ensaios 
ecotoxicológicos, os quais permitem verificar os efeitos causados nos organismos vivos 
13 
 
do ecossistema terrestre. Ao utilizar os inseticidas no tratamento de sementes, parte dos 
i.a. fica retido pelos constituintes do solo, e outra parte fica disponível na água dos poros 
do solo, onde os organismos edáficos podem ser expostos aos contaminantes (GARCIA, 
2004). Segundo Sisinno et al. (2006) “os ensaios ecotoxicológicos podem indicar uma 
resposta mais precisa da toxicidade dos contaminantes presentes nas amostras para os 
organismos vivos”. 
Além dos ensaios de toxicidade com a fauna do solo, é possível realizar testes 
comportamentais (ex. teste de fuga) para avaliar o risco dos agrotóxicos no solo. Neste 
caso, os ensaios são realizados com organismos de solo para verificar a função hábitat do 
solo frente às condições desfavoráveis, e permitem uma avaliação em um período curto 
de tempo (em geral, 48h), além de ser mais econômico, e de fornecer informações 
alternativas sobre o impacto causado pelos inseticidas (ALVES, 2010). 
As minhocas e os colêmbolos, são muito utilizados como bioindicadores depoluição ambiental, pois desempenham papéis importantes no desenvolvimento e 
estabilidade do ecossistema, como por exemplo, realizam a ciclagem de nutrientes e a 
decomposição da matéria orgânica, sendo indicadores da saúde do solo (MOREIRA; 
SIQUEIRA, 2006). Por este motivo, também têm sido espécies recomendadas para 
avaliação comportamental em ensaios ecotoxicológicos. 
No Brasil, ainda são poucas as informações do efeito do tratamento de sementes 
sobre o comportamento dos colêmbolos, pois a Resolução nº 420, 28 de dezembro de 
2009, do Conselho Nacional do Meio Ambiente (Conama) (Brasil, 2009), que dispõe 
sobre a proteção do solo e do seu ecossistema, não torna obrigatório para a avaliação da 
contaminação do solo, a realização de ensaios ecotoxicológicos com organismos 
(SISINNO et al., 2019). Além disso, são escassos os estudos relacionados aos impactos 
destes inseticidas em solos tropicais naturais (BANDEIRA et al., 2020). Assim, este 
trabalho se justifica na necessidade de avaliar os impactos causados por esses produtos 
no comportamento dos organismos do solo, em solos naturais brasileiros. 
 
 
 
 
14 
 
2 OBJETIVOS 
 
Para a melhor compreensão os objetivos deste trabalho foram divididos em 
objetivo geral e específicos. 
 
2.1 OBJETIVO GERAL 
 
Analisar a influência de inseticidas utilizados no tratamento de sementes sobre o 
comportamento de colêmbolos em solos brasileiros. 
 
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS 
 
I. Avaliar a influência do imidacloprido, clotianidina e fipronil sobre o 
comportamento dos colêmbolos Folsomia candida em solo natural. 
II. Avaliar a influência da textura do solo na dinâmica comportamental dos 
inseticidas, sobre o comportamento dos colêmbolos Folsomia candida. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
15 
 
3 REFERÊNCIAL TEÓRICO 
 
Os itens a seguir discutem assuntos sobre o tratamento de sementes com 
inseticidas, aspectos relacionados aos inseticidas imidacloprido, clotianidina e fipronil, 
assim como sobre a contaminação dos solos, ecotoxicologia e o teste comportamental, 
organismos edáficos e sobre os colêmbolos (Folsomia candida). 
 
3.1 TRATAMENTO DE SEMENTES COM INSETICIDAS 
 
Aproximadamente 90% das culturas destinadas para alimentação têm a sua 
propagação via sementes que estão sujeitas a ataques de doenças e insetos-praga 
(HENNING, 2005). 
O ataque de insetos-praga nas sementes é um dos principais motivos de danos aos 
cultivos agrícolas, causando perdas de produção e reduzindo a qualidade dos produtos no 
campo e durante o armazenamento (MACHADO et al., 2006), tornando o uso do 
tratamento as sementes um meio de evitar a ocorrência desses danos. 
O tratamento direto de sementes com inseticidas é utilizado quando se deseja a 
proteção das sementes contra pragas de solo que possam causar danos nas sementes ou 
danificar as plântulas jovens (MACHADO et al., 2006). 
Esse tratamento possibilita reduzir o número de aplicações de outros agrotóxicos 
após a emergência da cultura (MENTEN, 2005), visto que o uso destas substâncias 
confere à planta condições de defesa, possibilitando maior potencial para o 
desenvolvimento inicial da cultura (CASTRO et al., 2008). 
Na agricultura atual, o tratamento de sementes é uma prática muito importante, 
pois pode melhorar a produção, tanto em quantidade como na qualidade de sementes, e 
no controle de insetos-praga. Ainda, a manipulação dos produtos químicos pode ser feita 
de forma protegida e controlada, independentemente do ambiente e condições climáticas, 
além de ser um procedimento de fácil execução e de baixo custo de produção (CRUZ, 
1993). 
Entretanto, apesar das inúmeras qualidades e benefícios do uso deste tratamento 
com inseticidas, existem evidências de que o uso destes químicos pode gerar efeitos 
negativos como resíduos nos alimentos, envenenamentos acidentais por animais e 
16 
 
crianças, fitotoxicidade em plantas e contaminações do solo, água e ar pelos resíduos 
deixados no ambiente (DHINGRA, 1985; PAULSRUD et al., 2001; VAN STRAALEN, 
2002). 
 
3.1.1 Imidacloprido 
 
O imidacloprido (1-[(6-cloro-3-piridinil)metil]-N-nitro2-imidazolidinimina) é um 
inseticida pertencente ao grupo dos neonicotinoides, de ação sistêmica e de contato, 
utilizado na agricultura para proteger as lavouras do ataque de insetos, sendo eficaz no 
controle de insetos-praga sugadores como, pulgões e moscas branca, e insetos 
mastigadores como, larvas e besouros (Environmental Protection Agency – EPA, 2020). 
Segundo o Ministério da Agricultura e Pecuária - MAPA (2019), inseticidas 
neonicotinoides atuam como agonistas receptores nicotínicos da acetilcolina no sistema 
nervoso central dos insetos, interrompendo assim a transmissão neural. Este i.a. pode 
causar o bloqueio dos receptores, ocasionando um acúmulo de acetilcolina e 
consequentemente a paralisia e morte dos insetos (GALLO et al., 2002). 
Devido suas propriedades sistêmicas, este i.a. é utilizado no tratamento de 
sementes antes da semeadura, para proteção contra danos de pragas (BASS; FIELD, 
2018). Costa (2018) evidenciou que o tratamento químico das sementes com 
imidacloprido favoreceu a absorção de água na cultura da soja. Para a cultura do milho, 
Oliveira et al. (2008) concluíram que o tratamento de sementes apresentou um controle 
de 70% dos adultos da cigarrinha do milho (Dalbulus maidis - Hemiptera: Cicadellidae), 
após a emergência das plântulas. Esse tipo de tratamento também apresentou um maior 
crescimento radicular na cultura do feijão, melhorando o estabelecimento da cultura na 
lavoura (OLIVEIRA et al., 2019). 
De acordo com dados publicados pelo IBAMA, em 2018, o imidacloprido foi o 8º 
i.a mais vendido no Brasil com cerca de 10 mil toneladas. Porém, neonicotinoides, como 
o imidacloprido, por não serem específicos para nenhuma espécie, podem afetar outros 
insetos benéficos não-alvo como, por exemplo, insetos polinizadores como as abelhas 
através da translocação do i.a para o pólen e néctar (IBAMA, 2019b). 
Em decorrência dos efeitos negativos que o imidacloprido causa nas abelhas, o 
Canadá e a União Europeia restringiram a utilização (IBAMA, 2019b). No Brasil, o 
Estado de Minas Gerais elaborou em 2019 um projeto de lei para a proibição da 
17 
 
comercialização deste ingrediente ativo (PROJETO DE LEI Nº 823/2019), mas o mesmo 
ainda continua com permissão de uso em todo o território nacional. 
 
3.1.2 Clotianidina 
 
A clotianidina ((E)1-[(2-chloro-1,3-thiazol-5-yl)methyl]-2-methyl-3 nitroguanidine) 
é um inseticida do grupo dos neonicotinoides, de ação sistêmica, utilizado no controle de 
uma ampla variedade de insetos-praga como, pulgões, cochonilhas, cigarrinhas, 
percevejos, lagartas e besouros, e em diferentes culturas como, alface, algodão, citros, 
milho e soja (EPA, 2020). 
Segundo Uneme (2011), a clotianidina é uma melhoria do nitenpyram, um 
inseticida desenvolvido para a cultura do arroz, e por apresentar um amplo espectro, se 
tornou mais eficiente no controle de alguns insetos-praga. Este i.a, por ser um 
neonicotinoide, tem seu modo de ação igual ao imidacloprido (GALLO et al., 2002). 
Fernandes e Ávila (2015) evidenciaram que o tratamento químico das sementes 
com clotianidina na cultura do milho proporcionou proteção contra danos causados pelo 
percevejo barriga-verde (Dichelops melacanthus - Hemiptera: Pentatomidae), 
melhorando seu potencial produtivo. Na cultura da soja, a clotianidina foi eficiente no 
controle do coró Liogenys fusca (Coleoptera: Melolontidae) podendo ser utilizada como 
forma de proteção contra danos à semente (ÁVILA; VIVAN; SANTOS, 2014) 
Em 2011, a clotianidina estava registrada em 40 países diferentes, sendo 
amplamente utilizada na produção agrícola para a proteção contra danos causados por 
insetos-praga (UNEME, 2011). Atualmente, este i.a. está proibido em alguns países da 
Europa como, por exemplo, a França. Em 2020, a EPA divulgou uma proposta paraproteção dos polinizadores depois de ter observado que os neonicotinoides eram 
prejudiciais as abelhas (EPA, 2020). No Brasil, em Mato Grosso foi elaborado o Projeto 
de lei nº 618/2019, que veda o uso e a comercialização de agrotóxicos que contenha o i.a. 
clotianidina na composição, a fim de preservar as abelhas. 
 
 
 
 
18 
 
3.1.3 Fipronil 
 
O fipronil (5-amino-[(2,6-dicloro)-4-trifluormetil-fenil]-4-trifluormetil-sulfinil-
1H-pirazol-3-carbonitrila) é um inseticida de contato e ingestão do grupo químico pirazol, 
considerado um inseticida de largo espectro, utilizado no controle de pragas sugadoras, 
de contato e mastigadoras (GUELFI, 2015). É aplicado no solo em culturas de batata, 
cana-de-açucar e milho, em folhas nas culturas de algodão, arroz, cana-de-açucar, milho 
e soja, em sementes de arroz, cevada, soja e feijão e na água para irrigação de arroz 
(COUTINHO et al., 2005). 
Este inseticida atua no sistema nervoso central (SNC) do inseto bloqueando os 
canais de cloreto (Cl-) inibindo o receptor do ácido gama aminobutírico (GABA). Este 
receptor controla o fluxo de íons cloro pela membrana da célula nervosa, o que permite o 
repouso do sistema nervoso após ser excitado. Dessa forma, impedindo a entrada dos íons 
no neurônio, ocorre uma hiperexcitação do SNC, causando paralisia, convulsões e morte 
dos insetos (GALLO et al., 2002). 
Alguns estudos evidenciaram resultados positivos do uso do fipronil para 
tratamento de sementes. GRÜTZMACHER et al. (2008) concluíram que o tratamento 
com fipronil possibilitou o controle do gorgulho-aquático (Oryzophagus oryzae - 
Coleoptera: Curculionidae) na cultura do arroz irrigado, melhorando a produção. Na 
cultura do feijão, o tratamento proporcionou um aumento na produtividade, evitando o 
ataque de pragas de solo (PEREIRA FILHO et al., 2008). Para o capim-guaçu (Paspalum 
Regnellii), o tratamento influenciou positivamente a germinação e o perfilhamento, 
facilitando sua implantação (AQUINO et al., 2007). Esse tratamento também foi 
favorável no controle do percevejo-castanho (Scaptocoris castânea - Hemiptera: 
Cydnidae) e do coró Phyllophaga spp. (Coleoptera: Scarabaeoidea) na cultura do milho 
(CECCON et al., 2004). 
Segundo o IBAMA, em 2019 foram comercializadas aproximadamente 2 mil 
toneladas do i.a. fipronil no Brasil, sendo 245 toneladas a mais que 2018. Esse aumento 
pode estar relacionado com o fato de que alguns insetos desenvolveram resistência a 
alguns grupos químicos como os organofosforados, carbamatos e piretroides, colocando 
o fipronil como uma alternativa para controle químico destes insetos (BOBE et al., 1997). 
Porém, devido sua toxicidade em organismos não-alvos, como por exemplo as 
abelhas, esse ingrediente ativo foi proibido em alguns países da Europa (STEVENS et 
19 
 
al., 1998), e no Estado de Santa Catarina, produtos com aplicação via foliar que possuem 
na sua formulação o fipronil, foram proibidos, de acordo com Decreto Estadual n° 1331. 
 
3.2 CONTAMINAÇÃO DOS SOLOS 
 
O solo é o principal destino dos agrotóxicos, por decorrência de aplicações direta 
ou indiretamente pela deriva ou incorporação de restos culturais. As propriedades físico-
químicas das moléculas, as propriedades físicas, químicas e microbiológicas do solo e as 
condições climáticas são os fatores que mais influenciam o processo de retenção, 
transporte e transformação destes produtos no solo (LEWIS et al., 2016). 
A intensificação das atividades agrícolas tem acelerado a degradação dos solos e 
vem aumentando a concentração de agrotóxicos no ambiente que, consequentemente, está 
comprometendo a saúde do meio e dos organismos que habitam esse ecossistema 
(ANDRÉA, 2010). Segundo Souza et al. (2015), o uso de substâncias químicas sintéticas 
além de contaminar solos e reservatórios aquáticos, pode tornar o solo menos produtivo 
ao longo do tempo e assim, diminuir o seu potencial produtivo agrícola e elevar o custo 
de produção. 
Resíduos químicos de agrotóxicos podem interagir com todas as fases do solo – 
sólido, líquido e gasoso – e também com os organismos edáficos. Além disso, alguns 
processos de transformações químicas, físicas ou biológicas, são determinados por estas 
interações, que podem resultar no surgimento de metabólitos mais tóxicos que o produto 
original (ANDRÉA, 1998). O fipronil, por exemplo, produz fipronil-dissulfinil, que é 
mais tóxico que sua composição original (NPTN, 2005), o que pode agravar ainda mais 
o risco desta substância no solo. 
De acordo com Felix et al. (2007), a matéria orgânica é uma importante 
propriedade química do solo, por ser responsável pela formação de complexos de ligação 
que afeta a sorção das substâncias químicas no solo. Segundo Cox et al. (1998), um dos 
fatores que afeta a sorção do imidacloprido no solo, é a quantidade de carbono orgânico, 
que está diretamente ligado a quantidade de matéria orgânica do solo. 
A degradação das moléculas de agrotóxicos no solo depende não somente das 
características do solo, mas também das suas características intrínsecas. Transformações 
químicas no solo, como por exemplo no pH, influenciam o processo de degradação das 
moléculas, além disso, o pH influencia na atividade microbiana, que também é 
responsável pela degradação dos agroquímicos no solo (ANDRÉA et al., 1997). 
20 
 
3.3 ECOTOXICOLOGIA 
 
O termo “ecotoxicologia” foi sugerido pela primeira vez por René Truhaut, no ano 
de 1969, que a definiu como a ciência que estuda os efeitos tóxicos das substâncias sobre 
os organismos vivos que constituem a biosfera, e a interação com o meio em que vivem 
(ALVES, 2010). 
Estudos de toxicidade envolvendo colêmbolos e minhocas aconteceram na década 
de 60, mas somente em 1984 foi criada as primeiras padronizações de ensaios pela 
Organisation for Economic Co-operation and Development (OECD, 1984). A partir 
disso, testes ecotoxicológicos foram muito desenvolvidos em países como Estados 
Unidos e Canadá (RÖMBKE et al., 2006). 
No Brasil, ensaios ecotoxicológicos padronizados iniciaram-se em 1975 através 
de um programa internacional entre a International Organization for Standardization 
(ISO) e a Companhia Ambiental do Estado de São Paulo (CETESB), com avaliações do 
efeito de substâncias químicas e misturas tóxicas sobre organismos aquáticos (SEGAT et 
al., 2015). 
Atualmente, ensaios de avaliação de ecotoxicidade realizados em abelhas, 
microrganismos, minhocas, peixes e aves, são exigidos pelo IBAMA como pré-requisitos 
para registro e comercialização de moléculas de agrotóxicos (IBAMA, 1996). Algumas 
normas da ISO de ensaios com organismos específicos do solo foram traduzidas pela 
Comissão de Análises Ecotoxicológicas da ABNT (NIEMEYER et al., 2017), os ensaios 
de toxicidade aguda (ABNT, 2014) e de fuga (ABNT, 2011a) com minhocas, ensaios de 
reprodução com colêmbolos (ABNT, 2011b) e efeitos sobre a reprodução e sobrevivência 
de enquitreídeos (ABNT, 2012). Para a utilização de outros organismos do solo, são 
utilizadas as normativas da ISO, da OECD e da EPA. 
Esses ensaios são reconhecidos e exigidos em muitos países, e a sua utilização 
permite conhecer e quantificar os efeitos causados pela liberação de substâncias químicas, 
isoladas ou mistura, e de seus resíduos no meio ambiente, e como se manifestam sobre os 
organismos não-alvos (BIANCHI, 2013). 
Existem diversos estudos que avaliaram os riscos ambientais de diferentes 
substâncias, tais como dejetos de animais (MACCARI, 2014; SEGAT, 2012), poluentes 
domésticos, como o lodo de esgoto (MOECKE; VAZ, 2018) e agrotóxicos (BANDEIRA, 
2019; HENNIG, 2021), permitindo identificar a concentração de contaminantes no solo 
que causam efeitos adversos nos organismos não-alvos. 
21 
 
3.3.1 Teste comportamental ou de fuga 
 
Ensaios comportamentais, também conhecidos como teste de fuga, são ensaios 
rápidos e simples, que indicam os efeitos das contaminações sobre a capacidade dosolo 
de ser um hábitat para a fauna, pois os organismos do solo possuem a sensibilidade de 
perceber um contaminante e exibir um comportamento de fuga, podendo servir como um 
indicador de ecotoxicidade do solo (ISO, 2011). 
Segundo Hellou (2011), o primeiro mecanismo de defesa de um organismo 
quando exposto a um determinando contaminante é o de fuga, por ser uma reação mais 
imediata. Algumas outras respostas comportamentais menos imediatas que esses 
organismos podem manifestar são, senso de equilíbrio alterado, fobias, alimentação, 
locomoção e respiração alteradas e escavação anormal. 
Ensaios de fuga com colêmbolos vem se tornando mais comuns na ecotoxicologia 
terrestre pois, permite uma avaliação em um curto período de tempo, apresenta alta 
sensibilidade e indica condições desfavoráveis para sobrevivência dos organismos 
(NATAL-DA-LUZ et al., 2004). 
O princípio deste teste é a exposição dos organismos em recipientes contendo 
amostras de solos contaminados e não contaminados em que, a partir do comportamento 
dos indivíduos, a substância química é considerada perigosa ou não, como limitante de 
habitat de organismos edáficos (ISO, 2011). 
 
3.4 ORGANISMOS EDÁFICOS 
 
A fauna edáfica é composta por microfauna (<0,2 mm), mesofauna (0,2 – 10 mm) 
e macrofauna (>10 mm), que são organismos que vivem no interior do solo ou na cama 
da serrapilheira. Apesar de serem praticamente “invisíveis”, possuem uma extrema 
importância para a manutenção do solo, pois exercem funções como, decomposição de 
matéria orgânica (MO), produção de húmus, ciclagem de nutrientes, produção de 
compostos complexos que contribuem para a agregação do solo e controle biológico de 
pragas e doenças (MOREIRA; SIQUEIRA, 2006). 
Segundo Winck et al. (2013), por desenvolverem funções importantes no solo que 
causam modificações nas estruturas químicas, físicas e biológicas do solo, estes 
organismos vêm sendo utilizados como indicadores da qualidade do solo. 
22 
 
A maior atividade biológica do solo ocorre na camada de 0 a 20 cm de 
profundidade, pois é onde se localiza a maior quantidade de MO pela deposição de 
material vegetal na área. O nível de matéria orgânica é primordial para a manutenção da 
fauna do solo, pois além de influenciar as propriedades do solo, é a principal fonte de 
energia e abrigo para estes organismos, e alterações no teor de MO afeta diretamente estes 
organismos (RASCHE; CADISH, 2013). 
Atividades que causam modificações no ambiente como, por exemplo, práticas de 
manejo do solo, podem afetar diretamente sobre a população da fauna do solo, que é 
sensível a essas mudanças. A intensidade do impacto sobre o ambiente determina o efeito 
que é causado sobre essas populações, podendo causar a diminuição, o aumento ou até 
mesmo nem influenciar a diversidade desses organismos (BARETTA et al., 2011). 
O uso de organismos do solo como bioindicadores da toxicidade de químicos, se 
justifica pela sensibilidade destes de perceber as mudanças no ambiente (ANDRÉA, 
2008). 
 
3.4.1 Colêmbolos (Folsomia candida) 
 
Os colêmbolos são pequenos artrópodes pertencentes a classe Collembola, 
possuem tamanho entre 0,2 e 9 mm, corpo alongado, podendo ser de coloração branca ou 
escuros, cabeça pequena com antenas curtas, aparato bucal do tipo mastigador e um 
apêndice saltatório, chamado de fúrcula, que permite saltos de aproximadamente 10 cm 
de altura (GALLO et al., 2002). 
Segundo Melo et al. (2009), estes organismos possuem função detritívora, se 
alimentando de matéria orgânica e microrganismos do solo, contribuindo para a sua 
decomposição, além disso, ajuda no controle da população de fungos. 
Na ecotoxicologia, colêmbolos da espécie Folsomia candida são muito utilizados 
na avaliação de toxicidade de substâncias químicas por serem de fácil criação e 
responderem a presença de contaminantes no solo (FOUNTAIN; HOPKIN, 2005). Sendo 
considerados bons indicadores da saúde do solo. 
 
 
 
23 
 
4 MATERIAL E MÉTODOS 
 
O experimento foi conduzido no laboratório de botânica, ecologia e entomologia, 
da Universidade Federal da Fronteira Sul - Campus Chapecó e a realização dos ensaios 
do teste comportamental seguiu as normas de padronização estabelecidas pela 
International Organization for Standardization (ISO, 2011). 
 
4.1 ORGANISMOS TESTE 
 
Para os ensaios foram utilizados colêmbolos da espécie Folsomia candida criados 
em condições laboratoriais de acordo com os padrões estabelecidos pela ISO 17512-2 
(ISO, 2011). 
Para a criação dos colêmbolos foi utilizado um substrato composto por gesso, 
carvão ativado e água destilada na proporção de 10:1:6. A mistura foi colocada em 
recipientes plásticos com dimensões de 10 cm de diâmetro e 6 cm de altura, com tampas 
perfuradas para a passagem do ar. Os organismos foram alimentados duas vezes na 
semana com uma pequena quantidade de fermento biológico (Saccharomyces cerevisiae) 
umedecido com água destilada. Os recipientes foram colocados em uma sala climatizada 
a uma temperatura de 20 ± 2ºC e fotoperíodo de 12h luz. 
Foram realizadas a indução da reprodução dos colêmbolos e a coleta dos ovos 
semanalmente com o objetivo de obter organismos com idade sincronizada entre 10 e 12 
dias para utilização nos ensaios, de acordo com os critérios estabelecidos pela ISO 11267 
(ISO, 2011) 
 
4.2 SOLO TESTE 
 
Para a realização dos testes foram utilizados dois tipos de solos naturais: um 
Neossolo Quartzarênico (solo arenoso) coletado no município de Araranguá (SC) com 
teor de areia de, aproximadamente 93% e teor de MO de 2,2% e um Latossolo (solo 
argiloso) coletado no município de Palmitos (SC) com teor de argila de, 
aproximadamente 59% e MO de 3,2%. A coleta foi realizada em áreas nativas sem 
24 
 
histórico de contaminação por agrotóxicos, onde foram retiradas amostras da camada de 
0 - 20 cm de profundidade do solo. 
As amostras foram secas ao ar, peneiradas em malha de 2mm e submetidas a um 
processo de desfauna (três ciclos de 48h de congelamento a -20ºC e descongelamento a 
temperatura ambiente) para eliminar os organismos originais dos solos e por fim, 
armazenadas em temperatura ambiente até o momento da contaminação. 
Análises dos atributos químicos e físicos dos solos foram realizadas de acordo 
com Tedesco et al. (1995), pela Empresa de Pesquisa Agropecuária e Extensão Rural de 
Santa Catarina (Epagri), em Chapecó-SC (Tabela 1). 
 
Tabela 1. Caracterização química e física do Latossolo e Neossolo utilizado nos testes 
comportamentais com colêmbolos (F. candida). 
Parâmetros Latossolo Neossolo 
MO % (m/v) 3,2 ± 0,8 2,2 ± 0,1 
P (mg dm-3) 4,0 ± 2,1 4,8 ± 1,0 
K (mg dm-3) 222 ± 2,8 42,0 ± 2,8 
Ca (cmolc dm-3) 8,4 ± 0,4 0,6 ± 0,1 
Mg (cmolc dm-3) 1,8 ± 0,1 0,5 ± 0,1 
Al (cmolc dm-3) 0,1 ± 0,1 0,3 ± 0 
H + Al (cmolc dm-3) 5,5 ± 0,2 4,0 ± 1,3 
Cu (mg dm-3) 8,0 ± 0,1 0,7 ± 0,1 
Fe (mg dm-3) >5 >50 
Mn (mg dm-3) >50 <2,5 
Zn (mg dm-3) 18,8 ± 0,6 1,1 ± 0,1 
CTC pH7 (cmolc dm-3) 16,7 ± 0,3 5,2 ± 0,1 
CTC efetiva (cmolc dm-3) 10,8 ± 0,3 1,5 ± 0,1 
Saturação por bases (%) 64,2 ± 4,2 22,2 ± 3,3 
Argila (g kg-1) 355 ± 14,1 41,5 ± 2,2 
Silte (g kg-1) 330 ± 15,6 20,5 ± 1,4 
Areia (g kg-1) 315 ± 1,4 938 ± 4,2 
pH-Água 1:1 5,4 4,5 ± 0,1 
CRA (100%) 47,3 ± 1,3 31,6 ± 1,1 
Valores expressos em média ± desvio padrão; n = 2. MO = matéria orgânica; CTC = Capacidade de troca 
de cátions; CRA = Capacidade de retenção de água 
Fonte: Elaborado pela autora, 2021. 
25 
 
4.3 SUBSTÂNCIA TESTE 
 
 Foram utilizados três inseticidas recomendados para o tratamento de sementes, 
sendo eles à base dos i.a. imidacloprido (Much FS®), clotianidina (Inside FS®) e fipronil 
(Shelter FS®). 
O produto comercial Much 600 FS® possui 600 gL-1 de imidacloprido, formulado 
para suspensão concentrada para tratamento de sementes (FS), do grupo químico 
neonicotinoide, é um inseticida sistêmico indicado para o controle de insetos nas culturas 
de algodão, amendoim,arroz, aveia, cevada, feijão, milho, soja e trigo. Sua classificação 
do potencial de periculosidade ambiental é III – produto perigoso ao meio ambiente. 
O produto Inside FS® possui 600 g/L-1 de clotianidina, formulado para suspensão 
concentrada para tratamento de sementes, do grupo químico neonicotinoide, é um 
inseticida sistêmico indicado para o controle de insetos nas culturas de algodão, milho e 
soja. Sua classificação do potencial de periculosidade ambiental é III – produto perigoso 
ao meio ambiente. 
O produto comercial Shelter® possui 250 g/L-1 de fipronil, sua formulação é de 
suspensão concentrada para tratamento de sementes (FS), é da classe de inseticida de 
contato e ingestão do grupo químico pirazol. É recomendado para o controle de diferentes 
pragas nas culturas de arroz, feijão, milho, pastagem e soja. É um produto muito perigoso 
ao meio ambiente (classe II). 
A contaminação dos solos com os inseticidas foi realizada por via líquida, em que 
os contaminantes foram diluídos em água destilada e aplicado nas amostras de solo, 
previamente identificadas, imediatamente antes do início dos ensaios. Posteriormente, os 
solos foram misturados, homogeneizados e introduzido nos recipientes de teste. Os solos 
umedecidos com água destilada foram utilizados como solo controle em todos os ensaios. 
Foram aplicados volumes de solução determinados para manter a umidade próximo a 
60% da capacidade de retenção de água (CRA). 
Foram retiradas amostras de solo de cada concentração, após a contaminação, para 
determinação do pH e umidade. 
 
 
 
26 
 
4.4 TESTE COMPORTAMENTAL 
 
Os testes de fuga foram realizados seguindo as diretrizes da ISO 17512-2 (ISO, 
2011). Para cada um dos três inseticidas avaliados, foram testadas cinco concentrações 
(além de um controle, sem contaminante), com cinco repetições por concentração. 
Também foi avaliado um recipiente com duplo controle para verificar se a distribuição 
dos organismos nos recipientes de teste era homogênea, com o mesmo número de 
repetições. As concentrações (Tabela 2) foram escolhidas a partir de testes preliminares. 
 
Tabela 2. Concentrações dos ingredientes ativos utilizados nos ensaios de fuga com F. 
candida em Latossolo e Neossolo. As concentrações estão expressas em mg de i.a por 
kg-1 de solo seco (mg kg-1). 
Ingrediente Ativo 
Concentrações (mg kg-1) 
Latossolo Neossolo 
Imidacloprido 1;2;4;8;16 1;2;4;8;16 
Clotianidina 0,04; 0,06; 0,09; 0,135; 0,2 0,017; 0,026; 0,04; 0,06; 0,09 
Fipronil 2, 4, 8; 16; 32 1; 2; 4; 8; 16 
Fonte: Elaborado pela autora, 2021. 
 
Para a montagem dos ensaios, foram utilizados recipientes plásticos (7,5 cm de 
diâmetro e 6,0 cm de altura), divididos em dois compartimentos iguais por um divisor de 
plástico rígido e ambos os lados do recipiente foram devidamente identificados. Em um 
dos lados foi adicionado 30 g de solo contaminado (peso úmido) e do outro lado 30 g de 
solo controle. Para o duplo controle foi colocado solo sem contaminante em ambos os 
lados. 
Depois de colocado o solo, o divisor de plástico foi retirado e 20 colêmbolos foram 
inseridos sobre a linha de divisão entre o solo teste e o solo controle. Os recipientes foram 
fechados com tampas perfuradas para permitir a passagem de ar, e colocados em um 
ambiente escuro com temperatura de 20 ± 2ºC por 48h. Os colêmbolos não foram 
alimentados durante o período de teste. 
Concluídas as 48 horas, o recipiente foi aberto, o divisor de plástico foi inserido 
no centro novamente, para separar o solo, e foi realizada a contagem dos indivíduos em 
cada compartimento. 
27 
 
Com o solo separado em recipientes individuais, foi adicionado água e algumas 
gotas de tinta preta para facilitar a visualização e contagem dos organismos que flutuarem. 
De acordo com a ISO 17512-2 (2011), para validação dos ensaios, os seguintes 
critérios devem ser cumpridos: a taxa de mortalidade deve ser inferior a 20% e a 
distribuição dos organismos nos recipientes controle estar entre 40 e 60%, demonstrando 
não haver preferência significativa por um dos lados. 
 
4.5 ANÁLISE DOS DADOS 
 
Para determinar a fuga significativa foi utilizado o Fisher’s exact test, comparando 
a média de indivíduos no solo teste com a média de indivíduos no solo controle (ZAR, 
1999). 
O percentual de fuga foi calculado pela seguinte equação: 
𝐹 = (
𝑛𝑐−𝑛𝑡
𝑁
) × 100 (1) 
Onde: F= porcentagem de fuga; nc= número de colêmbolos no solo controle; nt= 
número de colêmbolos no solo teste; e N= total de colêmbolos no ensaio. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
28 
 
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO 
 
Após 48 h de exposição, a letalidade observada para os colêmbolos nos ensaios 
foi inferior a 20% em todas as concentrações estudadas, e a distribuição foi de forma 
homogênea nos dois lados do recipiente nas réplicas de duplo controle, atendendo os 
critérios de validação do teste (ISO 17512-2, 2011). 
Os valores de pH e umidade iniciais (Tabela 3) foram determinados e o valores da 
CRA, em todos os ensaios, ficaram próximos ao padrão recomendado (entre 50-60% da 
CRA) estabelecidos pela norma da ISO (2011). 
 
Tabela 3. Valores da testemunha dos i.a e média dos valores de pH e umidade do solo 
(% de água) no início dos ensaios, após contaminação, em Latossolo e Neossolo. Valores 
expressos em média ± desvio padrão. 
Parâmetros 
Latossolo Neossolo 
pH Umidade (%) pH Umidade (%) 
Imidacloprido 5,0 ± 0,03 32,92 ± 0,4 4,44 ± 0,03 18,5 ± 0,2 
Testemunha IMI 4,98 33,39 4,34 19,21 
Clotianidina 5,05 ± 0,1 33,7 ± 0,4 4,3 ± 0,08 18,3 ± 3,7 
Testemunha CLO 5,1 34,21 4,3 17,94 
Fipronil 4,73 ± 0,02 32,09 ± 9,48 4,48 ± 0,08 18,7 ± 0,1 
Testemunha FIP 4,85 32,31 4,47 19,36 
Fonte: Elaborado pela autora, 2021. 
 
De acordo com os dados obtidos neste estudo, foi observado um comportamento 
de preferência dos colêmbolos pelos solos contaminados, dependendo do tipo de solo. 
Em Latossolo, esse efeito ocorreu apenas nas maiores concentrações testadas, enquanto 
que, em Neossolo, houve preferência pelo solo contaminado na maioria das 
concentrações testadas. 
Para o imidacloprido (Figura 1), em latossolo, houve comportamento de fuga 
significativa apenas na primeira dose testada (1 mg kg-1) e foi observado a atração dos 
organismos com o aumento das concentrações, tendo uma preferência significativa nas 
duas maiores doses testadas (8 e 16 mg kg-1). Em neossolo, não foi observado fuga em 
nenhuma das doses testadas, mas sim um efeito contrário, onde foi identificada 
preferência significativa em todas as concentrações testadas. 
29 
 
Figura 1. Comportamento de fuga (+) ou preferência (-) de Folsomia candida em dois 
solos naturais na presença de concentrações crescentes de imidacloprido. Os valores estão 
expressos em média de percentagem de fuga. Asteriscos (*) indicam resposta significativa 
(Fischer´s exact test, p<0,05). 
Latossolo
Imidacloprid (mg kg -¹)
0 1 2 4 8 16
A
vo
id
an
c
e
 r
e
sp
o
n
se
 (
%
)
-100
-80
-60
-40
-20
0
20
40
60
Neossolo
0 1 2 4 8 16
-100
-80
-60
-40
-20
0
20
40
60
*
*
*
*
* *
*
*
Avoidance Avoidance
Preference Preference
 
Fonte: Elaborado pela autora, 2021. 
 
Para a molécula de clotianidina (Figura 2), em ambos os solos, houve 
comportamento de preferência significativa. Para o solo argiloso, foi observado 
preferência significativa nas doses de 0,04 e 0,135 mg kg-1 e, apenas na maior dose 
testada, foi observada fuga significativa (0,2 mg kg-1). Já no solo arenoso, foi observado 
resposta de preferência significativa apenas nas duas maiores concentrações testadas 
(0,06 e 0,09 mg kg-1). 
 
Figura 2. Comportamento de fuga (+) ou preferência (-) de Folsomia candida em dois 
solos naturais na presença de concentrações crescentes de clotianidina. Os valores estão 
expressos em média de percentagemde fuga. Asteriscos (*) indicam resposta significativa 
(Fischer´s exact test, p<0,05). 
Latossolo
0 0,04 0,06 0,09 0,135 0,2
A
vo
id
an
c
e
 r
e
sp
o
n
se
 (
%
)
-60
-40
-20
0
20
40
60
80
Neossolo
Clotianidina (mg kg-¹) 
0 0,017 0,026 0,04 0,06 0,09
-60
-40
-20
0
20
40
60
80
Avoidance Avoidance 
Preference Preference 
*
*
*
*
*
 
Fonte: Elaborado pela autora, 2021. 
30 
 
Para fipronil (Figura 3), em Neossolo, foi observado um comportamento de 
preferência significativa em todas as concentrações testadas, aumentando a quantidade de 
organismos encontrados no solo contaminando à medida que iam aumentando as doses. 
Já para o latossolo, houve fuga significativa nas concentrações de 2, 4 e 16 mg kg-1, 
contudo, notou-se que, com o aumento das concentrações, a quantidade de colêmbolos 
do lado controle foi menor, causando um efeito de preferência significativa na maior dose 
testada (32 mg kg-1). 
 
Figura 3. Comportamento de fuga (+) ou preferência (-) de Folsomia candida em dois 
solos naturais na presença de concentrações crescentes de fipronil. Os valores estão 
expressos em média de percentagem de fuga. Asteriscos (*) indicam resposta significativa 
(Fischer´s exact test, p<0,05). 
Latossolo
Fipronil (mg kg-¹)
0 2 4 8 16 32
A
vo
id
an
c
e
 r
e
sp
o
n
se
 (
%
)
-100
-80
-60
-40
-20
0
20
40
60
80
Neossolo
0 1 2 4 8 16
-100
-80
-60
-40
-20
0
20
40
60
80
*
*
* *
*
*
*
*
*
Avoidance Avoidance
Preference Preference
 
Fonte: Elaborado pela autora, 2021 
 
Os resultados encontrados indicam que os colêmbolos, em geral, não evitaram o 
solo contaminado pelas formulações comerciais de imidacloprido, clotianidina e fipronil, 
na maior parte das doses testadas. Segundo a ISO 17512-1 (2011), ensaios de fuga são 
utilizados para avaliar a função de hábitat através da tendência de um organismo evitar o 
solo teste, preferindo o solo controle, o que não foi encontrado na maioria dos resultados 
deste trabalho. Efeitos de preferência de colêmbolos F. candida com as moléculas do 
grupo neonicotinoides e fenilpirazois também foram observados por Alves (2010) e 
Pereira et al. (2013). Segundo Alves et al. (2019), uma possível explicação para o 
comportamento de preferência do solo contaminando é a incapacidade dos colêmbolos de 
considerar o contaminante uma ameaça, não sentindo a necessidade de evitá-lo. 
31 
 
Sabe-se o que os neonicotinoides, imidacloprido e clotianidina, atuam como 
agonistas da acetilcolina, ocasionando um acúmulo de acetilcolina, causando 
hiperexcitação do SNC, podendo levar o indivíduo à paralisia e consequente morte 
(GALLO et al., 2002). Pereira et al. (2013), observou o efeito de preferência dos 
colêmbolos F. candida com moléculas do grupo organofosforado em um ensaio de fuga. 
Utilizando uma câmera conseguiram monitorar os organismos durante o ensaio e 
perceberam uma redução na velocidade e até mesmo a paralisia dos colêmbolos, o que os 
impediu de evitar o solo contaminado. 
Os organofosforados atuam ligando-se à enzima acetilcolinesterase, inibindo a sua 
ação e ocasionando um acúmulo de acetilcolina, causando hiperexcitabilidade pela 
transmissão descontrolada de impulsos nervosos, provocando tremores, convulsões, 
paralisia dos músculos e morte. Mesmo que o modo de ação dos neonicotinoides seja 
distinto dos organofosforados, os sintomas são semelhantes e causam colapso do SNC 
(MATIAS, 2016), o que poderia explicar os resultados encontrados com imidacloprido 
neste estudo, indicando que a preferência observada nas maiores concentrações testadas 
em Latossolo, e em todas as concentrações em Neossolo, podem ser decorrentes da 
paralisia dos organismos ao entrarem em contato com o inseticida no solo. 
Apesar dos estudos avaliando o comportamento de fuga de F. candida em 
clotianidina não terem sido encontrados na literatura, Ge et al. (2018) evidenciaram fuga 
significativa de minhocas (Eisenia fetida) em concentrações de 0,3 a 1,2 mg kg-1 em 
neossolo. Segundo o autor, a resposta de fuga foi mais expressiva que outros indicadores 
de toxicidade como, mortalidade e crescimento, obtendo resultado com concentrações 
mais baixas. Yang et al. (2018), também encontraram resultados semelhantes, porém, em 
um solo artificial composto por areia, argila e turfa formada pelo musgo Sphagnum 
(material vegetal decomposto). Os autores indicaram que a clotianidina, entre cinco 
substâncias testadas, foi a molécula que mais causou efeito de fuga em minhocas (E. 
fetida), com uma concentração que causa 50% de fuga (AC50) de 4,34 mg kg-1. 
As minhocas são amplamente utilizadas em ensaios de fuga por possuírem 
quimiorreceptores com alta sensibilidade a compostos químicos presentes no solo. Alves 
(2010), avaliando o efeito de fuga de minhocas (E. andrei) e colêmbolos (F. candida) 
com imidacloprido e fipronil em um solo artificial tropical (SAT), composto por areia, 
caulim e fibra de coco, observou que o imidacloprido causou comportamento de fuga nas 
minhocas, porém, não observou esse mesmo efeito nos colêmbolos. Já para a molécula 
de fipronil, o autor identificou o efeito de preferências em ambos os organismos. 
32 
 
Desta maneira, é possível que o efeito de evasão encontrado nas minhocas por Ge 
et al. (2018) e Yang et al. (2018) com clotianidina, esteja relacionado com a percepção 
dos organismos para os contaminantes, que pode variar de acordo com a sensibilidade, o 
modo de exposição, o solo e a espécie utilizada (EDWARDS; BOHLEN, 1996) e modo 
de ação das moléculas especialmente sobre os artrópodes. 
A molécula de fipronil, pertencente ao grupo dos fenilpirazois, atua como 
antagonista do neurotransmissor GABA, bloqueando os canais de cloro, causando uma 
hiperexcitação do SNC, levando o organismo a paralisia e morte (GALLO et al., 2002). 
Os sintomas de paralisia e morte também foram observados em outros organismos não-
alvo, como as abelhas que, segundo Carrillo et al. (2013), este grupo químico pode mudar 
as estruturas cerebrais das abelhas, causando paralisia da perna, asas e aparelho digestivo. 
Zaluski (2014), utilizando abelhas da espécie A. mellifera e fipronil, observou 
comportamentos de agitação, convulsões, tremores e paralisia, assim, o efeito de 
preferência dos colêmbolos encontrado nos resultados poderia ser explicado pelo modo 
de ação do i.a. fipronil sobre os organismos, principalmente em neossolo, onde o efeito 
foi mais acentuado. 
As propriedades químicas e físicas do solo são fatores importantes que 
influenciam no impacto dos agrotóxicos ao meio ambiente e aos organismos que vivem 
nele (GEBLER; SPADOTTO, 2004), e o teor de argila e matéria orgânica são importantes 
fatores que regulam o comportamento de agrotóxicos no solo (MARCONDES, 2001), 
influenciando o processo de adsorção dos contaminantes. 
De acordo com Domene et al. (2012), a matéria orgânica foi o fator mais 
importante na avaliação do comportamento de fuga dos colêmbolos em 12 solos naturais 
com propriedades diferentes, utilizando o herbicida fenmedifam, pois solos com maiores 
teores de MO e argila apresentaram menor toxicidade aos organismos. 
Nos resultados obtidos neste trabalho, foi possível perceber que, a toxicidade das 
três moléculas de i.a. testadas tiveram comportamentos diferentes quando comparados 
entre os dois solos testados. Em latossolo, todas as moléculas apresentam comportamento 
de fuga significativa em, pelo menos, uma das concentrações testadas, o que não ocorreu 
no neossolo, em que não foi identificado comportamento de fuga significativa em 
nenhuma das concentrações e em nenhum dos i.a. testados. 
Esta diferença encontrada nos resultados pode estar relacionada com a textura do 
latossolo, uma vez que este possui maiores quantidades de coloides formados pela argila 
e MO (GAMA et al., 2020) devido os maiores teores de argila, diminuindo a quantidade 
33 
 
dos agrotóxicos disponível na soluçãodo solo e, consequentemente, diminuindo o contato 
dos colêmbolos com estas moléculas. Em neossolo, os teores de MO (2,2%) e argila (4%) 
são menores que os encontrados em latossolo (3,2 e 59%, respectivamente), podendo 
favorecer com que os i.a. permaneçam mais biodisponíveis no solo causando uma maior 
toxicidade nos colêmbolos (BERNARDINO, 2019). 
Natal-da-Luz et al. (2008), avaliaram a influência das propriedades do solo sobre 
o comportamento dos colêmbolos e das minhocas, utilizando um solo artificial com 
diferentes granulometrias (fina, média e grossa) e diferentes teores de MO (2, 5 e 10%), 
concluíram que a textura do solo e o teor de matéria orgânica possui influência 
significativa sobre a resposta destes organismos, pois os organismos exibiram uma forte 
tendência a evitar solos de textura mais fina e com menor teor de matéria orgânica. A 
menor toxicidade de agrotóxicos em solos argilosos, quando comparados com solos mais 
arenosos, também foram observados por Domene et al. (2012), Hennig et al. (2020) e 
Bernardino et al. (2021). 
De acordo com a normativa da ISO (2011), se mais de 70% dos organismos 
demonstrar um comportamento de preferência para o solo teste, não pode ser declarado 
que o solo possui a função de hábitat limitada, mas também não significa que a substância 
química utilizada não causa efeito. Em alguns casos, o teste de fuga pode indicar um 
falso-negativo para o efeito tóxico para os colêmbolos (PEREIRA et al., 2013). 
Portanto, os resultados obtidos neste trabalho não significam que os inseticidas 
imidacloprido, clotianidina e fipronil não sejam tóxicos para os colêmbolos por não ter 
sido observado um comportamento predominante de fuga, mas sim, que estes inseticidas 
utilizados no tratamento químico de sementes podem causar a paralisação destes 
organismos, devido seu modo de ação, impedindo que estes consigam evitar solos 
contaminados por estes i.a. Além disso, existem diversos estudos que avaliaram os efeitos 
negativos destes ingredientes ativos sobre a reprodução (ALVES et al., 2014; 
BANDEIRA et al., 2021; ZORTÉA et al., 2018) e mortalidade (HENNIG et al., 2020; 
BERNARDINO et al., 2021; BANDEIRA et al., 2020) de colêmbolos F. candida. 
 
 
 
 
34 
 
6 CONCLUSÕES 
 
Através dos resultados obtidos, podemos concluir que os ingredientes ativos, 
imidacloprido, clotianidina e fipronil, nas suas formulações comerciais, causaram um 
efeito de preferência nos colêmbolos Folsomia candida em Latossolo e Neossolo, devido 
seu modo de ação. 
Além disso, foi observado que as propriedades químicas e físicas do solo, 
principalmente os teores de argila e matéria orgânica, podem influenciar na 
disponibilidade dos agrotóxicos no solo, podendo afetar também o comportamento dos 
colêmbolos na presença dos inseticidas. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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