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UNIVERSIDADE PRESBITERIANA MACKENZIE CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS Maria Fernanda Caggiano Aidar ENRIQUECIMENTO AMBIENTAL NA REINTRODUÇÃO DE FELINOS NA NATUREZA (MAMMALIA: CARNIVORA: FELIDAE) São Paulo 2015 MARIA FERNANDA CAGGIANO AIDAR ENRIQUECIMENTO AMBIENTAL NA REINTRODUÇÃO DE FELINOS NA NATUREZA (MAMMALIA: CARNIVORA: FELIDAE) Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao Centro de Ciências Biológicas e da Saúde da Universidade Presbiteriana Mackenzie, como parte dos requisitos exigidos para obtenção do grau de Bacharel no curso de Ciências Biológicas. Orientadora: Prof.ª Dr.ª Paola Lupianhes Dall’Occo São Paulo 2015 MARIA FERNANDA CAGGIANO AIDAR ENRIQUECIMENTO AMBIENTAL NA REINTRODUÇÃO DE FELINOS NA NATUREZA (MAMMALIA: CARNIVORA: FELIDAE) Trabalho de conclusão de curso apresentado ao Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, da Universidade Presbiteriana Mackenzie como parte dos requisitos exigidos para a conclusão do Curso de Ciências Biológicas. Aprovado em BANCA EXAMINADORA _______________________________________________________________ Prof.ª Dr.ª Paola Lupianhes Dall’Occo Universidade Presbiteriana Mackenzie ________________________________________________________________ Prof. Dr. Leandro Vieira Universidade Presbiteriana Mackenzie ________________________________________________________________ Prof. Dr. Magno Botelho Castelo Branco Universidade Presbiteriana Mackenzie AGRADECIMENTOS Ao centro de Ciências Biológicas e da Saúde da Universidade Presbiteriana Mackenzie, por ter iniciado meus estudos em Biologia e ter me proporcionado excelentes educadores e momentos maravilhosos. À minha orientadora Prof. Dra. Paola Lupianhes Dall’Occo pelo apoio durante o processo, por todo conhecimento compartilhado e por lições aprendidas que eu vou levar para a vida profissional e pessoal. Aos meus professores por participarem da minha formação, em especial, ao Prof. Dr. Leandro Vieira e ao Prof. Dr. Magno Botelho Castelo Branco por terem aceitado o convite para fazer parte da minha banca examinadora. À Deus, por me direcionar para o caminho certo. Aos meus pais Silvia e Paulo por sempre me apoiarem para que eu seguisse meus sonhos e me incentivarem a continuar adiante. As minhas Amigas da Biologia, Ana, Dani, Mari, Tha e Vivi, pelo companheirismo, por todos os trabalhos, as saídas de campo, as risadas, o apoio e as memórias inesquecíveis. A todos que trilharam esse caminho comigo, me incentivaram, me mantiveram focada e não me deixaram esquecer os meus motivos. Eu só queria que o mundo fosse duas vezes maior e metade dele estivesse inexplorado. (David Attenborough) RESUMO O enriquecimento ambiental em animais cativos reduz os níveis de estresse e execução de estereotipias, melhora o desempenho reprodutivo, mantém os comportamentos naturais da espécie e promove o desenvolvimento de candidatos mais competentes, comportamentalmente, para reintrodução. Felinos atraem a atenção de pesquisadores, pois tem uma tendência maior a apresentar estereotipias e muitas espécies estão ameaçadas, sendo a reintrodução de espécimes um dos métodos para mitigar a situação. A reintrodução é uma técnica de conservação utilizada para restaurar ou reforçar populações de espécies que sofreram um extenso declínio. Assim, o presente estudo tem como objetivo, através de levantamento bibliográfico, pesquisar e analisar métodos de enriquecimento ambiental utilizados em programas de reintrodução de felinos, compilando informações dispersas na literatura, servindo de subsídio para futuras pesquisas e ações de conservação. Dos artigos pesquisados nas bases de dados, apenas 4 relacionam técnicas de enriquecimento ambiental com a reintrodução de felinos: desses, todos ofereceram enriquecimento alimentar e físico; 75% ofereceram enriquecimento social e 25% ofereceram enriquecimento sensorial; o enriquecimento cognitivo não foi oferecido. Após análise dos estudos, foi possível concluir que há poucas publicações sobre o assunto e, nas que existem, falta detalhamento quanto os enriquecimentos utilizados. Estudos de reintrodução utilizando essa técnica devem ser incentivados, tendo em vista que ela é bem sucedida em animais de cativeiro. As pesquisas devem ser realizadas de maneira minuciosa e com o apoio de órgãos fomentadores, já que envolvem alto custo e longo tempo de duração. Palavras-chave: Conservação ex situ. Manejo. Reabilitação. Fauna Silvestre. ABSTRACT Environmental enrichment for captive animals reduces stress levels and stereotypic behaviour, improves reprodutive sucess, keeps natural behaviour and promotes the development of more behaviourally appropriate candidates for reintroduction. Felids attract the attention of researchers because they have a greater tendency to presente stereotypies and many of its species are threatened, thus the reintroduction of specimens is one of the methods used to mitigate the situation. Reintroduction is a conservation technique used to restore or enhance numeric or genetically fragile populations. Therefore, this bibliographic survey aims to research and analyze environmental enrichment methods used in felids reintroduction programs, compiling information from the literature, used as subsidies for future research and conservation actions. From all scientifc articles searched in databases, only 4 of them related environmental enrichment techniques with the reintroduction of felids were founds: all of them offered feeding and physical enrichment; 75% offered social enrichment and 25% offered olfactory enrichment; none offered cognitve enrichment. After analyzing the studies, it was concluded that there are few publications on the subject and, when there are publications, there’s a lack of details to caracterize the environmental enrichments used. Reintroduction studies using this technique should be encouraged whereas it is successful for captive animals. Researches should be conducted in a thorough manner and with financial support since high cost and long duration are involved. Keywords: Ex situ conservation. Husbandry. Rehabilitation. Wild Animals. MEKVVRFGJITJIOHJTIJHOSUMÁRIONJOPHGJNPOHGNIO 1. Introdução .......................................................................................................... 10 1.1 Comportamento Animal e Bem-Estar .............................................................. 10 1.1.1 Ação dos Hormônios Relacionados ao Estresse ................................. 11 1.1.2 Corticoides como Indicadores Fisiológicos de Bem-Estar ................. 12 1.2 Enriquecimento Ambiental .............................................................................. 14 1.2.1 Histórico .................................................................................................. 15 1.2.2 Formas de Enriquecimento Ambiental .................................................. 17 1.3 Carnívoros ...................................................................................................... 23 1.3.1 Felinos ..................................................................................................... 24 1.3.2 Felinos Brasileiros .................................................................................. 25 1.4 Conservação e Reintrodução .......................................................................... 31 2. Material e Métodos .............................................................................................34 3. Resultados .......................................................................................................... 36 3.1 Palavra-Chave: Reintroduction Programs ....................................................... 36 3.2 Palavra-Chave: Felids Reintroduction ............................................................. 38 3.3 Palavra-Chave: Rehabilitation and Reintroduction .......................................... 39 3.4 Palavra-Chave: Reintroduction Programs Wild Felids .................................... 40 3.5 Palavra-Chave: Rehabilitation and Environmental Enrichment ....................... 42 3.6 Palavra-Chave: Reintrodução de Felinos no Brasil ......................................... 43 3.7 Projetos de Reintrodução ................................................................................ 44 3.7.1 HUNTER, L.T.B. The Behavioural Ecology Of Reintroduced Lions And Cheetahs In The Phinda Resource Reserve, Kwazulu-Natal, South Africa . 45 3.7.2 HAYWARD, M.W.; ADENDORFF, J.; O’BRIEN, J.; SHOLTO-DOUGLAS, S.; BISSET, C.; MOOLMAN, L.C.; BEAN, P.; FOGARTY, A.; HOWARTH, D.; SLATER, R.; KERLEY, G.I.H. The Reintroduction of Large Carnivores to the Eastern Cape, South Africa: an Assessment................................................. 48 3.7.3 SANTOS, F.C.C.; NUNES, A.F.; SANTOS, H.F. Manejo de Gato-do- mato-pequeno (Leopardus tigrinus) (Felidae, Carnivora) em Cativeiro e Reintrodução em Fragmento de Mata Atlântica, Engenheiro Paulo de Frontin, RJ ....................................................................................................... 51 3.7.4 HOUSER, A.; GUSSET, M.; BRAGG, C.J.; BOAST, L.K.; SOMERS, M.J. Pre-release Hunting Training and Post-release Monitoring are Key Components in the Rehabilitation of Orphaned Large Felids ...................... 52 4. Discussão ........................................................................................................... 56 4.1 Enriquecimento Ambiental na Reintrodução ................................................... 58 4.2 Fatores Para Serem Considerados na Reintrodução ...................................... 63 4.2.1 Origem do Animal: Selvagem x Cativeiro ............................................. 64 4.2.2 Território.................................................................................................. 66 4.2.3 Genética .................................................................................................. 68 4.2.4 Presença de Outros Predadores ........................................................... 69 4.2.5 Doença .................................................................................................... 69 4.3 Reintrodução no Brasil .................................................................................... 70 5. Conclusão ........................................................................................................... 74 Referências Bibliográficas .................................................................................... 75 Apêndice A................................................................................................................94 10 1. Introdução 1.1. Comportamento Animal e Bem-Estar Atualmente, muitos animais silvestres são mantidos em cativeiros, em zoológicos, centros de reabilitação e parques (JIMENEZ, 2008; CASTRO, 2009). Apesar de serem motivados a realizar comportamentos naturais importantes para a sobrevivência (LORENZ, 1950), geralmente, nesses ambientes, não tem oportunidade ou até mesmo necessidade de exibi-los (MCPHEE, 2002) e, após um tempo, passam a apresentar padrões de comportamentos atípicos, ditos estereotipados (DANTZER; MORMEDE, 1983). De acordo com Hickman et al. (2004), um comportamento estereotipado é definido como tal quando ele é executado em uma sequência ordenada e previsível. Entre alguns exemplos de comportamento estereotipado estão: apatia; automutilação, como morder-se e perseguir a cauda; marcas de agressão intersexual; pacing, que é caracterizado pela repetição no padrão de deslocamento; mastigação repetitiva (MARKOWITZ et al., 1995; WIELEBNOWSKI et al., 2002a; MASON, 2006); balançar a cabeça; pular (VICKERY;MASON, 2003); reingerir; regurgitar alimento e realizar coprofagia (LYONS et al., 1997 apud CASTRO, 2009). Mason (2006) sugere que a estereotipia origina-se quando há uma grande discrepância entre as condições oferecidas pelo cativeiro e o ambiente natural, fazendo o animal reagir de duas maneiras: ele substitui o comportamento natural pelo comportamento estereotipado ou ele não exibe nenhum dos dois. As estereotipias não apresentam um objetivo, função ou propósito e podem causar estresse ao animal: uma resposta biológica que ocorre quando um indivíduo percebe uma ameaça a sua homeostase (MASON, 1991; MOBERG, 2000). Essa resposta imediata a uma situação ameaçadora depende de experiência prévia do animal com o fator estressor, genética, idade e estado fisiológico e assegura a sobrevivência (MOBERG, 2000; HILL et al., 2008). Fisiologicamente, ocorre o redirecionamento do fluxo sanguíneo através da constrição e dilatação de certas veias e do aumento do débito cardíaco; a cognição é aguçada e a percepção de dor, 11 entorpecida (MENDONÇA-FURTADO, 2006). Tal resposta é conhecida como distresse quando oferece riscos ao bem estar do animal (MOBERG, 2000). O estresse pode ser classificado em agudo e crônico. O estresse agudo é de curta duração e o corpo responde com uma resposta breve; já o estresse crônico envolve a exposição do animal ao fator estressante por um longo período de tempo ou repetitivamente (HILL et al., 2008). O estresse crônico, indicado por níveis basais elevados de corticoides, pode ter um impacto negativo no sistema imunológico e reprodutivo, contribuindo para a prevalência de doenças e diminuindo o sucesso reprodutivo, além de inibir a taxa de crescimento, suprimir comportamentos exploratórios, aumentar o comportamento anormal, causar deficiências fisiológicas e aumentar os batimentos cardíacos (WIELEBNOWSKI et al., 2002a; TERIO et al., 2004; MORGAN; TROMBORG, 2007; HILL et al., 2008). Mudanças no ambiente ou um ambiente inadequado, por exemplo, pode causar estresse nos animais, o que resulta em uma alteração da atividade adrenal (CONFORTI et al., 2011). 1.1.1. Ação dos Hormônios Relacionados ao Estresse A glândula pituitária, ou hipófise, consiste de duas porções: a posterior, conhecida como neurohipófise, que secreta os hormônios antidiurético (ADH) e oxitocina, e a anterior, conhecida como adenohipófise, que secreta glicocorticoides, como cortisona, cortisol e corticosterona (ECKERT et al., 1997; HILL et al., 2008). Os glicocorticoides são hormônios esteroides secretados em resposta ao estresse, o que inclui: exposição a temperaturas extremas ou outras condições ambientais hostis, ser forçado a se exercitar vigorosamente, experimentar condições sociais complicadas ou se ferir (HILL et al., 2008). Na resposta ao estresse, dois eixos neurais são ativados: o Sistema Nervoso Simpático e o eixo Hipotálamo-Pituitária-Adrenal (HPA) (SCHWABE et al., 2012). No eixo HPA, o estímulo primário origina impulsos nervosos que são transmitidos desde a periferia até o hipotálamo, onde há a secreção do fator liberador de corticotropina (FLC), que passa pelo sistema porta hipotálamo-hipófisário até a adenohipófise (GUYTON, 1988). Lá, o FLC estimula as células adrenocorticotrópicas a produzirem o hormônio adrenocorticotrópico (ACTH), que é carregado até o córtex da adrenal, 12 onde estimula a secreção de glicocorticóides (Fig.1) (HILL et al., 2008). Já a ativação do Sistema Nervoso Simpático resulta na liberação de catecolaminas a partir da medula da adrenal (ECKERT et al., 1997), causando o aumento da frequência cardíaca e do fluxo sanguíneopara os músculos, gerando a resposta adequada ao estímulo estressante (JOËLS et al., 2006). A resposta ao estresse pode influenciar alguns aspectos fisiológicos reprodutivos: enquanto o estresse agudo ativa o sistema adrenomedular simpático, liberando as catecolaminas noraepinefrina e epinefrina, hormônios que podem estar relacionados com a ativação sexual, o estresse crônico tem efeitos inibitórios sobre a reprodução (CARLSTEAD; SHEPHERDSON, 1994). Sendo assim, é possível concluir que condições estressantes aumentam a secreção de glicocorticoides e que, elevados níveis desse hormônio, como ocorre no estresse crônico, influenciam vários processos fisiológicos durante a resposta ao estresse (HILL et al., 2008). Figura 1. Mecanismo de liberação de cortisol através do eixo Hipotálamo-Pituitária-Adrenal. Fonte: GUYTON (1988). 1.1.2. Corticoides como Indicadores Fisiológicos de Bem-Estar Bem-estar animal pode ser definido como a manutenção do animal em boas condições de saúde física e mental, ou seja, é preciso garantir que o animal tenha suas necessidades atendidas, como acesso a alimento e água, conforto, melhorias 13 ambientais e prevenção de doenças infecciosas (YOUNG, 2003 apud BORGES et al., 2011). Já Broom e Molento (2004) sugerem que o bem-estar não pode ser considerado um estado absoluto, mas, sim, uma gama de estados, desde o adequado/bom até o pobre/ruim. Além disso, também sugerem uma relação entre estresse e bem-estar, de forma que, se houver estresse, o bem-estar pode tornar-se pobre. Hediger (1964) apud Blackshaw (1986) postulou que o bem-estar do animal depende da possibilidade da realização de certas atividades específicas da própria espécie. Segundo Clarke et al. (1995) apud Santos et al. (2005), a avaliação do bem-estar pode ser realizada através de dois parâmetros: fisiológicos e comportamentais, sendo o nível de cortisol o parâmetro fisiológico mais utilizado. Já em relação ao parâmetro comportamental, as estereotipias são os indicativos mais confiáveis (MASON; LATHAM, 2004). De acordo com Carlstead et al. (1992 apud MOREIRA et al., 2007) a análise de corticoides no sangue e na urina pode funcionar como indicador fisiológico da atividade da adrenal e resposta ao estresse; porém as coletas em si podem causar uma resposta estressante, já que envolvem a imobilização e até anestesia do animal (REINHARDT et al., 1990 apud MONFORT et al., 1998). Assim, o desenvolvimento de técnicas não invasivas de monitoramento de esteroides fecais, foi uma nova forma de pesquisar respostas fisiológicas estressantes (MOREIRA et al., 2007), sendo bem sucedido em estudos com carneiro selvagem (MILLER et al., 1991 apud MONFORT et al., 1998), gatos domésticos (GRAHAM; BROWN, 1996) e cães selvagens africanos (MONFORT et al., 1998). A medição de metabólitos corticoides fecais oferece diversas vantagens: é uma técnica simples que não interfere nos resultados do estudo, pode ser usada em estudos de longa duração e envolve uma análise endócrina não-invasiva e de risco mínimo para os animais. Além disso, esse método é muito útil para pesquisas envolvendo manejo, transporte, etologia, biologia da conservação e estudos ambientais (MOSTL; PALME, 2002). O trabalho realizado por Wielebnowski et al. (2002b) confirmou a importância do monitoramento não-invasivo de hormônios fecais como uma ferramenta valiosa para examinar o impacto de fatores ambientais e sociais e possíveis distúrbios nas funções reprodutivas e atividade adrenal em espécies selvagens. 14 Wielebnowski et al. (2002a) demonstraram que as concentrações de corticóides fecais refletiam corretamente as respostas da adrenal para os felídeos: foi observado que leopardos nebulosos contidos em recintos de baixa altura apresentavam maiores concentrações de metabólitos corticoides fecais se comparados com os animais que estavam em recintos de maior altura, isso porque são animais árbóreos e um recinto de maior altura possui maior área para os animais escalarem. Em outro estudo, Moreira et al. (2007) observou um aumento na concentração de metabólitos corticoides fecais em três fêmeas de gato-do-mato-pequeno e duas fêmeas de maracajá após serem transferidas de um recinto grande para um menor e estéril. Após enriquecer o recinto pequeno, houve uma recaída dessa concentração, porém, apenas nos gatos-do-mato-pequeno. Entretanto, Castro (2009) sugere que, para melhor compreender as respostas fisiológicas aos estímulos, os dados comportamentais devem se analisados juntamente com os de glicocorticoides. 1.2. Enriquecimento Ambiental Com objetivo de reduzir os níveis de estresse e aumentar as atividades físicas, além de melhorar as condições de saúde e desempenho reprodutivo (CARLSTEAD, 1996), podem ser implementado um programa de enriquecimento ambiental, que é uma ferramenta usada para criar ambientes mais estimulantes e complexos que promovem um melhoramento psicológico e fisiológico de animais em cativeiro (SKIBIEL et al., 2007). De acordo com Yu et al. (2009), o enriquecimento ambiental reduz o estresse crônico causado pelas limitações do cativeiro, pela dificuldade em apresentar um comportamento de caça e pela perturbação causada por outros animais e humanos. Além disso, cria um ambiente no qual o animal possa expressar seus comportamentos naturais, tais como forragear, investigar, caçar e esconder-se quando não quiser ser visto (CARLSTEAD; SHEPHERDSON, 1994; SWAISGOOD; SHEPHERDSON, 2005). Há aspectos morais e éticos envolvidos na questão da implantação do enriquecimento ambiental, já que, cada vez mais os seres humanos acreditam no 15 conceito de que apresentam similaridades funcionais com outras espécies (BOERE, 2001). Sendo assim, comportamentos estereotipados consternam o público e causam preocupação sobre o bem-estar e o estresse dos animais (SWAISGOOD; SHEPHERDSON, 2006). Além disso, para Jimenez (2008), o enriquecimento ambiental repercute de maneira favorável na diminuição de patologias, o que gera uma diminuição de custos por medicamentos, tratamentos, diagnósticos, tempo de manejo e gastos de pessoal e instalações. 1.2.1. Histórico As primeiras tentativas feitas pelo homem de manter animais em cativeiro datam da pré-história e, por uma série de razões, humanos são atraídos por animais não-humanos (BLACKSHAW, 1986). Sendo assim, as iniciativas voltadas para a melhoria da qualidade de vida dos animais cativos têm sido registradas desde 1911 (YOUNG, 2003 apud NASCIMENTO, 2010). De acordo com Linburg (1998), o desenvolvimento do enriquecimento ambiental ocorreu em três fases: a fase passiva, seguida pela fase instrumental e, por fim, a fase científica. Na passiva, a preocupação dos zoológicos estava focada nos custos de manutenção, em manter o ambiente limpo, e na comodidade para os visitantes (LINDBURG, 1998). Nessa época, os psicólogos E. L. Thorndyke e J. B. Watson desenvolveram uma metodologia de estudo através da qual, apenas eventos que poderiam ser diretamente observados e quantificados, eram considerados. Apesar de necessária e bem sucedida em sua época, essa abordagem encorajava uma observação mecânica dos animais, ignorando suas necessidades psicológicas, de um ponto de vista cientifico (SHEPHERDSON, 1998). O conceito geral de enriquecimento ambiental foi criado no início do século passado, sendo que, foi o trabalho de Yerkes com primatas, em 1925, que propôs a ideia de que deveriam ser oferecidas estruturas adicionais nos recintos dos animais, fazendo com que a importância do enriquecimento ambiental passasse a ser reconhecida (SHEPHERDSON, 1998; ADAMS, 2007). O efeito do enriquecimento ambiental tem sido examinado em diferentes contextos desde 1960 por psicólogos que estudam a influência do ambiente no aprendizado. A maioria dessas investigações compara os comportamentos, as16 habilidades de aprendizado e as variáveis fisiológicas entre os animais que vivem em ambientes enriquecidos e não enriquecidos (SHEPHERDSON, 1998). Entretanto, as pesquisas mais relevantes da década de 1950 e 1960 foram realizadas por Hediger: em 1955, ele propôs que treinamento e brincadeiras deveriam ser usados como terapia ocupacional em animais cativos; em 1964, expandiu o conceito de enriquecimento ambiental, postulando que a qualidade do recinto era mais importante do que o tamanho do mesmo; por fim, em 1969, propôs que os recintos de zoológicos deveriam conter tudo o que fosse necessário para que o animal pudesse realizar os comportamentos apresentados na natureza (SHEPHERDSON, 1998; ADAMS, 2007; PIZZUTTO et al., 2009). Vários estudos com resultados significativos e importantes para o desenvolvimento do enriquecimento ambiental foram realizados entre as décadas de 1960 e 1970. Em 1960, Kortland aplicou seu conhecimento em comportamento animal na natureza para o desenvolvimento de recintos de chimpanzés em zoológicos. Em 1964, Morris descreveu alguns comportamentos anormais que se desenvolveram quando as necessidades psicológicas dos animais eram ignoradas. Em 1968, a pesquisa de Meyer-Holzapfel chamou a atenção para o papel dos fatores ambientais no desenvolvimento de comportamentos anormais em animais de zoológicos (SHEPHERDSON, 1998). Em 1973, Watson realizou o primeiro estudo de enriquecimento ambiental em um zoológico (NASCIMENTO, 2010). Na segunda fase da história do enriquecimento ambiental, denominada instrumental, houve a introdução de vários objetos ocupacionais, muitas vezes sem apresentar benefícios aos animais (LINDBURG, 1998). Em 1982, Markowitz adotou o enriquecimento ambiental para melhorar os recintos de animais de zoológico (SHEPHERDSON, 1998). Isso fez com que houvesse uma mudança no foco das pesquisas em laboratórios e zoológicos: ao invés de serem focadas em quais objetos eram oferecidos, começou-se a se pesquisar o motivo de determinados objetos serem oferecidos e serem mais benéficos (LINDBURG, 1998). Por fim, a última fase, chamada de científica, é caracterizada por tentativas de definir, cientificamente, bem estar psicológico; há uma ênfase maior em planejar estratégias e responder questões teóricas, por exemplo, entender porque algumas abordagens funcionam e outras não (LINDBURG, 1998). Em 1990, o enriquecimento ambiental passou a fazer parte dos programas de manejo das instituições (ADAMS, 2007). Dessa forma, o ambiente de cativeiro deveria replicar, ao máximo, as 17 características físicas e sociais essenciais do ambiente natural, de maneira que o animal conservasse seus comportamentos naturais no novo ambiente (HANCOCKS, 1980). Ao longo do século passado, quando a maioria dos zoológicos foi estabelecida, o homem passou a ter maior ciência dos impactos que o ambiente fechado e restrito tinha sobre os animais selvagens e a maneira como o animal deveria ser apresentado também passou a ser melhor bem compreendida (SEIDENSTICKER; FORTHMAN, 1998). Então, a partir dessa época, alguns zoológicos começaram a substituir os recintos estéreis que eles possuíam por recintos que simulavam o habitat do animal e não permitia contato direto com o público (ADAMS, 2007). 1.2.2. Formas de Enriquecimento Ambiental Existem diversas técnicas de enriquecimento ambiental que podem ser aplicadas em animais cativos. Essas técnicas são divididas em cinco categorias: físico, alimentar, sensorial, cognitivo e social (BOSSO, 2008; PEREIRA et al., 2009; CHESTER ZOO, 2015). 1.2.2.1. Enriquecimento Ambiental Físico O enriquecimento ambiental físico (Fig.2) tem como objetivo aumentar a complexidade do recinto, o que pode ser feito com a adição de elementos físicos como terra, vegetação, palha e árvores, criando barreiras que providenciam abrigo para os animais se esconderem quando não quiserem ser vistos e promovem um comportamento territorial e social (SWAISGOOD; SHEPHERDSON, 2005); além disso, a vegetação e substrato também atraem fauna de fora, como pássaros e insetos, para dentro do recinto, o que oferece uma grande variedade de estímulos (PITSKO, 2003). Segundo Morgan e Tromborg (2007), galhos com folhagens providenciam proteção contra o calor excessivo, funcionando também como isolante térmico em caso de baixas temperaturas. Os animais também podem brincar com os galhos (CASTRO, 2009). A área útil do recinto pode ser aumentada ao se adicionar 18 acessórios que permitam a movimentação do animal tanto vertical quanto horizontalmente (MAPLE; PERKINS, 1996). Figura 2. Recinto de primatas enriquecido com troncos, redes e cordas, no Zoológico de Brasília, Brasília, Brasil. Fonte: Sociedade de Zoológicos e Aquários do Brasil (2015). Um ambiente que propicia novas fontes de informação oferece oportunidades para os animais desenvolverem comportamentos exploratórios, essenciais para sua sobrevivência, já que é através deles que os animais conseguem reunir informações sobre potenciais fontes de alimento e distribuição de recursos (CUMMINGS et al., 2007; YU et al., 2009). Para isso, todos os aspectos do ambiente natural devem ser incorporados no recinto, na escala correta (SEIDENSTICKER; FORTHMAN, 1998). 1.2.2.2. Enriquecimento Ambiental Alimentar O enriquecimento ambiental alimentar (Fig.3) tem o propósito de manter o comportamento de alimentação o mais parecido com o comportamento natural de caça (CASTRO, 2009). Segundo Szokalski et al. (2012), é possível estimular esse comportamento através do oferecimento de brinquedos e objetos, itens alimentícios diferentes e mudanças na rotina de alimentação. Em cativeiro, a comida oferecida é substancialmente diferente da consumida na natureza, por isso, alimentar-se não é um desafio para o animal (MORGAN; 19 TROMBORG, 2007). Swaisgood e Shepherdson (2006) e McPhee (2002) sugerem que, nesse tipo de enriquecimento, podem ser ofertadas presas vivas, com o intuito de estimular um comportamento de captura e, também, carcaças. Manipular a porção de alimento oferecida aos animais, a qualidade e a forma como ele é apresentado também podem afetar positivamente os níveis de estereotipias, entretanto, esse enriquecimento não é universalmente bem sucedido (CLUBB; VICKERY, 2006). Figura 3. Girafa interagindo com enriquecimento alimentar oferecido no zoológico de Honolulu, Hawai, Estados Unidos. Fonte: Zoológico de Honolulu (2015). Markowitz e Aday (1998) observaram que um enriquecimento ambiental envolvendo a perseguição de uma presa artificial, manteve os animais exercitados e saudáveis, além de permitir a detecção de uma hérnia em um dos indivíduos. 1.2.2.3. Enriquecimento Ambiental Sensorial Outro tipo de enriquecimento ambiental é o sensorial (Fig.4). Segundo Yu et al. (2009), o odor é uma das formas mais eficientes de induzir um comportamento de exploração. Nesse caso, algumas especiarias podem ser ofertadas, como: canela, pimenta em pó, cominho (SKIBIEL et al., 2007) e cravo-da-índia (CASTRO, 2009), 20 sendo salpicadas por todo o recinto (CARNIATTO et al., 2009), além do uso de óleos essenciais, ervas, odores estimulantes (YU et al., 2009), fezes de outros animais, substratos de outros recintos (SZOKALSKI et al., 2012) e urina (CLARK; KING, 2008). Em seu estudo com leopardos, Markowitz et al. (1995) distribuiu quatro caixas de som ao longo do recinto que eram acionadas por sensores de movimento. Como resultado desse enriquecimento, houve um aumento do nível de atividade e diminuição de comportamentos estereotipados do animal. Figura 4. Urso polar interagindo com enriquecimento sensorial. Fonte: Tudo de Cão (2015). 1.2.2.4. Enriquecimento Ambiental Cognitivo O enriquecimento ambiental cognitivo (Fig.5) envolve soluções de problemas através de atividades(CHESTER ZOO, 2015). De acordo com Bloomsmith et al. (1991) apud Nascimento (2010), esse enriquecimento consiste em dispositivos mecânicos, como quebra-cabeças, que trabalham o psicológico e a capacidade intelectual do animal. Em seu trabalho, Nascimento (2010) demonstra como essa prática é importante para o desenvolvimento mental e físico dos animais, já que, em seus resultados, após aplicação do enriquecimento cognitivo, houve um aumento na diversidade de comportamentos selvagens, do número de cópulas e do tempo de forrageio, ao mesmo tempo em que ocorreu uma redução dos comportamentos estereotipados. Em seu estudo com macacos-prego, Mendonça-Furtado (2006) observou que o uso de ferramentas (pedras) para quebra de cocos pode ser bem sucedido, 21 contanto que os animais tenham aprendido esse comportamento. Logo, os animais que quebraram os cocos, interagiram mais com o enriquecimento ambiental do que aqueles que não quebraram. Figura 5. Araras azuis interagindo com quebra-cabeça oferecido no Zoológico de Phoenix, Phoenix, Estados Unidos. Fonte: Zoológico de Phoenix (2015). Essa forma de enriquecimento é de extrema importância, pois, no caso de uma translocação ou de uma reintrodução, um animal com habilidades cognitivas reduzidas ficará mais vulnerável, terá dificuldade para se adaptar a um novo ambiente e sofrerá com diversos problemas, por exemplo: não conseguir realocar seus recursos alimentares o fará gastar muito tempo e energia procurando novos recursos, tornando-o suscetível a predadores (TEIXEIRA et al., 2007). 1.2.2.5. Enriquecimento Ambiental Social O enriquecimento ambiental social (Fig.6) consiste na criação de uma interação intra ou interespecífica no recinto. Isso pode ser realizado através da introdução temporária, alternada ou permanente de casais ou grupos, sendo eles da mesma espécie ou de espécies diferentes (PITSKO, 2003; SOUZA, 2009; CHESTER ZOO, 2015). 22 Figura 6. Grupo de suricatos vivendo no mesmo recinto e interagindo com um enriquecimento ambiental alimentar no Zoológico de Lisboa, Portugal. Fonte: Zoológico de Portugal (2015). De maneira mais detalhada, Bloomsmith et al. (1991) apud Nascimento (2010), subdivide o enriquecimento social em: contato (co-específico e interespecífico) e sem contato (visão, audição, dispositivo cooperativo e humano e não-humano). É o tipo que traz mais resultados positivos com primatas, já que são animais que vivem em bandos (REINHARDT; REINHARDT, 2000 apud BOERE, 2001). Porém, também houve resultados positivos no estudo de Macri e Patterson- Krane (2011) com leopardo das neves: os felinos que permaneceram no recinto com outro indivíduo da mesma espécie passaram a apresentar comportamentos específicos da espécie, incluindo comportamento social e vocalização. Ainda dentro da prática de enriquecimento ambiental, há uma forma conhecida como Everything-but-the-kitchen-sink (Fig.7), no qual várias formas de enriquecimento são oferecidas simultaneamente, com o propósito de aumentar a complexidade do recinto, imitando o ambiente natural, fazendo com que, dessa forma, haja uma estimulação sensorial por parte do animal (SAWISGOOD; SHEPHERDSON, 2006), já que um ambiente mais complexo e imprevisível pode diminuir os comportamentos estereotipados (CARLSTEAD, 1998). Entretanto, ao aplicá-lo, torna-se difícil avaliar o impacto que cada enriquecimento teve sobre os animais (CASTRO, 2009) e a grande quantidade de estímulos recebidos simultaneamente pode causar estresse, gerando um efeito contrário ao esperado (LINDBURG, 1998). 23 Figura 7. Nesse recinto é possível identificar três tipos de enriquecimento ambiental: físico, alimentar e social, no Zoológico de Atlanta, Geórgia, Estados Unidos. Fonte: Gorillas Ssp (2015). É preciso programar e planejar quais enriquecimentos serão oferecidos, já que a interação do animal e o estímulo que ele recebe do ambiente do zoológico varia com a história natural da espécie (SEIDENSTICKER; FORTHMAN, 1998). Em seu trabalho, Pitsko (2003), observou que nunca é tarde para um animal ter um ambiente enriquecido, de forma que os animais mais velhos de seu estudo, apesar de menos ativos, também interagiram com os enriquecimentos ambientais oferecidos. Ao mesmo tempo, sexo, interação prévia com alguma forma de enriquecimento e nível de controle que o animal tem em procurar, interagir ou ignorar esse novo estímulo do ambiente também influenciam a eficácia dessa prática (LINDBURG, 1998; MENCH, 1998). Além disso, o enriquecimento ambiental não deve ser oferecido por um longo período, pois perdem o sentido de novidade, como observado por Pitsko (2003). Em seu trabalho, Mendonça-Furtado (2006) só manteve os enriquecimentos dentro do recinto durante o período de observação. 1.3. Carnívoros Os carnívoros fazem parte da Ordem Carnivora, dentro da Classe Mammalia, do filo Chordata, no reino Animalia (IUCN, 2013). Essa ordem é composta por animais que apresentam, em sua maioria, hábitos predatórios, possuem dentes 24 adaptados para comer carne (HICKMAN et al., 2004) e as fêmeas apresentam longo tempo de gestação (JULE et al., 2008). São os membros mais especializados das comunidades de vida livre e ocupam maiores áreas territoriais, além de influenciarem na abundância e comportamento de suas presas (RABINOWITZ; WALKER, 1991). A captura do alimento dos carnívoros envolve perseguir, correr, emboscar e matar a presa (LINDBURG, 1998). Além disso, esse grupo tem prevalência na manifestação de estereotipias, sendo que os indivíduos que apresentam maior estereotipia, geralmente, possuem maiores sinais de estresse (CLUBB; VICKERY, 2006). Dentro dessa ordem se encontra a família Felidae, um dos grupos com maior diversidade de carnívoros e que inclui espécies que variam em tamanho que vão desde 1 kg até mais de 230 kg (MOREIRA, 2001) e que, devido a sua história recente na evolução, apresentam morfologia muito similar entre si (KITCHENER et al., 2010). 1.3.1. Felinos Felinos atraem a atenção de pesquisadores, pois tem uma tendência maior a apresentar estereotipias, são considerados animais carismáticos e fazem parte da fauna que corre risco de ameaça (CLUBB; VICKERY, 2006; HUNTER; RABINOWITZ, 2009). De acordo com Pitsko (2003), a megafauna carismática é caracterizada por apresentar espécies de grande porte, atraentes e em estado de conservação preocupante. Apesar de haver literatura sobre esses animais, são poucos os trabalhos práticos de enriquecimento ambiental voltado para felinos. Essa área de pesquisa ainda pode se expandir, mas já ocorreu um grande progresso quanto ao número de artigos publicados sobre enriquecimento ambiental (AZEVEDO et al., 2007). Também há pouca literatura sobre a reintrodução desses animais porque, apesar de grandes carnívoros serem tema frequente nos esforços de reintrodução, o monitoramento pós-soltura é pobre, então não se tem informações sobre o resultado dos projetos (HUNTER, 1998). Além disso, muitos projetos fracassam, com a grande maioria dos animais morrendo logo após a soltura, ocasionando certa relutância em denunciar as falhas (SARRAZIN; BARBAULT,1996; TEIXEIRA et al., 2007). 25 Na natureza, a maioria das espécies de felinos é solitária (BEKOFF et al., 1984 apud CARNIATTO et al., 2009), entretanto, em algumas espécies, os adultos colaboram para defender território, recursos, parceiras ou prole própria (MACDONALD et al., 2010a). Sendo assim, as interações intraespecíficas podem ser limitadas ao período de reprodução e de cuidado da prole (SUNQUIST; SUNQUIST, 2002 apud MACDONALD et al., 2010b). Além disso, são considerados espécies-chave, pois promovem o equilíbrio direto ou indireto dos níveis tróficos, sendo que sua conservação determina a área e o tipo de habitat que devem ser protegidos (HÜBNER; LINK, 2011).Os felinos enfrentam várias adversidades em seu ambiente natural, tais como, caça para a comercialização de peles e para troféu; aumento na exploração de recursos e perda de habitat, que influencia na disponibilidade de presas e os força a viver próximos de comunidades humanas, resultando em conflito homem-animal, como ataque a pessoas e gado, o que leva à retaliação contra felinos (INSKIP; ZIMMERMANN, 2009; HÜBNER, LINK, 2011). A perda de habitat também pode causar um menor fluxo gênico entre subpopulações, aumentando, à longo prazo, as chances de endogamia (JOHNSON et al., 2010). Membros da família Felidae estão presentes em todos os continentes e nas ilhas de Borneo e Trindad, com exceção da Australasia e Antártica (MACDONALD et al., 2010b), sendo que 8 das 35 espécies tem ocorrência no Brasil (MATTERN; MCLENNAN, 2000): Panthera onca Linneaus, 1758, Leopardus pardalis Linneaus, 1758, Leopardus wiedii Schinz, 1821, Leopardus geoffroyi d’Orbigny & Gervais, 1844, Leopardus tigrinus Schreber, 1775, Leopardus colocolo Molina, 1782, Puma yagouaroundi (Lacépède, 1809) e Puma concolor Linneaus, 1771. 1.3.2. Felinos Brasileiros A onça pintada, Panthera onca, (Fig. 8A, B), está largamente distribuída (Fig. 8C), entretanto, é mais comum na Floresta Amazônica, Pantanal e Cerrado (MACDONALD et al., 2010b). É um animal de hábitos noturnos, terrestre, mas que apresenta afinidade pela água (MATTERN; MCLENNAN, 2000) e se alimenta, principalmente, de grandes ungulados (SEYMOUR, 1989). Segundo a lista de 26 espécies ameaçadas da International Union for Conservation of Nature (IUCN) (2014), é considerada como quase ameaçada. Figura 8. Onça pintada. A. Espécime adulto macho. Fonte: Panthera (2015). B. Espécime adulto macho melânico, no Wildcat Sanctuary, em Minnesota (EUA). Fonte: Wildcat Sanctuary (2015a). C. Distribuição geográfica. Fonte: IUCN Red List (2008). A jaguatirica, Leopardus pardalis (Fig. 9A, B), é o único felino de porte médio encontrado no neotrópico e um dos mais bem distribuídos (MACDONALD et al., 2010b), sendo encontrado em Manguezais, Pântanos Costeiros, Campos Savânicos e em todos os tipos de Florestas Tropicais, em todos os países ao sul dos Estados Unidos, menos o Chile (Fig. 9C) (NOWELL; JACKSON, 1996). Apresenta hábito noturno e terrestre (MATTERN; MCLENNAN, 2000) e se alimenta principalmente de mamíferos, como roedores e marsupiais de pequeno porte e aves (BAZILIO et al., 2011). Seu status de conservação é pouco preocupante (IUCN, 2014). O maracajá, Leopardus wiedii (Fig.10A), é encontrado do México até o sul da América Central, na bacia do rio Amazonas, no sul do Brasil e no Paraguai (Fig. 10B) (NOWELL; JACKSON, 1996). Apresenta hábito arbóreo (MATTERN; MCLENNAN, 2000), predominantemente crepuscular-noturno (OLIVEIRA, 1998). De acordo com Sunquist e Sunquist (2002 apud MACDONALD et al., 2010b), sua dieta é baseada em pássaros, répteis, frutas e insetos. Seu status de conservação é quase ameaçado devido ao desmatamento (IUCN, 2014). 27 Figura 9. Jaguatirica. A. Espécime adulto. Fonte: Arkive (2015). B. Distribuição geográfica. Fonte: IUCN Red List (2008). Figura 10. Maracajá. A. Espécime adulto. Fonte: Globo (2013). B. Distribuição geográfica. Fonte: IUCN Red List (2008). O gato-do-mato-grande, Leopardus geoffroyi (Fig. 11A), é encontrado em habitats abertos, incluindo os Pampas, Cerrado e Florestas e próximo ao Deserto, no noroeste da Argentina até os Andes (Fig. 11B) (MACDONALD et al., 2010b). É um animal de hábito terrestre, com afinidade pela água e noturno (MATTERN; MCLENNAN, 2000). No Brasil, pode se alimentar de peixes e sapos (SUNQUIST; SUNQUIST, 2002 apud MACDONALD et al., 2010b), além de pequenos roedores, pássaros e pequenos mamíferos (MACDONALD et al., 2010b). Em decorrência de ataques ao gado doméstico, é uma espécie considerada como quase ameaçada (IUCN, 2014). 28 Figura 11. Gato-do-mato-grande, no Wildcat Sanctuary, em Minnesota (EUA). A. Espécime adulto. Fonte: Wildcat Sanctuary (2015). B. Distribuição geográfica. Fonte: IUCN Red List (2008). O gato-do-mato-pequeno, Leopardus tigrinus (Fig.12A), habita biomas como Mata Atlântica, Cerrado, Pantanal, Campos Sulinos e Amazônia (OLIVEIRA, 1994 apud MOTTA; REIS, 2009) e está distribuído desde o norte da Costa Rica até o sul do Brasil e nordeste da Argentina (Fig. 12.B) (OLIVEIRA et al., 2008). Apresenta hábito crepuscular-noturno, mas com um tempo razoável de atividade diurna, alimentando-se de pequenos mamíferos, pássaros e lagartos (MACDONALD et al., 2010b). Devido à perda de habitat, a IUCN (2013) o considera como uma espécie vulnerável. Figura 12. Gato-do-mato-pequeno. A. Espécime filhote. Fonte: Jabaquara News (2013). B. Distribuição geográfica. Fonte: IUCN Red List (2008). O gato palheiro, Leopardus colocolo (Fig. 13A), habita o norte da Argentina, centro do Brasil, leste do Peru e Bolívia (Fig. 13B) (MATTERN; MCLENNAN, 2000). Sua alimentação inclui pequenos mamíferos e pássaros (NOWELL; JACKSON, 1996). Por ser impactado pela perda e degradação de habitat e retaliação por 29 ataque a aves domésticas (MACDONALD et al., 2010b), seu status de conservação é quase ameaçado (IUCN, 2014). Figura 13. Gato palheiro. A: espécime adulto fêmea, no Zoológico de Gramado (RS). Fonte: Diário de Canoas (2014). B. Distribuição geográfica. Fonte: IUCN Red List (2008). O gato mourisco, Puma yagouaroundi (Fig.14A), habita Floresta Tropical Pluvial, Desertos abertos, Matagais e Pradarias (NOWELL; JACKSON, 1996). É tanto terrestre quanto arbóreo, ativo durante o dia e a noite (MATTERN; MCLENNAN, 2000). É encontrado desde o México até a Bacia Amazônica, além do Paraguai e Argentina (Fig.14B) e, mesmo ameaçado pela perda de habitat, seu status de conservação é pouco preocupante (IUCN, 2014). Figura 14. Gato mourisco. A. Espécime adulto, no Zoológico de São Paulo (SP). Fonte: Maria Fernanda Aidar (2015). B. Distribuição geográfica. Fonte: IUCN Red List (2008). 30 A onça parda, Puma concolor (Fig. 15A), está largamente distribuída entre os mais diversos habitats e ocorre desde o Canadá até o Chile e o Brasil (Fig. 15B) (JUNIOR et at., 2003). Tem hábito terrestre, tanto diurno quanto noturno (MATTERN; MCLENNAN, 2000) e alimenta-se de presas de médio porte (MACDONALD et al., 2010b). Está ameaçada por perda e fragmentação de habitat, redução de suas presas selvagens e perseguição devido a ataques ao gado doméstico, porém, tem status pouco preocupante (IUCN, 2014). Figura 15. Onça parda. A: espécime adulto macho. Fonte: Wildcat Sanctuary (2015b). B. Distribuição geográfica. Fonte: IUCN Red List (2008). Existem cinco critérios para avaliar as sete categorias da Lista Vermelha da IUCN (Pouco Preocupante, Quase Ameaçado, Vulnerável, Em Perigo, Criticamente em Perigo, Extinto na Natureza, Extinto), são eles: redução do tamanho da população; distribuição geográfica sob a forma de extensão da ocorrência ou de área de ocupação ou ambas; tamanho estimado da população menor do que 250 indivíduos maturos (declínio continuado em pelo menos 25%); tamanho estimado da população inferior a 50 indivíduos maturos e análise quantitativa que demonstra que a probabilidade de extinção na natureza é pelo menos de 50 % em 10 anos ou 3 gerações. Entretanto, uma espécie classificada em uma das categorias não é 31 suficiente para determinar a prioridades para ações conservacionistas; essas categorias apenas apresentam uma avaliação dos riscos de extinção em circunstâncias atuais (IUCN, 2000). 1.4. Conservação e Reintrodução Segundo Vidolin et al. (2003) apud Castro (2009), a redução da densidade populacional de carnívoros do topo da cadeia trófica pode afetar o ecossistema e o equilíbrio ecológico, por isso a conservação dessas espécies é de extrema importância. Uma importanteestratégia para evitar a extinção de espécies é através da conservação ex situ, que envolve a manutenção de indivíduos em cativeiro (CASTRO, 2009). O cativeiro proporciona um ambiente onde é possível realizar pesquisas em condições controladas, oferecendo uma oportunidade de entender os fatores relacionados às espécies animais com abordagens que não são viáveis em estudos em ambiente natural (WIELEBNOWSKI et al., 2002a). Além disso, vários estudos indicaram que a fecundidade e as taxas de sobrevivência são mais altas nos animais cativos do que nos animais selvagens (ROBERT, 2009). Os zoológicos, por exemplo, deveriam desempenhar vários papéis na conservação ex situ: manter uma população saudável e sustentável, servindo como fonte de genes das espécies em cativeiro e aumentar a consciência do público quanto às espécies e sua importância ecológica (CONFORTI et al., 2011), porém, o uso dos animais como ferramenta educativa é mais efetivo quando os animais realizam comportamentos naturais da espécie (SHETTEL-NEUBER, 1988). Além disso, também deveriam realizar o manejo, a propagação e a reintrodução de espécies ameaçadas (FORTHMAN; OGDEN, 1991). Apesar de importante, há alguns problemas relacionados com essa forma de conservação: um ambiente inapropriado de cativeiro tem efeitos danosos ao comportamento e à fisiologia do animal (CARLSTEAD, 1996). Além disso, manter uma espécie não doméstica em cativeiro pode atrapalhar a total expressão do potencial genético e reprodutivo dos indivíduos (CONFORTI et al., 2011). Wiggs et al. (1997) apud Junior et al. (2003) sugere que animais mantidos em cativeiro tem maiores chances de apresentar anormalidades dentárias devido ao estresse, nutrição e textura da dieta. 32 Os felinos, por ocuparem grandes áreas territoriais na natureza, sofrem mais em cativeiro e tornam-se mais vulneráveis a problemas relacionados ao seu bem- estar (CLUBB; VICKERY, 2006); isso porque passam a maior parte do tempo de atividade diária fazendo escolhas sobre quando e onde forragear, o que comer, com qual indivíduo interagir e onde dormir e, no cativeiro, essas escolhas são limitadas (CUMMINGS et al., 2007). A conservação e sobrevivência da vida selvagem não é possível sem a intervenção de conservacionistas, biólogos, zoológicos, aquários e veterinários ao redor do mundo (KELLY et al., 2013). Um dos fatores que deve ser levado em consideração para o sucesso da conservação é manter os comportamentos naturais em animais de cativeiro para serem reintroduzidos em seus habitats naturais (MCPHEE; CARLSTEAD, 2010). Outro fator é a diversidade genética: a preservação da variabilidade genética de traços responsivos à seleção que permitam adaptação e mudanças evolucionárias é essencial (ALLEN et al., 2010). Uma maneira de restaurar a biodiversidade é através da reintrodução de uma espécie em uma área que já fora seu território histórico, mas de onde foi extinta e da translocação de indivíduos de uma área territorial para outra, esperando que esses animais sobrevivam, estabeleçam uma nova população e se reproduzam (GRIFFITH et al., 1989; MATHEWS et al., 2006; IUCN, 2013). Entretanto, programas de reintrodução se deparam com o balanço entre benefícios do tempo em cativeiro com o dano potencial que o cativeiro causou, em termos de deterioração de comportamento (VICKERY; MASON, 2003), de forma que as mudanças na história de vida e no comportamento de indivíduos dessas populações trazem uma desvantagem quanto à reintrodução dos animais (MCPHEE; CARLSTEAD, 2010). Os predadores são uma parte importante da comunidade biológica, porém a reintrodução de felinos é particularmente difícil pois eles vivem em baixas densidades, necessitam de grandes áreas territoriais com uma grande variedade de presas e precisam de tempo para aperfeiçoar os comportamentos de caça, normalmente ensinados pelos adultos da espécie (FORDER, 2006; SUNQUIST; SUNQUIST, 2002 apud KELLY; SILVER, 2009). Apesar disso, a reintrodução de animais cativos na natureza se tornou uma potencial ferramenta de conservação e é amplamente aceita por pesquisadores (SEIDENSTICKER; FORTHMAN, 1998). Assim, considerando que esses animais são espécies-chave, ou seja, enriquecem o funcionamento do ecossistema, de forma que a sua diminuição pode 33 induzir modificações na estrutura do ecossistema e perda da biodiversidade, alterando todos os níveis tróficos (GARIBALDI; TURNER, 2004) e que a reintrodução de felinos selvagens na natureza é de extrema importância para a conservação do ecossistema e das próprias espécies de felinos, o presente estudo de revisão bibliográfica tem como objetivo pesquisar e analisar métodos de enriquecimento ambiental utilizados em programas de reintrodução de felinos, compilando informações dispersas na literatura, servindo de subsídio para futuras pesquisas e ações de conservação. 34 2. Material e Métodos O método utilizado foi o levantamento bibliográfico e seleção de bibliografia ideal para o objetivo do estudo: pesquisar métodos de enriquecimento ambiental aplicados a felinos, para melhoria do bem-estar, da qualidade de vida e capacitação do animal a sobreviver no meio natural após ser reintroduzido. O levantamento bibliográfico dos artigos selecionados para o resultado foi realizado através das bases de dados Scielo, Science Direct, Google Acadêmico e Research Gate; de sites de organizações nacionais e internacionais, como Instituto Pró-Carnívoros, World Wildlife Fundation (WWF), Wildwood National Park e Projeto Onçafari; das revistas científicas Biological Conservation, Zoo Biology e Animal Applied Behaviour Science; da biblioteca online do Instituto Smithosian (Smithsonian Environmental Research Center), da Universidade de Cambridge e da Universidade de Oxford. Também foram usados livros disponíveis na biblioteca do Centro de Ciências Biológicas e Áreas da Saúde, da Universidade Presbiteriana Mackenzie (UPM), na biblioteca do Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo (USP) e na biblioteca da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da Univeridade de São Paulo (USP). Como serão analisados trabalhos que relacionam o enriquecimento ambiental à reintrodução dos felinos, foi feita uma seleção de bibliografias em que havia uma relação entre eles. Para isso, foram pesquisados artigos científicos, teses e dissertações com as palavras-chave ‘programas de reintrodução’, ‘reintrodução de felinos’, ‘reabilitação e reintrodução’, ‘enriquecimento ambiental e reintrodução’, ‘programas de reintrodução com felinos selvagens’ e ‘reintrodução de felinos no Brasil’. A pesquisa foi realizada tanto em português quanto em inglês, em um intervalo de tempo de 20 anos, entre 1994 e 2014. A seleção dos artigos dependia da relação entre enriquecimento ambiental e reintrodução. Para escolher tais artigos, foram definidos alguns critérios de exclusão: o primeiro foi a base de dados escolhida; o segundo foi a palavra-chave, assim, artigos de outras áreas de pesquisa que não fossem relacionados ao tema do presente trabalho já eram desconsiderados. O terceiro critério foi as revistas pesquisadas, ou seja, foram escolhidas revistas que eram mais prováveis de conter artigos relevantes para o presente trabalho. O quarto critério era o ano da 35 publicação, de forma que se o artigo não se encontrasse dentro do período de 20 anos da pesquisa, ele era desconsiderado. O quinto critério de seleção foi o título, se o artigo apresentasse palavras como ‘reintrodução’, ‘soltura’, ‘monitoramento pós- soltura’ ou se indicasse que se tratava de um programa de reintrodução, ele era selecionado. O sexto critério foi a espécie, sendo que apenas trabalhos que envolvessem alguma espécie de felino brasileiro ou exótico, seriam selecionados. Por fim,o último critério envolvia a leitura do resumo do artigo: se o resumo estivesse de acordo com o objetivo do presente trabalho, o artigo era lido em sua totalidade e selecionado; se não, era desconsiderado. O resultado foi dividido em tópicos por palavras-chave. Dentro de cada tópico, foi indicado o resultado da pesquisa de acordo com os critérios explicados anteriormente. No final dos resultados, foram apresentados os resumos dos artigos selecionados que relacionavam reintrodução com enriquecimento ambiental. A discussão também foi dividida em tópicos: primeiramente, será discutida a influência do enriquecimento ambiental no sucesso dos projetos de reintrodução; em seguida, fatores que influenciam o sucesso da reintrodução e, por fim, será tratada a reintrodução no Brasil. 36 3. Resultados A base de dados que apresentou maior número de artigos totais foi a Science Direct, com 67,46% (n=1.159) dos resultados, sendo seguida pelo Google Acadêmico, com 20,43% (n=351), Cambridge Journal, com 12,04% (n=207) e, por último, base de dados Scielo, com 0,05% (n=1) dos resultados, totalizando 1.718 artigos. Nas outras plataformas, não foram encontrados artigos de importância significativa para os resultados. Na base de dados Scielo, apenas 1 artigo foi encontrado com a palavra-chave ‘Reintrodução Animal’, porém após a leitura de seu resumo, ele não foi selecionado para ser discutido. 3.1. Palavra-Chave: Reintroduction Programs Na base de dados Science Direct, a pesquisa com a palavra-chave ‘Reintroduction Programs’ resultou em 9.759 artigos. Ao selecionar as revistas Biological Conservation, Trends in Ecology and Evolution, Applied Animal Behaviour Science, Animal Behavior, Journal for Nature Conservation, e Encyclopedia of Biodiversity, esse número diminuiu para 1.074. Dentro do intervalo de tempo de 20 anos, foram encontrados 876 artigos. Os títulos dos artigos foram lidos, de forma que foram selecionados 48 artigos que continham a palavra ‘reintrodução’ no título ou que o título indicava que se tratava de um programa de reintrodução. Após a leitura dos resumos desses 48 artigos, nenhum deles foi selecionado para ser discutido nesse trabalho. Ambos os resultados estão discriminados na Tabela 1. A mesma pesquisa foi realizada na base de dados Google Acadêmico. Nesse caso, foram encontrados 26 artigos, sendo que 3 desses apresentavam a palavra- chave no título e não apresentavam relação com felinos. Portanto, nenhum artigo dessa pesquisa foi selecionado. Através do Cambridge Journal, foram encontrados 1.464 artigos. Após selecionar as revistas Oryx e Animal Conservation e o intervalo de 20 anos, esse número diminuiu para 167. Entre eles, 3 foram selecionados pelo título, sendo 2 37 artigos do ano de 2004 e 1 artigo do ano de 2000; porém, nenhum deles foi selecionado pelo resumo (Tabela 2). TABELA 1. Artigos encontrados através da pesquisa na base de dados Science Direct, entre os anos 1994 e 2014, com a palavra-chave ‘Reintroduction Programs’. Ano Número de Artigos Totais Número de Artigos Relacionados ao Tema 1994 15 0 1995 25 1 1996 33 1 1997 22 1 1998 14 5 1999 29 3 2000 19 2 2001 31 1 2002 27 3 2003 34 0 2004 47 2 2005 43 4 2006 47 2 2007 68 3 2008 39 2 2009 46 4 2010 50 4 2011 66 2 2012 44 1 2013 111 3 2014 66 4 TOTAL 876 48 TABELA 2. Artigos encontrados através da pesquisa no site do Cambridge Journal, entre os anos 1994 e 2014, com a palavra-chave ‘Reintroduction Programs’. Ano Número de Artigos Totais 1998 10 1999 19 2000 15 2001 7 2002 5 2003 14 2004 21 2005 14 2006 7 2008 3 2009 7 2010 5 38 Continuação Tabela 2. Ano Número de Artigos Totais 2013 6 2014 5 TOTAL 167 3.2. Palavra-Chave: Felids Reintroduction Na base de dados Science Direct, a pesquisa com a palavra-chave ‘Felids Reintroduction’ resultou em 183 artigos. Ao selecionar as revistas Biological Conservation, Applied Animal Behaviour Science, Animal Behvaiour, Tigers of the World, Animal Reproduction Science e Trends in Ecology and Evolution, esse número diminuiu para 67. Dentro do intervalo de tempo de 20 anos, foram encontrados 60 artigos. O resultado está discriminado na Tabela 3. TABELA 3. Artigos encontrados através da pesquisa no site Science Direct, entre os anos 1994 e 2014, com a palavra-chave ‘Felids Reintroduction’. Ano Número de Artigos Totais 1994 2 1997 1 1998 1 1999 1 2001 1 2003 1 2004 2 2005 2 2006 2 2007 3 2008 2 2009 4 2010 8 2011 8 2012 3 2013 8 2014 11 TOTAL 60 Após a leitura dos títulos, foram selecionados 4 artigos, sendo que 2 artigos eram do ano de 1994 e 2 eram do ano de 1995. Após a leitura dos resumos, nenhum deles foi selecionado para o resultado. 39 Na base de dados Google Acadêmico, 33 artigos foram encontrados. Desses, 3 artigos foram selecionados devido a palavra-chave, título e ano de publicação. Após a leitura dos resumos, 1 (HUNTER, 1998) foi selecionado para ser discutido. No site do Cambridge Journal, seguindo o mesmo processo de seleção, foram encontrados 4 artigos; após a leitura de seus resumos, 1 (HAYWARD et al., 2007a) artigo foi selecionado para ser discutido. 3.3. Palavra-Chave: Rehabilitation and Reintroduction Na base de dados Science Direct, a pesquisa com a palavra-chave ‘Rehabilitation and Reintroduction’ resultou em 1.252 artigos. Ao selecionar as revistas Biological Conservation, Journal for Nature Conservation e Encyclopedia of Biodiversity, esse número diminuiu para 120. Dentro do intervalo de tempo de 20 anos, foram encontrados 111 artigos. O resultado está discriminado na Tabela 4. TABELA 4. Artigos encontrados através da pesquisa no site Science Direct, entre os anos 1994 e 2014, com a palavra-chave ‘Rehabilitation and Reintroduction’. Ano Número de Artigos Totais 1994 20 1997 1 1998 2 1999 3 2000 3 2001 10 2002 3 2003 2 2004 7 2005 3 2006 7 2007 10 2008 6 2009 5 2010 4 2011 11 2012 3 2013 6 2014 5 TOTAL 111 40 Após a leitura do título dos artigos, foram selecionados 3 artigos, sendo que 1 artigo era do ano de 2000; 1 artigo era do ano de 2008 e 1 artigo era do ano de 2013. Após leitura dos resumos, nenhum artigo foi selecionado para o resultado. Através da pesquisa realizada no Google Acadêmico, foram encontrados 3 artigos, sendo que nenhum deles estava relacionado com o objetivo da pesquisa, portanto, nenhum foi selecionado. A pesquisa no Cambridge Journal resultou em 78 artigos com essa palavra- chave; 28 encontravam-se dentro do intervalo de tempo de 20 anos entre 1994 e 2014. Após a leitura dos títulos, nenhum artigo foi selecionado para ser discutido. O resultado dessa pesquisa está discriminado na Tabela 5. TABELA 5. Artigos encontrados através da pesquisa no site do Cambridge Journal, entre os anos 1994 e 2014, com a palavra-chave ‘Rehabilitation and Reintroduction’. Ano Número de Artigos Totais 1995 3 1997 4 1998 3 1999 3 2000 5 2004 3 2007 3 2008 4 TOTAL 28 3.4. Palavra-Chave: Reintroduction Programs Wild Felids Na base de dados Science Direct, a pesquisa com a palavra-chave ‘Reintroduction Programs Wild Felids’ resultou em 129 artigos. Ao selecionar as revistas Biological Conservation, Applied Animal Behaviour Science, Encyclopedia of Biodiversity, Trends in Ecology and Evolution, Animal Behavior e Encyclopedia of Animal Behavior, esse número diminuiu para 47. Após selecionar o período de tempo de 20 anos, esse número diminuiu para 44. O resultado dessa pesquisa está discriminado na Tabela 6. Entre os 44 artigos encontrados, 10 artigos estavam relacionados a felinos; 7 artigos estavam relacionados a carnívoros; 5 artigos estavam relacionados a herbívoros; 5 artigos estavam relacionados amamíferos; 1 artigo estava relacionado 41 a reintrodução; 1 artigo estava relacionado a enriquecimento ambiental e 15 artigos estavam relacionados a outros assuntos. A Figura 16 apresenta um resumo desses resultados. TABELA 6. Artigos encontrados através da pesquisa na base de dados site Science Direct, entre os anos 1994 e 2014, com a palavra-chave ‘Reintroduction Programs Wild Felids’. Ano Número de Artigos Totais 1994 1 1998 1 1999 1 2003 1 2004 1 2005 2 2006 2 2007 2 2008 1 2009 2 2010 4 2011 8 2012 1 2013 10 2014 7 TOTAL 44 Figura 16. Artigos encontrados através da pesquisa no site Science Direct, entre os anos de 1994 e 2014, com a palavra chave “Reintroduction Programms Wild Felids”. 0 2 4 6 8 10 12 14 16 Science Direct 1994-2014 Palavra chave: Reintrodcution Programs Wild Felids Número Total de Artigos 42 Após a leitura dos resumos dos artigos relacionados a felinos, reintrodução e enriquecimento ambiental, nenhum artigo foi selecionado para ser discutido. No Google Acadêmico, 2 artigos com a palavra chave “Reintroduction of Wild Felids” foram selecionados. Porém, após a leitura de seus resumos, nenhum deles foi escolhido. Através da pesquisa realizada no Cambridge Journal, foram encontrados 4 artigos, sendo que apenas 1 estava dentro das especificações desse trabalho. Ao ler seu resumo, ele não foi selecionado. 3.5. Palavra-Chave: Rehabilitation and Environmental Enrichment Na base de dados Science Direct, a pesquisa com a palavra-chave ‘Rehabilitaion and Environmental Enrichment’ resultou em 1.950 artigos. Ao selecionar as revistas Biological Conservation, Journal of Environmental Management e Science of the Total Environment, esse número diminuiu para 84. Dentro do intervalo de tempo de 20 anos, foram encontrados 68 artigos. Após a leitura do título dos artigos, nenhum foi selecionado. O resultado dessa pesquisa está discriminado na Tabela 7. No Google Acadêmico, foram encontrados 8 artigos com essa palavra-chave. Desses, 3 foram selecionados. Após a leitura dos resumos, apenas 1 (HOUSER et al., 2011) foi selecionado para ser discutido. Por fim, a pesquisa realizada no Cambridge Journal resultou em 4 artigos, porém, nenhum deles foi selecionado para ser discutido. TABELA 7. Artigos encontrados através da pesquisa no site Science Direct, entre os anos 1994 e 2014, com a palavra chave ‘Rehabilitation and Environmental Enrichment’. Ano Número de Artigos Totais 1994 4 1995 9 1997 1 1998 1 2002 2 2003 2 2004 2 2005 1 2006 4 43 Continuação Tabela 7. Ano Número de Artigos Totais 2008 3 2009 6 2010 9 2011 3 2012 9 2013 6 2014 6 TOTAL 68 3.6. Palavra-Chave: Reintrodução de Felinos no Brasil No Google Acadêmico, com a palavra-chave ‘Reintrodução de Felinos no Brasil’, em um período de 20 anos, foram encontrados 279 artigos. Após a classificação por título, foi selecionado 1 (SANTOS et al., 2010) para ser discutido. Na base de dados Science Direct e no site Cambridge Journal, a pesquisa não obteve nenhum resultado. O Quadro 1 apresenta o resultado final de forma esquematizada. Quadro 1: Resultados selecionados, com autor/ano, título do trabalho, veículo de publicação e base de dados onde foi encontrado, em ordem cronológica. Autor/Ano Título Veículo de Publicação Base de Dados HUNTER, 1998 The Behavioural Ecology of Reintroduced Lions and Cheetahs on the Phinda Resource Reserve, Kwazulu-Natal, South Africa Tese de Doutorado para a Faculdade de Ciências Biológicas e Agrícola, da Universidade de Petroria, África do Sul Google Acadêmico HAYWARD et al., 2007a The reintroduction of large carnivores to the Eastern Cape, South Africa: an assessment Oryx Cambridge Journals SANTOS et al., 2010 Manejo de Gato-do-mato- pequeno (Leopardus tigrinus) (Felidae, Carnivora) em Cativeiro e Reintrodução em Fragmento de Mata Atlântica, Engenheiro Paulo de Frontin, RJ I Simpósio de Pesquisa em Mata Atlântica Google Acadêmico 44 Continuação Quadro 1. Autor/Ano Título Veículo de Publicação Base de Dados HOUSER et al., 2011 Pre-release Hunting Training and Post-release Monitoring are Key Components in the Rehabilitation of Orphaned Large Felids South African Journal of Wildlife Reserach Google Acadêmico Contraditatoriamente, apesar da base de dados Science Direct apresentar o maior número de artigos, nenhum deles foi selecionado. 75% (n=3) foi encontrado na base de dados Google Acadêmico e 25% (n=1) através do Cambridge Journal. A Tabela 8 mostra uma comparação entre o número de artigos relacionados com o tema e o número de artigos selecionados, efetivamente, em cada base de dado. TABELA 8. Comparação entre número de artigos relacionados ao tema encontrados nas bases de dados e número de artigos efetivamente selecionados. Base de dados Artigos Relacionados ao Tema Artigos Selecionados Science Direct 6 0 Google Acadêmico 10 1 Cambridge Journal 5 3 Scielo 1 0 TOTAL 22 4 Dentro do período de 20 anos, havia uma extensa lista de artigos tratando de programas de reintrodução, envolvendo diversas espécies de animais. Porém, apenas 4 artigos relacionam técnicas de enriquecimento ambiental com a reintrodução de felinos: Hunter (1998); Hayward et al. (2007a); Santos et al. (2010); Houser et al. (2011), sendo que apenas um deles, Santos et al. (2010), trata de espécies brasileiras. A seguir, serão apresentados resumos dos 4 artigos selecionados, explicitando os métodos empregados, os tipos de enriquecimento e o sucesso do programa de reintrodução (de acordo com os pesquisadores de cada estudo). 3.7. Projetos de Reintrodução 45 3.7.1. HUNTER, L.T.B. The Behavioural Ecology Of Reintroduced Lions And Cheetahs In The Phinda Resource Reserve, Kwazulu-Natal, South Africa Esse projeto teve como objetivo reestabelecer a população de leões (Panthera leo) e guepardos (Acinonyx jubatus) na Phinda Resource Reserve, na província de Kwazulu-Natal, África do Sul, uma reserva de 17.000 hectares delimitada por cercas elétricas e próxima a outras reservas e florestas estaduais. Para isso, foi realizado um estudo de 40 meses, entre Maio de 1992 e Setembro de 1995, tratando dos seguintes aspectos: reabilitação envolvendo enriquecimento ambiental; monitoramento pós-soltura, no qual foram registrados os movimentos dos animais; estabelecimento de território; características das populações; geração de filhotes; impacto da predação nos herbívoros e pressão dos animais sobre as presas. No total, foram reintroduzidos 13 leões e 15 guepardos, sendo que esses eram originados da Namíbia, África do Sul e Botswana e os guepardos, da África do Sul, todos nascidos na natureza. O programa foi realizado na reserva Phinda, pois não havia nenhum indivíduo de nenhuma das duas espécies residindo nela, porém havia um pequeno número de leopardos (Panthera pardus) e hienas-malhada (Crocuta crocuta). A soltura dos animais ocorreu em sete locais diferentes dentro da reserva, sendo que cada soltura era um evento a parte, para que os animais de cada grupo tivessem tempo de estabelecer um território antes da chegada de outros indivíduos. A primeira soltura foi de um grupo de 6 guepardos adultos, sendo 2 machos e 4 fêmeas (nenhum deles aparentado entre si ou entre outros indivíduos reintroduzidos). A segunda foi de um grupo de 7 leões, sendo 2 fêmeas adultas, 2 machos juvenis e 3 fêmeas juvenis (as fêmeas adultas não apresentavam grau de parentesco com nenhum outro animal do grupo ou com outros indivíduos reintroduzidos, enquanto os juvenis eram do mesmo bando). A terceira soltura foi de um trio de 3 guepardos machos adultos (sendo que 2 deles eram irmãos e 1 não apresentava parentesco com os demais).A quarta soltura foi de um grupo de 6 leões, sendo 1 fêmea adulta, 3 machos juvenis e 2 fêmeas juvenis (as 3 fêmeas não eram aparentados entre si ou entre outros 46 indivíduos reintroduzidos; 2 juvenis eram irmãos e 1 juvenil não era aparentado a nenhum dos outros indivíduos). A quinta foi de um trio de 3 guepardos fêmeas juvenis, todas da mesma ninhada. A sexta soltura foi de 1 guepardo fêmea adulta, cujo o grau de parentesco com os outros animais é desconhecido. Por fim, a sétima soltura foi de um grupo de 2 guepardos machos adultos que não apresentavam nenhum grau de parentesco entre si ou entre outros indivíduos reintroduzidos. Todos os indivíduos do grupo eram mantidos juntos, em um recinto pré- soltura, que consistia em um espaço de 80m x 80m, com uma cerca de 3,5m de altura e vegetação densa para o animal se refugiar. Durante o período de aclimatação (6 a 8 semanas), eram oferecidas carcaças completas de ungulados a cada 2-5 dias, aproximadamente, 5kg de carne por dia, por indivíduo. Nesse período, os animais eram acostumados à presença de turistas e veículos. Depois de soltos, os animais não receberam comida dos tratadores. Para a soltura, todos os animais receberam identificações na forma de espécie/sexo/número, por exemplo, CM2 era a identificação para ‘cheetah male 2’ (guepardo macho 2) e assim por diante. Entretanto, apenas determinado macho de cada grupo que era reintroduzido recebeu um radiocolar, pois a reserva recebe visitantes que poderiam não gostar de ver uma animal com o aparelho. Então, ao fazer as observações dos animais após a soltura, só se conseguiriam informações dos animais que ficassem próximos ao que apresentava o radiocolar. Após a soltura, as observações eram feitas a uma distância de 20-50m. Durante a primeira semana após serem soltos, tanto os leões quanto os guepardos permaneceram dentro do raio de 1km de distância dos recintos, sendo que animais que foram soltos juntos, tenderam a permanecer juntos. Algumas fêmeas se separaram após três semanas e, no caso dos leões, os machos e as fêmeas se separaram logo após a soltura. Nos primeiros três meses, os animais já estavam em um raio de 10km de distância da área de soltura. Nos animais que sobreviveram depois da reintrodução, foi observado o estabelecimento de território muito parecido com o de outras regiões. Isso sugere que a reintrodução é um método viável para reestabelecer felinos em áreas de sua antiga distribuição. Entre os indivíduos que não sobreviveram, 38,8% (n=7) das mortes foram causadas pela caça com laços de arame (2 guepardos e 5 leões); 16,6% (n=3) das mortes foram causadas após um incidente entre 3 leoas e um turista, que resultou em sua morte; 5,5% (n=1) das mortes ocorreram após uma 47 fêmea de guepardo com seu filhote escaparem da reserva; 5,5,% (n=1) das mortes foram causadas por atropelamento (guepardo); 33% (n=6) dos guepardos morreram devido a conflitos com outros carnívoros. No total, 8 leões e 10 guepardos morreram. Portanto, 5 leões e 5 guepardos sobreviveram. Também foi possível ter o controle do ciclo estral de todas as leoas, tendo, assim, o controle da época de acasalamento e do nascimento de filhotes, de forma que foi possível estimar que os leões geraram 7,2 filhotes por ano. Os guepardos também eram monitorados e geraram 8,0 filhotes por ano: 2 fêmeas de guepardos foram observados filhotes junto de uma delas. A morte de alguns filhotes ocorreu por causas naturais. O crescimento da população sofreu flutuações durante a primeira parte do estudo, o que indica o começo da reprodução e perdas logo após a reintrodução. Após esse período, houve um crescimento constante do número de indivíduos das duas espécies, ao mesmo tempo em que houve uma diminuição da mortalidade e aumento da reprodução. Após a reintrodução, tanto os leões quanto os guepardos tiveram sucesso no forrageamento, sendo que as presas principais dos leões eram gnus (Connochaetes gnou), zebras (Família Equidae), javalis (Gênero Phacochoerus) e nialas (Tragelaphus angasii), enquanto guepardos caçaram, principalmente, reduncas (Redunca redunca), nialas e impalas (Aepyceros melampus). Os padrões de predação dos leões e guepardos introduzidos foram semelhantes aos de animais selvagens. A predação de gnus pelos leões causou um declínio da população desses herbívoros na reserva. O mesmo ocorreu com a população de reduncas caçadas pelos guepardos. Esse é um dos problemas enfrentados ao se reestabelecer a relação presa-predador em uma área pequena. Um grande problema que a maioria dos programas de reintrodução sofre é a falta de monitoramento, sendo que, sem ele, é praticamente impossível saber o que aconteceu com os animais. O que ajudou no monitoramento dos animais da Phinda Reserve foi que é uma reserva protegida por cercas, então, os animais não poderiam sair do perímetro estabelecido e que os animais ficaram em um recinto pré-soltura por um tempo antes de serem, efetivamente, reintroduzidos. Um fator muito importante para se levar em consideração na reintrodução é o tamanho da reserva na qual os animais serão soltos e o número de indivíduos, para 48 que todos os animais consigam estabelecer um território e não haja cruzamentos consanguíneos. 3.7.2. HAYWARD, M.W.; ADENDORFF, J.; O’BRIEN, J.; SHOLTO- DOUGLAS, S.; BISSET, C.; MOOLMAN, L.C.; BEAN, P.; FOGARTY, A.; HOWARTH, D.; SLATER, R.; KERLEY, G.I.H. The Reintroduction of Large Carnivores to the Eastern Cape, South Africa: an Assessment O estudo de Hayward et al. (2007a) sobre a reintrodução de carnívoros africanos foi dividido em 3 artigos que foram publicados no ano de 2007, de forma que informações de dois deles – Hayward et al. (2007a,b) - foram utilizadas para maior detalhamento do processo de reintrodução. Entretanto, existem dados discrepantes ao se considerar os dois artigos, portanto, só os dados congruentes foram considerados para o presente estudo. Esse projeto teve como objetivo descrever a reintrodução de várias espécies de grandes carnívoros na Província de Eastern Cape, na África do Sul. Desde 1996, onze áreas de conservação delimitadas por cercas (Addo Elephant, Amakhala, Blaauwbosch, Great Fish River Complex, Kariega, Kwandwe, Lalibela, Pumba, Samara, Scotia e Shamwari) reintroduziram cães-selvagens africanos (Lycaon pictus), hienas malhada, hienas-marrom (Hyaena brunnea), guepardos, leopardos, leões e servais (Leptailurus serval). Como o presente trabalho trata da reintrodução de felinos, só serão expostos os resultados referentes a eles. Antes de serem áreas de conservação, os onze locais de soltura eram fazendas e áreas de pastoreio com solo pobre, que foram transformadas em reservas, Game Farms e parques, com o propósito de aumentar o ecoturismo da região. Essas terras já apresentavam chacais-de-dorso-negro (Canis mesomelas), caracais (Caracal caracal), lobos-da-terra (Proteles cristatus), leopardos e ratéis (Mellivora capensis) e populações estabelecidas de leopardos, guepardos, servais e caracais. No recinto pré-soltura, os animais foram acostumados a cercas elétricas, veículos e outros indivíduos da mesma espécie dentro de um novo grupo social. Carcaças foram oferecidas e os animais foram condicionados, de forma a associar o 49 som de um apito com alimentação; isso facilitou o manejo dos animais para determinadas atividades. A primeira reintrodução de leões foi em Scotia no ano de 1996 e envolveu 6 indivíduos juvenis (3 machos e 3 fêmeas), com 15 meses de idade. No início, eles caçavam sozinhos, mas quando o número de presas disponíveis diminuiu, eles receberam alimentação complementar dos tratadores. Até 2005, os indivíduos se reproduziram 5 vezes, gerando um total de 13 filhotes, porém, 14 indivíduos foram removidos da população, totalizando uma população final da área de 5 indivíduos. Os primeiros leões
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