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1 LEVANTAMENTO MALACOLÓGICO DE MOLUSCOS DO GÊNERO Biomphalaria E VERIFICAÇÃO DE POSSÍVEL INFECÇÃO POR Schistosoma mansoni NA LAGOA VÁRZEA DAS FLORES EM CONTAGEM E BETIM, MINAS GERAIS MALACÓLOGICAL SURVEY OF GENUS MOLLUSCS Biomphalaria AND VERIFICATION OF POSSIBLE INFECTION BY Schistosoma mansoni IN THE LAGOON VÁRZEA OF FLORES on CONTAGEM AND BETIM, MINAS GERAIS Bruna Beatriz da SILVA1 Bruna de Souza MEDEIROS 2 Kelly Alcântara SILVA 3 Adriana Rodrigues TRISTÃO 4 Centro Universitário Metodista Izabela Hendrix, Belo Horizonte, MG RESUMO A esquistossomose mansônica (EM) é uma doença tropical causada pelo platelminto da classe trematoda Schistosoma mansoni, que tem como hospedeiro intermediário o caramujo de água doce do gênero Biomphalaria, e o homem como hospedeiro definitivo. O caramujo tem destaque na participação do ciclo de vida do Schistosoma mansoni em sua forma intermediária, chamada de cercária. Calcula-se que um total de 200 a 240 milhões de pessoas no mundo estejam infectadas com esse parasito e cerca de 600 a 700 milhões expostas ao risco de infecção. O presente trabalho tem como objetivo principal realizar um levantamento malacológico de moluscos do gênero Biomphalaria e verificar a possível infecção por Schistosoma mansoni, na Lagoa Várzea das Flores, nos municipios de Contagem e Betim, Minas Gerais. Esses municipios apresentam recursos hídricos vastos, como a lagoa em questão que abastece cerca de 70% da região metropolitana de Belo Horizonte. Sua vegetação, fauna e falta de saneamento básico propíciam a proliferação do parasito tornando de grande relevância biológica e médica a verificação de focos da doença. O levantamento se iniciou com a localização de ambiente poluído por fezes humanas e rico em matéria orgânica que propícia à proliferação do parasito a ser estudado e de seu hospedeiro intermediário. Em seguida foram feitas as coletas e acondicionamento para que posteriormente fosse realizada a triagem e análise. A análise do caramujo, foi realizada por meio da exposição do caramujo a luz para liberação e desenvolvimento de possíveis cercárias contidas no hospedeiro intermediário, logo depois da liberação essas cercarias foram fixadas e observadas ao microscópio. Com a primeira coleta realizada no município de Betim, foram obtidos um total de 204 caramujos, dentre esses 118 eram Biomphalaria spp., onde aproximadamente 22,88% desses caramujos liberaram cercárias. 1 Estudante de Graduação 8º. semestre do Curso de Biomedicina da CEUNIH, e-mail: brunabeatriz143@gmail.com 2 Estudante de Graduação 8º. semestre do Curso de Biomedicina da CEUNIH, e-mail: bbruna_souzza@hotmail.com 3 Estudante de Graduação 8º. semestre do Curso de Biomedicina da CEUNIH, e-mail: kellyalcant@gmail.com 4 Orientadora do trabalho. Professora do núcleo de biociências do CEUNIH, e-mail: adriana.tristao@izabelahendrix.metodista.br 2 Já na segunda coleta realizada em Contagem, foram coletados um total de 836 caramujos, sendo 730 Biomphalaria spp., e entorno de 14,11% liberaram cercárias. Foram encontradas as seguintes cercárias: cercária Spirorchiidae, cercária Granulífera, Petasiger sp., Drepanocephalus sp., Hysteromorpha sp., Apharyngostrigea sp., Riberoia sp., e Echinostomatidae sp. PALAVRAS-CHAVE: Esquistossomose, Biomphalaria, Schistosoma mansoni, Várzea das Flores. ABSTRACT A schistosomiasis mansoni (MS) is a tropical disease by the plateimminto of the class Schistosoma mansoni, which has as its intermediate host the freshwater snail of the genus Biomphalaria, and man as the ultimate host. The snail has a prominence in the participation of the life cycle of Schistosoma mansoni in its intermediate form, called cercaria. It is estimated that a total of 200 to 240 million people in the world are infected with this parasite and about 600 to 700 million exposed to the risk of infection. The main objective of this study is to carry out a survey of mollusks of the genus Biomphalaria contaminated by Schistosoma mansoni in the Lagoa Várzea das Flores, in the municipalities of Contagem and Betim, Minas Gerais. Those municipalities have vast water resources, such as the lagoon in question that supplies of 70% of the metropolitan area of Belo Horizonte. Its vegetation, fauna and lack of sanitary conditions favor the proliferation of the parasite, making it of great relevance biological and medical examination of outbreaks of the disease. The survey began with the location of environment contaminated by human feces and rich in organic matter that led to the proliferation of the parasite to be studied and its intermediate host. Then the collections and packaging were done so that the subsequent sorting and analysis. Two forms were used to analyze the snail, exposure of the snail to light to release and development of possible cercaria contained in the intermediate host or the crushing of the snail between slides. With the first collect in the municipality of Betim, a total of 204 snails were obtained, among these 118 were Biomphalaria spp., where approximately 22.88% of these Biomphalaria released cercaria. In the second collection carried out in Contagem, a total of 836 snails, being 730 Biomphalaria spp., where approximately 14.11% released cercaria. Cercaria of the following species were found: cercaria Spirochiidae, cercariae Granulifera, Petasiger sp., Drepanocephalus sp., Hysteromorpha sp., Apharyngostrigea sp., Riberoia sp., And Echinostomatidae sp KEY WORDS: Esquistossomose, Biomphalaria, Schistosoma mansoni, Várzea das Flores. 3 INTRODUÇÃO A esquistossomose mansônica (EM) é uma doença tropical causada pelo platelminto da classe trematoda Schistosoma mansoni, que tem como hospedeiro intermediário o caramujo de água doce do gênero Biomphalaria, e o homem como hospedeiro definitivo. Sua transmissão ocorre quando o homem entra em contato com águas que tenham a presença do parasito na forma de cercária que infecta o indivíduo por penetração ativa na pele ou mucosa, fazendo um caminho a princípio extravascular e, em seguida, intravascular, o que é associado à várias alterações marcantes na sua morfologia (JORDÃO et al, 2014). O verão é a estação do ano com maior índice de transmissão por possuir temperaturas elevadas, ocorrência de chuvas e dias mais longos, favorecendo a eliminação de cercárias pelos moluscos entre o período de 11 e 17 horas, devido a maior exposição solar e a frequência de banhos nestes ambientes se intensificarem, prevalecendo a presença de banhistas na faixa etária compreendida entre 15 e 20 anos, período em que também há maior eliminação de ovos nas fezes. Em áreas endêmicas os indivíduos acumulam repetidas infecções ao longo da vida com declínio da carga parasitária aos 20 anos, devido ao envelhecimento e a morte natural dos helmintos e a resistência adquirida pelos indivíduos ao longo destas reinfecções (VITORINO et al, 2012). Inicialmente a EM é uma doença assintomática, sendo caracterizada em casos sintomáticos por desânimo, indisposição para as atividades cotidianas, tonturas, cefaleia, sintomas digestivos com sensação de plenitude gástrica, epigastralgia, surtos diarreicos, disentéricos e na sua forma mais grave a hepatoesplenomegalia (NASCIMENTO, 2013). Os municípios de Contagem e Betim possuem em sua demografia recursos hídricos vastos, como a lagoa Várzea das Flores que abastece cerca de 70% da região metropolitana de Belo Horizonte, apresentando também vegetação, fauna e déficit no saneamento básico propiciando a proliferação do parasita. É uma lagoa de uso público para fins turísticos e para lazer de moradores da região pouco instruídos quanto ao risco de contaminação e disseminação do parasita (PREFEITURA CONTAGEM, 2013; 2017). Assim, é de grande importância o conhecimento da situação em que se encontra a lagoaquanto a proliferação de vetores e possível contaminação destes por Schistosoma mansoni, sendo os principais objetivos deste artigo a realização do levantamento malacológico de moluscos do gênero Biomphalaria, verificando a possível contaminação por formas evolutivas de Schistosoma mansoni e identificando o possível risco de transmissão da esquistossomose mansônica na Lagoa Várzea das Flores, nos municípios de Contagem e Betim, Minas Gerais. 4 MATERIAL E MÉTODO Local de estudo Foi realizado um levantamento malacológico do gênero Biomphalaria na Lagoa Várzea das Flores nos municípios de Contagem e Betim, MG, região metropolitana de Belo Horizonte nos meses de março e abril. As coletas foram em coordenadas geográficas marcadas por meio de GPS (Global Positioning System) em 2 locais distintos da lagoa em três pontos aleatórios. Na primeira coleta realizada em Betim, no dia 18 de março de 2019, os pontos foram: ponto 1 (19º54’35.1’’S 44°10’05.5’’W); ponto 2 (19º54’32.9’’S 44º10’02.5’’W); e ponto 3 (19º55’22.9’’S 44º09’43.2’’W). Na segunda coleta realizada em Contagem, no dia 28 de abril de 2019, os pontos foram: ponto 1 (19º53’43.4’’S 44°08’34.4’’W); ponto 2 (19º53’52.7’’S44º08’46.2’’W); e ponto 3 (19º54’01.7’’S 44º08’59.5’’W). Os pontos de coleta escolhidos (apresentados da imagem abaixo) apresentam vegetação em sua orla, rochas, presença de detritos sólidos e dejetos humanos. Figura 1. Pontos de coleta do material para o levantamento malacológico de caramujos do gênero Biomphalaria. Fonte: Google maps, 2019. 5 Coleta e transporte Após a escolha dos locais que apresentavam fácil acesso, e favorável para o desenvolvimento dos moluscos, foi usada para a coleta uma rede de mão denominada puçá, fabricada com nylon ligada a um cabo de aço (com cerca de 150 cm de comprimento), aplicando o método de varredura nos locais selecionados. O material coletado contendo moluscos, insetos, peixes e detritos orgânicos, foi armazenado em sacos plásticos identificados de acordo com cada ponto coletado, e levados para triagem e análise no Departamento de Parasitologia, ICB/UFMG. Processamento da amostra O processamento da amostra foi realizado de acordo com as Diretrizes Técnicas: programa de vigilância e controle da esquistossomose, disponibilizados pelo Ministério da Saúde. O material foi colocado em caixas separadas de acordo com os pontos de coleta e foi realizada a triagem manual e a seleção dos caramujos. Os quais foram lavados em água corrente e acondicionados em placas de poliestireno para cultura de células de 24 poços, contendo 3 ml de água isenta de cloro, e submetidos à luz artificial direta (lâmpada de 60 W) no dia seguinte durante cerca de 2 horas. Utilizando o microscópio estereoscópico avaliou a ocorrência de eliminação das cercárias. As cercárias liberadas foram fixadas com água aquecida a 70°C, em seguida foi retirada 50% da água e acrescentado formol. Foram colocadas entre lâminas e lamínulas juntamente com o corante lugol e levadas ao microscópio de luz para diferenciação das espécies de cercárias encontradas. As fotos foram tiradas com a ajuda da câmera digital Leica ICC50 HD, que estava acoplada ao microscópio Leica ICC50HD. RESULTADO E DISCUSSÃO Foram coletados no material de triagem 4 tipos de espécies de caramujo: Biomphalaria spp.; Pomacea sp.; Physa marmorata; Melanoides tuberculata; a quantidade coletada de cada gênero e o número de caramujos infectados estão descritos na tabela. Com a primeira coleta realizada no município de Betim, foram obtidos um total de 204 caramujos, dentre esses, após identificação foram separados 118 Biomphalaria spp., onde aproximadamente 22,88% desses Biomphalarias liberaram cercárias. Já na segunda coleta realizada em Contagem, foram coletados um total de 836 caramujos, que após identificação apresentou 730 Biomphalaria spp., onde aproximadamente 14,11% liberaram cercárias, 6 conforme números apresentados na tabela 1. Os demais caramujos encontrados não apresentaram liberação de cercárias. Tabela 1 - Gêneros de caramujos encontrados X número de caramujos infectados Fonte: dados da coleta Os pontos de coleta de Contagem e Betim diferem notavelmente em número de caramujos e de tipos de cercárias encontradas, algumas hipóteses foram levantadas em torno dessa disparidade. Dentre elas é possível destacar que ambos apresentavam vegetação e substrato, mas a primeira discrepância foi o número de pessoas presentes no local, seja para pesca, lazer ou por residirem no local, Contagem apresentava um maior número de pessoas em contato e fora da água da lagoa; o grau de poluição também se diferenciava entre as duas, em Contagem era possível ver sem muita procura dejetos humanos e lixo por sua orla, sendo notável também o odor fétido do local, já Betim apresentava uma orla com menor grau de poluição visível e odor mais agradável. Após a separação por espécies foi realizado o levantamento para identificação dos tipos de cercárias existentes nos moluscos do gênero Biomphalaria. Na primeira coleta realizada no município de Betim, no ponto 1 foram encontrados 6 moluscos Biomphalaria spp. infectados com cercárias Echinostomatidae, 3 infectados com cercárias do tipo Petasiger sp., e 2 cercárias granulífera. No ponto 2 foram encontrados 4 moluscos infectados com cercária Echinostomatidae e no ponto 3 foram encontrados 9 moluscos infectados com cercária Coleta 1 Coleta 2 Gênero N° de moluscos N° de infectados N° de moluscos N° de infectados Ponto 1 Biomphalaria sp. 24 11 273 50 Pomacea sp. 8 0 24 0 Physa marmorata 1 0 47 0 Melanoides tuberculata 5 0 2 0 Ponto 2 Biomphalaria sp. 26 4 263 18 Pomacea sp. 3 0 4 0 Physa marmorata 2 0 2 0 Melanoides tuberculata 4 0 14 0 Ponto 3 Biomphalaria sp. 68 12 194 35 Pomacea sp. 50 0 0 0 Physa marmorata 7 0 13 0 Melanoides tuberculata 4 0 0 0 7 Petasiger sp., 2 moluscos infectados com Echinostomatidae e 1 molusco infectado com cercária Spirorchiidae. Como mostra o gráfico 1. Gráfico1. Tipos de cercarias encontradas X número de caramujos infectados primeira coleta. Fonte: dados da coleta Com a segunda coleta, realizada em Contagem, foram obtidos no ponto 1, 22 moluscos Biomphalaria infectados com cercárias Drepanocephalus sp.; 12 infectados com cercárias do tipo Spirorchiidae; 9 com cercarias Riberoia sp.; 6 com cercarias Hysteromorpha e 1 molusco com cercaria Echinostomatidae. No ponto 2 foram encontrados 10 moluscos infectados com cercária Drepanocephalus sp.; 5 com cercaria Spirorchiidae; 1 com cercaria granulífera; 1 com cercaria Riberoia e 1 com cercaria Hysteromorpha sp. Já no ponto 3 foram encontrados 24 moluscos infectados com Drepanocephalus sp.; 7 com cercarias Spirorchiidae; 2 com cercarias Hysteromorpha sp.; 1 moluscos infectados com cercária Petasiger spp., e 1 molusco infectado com cercária Apharyngostrigea sp. Como mostra o gráfico 2. 6 4 2 3 9 2 1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 Ponto 1 Ponto 2 Ponto 3 N u m er o d e B io m p h a la ri a s in fe ct as as Tipos de cercarias Echinostomatidae Petasiger sp. Cercaria granulífera Spirorchiidae 8 Gráfico 2. Tipos de cercarias encontradas X número de caramujos infectados segunda coleta. Fonte: dados da coleta Nas duas coletas realizadas não foram encontradas cercárias da espécie Schistosoma mansoni, as espécies encontradas de cercária podem causar parasitoses em aves, peixes, mamíferos e anfíbios, não havendo relato de patologias em humanos por meio destas. Foram encontradas cercárias das seguintes espécies: cercária Spirorchiidae, cercária Granulífera, Petasiger sp., Drepanocephalus sp., Hysteromorpha sp., Apharyngostrigea sp., Riberoia sp., e Echinostomatidae sp., que estão demonstradas na figura 2.22 10 24 12 5 7 9 1 6 1 2 1 1 1 1 0 5 10 15 20 25 30 Ponto 1 Ponto 2 Ponto 3 N u m er o d e B io m p h a la ri a s in fe ct ad as Tipos de cercarias encontradas Drepanocephalus sp. Spirorchiidae Riberoia sp. Hysteromorpha Echinostomatidae Cercaria granuliíera Petasiger sp. Apharyngostrigea sp. 9 Figura 2. Cercárias encontradas em Biomphalaria spp. a. Cercária Spirorchiidae, b. Cercária Granulífera, c. Petasiger sp., d. Drepanocephalus sp., e. Hysteromorpha sp., f. Apharyngostrigea sp., g. Riberoia sp., h. Echinostomatidae. Fonte: dados da coleta. A Cercária Spirorchiidae (figura 2: a), é uma família que possui cauda bifurcada, furcas curtas e presença de membranas natatórias contendo espinhos em toda a sua superfície, com formato de U quando em repouso. Tronco caudal muito longo com feixes de estrias longitudinais. Corpo com um par de ocelos pigmentados e esféricos na região anterior. Órgão anterior ovalado. Ventosa ventral equatorial. Tem como hospedeiros os quelônios, que alojam em seu sistema circulatório. São identificados até o momento 19 gêneros e mais de 100 espécies descritas. Possivelmente devido à falta de estudos helmintológicos destes hospedeiros, não tem nenhum registro dessa espécie em quelônios de água doce no Brasil. (PINTO, 2013). A cercária Granulífera (figura 2: b), apresenta cauda simples, pertencente à família Echinostomatidae, possui como característica diferencial a presença de um par de grânulos localizados na região posterior da ventosa oral. Os adultos parasitam aves. (HERNÁNDEZ, 2018). A cercária Petasiger sp. (figura 2: c), é da família Echinostomatidae, de categoria magnacauda, que apresenta cauda simples, comprida, com movimento em S. Corpo ovalado, com colar cefálico contendo 19 espinhos, distribuídos em 4 espinhos angulares em cada lado e 11 em fileira única. Possui ventosa oral subterminal, ventral e equatorial. Faringe muscular pequena, oval, com coloração amarelo-amarronzada em seu interior. Os peixes são os segundos hospedeiros intermediários que são atraídos pelo o formato em S da larva ocorrendo a ingestão, 10 que após serem ingeridos formam metacercárias que aderem na cavidade oral e esôfago dos peixes. (PINTO, 2013). A cercária Drepanocephalus sp. (figura 2: d) apresenta magnacauda, pertencente à família Echinostomatidae, possui 27 espinhos no colar, com os 4 angulares maiores, foram encontradas em peixes. A cercária Hysteromorpha sp. (figura 2: e) é do tipo cercariano Estrigeocercária, da família Diplostomidae. Ela apresenta corpo com dois pares de glândulas de penetração, um par lateral e outro anterior à ventosa ventral, cauda bifurcada e furcas longas. Possui também faringe muscular, esôfago longo que se bifurca anteriormente à ventosa ventral. O parasita fica curvado lateralmente em forma de gancho quando está em repouso. Os peixes são hospedeiros intermediários, que apresentam com frequência a doença dos pontos pretos que geram graves danos, deixando os peixes com aspecto horrível. (PINTO, 2013). A Apharyngostrigea sp. (figura 2: f) é do tipo cercariano Estrigeocercária. Possui tronco caudal alargado ou globoso e transparente, cauda bifurcada e corpo coberto por pequenos espinhos. Ventosa oral trapezoide, faringe muscular conspícua. Ventosa ventral equatorial, com coroa de pequenos espinhos em seu interior. Apresentam a forma de metacercárias em peixes, sendo os adultos parasitos intestinais de aves aquáticas. (PINTO, 2013). Riberoia sp. (figura 2: g) é o tipo cercariano Gimnocéfala, possui cauda simples, corpo espinhoso. Ventosa oral subterminal e ventral equatorial com margens apresentando membrana pregueada. Faringe muscular. O esôfago se bifurca na região anterior à ventosa ventral, originando cecos que se alongam até a porção posterior do corpo. São parasitas intestinais de aves e mamíferos, apontado em alguns estudos sua presença como metacercárias em peixes e anfíbios, tendo participação na ocorrência de morte e malformação em anfíbios. (PINTO, 2013). A cercária da família Echinostomatidae (figura 2: h), não foi possível identificar até o nível de gênero por se tratar de uma cercária desconhecida, mesmo assim é apresentada e que são necessários futuros estudos para realizar sua identificação. A notificação dos casos de esquistossomose no estado de Minas Gerais é realizada pelo Sistema de Informação de Agravos de Notificação (SINAN) e aponta que houve um total de 1.939 casos confirmados no período de 2017 no estado de Minas Gerais. Segundo o SINAN os resultados de casos positivos nos municípios em que foi realizada a coleta dos caramujos demonstraram que Betim totalizou 50 casos positivos e Contagem 13 casos positivos, ambos no ano de 2017, destacando ser a data atualizada no site. Sendo, o Schistosoma mansoni o parasita de maior interesse médico para estudo, da qual as espécies hospedeiras intermediárias são Biomphalaria glabrata, Biomphalaria straminea, Biomphalaria tenagophila e potenciais Biomphalaria peregrina e Biomphalaria amazonica. 11 Existem outros trematódeos parasitas não humanos que completam seus ciclos em moluscos de gênero Biomphalaria. (SOUZA et al, 1998). Com base nos casos confirmados notificados e na represa estudada, evidenciam que a instalação e a continuidade das doenças endêmicas estão associadas ao processo de destruição ambiental causada pela presença humana (SOUZA et al, 2006). A lagoa apresenta um bom criatório para os caramujos, de fácil acesso a população, que aproveitam esse lugar para ter um momento de lazer, como nadar, pescar e realizar passeios de lancha e jet ski, mostrando o grande potencial de transmissão da esquistossomose. CONSIDERAÇÕES FINAIS Apesar dos municípios em que foi realizado o levantamento malacológico encontrarem- se numa região de risco para a ocorrência esquistossomose, a prevalência de cercária do Schistosoma mansoni nos caramujos foi um resultado negativo para a amostragem recolhida. Deixando em aberto a necessidade de realizar mais coletas que possa abranger uma área maior da lagoa em períodos variados do ano, não deixando de ser uma preocupação para a saúde pública, uma vez que a área em questão possui todos os componentes necessários para a proliferação deste parasito, como presença de dejetos humanos, vegetação em sua orla, lixos sólidos e seu hospedeiro intermediário. Foram encontrados 8 tipos de cercárias que não parasitam o homem, embora a cercária da família Echinostomatidae se trata de uma cercária desconhecida mostrando a necessidade e interesse de futuros estudos para realizar sua identificação. REFERÊNCIAS BRASIL. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Departamento de Vigilância Epidemiológica. Vigilância e controle de moluscos de importância epidemiológica: diretrizes técnicas: Programa de Vigilância e Controle da Esquistossomose (PCE). 2. ed. Brasília :Ministério da Saúde, 2008. 178 p. GOOGLE, Maps. 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Disponível em:<https://periodicos.set.edu.br/index. php/fitsbiosaude/article/view/ 1785> Acesso em: 06 de out. 2018. NASCIMENTO, Gilmara Lima. Formas graves da esquistossomose mansoni: carga epidemiológica e custos no Brasil em 2010. 73 f., il. Dissertação (Mestrado em Medicina Tropical)—Universidade de Brasília, Brasília, 2013. Disponível em:<http://repositorio.unb. br/handle/10482/13499>. Acesso em: 06 out. 2018. PINTO, Hudson Alves. Biologia e taxonomia de trematódeos transmitidos por moluscos dulciaquícolas na represa da Pampulha, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil, 299 f.: il.; 29,5 cm. Tese (doutorado) Universidade Federal de Minas Gerais, Instituto de Ciências Biológicas.Disponível em: <http://www.bibliotecadigital.ufmg.br/dspace/handle/1843/ BUBD-9EFHCC 2013>. Acesso em: 09 mai. 2019. PREFEITURA MUNICIPAL DE CONTAGEM. Plano municipal de saneamento básico de Contagem. Contagem, fev.2013. Disponível em:<http://www.contagem.mg.gov.br /arquivos/legislacao/pmsb-28-02-2013.pdf>. 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