Cap.06- Taxonomia dos citros (Edson Freitas de Araújo e Nádia Roque)

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125Capítulo 6
Taxonomia dos citros
Edson Freitas de Araújo e Nádia Roque
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Foto da página anterior: Diversidade genética de frutos do Banco Ativo de Germoplasma de Citros - IAC (Centro APTA 
Citros Sylvio Moreira/ IAC)
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1 Introdução
O gênero Citrus é representado por plantas de 
porte médio (arbóreo/arbustivo), flores brancas e 
aromáticas e frutos tipo baga, contendo vesículas 
preenchidas por um suco de grande interesse co-
mercial. Os representantes desse gênero possuem 
um conjunto básico cromossômico x = 9, sendo re-
latados poucos indivíduos triplóides e tetraplóides 
na natureza. Estima-se que a sua origem ocorreu 
em torno de 20 a 30 milhões de anos atrás, nas 
regiões tropical e subtropical da Ásia e do arqui-
pélago Malaio, de onde dispersaram para outras 
regiões do mundo.
Observa-se grande complexidade na classifi-
cação desse grupo de plantas. A taxonomia da 
subfamília Aurantioideae foi marcada pela pro-
posição de novos gêneros, segregados de Citrus, 
como Poncirus, Fortunella e Microcitrus. Não há 
fortes evidências, morfológicas, no entanto, para 
a manutenção desses gêneros, uma vez que carac-
teres diagnósticos de um deles podem ser encon-
trados em outros representantes do referido grupo. 
Em se tratando de Citrus, diferentes sistemas ta-
xonômicos têm sugerido um número variável de 
espécies, sendo descritas de 11 até mesmo 162 
espécies distintas. 
Parte da complexidade filogenética e taxonô-
mica observada em Citrus deve-se a particulari-
dades de sua biologia reprodutiva e a sua ampla 
história de cultivo. Seus representantes apresentam 
grande intercompatibilidade sexual, o que possibi-
lita a origem natural de híbridos intergenéricos e 
interespecíficos ao longo do processo de evolução 
do grupo. Alguns híbridos são férteis por embriões 
derivados do zigoto ou podem tornar-se férteis 
pela formação espontânea de embriões nucelares, 
que contribuem para manter a estabilidade genéti-
ca e perpetuar os híbridos como clones apomíticos. 
Algumas linhagens de híbridos receberam o status 
de espécie. 
Um dos sistemas de classificação mais utiliza-
do, proposto por Swingle (1943), reconheceu 16 
espécies para Citrus e classificou-o entre os seis 
gêneros que compunham o grupo subtribal deno-
minado “árvores de citros verdadeiros” (true citrus 
fruit trees), subtribo Citrinae, tribo Citreae, subfa-
mília Aurantioideae da família Rutaceae (Swingle 
& Reece, 1967).
Atualmente, uma reavaliação dos sistemas de 
classificação tem sido feita com base em estudos 
filogenéticos, apoiados por dados morfológicos, 
quimiotaxonômicos e macromoleculares. Alguns 
desses estudos indicam que Citrus é um grupo 
artificial, uma vez que nem todos os seus repre-
sentantes naturais, que possuem ancestralidade 
comum, estão incluídos nesse táxon (Mabberley, 
1998; Araújo et al., 2003). Este capítulo contém 
o processo de classificação desse grupo de plantas 
e o impacto de análises moleculares no sistema de 
classificação tradicional. 
2 Sistemas de classificação
Entre os principais tratamentos sistemáticos 
para o gênero Citrus, cabe destacar aqueles pro-
postos por Engler (1931), Swingle (1943) e Tanaka 
(1961).
Engler (1896), na primeira edição de Die Na-
turlichen Pflanzenfamilien, publicou, dentro da fa-
mília Rutaceae, o tratamento taxonômico da subfa-
mília Aurantioideae, incluindo 14 gêneros para 
um número estimado de 71 espécies, das quais 
seis pertenceriam ao gênero Citrus. Na segunda 
edição dessa obra, Engler (1931) incluiu 29 gêne-
ros na subfamília e estimou cerca de 180 espécies, 
das quais 11 estavam incluídas em Citrus.
No ano de 1914, Swingle no estudo taxonô-
mico realizado para o gênero Citrus, propôs 12 
espécies e duas variedades. No período 1912-
1926, Swingle publicou 17 trabalhos sobre a 
subfamília: nove dos gêneros reconhecidos por ele 
foram adotados por Engler (1931).
Posteriormente, Swingle (1943) dividiu Citrus 
em dois subgêneros: Citrus subg. Citrus Swingle 
e Citrus subg. Papeda (Hassk.) Swingle. Para o 
primeiro subgênero, o autor reconheceu dez espé-
cies, duas variedades e cinco híbridos. Para o se-
gundo, duas seções: Papeda, com quatro espécies, 
sete variedades e um híbrido; e a Papedocitrus, 
com duas espécies e dois híbridos.
Swingle & Reece (1967) publicaram um exten-
so capítulo sobre a biologia de Citrus e gêneros 
correlatos. Caracterizaram, morfologicamente, 
todos os níveis hierárquicos da subfamília Au-
rantioideae, incluindo tribos, subtribos, grupos, 
gêneros, espécies, variedades e até os híbridos 
encontrados. Esse trabalho é considerado o mais 
completo para o gênero e ainda o mais utilizado. 
Nessa obra, Swingle & Reece (1967) reconhece-
ram dez espécies de Citrus com frutos comestíveis 
e estames conatos na base (Citrus subg. Citrus) e 
CITROS128 Taxonomia dos citros 129
seis espécies com frutos acres, não comestíveis e 
estames livres (Citrus subg. Papeda).
Entre 1924 e 1941, Tanaka publicou uma série 
de trabalhos sobre a taxonomia dessa subfamília 
e que, segundo Swingle (1943), representou uma 
valiosa contribuição para a sistemática do grupo. 
Naquele período, Tanaka reconheceu dez espé-
cies para o gênero Citrus, todas já propostas por 
Swingle, e descreveu 17 novas espécies. Posterior-
mente, Tanaka (1961) dividiu o gênero Citrus nos 
subgêneros Archicitrus e Metacitrus, várias seções, 
subseções, grupos e subgrupos, contabilizando 
157 espécies. Destas, 30 são espécies novas de 
Citrus e 48 são novas combinações. Em 1977, Ta-
naka totalizou 162 espécies como representantes 
de Citrus.
Estudos quimiotaxonômicos indicam que Citrus 
subg. Citrus compreende apenas quatro espécies 
selvagens alopátricas conhecidas - duas espécies 
tropicais: C. halimii B.C. Stone (Península Malaia 
e Borneo) e C. grandis Osbeck [= C. maxima 
(Burm.) Merr.] (toranja, do sudeste da Ásia) e duas 
subtropicais: C. medica L. (cidra) e C. reticulata 
Blanco (tangerina, mandarin) (Mabberley, 1997). 
Pesquisas com enzimas comprovaram que todos 
os frutos comercialmente comestíveis referidos em 
Citrus devem ter sido derivados das três últimas es-
pécies citadas, através da seleção e hibridização 
(geralmente não intencional), seguidas da seleção 
de “complexos agâmicos” (Mabberley, 1997).
Segundo Mabberley (1997), a grande impor-
tância dessas plantas na horticultura comercial 
deve ter sido responsável pela proliferação de 
binômios, resultando em crescentes complicações 
nomenclaturais à medida que novas linhagens de 
híbridos foram introduzidas. Esse autor propôs, 
então, a acomodação das plantas cultivadas desse 
gênero, no esquema lineano, tendo incluído desig-
nação de tipos e obra princeps (protólogo).
Seguindo Mabberley (1997, 1998) e Pirani 
(1999), as espécies de Citrus importantes comer-
cialmente são derivadas como segue. 
2.1 Citrus medica L. 
Nome vulgar: cidra.
Sempre foi distinta pelas folhas simples, pecíolo 
sem alas e flores poligâmicas. Envolveria dois tá-
xons de origem híbrida:
i) Citrus x limon (L.) Osbeck [parentais: 1. C. 
medica x ?].
Nome vulgar: limão, limão-cravo, lima.
ii) Citrus x jambhiri Lush. [parentais: 1. C. me-
dica x C. reticulata].
Nome vulgar: “bulsh-lemons”, em floriculturas, 
envasadas.
2.2 Citrus grandis (L.) Osbeck [ = Citrus 
maxima (Burm.) Merr., segundo Swingle 
& Reece, 1967]
Nome vulgar: toranja. 
Distinta pelas largas alas do pecíolo e bagas 
grandes. Envolveria dois táxons de origem híbrida:
i) Citrus x aurantiifolia (Christm.) Swingle [pa-
rentais: 2. C. maxima x ?].
Nome vulgar: limão-galego.
ii) Citrus x aurantium L. [parentais: 2. C. maxi-
ma x 3. C. reticulata].
Nome vulgar: laranjas e pomelos (grapefruit). 
Os híbridos originais com predominância de 
características do parental C. maximaseriam as 
laranjas-amargas (usualmente denominadas C. 
aurantium); aqueles com mais caracteres do pa-
rental C. reticulata corresponderiam às laranjas 
doces (geralmente denominadas C. sinensis), com 
numerosos cultivares e variedades.
2.3 Citrus reticulata Blanco
Nome vulgar: tangerina, mexerica, bergamota 
(mandarin nos países de língua inglesa).
Distinta pelas flores pequenas e frutos com cas-
ca facilmente destacável.
3 Caracterização morfológica
3.1 Família Rutaceae Juss.
Segundo Judd et al. (1999) e Pirani (1999), 
geralmente, árvores ou arbustos, algumas vezes 
com espinhos, cavidades secretoras dispersas 
(pontos translúcidos) contendo óleos etéreos aro-
máticos, variados tricomas. Folhas alternas ou 
opostas, raramente verticiladas, freqüentemente 
compostas, pinadas ou reduzidas trifolioladas 
ou unifolioladas, ocasionalmente palmadas, 
folíolos com pontuações translúcidas (especial-
mente próximo às margens), margens inteiras ou 
crenadas, venação pinada; estípulas ausentes. 
Inflorescências freqüentemente determinadas, raro 
reduzidas a uma única flor, terminais ou axilares. 
CITROS128 Taxonomia dos citros 129
Flores bissexuais ou unissexuais (plantas monóicas 
ou dióicas), geralmente radiais; sépalas quatro a 
cinco, livres ou, algumas vezes, conatas na base, 
normalmente imbricadas; pétalas quatro a cinco, 
distintas ou unidas, geralmente imbricadas; esta-
mes oito a dez, as vezes numerosos, filamentos dis-
tintos ou conatos na base, glabros ou pubescentes, 
grãos de pólen três a seis - colporados; carpelos 
quatro a cinco - muitos, sincárpicos, um estilete, 
raros carpelos distintos e unidos somente por seus 
estiletes e estigmas; ovário súpero, placentação 
axilar, óvulos um - vários/lóculo; disco nectarífero 
presente, intra-estaminal. Fruto drupa, cápsula, 
sâmara, folículo ou baga variavelmente desenvol-
vida (mesocarpo homogêneo ou não, casca dura 
a coriácea, com ou sem distinções entre si, gomos 
ou polpa derivados da parede do ovário ou de 
tricomas multicelulares, provenientes da epiderme 
do carpelo e preenchidos por suco). Embrião reto 
a curvado, endosperma presente ou ausente.
Distribuição geográfica: Cosmopolita, mas, prin-
cipalmente, nas regiões tropicais e subtropicais.
A família Rutaceae é considerada monofilética 
por sinapomorfias com cavidades contendo óleos 
etéreos (aparecendo como pontos translúcidos no 
mesofilo e outros tecidos macios da planta) e pelos 
estudos moleculares de rbcl e atp B do DNA de 
cloroplasto (Judd et al., 1999).
Segundo Judd et al. (1999), a família apresen-
ta 155 gêneros e cerca de 930 espécies. Várias 
espécies de Citrus (laranjas, tangerinas, toranjas, 
cidra, limão, lima) são apreciadas por seus frutos 
comestíveis; frutos de Fortunella e Casimiroa são 
também comestíveis. Espécies de Ruta (arruda), 
Zantoxylum, Citrus e Casimiroa são usadas me-
dicinalmente. 
A família contém muitas espécies ornamentais, 
principalmente, dos gêneros Murraya, Phelloden-
dron, Poncirus, Severinia e Triphasia. Os compos-
tos resiníferos característicos de Rutaceae são in-
flamáveis e a madeira de uns poucos gêneros, tais 
como Amyris, é usada como combustível e tochas.
As subfamílias são tradicionalmente reconhe-
cidas, principalmente, pelo tipo de fruto, número 
e conação dos carpelos. A maioria dos gêneros 
na subfamília Aurantioideae, grupo caracterizado 
pelas bagas globosas e pelo número básico de 
nove cromossomos, forma, provavelmente, um 
clado monofilético.
Rutaceae subfam. Aurantioideae Horan. (sensu 
Swingle & Reece, 1967) Tribe Citreae (3 subtribos, 
28 gêneros, 124 espécies, 18 variedades) Subtri-
bo Citrinae (3 grupos subtribais, 13 gêneros, 65 
espécies, 15 variedades) Citrus (16 espécies, 8 
variedades)
3.2 Rutaceae Juss. subfam. Auran-
tioideae Horan., Char. Ess. Reg. Veg.: 
203.1847
Aurantiaceae Juss., Gen. Pl.: 260. 1789.
Tipo: Aurantium Tournef. ex Miller (= Citrus L.)
Árvores ou arbustos, perenifólios (exceto em 
três gêneros monotípicos, Poncirus, Aegle e Fe-
ronia, e em três espécies de Clausena e uma de 
Murraya). Flores geralmente alvas e aromáticas. 
Muitos dos gêneros portam frutos subglobosos com 
uma casca verde, amarela ou laranja, dotada de 
numerosas glândulas oleíferas, que, muitas vezes, 
dão um agradável aroma quando o fruto é manu-
seado (Swingle & Reece, 1967). 
A subfamília Aurantioideae é originária do Ve-
lho Mundo. Dos 33 gêneros que a constituem, não 
menos que 29 são nativos da região de Monções 
(sudeste da Ásia), sendo 27 endêmicos a esta. 
Muitas espécies de Citrus e de gêneros intimamen-
te relacionados são atualmente encontrados em to-
das as regiões tropicais e subtropicais do mundo, 
tanto para cultivo como ornamental.
A subfamília Aurantioideae está dividida em 
duas tribos: Clauseneae e Citreae (Tabela 1). A 
Clauseneae Wight & Arn. (3 subtribos, 5 gêne-
ros, 79 espécies, 20 variedades) compreende as 
espécies filogeneticamente distantes de Citrus. As 
espécies têm, geralmente, frutos pequenos, muito 
diferentes daqueles de Citrus, normalmente semi-
secos e não palatáveis. A tribo Citreae Meissner 
será discutida abaixo mais detalhadamente
3.3 Tribo Citreae Meissner
Pequenas árvores ou lianas lenhosas, quase 
sempre com espinhos axilares, únicos ou aos pa-
res nos nós dos ramos; folhas persistentes (exceto 
em três gêneros monotípicos, Poncirus, Aegle, Fe-
ronia), geralmente simples ou um-três - folioladas, 
ou algumas vezes, imparipinada, com folíolos 
opostos, pecíolo muitas vezes alado. Flores em 
fascículos axilares ou em panículas, geralmente 
aromáticas; cálice com três a cinco sépalas; corola 
imbricada na prefloração, três a cinco (raramente 
seis) pétalas; estames dois a quatro ou tanto quan-
CITROS130 Taxonomia dos citros 131
to as pétalas; ovário dois a 18 locular, um a 18 
(geralmente um a 12) óvulos/lóculo (22 ou mais 
em Burkillanthus). Frutos como laranja ou limão 
na aparência externa, muitas vezes pequenos e 
vermelhos ou bagas suculentas negras. Os lóculos 
desses frutos contêm tricomas multicelulares que 
podem ser preenchidas com suco, observados em 
representantes da subtribo Citrinae, ou preenchi-
dos com uma goma mucilagenosa, observados em 
representantes das subtribos Triphasiinae e Balsa-
mocitrinae. Sementes um-vários embriões, se com 
vários somente um (raramente dois) é verdadeiro; 
os demais são desenvolvidos do nucelo e crescem 
no saco embrionário; germinação hipógina ou 
epígina (Swingle & Reece, 1967).
A Tribo Citreae contém 28 gêneros com 124 
espécies que estão divididas em três subtribos 
(Swingle & Reece, 1967).
3.4 Subtribo Citrinae
A subtribo Citrinae apresenta 13 gêneros e 65 
espécies. Difere das demais pela presença de fruto 
contendo tricomas com polpa, estruturas muito 
peculiares que surgem das paredes dos lóculos 
(epiderme interna dos carpelos, especialmente 
da parede dorsal) e crescem na cavidade locular, 
desenvolvendo sacos preenchidos por numerosas 
células grandes, com paredes muito finas, conten-
do um suco aqüoso. Os 13 gêneros se subdividem 
em três grupos que diferem entre si pelo tamanho, 
forma e posição das vesículas. 
Na subtribo Citrinae, os frutos apresentam 
vesículas altamente especializadas e atingem o 
máximo desenvolvimento no gênero Citrus. Essas 
vesículas constituem a base da mais importante in-
dústria de sucos nos países tropicais, já que contêm 
suco potável e de grande significância comercial. 
Até o momento, elas não foram encontradas em 
frutos de nenhum outro grupo de angiospermas.
3.5 Citrus L. Sp. Pl. 2: 782.1753 
Citrophorum Neck., Elem. 2: 401. 1790.
Sarcodactylis Gaertn. f., Fruct. & Sem. 3: 39, 
tab. 185. 1805.
Papeda Hassk., Flora 25, Beilb. 2: 42. 1842.
Espécie-tipo: Citrus medica L.
Arbustos ou arvoretas; ramos jovens com um 
único espinho na axila das folhas, ramos maisve-
lhos muitas vezes sem espinhos; folhas unifoliola-
das ou simples em C. medica; pecíolo geralmente 
(sub) alado. Inflorescências de flores solitárias ou 
em pequenos fascículos axilares. Flores perfeitas, 
raramente estaminadas, aromáticas, cálice qua-
tro-cinco - meras, cupuliforme, lobos distintos ou 
dentes diminutos, pétalas quatro a oito (geralmen-
te cinco), lineares a oblongas, livres, imbricadas, 
alvas, glandulosas; estames numerosos 20 a 40, 
poliadelfos; ovário composto de oito a 15 carpelos 
conatos, circundado na base por disco intra-esta-
minal anular. Fruto baga do tipo especial hespe-
rídio (lóculos do ovário preenchidos por tricomas 
multicelulares repletos de suco, aderidos à parede 
interna do carpelo), globosa a ovóide ou obovói-
de, com muitas sementes; poliembrionia comum.
4 Relações filogenéticas na subfamília 
Aurantioideae
4.1 Subfamília Aurantioideae 
Essa subfamília, embora reconhecida como 
um grupo monofilético dentro da família Rutaceae 
(Judd et al., 1999; Samuel et al., 2001), apresenta 
variações quanto ao número de tribos e subtribos 
proposto nos diferentes sistemas de classificação, 
bem como suas relações de afinidade. Caracte-
rísticas como forma de cultivo, alta intercompati-
bilidade sexual e poliembrionia, associadas aos 
distúrbios no habitat, respondem pela complexi-
dade taxonômica observada nesse grupo (Scora, 
1975).
Dentre os sistemas de classificação mais rele-
vantes, destaca-se o de Engler (1931), que descre-
veu uma tribo e duas subtribos para a subfamília 
Aurantioideae; o de Tanaka (1932), que aumentou 
esses números para oito tribos e oito subtribos e, 
finalmente, o sistema proposto por Swingle (1943) 
e Swingle & Reece (1967), dividindo a subfamília 
em duas tribos e seis subtribos (Tabela 1).
Embora o sistema de classificação proposto 
por Swingle (1943) ainda seja o mais amplamente 
aceito, estudos filogenéticos, inferidos a partir de 
caracteres macromoleculares e quimiotaxonômi-
cos, têm revelado que vários grupos propostos por 
esse autor são artificiais. 
Nova classificação foi proposta, com base, 
principalmente, em análises quimiotaxonômicas, 
por Da Silva et al. (1988). Nesse trabalho, foi su-
gerida a existência de seis tribos para a subfamília 
Aurantioideae: quatro dessas seriam formadas 
CITROS130 Taxonomia dos citros 131
Tabela 1 Representantes da subfamília Aurantioideae segundo a classsificação de Swingle & Reece (1967)
Tribo Subtribo Grupo subtribal Gêneros 
Clauseneae Micromelinae Micromelum
Clauseninae Glycosmis
Clausena
Murraya
Merriliinae Merrilia 
Citreae Triphasiinae Grupo Wenzelia Wenzelia
Monanthocitrus
Oxanthera
Merope
Grupo Triphasia Triphasia
Pamburus
Grupo Luvunga Luvunga
Paramignya
Citrinae “Árvore de citros primitivos” - (Grupo A) Severinia 
Pleiospermium 
Burkillanthus
Limnocitrus
Hesperethusa
“Árvores de frutos similares a citros” - (Grupo B) Citropsis
Atalantia
“Árvores de citros verdadeiros” - (Grupo C) Fortunella
Poncirus
Microcitrus
Eremocitrus
Clymenia
Citrus
Balsamocitrinae Grupo Tabog Swinglea
Grupo Bael-fruit Aegle
Afraegle
Aeglopsis
Balsamocitrus
Grupo Wood-Apple Feronia
Feroniella
por representantes da tribo Clauseneae e as outras 
duas pelos representantes da tribo Citreae (sensu 
Swingle, 1943). Tal classificação foi criticada por 
Waterman (1990), que considerou prematura a 
proposição de novas tribos para essa subfamília. 
Para o autor, as análises fitoquímicas realizadas 
por Da Silva et al. (1988) não apóiam a separa-
ção dos representantes da tribo Clauseneae em 
tribos distintas.
Samuel et al. (2001), com base em dados mo-
leculares e fitoquímicos, e Guerra et al. (2000), 
estudando padrão de bandeamento cromossômi-
co e acréscimo na quantidade de heterocromatina 
por conjunto haplóide, propõem que a subdivisão 
dos representantes de Aurantioideae nas duas tri-
bos (sensu Swingle, 1943), só se justificaria caso 
Merrilia e Murraya sect. Murraya fossem transfe-
ridos da tribo Clauseneae para a tribo Citreae. 
CITROS132 Taxonomia dos citros 133
Desse modo, os gêneros da tribo Clauseneae 
seriam representados apenas por táxons con-
tendo carbazol e uma pequena quantidade de 
heterocromatina por conjunto haplóide (< 5%). 
Eles sugerem, ainda, que as três subtribos de Ci-
treae propostas por Swingle (1943) não formam 
grupos naturais.
Segundo Waterman (1990), há uma clara 
dicotomia na tribo Clauseneae com base na 
ocorrência de alcalóides, formando duas li-
nhagens: i) Murraya sect. Murraya e Merrilia, 
também conforme Kong et al. (1988), e ii) Mur-
raya sect. Bergera, Clausena e Glycosmis, tendo 
Micromelum como gênero basal para a filogenia 
do grupo. Por sua vez, a análise de terpenóides 
sugere que alguns representantes das subtribos 
Balsamocitrinae (Aeglopsis e Afraegle) e Citri-
nae (Pleiospermium) sejam mais relacionados à 
tribo Clauseneae do que à Citreae, contrariando 
a proposta de classificação de Swingle (1943).
Em se tratando da classificação subtribal 
proposta por Swingle (1943) para a subfamília 
Aurantioideae (seis subtribos: Micromelinae, 
Clauseninae, Merriliinae, Triphasiinae, Citrinae 
e Balsamocitrinae), várias considerações são 
postuladas sobre o grau de parentesco desses 
grupos (Tabela 1). Para Engler (1931) e Swin-
gle (1943), Balsamocitrinae e Citrinae podem 
ter sido originadas de um mesmo pool gênico 
ancestral e se desenvolvido independentemente. 
Para Tanaka (1936), o gênero Merrilia (= sub-
tribo Merriliinae) representa uma forma transi-
cional por sua similaridade na anatomia da ma-
deira e na morfologia foliar e floral a Murraya 
(tribo Clauseneae = subtribo Clauseninae), en-
quanto características do fruto e da semente as-
semelham-se a Swinglea e Aegle (tribo Citreae e 
subtribo Balsamocitrinae). Samuel et al. (2001), 
que utilizaram dados moleculares e fitoquími-
cos, postularam que nenhuma das subtribos 
reconhecidas por Aurantioideae reflete qualquer 
relação filogenética. Da mesma forma, Araújo 
et al. (2003) não encontraram suporte para as 
subdivisões da tribo Citreae em Triphasiinae, 
Citrinae e Balsamocitrinae. Neste trabalho, as 
três subtribos apareceram como uma politomia 
no clado de Citreae (Figura 1). 
Os resultados propostos por Da Silva et al. 
(1988) no entanto, agruparam representantes 
das subtribos Triphasiinae e Citrinae em uma 
nova tribo denominada Citrus, enquanto re-
presentantes da subtribo Balsamocitrinae foram 
classificados na tribo Aegle. Outro estudo fito-
químico revelou que a presença de limonóides 
(triterpenóides), considerada como apomorfia 
por Guerra et al. (2000), foi observada em re-
presentantes de Triphasiinae e Citrinae, estando 
ausentes na tribo Clauseneae e subtribo Balsa-
mocitrinae (Dreyer et al., 1972).
De modo geral, os dados sugerem uma maior 
afinidade entre os representantes das subtribos 
Triphasiinae e Citrinae em relação àqueles da 
subtribo Balsamocitrinae. A condição monofiléti-
ca, porém, para cada uma dessas subtribos não 
tem sido sustentada.
4.2 Subtribo Citrinae: taxonomia e 
filogenia 
Swingle & Reece (1967) classificaram os 
gêneros representantes da subtribo Citrinae 
como pertencentes a três grupos: 1. “árvores de 
citros primitivos” (“Primitive Citrus Fruit Trees” 
- Grupo A); 2. “árvores de frutos similares a 
citros” (“Near-Citrus Fruit Trees”- Grupo B); e 
3. “árvores de citros verdadeiros” (“True Citrus 
Fruit Trees” - Grupo C) (Tabela 1). Entre esses, 
a condição monofilética tem sido sustentada 
apenas para o grupo C (Samuel et al., 2001; 
Araújo, 2002).
O grupo A caracteriza-se por seus frutos apre-
sentarem polpa contendo vesículas sem forma defi-
nida, que se desintegram liberando óleo ou resina 
quando maduros. O B salienta-se pela presença de 
frutos contendo vesículas cônicos,que se encontram 
incrustadas por toda a parede do lóculo. Esses 
dois grupos apresentam androceu diplostêmone. 
O grupo C, por sua vez, distingue-se pela pre-
sença de frutos do tipo baga, cujas vesículas de 
suco são delgadas e pedunculadas; encontram-se 
fracamente unidas, estando incrustadas apenas 
na parede dorsal do lóculo. O androceu é do tipo 
polistêmone.
Severinia (Grupo A) e Atalantia (Grupo B) agru-
param-se, inicialmente, por Engler (1931) em um 
único gênero. No entanto, Swingle & Reece (1967) 
agruparam-nos, em Atalantia, espécies com carac-
teres apomórficos (flores grandes e vesículas cônicas 
de suco) e em Severinia as espécies com caracteres 
plesiomórficos. Estudos filogenéticos com base na 
análise de dados macromoleculares sugerem que 
Severinia (Grupo A) e Atalantia (Grupo B) apre-
sentam maior afinidade entre si do que em relação 
a Hesperethusa (Grupo A) (Araújo et al., 2003). 
CITROS132 Taxonomia dos citros 133
Figura 1 Uma das três árvores mais parcimoniosas [97 passos, ci = 0,9588 e ri = 0,9649] idêntica a árvore 
consenso, originada da análise das regiões trnL(UAA)-trnF(GAA) e trnT(UGU)-trntL(UAA), considerando como 
informativos gap e mutação de ponto. Teste bootstrap foi realizado com 100 reamostragens 
Fonte Araújo (2002)
CITROS134 Taxonomia dos citros 135
Da mesma forma, Guerra et al. (2000) observa-
ram um padrão de bandeamento e porcentagem 
de heterocromatina similar para representantes 
dos dois primeiros gêneros.
Atalantia (grupo B) tem uma posição confli-
tuosa dentro da filogenia da subtribo Citrinae, 
correspondendo a um gênero de grande diver-
sidade genética (Herrero et al., 1996a, b). A 
estrutura do fruto de Atalantia subg. Atalantia 
é mais similar àquela apresentada por espécies 
do grupo C, pela presença de vesículas de suco 
na maturidade, mas diferem do C por serem 
sésseis, com a base larga, encontrando-se in-
crustadas em toda a parede lateral dos lóculos. 
Em Atalantia subg. Rissoa, a estrutura do fruto 
é bastante diferente: quase seco, sugerindo que 
o grupo não seja monofilético, uma possibilida-
de também inferida por dados isoenzimáticos 
(Herrero et al., 1996b). Estudos fitoquímicos e 
macromoleculares, contudo, apóiam a condi-
ção monofilética para Atalantia (Samuel et al., 
2001).
Estudos moleculares de cpDNA sugerem que 
a presença do fruto tipo hesperídeo em Atalan-
tia e no Grupo C (clado Citrus) deve-se a uma 
convergência do caráter. No entanto, a raridade 
dessa estrutura entre as Angiospermas torna pou-
co provável a hipótese de que esse caráter tenha 
surgido, independentemente, em grupos de Ru-
taceae. Desse modo, a hipótese da existência de 
um clado unindo Atalantia ao Grupo C não deve 
ser rejeitada (Araújo et al., 2003). Na segunda 
hipótese, as vesículas de suco (sésseis, com base 
larga, incrustadas em toda a parede locular), 
encontradas em Atalantia, deve provavelmente 
corresponder ao estado primitivo das vesículas 
de suco (pedunculadas, incrustadas na parede 
dorsal do lóculo), encontradas no clado-Citrus 
(Araújo et al., 2003).
4.3 Grupo Subtribal - “árvores de ci-
tros verdadeiros” - Grupo C
Swingle & Reece (1967) classificaram Ci-
trus como representante do grupo “árvores de 
citros verdadeiros” (grupo C) juntamente com 
Poncirus, Microcitrus, Eremocitrus, Clymenia e 
Fortunella (Tabela 1). Estudos filogenéticos com 
base na análise de dados moleculares têm dado 
suporte à condição monofilética para esse grupo 
(Araújo & Machado, 1999; Samuel et al., 1999, 
2001; Araújo et al., 2003), - pela presença das 
seguintes sinapomorfias: numerosos estames 
(pelo menos quatro vezes o número das pétalas) 
e bagas contendo vesículas de suco alongadas, 
pedunculadas e unidas na parede dorsal do 
lóculo.
A grande afinidade genética que existe entre os 
gêneros representantes do grupo C tem sido reve-
lada pela intercompatibilidade sexual (Iwamasa et 
al., 1988), organização do genoma (Iwamasa & 
Nito, 1988; Guerra et al., 2000), similaridade em 
caracteres morfológicos (Barret & Rhodes, 1976) 
e isoenzimáticos (Rahman et al., 1994; Herrero et 
al., 1996b), além de análises do DNA (Federici et 
al., 1998).
Burkill (1931) tratou os gêneros intimamente 
relacionados a Citrus como subgêneros de um 
único gênero, Citrus. De acordo com estudos 
filogenéticos, com base em dados moleculares, 
não existe uma clara separação entre Fortunella 
e Citrus (Yamomoto et al., 1993; Herrero et al., 
1996b; Nicolosi et al., 2000). Mabberley (1998), 
ao analisar caracteres morfológicos, propôs a 
inclusão dos representantes de Microcitrus e Ere-
mocitrus em Citrus. Recentes estudos moleculares 
colocaram Citrus como grupo polifilético, em vista 
da posição isolada de C. medica dentro do clado 
que contempla Citrus e gêneros afins, e sugere 
uma delimitação mais ampla para Citrus, incluin-
do todos os representantes do grupo C no gênero 
(Araújo et al., 2003; Figura 1). 
Uma clara associação é observada entre Ponci-
rus, Fortunella, Citrus e Microcitrus (Herrero et al., 
1996b). Estudos com base em caracteres morfo-
lógicos (Swingle & Reece 1967; Barret & Rhodes, 
1976), isoenzimáticos (Herrero et al., 1996b) e 
citogenéticos (Iwamasa & Nito, 1988) sugerem 
maior divergência de Poncirus em relação a Citrus, 
Microcitrus e Fortunella. Esta apresenta maior simi-
laridade genética com o grupo das laranjas-tange-
rinas, enquanto Microcitrus revela maior afinidade 
com o complexo cidra-lima-limão (Herrero et al., 
1996b); Federici et al., 1998)
5 Relações filogenéticas entre repre-
sentantes de Citrus sensu Swingle & Reece 
(1967)
De acordo com a classificação proposta por 
Swingle & Reece (1967), os representantes de 
Citrus podem ser agrupados em dois subgêneros: 
CITROS134 Taxonomia dos citros 135
Citrus subgênero Citrus (dez espécies) e Citrus 
subgênero Papeda (seis espécies). Araújo et al. 
(2003) observaram a formação de um grupo 
monofilético entre representantes dos subgêneros 
Papeda e Citrus, sugerindo que C. hystrix (subgê-
nero Papeda) apresenta maior afinidade com 
representantes do grupo das toranjas (subgênero 
Citrus) em relação a outros representantes de 
Papeda analisados (C. ichangensis e C. yunos). 
Além disso, C. medica se encontra fora do clado 
que agrupa as demais espécies de Citrus, cor-
roborando a condição não monofilética para o 
subgênero Citrus (Figura 1).
Tanaka (1969) propôs que os representantes 
do subgênero Papeda, considerados por ele 
como os mais “primitivos”, teriam dado origem 
à C. aurantiifolia, que, por sua vez originou as 
toranjas e o complexo cidra-limão. As laranjas 
teriam surgido, posteriormente, a partir das to-
ranjas (C. grandis). 
Muitos trabalhos, no entanto, apóiam a hipóte-
se de que a maioria dos táxons de Citrus foi origi-
nada segundo um padrão de evolução reticulado. 
A condição híbrida para muitos dos representantes 
desse gênero tem sido corroborada pelas mais va-
riadas fontes (Potvin et al., 1983; Luro et al., 1992; 
Herrero et al., 1996a, b; Federici et al., 1998). 
Barret & Rhodes (1976) propuseram que apenas 
C. medica, C. grandis, C. reticulata e C. halimii 
correspondem às verdadeiras espécies do subgê-
nero Citrus, sendo as demais consideradas como 
híbridos naturais.
5.1 Filogenia inferida a partir de da-
dos controlados pelo núcleo celular 
Estudos de similaridade têm sido utilizados 
para inferir as relações de afinidade em Citrus. A 
análise de dados controlados, predominantemen-
te, pelo genoma nuclear tem apoiado a hipótese 
de que três espécies - C. medica, C. grandis e C. 
reticulata, - constituem a base da origem das “es-
pécies” comerciais desse gênero. 
Barret & Rhodes (1976), analisando dados 
morfológicos, e Potvin et al. (1983), utilizando 
dados bioquímicos, sugeriram a existência de 
dois grupos dentro do subgênero Citrus. Um 
maior, correspondendoàs laranjas-tangerinas, 
é formado por C. reticulata, C. sinensis, C. 
aurantium, C. grandis e C. paradisi, enquanto 
o outro, representando o complexo cidra-lima-
limão, é formado por C. medica, C. aurantiifolia 
e C. limon. 
Herrero et al. (1996b), analisando dez sis-
temas isoenzimáticos, observaram a formação 
de dois agrupamentos que corresponderiam aos 
grupos laranjas-tangerinas e o das cidras-limas-
limões-pomelos. Federici et al. (1998), analisando 
padrões de restriction fragment length polymor-
phisms (RFLP) e random amplified polymorphic 
DNA (RAPD), verificaram a formação de um gru-
po com representantes de cidras, limas e limões e 
outro envolvendo representantes das tangerinas e 
laranjas. Maior similaridade genética tem sido su-
gerida para C. grandis e alguns representantes do 
subgênero Papeda (Herrero et al., 1996b; Federici 
et al., 1998). 
Nicolosi et al. (2000), estudando as relações 
de representantes de Citrus e gêneros afins com 
base na análise de marcadores moleculares do 
tipo sequence-characterized amplified regions 
(SCAR) e RAPD, detectaram a existência de oito 
grupos que se distribuiriam da seguinte forma: i) 
Grupo das cidras - C. medica, C. aurantiifolia, C. 
macrophylla, C. limon, C. bergamia, C. limettio-
ides, C. jambhiri, C. limonia e C. volkameriana, 
ii) Grupo das tangerinas - C. tachibana e C. reti-
culata, num primeiro subgrupo, e C. paradisi, C. 
aurantium, C. sinensis e C. yunos, num segundo, 
iii) Grupo das toranjas - C. grandis e C. celebi-
ca, iv) Grupo ichang - C. ichangensis, v) Grupo 
fortunella - Fortunella margarita e C. indica, vi) 
Grupo Micrantha - C. hystrix, C. micrantha, C. 
macroptera e C. latipes (todos representantes do 
subgênero Papeda), vii) Grupo Poncirus - Ponci-
rus trifoliata, e viii) Grupo Microcitrus - M. austra-
lis e Eremocitrus glauca.
5.2 Filogenia inferida com base em 
dados de origem citoplasmática 
A análise de dados de origem mitocondrial e 
de cloroplasto sugere grupos de afinidade cito-
plasmática para Citrus, separando C. grandis, C. 
reticulata e C. medica em grupos distintos, e corro-
bora a hipótese de tais espécies comporem a base 
da formação de híbridos naturais representantes 
do subgênero Citrus (Green et al., 1986, Handa et 
al., 1986; Yamamoto et al., 1993; Nicolosi et al., 
2000; Araújo, 2002). 
CITROS136 Taxonomia dos citros 137
Green et al. (1986), analisando o genoma 
de cloroplasto por RFLP, observaram grande 
similaridade entre C. grandis, C. aurantium, C. 
sinensis, C. limon e C. paradisi, que por sua vez, 
apresentaram maior divergência em relação ao 
padrão apresentado por C. medica e C. reticulata. 
Yamamoto et al. (1993), analisando dados de RFLP 
de genoma mitocondrial, verificaram a formação 
de dois grupos distintos que corresponderiam ao 
grupo das toranjas e do das tangerinas. O das 
tangerinas foi formado por representantes de C. 
reticulata, C. tachibana (Swingle, 1943) e tango-
res (C. sinensis x C. reticulata). O das toranjas foi 
dividido no subgrupo toranja (C. grandis, C. para-
disi, C. sinensis, C. aurantium, C. limon, Kunenbo, 
Natsudaidai, Hassaku, Sudachi, Hyuganatsu e Iyo) 
e no subgrupo Yuzu (representantes Citrus subg. 
Papeda, Fortunella e C. aurantiifolia). Tanto C. 
medica quanto P. trifoliata apresentaram ampla 
divergência citoplasmática em relação a esses dois 
grupos (Yamamoto et al., 1993).
Araújo (2002), analisando o segmento de 
origem mitocondrial 18S-5S, observou um 
padrão de herança estritamente materno para 
Citrus. Por suas sinapomorfias, foram definidas 
duas linhagens maternas para o subgênero Ci-
trus. A das toranjas é formada por C. grandis, 
C. sinensis, C. aurantium, C. limon, C. latifolia, 
C. limettioides e C. paradisi, enquanto a linha-
gem materna das tangerinas é formada por C. 
reticulata (Sunki, Ponkan, Clementina, Dancy e 
Satsuma), C. jambhiri, C. limonia e C. volka-
meriana. Ele também observou a formação das 
mesmas linhagens ao analisar os segmentos 
trnL(UAA)-trnF(GAA) e trnT(UGU)-trnL(UAA), 
oriundos do cloroplasto. Os segmentos de ori-
gem mitocondrial e de cloroplasto permitiram 
separar C. medica, C. grandis e C. reticulata, 
de forma a sugerir que C. medica apresentaria 
maior divergência dentro do grupo por suas mo-
léculas com caracteres plesiomórficos.
As informações oriundas de análises de pro-
teína e DNA de cloroplasto (Handa et al., 1986; 
Nicolosi et al., 2000; Araújo, 2002) e do DNA 
mitocondrial (Yamamoto et al., 1993) sugerem 
que C. medica apresente ampla divergência 
em relação aos outros representantes de Citrus, 
mesmo em relação a gêneros relacionados como 
Fortunella, Poncirus, Eremocitrus e Microcitrus. 
Esse táxon não contribuiu como parental materno 
na formação das espécies comerciais de Citrus 
(Araújo, 2002).
6 Diversidade genética de Citrus
O gênero Citrus possui ampla diversidade ge-
nética. A estrutura genética apresentada por seus 
táxons pode diferir de modo significativo, sendo 
observados diferentes níveis de variabilidade in-
traespecífica e de heterosigozidade (Herrero et al., 
1996a). 
Variações morfológicas em folhas, flores e, 
principalmente, em fruto, podem ser observadas 
entre espécies de Citrus. O fruto maduro pode ser 
oblato, ovóide e mesmo piriforme, com variações 
no tamanho, com diâmetros de 2 cm até mesmo 30 
cm. A coloração da casca pode variar do amarelo 
ao verde, como nas limas, até ao vermelho-ala-
ranjado, comum nas tangerinas (Swingle & Reece, 
1967). 
Embora o fenômeno da poliploidia responda 
por parte da variabilidade observada em plantas 
superiores, apresentando particular importância 
na evolução destes organismos estudos citogené-
ticos revelaram que, em Citrus, a ocorrência, na 
natureza, de indivíduos com variação no número 
de cromossomos é incomum. Indivíduos triplóides 
e tetraplóides têm sido observados, bem como 
variações cromossômicas estruturais dos tipos 
inversão e translocação (Iwamasa & Nito, 1988). 
A mutação gênica é considerada responsável por 
parte significativa da variação observada em 
espécies comerciais, cuja propagação é, predo-
minantemente, vegetativa (Hodgson 1967; Fang 
& Roose 1997).
A hibridação, no entanto, parece ser a maior 
causa da variabilidade nas espécies de Citrus 
(Herrero et al., 1996a). Dados morfológicos 
e moleculares sugerem que grande parte dos 
representantes desse gênero apresente origem 
híbrida (Barret & Rhodes, 1976; Handa et al., 
1986; Federici et al., 1998). Guerra (1993), 
através de estudos com bandeamento cromos-
sômico, observou que as seis espécies de Citrus 
analisadas C. sinensis, C. medica, C. limon, C. 
limonia, C. grandis e C. aurantium apresenta-
vam, pelo menos, um par de cromossomos em 
heterozigose. Herrero et al. (1996a), estudando 
a diversidade genética com base em isoenzimas, 
constataram que a heterozigosidade em repre-
CITROS136 Taxonomia dos citros 137
sentantes de Citrus é bastante variável: obser-
varam um elevado grau para os representantes 
do grupo dos limões (C. limon, C. meyeri, C. 
karna, C. volkameriana), limas (C. limettioides, 
C. aurantiifolia e C. latifolia) e C. bergamia. As 
espécies C. sinensis, C. clementina, C. tangeri-
na, C. temple e alguns representantes de Citrus 
subgênero Papeda (C. hystrix, C. ichangensis e 
C. macropthera) apresentaram heterozigosida-
de média e uma pequena foi observada em C. 
aurantium, C. halimii, C. tachibana, C. paradisi 
e C. deliciosa, reduzindo gradualmente para 
os táxons C. medica, C. grandis, C. unshiu, C. 
sunki, até chegar a um nível mínimo, apresenta-
do por C. reshni. 
Em Citrus, o grupo das tangerinas correspon-
de àquele de maior diversidade genética. Swingle 
(1943) tratou todas as tangerinas, com exceção 
de C. tachibana e C. indica, como sinônimos de 
C. reticulata. Para Tanaka (1954), as tangerinas 
são representadas por 36 espéciesque podem 
ser organizadas em cinco diferentes grupos. Para 
Hodgson (1967), as tangerinas economicamen-
te importantes representam quatro espécies: C. 
unshiu (Satsuma), C. reticulata (Ponkan, Dancy 
e Clementina), C. deliciosa Tenore (Willowleaf) 
e C. nobilis Lour. (King). A ampla diversidade 
genética apresentada pelas tangerinas tem sido 
confirmada pelo emprego de diversas técnicas 
de análise molecular, como isoenzimas (Herrero 
et al. 1996a), RAPD (Coletta Filho et al. 1998; 
Federici et al. 1998), RFLP (Federici et al., 1998) 
e microssatélite (Fang & Roose, 1997; Fang et 
al.,1998). 
Outros representantes do subgênero Citrus, 
correspondentes aos pomelos (C. paradisi), la-
ranjas doces (C. sinensis), limões (C. limon) e 
limas (C. aurantiifolia), apresentam menor varia-
bilidade genética, em vista, em grande parte, da 
sua história de cultivo, caracterizada pela ação 
da seleção artificial, associada à propagação 
vegetativa. C. sinensis tem sua diversidade atri-
buída à ação de pequenas mutações, que resulta-
ram em modificações em caracteres horticulturais 
como características do fruto (Hodgson, 1967). 
De modo similar, os cultivares de C. paradisi 
apresentam pequenas variações, tendo sua ori-
gem atribuída a sucessivos eventos de mutação 
ocorridos a partir de uma mesma árvore ances-
tral (Gmitter, 1995). 
Estudos com base em marcadores microssaté-
lites (ISSR) revelaram ampla diversidade genética 
para as tangerinas em relação aos limões, que, 
por sua vez, apresentaram maior diversidade 
genética em relação às laranjas doces e pomelos 
(Fang & Roose 1997). 
7 Origem genética de “espécies” co-
merciais de citros
Atualmente, a maioria das espécies de Citrus 
tem sido considerada como resultado de hibri-
dação natural. A ocorrência de introgressão de 
outros gêneros na formação de alguns dos seus 
representantes também tem sido sugerida. Mi-
crocitrus estaria envolvido na formação de C. 
aurantiifolia (Barret & Rhodes 1976), enquanto 
representantes de Fortunella estariam envolvidos 
na origem de C. madurensis Lour. e C. microcarpa 
Bunge (Swingle & Reece 1967). 
Algumas das propostas da origem genética se-
rão discutidas com base nas linhagens maternas, 
sendo sugeridos os cruzamentos mais prováveis 
(sublinhados) para as seguintes “espécies comer-
ciais” de Citrus (Tabela 2).
7.1 Citrus limon (L.) Burm. f.
Cruzamentos propostos:
C. medica x C. aurantiifolia (Swingle, 1943; 
Malik et al., 1974);
C. aurantium x C. medica (Nicolosi et al., 
2000, Gulsen & Roose, 2001).
Para Malik et al. (1974), C. limon apresenta 
origem genética incerta. Esses autores consideram 
as cidras (C. medica) como um dos parentais dos 
limões, embora sugiram que outra fonte de genes, 
fora do complexo cidra-lima, possa ter contribuído 
na formação desse táxon. Hirai & Kozaki (1981) 
sugerem que C. sinensis, C. aurantium ou C. reticu-
lata possam representar o outro parental de C. li-
mon, juntamente com C. medica. Estudos recentes, 
com base em dados nucleares e citoplasmáticos, 
apontam para o cruzamento C. aurantium x C. 
medica como o responsável pela origem dos li-
mões verdadeiros (C. limon) (Nicolosi et al., 2000; 
Gulsen & Roose, 2001). Dados citoplasmáticos 
corroboram a hipótese de C. aurantium correspon-
der ao parental materno de C. limon (Green et al., 
1986, Handa et al., 1986; Yamamoto et al., 1993; 
Nicolosi et al., 2000; Araújo, 2002).
CITROS138 Taxonomia dos citros 139
Tabela 2 Algumas espécies de Citrus utilizadas comercialmente segundo a classificação de Swingle (1943) e 
seus sinônimos correspondentes na classificação de Tanaka (1977)a
Swingle Tanaka 
Citrus aurantiifolia (Christm.) Swingle C. aurantiifolia (Christm.) Swingle
C. bergamia Risso & Poit.
C. davaoensis Tanaka
C. excelsa Wester
C. hyalopulpa Tanaka
C. javanica Blume.
C. latifolia Tanaka
C. limettioides Tanaka
C. longispina Wester
C. macrophylla Wester
C. montana Tanaka
C. obversa Hassk.
C. ovata Hassk.
C. papaya Hassk.
C. pennivesiculata (Lush.) Tanaka
C. pseudolimonum Wester
C. webberii Wester
C. aurantium L. C. aurantium L.
C. canalicuta hort ex Y. Tanaka
C. rokugatsu hort ex Y. Tanaka
C. yanbaruensis Tanaka
C. aurantium híbrido C. iriomotensis Tanaka
C. papillaris Blanco
C. pseudopapillaris Tanaka
C. taiwanica Tanaka & Shim
C. limon (L.) Burm. f. C. assamensis Dutta & Bhatt
C. aurata Risso
C. balotina Poit. & Türpe
C. duttae Tanaka
C. jambhiri Lush.
C. karna Raf.
C. limetta Risso
C. limon (L.) Burm. f.
C. limonia Osbeck
C. longilimon Tanaka
C. lumia Risso & Poit.
C. microlimon Tanaka
C. megaloxycarpa Lush.
C. mellarosa Risso
C. meyeri Y. Tanaka
C. peretta Risso
C. pseudolimon Tanaka
C. pyriformes Hassk.
continua
CITROS138 Taxonomia dos citros 139
C. rissoi Risso
C. sarbati Tanaka
C. volkameriana Tanaka
C. paradisi Macfad. C. ampullacea hort. ex Tanaka
C. anonyma hort. ex Y. Tanaka
C. asahikan hort. ex Tanaka
C. aurantiaca hort. ex Tanaka
C. flavicarpa hort. ex Tanaka
C. glaberinna hort. ex Tanaka
C. hassaku hort. ex Y. Tanaka
C. himekitsu hort. ex Y. Tanaka
C. hiroshimana hort. ex Y. Tanaka
C. intermedia hort. ex Tanak
C. iwaikan hort. ex Y. Tanaka
C. kotokan Hay
C. medioglobosa hort. ex Tanaka
C. miaray Wester
C. mitsuharu hort. ex Y. Tanaka
C. natsudaidai Hay
C. obovoidea hort. ex Tanaka
C. omikanto hort. ex Y. Tanaka
C. otachibana hort. ex Y. Tanaka
C. paradisi Macfad.
C. pseudoparadisi hort. ex Y. Tanaka
C. rugulosa hort. ex Tanaka.
C. sulcata hort. ex Tanaka
C. tengu hort. ex Tanaka
C. tosa-asahi hort. ex Y. Tanaka
C. yamabuki hort. ex Y. Tanaka
C. yuge-hyokan hort. ex Y. Tanaka
C. sinensis (L.) Osbeck C. aurea hort. ex Tanaka
C. funadoko hort. ex Y. Tanaka
C. iyo hort. ex Tanaka
C. luteo-turgida Tanaka
C. oblonga hort. ex Y. Tanaka
C. shunkokan hort. ex Tanaka
C. sinensis (L.) Osbeck
C. sinograndes hort. ex Tanaka
C. tamurana hort. ex Tanaka [C. maxima (Burm.) Merr. x Citrus sp.]
C. tankan Hay
C. temple hort. ex Y. Tanaka
C. ujukitsu hort. ex Tanaka
a Espécies em negrito estão citadas no texto
Tabela 2 Conclusão
Swingle Tanaka 
CITROS140 Taxonomia dos citros 141
7.2 Citrus aurantiifolia (Christm.) 
Swingle
Cruzamentos propostos:
C. medica x C. grandis x Microcitrus (Barret & 
Rhodes, 1976).
C. medica x Papeda (Torres et al., 1978)
Estudos citoplasmáticos sugerem ser pouco 
provável que C. medica, C. grandis ou Microcitrus 
possam ter contribuído como parental materno 
na formação de C. aurantiifolia, descartando, 
portanto, o cruzamento trihíbrido proposto. Maior 
similaridade citoplasmática é observada entre re-
presentantes Papeda e C. aurantiifolia em relação 
a C. grandis. Além disso, análises isoenzimáticas 
revelam que Papeda e C. aurantiifolia compar-
tilham de alelo raro, não encontrado em outros 
representantes do subgênero Citrus, corroborando 
a hipótese da contribuição de um representante 
Papeda na formação de C. aurantiifolia, como 
sugerido por Torres et al. (1978). Nicolosi et al. 
(2000) sugerem que o representante Papeda, 
envolvido na formação desse táxon, deva ser C. 
micrantha ou um táxon similar.
7.3 Citrus sinensis (L.) Osbeck
Cruzamento proposto:
C. grandis x C. reticulata (Swingle & Reece, 
1967; Barret & Rhodes, 1976).
Os dados citoplasmáticos sugerem a contribui-
ção materna de C. grandis na formação de C . 
sinensis (Green et al., 1986, Handa et al., 1986; 
Yamamoto et al., 1993; Nicolosi et al., 2000; 
Araújo, 2002).
7.4 Citrus aurantium L. 
Cruzamento proposto:
C. grandis x C. reticulata (Swingle & Reece, 
1967; Barret & Rhodes, 1976). 
Os dados citoplasmáticos sugerem a contribui-
ção materna de C. grandis na formação de C. au-
rantium (Green et al., 1986;Handa et al., 1986; 
Yamamoto et al., 1993; Nicolosi et al., 2000; 
Araújo, 2002).
7.5 Citrus limettioides Tanaka
Cruzamentos propostos:
C. aurantiifolia x C. limon (Webber, 1943);
C. aurantiifolia x C. medica (Webber, 1943);
C. aurantiifolia x C. sinensis (Barret & Rhodes, 
1967).
Esse táxon pertence à linhagem materna das 
toranjas, o que descarta a possibilidade de o cru-
zamento C. aurantiifolia x C. medica ser o respon-
sável pela sua origem (Araújo, 2002). Os dados 
citoplasmáticos apóiam a hipótese de tanto C. 
limon, quanto C. sinensis corresponderem a potên-
cias parentais maternos de C. limettioides (Green 
et al., 1986, Handa et al., 1986; Yamamoto et al., 
1993; Nicolosi et al., 2000; Araújo, 2002).
7.6 Citrus jambhiri Lush.
Cruzamentos propostos:
C. limon ou C. medica x C. reticulata (Swingle 
& Reece, 1967; Barret & Rhodes, 1976).
Os dados citoplasmáticos apontam C. reticula-
ta como provável parental materno na formação 
desse táxon (Araújo, 2002). 
7.7 Citrus limonia Osbeck
Cruzamentos propostos:
C. medica x lima x espécie não identificada 
(Malik et al., 1974);
C. medica x lima (Hodgson, 1967);
C. medica x limão Rugoso (Hodgson, 1967). 
Os dados citoplasmáticos colocam C. limonia 
na linhagem materna das tangerinas, junto a C. 
reticulata, C. jambhiri e C. volkameriana, podendo 
ter, em qualquer um destes táxons, o seu parental 
materno (Araújo, 2002). Esses dados corroboram 
a proposta de Hodgson (1967) (C. medica x limão 
Rugoso) e colocam o limão Rugoso como provável 
parental materno desse táxon. 
7.8 Citrus volkameriana V. Ten. & 
Pasq.
Cruzamentos propostos:
C. medica x C. aurantium (Deng et al., 1996; 
Nicolosi et al., 2000);
C. medica x C. reticulata (Araújo, 2002).
Nicolosi et al. (2000) sugeriram a introgressão 
de genes do grupo das tangerinas na formação 
de C. volkameriana. Estudos com base na aná-
lise mitocondrial e de cloroplasto descartam a 
possibilidade de o cruzamento C. medica x C. 
aurantium ser o responsável pela sua origem. Esse 
CITROS140 Taxonomia dos citros 141
táxon pertence à linhagem materna das tangeri-
nas, composta por C. reticulata, C. limonia e C. 
jambhiri (Araújo, 2002), o que reforça a hipótese 
de introgressão de genes oriundos do grupo das 
tangerinas na sua formação. O cruzamento C. 
medica x C. reticulata, portanto, corresponde à 
uma provável combinação para a origem genética 
de C. volkameriana, tendo em C. reticulata o seu 
parental materno. 
7.9 Citrus paradisi Macfad.
Cruzamento proposto:
C. grandis x C. sinensis (Scora, 1975, Swingle 
& Reece, 1967). 
Ambos os táxons pertencem à mesma linha-
gem materna dos pomelos. Estudos bioquímicos 
sugerem que C. sinensis tenha contribuído como 
doador de pólen na formação desse táxon.
 
8 Conclusões
Estudos filogenéticos têm dado apoio à mono-
filia da família Rutaceae e da subfamília Auran-
tioideae. O sistema de classificação proposto por 
Swingle (1943), no entanto, para essa subfamília, 
tem sido objeto de grande discussão. Alguns 
grupos propostos por tal sistema são bastante 
consistentes, a exemplo do subtribal “árvores de 
citros verdadeiros”, correspondente a um grupo 
monofilético apoiado por variadas fontes de da-
dos, entre elas, a intercompatibilidade reprodutiva 
observada entre seus táxons. Outros grupos, a 
exemplo da subtribo Balsamocitrinae, representam 
uma classificação artificial, associada à politomia 
observada nas análises filogenéticas, inferidas a 
partir de estudos macromoleculares.
O cruzamento de dados morfológicos, citoge-
néticos e moleculares sugere paralelismo na evolu-
ção de alguns caracteres presentes na subfamília 
Aurantioideae. O acréscimo na quantidade de he-
terocromatina, por exemplo, tem sido considerado 
uma apomorfia apresentada por táxons “avan-
çados”, que pode ser observada tanto no grupo 
subtribal que contempla Citrus (subtribo Citrinae), 
quanto em representantes da tribo Clauseneae, 
como Murraya e Merrilia, que correspondem a gê-
neros geneticamente pouco relacionados a Citrus.
Características do fruto foram bastante uti-
lizadas na determinação de subtribos e grupos 
subtribais por Swingle (1943). Algumas delas são 
bastante consistentes, a exemplo da vesícula de 
suco altamente especializada, que corresponde a 
uma sinapomorfia para o grupo das “árvores dos 
citros verdadeiros” (grupo C), não sendo relatado 
algo similar nas angiospermas, o que reforça a 
condição monofilética desse grupo. Paralelismo 
também é sugerido para a evolução de caracteres 
diagnósticos relacionados ao fruto. Por exemplo, a 
casca dura e lenhosa dos representantes da sub-
tribo Balsamocitrinae parece ter sido originada, 
independentemente, fato evidenciado por carac-
terísticas anatômicas e de desenvolvimento. Tal 
hipótese de paralelismo é reforçada pela filogenia 
inferida a partir da análise de dados moleculares.
Uma cuidadosa reavaliação do sistema de 
classificação proposto por Swingle (1943) portan-
to, deve ser realizada. Análises filogenéticas suge-
rem que a subdivisão da subfamília Aurantioideae 
em duas tribos só se justifica caso Merrilia s.l. e 
Murraya s.s. sejam transferidos para a tribo Clau-
seneae. Além disso, as subtribos propostas por 
esse sistema de classificação apresentam-se como 
grupos artificiais, não havendo suporte para sua 
manutenção. Por outro lado, a condição monofilé-
tica tem sido observada para alguns táxons, como 
o grupo subtribal “árvores de citros verdadeiros” 
(Grupo C) e gêneros como Clausena, Micromelum, 
Glycosmis e Atalantia. 
Citrus apresenta grande diversidade genética e 
acentuada complexidade taxonômica pelos frágeis 
limites reprodutivos observados entre as espécies 
que o compõem, associados à apomixia facultativa 
e ação antrópica, que, por sua vez, burlou os limites 
geográficos existentes no curso natural da dispersão 
do grupo, através da sua ampla exploração comer-
cial nas regiões tropicais e subtropicais. 
A delimitação genérica de Citrus, como 
proposto por Swingle (1943) e Tanaka (1977), 
forma um grupo polifilético com base em estudos 
filogenéticos recentes (morfológicos e moleculares, 
Mabberley, 1998; Araújo et al., 2003). Segundo 
Araújo et al. (2003), uma classificação mais natu-
ral para o gênero Citrus deveria incluir os demais 
representantes do grupo C (Poncirus, Fortunella, 
Microcitrus, Clymenia e Eremocitrus).
Entre os representantes do subgênero Citrus 
sensu Swingle apenas quatro espécies alopátricas 
- C. medica, C. grandis, C. reticulata e C. halimii 
- são consideradas como espécies verdadeiras. Os 
demais representantes desse grupo são tidos como 
híbridos naturais.
CITROS142 Taxonomia dos citros 143
Um padrão de evolução reticulado tem sido 
proposto para a maioria dos citros, sendo a ori-
gem genética de “espécies” comerciais de grande 
interesse para programas de melhoramento ge-
nético. A análise de caracteres, controladas pelo 
genoma nuclear e citoplasmático, tem sido utiliza-
da no intuito de inferir a origem genética desses 
táxons. Tais dados apóiam a hipótese de que C. 
medica, C. grandis e C. reticulata correspondam a 
espécies que formam a base genética das espécies 
comerciais do subgênero Citrus.
De modo geral, a análise de caracteres contro-
lados geneticamente pelo núcleo celular permitiu 
a determinação de grupos consistentes, como o 
complexo cidra-lima-limão e o grupo tangerinas-
laranjas. O posicionamento das toranjas dentro 
do grupo se apresenta menos definido. Algumas 
dessas análises sugerem maior afinidade entre as 
toranjas e os representantes do subgênero Papeda, 
enquanto outras sugerem que elas estejam no gru-
po laranjas-tangerinas. 
Por sua vez, a análise de caracteres de origem 
citoplasmática sugere a formação de grupos mais 
consistentes para Citrus, em relação àqueles ob-
servados através de dadosde origem nuclear. Isso 
se deve, provavelmente, ao fato de as organelas 
citoplasmáticas de Citrus apresentarem um padrão 
de herança do tipo uniparental. Esses dados permi-
tiram a determinação de duas linhagens maternas 
para o subgênero Citrus: as linhagens das toranjas 
e das tangerinas. Tais linhagens foram utilizadas 
para discutir alguns dos cruzamentos propostos 
para a origem das “espécies” comerciais, apon-
tando possíveis parentais maternos envolvidos na 
sua formação, o que sugere a não participação 
de C. medica como parental materno na formação 
das “espécies” comerciais de Citrus.
Novos estudos fazem-se necessários para 
melhor entendimento da evolução de caracteres 
morfológicos, bioquímicos e moleculares que estão 
diretamente relacionados ao processo de forma-
ção e diversificação dos grupos representantes da 
subfamíla Aurantioideae.
9 Agradecimentos
Aos Profs. José Rubens Pirani (Universidade 
de São Paulo), Eduardo Leite Borba (Univer-
sidade Estadual de Feira de Santana) e Vera 
Pacheco (Universidade Estadual do Sudoeste da 
Bahia) pela leitura do manuscrito e pelas valio-
sas sugestões. 
CITROS142 Taxonomia dos citros 143
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