Níquel no sistema solo-planta - IPNI

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10 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
PAPEL FISIOLÓGICO DO NÍQUEL:
ESSENCIALIDADE E TOXIDEZ EM PLANTAS
André Rodrigues dos Reis1
Bruna Wurr Rodak2
1 Professor Assistente Doutor do Curso de Engenharia de Biossistemas, Universidade Estadual Paulista-UNESP, Campus de Tupã, SP; email: 
andrereis@tupa.unesp.br
2 Doutoranda em Ciências do Solo, Universidade Federal de Lavras, Lavras, MG.
3 Doutorando em Irrigação e Drenagem, Faculdade de Ciências Agronômicas, Universidade Estadual Paulista-UNESP, Campus de Botucatu, SP.
4 Professor Assistente Doutor do Curso de Agronomia, Universidade Federal do Mato Grosso, Barra do Garças, MT.
Abreviações: ASE = área superficial específica; B = boro; CTC = capacidade de troca catiônica; Ca = cálcio; Co = cobalto; Cu = cobre; Fe = ferro; 
GSH = glutationa; GSSG = glutationa dissulfeto; Mg = magnésio; Mn = manganês; MOS = matéria orgânica do solo; MS = matéria seca; N = nitrogênio; 
NADPH = nicotiamida-adenina-dinucleótido-fosfato; Ni = níquel; P = fósforo; SiBCS = Sistema Brasileiro de Classificação dos Solos; Zn = zinco.
Fernando Ferrari Putti3
Milton Ferreira de Moraes4
NÍQUEL NO SOLO
O metal de transição níquel (Ni) é o vigésimo terceiro elemento mais abundante na crostra terrestre, com teor médio de 20 mg kg-1. A concentração total 
de Ni nos solos varia de 4 a 2.000 mg kg-1, com valor médio de 
29 mg kg-1 (KABATA-PENDIAS e PENDIAS, 2011). Entretanto, 
solos derivados de rochas ultramáficas, ricas em minerais do grupo 
serpentina, podem apresentar concentrações de até 7.100 mg kg-1 
(BROOKS, 1987). Em pesquisas sobre o teor Ni em solos naturais 
de várias partes do mundo, Massoura et al. (2006) observaram teores 
altos, variando de 500 a 12.000 mg kg-1, em amostras de material 
geológico derivado de serpentina e peridotito, ambos constituintes 
de rochas ultramáficas.
Levantamentos dos teores totais em solos brasileiros ainda 
são escassos, sendo quantificados valores variando de < 0,014 a 
1.167,52 mg kg-1 de Ni (ROVERS; CAMARGO; VALADARES, 
1983; MINEROPAR, 2005a, 2005b; LICHT et al., 2006; MELO 
et al., 2007; CAIRES, 2009; BIONDI, 2010; PAYE et al., 2010; 
SANTOS, 2011; BUSCHLE, 2013). Entretanto, Reeves et al. (2007) 
verificaram, em amostras de solos ultramáficos da região central 
de Goiás, principalmente no município de Niquelândia, valores 
extremamente elevados, de 618 a 14.390 mg kg-1.
Os teores de Ni nos solos apresentam elevada variabilidade 
e são altamente dependentes da composição do material de origem, 
com destaque, de maneira geral, para as classes Cambissolos e 
Calcisols (calcários, sem correspondência no Sistema Brasileiro 
de Classificação dos Solos – SiBCS).
Os teores disponíveis correspondem a 0,001% dos teores totais 
(UREN, 1992), na maior parte das vezes, segundo Vanselow (1966), 
com teores abaixo de 1 mg dm-3 de Ni. Em solos brasileiros, estudos 
isolados na Bahia, Goiás, Maranhão, Mato Grosso, Rio Grande do 
Sul e São Paulo mostraram teores disponíveis variando de < 0,013 a 
1,4 mg dm-3, extraídos em DTPA, < 0,1 a 0,27 mg dm-3, em Mehlich-1, 
e teor médio de 0,35 mg dm-3, em Mehlich-3 (ROVERS; CAMARGO; 
VALADARES, 1983; MELO et al., 2007; RODAK, 2014). O estado 
no qual os estudos estão mais adiantados em relação à disponibilidade 
de Ni é o Paraná, onde amostras do horizonte B de toda extensão 
do estado foram analisadas (Tabela 1), constatando-se teores de 
< 0,013 a 0,19 e < 0,1 a 0,54 mg dm-3 em DTPA e Mehlich-1, respec-
tivamente (RODAK, 2014). Amostras superficiais de solos naturais e 
Tabela 1. Teores disponíveis de níquel obtidos com os extratores DTPA e Mehlich-1 em solos naturais e agrícolas do estado do Paraná.
Localização Profundidade(cm)
DTPA Mehlich-1
Solo1Médio Variação Médio Variação
Mínimo Máximo Mínimo Máximo
 - - - - - - - - - - - - - - - - - - - (mg dm-3) - - - - - - - - - - - - - - - - - - - 
Paraná Horizonte B 0,035 < 0,013 0,19 0,14 < 0,1 0,54 -
Ampére 0-20 0,74 - - 1,33 - - Latossolo Vermelho distroférrico típico
Diamante do Sul 0-20 0,65 - - 1,1 - - Neossolo Regolítico eutrófico típico
Iporã 0-20 - < 0,013 0,13 - < 0,1 0,24 Latossolo Vermelho distrófico típico
Londrina 0-20 0,45 - - 0,75 - - Latossolo Vermelho distroférrico típico
Palotina 0-20 - 0,15 0,16 - 0,33 0,37 Latossolo Vermelho Eutroférrico típico
Paranavaí 0-20 0,11 - - 0,2 - - Argissolo Vermelho distrófico latossólico
Ponta Grossa 0-20 0,08 - - 0,11 - - Cambissolo Háplico alumínico típico
Umuarama 0-20 0,09 - - 0,15 - - Argissolo Vermelho distrófico arênico
1 Embrapa Solos (2006).
Fonte: Adaptada de Rodak (2014).
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 11
agrícolas em áreas pontuais do Paraná também foram estudadas e os 
teores variaram de < 0,013 a 0,74 e < 0,1 a 1,33 mg dm-3 em DTPA 
e Mehlich-1, respectivamente (RODAK, 2014). Ressalta-se que os 
maiores teores, para ambos os extratores, ocorreram em solos deri-
vados de derrames de rochas basálticas, que são rochas ultrabásicas 
ricas em Ni, evidenciando, mais uma vez, a relação direta com o 
material de origem. 
Diversos fatores podem afetar os teores de Ni disponíveis 
no solo, como classe textural, matéria orgânica do solo (MOS), 
óxidos de ferro (Fe) e manganês (Mn), pH, reações de complexa-
ção e competições pelos sítios de adsorção (KABATA-PENDIAS 
e PENDIAS, 2011).
De maneira geral, os horizontes superficiais do solo apre-
sentam maior disponibilidade de Ni, fato que ocorre, em parte, 
devido à presença de MOS, a qual forma complexos estáveis e 
solúveis com o elemento (UREN, 1992). Entretanto, o conteúdo 
de Ni na MOS é considerado baixo. Estudos de Cheshire et al. 
(1977) com metais-traço, entre eles o Ni, constataram que ape-
nas 0,59 mg kg-1 e 0,57 mg kg-1 do total de 35 mg kg-1 de Ni no 
solo encontrava-se na fração de ácidos húmicos e fúlvicos, o que 
representa apenas 1,7% e 1,6% dos teores totais, respectivamente, 
ou seja, valores inferiores a 4%. Ressalta-se que o papel da MOS é 
mais efetivo quando são efetuadas aplicações de resíduos ao solo, 
como lodo de esgoto – material rico em metais pesados, incluindo 
Ni (SAUVé; HENDERSHOT; ALLEN, 2000; SMITH, 2009). 
Os teores totais de Ni, por outro lado, não apresentam com-
portamento definido em profundidade, podendo diminuir, aumentar, 
manter-se ou mesmo variar. Rovers et al. (1983) sugerem que tais 
teores acompanham as variações dos teores de Fe no perfil.
A classe textural do solo é fator importante no comportamento 
do Ni, pois os teores de argila se relacionam positivamente com os de 
Ni, porém, a relação é negativa com a fração areia. As partículas mais 
finas têm concentrações mais altas de Ni devido à maior área superficial 
específica (ASE) e maior quantidade de cargas negativas na superfície, 
ou seja, maior capacidade de troca catiônica (CTC) (BETTINELLI 
et al., 2000; SENWO e TAzISONG, 2004; CARIDAD-CANCELA; 
PAz-GONzÁLEz; ABREU, 2005; RAjAIE et al., 2008). Portanto, 
o aumento do teor de Ni com a diminuição do diâmetro das frações 
do solo indica que o comportamento desse nutriente é governado por 
processos de adsorção, principalmente com os óxidos de Fe e Mn, 
que apresentam alta capacidade de reter o Ni (MASSOURA et al., 
2006; HARMSEN, 2007; QUANTIN et al., 2008; RAJAIE; KARI-
MIAN; YASREBI, 2008; ALVES et al., 2011). Desse modo, o Ni 
no solo encontra-se principalmente na forma mineral, o que explica, 
provavelmente, sua baixa mobilidade e disponibilidade.
Entretanto, o fator que mais afeta o comportamento do Ni 
no solo é o pH, pois são variáveis inversamente proporcionais. Tra-
balho de Siebielec e Chaney (2006) constatou redução dos teores 
disponíveis de Ni, ou seja, maior adsorção, com o aumento do pH, 
com reduções drásticas da disponibilidade do elemento em pH acima 
de 6,5. Em estudo semelhante, Ponizovsky et al. (2008) analisaram 
dez solos ácidos da União Européia, com pH na faixa de 3,6 a 6,7, 
e verificaram que a disponibilidade de Ni foi menor em maiores 
valores de pH, com deslocamento de cálcio (Ca), magnésio (Mg) e 
sódio (Na) para a soluçãoem proporções semelhantes à da adsorção 
de Ni. Ressalta-se que o aumento dos teores disponíveis de Ni em 
decorrência da redução do pH ou da influência de outros fatores, como 
por exemplo a adubação, pode levar a uma competição direta pelos 
sítios de reação do solo com outros cátions, principalmente Fe, cobre 
(Cu) e zinco (zn), que apresentam similaridades químicas com o Ni, 
como valência e raio iônico hidratado (UREN, 1992).
NÍQUEL NA PLANTA
A primeira constatação da essencialidade do Ni para os seres 
vivos foi realizada por Dixon et al. (1975), quando demonstraram 
que a enzima urease apresentava dois átomos de Ni na sua com-
posição estrutural. A essencialidade do Ni nas plantas superiores 
foi evidenciada por Eskew, Welch e Cary (1983), cultivando soja 
(Glycine max L. Merrill) em solução nutritiva, a qual apresentou 
necrose na extremidade dos folíolos devido ao acúmulo de ureia em 
concentrações tóxicas, consequência da baixa atividade da urease 
decorrente da deficiência de Ni (Figura 1). Trabalhos posteriores 
de Eskew, Welch e Norvell (1984) e Brown, Welch e Cary (1987), 
com feijão (Vigna unguiculata L.) e cevada (Hordeum vulgare L.), 
confirmaram a essencialidade do Ni, e ele foi inserido na lista de 
micronutrientes após os pesquisadores verificarem que as sementes 
das plantas de cevada cultivadas em solução nutritiva com ausência 
de Ni, após três gerações, eram inviáveis e não germinavam adequa-
damente. Posteriormente, outras funções do Ni nas plantas também 
foram constatadas: na produção de etileno (SMITH e WOOD-
BURN, 1984), na resistência das plantas a doenças (GRAHAM, 
WELCH, WALKER, 1985), na germinação de sementes (BROWN; 
WELCH; CARY, 1987), como componente estrutural da enzima 
hidrogenase (EVANS et al., 1987) e na conservação pós-colheita 
de frutos (ZHENG et al., 2006).
Figura 1. Sintomatologia de deficiência de níquel em trifólios de soja 
(Glycine max L. Merrill) cultivadas em condições controladas.
Fonte: Eskew et al. (1983).
O Ni é absorvido pelas plantas preferencialmente como 
cátion divalente (Ni2+), também sendo absorvido na forma de 
quelatos com compostos orgânicos e metalóforos. Ressalta-se que 
o mecanismo de contato preferencial desse micronutriente com o 
sistema radicular ainda não foi elucidado. Após entrar em contato 
com o sistema radicular, o Ni é absorvido, principalmente, por 
processo ativo, em canais não específicos, bem como por difusão 
passiva (YUSUF et al., 2011). A forma e o processo de absorção 
predominante depende dos teores de Ni no solo e, sobretudo, do 
efeito do pH sobre sua disponibilidade. Por exemplo, plantas de 
Lathyrus sativus L. absorveram maior quantidade de Ni até pH 5,0, 
e à medida que os valores de pH foram aumentando ocorreu redução 
da absorção, principalmente com valores ≥ 8,0 (PANDAA et al., 
2007). Kabata-Pendias e Pendias (2011) mostraram claramente 
esse comportamento em estudos realizados com diferentes espécies 
vegetais (Figura 2). Yusuf et al. (2011) observaram que a absorção 
de Ni também pode ocorrer pelas folhas, quando radioisótopos de 
63Ni foram aplicados em folhas de girassol (Helianthus annus L.) e 
 12 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
Figura 3. Distribuição do níquel nas plantas. Mais de 50% do elemento 
ficam retidos nas raízes e 80% do total retido na raiz ficam 
localizados no cilindro vascular. O níquel no caule e nas folhas 
encontra-se principalmente nos vacúolos, paredes celulares 
e tricomas epidermais associados a quelantes, tais como: ni-
cotianamina (NA), histidina (His), citrato, ácidos orgânicos e 
proteínas com várias funções importantes, incluindo permeases, 
metalotioneinas (MT), metalochaperonas e proteínas YS1-like 
(YSLs).
Abreviações na figura: parede celular (CW), cloroplastos (Chl), 
córtex (Co), citoplasma (Cp), endoderme (En), tricoma epitelial 
(Ep), epiderme abaxial (LEp), núcleo (N), parênquima paliçádico 
(PP), floema (P), feixes vasculares (Pi), raízes pelíferas (Rh), 
parênquima esponjoso (SP), epiderme adaxial (UEp), vacúolos 
(Va), cilindro vascular (VC), xilema (X).
Fonte: Chen, Huang e Liu (2009).
Ni2+
Quelante
Folha
Raiz
aproximadamente 36% do elemento foi translocado para os demais 
órgãos. Tendência similar foi observada também em folhas de aveia 
(Avena sativa L.), soja e tomate (Lycopersicon lycopersicum L.) 
pulverizadas com solução de sais de Ni.
Após a absorção, o Ni é transportado no xilema na forma 
iônica, em decorrência da transpiração das plantas, sendo o trans-
porte facilitado com a formação de quelatos com ácidos orgânicos, 
tais como citrato, malato e peptídios (WHITE, 2012), bem como 
com aminoácidos, com destaque para a histidina (KRAMER et al., 
1996), resultando em maior mobilidade do elemento no xilema 
(WHITE, 2012). Sem a formação de quelatos, o movimento do Ni 
é severamente retardado devido à elevada CTC na parede celular 
do xilema. O mecanismo de absorção e redistribuição de Ni nas 
plantas está ilustrado na Figura 3. 
Em estudos iniciais, o Ni foi considerado um elemento imó-
vel ou parcialmente móvel no floema, porém, Cataldo, Garland, Wil-
dung (1978), estudando o comportamento do Ni em plantas de soja, 
constataram que o micronutriente apresentava elevada mobilidade 
ao verificar que, no estádio de senescência, aproximadamente 70% 
do Ni presente nas folhas tinham sido remobilizados para as semen-
tes. Em estudo similar com plantas de trigo (Triticum aestivum L.), 
Page e Feller (2005) observaram que, após a absorção, o Ni diminuiu 
rapidamente nas partes mais velhas das raízes, redistribuindo-se para 
as partes recém-formadas do sistema radicular e, posteriormente, 
acumulou-se temporariamente nas folhas em desenvolvimento. 
Estes estudos sugerem que o Ni é redistribuído, ou seja, apresenta 
alta mobilidade no tecido vegetal, com tendência a acumular-se nos 
órgãos em desenvolvimento, bem como nas sementes.
Figura 2. Teores de níquel em plantas em função dos teores no solo. (a) folhas 
de Alyssum sp., acumuladora de Ni; (b) folhas de A. montanum, 
não acumuladora de Ni; (c) folhas de trigo (Triticum aestivum L.); 
(d) grãos de cevada (Hordeum vulgare L.); (e) raízes de cenoura 
(Daucus carota L.); (f) raízes de rabanete (Raphanus sativus L.). 
Influência do pH do solo sobre os teores de Ni em (g) grãos de 
aveia (Avena sativa L.). (*Os teores no solo, folhas e raízes são 
dados em potência de dez).
Fonte: Adaptada de Kabata-Pendias e Pendias (2011).
*
*
Plantas cultivadas em solos não contaminados apresentaram 
teores foliares que variam entre 0,05 e 5 mg kg-1 de Ni (BROOKS, 
1980; WELCH, 1981). Teores adequados para o suprimento das plan-
tas variam de 0,01 a 10 mg kg-1 (GERENDÁS et al., 1999; BROWN; 
WELCH; CARY, 1987), apresentando grande amplitude de variação 
se comparados aos demais nutrientes essenciais. Essas variações 
estão relacionadas, principalmente, com as diferenças na absorção, 
transporte e redistribuição de Ni entre espécies vegetais ou mesmo 
entre genótipos/cultivares (REBAFKA; SCHULz; MARSCHNER, 
1990), bem como com os teores disponíveis no solo. Os teores ade-
quados para germinação de sementes de cevada, e que proporcionam 
melhor desenvolvimento de aveia, cevada, trigo, tomate, arroz (Oryza 
sativa L.) e abobrinha (Cucurbita pepo L.), são de aproximadamente 
100 ng g-1 MS (BROWN; WELCH; CARY, 1987; GERENDAS e 
SATTELMACHER, 1997). Na Tabela 2 é apresentado um resumo 
dos estudos sobre o teores de Ni nas plantas cultivadas.
Há espécies, entretanto, que toleram níveis excepcional-
mente altos de Ni no substrato e no tecido, sem que ocorra toxidez 
– as hiperacumuladoras. Estima-se que um grande número de 
plantas, aproximadamente 317 taxons e 37 famílias, com destaque 
para os gêneros botânicos Alyssum e Thlaspi (Brassicaceae), pode 
acumular teores maiores que 1.000 mg kg-1 de Ni na matéria seca 
(MS) (KUPPER et al., 2001; POLLARD et al., 2002). Entre as 
plantas estudadas em solos ricos em Ni na região central de Goiás, 
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/201413
principalmente do município de Niquelândia, verificou-se cerca de 
40 espécies hiperacumuladoras, apresentando teores entre 7 e 
10.610 mg kg-1 de MS (REEVES et al., 2007). Teores foliares 
excessivos/tóxicos ocorrem geralmente entre 10 e 50 mg kg-1 de 
Ni para espécies não acumuladoras (WELCH, 1981).
SINTOMATOLOGIA DA DEFICIÊNCIA E TOXIDEZ 
DE NÍQUEL EM PLANTAS
Sintomas foliares e dossel da planta
Os sintomas peculiares da deficiência de Ni nas folhas 
de pecã (Carya illinoinensis) e de algumas outras plantas são 
denominados vulgarmente “orelha-de-rato”, pois a ponta das 
folhas novas apresentam manchas escuras em formato 
arredondado, o que lhes confere um aspecto parecido 
com o da orelha de um rato (WOOD; REILLY; NYE-
zEPIR, 2004a; 2004b; 2006) (Figura 4), entretanto, a 
deficiência em condições de cultivo a campo, até o pre-
sente momento, foram relatadas apenas para duas espécies 
vegetais: pecã (WOOD; REILLY; NYEzEPIR, 2006) e 
Betula nigra (RUTER, 2005). Vários trabalhos descrevem 
o sintoma de deficiência de Ni como a formação da orelha 
de rato das folhas, mas outros sintomas morfológicos ainda 
são desconhecidos (WORLEY, 1979; GRAUKE; MORRIS; 
KOWALCzUK, 1983; WOOD e REILLY, 2007).
Wood, Reilly e Nyezepir (2004a, 2004b, 2006) 
iden tificaram pela primeira vez a deficiência de Ni em 
condições de campo nos pomares de pecã dos Estados 
Unidos. Em trabalhos posteriores foram verificadas res-
postas visíveis das plantas ao fornecimento de Ni, quando 
os teores disponíveis no solo eram de 0,2 e 0,7 mg dm-3 
(Figura 5). Segundo os autores, condições do solo como baixo 
teor disponível de Ni, excesso de fósforo (P), Cu e zn, estiagens 
prolongadas, pH do solo acima de 6,5, doses excessivas ou tardias 
de nitrogênio (N), calagem excessiva e presença de nematoides 
podem afetar a disponibilidade de Ni e provocar deficiência. Os 
sintomas em Betula nigra foram semelhantes aos verificados em 
plantas de pecã, nas quais os caules apresentavam entrenós mais 
curtos, com folhas pequenas, enrugadas, em alguns casos com 
coloração verde-escuro, em formato arredondado e com margens 
necróticas (RUTER, 2005).
Estudando o efeito do Ni sobre o metabolismo do N, em 
solução nutritiva, Khoshgoftarmanesh, Hosseinib e Afyunia (2011) 
verificaram necrose nas extremidades das folhas de alface (Lactuca 
sativa L.). De acordo com os autores, os sintomas são devido ao 
acúmulo de ureia no tecido vegetal, decorrente da deficiência de Ni.
Basicamente, os principais sintomas visuais da deficiência 
de Ni são:
1) Clorose 
O sintoma inicial da deficiência de Ni é a palidez ou amare-
lecimento das folhas durante o crescimento foliar ou crescimento 
precoce do dossel das plantas. Essa clorose pálida tende a ser 
uniforme na folha. Esse sintoma visual de clorose não é um bom 
parâmetro para avaliar a deficiência de Ni, pois a deficiência de 
outros nutrientes, como enxofre e ferro, também causa clorose foliar. 
Figura 5. À direita, sintomatologia da deficiência de níquel em galhos 
de pecã (Carya illinoinensis); à esquerda, galhos submetidos a 
uma aplicação de 100 mg L-1 de sulfato de Ni (NiSO4.6H2O), 
via foliar, sem sintomas de deficiência.
Fonte: Wood, Reilly e Nyezepir (2004a; 2004b).
Tabela 2. Teores de níquel em plantas alimentícias cultivadas.
Planta Variação Média
 - - - - - (mg kg-1) - - - - -
Soja (Glycine max L. Merrill), folhas 0,08-0,62 -
Soja, grãos 0,39-2,09 -
Trigo (Triticum aestivum L.), grãos 0,17-0,67 0,34
Cevada (Hordeum vulgare L.), grãos 0,10-0,67 0,41
Aveia (Avena sativa L.), grãos 0,20-8,0 1,28
Ervilha (Pisum sativum L.) e 
feijão (Phaseolus vulgaris L.), sementes
0,2-0,25 -
Couve (Brassica oleracea L.), folhas 0,6-3,3 1,03
Cenoura (Daucus carota L.), raízes 0,26-0,98 -
Cebola (Allium cepa L.), bulbos 0,59-0,4 -
Tomate (Lycopersicon lycopersicum L.), 
frutos
0,43-0,48 -
Pepino (Cucumis sativus L.), frutos 1,3-2,0 -
Batata (Solanum tuberosum L.), tubérculos 0,29-1,0 -
Maça (Pyrus malus L.), frutos - 0,06
Laranja (Citrus sinensis L. Osbeck), frutos - 0,39
Avelã (Corylus avellana L.) e pecã (Carya 
illinoinensis), frutos
1,6-1,7 -
Cacau (Theobroma cacao L.), em pó 5-10 -
Fonte: Adaptada de Kabata-Pendias e Pendias (2011).
Figura 4. Sintomatologia da deficiência de níquel em pecã (Carya illinoinensis) 
cultivada em condições de campo na Costa do Golfo e nas Planícies 
Costeiras dos estados da Georgia e Flórida (Estados Unidos), denomi-
nada, popularmente, orelha-de-rato.
Fonte: Wood, Reilly e Nyezepir (2006). 
 14 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
2) Redução do tamanho e formato alterado da folha 
O indicador visual mais claro e apurado para detectar a 
deficiência de Ni nas folhas são a redução do tamanho foliar e 
o embotamento das pontas das folhas ou folíolos (Figura 4). A 
intensidade do embotamento da ponta das folhas ou folíolos varia 
de acordo com a intensidade da severidade da deficiência de Ni. 
O ápice foliar apresenta característica morfológica obtusa. 
Em folhas de pecã, a região apical de folhas normais com formato 
agudo torna-se obtusa (Figura 4). Esse embotamento abrupto da 
região apical de folhas ou folíolos (geralmente folhas fisiologi-
camente mais velhas) em certos ramos pode ocorrer de maneira 
uniforme no dossel das plantas. Em casos claros de deficiência 
severa de Ni, em condições de campo, o aparecimento da orelha- 
de-rato ocorre mais frequentemente no topo do dossel. No campo 
experimental do Departamento de Agronomia, nos Estados Uni-
dos, teores foliares de pecã abaixo de 0,85 mg kg-1 promoveram 
disfunção morfológica e acarretaram na formação da orelha-de-rato 
(NYCzEPIR; WOOD; REILLY, 2006).
A redução da superfície foliar diminui proporcionalmente 
com o aumento da deficiência foliar de Ni. Essa redução varia entre 
10% e 75% em árvores adultas. Essas folhas deficientes tendem a 
aumentar no topo do dossel das plantas (WOOD e REILLY, 2007). 
3) Região verde-escuro nas pontas foliares
Folhas deficientes em Ni apresentam região verde-escuro 
na parte apical da folha, como demonstrado na Figura 4. Essa 
característica é muito comum aparecer após poucas semanas da 
emissão das folhas ou folíolos, o que torna muito claro o sintoma 
visual característico da deficiência de Ni.
4) Necrose apical foliar
A deficiência severa de Ni provoca necrose na região apical 
das folhas, como ilustrado na Figura 4. A região necrosada da folha 
tende a aumentar com a idade e a proporção da deficiência. Aparen-
temente, a região das células mortas é consequência do acúmulo de 
ureia (ácidos láctico e oxálicos), devido à baixa atividade da enzima 
urease. A deficiência de Ni é mais pronunciada na região meriste-
mática ou nas regiões de crescimento da folha. Essas características 
são excelentes indicadoras da deficiência de Ni nas plantas. 
5) Curvatura e enrugamento da região apical foliar
A região de expansão celular nas margens foliares é redu-
zida ao ponto de curvar e aparecer o enrugamento da região apical 
(Figura 4). Folhas afetadas são mais finas e flexíveis e tendem ser 
quebradiças. Esse sintoma também é um bom indicador da defi-
ciência de Ni em plantas lenhosas.
6) Ausência do desenvolvimento laminar
Em folhas ou folíolos severamente deficientes, o desenvol-
vimento laminar é completamente interrompido e apresenta arranjo 
vascular reduzido e desprovido de lâminas internervais. Em casos 
extremos, a área foliar pode ser extremamente reduzida ou nula e 
isso ocorre principalmente nos primeiros anos de implantação da 
cultura. Essa redução foliar ocorre concomitantemente com o alon-
gamento anormal e afinamento das gemas. Ambas as características 
são bons indicadores da deficiência de Ni. 
A HISTÓRIA DA ORELHA-DE-RATO E A RELAÇÃO 
COM A DEFICIÊNCIA DE NÍQUEL EM PLANTAS
O primeiro relato da orelha-de-rato foi feito por Marz (1918). 
Inicialmente, foi encontrada em árvores de quintais e viveiros na 
Flórida, Mississipi e na Georgia. Na época, a desordem morfoló-
gica foi atribuída a injúrias dofrio e alguns anos depois atribuída a 
doenças provocadas por patógenos (DEMARE, 1926). Na década 
de 1930, a orelha-de-rato foi observada em pomares de pecã e 
Gammon e Sharpe (1956) suspeitavam que o problema era causado 
por deficiência de Mn, no entanto, aplicações via solo ou foliar de 
elemento não erradicaram a orelha-de-rato. 
Durante a formação de pomares de pecã na Costa do Golfo 
na Georgia, a severidade da orelha-de-rato era tão grande que muitas 
plantas morreram (WOOD; REILLY; NYEzEPIR, 2004a). Muitas 
plantas foram replantadas e mesmo assim morreram, o que provocou 
um problema econômico na época. A sintomatologia descrita por 
Wood, Reilly e Nyezepir (2004a) indicava a deficiência de algum 
micronutriente ou o desbalanceamento entre os micronutrientes 
como a causa principal da orelha-de-rato. Aplicações de Cu durante 
o transplantio corrigiam os sintomas de orelha-de-rato de um ano 
agrícola para o outro, mas os mesmos sintomas apareciam no ano 
seguinte. Aplicações foliares de Cu não tinha nenhum efeito sobre 
os sintomas da orelha-de-rato (WOOD; REILLY; NYEzEPIR, 
2004b). Wood, Reilly e Nyezepir (2004a) também observaram 
uma forte correlação entre Cu e zn na incidência da severidade da 
orelha-de-rato. Cátions divalentes, como zn, Cu e Ni, presentes 
na solução do solo, usam o mesmo canal de íons para entrada no 
sistema radicular de plantas (KOCHIAN, 1991), o que acarretou 
a ideia da possibilidade da orelha-de-rato estar relacionada ao Ni. 
Finalmente, em 2004, a equipe do Dr. Bruce Wood relatou que a 
principal causa da orelha-de-rato em pecã era a deficiência de Ni 
(WOOD; REILLY; NYEzEPIR, 2004c). Pulverizações foliares 
com 100 mg L-1 (na forma de NiSO4.6H2O) foram suficientes para 
erradicar a orelha-de-rato (Figura 5). Após a aplicação de Ni, as 
folhas de pecã voltaram a se desenvolver normalmente. De acordo 
com os autores, a aplicação foliar de Ni não apresentou fitotoxici-
dade visual nas folhas. O Ni absorvido pelas folhas foi acumulado 
em regiões de reserva da planta e posteriormente translocado para 
regiões dormentes, brotos e meristemas apicais. A quantidade de 
Ni translocado na planta foi suficiente para corrigir os sintomas de 
deficiência e eliminar a orelha-de-rato.
Wood, Reilly e Nyezepir (2004a) submeteram uma planta de 
pecã com sintomas de deficiência de Ni nos galhos a uma aplicação 
de 100 mg L-1 de sulfato de Ni (NiSO4.6H2O) via foliar, em condições 
de campo. Nas folhas que receberam pulverização com solução de 
Ni, o teor do elemento era de aproximadamente 7 mg kg-1, compa-
rado a 0,5 mg kg-1 nas folhas controle, as quais exibiam o sintoma 
de deficiência de Ni ou orelha-de-rato (Tabela 3). Em outras árvores 
do pomar que não apresentavam orelha-de-rato o teor foliar médio 
de Ni era de aproximadamente 4 mg kg-1. Aparentemente, houve o 
efeito da época de aplicação do Ni nas folhas de pecã. O teor foliar 
de Ni nas folhas tratadas durante a primavera (julho) era quase quatro 
vezes maior (26 mg kg-1) em relação ao das plantas que receberam 
pulverização de Ni no outono.
TOXIDEZ DE NÍQUEL: SINTOMAS FOLIARES E NOS GRÃOS
Sintomas de deficiência de Ni dificilmente são detectados 
em plantas nas condições de campo, porém, o efeito fitotóxico do 
Ni é conhecido já há muito tempo. Uren (1992) cita trabalhos nos 
quais são relatados que teores de 2 mg kg-1 de Ni foram suficientes 
para inibir o crescimento de raízes. Também relatam que foram 
observados sintomas de toxicidade em trigo quando o teor de Ni 
no solo era de 8 mg kg-1, enquanto a aveia não apresentou qual-
quer sintoma quando o teor de solo era de 147 mg kg-1. Com base 
nessas observações, conclui-se que a toxicidade de Ni é função da 
espécie vegetal, sendo esta toxicidade normalmente associada à 
deficiência de cobalto (Co) (McGRATH e SMITH, 1990). Poulik 
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 15
Figura 7. Sintomatologia de toxidez de níquel em soja (Glycine max L. 
Merrill) cultivar BRS 360 RR cultivada em um Latossolo Ver-
melho eutroférrico típico submetido à aplicação de 5,0 mg dm-3 
de Ni, sob condições controladas.
Fonte: Rodak (2014).
(1997) observou que plantas de aveia com teor de 168 mg kg-1 de Ni 
apresentaram sintomas de toxicidade e morreram. Por outro lado, o 
teor de Ni no solo menor do que 56 mg kg-1 aumentou a produção de 
espigas. O sintoma visual da toxicidade de Ni pode ser confundido 
com o da deficiência de outros elementos essenciais (PAIVA et al., 
2003), tal como a clorose causada pela deficiência de Mn ou Fe.
De maneira geral, a sintomatologia da toxidez inclui clorose, 
devido à menor absorção de Fe, crescimento reduzido das raízes e da 
parte aérea (Figura 6), em casos mais severos, deformação de várias 
partes da planta e manchas peculiares nas folhas (CHEN; HUANG; 
LIU, 2009). Entretanto, ressalta-se que em estudo recente de Rodak 
(2014), plantas de soja submetidas a 5,0 mg dm-3 de Ni, em condições 
controladas, apresentaram sintomas de toxidez nas folhas, com teores 
em torno de 2 mg kg-1 de Ni a partir do estádio de desenvolvimento 
R5 (Figura 7). No estádio de desenvolvimento R1 observou-se 
comportamento semelhante ao verificado para a massa seca total, 
no qual as plantas de soja cultivadas em solo muito argiloso, na 
dose de 5 mg dm-3 de Ni, apresentaram menor desenvolvimento. 
Sintomas de toxidez foram visíveis nas folhas a partir do 
estádio de desenvolvimento R5 (Figura 7), fato não observado 
nas plantas cultivadas no solo franco-arenoso (RODAK, 2014). 
Esses sintomas de toxidez de Ni são semelhantes aos relatados na 
literatura: as plantas apresentam amarelecimento entre as nervuras, 
semelhante à deficiência de Mn, crescimento reduzido das raízes 
e da parte aérea, podendo, em casos mais severos, apresentar 
deformação de várias partes da planta, e manchas peculiares nas 
folhas (MISHRA e KAR, 1974). Os estudos de Rodak (2014) ainda 
revelaram que os teores de Ni nos grãos de soja apresentaram 
comportamento inverso ao observado nas folhas, ou seja, maiores 
Tabela 3. Teor foliar de níquel em plantas de pecan que apresentavam 
severo sintoma de orelha-de-rato e plantas com a deficiência 
corrigida após aplicação foliar de solução de níquel.
Tratamento1 Severidade da orelha-de-rato2
Teor foliar de 
Ni3
 - - - - - - - - - (mg kg-1) - - - - - - - - - 
Plantas normais - controle 1,0 b4 4,0 b
Orelha-de-rato - controle 7,4 a 0,5 c
Orelha-de-rato + Ni (outono) 1,0 b 7,0 a
Plantas normais - controle 1,0 b 5,0 b
Orelha-de-rato - controle 7,7 a 0,4 c
Orelha-de-rato - controle + Ni 
(primavera) 1,0 b 26,0 a
1 Tratado com sal de sulfato de Ni utilizando ureia e surfactante não iônicos. 
Os tratamentos foram aplicados nas folhas em outubro (outono) e em 
abril, aproximadamente 10 dias após a abertura dos brotos (primavera).
2 A severidade da orelha-de-rato foi baseada na seguinte escala: 1 = sem 
sintomas; 2 = entre 1% e 25% de folhas ou folíolos que apresentaram 
embotamento; 3 = 26% a 50% de folhas ou folíolos que apresentaram 
embotamento; 4 = mais de 50% de folhas ou folíolos que apresentaram 
embotamento; 5 = engruvinhamento da parte embotoada da região apical 
foliar; 6 = necrose das pontas foliares; 7 = região verde-escuro próximo à 
região apical foliar; 8 = atrofiamento da parte aérea da planta; 9 = apare-
cimento de múltiplas novas partes aéreas (envassouramento); 10 = morte 
do dossel. Nota-se que a severidade da orelha-de-rato + tratamento de Ni 
na primavera foi contada após os tratamento das folhas.
3 O teor foliar de Ni foi determinado na massa seca de plantas coletadas 
em julho, após o tratamento de Ni entre outubro e abril. 
4 Médias seguidas por letras diferentes são estatisticamente significativas 
a 5% de probabilidade pelo teste de Tukey-Kramer.
Fonte: Wood, Reilly, Nyezepir (2004a).
teores de Ni foram verificados nos grãos de soja cultivada no solo 
muito argiloso, que variaram de 0,42 a 13,56 mg kg-1, enquanto 
na soja cultivada no solo franco-arenoso a variação foi de 0,39 a 
4,28 mg kg-1. A maiortranslocação de Ni observada nas plantas 
cultivadas no solo muito argiloso se deve ao maior crescimento 
das plantas nesse solo, resultando em maiores valores de acúmulo 
de Ni: de 3 a 20 μg/planta, enquanto nas plantas cultivadas no solo 
franco-arenoso variaram de 1,3 a 10 μg/planta. Com base nesses 
resultados, sugere-se que ocorra translocação do Ni para os grãos, 
corroborando com os dados de Cataldo, Garland e Wildung (1978), 
os quais constataram que, a partir do início da senescência, as 
plantas de soja translocam aproximadamente 70% do Ni para os 
grãos. Rodak (2014) ressalta que o teor médio de 13,56 mg dm-3 
de Ni nos grãos das plantas cultivadas no solo muito argiloso, com 
fornecimento de 5,0 mg dm-3 de Ni, excede os valores comumente 
relatados na literatura como adequados, podendo ser a causa dos 
sintomas de toxidez verificados nos grãos de soja, ou seja, menor 
desenvolvimento e enrugamento, como ilustrado na Figura 8.
Figura 6. Plantas de soja no início do florescimento (R1), cultivadas em solo 
(a) franco arenoso e (b) muito argiloso, submetidos a doses de Ni.
Fonte: Rodak (2014).
(a)
(b)
 0 0,2 0,4 0,8 1,0 5,0 mg dm-3 Ni 
0 0,2 0,4 0,8 1,0 5,0 mg dm-3 Ni 
 16 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
Ni via foliar e solo, respectivamente. Entretanto, aspectos fisioló-
gicos das plantas foram potencializados com a aplicação da dose 
em torno de 0,5 mg dm-3 de Ni no solo. A princípio, teores foliares 
de 0,3 a 0,8 mg kg-1, teores disponíveis de 0,2 a 0,6 mg dm-3 em 
DTPA e 0,4 a 0,8 mg dm-3 em Mehlich-1 podem ser tomados como 
sugestão aproximada de níveis de referência para Ni em solos e 
folhas-diagnóstico de soja (RODAK, 2014).
A falta de resposta dos componentes de produtividade à adu-
bação com Ni em condições de campo, mesmo em solos com teores 
disponíveis iniciais baixos, provavelmente se deve ao teor inicial 
de Ni na semente. Brown, Welch e Cary (1987), cultivando cevada 
em solução nutritiva, verificaram que apenas o conteúdo de Ni da 
semente foi suficiente para suprir até três gerações precedentes sem 
que houvesse deficiência do mesmo. Em trabalho de Rodak (2014), os 
teores na semente supriram de 0,75% a 18,88% da quantidade total 
de Ni acumulado em plantas de soja, sendo esse um dos principais 
fatores que justificam a ausência de resposta em produtividade. 
Em trabalhos recentes, Kutman, Kutman e Kakmak (2012, 
2014) estudaram as reservas de Ni em sementes de soja, juntamente 
com o fornecimento foliar desse micronutriente e de fertilizantes 
nitrogenados em solução nutritiva. Constataram respostas à adu-
bação com Ni e ureia quando os teores iniciais nas sementes eram 
baixos e médios, principalmente no metabolismo do N, porém, 
sem acréscimos de produtividade. Foram verificados redução dos 
danos foliares decorrentes da pulverização com uréia bem como 
aumento da biomassa aérea e do conteúdo de clorofila em função 
dos teores iniciais de Ni nas sementes e de seu fornecimento via 
foliar (Figura 9, Figura 10 e Figura 11), evidenciando, portanto, 
que as reservas na semente exercem influência direta sobre a 
resposta das plantas à adubação com Ni.
Figura 9. Plantas de soja (Glycine max cv. Nova), aos 29 dias, cultivadas 
a partir de sementes com baixo, médio e alto teor de níquel e 
submetidas à aplicação foliar de ureia e de 0 e 0,2 μM de Ni 
(-Ni e +Ni, respectivamente), em solução nutritiva.
Fonte: Kutman, Kutman e Kakmak (2012).
 Sem ureia foliar Com ureia foliar
São escassas as informações referentes aos teores de Ni 
nas sementes de soja, logo, com o intuito de compreender o com-
portamento dos teores nas sementes, Rodak (2014) efetuou um 
breve estudo exploratório no qual os principais genótipos de soja 
atualmente cultivados no Brasil foram avaliados quanto ao teor de 
Ni. Notou que os genótipos de soja diferiram grandemente quanto 
aos teores do elemento na semente, variando de 0,5 a 2,09 mg kg-1. 
O local de cultivo, em razão do teor disponível no solo, influencia 
grandemente os teores nas sementes; por exemplo, o cultivar BRS 
360 RR apresentou maiores teores de Ni nas sementes quando os 
teores disponíveis no solo eram mais elevados.
LEIS BRASILEIRAS E CRITÉRIOS DE 
ADUBAÇÃO COM NÍQUEL
O Ni foi inserido na legislação brasileira de fertilizantes na 
Instrução Normativa N° 05, de 23 de fevereiro de 2007 (MAPA, 2014) 
e os estudos a respeito de sua exigência pelas culturas em condições 
de campo e forma de utilização na agricultura se encontram em fase 
inicial. A fonte de Ni mais empregada e estudada na agricultura é 
o sulfato de níquel (NiSO4.6H2O), entretanto, insumos como os 
termofosfatos não são considerados fontes, embora contenham quan-
tidade significativa desse micronutriente, com teores médios de até 
330 mg kg-1 (GABE, 1998). Outras fontes, além das mencionadas, 
vêm sendo comercializadas, como quelados e fertilizantes foliares, 
entretanto, ainda são escassos os estudos científicos sobre as mesmas. 
Excluindo-se os trabalhos em soluções nutritivas, os critérios 
de adubação foram definidos, basicamente, para as culturas de pecã e 
soja. A aplicação foliar de 100 mg L-1 de sulfato de Ni (NiSO4.6H2O) 
foi eficiente para minimizar os sintomas de deficiência em pecã 
(WOOD; REILLY; NYEzEPIR, 2006). Para soja, a adição de até 
0,02 mg dm-3 de Ni proporcionou incrementos de produtividade 
(BERTRAND, 1973). Martins (comunicação pessoal), citado por 
Moraes et al. (2010), cultivando soja a campo, em condições brasi-
leiras, verificou que o fornecimento de 50 g ha-1 de Ni proporcionou 
aumento de até 6,2 sc ha-1, aventando que o Ni estaria atuando no 
controle de doenças fúngicas e, assim, aumentando a produtividade da 
soja de forma indireta. Entretanto, ressalta-se que, para soja, trabalhos 
de Alovisi et al. (2011) e Rodak (2014) não verificaram incremento 
nos componentes de produtividade em função do fornecimento de 
Figura 8. Aspecto visual de grãos de soja cultivada em solo (a) franco- 
arenoso e (b) muito argiloso, submetidos a doses de níquel.
Fonte: Rodak (2014).
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 0 0,2 0,4 0,8 1,0 5,0 mg dm-3 Ni 
 0 0,2 0,4 0,8 1,0 5,0 mg dm-3 Ni 
(a)
(b)
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 17
As primeiras observações sobre a possível necessidade de 
Ni no cafeeiro durante o ciclo de desenvolvimento dos frutos foram 
descritas por Reis et al. (2009). Mesmo sem aplicar Ni no solo, os 
teores de Ni aumentaram gradativamente nas folhas e nos frutos. 
Ressalta-se que a área experimental foi adubada com termofosfatos, 
os quais são fontes de Ni para as plantas. Reis et al. (2011) verificaram 
que os teores de Ni nas folhas e nos grãos diminuem em função da 
adubação nitrogenada na forma de ureia. Isso provavelmente ocorre 
devido ao fator de diluição, consequência do crescimento do dossel 
e dos frutos na presença de N. Contudo, os autores afirmam que os 
teores adequados de Ni para o cafeeiro são de aproximadamente 
2 a 3 mg kg-1 em frutos verdes e de 5 a 10 mg kg-1 em frutos cereja. 
O aumento crescente do teor de Ni no fruto em função do desen-
volvimento da planta ainda não está esclarecido. Mais pesquisas 
devem ser conduzidas para explicar o fenômeno. Provavelmente, 
o cafeeiro adubado com ureia como fonte nitrogenada pode neces-
sitar de uma pulverização com Ni durante o desenvolvimento dos 
frutos para formar sementes de boa qualidade, como já observado 
em algumas culturas e descrito por Brown, Welch e Cary (1987).
O PAPEL DO NÍQUEL NA FISIOLOGIA E NA 
BIOQUÍMICA DAS PLANTAS
Brown, Welch e Cary (1987) consideram o Ni 
um micronutrienteessencial em certas espécies vegetais, 
especialmente quando cultivadas com ureia, pois é parte 
da enzima urease (DIXON et al., 1975), e sua deficiência 
leva à redução da atividade enzimática em tecidos de 
soja [Glycine max (L.) Merr.], arroz (Oryza sativa L.) e 
fumo (Nicotiana tabacum L.), resultando em acúmulo 
excessivo de ureia, tornando-a fitotóxica (POLACCO, 
1977; POLACCO e HOLLANDO, 1993).
A urease (EC 3.5.1.5; urea amidohidroxilase) é 
uma metaloenzima que catalisa a hidrólise da ureia para 
formar NH3 e CO2 (DIXON et al., 1975), como ilus-
trado na Figura 12. é encontrada em vários organismos, 
incluindo plantas, fungos e bactérias (HIRAYAMA et 
al., 2002). A função principal da urease é permitir aos 
organismos o uso da ureia gerada externa ou internamente 
como fonte de N (MOBLEY e HAUSINGER, 1989; 
MOBLEY; ISLAND; HAUSINGER, 1995; ANDREWS; 
BLAKELEY; zERNER, 1984; TEzOTTO et al., 2012).
Nas plantas, uma quantidade significativa do 
fluxo do N ocorre através da ureia (47% N), o qual é 
reciclado somente pela ação da urease (POLLACCO 
e HOLLAND, 1993). A ureia pode também ser gerada 
pelo catabolismo de ureídeos (alantoato e alantoína). Tem 
sido demonstrado que o ureídeo-glicolato, um produto 
da degradação do alantoato, é um precursor da ureia 
(TODD e POLLACCO, 2004; MUÑOz et al., 2006).
Bloqueios genéticos e químicos da atividade da 
urease nas folhas causam um tipo de necrose foliar, asso-
ciado ao acúmulo de ureia, o que promove alterações no 
ciclo da ornitina (KROGMEIER, 1989; POLLACCO e 
HOLLAND, 1993). Nas plantas, a urease tem função na 
assimilação da ureia derivada de ureídeos ou arginina 
(POLLACCO e HOLLAND, 1993). A arginina é um 
dos aminoácidos livres predominantes no caule de plantas 
perenes, especialmente durante o inverno, e é considerada 
o principal composto de armazenamento de N. De fato, a 
arginina se acumula na casca durante o outono e diminui 
gradualmente durante a primavera seguinte (SUzUKI, 
Figura 11. Efeito dos teores de níquel na semente (alto e baixo) em (a) folhas primárias 
e (b) trifólios de soja (Glycine max cv. Nova) aos 22 dias, em função do 
fornecimento de 2×10-7 M de Ni e de 2×10-3 M de N como ureia e nitrato, 
em solução nutritiva.
Fonte: Kutman, Kutman e Kakmak (2014).
Figura 10. Sintomatologia de toxidez nas folhas jovens de soja (Glycine 
max cv. Nova) aos 28 dias após a aplicação foliar de ureia. As 
plantas foram cultivadas a partir de sementes com baixo, médio 
e alto teor de Ni e submetidas à aplicação foliar de 0 e 0,2 μM 
de níquel, -Ni e +Ni, respectivamente. (†1 teor médio de Ni nas 
folhas; †2 n.d. = abaixo do limite de detecção, < 1 mg kg-1).
Fonte: Kutman, Kutman e Kakmak (2012).
 +
 N
i 
 
 
 
 
 
 - 
N
i
Baixo teor de Ni Médio teor de Ni Alto teor de Ni
 na semente na semente na semente
 18 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
1984). No entanto, a relevância fisiológica da urease bem como 
a variação sazonal de aminoácidos do ciclo da ornitina não estão 
esclarecidas.
Quando a atividade da urease é baixa, devido ao inadequado 
suprimento de Ni, a ureia pode se acumular em níveis conside-
ráveis, especialmente em plantas tratadas com ureia, o que pode 
eventualmente levar a alterações nos compostos intermediários 
do ciclo da ornitina (GERENDÁS e SATTELMACHER, 1997). 
Os autores verificaram, ainda, que o Ni aumentou significativa-
mente a atividade da urease em diversas espécies. Além disso, a 
deficiência de Ni afetou o metabolismo dos aminoácidos em feijão- 
caupi (WALKER et al., 1985), reduziu a atividade da urease, induziu 
a deficiência no metabolismo do N e afetou os aminoácidos (glicina, 
asparagina, arginina, ornitina e citrulina) em diversas espécies 
(GERENDÁS e SATTELMACHER, 1997). Folhas deficientes em 
Ni exibem relativamente alto nível de xantina, ácido alantóico e 
ureídeo-glicolato – três intermediários da cadeia do catabolismo de 
ureídeos. O acúmulo desses intermediários indica reduzida ativi-
dade enzimática nas três últimas fases do catabolismo dos ureídeos 
(BAI; REILLY; WOOD, 2006).
A principal rota geradora de ureia nas plantas é a reação da 
arginase (Figura 12). Quando a atividade da urease é reduzida por um 
suprimento inadequado de Ni, uma perturbação no metabolismo do N 
pode ser antecipada sempre que for adicionada ureia externa ou ocorrer 
a liberação de ureia pela reação da arginase (BAI; REILLY; WOOD, 
2006). Como a demanda de N pelas plantas é altamente dependente da 
hidrólise da ureia, a deficiência de Ni resulta em paralisação do metabo-
lismo do N, o que provoca acúmulo de ureia e diminuição na síntese 
de aminoácido (GERENDÁS e SATTELMACHER, 1997; 1999).
A essencialidade do Ni somente ganhou aspecto prático após 
a constatação, e posterior correção, da deficiência de Ni em poma-
res de pecã nos Estados Unidos (WOOD; REILLY; NYEzEPIR, 
2004a, 2004b, 2004c). A literatura recente sobre nutrição mineral 
de plantas já trata o Ni como micronutriente (MARSCHNER, 
2012). Dentre outros aspectos positivos do Ni, destacam-se a sua 
influência no complexo enzimático hidrogenase, que aumenta a 
eficiência da fixação do N por leguminosas (KLUCAS, 1983), e a 
sua participação na síntese de fitoalexinas, aumentando a resistência 
das plantas às doenças (WALKER et al., 1985).
O Ni possui alta mobilidade na planta, 
encontrando-se em todos os tecidos e, princi-
palmente, nas sementes (MALAN e FARRANT, 
1998). O acúmulo ocorre de modo diferencial entre 
os tecidos e ao longo do ciclo vital da planta, sendo 
maior nos grãos, nas folhas e nas partes jovens. O 
Ni é capaz de modificar a absorção e o transporte 
do nitrato, alterando a atividade das enzimas nitrato 
redutase e glutamina sintetase, essenciais para a 
síntese de aminoácidos (PALACIOS e MATAIX, 
1999).
FLORESCIMENTO DO CAFEEIRO E A 
IMPORTÂNCIA DO NÍQUEL NESSE 
PROCESSO
O processo de florescimento do cafeeiro 
compreende várias etapas, como: indução floral; 
iniciação floral; diferenciação, crescimento e desen-
volvimento das peças florais do botão; dormência 
do botão floral e florada (abertura da flor ou antese). 
Cada uma dessas fases é afetada por fatores exóge-
nos e endógenos particulares que determinam diferentes padrões 
de crescimento e desenvolvimento dos órgãos florais, de acordo 
com a variedade/cultivar e as condições ambientais predominantes 
(ALVES e GUIMARãES, 2010).
A maior parte das pesquisas sobre floração do cafeeiro 
restringe-se a eventos que ocorreram na pré-florada ou na flo-
rada. Entretanto, informações reunidas nas áreas de fisiologia do 
florescimento ainda são escassas. Grande parte dos estudos nessa 
fase da floração se restringe aos efeitos negativos da seca e da alta 
temperatura. Em recentes estudos envolvendo o efeito do déficit 
hídrico sobre o abortamento de flores e frutos em café arábica 
foi constatado um aumento de 50% para 83% na queda total de 
flores/frutos (ALVES e GUIMARãES, 2010). Esse abortamento 
foi elevado para 93% em rosetas com flores anormais (estrelinhas), 
em resposta à temperatura elevada.
 Uma vez que em condições de campo normalmente 
ocorrem longos veranicos na fase de florescimento do cafeeiro, 
alguns pesquisadores, além do uso de irrigação, estudam meios para 
evitar o abortamento das flores, principalmente pela pulverização 
de caldas contendo Ca e boro (B). Considerando que os resultados 
encontrados até agora são contraditórios, novas alternativas têm 
sido pesquisadas, entre elas o uso de Ni como forma de garantir o 
pegamento das flores.
 Malavolta et al. (2006) observaram que metade do total 
do Ni presente nos citros estava nas flores e destacaram que possi-
velmente esta alta demanda do micronutriente pelas flores se deve 
ao seu papel de ativador da urease (DIXON et al., 1975) que, ao 
agir sobre a ureia, libera amônia (NH3) e dióxido de carbono (CO2). 
Há algum tempo se utiliza a pulverização de citros com ureia como 
meio de aumentar o teor de NH3 nas folhas.Lovatt et al. (1988) 
propuseram que o aumento dos níveis de NH3 nas folhas durante 
o estádio de indução floral leva a incrementos na iniciação floral 
via síntese de várias poliaminas, como putrescina, espermidina e 
espermina (Figura 12). Desse modo, Malavolta et al. (2006) supõem 
que o alto conteúdo de Ni nas flores poderia aumentar a atividade de 
urease e, portanto, a produção de amônia endógena. Entretanto, não 
se sabe, ainda, se a aplicação de Ni, via solo ou folha, em cafeeiros 
bem nutridos com N aumenta o florescimento e, proporcionalmente, 
o pegamento das flores. 
Figura 12. Origem e destino da ureia na planta.
INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014 19
RESPOSTAS ANTIOXIDATIVAS À APLICAÇÃO DE NÍQUEL
Estudos sobre os efeitos do Ni no metabolismo das plantas 
demonstraram que o metal pode induzir à produção de espécies rea-
tivas de oxigênio - EROs (O2•
–) (FOYER et al., 1997). As espécies 
reativas de oxigênio demonstraram induzir a peroxidação lipídica 
de membranas celulares, e o nível de peroxidação lipídica, medido 
pela quantidade de substâncias reativas ao ácido tiobarbitúrico 
(TBARS), tem sido utilizado como um índice do efeito tóxico do 
estresse oxidativo (DEUNER et al., 2011). 
As espécies reativas de oxigênio mostraram ser produzidas 
como uma resposta geral a distintas condições abióticas estressantes 
(ANZA; RIGA; GARBISU, 2005; FIDALGO et al., 2004; ALVES 
et al., 2012). A destruição eficiente das espécies reativas de oxigênio 
requer a ação de várias enzimas antioxidantes, como superóxido 
dismutase, catalase, ascorbato peroxidase, glutationa redutase e 
guaiacol peroxidase. As superóxido dismutases são consideradas a 
primeira linha de defesa contra as espécies reativas de oxigênio, sendo 
responsáveis pela dismutação do O2•
–, gerando H2O2 e O2. A catalase, 
a ascorbato peroxidase e a guaiacol peroxidase são enzimas que 
catalisam a conversão do H2O2 em água e O2 (GRATãO et al., 2005). 
A glutationa redutase catalisa a redução dependente de nicotiamida- 
adenina-dinucleótido-fosfato (NADPH) da glutationa dissulfeto 
(GSSG), forma oxidada, para glutationa (GSH), a forma reduzida 
(GRATãO et al., 2005). A ascorbato peroxidase, a glutationa redu-
tase e a GSH são componentes importantes do ciclo ascorbato- 
glutationa, responsável pela remoção do H2O2 em diferentes com-
partimentos celulares (FOYER e NOCTOR, 2005, GRATãO et 
al., 2005). A GSH é, também, o substrato para a biossíntese de 
fitoquelatinas, que estão envolvidas na desintoxicação de metais 
pesados (INOUHE, 2005). Vários resultados de pesquisa referentes 
ao efeito no Ni na atividade enzimática da rota fotossintética, na 
rota do N e sobre as enzimas antioxidativas estão compilados na 
Tabela 4. Dependendo da concentração de Ni no solo ou na solução 
nutritiva, a atividade enzimática de diferentes culturas pode ser 
aumentada ou diminuída de acordo com a fisiologia de cada planta.
Além disso, o Ni induz a produção de fitoquelatinas, mas a 
ligação de metais com fitoquelatinas foi apenas demonstrada para Cu, 
Pb e Cd (KUKKOLA, 2000). Além disso, plantas naturalmente tole-
rantes a metais não elevam a produção de fitoquelatinas como parte 
de sua defesa contra o Ni (FREEMAN et al., 2004). Entretanto, o Ni 
pode formar complexo estável com a GSH (RAO e SRESTY, 2000).
Apesar das informações da relação entre metais pesados e 
estresse oxidativo disponíveis em anos recentes, continua difícil 
estabelecer uma conclusão geral sobre as concentrações críticas de 
metais tóxicos nos solos (ROMERO-PUERTAS et al., 2004). O O2 
molecular é relativamente não reativo em seu estado natural, mas 
Tabela 4. Efeito do Ni nas atividades enzimáticas.
Enzima Processo [Ni], mM AT1 Espécie Referência
Rubisco Fixação de CO2 0,5 - 1,0 ↓ Cajanus cajan Sheoran et al. (1990)
Gliceraldeído 3-fosfato 
dehidrogenase
Ciclo de Calvin 0,5 - 1,0 ↓ Cajanus cajan Sheoran et al. (1990)
3-fosfoglicerol quinase Ciclo de Calvin 0,5 - 1,0 ↓ Cajanuscajan Sheoran et al. (1990)
Aldolase Ciclo de Calvin 0,5 - 1,0 ↓ Cajanus cajan Sheoran et al. (1990)
Frutose 1,6-bisfosfatase Ciclo de Calvin 0,5 - 1,0 ↓ Cajanus cajan Sheoran et al. (1990)
NADP e NAD dependente de 
fosfogliceraldeído dehidrogenase
Ciclo de Calvin 0,5 - 1,0 ↓ Cajanus cajan Sheoran et al. (1990)
Redutase do nitrato Redução do nitrato 1 ↓ Beta vulgaris Kevresan et al. (1998)
Redutase do nitrato Redução do nitrato < 0,4 (mg dm-3) ↑ Glycine max Rodak (2014)
Redutase do nitrato Redução do nitrato > 0,4 (mg dm-3) ↓ Glycine max Rodak (2014)
Redutase do nitrato Redução do nitrato 0,1 ↓ Triticum aestivum Gajewska e Sklodowska (2009)
H+-ATPase Transporte de íons 0,5 ↑ Oryza sativa ROS et al. (1990)
Glutamina sintetase Síntese de glutamina 1 ↓ Beta vulgaris Kevresan et al. (1998)
Glutamina sintetase Síntese de glutamina 0,1 ↓ Triticum aestivum Gajewska e Sklodowska (2009)
Fd-GOGAT Síntese de glutamato 0,1 ↓ Triticum aestivum Gajewska e Sklodowska (2009)
NAD-GOGAT Síntese de glutamato > 0,1 ↑ Triticum aestivum Gajewska e Sklodowska (2009)
Alanina aminotransferase Transformação de alanina 
em piruvato
0,2 ↓ Glycine max El-Shintinawy e El-Ansary 
(2000)
IAA oxidase Oxidação do IAA < 0,05 ↑ Oryza sativa DAS et al. (1978)
IAA oxidase Oxidação do IAA > 0,05 ↓ Oryza sativa DAS et al. (1978)
Glutationa redutase Redução da glutationa 0,01-1 ↑ Alyssum maritimum Schicker e Caspi (1999)
Ascorbato oxidase Oxidação do ascorbato < 0,05 ↑ Oryza sativa DAS et al. (1978)
Ascorbato oxidase Oxidação do ascorbato > 0,05 ↓ Oryza sativa DAS et al. (1978)
Superóxido dismutase Deativação do O2.
– 0,01 ↓ Alyssum maritimum Schicker e Caspi (1999)
Superóxido dismutase Deativação do O2.
– 0,1 ↑ Alyssum maritimum Schicker e Caspi (1999)
Catalase Degradação do H2O2 < 0,05 ↑ Oryza sativa DAS et al. (1978)
Catalase Degradação do H2O2 > 0,05 ↓ Oryza sativa DAS et al. (1978)
Peroxidase Oxidação de polifenóis 1-40 ↑ Triticum aestivum Pandolfini et al. (1992)
1 AT = atividade enzimática, ↓ = diminui, ↑ = aumenta.
 20 INFORMAÇÕES AGRONÔMICAS Nº 147 – SETEMBRO/2014
a produção de espécies reativas de oxigênio, como o superóxido, 
peróxido de hidrogênio, radical hidroxil e o oxigênio “singlet”, é 
uma consequência inevitável do metabolismo aeróbico. Sob con-
dições normais de crescimento, a produção de espécies reativas 
de oxigênio nas células ocorre em baixa taxa, entretanto, fatores 
ambientais adversos que perturbam a homeostase celular aumentam 
a produção de espécies reativas de oxigênio, levando ao estresse 
oxidativo (GRATãO et al., 2005).
APLICAÇÃO DO NÍQUEL E RELAÇÕES COM 
DOENÇAS E PATÓGENOS
O Ni tem efeito direto ou indireto sobre microrganismos 
que promovem doenças em plantas, incluindo viroses (PENNAzIO 
e ROGGERO, 1988), bactérias (WANG; zENG; KANG, 2000) e 
fungos (DUBEY e DWINVEDI, 1988; SINGH; SHUKLA; DWIN-
VEDI, 1992). Sais de Ni são especialmente efetivos nas doenças 
causadas por fungos (KISHORE; PANDE; RAO, 2001; SUGHA e 
SINGH, 1990) e nematoides (KAHN e SALAM, 1990). A inibição 
direta de micróbios por pulverizações com Ni ocorre na concentra-
ção aproximada de 200 mg L-1, porém, essa concentração pode ser 
tóxica para algumas plantas. 
A resistência induzida, ou efeito indireto, ocorre pela produ-
ção de fitoalexinas nas plantas hospedeiras susceptíveis ao patógeno 
(SINHA, 1995). A aplicação de sais de Ni em baixas concentrações 
reduz a indicidência de doenças causadas por Helminthosporium 
oryzae no arroz, Pyricularia oryzae em plântulas de arroz e ferrugem 
no amendoim (WOOD e REILLY, 2007). Essa indução de resistência 
é caracterizada pela aplicação de Ni em concentrações não tóxicas 
para a planta hospedeira. Estudo realizado por Reilly, Crawford e 
Buck (2005) mostrou a resposta da incidência de Puccinia hemoro-
callidis em Hemerocallis em função da aplicação de Ni. A ferrugem é 
a principal doença em Hemorocallis e traz muitos danos econômicos. 
Hemerocallis é uma planta ornamental também conhecida como 
lírio-de-um-dia. Apesar do nome, não são lírios verdadeiros(Lilium, 
Liliaceae). As flores da maior parte das espécies desabrocham pela 
manhã e murcham à noite, sendo estas substituídas por uma ou mais 
na mesma inflorescência no dia seguinte. Observou-se que uma apli-
cação de Ni foi suficiente para eliminar a ferrugem, como ilustrado 
na Figura 13. A ferrugem desapareceu completamente 15 dias após 
a aplicação de sulfato de Ni, porém, ocorreu fitotoxidade na dose de 
400 mg L-1. Nesse estudo, a germinação dos urediósporos em placas 
de Petri não foi afetada em dose de até 200 mg L-1. Essa dose não 
afetou a germinação do urediósporo do fungo, o que permite afirmar 
que o Ni aumentou a resistência da planta. 
A ferrugem causada pelo fungo Fusicladosporium caryige-
num é a principal doença da cultura da pecã, provocando perdas na 
produtividade e danos econômicos. A aplicação de Ni, além de corri-
gir os sintomas de orelha-de-rato, promove resistência contra o fungo, 
como ilustrado na Figura 14. A germinação dos esporos do fungo 
Fusicladosporium caryigenum foi significativamente afetada pelas 
doses de Ni utilizadas no estudo. Isso sugere que o Ni, além de atuar 
como indutor de resistência nas plantas, apresenta também a função 
de fungicida. No entanto, são necessárias pesquisas relacionando a 
aplicação de Ni em culturas tropicais e a indução de resistência a 
microrganismos, patógenos e pragas nas condições brasileiras. 
As plantas, em geral, possuem quatro estratégias de defesa 
contra os patógenos: 1) alta produção de cutina, suberina e cera; 
2) produção de produtos secundários contendo N; 3) produção de 
compostos fenólicos e 4) produção de terpenos. A produção de 
cutinas, compostos secundários, compostos fenólicos e terpenos 
Figura 13. Efeito do níquel na incidência da ferrugem (Puccinia hemero-
callidis) em Hemerocallis. 
Fonte: Cortesia do Dr. Bruce Wood (USDA - Department of Agriculture, Agricultural 
Research Service, USA).
 200 ppm Ni2+ 100 ppm Ni2+ 0 ppm Ni2+
pela via do ácido mevalônico é altamente dependente da acetil 
CoA oriunda do piruvato. Bai et al. (2006) demonstraram em seus 
estudos que a deficiência de Ni afeta o metabolismo do carbono nas 
plantas. Plantas deficientes em Ni acumulam ácido lático nas folhas 
devido à baixa atividade da acetil CoA sintase e, consequentemente, 
acumulam altos teores de triptofano, valina, leucina e glicina. A 
correta pulverização de Ni nas plantas, além de ativar a síntese 
de fitoalexinas, aumenta a atividade da acetil CoA sintase, o que 
proporciona maior produção de compostos secundários e, conse-
quentemente, maior tolerância das plantas ao ataque de patógenos.
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Figura 14. Efeito da concentração de níquel na incidência da ferrugem em 
pecã (Fusicladosporium caryigenum).
Fonte: Cortesia do Dr. Bruce Wood (USDA - Department of Agriculture, Agricultural 
Research Service, USA).
 0 ppm Ni2+ 25 ppm Ni2+ 50 ppm Ni2+
 100 ppm Ni2+ 150 ppm Ni2+ 200 ppm Ni2+
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